Premiers - Outil de Suivi des Contrats

N° d’ordre : 

UNIVERSITE PARIS-SUD 

UFR SCIENTIFIQUE D’ORSAY 

THESE 

Présentée pour obtenir le grade de 

DOCTEUR EN SCIENCES DE L’UNIVERSITE PARIS XI ORSAY 

Spécialité Ecologie 

par 

Virginie DELMAS 

La tortue à tempes rouges, une espèce exotique et introduite 

en France : 

Premiers résultats sur les potentialités de colonisation de 

l’espèce 

Soutenue publiquement le 13 avril 2006, devant le jury composé de : 

LODE T., Professeur de l’Université d’Angers 

BONNET X., Chargé de recherche CNRS, CEBC Chizé 

CAPY P., Professeur de l’Université Paris XI 

DOURNON C., Professeur de l’Université de Nancy 1 

PREVOT-JULLIARD A.-C., Maître de conférences de l’IUFM Versailles 

Rapporteur 

Rapporteur 

Examinateur 

Examinateur 

Directrice de thèse

“ We must make no mistake: we are 

seeing one of the great historical convulsions in 

the world’s fauna and flora ” 

Elton, 1958 p.31

Remerciements 

Je remercie tout d’abord les membres du jury, qui ont généreusement donné de leur temps pour la 

correction et l’évaluation de ce manucrit et de mon travail de thèse. 

Un grand merci, tout particulièrement, à ma directrice de thèse, Anne-Caroline Julliard, sans qui ce 

travail n’aurait jamais vu le jour. Merci de m’avoir fait confiance et d’avoir su évoluer parallèlement à moi 

pour aboutir, je crois, à un réel échange de connaissances et d’expériences enrichissantes. Merci de ton 

soutien et de ton aide précieuse à la rédaction de ce manuscrit. 

Je remercie Marc Girondot pour avoir co-dirigé une partie de ma thèse et pour son aide concernant 

la formalisation mathématique du modèle mécaniste de TSD. 

Je voudrais également remercier Jane Lecomte qui m’a permis, la première, de faire un stage au sein 

du laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, ainsi que Franck Courchamp qui m’a fait connaître le 

département EPC. 

Merci à Claude Pieau, dont la grande expérience, la gentillesse et la disponibilité m’ont permis 

d’assurer la base de mes études expérimentales : faire naître des tortues en laboratoire. Il m’a également 

fourni toutes les données nécessaires pour la construction du modèle mécaniste de TSD et m’a offert 

généreusement son œil d’expert pour le sexage de centaines de juvéniles. 

Je remercie chaleureusement les membres de l’association Tortues Passion, et plus particulièrement 

Bernard Boussac et Suzette Bessède, qui m’ont acceuilli à bras ouverts et qui m’ont fait bénéficier de leur 

grande expérience sur les tortues et de leur aide précieuse sur le terrain. 

Merci également à toute l’équipe de la Ferme aux crocodiles et principalement à Luc Fougeirol pour 

sa gentillesse et son hospitalité. Merci aussi à Didier Touzet de l’association ECATE, pour avoir surveillé 

et choisi les femelles pour moi, chaque année, et pour m’avoir apporté des informations précieuses de ce qui 

se passe dans les milieux naturels. 

Je remercie Antoine Cadi, qui m’a formé à la capture et au marquage des tortues et qui m’a donné 

de précieux contacts et conseils durant ma thèse. Merci aussi à Lionel Schilliger pour ses conseils pratiques 

pour piquer à l’ocytocine les tortues et ses nombreuses tentavives de sexage par fibroscopie. 

Je ne peux bien évidemment pas oublier mes collègues de tous les jours du département EPC. Merci 

à Robert, Franck, Vincent, Laure, Jean-Christophe, Nathalie, Sandrine et Paul et même aux anciens, 

Romain, Xavier et Anne, pour le quotidien toujours très agréable.

Merci aux aides indispensables de Jean-Louis, de Jean-Paul et de Gégé la bidouille pour leur 

ingénuosité et leur grande disponibilité. 

Merci à Manue, Jean-Michel, Annick, Philippe, Elsa et Bertrand, qui ont relu cette thèse, souvent 

même plusieurs fois, et qui ont permis sa forme finale. 

Un merci tout particulier à mes accolytes les plus proches, Manue, Elena et Philippe qui m’ont 

apporté leur soutien, leur aide précieuse et leurs conseils, mais également de véritables tranches de rigolade. 

Un très très grand merci à deux personnes inoubliables, que sont Annick et Lionel pour qui j’ai 

beaucoup d’amitié et qui n’ont jamais hésité à m’aider, à tout moment, pour s’occuper de tâches pourtant 

ingrates comme le nettoyage et les dissections, mais aussi pour d’autres choses plus agréables comme 

s’occuper des petites tortues. 

Je n’oublie pas non plus de remercier ma famille, Philippe et mes meilleurs amis, Pipit, Marion, 

Magaly, Régis et Audrey d’être comme ils sont. 

Enfin, je remercie les partenaires financiers et logistique du programme « Tortue de Floride » que 

sont : 

- Le Conseil Régional d'Ile de France 

- La Direction de l'Environnement (DIREN) d'Ile de France 

- Le Conseil Général de Seine et Marne 

- Le Conseil Général de l'Essonne 

- Le Conseil Général de Seine Saint Denis 

- Le Conseil Général des Hauts de Seine 

- Le Conseil Général du Val d'Oise 

- L’ONF Fontainebleau 

- La Réserve Naturelle de St Quentin en Yvelines 

Merci à tous et surtout à ceux que j’ai pu malencontreusement oublier !

Sommaire 

_____________________________________________ 

Sommaire 

Introduction - Espèces introduites et invasions biologiques........................................ 1 

Chapitre I – La tortue à tempes rouges, un animal de « mauvaise » compagnie ..... 13 

1. Une tortue américaine ..................................................................................... 13 

1.1. Ses origines .......................................................................................................... 13 

1.2. Sa morphologie .................................................................................................... 14 

1.3. Son écologie ......................................................................................................... 14 

1.4. Sa reproduction.................................................................................................... 16 

2. La tortue d’eau : une « Nouvelle Affaire Commerciale » ............................ 17 

2.1. La tortue de Floride, un produit phare ................................................................ 17 

2.2. Une réussite économique ..................................................................................... 18 

2.3. Du salon familial à la mare la plus proche.......................................................... 20 

3. La France, une terre d’accueil parmi d’autres............................................. 21 

3.1. L’engouement du public pour les N.A.C. ............................................................. 21 

3.2. Etat des lieux des lâchers de tortues en France................................................... 22 

4. La tortue de Floride, une espèce invasive en France ?................................. 24 

4.1. L’émergence d’un projet « Tortues de Floride » en Île-de-France ..................... 24 

4.2. Une colonisatrice née ?........................................................................................ 25 

4.3. Une menace pour la biodiversité locale ?............................................................ 26 

Chapitre II – Les tortues à tempes rouges, des populations qui peuvent s’établir en 

France ?........................................................................................... 29 

1. Biologie des populations de tortues à tempes rouges.................................... 29 

1.1. Les populations en place...................................................................................... 29 

1.2. La dynamique de ces populations ........................................................................ 31 

1.3. Le sex-ratio, un paramètre majeur de la reproduction........................................ 33 

2. Un mécanisme de détermination du sexe particulier : la TSD.................... 36 

2.1. GSD vs. TSD......................................................................................................... 36 

2.2. Sex-ratio et température chez les Sauropsides..................................................... 37 

2.3. Implications évolutives de TSD............................................................................ 40 

i

Sommaire 

_____________________________________________ 

3. Les processus biologiques sous-jacents à TSD .............................................. 41 

3.1. Une période de sensibilité à la température ........................................................ 41 

3.2. La différenciation gonadique ............................................................................... 42 

3.3. Les mécanismes biochimiques du sexe................................................................. 44 

3.4. Les bases moléculaires de TSD............................................................................ 46 

3.5. Taux biologiques et température.......................................................................... 47 

4. Une nouvelle méthode d’estimation du sex-ratio chez les espèces à TSD .. 48 

4.1. Les premiers modèles proposés............................................................................ 49 

4.2. Des modèles plus réalistes ................................................................................... 50 

4.3. Une nouvelle approche, mécaniste, de TSD......................................................... 52 

4.4. Formalisation mathématique ............................................................................... 56 

5. Premiers résultats du modèle mécaniste........................................................ 63 

5.1. En températures constantes ................................................................................. 63 

5.2. En températures fluctuantes................................................................................. 66 

5.3. Adaptation du modèle mécaniste au cas de la tortue à tempes rouges................ 68 

5.4. Perspectives.......................................................................................................... 73 

Chapitre III – Etudes expérimentales des premiers stades de vie chez la tortue à 

tempes rouges ................................................................................. 76 

1. Le climat, un facteur proximal de la colonisation ........................................ 76 

1.1. Cycle de vie .......................................................................................................... 76 

1.2. Les effets connus de la température ..................................................................... 79 

1.3. Hygrométrie et potentiel hydrique ....................................................................... 80 

2. Support et matériel expérimental................................................................... 81 

2.1. Récupération et incubation des œufs.................................................................... 81 

2.2. Elevage des animaux............................................................................................ 83 

2.3. Détermination du phénotype sexuel des gonades ................................................ 84 

3. Potentiel hydrique et succès d’éclosion.......................................................... 85 

3.1. Recherche d’un seuil de mortalité embryonnaire ................................................ 85 

3.2. Echanges en eau et durée d’incubation des œufs................................................. 86 

3.3. Coquilles flexibles vs. coquilles rigides ............................................................... 90 

3.4. Résultats d’incubations semi-naturelles en Île-de-France................................... 93 

ii

Sommaire 

_____________________________________________ 

4. Influence de l’environnement sur la qualité des juvéniles........................... 97 

4.1. Indices de qualité et valeur sélective des individus.............................................. 97 

4.2. Mesures de performance chez les Sauropsides.................................................... 99 

4.3. Vitesse de retournement des juvéniles de tortue à tempes rouges ..................... 100 

4.4. Hygrométrie et masse des juvéniles ................................................................... 103 

Conclusion & Perspectives ..................................................................................... 107 

Bibliographie 116 

TABLE DES ANNEXES 

A. Supplementary methods: Mechanistic Model of Hormonal control of Sex Determination in 

a turtle with Temperature-dependent Sex Determination, the European pond turtle (Emys 

orbicularis) 

I. Successful reproduction of the introduced slider turtle (Trachemys scripta elegans) in the 

South of France 

II. Assessment of patterns of temperature-dependent sex determination using maximum 

likelihood model selection 

III. Influence of fluctuating water potential on eggs, hatching success and hatchlings in a turtle 

with flexible-shelled eggs 

IV. The righting response as a fitness index in freshwater turtles 

iii

Introduction 

_____________________________________________ 

Introduction - Espèces introduites et invasions biologiques 

Depuis les Grands Explorateurs du XV ème siècle et l’essor du commerce international, 

la transmission d’espèces entre continents n’a cessé de s’accroître (di Castri 1989). Les 

premiers transferts d’espèces ont été réalisés délibérément par les colons, prioritairement pour 

apporter de la nourriture, mais également à des fins scientifiques et afin de reconstituer un 

environnement « familier » dans leurs colonies. Aujourd’hui, les transferts volontaires 

d’espèces ne sont plus majoritairement réalisés à des fins alimentaires mais, de plus en plus, 

pour approvisionner la chasse, la pêche ou encore les marchés de l’horticulture et de l’animal 

de compagnie. A ces transports volontaires, des transports fortuits d’espèces ont alors suivi de 

plus belle, profitant au fil du temps du développement des moyens de transport, ainsi que du 

volume considérable des produits échangés à l’échelle de la planète (Everett 2000). La 

perpétuelle augmentation des activités humaines a ainsi favorisé les propagations 

intentionnelles ou accidentelles d’espèces en dehors de leur aire naturelle de dispersion 

(Vitousek et al. 1997), que beaucoup définissent aujourd’hui comme des espèces nonindigènes 

(Richardson et al. 2000). Si beaucoup de ces transferts d’espèces se sont avérés 

bénéfiques pour l’homme, comme l’apport des plantes cultivées et du bétail ou bien même 

sans conséquence apparente, d’autres sont vite devenus problématiques. Ces espèces nonindigènes, 

mises dans un nouvel habitat, ont ainsi quelquefois réussi à devenir de véritables 

« pestes » économiques, sanitaires ou écologiques (Vitousek et al. 1997, Mack et al. 2000). 

Pour exemple, l’introduction volontaire de la perche du Nil à des fins commerciales, en 1950, 

dans les eaux du lac Victoria en Afrique, a conduit à l’extinction de plus de 200 espèces 

endémiques de Cichlidés (Reinthal et Kling 1997). Les transports involontaires d’espèces ou 

d’organismes peuvent également avoir des conséquences dramatiques comme la 

contamination des eaux potables du Pérou par le microbe du Choléra, en 1991. Ce microbe 

1

Introduction 

_____________________________________________ 

ramené dans les eaux de ballast des bateaux de marchandises a ainsi causé la mort de plus de 

10 000 personnes (Kolar et Lodge 2001). Ces exemples, pris parmi beaucoup d’autres et 

relatés dans la littérature scientifique contemporaine, attestent de la gravité de ce que l’on 

nomme les invasions biologiques. 

L’écologie des invasions a connu une rapide ascension et un réel succès auprès des divers 

organismes de recherche et de gestion de la nature depuis le milieu du XX ème siècle (Elton 

1958, Drake et al. 1989, Williamson 1996, Shigesada et Kawasaki 1997). Elton (1958) le 

premier a porté grande attention à ces invasions biologiques qu’il décrit comme l’arrivée 

d’organismes transportés vers un lieu nouveau et lointain, où leurs descendants prolifèrent, se 

propagent et persistent (Elton 1958). Lors de la conférence de Rio, en 1992, les Nations Unies 

ont, quant à elles, fait prévaloir que l’évolution grandissante des activités humaines était à 

l’origine de la majorité des invasions biologiques (Lodge 1993, Myers 1997). Les transferts 

incessants d’espèces ont ainsi des conséquences importantes sur la terre et son 

environnement, notamment une homogénéisation des écosystèmes et une accélération des 

processus d’extinction naturelle (McKinney et Lockwood 1999, Mooney et Cleland 2001, 

Olden et Poff 2003). Les invasions biologiques ont alors été reconnues comme une cause 

majeure de l’altération des biotopes, en modifiant le rôle des communautés natives, en 

altérant les processus évolutifs et pouvant conduire à des réductions d’abondance et même à 

des extinctions massives (Fritts et Rodda 1998, Wilcove 1998). Ces invasions altèrent ainsi la 

biodiversité à l’échelle globale et elles ont été décrites comme la deuxième grande cause de 

l’érosion de la biodiversité juste après la destruction de l’habitat (Vitousek et al. 1997). Le 

commerce international a certes facilité le transport d’espèces qui ont pu s’établir dans un 

nouvel environnement (Mooney et Drake 1986, Mooney et Cleland 2001), cependant 

certaines espèces sont sorties de leur aire de répartition naturelle à cause de la modification de 

l’habitat et de l’utilisation excessive des ressources naturelles par l’homme. Il est alors 

2

Introduction 

_____________________________________________ 

difficile de dissocier destruction de l’habitat et invasions biologiques et de déterminer qui 

précède l’autre dans le processus d’érosion de la biodiversité à l’échelle globale (Vitousek et 

al. 1997). 

L’utilisation de nombreux termes pour désigner les espèces étudiées dans le domaine de 

l’écologie des invasions a cependant vite conduit à une dérive dans la définition d’une 

« espèce invasive » (Colautti et MacIsaac 2004). Ainsi couramment dans les publications 

scientifiques, parle-t-on d’espèces ou d’organismes « invasifs », « exotiques », 

« allochtones », « exogènes », « nocifs », « introduits », « non-indigènes », « non-natifs » 

etc…(Binggeli 1994, Davis et Thompson 2000, Chew et Laubichler 2003). Ces désignations 

traduisent d’ores et déjà une confusion d’idées et de concepts qui pousse les auteurs à adopter 

des critères d’invasibilité différents pour ces nouvelles espèces (Richardson et al. 2000, Davis 

et Thompson 2001, Rejmanek et al. 2002). Dans ce manuscrit, nous utiliserons les définitions 

suivantes : une espèce introduite sera une espèce qui a été déplacée, volontairement ou de 

façon fortuite, par le biais d’activités humaines, vers un lieu où elle n’était pas ou plus 

présente. Une espèce non-indigène sera une espèce introduite en dehors de son aire naturelle 

de dispersion et pourra donc être qualifiée également de non-native, d’exotique, d’exogène ou 

d’allochtone (Richardson et al. 2000). Enfin, nous utiliserons la définition d’une espèce 

invasive, qui rejoint celle proposée par l’UICN (Union mondiale pour la nature) et qui sera 

une espèce introduite et non-indigène, qui s’établit, se propage et atteint de fortes densités 

pour devenir dominante localement, au dépend des communautés et de l’environnement. 

L’invasion biologique n’est donc pas la seule résultante de l’introduction d’une espèce nonindigène 

dans un nouveau milieu mais bel et bien le résultat d’un processus qui se caractérise 

par plusieurs grandes étapes obligatoires (Williamson 1996, Shigesada et Kawasaki 1997). 

Toute espèce introduite ou non-indigène n’est pas susceptible de devenir invasive (Davis et 

3

Introduction 

_____________________________________________ 

Thompson 2000, Sax et Brown 2000). Plusieurs auteurs ont proposé des schémas du 

processus conduisant à l’invasion (Williamson et Fitter 1996, Davis et Thompson 2000, Kolar 

et Lodge 2001). Toute invasion biologique qui réussit comporte trois étapes indispensables et 

successives : l’introduction, l’établissement (ou la naturalisation) et la dissémination de la 

population initialement introduite (Mooney et Drake 1986, Drake et al. 1989). Un quatrième 

élément, d’intérêt tout particulier, est l’impact négatif de l’invasion. Sur la base de ce schéma, 

Williamson et Fitter (1996) ont proposé la règle des 10%, « the tens rule » à partir de l’étude 

de différents cas d’invasion recensés. Ce modèle statistique prédit que la probabilité pour une 

espèce non-indigène de transiter d’une étape à une autre dans le processus d’invasion est en 

moyenne de 10% (Williamson et Fitter 1996). Ainsi sur 100 espèces introduites, 10 

s’implanteront de façon durable et 1 seule deviendra invasive (Williamson 1993, 1996). Si 

cette proportion d’espèces invasives est minime, au fil du temps, la répétition sans cesse 

accrue de ces introductions d’espèces non-indigènes pourrait conduire rapidement à des 

chiffres substantiels aux conséquences irrémédiables (Mooney et Cleland 2001). 

1ère étape de l’invasion : l’introduction 

L’introduction est le processus d’entrée, par le biais de l’activité humaine, d’un organisme 

dans une aire géographique ou écologique d’où il était absent. Ces introductions ne cessent 

d’augmenter et profitent de l’accroissement des populations humaines et de leur transport (di 

Castri 1989). La plupart des invasions biologiques sont dues à des introductions accidentelles, 

mais beaucoup d’espèces ont aussi été sorties de leur habitat d’origine intentionnellement par 

l’Homme. C’est le cas, entre autres, de la majorité des plantes cultivées et des animaux 

d’élevage à des fins alimentaires. Parallèlement, les soutes des avions-cargos sont très 

propices aux invasions d’insectes, ainsi que les compartiments des roues, qui ont 

malheureusement souvent abrité le serpent brun arboricole (Boiga irregularis), qui a 

4

Introduction 

_____________________________________________ 

contribué à l’extinction de 12 espèces endémiques d’oiseaux sur le l’île de Guam (Fritts et 

Rodda 1998). D’autres voies d’introduction notoires sont l’eau de cale ainsi que les palettes, 

les pièces d’arrimage et les caisses en bois. Les conteneurs fournissent un environnement 

favorable à une gamme de ravageurs exotiques, y compris des organismes se trouvant dans la 

terre ou tout autre substrat. En résumé, toute importation de matière vivante ou non traitée 

représente une voie potentielle d’introduction. Cependant, avant même d’atteindre un 

nouveau territoire, la destinée des organismes transportés volontairement ou involontairement 

varie grandement. Une partie périt lors de ce transport à cause de différents facteurs comme le 

stress ou encore de mauvaises conditions sanitaires. C’est probablement le cas pour une 

grande majorité des organismes transportés de façon clandestine, même si l’amélioration des 

conditions et de la rapidité des transports tendent à diminuer cette mortalité (Kolar et Lodge 

2001). La proportion d’organismes, qui survit et arrive dans un nouveau site, est également 

susceptible d’être détruite immédiatement après son arrivée par une multitude d’agents et de 

processus physiques ou biologiques (Lande 1988, Sax et Brown 2000). Beaucoup 

d’introductions d’espèces échouent (Veltman et al. 1996). Parfois même, le paradoxe de 

l’invasion fait que certaines espèces, aujourd’hui bien établies, avaient connu de multiples 

événements d’introductions successives sans succès. C’est notamment le cas de l’étourneau 

sansonnet, européen, qui est aujourd’hui très abondant en Amérique du Nord où il s’est établi 

en 1895 après 8 introductions infructueuses (Lever 1985). 

2ème étape de l’invasion : l’établissement 

La plupart des espèces non-indigènes introduites dans un nouvel habitat ne s’y établissent 

jamais. Pour s’établir, un organisme introduit doit pouvoir survivre, se reproduire et maintenir 

une population viable d’une année à l’autre. Aujourd’hui cependant, de nombreuses espèces 

animales importées et introduites se sont développées de façon spectaculaire, ont formé de 

5

Introduction 

_____________________________________________ 

grosses populations et se sont établies dans des habitats très variés. En Amérique du Nord, 

l’étourneau sansonnet (Sturnus vulgaris), le moineau domestique (Passer domesticus) en sont 

de bons exemples (Koenig 2003, Martin et Fitzgerald 2005). En Australie, des lapins 

(Oryctolagus cuniculus) importés d’Europe par des colons sont devenus un véritable fléau, 

jusqu’à ce que l’introduction volontaire d’un autre organisme exotique, un virus brésilien du 

lapin, mette fin à son invasion dans les années 1950 (Bright 1998). Plusieurs auteurs ont 

réussi à dégager plusieurs caractéristiques qui pouvaient favoriser la phase d’établissement 

d’un organisme introduit dans un nouvel habitat. Ainsi, la réussite dépend-elle de l’interaction 

complexe de plusieurs facteurs, les principaux étant l’ampleur de l’introduction (quantité, 

fréquence), la qualité de l’habitat pour cette espèce (climat, proies) et de l’interaction avec les 

autres espèces (prédation, maladies). Les études sur les espèces invasives ont amené à décrire 

ces espèces comme très plastiques et avec des vitesses d’adaptation rapides, entraînant une 

évolution adaptative de leur phénotype. Le grégarisme, l’omnivorie et surtout une 

reproduction effective, plus ou moins rapide, favoriseraient également l’établissement d’une 

espèce dans un nouveau milieu (Ehrlich 1989, Lodge 1993). 

3 ème étape de l’invasion : la dissémination 

Par dissémination, on entend la dispersion d’un organisme non-indigène hors de la zone où il 

a été introduit et où il s’est préalablement établi. Cette phase est essentielle dans le processus 

d’invasion et s’est montrée très dépendante des capacités de dispersion des espèces. Nous 

savons que les fortes distances de dispersion favorisent grandement la colonisation (Ehrlich 

1989, Lodge 1993), toutefois, la variation spatiale des conditions de l’environnement et le 

mode de dispersion des individus peuvent grandement influer sur la continuité du processus 

invasif. Ainsi, la migration simultanée d’une trop grande quantité d’individus pourrait 

provoquer la chute du taux d’accroissement de la population source. Cette dernière pourrait 

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Introduction 

_____________________________________________ 

alors s’éteindre par stochasticité démographique ou par effet Allee (Taylor et Hastings 2005). 

A l’inverse lorsqu’une espèce est déjà établie dans plusieurs sites, car initialement introduite 

en de multiples endroits, la dispersion peut favoriser le processus de dissémination (Sax et 

Brown 2000). Alors que l’introduction et l’établissement ne sont ordinairement pas décelés ni 

observés au moment où ils se produisent (sauf dans des cas très isolés), la dissémination de 

beaucoup d’espèces envahissantes a été étudiée et est bien documentée. Des modèles 

mathématiques de la dissémination ont été mis au point, et leurs prévisions ont souvent été 

jugées acceptables en comparant les prédictions avec des données d’observation (Andow et 

al. 1990, van den Bosch et al. 1992). Là encore, ces résultats laissent espérer des prédictions 

robustes et d’une importance cruciale pour l’aide à la décision des mesures à prendre pour 

prévenir les invasions (Hastings 1996). 

L’invasion : impact sur les communautés locales 

Le processus d’invasion terminé, l’espèce non-indigène s’est propagée en divers endroits, où 

elle s’est établie et où elle domine souvent et menace les communautés locales. De façon 

typique, un certain nombre de caractéristiques sont associées aux espèces non-indigènes 

devenues invasives : souplesse pour ce qui est de l’hôte ou de l’alimentation, rapidité de 

reproduction, dispersion efficace et difficilement éradiquée. D’autres auteurs encore insistent 

sur l’importance du comportement des espèces invasives, qui s’avèrent souvent plus 

agressives et opportunistes que les espèces natives (Sutherland 1998, Holway et Suarez 1999). 

D’autres facteurs relatifs à l’environnement lui-même, vont pouvoir favoriser le statut invasif 

de l’espèce, comme la perturbation des écosystèmes liée à l’activité humaine (Arthington et 

Mitchell 1986, Myers 1986, Carlton 1989), même si on trouve également des exemples 

d’invasions dans les écosystèmes les moins perturbés (Elton 1958, Macdonald et Frame 1988, 

Suarez et al. 1998). Les écosystèmes avec peu de diversité (Elton 1958, Brockie et al. 1989), 

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Introduction 

_____________________________________________ 

aussi bien que ceux sans prédateurs, sans herbivores ou encore sans compétiteurs (Macdonald 

et Frame 1988), seront également des endroits favorables à l’invasion. Enfin, la similarité des 

conditions abiotiques entre le nouvel environnement et l’environnement d’origine de l’espèce, 

sera un atout déterminant (Diamond et Veitch 1981, Myers 1986). 

L’espèce devenue invasive s’intègre dans les communautés et joue un rôle dans les 

interactions biotiques. Elle va donc pouvoir altérer les processus biologiques au sein de 

l’écosystème colonisé en terme de productivité, de décomposition, d’hydrologie, de géologie, 

de cycles biologiques et ou géochimiques, de compétition ou encore consommation des 

espèces locales. Les conséquences des espèces invasives sur les espèces natives sont donc de 

toutes sortes (Mooney et Cleland 2001) : altération génétique par hybridation ou 

introgression, agression directe par prédation, modification des vitesses d’évolution des traits 

d’histoire de vie, déplacement de niche, exclusion compétitive ou encore des effets indirects 

par l’intermédiaire d’une modification de l’écosystème, des réseaux trophiques, du 

parasitisme etc… Dans la plupart des cas, ces espèces invasives mettent en danger les 

communautés locales et dans certains cas conduisent à l’extinction massive d’espèces 

indigènes. De nombreuses rétrospectives historiques aux introductions d’espèces tendent 

enfin à montrer que le caractère invasif d’une espèce est susceptible de s’exprimer 

tardivement, voire même de considérablement évoluer au cours du temps, si bien que toute 

espèce introduite et non-indigène est potentiellement une bonne candidate à l’invasion 

(Mooney et Cleland 2001, Pascal et al. 2003, Parker 2004). 

Lorsqu’une espèce est qualifiée d’invasive, il est souvent trop tard pour engager des mesures 

d’éradication, ces dernières s’avèrant souvent impossibles et beaucoup trop chères (Mack et 

al. 2000). Il est donc important d’étudier les invasions passées afin de réussir à prévenir les 

invasions futures avant qu’elles n’arrivent. Les premières transitions dans le processus invasif 

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Introduction 

_____________________________________________ 

apparaissent comme les plus importantes pour la gestion de ces espèces, ainsi que pour définir 

les actions permettant d’éviter l’invasion (Mack et al. 2000, Kolar et Lodge 2001, Puth et Post 

2005). Beaucoup d’auteurs ont donc listé les différentes caractéristiques des espèces invasives 

recensées pour essayer de dégager des critères d’« invasibilité » généralisables (Newsome et 

Noble 1986, Williamson et Fitter 1996, Kolar et Lodge 2001). Cependant, ces listes 

apparaissent souvent applicables à un groupe précis d’espèces ou bien même à une seule 

espèce (Williamson 1996). C’est en fait toute une combinaison de traits, probablement 

complexe, qui explique le potentiel invasif de l’espèce, d’où un faible pouvoir de prédiction 

sur les invasions (Crawley 1987, Rejmanek et Richardson 1996). Il est finalement probable 

qu’une espèce ou une population invasive ne le soit pas par une série de traits extraordinaires, 

mais plutôt parce qu’elle arrive dans un milieu, avec un effectif suffisant et à un moment 

précis où les conditions vont lui être favorables voire très favorables. 

Des cas d’introduction particuliers concernent les plantes d’ornements et les animaux 

domestiques, qui sont également de très bons candidats à l’invasion car fréquemment libérés 

dans la nature (Mack et al. 2000). Si les graines des plantes dispersent aisément et sont 

libérées par mégarde, beaucoup d’animaux vendus en animalerie sont à l’inverse relâchés 

volontairement par leur propriétaire. Par exemple, beaucoup de poissons exotiques ont été 

lâchés dans les milieux naturels par les aquariophiles (Courtenay 1997). Ce problème est 

d’autant plus d’actualité qu’il faut faire face depuis plus d’une trentaine d’années maintenant 

à l’engouement du public pour les « Nouveaux Animaux de Compagnie » ou NAC. Ces NAC 

sont des animaux sauvages abusivement domestiqués et de plus en plus vendus en animalerie, 

parmi lesquels dominent les « reptiles », les arachnides ou encore les rongeurs. Ce sont donc 

des espèces exotiques, pour la plupart, dont le renouvellement est si extraordinaire, que 

certaines d’entre elles sont, à présent, considérées comme totalement domestiques : ce sont les 

9

Introduction 

_____________________________________________ 

hamsters, cobayes, perruches et autres animaux produits par élevages intensifs. D’autres NAC 

envahissent alors aujourd’hui le marché comme les furets, les écureuils de Corée ou encore 

les serpents. Sans compter le réel impact de ces prélèvements sur les populations sauvages 

ainsi que l’augmentation du commerce illicite de certaines de ces espèces, les NAC s’évadent 

ou sont lâchés par leur propriétaire souvent dépassé par la garde et l’entretien de tels animaux. 

Si la majorité de ces espèces exotiques relâchées dans la nature ne peut pas survivre, d’autres 

forment des populations marronnes dans le milieu naturel et peuvent constituer une menace 

pour les espèces indigènes (Digard 1995). Quelques exemples de ces NAC déjà établis en 

Europe sont : le Tamia de Sibérie (Tamias sibiricus) en France, qui vendu en animalerie 

depuis les années 60, est retrouvé dans la nature dès 1970 et qui depuis, a constitué plusieurs 

populations établies de plus d’un millier d’individus (Chapuis 2005) ; ou encore les perruches 

à collier (Psittacula krameri), originaires d’Inde, qui aujourd’hui ont formé une petite 

population nicheuse d’un millier d’individus au nord-ouest de Bruxelles, ainsi qu’en région 

parisienne (Sources : LPO). Un autre cas emblématique de ces NAC, introduits dans les 

milieux naturels en Europe, est celui de la tortue dite de Floride (Trachemys scripta elegans). 

Produite massivement dans de grandes fermes américaines et vendue depuis les années 50, 

elle a vite envahi le marché mondial, principalement en tant qu’animal de compagnie (Hennig 

2004). Les acquéreurs de cette petite tortue d’eau douce mesurant 4 à 5 cm se retrouvaient en 

quelques années en possession d’une tortue pouvant atteindre 25 à 30 cm, nécessitant un 

entretien continuel et n’appréciant guère les jeux d’enfants. Beaucoup de propriétaires mal 

informés sur le devenir de cette petite tortue vendue comme un jouet l’ont alors remise dans la 

nature en lui souhaitant une vie heureuse. Des tortues adultes ont donc été aperçues dès les 

années 70 dans les milieux naturels un peu partout dans le monde (Arvy 1997). Dès lors de 

véritables populations se sont établies notamment en Italie (Luiseli et al. 1997) et à Taiwan 

(Chen et Lue 1998). En France, cette tortue est également retrouvée couramment dans les 

10

Introduction 

_____________________________________________ 

différents milieux aquatiques et dès lors elle a été considérée comme une espèce invasive. Un 

collectif "tortue de Floride" 1 

s'est alors constitué dans les années 90 pour lancer un cri 

d'alarme contre la menace de cette espèce exotique sur la biodiversité des milieux aquatiques 

français et en particulier sur la tortue palustre locale, la cistude d’Europe, Emys orbicularis 

(Arvy et Servan 1996, Cadi et Joly 2003). Beaucoup d'associations de protection de la nature 

ont rejoint les idées de ce collectif et ont également diabolisé cette espèce, la décrivant 

comme excessivement vorace et dangereuse pour la faune et la flore des mares qu’elle 

colonise. A la suite de ces actions, la Commission Européenne a interdit l’importation de cette 

espèce dans la Communauté, réduisant ainsi progressivement la vente de cette espèce en 

animalerie. Des milliers d’individus sont probablement encore présents dans les milieux 

aquatiques français, malgré une sensibilisation accrue et la mise en place de centres de 

récupération déjà pleins de cette espèce. La tortue de Floride est-elle invasive ? Cet état de fait 

est communément admis par les collectivités locales et les associations de protection de la 

nature, sans aucune preuve scientifique cependant, attestant de l’invasion et de l’impact de 

cette espèce sur les communautés locales 

C’est donc dans ce cadre que s’inscrit mon travail de thèse. Mon objectif a été d’étudier 

quelques aspects du processus d’invasion de la tortue de Floride en France, en commençant 

par l’étude de la phase d’établissement de l’espèce. Nous savons d’ores et déjà que cette 

tortue survit très bien sous nos latitudes et qu’elle est présente dans tous les départements 

français avec des densités plus ou moins élevées (Arvy et Servan 1996). Cependant, à ce jour, 

1 Association pour la Protection des Animaux Sauvages (ASPAS) ; France Nature Environnement (FNE) ; le 

village des tortues (SOPTOM) ; Société Herpétologique de France (SHF) ; Société Protectrice des Animaux 

(SPA). 

11

Introduction 

_____________________________________________ 

nous ne savons pas réellement si les populations produisent des jeunes, qui survivent et 

assurent le renouvellement et l’accroissement des populations à long terme, finalisant la phase 

d’établissement de cette tortue en France. Après une partie introductive rappelant les quelques 

notions nécessaires sur les espèces introduites et les invasions biologiques, je présenterai 

donc, dans un premier chapitre, les données que nous possédons sur la tortue à tempes rouges, 

dite de Floride, et de son introduction en France. Dans les chapitres suivants, je m’intéresserai 

tout particulièrement à la reproduction de cette espèce en France, à l’aide notamment de la 

construction d’un modèle permettant d’estimer le sex-ratio des pontes à partir des profils de 

température. Enfin, je présenterai les résultats de quelques études expérimentales des effets du 

climat, en particulier de la température et de l’hygrométrie, sur le succès d’éclosion, la durée 

d’incubation des œufs ou encore sur la qualité des juvéniles produits. En conclusion, un bilan 

de mes trois années de thèse ainsi que les perspectives d’études futures, seront envisagés. 

12

I – La tortue à tempes rouges, un animal de « mauvaise » compagnie 

_____________________________________________ 

Chapitre I – La tortue à tempes rouges, un animal de « mauvaise » 

compagnie 

1. Une tortue américaine 

1.1. Ses origines 

La tortue à tempes rouges, Trachemys scripta elegans (Wied, 1839), appartient au 

vaste groupe des Chéloniens du genre Trachemys, dont on dénombre actuellement 16 sousespèces 

rien que pour l’espèce scripta (Gibbons 1990, Seidel 2002). Les différentes espèces 

de tortue constituant le genre Trachemys sont toutes originaires des Amériques. La tortue à 

tempes rouges, quant à elle, est plus particulièrement originaire de l’Est des Etats-Unis, native 

de la vallée du Mississipi. Son aire de répartition actuelle s’étend cependant aujourd’hui du 

Nord de l’Illinois et de l’Indiana jusqu’au Nord du Golfe du Mexique, en passant par le Texas 

et l’Alabama (Figure 1, Pritchard 1967, Gibbons 1990, Holman 1994). 

Figure 1 : Aire de répartition naturelle de la tortue à tempes rouges (Trachemys scripta 

elegans) sur le continent américain. 

13


_____________________________________________ 

1.2. Sa morphologie 

Comme son nom l’indique, la tortue à tempes rouges est facilement reconnaissable à la 

bande rouge vif qui colore ses tempes (Figure 2). Sa peau, parcourue par de nombreuses 

lignes jaunes, est de couleur verdâtre allant du vert clair chez les juvéniles au vert foncé chez 

les adultes. Sa carapace, en forme de galet, la rend difficile à attraper et lui permet de glisser 

rapidement des berges dans l’eau lors de la fuite, d’où son nom anglais de « slider turtle » ou 

tortue glissante. La dossière de sa carapace est de couleur vert foncé chez l’adulte et vert clair 

chez le juvénile, avec la présence possible de lignes jaunes sur les écailles. Le plastron, quant 

à lui, est jaune avec des inclusions d’anneaux de couleur vert sombre. 

Cette tortue, adulte, ne dépasse pas les 28 cm de longueur de carapace pour un poids moyen 

de 3,2 Kg (Conant et Collins 1998). Un dimorphisme sexuel, uniquement visible à l’état 

adulte, permet de différencier les mâles des femelles. Ainsi, le mâle est-il généralement de 

taille inférieure à la femelle et sa queue est plus épaisse et plus longue que celle de la femelle. 

Enfin, chez cette espèce, le mâle présente une croissance importante de certaines griffes des 

pattes antérieures. 

1.3. Son écologie 

La tortue à tempes rouges est une tortue palustre qui peuple de nombreux milieux 

aquatiques avec une préférence pour les eaux calmes, vaseuses et riches en végétation (Ernst 

et al. 1994). On la trouve donc naturellement dans les lacs, les étangs et les marais et très peu 

dans les rivières ou les fleuves. 

Comme toutes les espèces de Chéloniens, cette tortue est ectotherme et poïkilotherme, ce qui 

lui impose une exposition prolongée sur des sites de « bain de soleil » durant la journée, afin 

de maintenir une température corporelle suffisante à son activité (Conant et Collins 1998). En 

dessous d’une température extérieure de 10°C, elle devient inactive et rentre progressivement 

14


_____________________________________________ 

en hivernation, période durant laquelle elle maintient un rythme physiologique très bas et ne 

s’alimente pas ou très peu (Cagle 1950). 

Figure 2 : Cette planche regroupe plusieurs espèces de tortues palustres américaines 

communément vendues en animalerie en France (en haut). Si la tortue à tempes rouges (au 

centre) a été interdite d’importation en 1997, les autres espèces présentées ne sont soumises à 

aucune restriction de vente et sont d’ores et déjà lâchées et retrouvées dans les milieux 

aquatiques français. Sont représentées sur cette planche également les deux espèces de tortues 

palustres autochtones (en bas) : la cistude d’Europe, confrontée de plus en plus à la présence de 

ces tortues américaines et l’émyde lépreuse, épargnée en France n’étant plus présente qu’en 

bordure de la frontière avec l’Espagne. 

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_____________________________________________ 

Dans son habitat d’origine, la tortue à tempes rouges partage fréquemment les sites de bain de 

soleil avec d’autres espèces de tortue (Figure 2), comme la tortue peinte d’Amérique 

(Chrysemys picta) ou encore sa sous-espèce sœur, la tortue à tempes jaunes (Trachemys 

scripta scripta). Elle fuit cependant la compagnie dangeureuse de la tortue happeuse 

(Chelydra serpentina) et de la tortue alligator (Macroclemys temminckii). Aucune territorialité 

n’a été observée à ce jour chez cette espèce (Cagle 1944). 

Le régime alimentaire de la tortue à tempes rouges est assez varié, avec des adultes plutôt 

omnivores, dont les repas sont composés majoritairement de plantes, agrémentés de 

mollusques, d’insectes, d’amphibiens et parfois même de cadavres de poissons. Les juvéniles, 

quant à eux, seraient beaucoup plus carnivores recherchant prioritairement l’apport de 

substance carnée dans leurs menus (Parmenter et Avery 1990). 

Enfin, comme toutes les tortues, cette espèce est longévive, les individus pouvant atteindre un 

âge moyen estimé approximativement à 30 ans dans les populations naturelles (Gibbons et 

Semlitsch 1982). Elle présente donc une survie adulte annuelle élevée, dont la seule 

estimation disponible à ce jour est de 0,85 dans son habitat d’origine (Frazer et al. 1990, 

Tucker et Moll 1997). Cependant, comme le précise l’auteur, cet estimateur est très 

certainement sous-estimé, du fait d’un taux de capture des animaux inférieur à 1 et non pris en 

compte dans son étude, ainsi que de l’impossibilité de distinguer la mortalité de l’émigration 

des animaux. Si les adultes n’ont que peu de prédateurs naturels, les juvéniles, quant à eux, 

subissent une très forte pression de prédation. Le taux de survie juvénile est donc 

probablement très variable et extrêmement bas dans la nature (Frazer et al. 1990). 

1.4. Sa reproduction 

La maturité sexuelle des adultes est tardive, d’autant plus qu’elle est atteinte à une 

taille spécifique de l’animal et non à un âge précis (Gibbons et al. 1981). La croissance de 

16


_____________________________________________ 

cette tortue étant elle-même indéfinie et dépendante des conditions du milieu, la maturité 

sexuelle est atteinte entre deux et cinq ans chez le mâle (pour une taille de 9-10 cm) et après 

cinq ans chez la femelle (pour une taille d’au moins 15 cm). 

La période de reproduction, chez cette espèce, s’étale du printemps à l’automne. Il est alors 

fréquent d’observer la parade pré-copulatoire de séduction des mâles, qui font frétiller leurs 

longues griffes en faisant face à la femelle. Après la copulation, qui a lieu sous l’eau, la 

femelle est capable de conserver le sperme dans ses voies génitales pour féconder ses œufs 

jusqu’à 3 ans après l’accouplement (B. Boussac, com. pers., Gist et Jones 1989). Entre avril et 

août, les femelles migrent sur terre pour creuser un nid et y déposer de 2 à 20 œufs à une 

profondeur de 10 cm environ. Une femelle peut pondre de une à trois fois dans la même 

saison, selon les conditions météorologiques de l’année (Moll et Legler 1971). La femelle 

ayant pondu, elle s’applique à reboucher son nid avant de l’abandonner totalement. La durée 

d’incubation des œufs varie avec la température (Yntema 1978) et l’humidité du sol (Tucker 

et Paukstis 2000), allant de 70 à 90 jours dans la nature. Après éclosion, les jeunes tortues 

émergent du nid en automne si les conditions environnementales sont favorables ou passent 

l’hiver dans le nid pour ne sortir qu’au printemps suivant, avant de rejoindre au plus vite 

l’étang le plus proche. 

2. La tortue d’eau : une « Nouvelle Affaire Commerciale » 

2.1. La tortue de Floride, un produit phare 

La tortue à tempes rouges est communément classée dans un grand groupe 

commercial, qui n’a aucune existence phylogénétique, c’est celui des tortues dites « de 

Floride » pour les francophones. Ce groupe réunit principalement quatre genres : Pseudemys, 

Chrysemys, Graptemys et Trachemys. Les principaux points communs à toutes ces tortues 

sont, d’une part, d’être toutes des espèces aquatiques de morphologie assez similaire (de taille 

17


_____________________________________________ 

moyenne et aux couleurs vives) et d’autre part, d’être facilement élevées en captivité afin 

d’être vendues comme animaux décoratifs ou de compagnie. Ces animaux sont encore et 

toujours produits dans de grandes fermes aux Etats-Unis dont les plus grandes se situent 

actuellement en Floride et en Louisiane. Il existait 75 fermes de tortues dans l’unique état de 

Louisiane en 1969 avec une production annuelle de 15 millions de bébés tortues (Kuzenski 

1976). En ce qui concerne la tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans), elle fut et 

est toujours la sous-espèce produite en quantités les plus massives au sein de ces grandes 

fermes à tortues américaines, comme le précise Jesse Evans, propriétaire de la plus grande 

exploitation encore en activité aujourd’hui dans l’état de Louisiane : « la tortue à tempes 

rouges était l’espèce qui semblait la plus facile à élever et est donc très rapidement devenue 

notre produit phare » (Bonin 2003). 

2.2. Une réussite économique 

Vers la fin des années 60, la production de plusieurs millions de juvéniles de tortues à 

tempes rouges était devenue une véritable économie de marché pour les quelques états 

américains qui se sont lancés dans cette production : principalement le Texas, la Louisiane, le 

Mississipi et la Floride. Ce marché était originellement destiné à la vente de ce nouveau 

produit vers le seul reste des Etats-Unis. Mais en 1975, une augmentation des cas de 

salmonellose chez les tortues captives a poussé la « Food and Drug Administration » à 

proposer une loi interdisant la vente de tortues juvéniles aux Etats-Unis en imposant une taille 

de vente supérieure à 10 cm. Le marché américain des tortues s’effondre. Beaucoup de fermes 

vont disparaître alors que d’autres ont redirigé les millions de juvéniles produits vers 

l’exportation dans le reste du monde, où la taille limite de vente ne s’applique pas (Franke et 

Telecky 2001). 

18


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Table 1 : Données d’importation de tortues à tempes rouges (Trachemys scripta elegans) à 

l’échelle mondiale et de leur valeur associée en dollars US pour les années 1989/1990 

confondues. (Souces : WWF- TRAFFIC, USA). 

PAYS IMPORTATEUR QUANTITE VALEUR (dollars US) 

Allemagne 162 198 106 333 

Argentine 10 000 1 730 

Australie 5 065 2 466 

Autriche 36 036 19 485 

Belgique 304 500 157 425 

Canada 397 849 175 193 

Chili 18 000 1 410 

Chine 208 376 

Corée 1 313 911 633 130 

Costa Rica 18 500 6 410 

Chypre 5 000 3 000 

Danemark 33 040 14 668 

Espagne 770 020 434 890 

France 1 878 809 932 752 

Grèce 109 000 52 030 

Hollande 194 100 100 979 

Honduras 5 130 3 240 

Hong Kong 605 568 233 777 

Inde 2 000 1 200 

Irlande 2 417 1 325 

Italie 996 558 541 040 

Japon 688 807 312 793 

Mexique 390 379 92 560 

Pologne 6 000 4 020 

République Dominicaine 2 000 300 

Singapour 355 000 190 900 

Suède 6 62 

Tchécoslovaquie 10 000 5 000 

Turquie 5 000 1 000 

Royaume Uni 149 200 76 876 

Venezuela 34 080 10 126 

Yougoslavie 9 3 

TOTAL 8 499 390 4 116 590 

Ainsi, plus de 52 millions de tortues juvéniles auraient-elles été exportées des Etats-Unis entre 

1989 et 1997, vers les deux principaux continents importateurs que sont l’Europe et l’Asie 

(Telecky 2001). Ceci représente une économie de marché de plusieurs millions de dollars par 

an pour les quelques états encore producteurs de ces tortues (Table 1). 

19


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2.3. Du salon familial à la mare la plus proche 

Les juvéniles de tortue à tempes rouges étaient communément exportés pour être 

vendus dans les animaleries à un prix modique. Dans les premiers stades juvéniles, ces tortues 

ne mesurent en effet que 2-3 cm, possèdent de belles couleurs vives et apparaissent comme un 

vériTable jouet ou même comme un bibelot de décoration peu encombrant. Si, à ses débuts, 

elle a trouvé intérêt chez les aquariophiles, elle a très vite été délaissée par ces derniers au 

profit de demandeurs beaucoup plus jeunes, acquise alors comme un vulgaire petit animal de 

compagnie. 

Si on estime que 90% des juvéniles vendus meurent durant leur première année pour diverses 

raisons d’hygiène et d’entretien (Ducotterd 1994), les 10% restant survivent et grandissent à 

un rythme effréné, souvent doppés par une nourriture et un chauffage sur-abondants. Le petit 

aquarium en plastique des débuts devient vite trop petit, la tortue est vorace, malodorante et 

s’avère de mauvaise compagnie n’appréciant ni le jeu ni les caresses. Au bout de quelques 

années, deux à trois seulement, la tortue peut atteindre une taille de 20-25 cm et ne devient 

alors plus qu’une contrainte et un encombrement. Les propriétaires de ces tortues, de bonne 

foi, ont alors pour beaucoup choisi de se séparer de leur tortue de la manière qu’il leur 

semblait la plus humaine, en pensant au bien être de l’animal : ils ont « remis en liberté » leur 

tortue dans un étang ou une mare dans un coin de nature proche. 

Le flot de tortues vendues dans le monde chaque année comme animal de compagnie a 

commencé à inquiéter de nombreuses associations de protection de la nature, qui ont vu 

progressivement ces animaux apparaître en plus ou moins grand nombre dans les milieux 

naturels exogènes. Enfin le 15 décembre 1997, la Commission Européenne (règlement CE 

2552/97) interdit l’importation de la tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans) dans 

l’Union Européenne. Cette législation prévoit en effet d'interdire l'introduction de spécimens 

vivants constituant une menace écologique pour les espèces de flore et de faune sauvages 

20


_____________________________________________ 

indigènes. Malgré l’initiative de cette mesure, plus de trente pays dans le monde importent 

encore aujourd’hui la tortue à tempes rouges avec en tête de liste, différents pays d’Asie 

suivis de l’Amérique du Sud. 

3. La France, une terre d’accueil parmi d’autres 

3.1. L’engouement du public pour les N.A.C. 

Les pays industrialisés comptent, aujourd'hui, un très grand nombre d'animaux de 

compagnie. En 2001, la France possédait environ 60 millions d'habitants et 50 millions de tels 

animaux. Si chats et chiens forment les plus gros contingents, on note cependant une très 

large diversification des espèces possédées ces dernières années, avec l'apparition de 

"Nouveaux Animaux de Compagnie" (NAC). L'engouement du public pour ces nouvelles 

espèces exotiques ne cesse de s'accroître en France depuis les années 70. Les NAC 

représentent à ce jour près du tiers des 50 millions d'animaux domestiques français 

(Cosmostreet, déc. 2001). 

Parmi ces NAC, les « reptiles » 2 ont une place de choix après les furets, écureuils de Corée, 

perruches et perroquets. Ainsi, le groupe d’enquête TRAFFIC Europe (programme conjoint 

du WWF et de l’Union mondiale pour la Nature) estime concernant la France, une 

augmentation de 250% entre 1994 et 1999 des importations de reptiles en tout genre. 

2 Groupe paraphylétique, composé des Lépidosauriens (Lézards, Serpents, Sphénodons, Amphisbènes), des 

Chéloniens (Tortues) et des Crocodiliens (Crocodiles, Alligators, Caimans). 

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Table 2 : Répartition par grands groupes des animaux saisis en France en 2002. (Sources : 

Douanes Françaises). 

Perruches 

Perroquets 

Oiseaux « Reptiles » Autres 

Autres 

Lézards 

Geckos 

Varans 

Crocodiles Serpents Tortues Singes Divers 

942 13 134 1 24 1343 4 18 

955 1502 22 

Ainsi les statistiques douanières concernant les importations de reptiles indiquent-elles que les 

Français seraient tout particulièrement friands de serpents et de tortues (Table 2). Il faut 

également noter qu’1% de ces importations concerne des crocodiles ! 

La France a fait partie des plus gros importateurs de tortues à tempes rouges avec plus de 4 

millions de tortues importées entre 1985 et 1994 (Table 1, Arvy 1997). Elles étaient alors 

vendues sous le nom de « tortues naines », entre 5 et 15 francs. La réglementation européenne 

a certes bloqué et interdit l’importation de la tortue à tempes rouges en France à partir de 

1997, cependant la vente de tortues s’est poursuivie encore sur quelques années, la législation 

n’interdisant pas la vente des individus déjà présents sur le territoire européen. 

3.2. Etat des lieux des lâchers de tortues en France 

De nombreuses tortues à tempes rouges ont été lâchées dans les milieux naturels, 

principalement à l’état adulte, car devenues trop encombrantes pour leur propriétaire. La 

France n’est évidemment pas un cas particulier, puisque des lâchers massifs de tortues ont été 

observés également dans le reste de l’Europe (Warwick 1991) avec de grosses populations 

déjà installées et décrites en Espagne et en Italie, mais aussi en Afrique, en Amérique du Sud 

et en Asie (voir la revue dans Hennig 2004). 

22


_____________________________________________ 

En France, ces lâchers de tortues à tempes rouges ont probablement commencé dès le début 

des années 70 (B. Boussac, com. pers.), soit quelques années seulement après le début des 

ventes de ces tortues en France. Cela correspond au temps nécessaire pour que les juvéniles 

atteignent une taille adulte. Dès lors, les observations de tortues dans la nature ainsi que le 

retour d’animaux, rapportés par des particuliers dans les parcs animaliers, ont augmenté 

fortement jusqu’à saturation de certaines structures. La tortue à tempes rouges semble donc 

avoir été introduite dans un bon nombre de nos milieux aquatiques puisqu’elle a été recensée 

dans tous les départements français à ce jour (Arvy et Servan 1996). Aucune estimation du 

nombre de tortues présentes dans nos milieux, depuis près d’une dizaine d’années maintenant, 

n’est cependant disponible. La mise en place de plusieurs centres de récupération de ces 

tortues, notamment dans le sud de la France (l’association Tortues Passion à Vergèze et la 

Ferme aux Crocodiles de Pierrelatte) et plus récemment en Île-de-France (au parc zoologique 

de Thoiry) a permis de recueillir d’ores et déjà des centaines de ces tortues, capturées dans le 

milieu naturel ou rendues par leur propriétaire. A la lumière de ces chiffres, on estime 

facilement qu’il pourrait y avoir encore plusieurs centaines de tortue à tempes rouges « en 

liberté » dans la nature en France. 

Enfin, s’il s’avère excessivement rare de trouver des tortues à tempes rouges en animalerie 

aujourd’hui, elle a bien vite été remplacée par d’autres espèces aux caractéristiques si proches 

que l’on s’y tromperait volontiers. Ainsi, depuis 1999, la tortue peinte (Chrysemys picta spp.) 

et la tortue à tempes jaunes (Trachemys scripta scripta), entre autres (voir Figure 2), ont-elles 

réinvesti le marché européen. Il est malheureusement de plus en plus commun d’observer 

dans la nature, des tortues à tempes rouges se réchauffant au soleil en compagnie d’autres 

espèces et sous-espèces proches. Le problème des lâchers de tortues dans la nature ne semble 

donc pas prêt d’être résolu (Table 3). 

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Table 3 : Effectifs des diverses espèces de tortues récupérées par la Ferme aux Crocodiles de 

Pierrelatte entre 2000 et 2003. (Sources : D. Touzet, association ECATE, Bourg St-Andéol). 

2000 2001 2002 2003 TOTAL 

T. scripta elegans 163 134 163 146 606 

T. scripta scripta 0 2 11 15 28 

Pseudemys sp. 4 7 9 8 28 

Graptemys sp. 4 4 1 4 13 

E. orbicularis 0 1 0 0 1 

Chrysemys picta belli 1 0 2 1 4 

Chelydra serpentina 6 3 0 1 10 

Macroclemmys temminckii 2 0 0 0 2 

Cuora amboinensis 0 2 0 0 2 

Terrapene Carolina 0 1 1 0 2 

Testudo sp. 0 0 2 3 5 

Pelusios castaneus 0 1 0 0 1 

Pelomedusa subrufa 0 01 1 0 2 

Mauremys mutica 0 0 0 2 2 

TOTAL 180 156 190 180 706 

4. La tortue de Floride, une espèce invasive en France ? 

4.1. L’émergence d’un projet « Tortues de Floride » en Île-de-France 

Suite aux lâchers massifs de tortues à tempes rouges en France, de nombreuses 

associations de protection de la nature ainsi que les collectivités locales se sont mises en quête 

de débarrasser les milieux de cette espèce qu’ils désignent depuis toujours comme invasive. 

Cette espèce exotique a ainsi été diabolisée et accusée des pires exactions, comme la 

destruction massive des écosystèmes aquatiques et la disparition d’espèces locales, sans qu’il 

n’existe aucune preuve tangible de ces faits. Un projet « Tortues de Floride » a donc été initié 

en Ile-de-France par l’Office National des Forêts et le laboratoire Ecologie, Systématique et 

Evolution d’Orsay (CNRS - Université Paris-Sud) afin de trancher sur la question du potentiel 

invasif de cette espèce en France. Ce projet, débuté en 2002 pour une durée de cinq ans, a la 

particularité d’allier un axe recherche avec des programmes de sensibilisation et d'éducation 

24


_____________________________________________ 

et des actions de gestion des populations de tortues de Floride présentes dans les milieux 

naturels. 

En se basant sur la définition d'une espèce invasive, donnée par l'Union mondiale pour la 

nature (UICN) : « une espèce exotique dont l’introduction et la propagation constituent, pour 

les écosystèmes, les habitats ou les espèces, une menace de dommages économiques et/ou 

écologiques », l’axe recherche de ce projet est alors mené selon deux directions parallèles. 

Ainsi sont étudiés, d’une part, les potentialités de colonisation de cette tortue en France et, 

d’autre part, l’impact de cette tortue sur les écosystèmes aquatiques d’eau douce. Pour ma 

part, je ne me suis intéressée qu’à l’étude de quelques aspects favorisant l’établissement 

potentiel de l’espèce en France. 

4.2. Une colonisatrice née ? 

Comme cela a été souligné dans l’introduction, les capacités d'invasion d'une espèce 

introduite dépendent en grande partie de sa démographie dans les milieux d'introduction. Une 

espèce non-indigène introduite dans un nouveau milieu doit surmonter un grand nombre de 

barrières avant de devenir invasive. Elle doit passer par une phase d’établissement durant 

laquelle il y a acclimatation de l’espèce et colonisation du nouveau milieu. Les conditions 

environnementales doivent donc permettre la survie mais également une reproduction efficace 

de l’espèce pour assurer le renouvellement des populations installées. Une fois la phase 

d’établissement réalisée, il faut ensuite que l’espèce soit capable de disperser pour coloniser 

de nouveaux milieux et là encore se reproduire pour atteindre des densités plus élevées. 

L’aire de répartition naturelle du genre Trachemys, sur le territoire américain, est la plus 

grande parmi les représentants de la famille des Emydidés (Gibbons 1990). Elle s’étend sur 

près de 15° de latitude et ne cesse de s’accroître (Legler 1990). Elle est de plus capable de 

vivre au sein de toutes sortes de milieux aquatiques puisqu’en France, on la retrouve aussi 

25


_____________________________________________ 

bien dans les eaux calmes des marais et des lacs que dans les eaux vives des fleuves et 

rivières. Toutes ces caractéristiques confèrent d’ores et déjà à la tortue à tempes rouges, 

certains avantages quant à son acclimatation aux conditions locales en France. Au regard des 

premières observations, il semble également que la survie adulte soit très élevée au sein de 

tous les départements. En ce qui concerne sa reproduction, nos connaissances restent très 

éparses du fait, en partie, de la difficulté d’observer des juvéniles de tortues dans la nature. A 

ce jour, nous savons que chaque année, il y a des pontes de tortues à tempes rouges, déposées 

dans diverses régions de France. L’émergence de tortues n’a cependant été observée pour le 

moment que dans le Sud de la France, dans des centres de récupération (Annexe I, Cadi et al. 

2004). Il est donc actuellement très difficile de statuer sur une reproduction efficace ou non de 

la tortue à tempes rouges en France. En ce qui concerne les capacités de dispersion de la 

tortue à tempes rouges, la littérature nous décrit une espèce tout à fait capable de disperser aux 

vues de son aire de répartition naturelle qui ne cesse de s'accroître (Legler 1990). Là encore, 

des données sur la dispersion de l’espèce en France seront nécessaires pour statuer sur les 

potentialités de colonisation de l’espèce. 

4.3. Une menace pour la biodiversité locale ? 

Pour faire de la tortue à tempes rouges une espèce invasive, il faudra également 

démontrer son impact néfaste sur les communautés locales. Le régime alimentaire très 

opportuniste de cette tortue la rend très difficile à placer au sein des chaînes trophiques des 

milieux où elle se trouve. Elle peut avoir potentiellement un impact direct et indirect sur 

l’ensemble des niveaux trophiques. La détermination exacte du régime alimentaire de cette 

tortue ainsi que de son impact sur les chaînes trophiques font actuellement l’objet d’une autre 

thèse conduite au laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution. 

26


_____________________________________________ 

Une autre tortue palustre peuple toutefois nos étangs et nos mares dans certaines régions de 

France : la cistude d’Europe, Emys orbicularis (Figure 2). Cette tortue, aux mœurs discrètes, 

que l’on observe peu fréquemment, est originaire d’Europe avec une aire de répartition assez 

vaste, allant de la péninsule Ibérique à l’ouest, jusqu’à la mer d’Aral à l’est et des pays baltes 

au nord jusqu’au Maghreb au sud. 

Figure 3 : La distribution géographique actuelle des populations recensées d’Emys orbicularis 

en France est représentée en zone hachurée. Cette espèce n’est plus présente aujourd’hui que de 

façon ponctuelle dans les régions Centre, Aquitaine, Poitou-Charente, Rhône-Alpes et une 

partie du littoral méditerranéen ainsi qu’en Corse non représentée sur cette carte. Ces zones 

hachurées représentent également les aires potentielles de sympatrie de la cistude avec la tortue 

à tempes rouges, cette dernière ayant été recensée dans tous les départements français. 

27


_____________________________________________ 

Le statut de l’espèce est cependant considéré comme préoccupant en France suite à la 

disparition de plusieurs populations dans l’Est et dans le Nord. Cette espèce est donc 

intégralement protégée depuis 1979 sur tout le territoire même si dans certains départements, 

quelques belles populations persistent dans le centre et sur le littoral méditerranéen (Figure 3). 

Du fait de l’introduction des tortues à tempes rouges un peu partout en France, de nombreuses 

zones de sympatrie entre ces deux espèces existent actuellement (Figure 3). Les associations 

de protection de la nature se sont alors immédiatement demandées si la tortue à tempes rouges 

ne pouvait pas être un danger pour notre cistude locale (Arvy et Servan 1998). Ces deux 

espèces ont en effet une écologie très similaire fréquentant le même type d’habitat et ayant 

une phénologie quasi-identique. Ne peuvent-elles pas rentrer en compétition pour l’accès aux 

ressources, que ce soit pour la nourriture ou encore pour l’accès aux sites de bain de 

soleil dans certaines conditions ? 

En première analyse, il serait aisé de donner un avantage à la tortue à tempes rouges, dont les 

adultes sont de plus grande taille que les cistudes adultes qui ne dépassent pas 19 cm pour un 

poids de 1 kg seulement. De plus, les tortues à tempes rouges semblent beaucoup plus 

opportunistes avec un régime alimentaire varié contrairement à la cistude qui est discrète, 

craintive et carnivore stricte. Des premières études en milieux semi-naturels ont montré une 

possible domination de la tortue à tempes rouges sur la cistude en ce qui concerne l’accès et 

l’occupation des sites de bain de soleil (Cadi et Joly 2003). Les conséquences néfastes de 

l’introduction de la tortue américaine sur des espèces locales restent peu documentées à ce 

jour. 

28

II – Les tortues à tempes rouges, des populations qui peuvent s’établir en France ? 

_____________________________________________ 

Chapitre II – Les tortues à tempes rouges, des populations qui peuvent 

s’établir en France ? 

1. Biologie des populations de tortues à tempes rouges 

1.1. Les populations en place 

Le schéma d’introduction de cette espèce de tortue palustre en France a conduit à la 

distribution d’un faible nombre d’individus dans divers milieux aquatiques et ce dans tous les 

départements français (Arvy et Servan 1996). La majorité des observations recense moins de 

cinq tortues en moyenne au sein de chaque milieu (Arvy 1999, Menigaux 2003). Des effectifs 

plus importants ont toutefois été notés dans des milieux bien particuliers avec un accès facile 

au public tels que les bases de loisirs ou encore les parcs urbains (Table 4). Sur ces sites a pu 

être comptée plus d’une centaine d’animaux par point d’eau avec toutefois des densités qui 

restent relativement faibles par rapport aux densités connues de ces animaux dans leur milieu 

naturel, qui sont souvent de plus de 100 tortues/hectare (Cagle 1950). 

Table 4 : Nombre d’individus adultes de tortues à tempes rouges, récupérés lors de sessions de 

captures dans des lieux très fréquentés par le public et ce pour différentes années. Sont indiqués 

à chaque fois la surface aquatique concernée ainsi que le lieu où ont été capturés les individus. 

Année Origine Individus Aire (ha) Source 

Parc Borely à 

Association « Tortue 

1998 

175 1 

Marseille 

Passion » 

2000 

2002 

2003 

Parc de la 

Courneuve 


Courneuve 


Courneuve 

106 20 

34 20 

50 20 

Espace 

Faune-Flore 

Espace 

Faune-Flore 

Espace 

Faune-Flore 

2004 

Réserve de St- 

Quentin en Yvelines 

16 6.5 

Réserve de St-Quentin 

en Yvelines 

29


_____________________________________________ 

Une des définitions les plus complètes du terme « population » peut être résumée ainsi : c’est 

l’ensemble des individus de la même espèce, susceptibles de se reproduire entre eux, qui 

occupent une aire géographique commune et qui jouent un rôle particulier dans un 

écosystème (Odum 1983). Cette tortue étant inféodée au milieu aquatique, on pourrait alors 

définir tous les habitants d’un même point d’eau comme une population. Cependant, il faut 

noter la possibilité pour ces tortues de bouger d’un milieu à un autre (Gibbons et al. 1990). En 

effet, dans leur milieu d’origine des mouvements possibles d’individus mâles ont été observés 

durant la phase de recherche d’un partenaire sexuel. Les femelles sont, elles aussi, capables de 

bouger lors de la recherche d’un site de ponte adéquat. D’autres raisons, telles que la 

recherche de nourriture ou encore la dégradation d’un habitat peuvent conduire les individus à 

se déplacer (Gibbons 1986, Tuberville et al. 1996, Thomas et Parker 2000). L’existence de 

corridors naturels tels que les rivières ou encore les canaux d’interconnections des marais 

dans certaines régions pourrait permettre le mouvement des individus entre les différents 

milieux. Ces mouvements d’individus restent toutefois assez rares (D. Touzet, com. pers.) et 

restreints, ne dépassant probablement pas 1 à 2 kilomètres sur terre (Cagle 1944, Morreale et 

al. 1983, Bodie et Semlitsch 2000). Pour cette raison, il nous semble plus judicieux de définir 

nos populations comme l’ensemble des individus susceptibles de se rencontrer, qui occupent 

une aire géographique pouvant contenir un ou plusieurs milieux aquatiques interconnectés. 

Certaines zones toutefois ne permettent que difficilement le mouvement des individus, 

comme quelques grands parcs urbains situés en plein centre ville. Dans ce cas précis, la 

population sera constituée uniquement des individus présents dans ces structures particulières. 

Du fait des distances de mouvement relativement faibles chez cette espèce, nous nous 

considérerons dans le cas simple de multiples populations fermées et isolées 

géographiquement. 

30


_____________________________________________ 

1.2. La dynamique de ces populations 

Les phénomènes démographiques assurent, entre autres, le renouvellement d’une 

population. Ces phénomènes sont, d’une part, la reproduction (souvent mesurée comme la 

natalité) et l’immigration, qui augmentent l’abondance de la population et, d’autre part, la 

mortalité et l’émigration, qui diminuent cette abondance. La dynamique des populations est la 

discipline qui étudie les variations temporelles de ces phénomènes démographiques et qui 

pour cela envisage tous les processus biologiques qui régissent ces variations (Begon et al. 

1996). Cette discipline permet notamment la construction de modèles de croissance des 

populations afin de prédire les abondances futures dans les populations animales ou végétales 

étudiées. L’étude de la dynamique des populations d’espèces introduites est donc cruciale 

pour évaluer le potentiel invasif de ces espèces et en particulier étudier la phase 

d’établissement précédant l’invasion. 

Dans le cas des tortues à tempes rouges, nous considérerons des populations fermées pour 

lesquelles les termes d’émigration et d’immigration ne seront pas considérés dans notre 

modèle, les seuls apports ou retraits d’individus étant d’origine anthropique et difficilement 

estimables. Les seuls termes régissant alors la dynamique des populations dans notre système 

seraient les mesures de reproduction et de mortalité des individus constituant ces populations. 

La tortue à tempes rouges est une espèce longévive avec générations chevauchantes, il 

conviendrait donc de décrire sa dynamique de population selon un modèle en classes de 

stades (Caswell 2001). Pour cela, nous définirons trois stades principaux pour décrire la 

structure de ces populations : 

- Un stade embryonnaire « E », qui décrit l’individu de sa création à sa naissance. 

- Un stade juvénile « J », qui décrit l’individu de sa naissance jusqu’à l’âge adulte. 

- Un stade adulte « A », qui décrit l’individu mature sexuellement jusqu’à sa mort. 

31


_____________________________________________ 

On peut ainsi représenter le cycle de vie de ces populations sous la forme suivante : 

E 

G E 

F A 

32 

J 

G J 

A 

P J 

P A 

où P i est la probabilité de rester dans le stade i ; G i est la probabilité de passer de l’état i à 

l’état suivant et enfin F i est le terme de reproduction des stades i dans notre système. Les 

termes P J et G J sont ici des fonctions de la survie annuelle juvénile alors que le terme G E est 

fonction de la survie dans la première année de vie et que le terme P A est fonction de la survie 

annuelle adulte (Caswell 2001). Ce type de modèle en classe de stades est d’ores et déjà 

communément utilisé dans l’étude de la dynamique de populations de tortues marines (Crouse 

et al. 1987, Crowder et al. 1994, Heppell et al. 1996, Siddeek et Baldwin 1996, Rivalan 2004) 

ainsi que de tortues aquatiques proches de la tortue à tempes rouges (Cadi 2003). 

Lebreton et Clobert (1991) ont démontré que le paramètre le plus influent sur la dynamique 

de populations d’espèces longévives est la survie adulte, ce résultat ayant été confirmé 

notamment chez diverses espèces de tortues (Crouse et al. 1987, Crowder et al. 1994, Heppell 

et al. 1996). Cependant, d’autres auteurs ont montré que dans le cas d’une survie adulte forte 

et approximativement constante, le paramètre le plus intéressant à considérer pour l’étude de 

la dynamique observée de la population ne serait plus la survie adulte mais la survie juvénile 

après un an, qui, elle, est beaucoup plus variable et souvent faible (voir la revue dans Gaillard 

et al. 1998). Il a enfin été montré que dans le cas d’espèces comme les tortues, le terme de 

reproduction a également un effet non négligeable sur le taux d’accroissement des populations 

(Crouse et al. 1987, Caswell 2001).


_____________________________________________ 

Dans les populations naturelles, il a été montré que la survie adulte est très élevée et 

relativement constante chez la tortue à tempes rouges, ainsi que chez d’autres espèces 

proches, du fait en partie de leur grande résistance aux conditions extérieures (Crocker et al. 

2000, Packard et Packard 2001). Dans notre cas, le climat français ne semble pas affecter 

grandement la survie des individus adultes de tortue à tempes rouges, avec une mortalité 

annuelle estimée, en centre de récupération, entre 1 et 4% (B. Boussac, com. pers.). Il 

semblerait également que la quasi-totalité des individus de tortues qui a été lâchée par leur 

propriétaire dans les milieux naturels soit des adultes, du fait de l’absence complète de 

juvéniles dans les divers centres de récupération, ainsi que de l’absence complète 

d’observation de juvéniles dans la nature. Nous pouvons alors poser l’hypothèse d’une 

structure particulière des populations initiales de tortues à tempes rouges en France avec une 

énorme majorité d’adultes et très peu ou pas de juvéniles au temps 0. Nous n’avons également 

aucune preuve que des juvéniles, qui seraient nés depuis lors, soient présents actuellement 

dans les milieux du fait de l’extrême difficulté d’observation de ces stades dans la nature. Le 

paramètre de survie juvénile apparaît donc comme totalement inestimable à ce jour. Le seul 

paramètre disponible à l’étude, et susceptible d’influencer le processus invasif de l’espèce, est 

alors la reproduction de la tortue à tempes rouges en France. 

1.3. Le sex-ratio, un paramètre majeur de la reproduction 

Deux aspects différents de la reproduction nous semblent importants à considérer chez 

une espèce comme la tortue à tempes rouges : (i) la possibilité de produire des jeunes et (ii) le 

sex-ratio des pontes. Cette espèce a en effet la particularité d’avoir une détermination du sexe 

de l’embryon influencée par la température dans le nid durant l’incubation (Bull 1980). Ceci 

pourra ainsi avoir plusieurs conséquences sur la reproduction de cette espèce en France. 

33


_____________________________________________ 

L’utilisation par les fermes à tortues américaines de températures élevées pour accélérer le 

développement des embryons a engendré la production d’une grande majorité de juvéniles de 

sexe féminin (Bonin 2003). Ces données coïncident avec le peu de mâles capturés dans les 

milieux naturels ou présents dans les centres de récupération. On estime alors qu’il y aurait 

moins de 10% de mâles dans les populations de tortues à tempes rouges en France (Table 5). 

Table 5 : Effectifs des individus mâles et femelles de tortue à tempes rouges, récupérés par 

l’association « Tortues Passion » (Vergèze, Gard), depuis sa création en 1997 et jusqu’à l’année 

2003. Toutes les tortues récupérées étaient adultes et provenaient, en majorité, directement de 

particuliers désirant se débarrasser de leur tortue. Pour le reste, elles provenaient de différents 

centres de SPA en France (10%) et de divers ramassages faits directement dans les milieux 

naturels (environ 30%). 

Année Mâles Femelles Total % de mâles 

1997 14 141 155 9 

1998 16 227 243 7 

1999 16 136 152 11 

2000 14 135 149 9 

2001 12 114 126 10 

2002 6 87 93 6 

2003 5 39 44 11 

Total 83 891 974 9 

Il a été montré que ce fort biais de sex-ratio dans la population reproductrice pouvait 

grandement influer sur la dynamique des populations des espèces longévives (Caswell et 

Weeks 1986). Les effectifs faibles de mâles reproducteurs, ainsi que les densités de tortues 

supposées faibles dans les milieux naturels français, vont en effet pouvoir influencer la 

probabilité de rencontre des partenaires sexuels ainsi que le taux de fécondation des œufs dans 

les diverses populations (Clutton-Brock et al. 1982, Schoen 1983). J’ai moi-même constaté un 

faible taux de fécondation des œufs de ces tortues présentes en densités élevées pourtant dans 

les centres de récupération, ainsi que de quelques pontes récupérées en nature (Prévot-Julliard 

34


_____________________________________________ 

et al. 2003), comparé au taux de fécondation des œufs supérieur à 90% chez une espèce 

autochtone, la cistude d’Europe (Table 6). Ce faible taux de fécondation des œufs de tortue à 

tempes rouges est donc probablement dû au fort biais de sex-ratio en faveur des femelles dans 

ces centres et dans la nature. Toutes ces caractéristiques des populations de tortues à tempes 

rouges dans la nature pourraient ainsi fortement contraindre le nombre de juvéniles produits et 

favoriser ainsi l’apparition d’un effet Allee, qui conduirait, naturellement, à l’extinction des 

populations introduites (Berec et al. 2001, Taylor et Hastings 2005). 

Table 6 : Taux de fécondation des œufs prélevés chez deux espèces de la famille des Emydidae, 

durant deux années consécutives. Les œufs de cistude d’Europe (Emys orbicularis : E.o.) 

provenaient de la ponte de femelles prélevées dans une population naturelle de Brenne, alors 

que les œufs de tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans : T.s.e.) provenaient de la 

ponte de femelles capturées dans deux centres de récupération : la Ferme aux Crocodiles de 

Pierrelatte (Drôme) et l’association « Tortues Passion » de Vergèze (Gard), où les densités de 

populations sont de l’ordre de 10 tortues/m 2 . Le taux de fécondation indiqué représente ici le 

nombre d’œufs fécondés sur le nombre total d’œufs. 

Nb. total Nb. œufs Taux de 

Année Espèce Site Nb. pontes 

œufs fécondés fécondation 

2003 E.o. Brenne 11 104 103 0,99 

2003 T.s.e. Pierrelatte 40 237 154 0,65 

2003 T.s.e. Vergèze 55 333 197 0,59 

2004 E.o. Brenne 24 207 186 0,90 

2004 T.s.e. Pierrelatte 11 61 41 0,67 

2004 T.s.e. Vergèze 55 349 245 0,70 

Il faut toutefois considérer le fait qu’un mâle puisse s’accoupler avec plusieurs femelles et 

qu’il soit capable de disperser sur quelques kilomètres à la recherche d’une partenaire. Quant 

aux femelles, elles sont capables de retenir du sperme dans leurs voies génitales durant 

plusieurs années, leur permettant ainsi de féconder leurs œufs plusieurs années de suite sans 

accouplement (Gross et Gartska 1984, Gist et Jones 1989). L’absence d’estimation précise du 

35


_____________________________________________ 

sex-ratio adulte et la difficulté d’en obtenir une estimation, ainsi que des densités d’individus, 

ne nous permettent pas de savoir, aujourd’hui, si la reproduction de cette tortue est possible 

ou non, de ce point de vue, en France. 

Dans un premier temps, nous nous sommes donc concentrés sur le deuxième aspect de la 

reproduction, qu’est l’estimation du sex-ratio des pontes potentielles de cette espèce en 

France. Si des juvéniles peuvent être produits, il faudra la présence des deux sexes dans les 

pontes pour permettre la pérennisation et l’accroissement des populations. Dans le cas 

contraire, les populations s’éteindront par elles-mêmes en quelques générations (Wilson 1975, 

Janzen 1994, Girondot et al. 2004). 

2. Un mécanisme de détermination du sexe particulier : la TSD 

2.1. GSD vs. TSD 

Chez les Vertébrés, deux principaux mécanismes de détermination du sexe de 

l’embryon coexistent et ont été décrits. Tout d’abord, un mécanisme strictement génotypique, 

dans lequel les informations portées par des chromosomes sexuels vont déterminer le sexe des 

embryons. Ce mécanisme, communément appelé GSD pour Genotypic Sex Determination, est 

rencontré notamment chez tous les groupes de Mammifères (Bull 1983). Un autre mécanisme 

a été décrit et est nommé ESD pour Environmental Sex Determination, dans lequel 

l’environnement, et non la génétique, définit le sexe des embryons. L’ESD a notamment été 

relatée chez divers groupes de Lissamphibiens et d’Actinoptérygiens. Chez certains 

Sauropsides, il existe une forme particulière de l’ESD où le sexe de l’embryon est influencé 

par la température de développement (Bull 1980, Raynaud et Pieau 1985). Ce dernier 

mécanisme est nommé TSD pour Temperature-dependent Sex Determination (Bull et Vogt 

1979). L’absence d’une identification cytogénétique des chromosomes sexuels chez les 

36


_____________________________________________ 

espèces à TSD, ajoutée à la dichotomie traditionnellement faite entre GSD et TSD, exclut 

toutefois trop souvent l’existence de mécanismes mixtes engageant GSD et TSD 

simultanément pour définir le sexe de l’embryon (West-Eberhard 2003, Conover 2004). 

2.2. Sex-ratio et température chez les Sauropsides 

En 1966, Madeleine Charnier (1966) découvre la production de sex-ratios 

« anormaux » (biaisés) dans les pontes d’un lézard (Agama agama). D’après ses observations, 

elle suppose que les différences de température dans les substrats d’incubation pourraient être 

à l’origine de ces biais de sex-ratios. Suite à ces observations, Claude Pieau (1971, 1972), 

démontrera clairement l’influence de la température d’incubation des œufs sur la 

différenciation sexuelle des gonades chez deux espèces de tortues : la tortue grecque (Testudo 

graeca) et la cistude d’Europe (Emys orbicularis). La découverte de ce même phénomène par 

Yntema (1976), chez une troisième espèce de tortue, la tortue happeuse (Chelydra 

serpentina), pousse Bull et Vogt à désigner ce nouveau mécanisme sous le nom de TSD pour 

Temperature-dependent Sex Determination (Bull et Vogt 1979). Chez toutes ces espèces, 

dites à TSD, la température subie par l’embryon va influencer le sexe de ce dernier et par 

conséquent, le sex-ratio des pontes ou des portées. En effet, si la TSD a été mise en évidence 

principalement chez des espèces ovipares de Sauropsides, elle a toutefois été décrite 

récemment chez une espèce vivipare de lézard, Eulamprus tympanum (Robert et Thompson 

2001). Le mécanisme semble cependant quelque peu différent chez cette espèce, l’action de la 

température ne semblant être que masculinisante (M. Girondot, com. pers.). 

Quatre types de profils de sex-ratio chez les Sauropsides ont donc été décrits, soit trois types 

décrivant le sex-ratio comme une fonction de la température constante d’incubation (Ewert et 

al. 1994), en plus d’une détermination du sexe génétique classique de type GSD (Figure 4) : 

37


_____________________________________________ 

Le type GSD a été décrit chez tous les serpents, les oiseaux, la majorité des lézards et 

quelques tortues. Dans ce cas, la détermination du sexe est strictement génotypique avec 

la production d’un sex-ratio équilibré (1:1) et ce quelle que soit la température de 

développement des embryons. 

Le type TSD Ia (ou Mâles-Femelles) a été décrit chez la majorité des tortues. Dans ce cas, 

le sex-ratio des pontes est une fonction sigmoïde de la température avec des températures 

basses masculinisantes et des températures hautes féminisantes. 

Le type TSD Ib (ou Femelles-Mâles) a été décrit chez quelques lézards. Dans ce cas, le 

sex-ratio est également une fonction sigmoïde de la température avec cette fois-ci, 

cependant, des températures basses féminisantes et des températures hautes 

masculinisantes. 

Le type TSD II (ou Femelles-Mâles-Femelles), enfin, a été décrit chez tous les crocodiliens 

étudiés, les sphénodons, quelques tortues et lézards. Dans ce dernier cas, les températures 

basses et hautes sont féminisantes et les températures intermédiaires masculinisantes. 

38


_____________________________________________ 

Figure 4 : Profils de détermination du sexe et distributions des sex-ratios primaires des pontes, 

en fonction des températures d'incubations constantes. Le sex-ratio est ici exprimé en 

pourcentage de femelles. Sont indiquées les températures pivots P, pour lesquelles sont produits 

théoriquement 50% de femelles et 50% de mâles, et les TRT (intervalles de températures de 

transition) où sont produits les deux sexes simultanément et en proportions variées. 

Si le système de type GSD assure la production d’un sex-ratio primaire (à la conception) de 

1:1, la TSD quant à elle peut produire des sex-ratios primaires (après détermination du sexe 

de l’embryon) fortement biaisés en faveur d’un sexe ou d’un autre selon les conditions de 

température et le profil adopté. Ces profils de TSD ont été décrits pour des températures 

constantes d’incubation et sont caractérisés par une température pivot, notée P, à laquelle 

serait produit théoriquement un sex-ratio à l’équilibre 1:1 (Mrosovsky et Yntema 1980, 

Mrosovsky et Pieau 1991). Il est également possible de déterminer sur ces profils la gamme 

39


_____________________________________________ 

de températures dites de transition dans laquelle les deux sexes sont produits simultanément et 

en proportions variées. Cette gamme est nommée la TRT pour Transitional Range of 

Temperature (Mrosovsky et Pieau 1991). L’existence de deux températures pivot P et deux 

TRT caractérise le profil de type TSD II, par rapport aux profils TSD Ia et Ib, qui eux ne 

possèdent qu’une seule P et une seule TRT (Figure 4). 

2.3. Implications évolutives de TSD 

De nombreux auteurs ont étudié les implications évolutives de TSD en s’interrogeant 

plus particulièrement sur les raisons de l’origine et du maintien d’un tel mécanisme face à un 

mécanisme de type GSD (voir la revue dans Valenzuela 2004). Toutefois, force est de 

constater qu’aucune réponse pleinement satisfaisante n’a été donnée à ce jour (Shine 1999). 

Deux grands types d’hypothèses ont cependant été développés : 

‣ D’une part, ont émergé plusieurs hypothèses neutres du point de vue de l’évolution de ce 

mécanisme, qui ne présupposent aucun avantage sélectif de TSD face à GSD pour 

expliquer l’origine (Bull 1981, Morjan 2002) et le maintien (Bull 1980, Mrosovsky 1980, 

Bull et Bulmer 1989, Girondot et Pieau 1996) d’un tel mécanisme. 

‣ D’autre part, de nombreuses hypothèses adaptatives ont également été proposées. La théorie 

de Fisher (1930) prévoit la production d’un sex-ratio 1:1 dans les populations naturelles à 

l’équilibre. Cette théorie postule cependant un investissement parental équiTable à la 

production d’un sexe ou de l’autre ainsi qu’un coût identique à la production d’un mâle ou 

d’une femelle. Si ce coût est différent, on peut alors imaginer qu’un biais de sex-ratio 

équilibrerait l’investissement parental nécessaire et serait favorisé par sélection (Shaw et 

Mohler 1953). Deux grands types de modèles ont été proposés pour expliquer un avantage 

sélectif de TSD. 

40


_____________________________________________ 

Des modèles théoriques supposant la sélection de sex-ratios biaisés dans les populations ont 

été proposés (Bull et Charnov 1988, Ewert et Nelson 1991, Woodward et Murray 1993, 

Freedberg et Wade 2001). Toutefois, le modèle théorique qui apparaît le plus robuste est le 

modèle de valeur sélective différentielle, proposé par Charnov et Bull en 1977 : dans le cas 

d’espèces à TSD, la température d’un même environnement durant l’incubation affecterait 

alors de façon différentielle les mâles et les femelles et ce différemment entre les divers 

environnements. Ce modèle prédit ainsi un avantage sélectif de TSD face à GSD sous trois 

conditions : (i) l’existence d’un environnement hétérogène par patch (dans le temps et 

l’espace), (ii) l’impossibilité pour les individus de choisir leur environnement et (iii) une 

reproduction aléatoire des individus au sein de chacun de ces environnements. Diverses 

sous-hypothèses de ce modèle ont suivi, proposant l’influence différentielle de la 

température (ou de l’environnement) sur un trait supposé corrélé à la fitness des individus. 

Ainsi les influences de l’environnement sur les effets maternels (Roosenburg 1996, 

Reinhold 1998, Julliard 2000), les traits relatifs à la fécondité (Conover et Kynard 1981, 

Head et al. 1987, Webb et al. 1987) ou encore ceux relatifs à la survie (Burger et Zappalorti 

1988) ont été proposés pour expliquer l’origine et le maintien de TSD. 

3. Les processus biologiques sous-jacents à TSD 

3.1. Une période de sensibilité à la température 

Chez les espèces à TSD, le sexe de l’embryon n’est pas déterminé à la conception 

mais durant une certaine période de l’embryogénèse que l’on nomme la période thermosensible 

ou TSP pour ThermoSensitive Period (Pieau et Dorizzi 1981, Mrosovsky et Pieau 

1991). Durant cette période, et celle-là seulement, la température va pouvoir influencer la 

différenciation du sexe des embryons (Mrosovsky et Pieau 1991). La TSP correspond aux 

premiers stades de la gonadogénèse (différenciation des gonades) et se termine par la 

41


_____________________________________________ 

détermination irréversible du sexe de l’embryon en conditions naturelles (Pieau et Dorizzi 

1981, Raynaud et Pieau 1985). 

Cette période a été bien définie chez plusieurs espèces, en conditions contrôlées de 

températures constantes, selon trois types de méthodes (Mrosovsky et Pieau 1991). La 

première méthode consiste à effectuer un transfert des œufs incubés d’une température 

féminisante à une température masculinisante ou vice versa et ce pour des œufs pris à 

différents stades embryonnaires (Pieau et Dorizzi 1981). Dans ce cas, la TSP sera définie 

comme la durée d’exposition minimale nécessaire pour obtenir une inversion totale du sexe 

des embryons. La deuxième méthode consiste en une exposition plus ou moins prolongée à 

une température masculinisante d’œufs pris à différents stades embryonnaires et incubés 

initialement à une température féminisante ou vice versa (Yntema et Mrosovsky 1982). La 

TSP sera alors définie comme la période durant laquelle la manipulation de la température 

affecte le sex-ratio de quelque façon que ce soit. Enfin, la TSP peut également être définie 

comme la période pendant laquelle une modification de l’activité aromatase par la 

température est possible (Desvages et al. 1993). 

Dans ces conditions de températures constantes, il a été montré que la TSP durait de 10 à 15 

jours, recouvrait approximativement le second tiers de la période d’incubation, ainsi que des 

stades précis du développement embryonnaire, ces stades étant approximativement les mêmes 

quelle que soit l’espèce étudiée (Yntema 1979, Pieau et Dorizzi 1981, Yntema et Mrosovsky 

1982, Ferguson et Joanen 1983, Bull 1987, Webb et al. 1987, Mrosovsky et Pieau 1991, Lang 

et Andrews 1994). 

3.2. La différenciation gonadique 

Les grandes étapes de la différenciation morphologique des gonades durant 

l’embryogénèse sont assez semblables chez tous les Sauropsides (Raynaud et Pieau 1985, 

42


_____________________________________________ 

Allsteadt et Lang 1995). Chez les espèces à TSD, les premières étapes de la différenciation 

gonadique ont lieu pendant la TSP, à la fin de laquelle la détermination sexuelle de l’embryon 

est achevée. La différenciation complète des gonades en ovaire ou en testicule continue 

cependant jusqu’à la fin de la période d’incubation et même après, jusqu’à la maturité 

sexuelle de l’individu. 

La gonade est caractérisée par deux zones distinctes : la medulla au centre, et le cortex, à la 

périphérie. Au cours des premiers stades embryonnaires, la gonade est inexistante, puis 

l’épaississement de l’épithélium cœlomique des mésonéphros (reins embryonnaires) en crêtes 

génitales termine le stade pré-gonadique. Des cellules germinales primordiales viennent 

s’intercaler entre les cellules de cet épithélium pour former « l’épithélium germinatif ». 

Certaines de ces cellules migrent alors vers le mésenchyme initial au centre de la future 

gonade, qui constituera la medulla, pour former les cordons du rete. D’autres cellules 

pénètrent dans le mésenchyme sous-jacent pour former des cordons épithéliaux. A ce moment 

de l’embryogénèse, la gonade est encore indifférenciée (Figure 5). 

Dans la différenciation mâle, l’épithélium germinatif (futur cortex) de la gonade va alors 

s’amincir par migration de cellules vers l’épithélium des cordons sexuels. Ces derniers, 

présents dans la medulla, vont s’élargir pour se transformer progressivement en tubes 

testiculaires et futurs tubes séminifères où aura lieu la spermatogénèse à l’état adulte. Les 

cellules de l’épithélium des tubes testiculaires sont alors les futures cellules de Sertoli et les 

cellules germinales, les futures spermatogonies (Figure 5). 

Dans la différenciation femelle, les cordons présents dans la medulla se transforment en 

lacunes à épithélium aplati. Les cellules germinales restées dans « l’épithélium germinatif » se 

multiplient pour donner les ovogonies, qui entreront en méiose pour devenir des ovocytes à 

l’état adulte ; elles forment ainsi un cortex ovarien bien développé par rapport à une medulla 

réduite (Figure 5). 

43


_____________________________________________ 

Avant la 

période 

thermosensible 

Début de la 



Fin de la 



A 

l'éclosion 

Figure 5 : Les étapes de la différenciation sexuelle des gonades chez les reptiles, d'après Pieau 

et al., 1999. La correspondance avec la période thermo-sensible est indiquée sur le côté. 

a, albuginée; c, cortex; cB, capsule de Bowman du corpuscule de Malpighi; cg, cellule 

germinale; cL, cellule de Leydig; cm, cordon médullaire; cr, cordon du rete; ec, épithélium 

coelomique; ecr, ébauche de cordon du rete; ecs, ébauche de cordon séminifère; eg, épithélium 

germinatif; fp, follicule primordial; l, lacune; m, medulla; md, mésentère dorsal; mm, 

mésenchyme mésonéphritique; o, ovocyte; tm, tube mésonéphritique; vs, vaisseau sanguin 

3.3. Les mécanismes biochimiques du sexe 

Malgré les mécanismes différents de détermination sexuelle chez les amniotes, un 

point commun les unit, à savoir le rôle clé des hormones dans la différenciation gonadique 

(Burns 1961). Toutefois, contrairement aux Mammifères, chez qui ces hormones sont 

44


_____________________________________________ 

nécessaires à la différenciation mâle, chez les Sauropsides, elles sont nécessaires à la 

différenciation femelle (Lance 1997). Un grand nombre d’expériences, pratiquées sur diverses 

espèces de Sauropsides, dont des espèces à TSD, a démontré l’implication des hormones 

œstrogènes (œstrone et œstradiol) dans la différenciation ovarienne (Pieau et Dorizzi 2004). 

Ainsi l’injection d’œstradiol dans des œufs d’un lézard à GSD, avant la différenciation 

gonadique, a-t-elle conduit à la différenciation des gonades en ovaires chez des mâles 

génétiques (Bull et al. 1988). Ce même type de résultats a été également trouvé chez des 

espèces à TSD comme Emys orbicularis (Pieau 1974) ou Trachemys scripta elegans (Crews 

et al. 1991). Là encore, une injection d’œstradiol, avant (gonade indifférenciée) ou au début 

de la TSP, dans des œufs incubés à 25°C (température masculinisante chez cette espèce) a 

induit une féminisation des gonades. D’autres travaux ont mis en évidence l’action inhibitrice 

des œstrogènes sur le développement des tubes testiculaires, ainsi que leur action sur le 

développement du cortex ovarien au cours de la différenciation ovarienne (Pieau et al. 1994, 

Smith et Joss 1994, Pieau et al. 1999). La levée de cette inhibition par l’injection d’antiœstrogènes 

(qui bloquent l’action des œstrogènes) et d’inhibiteurs d’aromatase a confirmé 

définitivement le rôle féminisant des œstrogènes pendant la TSP chez ces espèces (Lance et 

Bogart 1992, Dorizzi et al. 1994, Richard-Mercier et al. 1995, Chardard et Dournon 1999), 

ainsi que leur effet sur le maintien des structures ovariennes dans la gonade après la TSP 

(Dorizzi et al. 1996, Belaid et al. 2001). Ceci a également souligné le rôle clé du complexe 

enzymatique du cytochrome P-450 aromatase, qui a pour fonction de convertir les androgènes 

(progestérone et testostérone) en œstrogènes, dans la différenciation gonadique (Smith et al. 

1995, Pieau 1996, Pieau et al. 2001). 

Les œstrogènes sont certes synthétisés dans les gonades, mais également dans le cerveau et le 

tissu adipeux. Certains auteurs ont essayé de démontrer l’implication de ces œstrogènes 

cérébraux sur la différenciation sexuelle des gonades (White et Thomas 1992, Wibbels et al. 

45


_____________________________________________ 

1998, Willingham et al. 2000) et cela malgré des preuves irréfutables d’une unique action 

endogène des œstrogènes dans la différenciation gonadique (revue dans Pieau et Dorizzi 

2004). Des expériences antérieures avaient en effet montré que la décapitation d’embryons à 

des stades précoces n’empêchait pas une différenciation sexuelle normale des gonades 

(Raynaud et Pieau 1985). Finalement, une étude récente a confirmé définitivement la non 

implication du cerveau dans la différenciation sexuelle des gonades grâce à la culture in vitro 

de gonades prélevées à un stade précoce chez des embryons d’une tortue à TSD et qui, 

placées à des températures discriminantes, ont montré une différenciation sexuelle conforme à 

celle observée sur des embryons in vivo (Moreno-Mendoza et al. 2001). Cette démonstration 

de l’action locale des œstrogènes dans la gonade a été obtenue chez plusieurs espèces à TSD, 

mais également chez d’autres Sauropsides à GSD comme les oiseaux (Vaillant et al. 2001). 

3.4. Les bases moléculaires de TSD 

Il a été montré que beaucoup des gènes impliqués dans la différenciation gonadique 

sont communs à tous les Vertébrés, et ce, quel que soit le mécanisme de détermination 

sexuelle. Ainsi, des études moléculaires ont-elles mis en évidence qu’à l’exception du gène 

SRY, gène de détermination testiculaire et spécifique du chromosome Y des mammifères, des 

homologues de tous les autres gènes impliqués dans la formation et/ou la différenciation des 

gonades chez les mammifères ont été trouvés chez les Sauropsides, dont les espèces à TSD 

(Spotila et al. 1998, Western et al. 2000, Maldonado et al. 2002, Torres Maldonado et al. 

2002). Si les diverses fonctions de ces gènes et leurs interactions impliquées dans la 

différenciation des gonades sont assez bien connues chez les mammifères et les oiseaux, elles 

restent cependant très énigmatiques chez les espèces à TSD. En effet, ces mêmes études 

moléculaires ont également montré que les profils d’expression de ces gènes dans les 

46


_____________________________________________ 

gonades, chez les espèces à TSD, pouvaient différer d’une espèce à l’autre sans logique 

apparente (Western et al. 2000, Moreno-Mendoza et al. 2001, Vaillant et al. 2001). 

Pieau et al. (1999) ont toutefois proposé un modèle théorique de régulation de la transcription 

de ces différents gènes sous l’influence des œstrogènes. Ainsi, les gènes « masculinisants » 

seraient-ils inhibés, alors que les gènes « féminisants » seraient activés, par les œstrogènes 

produits dans la gonade. Considérant le rôle clé de l’aromatase dans la différenciation 

sexuelle des espèces à TSD et sachant que la régulation transcriptionnelle du gène codant 

pour l’aromatase est multifactorielle, on peut également s’interroger sur l’effet des différents 

gènes ou encore sur l’effet direct de la température sur cette régulation (Wibbels et al. 1994, 

Pieau et al. 2001). 

3.5. Taux biologiques et température 

La température est un paramètre crucial qui affecte grandement tous les niveaux de 

développement des animaux (Gillooly et al. 2002, McCue 2004). Cet effet de la température a 

tout particulièrement été étudié chez les espèces ovipares, susceptibles de supporter de 

grosses variations de température pendant la période d’incubation. Chez les Sauropsides, des 

études récentes ont montré une grande gamme possible d’interactions entre l’environnement, 

tout particulièrement la température, et les différentes caractéristiques du développement 

embryonnaire (Ewert 1985). Ainsi a-t-il été communément observé que les taux de 

développement embryonnaire augmentaient avec la température et que les hautes 

températures réduisaient les temps d’incubation chez beaucoup de ces espèces (Deeming et 

Ferguson 1991, Shine et Harlow 1997). 

Chez les espèces à TSD, il a de plus été montré que la température affectait d’autres taux 

biologiques et en particulier l’activité de l’enzyme aromatase dans la gonade durant la TSP 

(Desvages et Pieau 1992, Desvages et al. 1993). Pour des incubations à températures 

47


_____________________________________________ 

constantes, il a été observé une corrélation positive entre la température et l’activité aromatase 

dans la TSP, contrôlant ainsi la production des œstrogènes dans la gonade et sa 

différenciation sexuelle vers une voie ovarienne ou une voie testiculaire (Wibbels et al. 1991, 

Wibbels et al. 1994, Pieau et al. 1998, Pieau et Dorizzi 2004). Ainsi, à température 

masculinisante, l’activité de l’aromatase reste-elle faible du début de la TSP jusqu’à 

l’éclosion, alors qu’à température féminisante, l’activité aromatase est également faible au 

début de la TSP puis augmente de façon exponentielle pendant la TSP. Ceci a pour 

conséquences l’inhibition des structures mâles et la différenciation des structures femelles. 

Les activités aromatase se stabilisent ensuite jusqu’à l’éclosion, ce qui permet notamment le 

maintien des structures ovariennes à température féminisante (Desvages et Pieau 1992, Pieau 

et al. 2001). Les profils d’activité aromatase coïncident également avec les profils de 

croissance des gonades durant la TSP (Merchant-Larios et al. 1997, Pieau et al. 1998). Ainsi, 

la croissance de l’ovaire est-elle moins importante que celle du testicule dans la TSP, du fait 

d’une mise en place tardive de la totalité des structures ovariennes avec une medulla 

beaucoup plus réduite que celle du testicule, et d’un développement important du cortex 

ovarien, surtout après la TSP (Pieau et al. 1999). 

4. Une nouvelle méthode d’estimation du sex-ratio chez les espèces à TSD 

Chez les espèces à TSD, les jeunes produits ne présentent aucune différence 

morphologique permettant d’identifier leur phénotype sexuel. Les analyses génétiques n’étant 

d’aucun recours à ce jour pour identifier le sexe des individus, il faut, soit attendre la maturité 

sexuelle et l’apparition des caractères sexuels secondaires soit sacrifier les individus pour 

observer directement la morphologie des gonades. La recherche d’une méthode rapide et non 

destructrice permettant d’identifier le sexe des jeunes à l’éclosion serait donc d’une grande 

utilité pour l’étude des implications écologiques et évolutives de TSD. Cette méthode 

48


_____________________________________________ 

s’avèrerait particulièrement commode pour l’étude de la dynamique des populations 

d’espèces à TSD, pour lesquelles les pontes sont souvent de petite taille ou dans les cas 

particuliers d’espèces protégées. 

4.1. Les premiers modèles proposés 

Les premières observations de sex-ratios faites en nature tendaient à montrer que les 

femelles émergeaient généralement des nids chauds et très exposés au soleil alors que les 

mâles provenaient des nids ombragés et plus frais (Bull et Vogt 1979, Morreale et al. 1982, 

Wilhoft et al. 1983). Ces résultats étaient confortés par les sex-ratios obtenus pour de 

nombreuses incubations d’œufs de tortues réalisées au laboratoire en températures constantes, 

où les femelles étaient produites à hautes températures et les mâles à basses températures 

(profil de type TSD Ia). Bull propose alors la température moyenne journalière dans la TSP 

comme un bon indicateur du sexe des embryons (Bull 1980). Les femelles seraient ainsi 

produites pour une température moyenne supérieure à la température pivot P estimée de 

l’espèce, alors que les mâles seraient produits pour une température moyenne inférieure à P. 

Cette proposition fut très vite rejetée suite à la publication de résultats d’incubation de nids 

naturels d’Emys orbicularis présentant un fort biais de sex-ratio en faveur des femelles avec, 

pourtant, une moyenne de température enregistrée bien inférieure à la température pivot 

estimée de l’espèce (Pieau 1982). Ce type de résultats contradictoires souligne le rôle 

important des fluctuations de température, dans les nids naturels, sur la détermination du sexe. 

D’autres auteurs proposent une corrélation entre le temps passé au-dessus et en-dessous de la 

température pivot et le sex-ratio chez Chrysemys picta (Schwartzkopf et Brooks 1985), ou 

bien encore la durée d’incubation comme prédicteur du sex-ratio chez une tortue marine, 

Caretta caretta (Marcovaldi et al. 1997). Tous ces indicateurs, souvent inspirés des résultats 

de sex-ratios obtenus en températures constantes, se sont toutefois avérés non généralisables à 

49


_____________________________________________ 

toutes les espèces et souvent inefficaces pour prédire les sex-ratios de nids naturels (Georges 

et al. 2004). Bull observait déjà en 1985 qu’il est indispensable de prendre en compte à la fois 

la moyenne et la variance thermique pour prédire le sex-ratio chez une tortue du genre 

Graptemys (Bull 1985). En effet, il avait observé que l’augmentation de la variance, pour une 

même moyenne, s’accompagnait d’une plus forte féminisation des pontes. L’intégration des 

fluctuations de températures apparaît donc une étape essentielle pour prédire correctement un 

sex-ratio en conditions naturelles. 

4.2. Des modèles plus réalistes 

Un des problèmes majeurs des indicateurs proposés précédemment est probablement 

l’absence de prise en compte des effets différentiels des hautes et des basses températures sur 

les taux de développement embryonnaire (Bull et Vogt 1981, Pieau 1982). En effet, une heure 

passée à haute température ne correspond pas à une heure passée à basse température en 

termes de développement (i.e. proportion de développement plus faible à basse température). 

Considérer ces taux de développement différentiels est notamment indispensable pour 

délimiter correctement la TSP durant l’incubation (voir paragraphe 3.5.). Le découplage total 

entre la durée de la TSP, les stades embryonnaires et la durée totale d’incubation sous un 

régime de température fluctuante, invalide notamment la durée d’incubation comme 

prédicteur du sex-ratio (Georges et al. 2004). Georges propose alors de considérer la 

proportion journalière de développement passée au-dessus et au-dessous de la température 

pivot comme prédicteur du sexe (Georges 1989). Les femelles seraient donc produites si plus 

de la moitié du développement embryonnaire a lieu au-dessus de la température pivot chaque 

jour, dans le cas inverse, les mâles seraient produits. Si les proportions de développement 

journalières sont les mêmes au-dessous et au-dessus de la température pivot, les deux sexes 

pourront être produits. Georges prédit également l’augmentation de la féminisation avec 

50


_____________________________________________ 

l’augmentation de la variance thermique. Il modélise alors le taux de croissance de l’embryon 

comme augmentant linéairement avec la température à partir d’une température dite de 

développement zéro en-dessous de laquelle ce taux est nul (Georges et al. 1994). Il calcule 

ensuite la température constante équivalente (CTE), comme la température au-dessus et audessous 

de laquelle 50% du développement embryonnaire a lieu. Son modèle suppose donc 

qu’un régime de températures qui fluctue avec une variance constante autour d’une moyenne 

stable équivaut à un régime de température constante égale à cette CTE. Si ce modèle semble 

assez bien prédire le sex-ratio des pontes chez quelques espèces (Georges et al. 1994, Shine et 

Harlow 1996, Demuth 2001), il apparaît moins performant pour d’autres incubations 

naturelles chez d’autres espèces (Yadava 1980, Souza et Vogt 1994, Valenzuela et al. 1997). 

L’inefficacité du modèle de Georges (1994) dans certains cas vient probablement de son 

postulat d’une variance thermique approximativement constante lors de l’incubation 

(Valenzuela 2001). Or, des enregistrements effectués dans des nids naturels ont montré 

clairement que la température fluctuait tout au long du développement embryonnaire selon 

des cycles journaliers et saisonniers marqués (Packard et al. 1985, Packard et Packard 1988, 

Demuth 2001). Enfin Valenzuela (2001) proposera un dernier modèle dans lequel elle 

suppose la même relation entre la température et la croissance de l’embryon que Georges 

(1994) et dans lequel elle intègre les variations journalières et saisonnières de la variance du 

profil de température. Dans ce nouveau modèle, elle prédit le sex-ratio comme une fonction 

croissante du temps d’exposition cumulé (CTU) passé au-dessus du seuil de température de 

survie (température d’incubation constante en-dessous de laquelle on a 100% de mortalité) 

dans la TSP et une fonction décroissante du temps passé en-dessous de ce seuil de survie 

avant la TSP. Si ce dernier modèle s’ajuste assez bien sur des données expérimentales de 

laboratoire, il reste malheureusement peu performant pour prédire des sex-ratios de nids 

naturels (Valenzuela 2001). Valenzuela met alors elle-même en accusation son estimation de 

51


_____________________________________________ 

la température seuil de survie, estimée pour des incubations réalisées en températures 

constantes. Elle souligne le fait que dans les nids naturels, les embryons survivent 

parfaitement à des expositions courtes à des températures qui seraient létales si maintenues 

constantes durant l’incubation (Valenzuela 2001). Tous ces manques de résultat concluant 

tendent à prouver qu’il existe une relation complexe entre la température, ses fluctuations et 

les divers mécanismes impliqués dans la détermination du sexe de l’embryon (Wibbels et al. 

1994, Georges et al. 2004). 

4.3. Une nouvelle approche, mécaniste, de TSD 

La corrélation directe entre une mesure de température et une valeur de sex-ratio 

semble constituer une mauvaise approche pour obtenir une prédiction fiable du sexe des 

embryons chez les espèces à TSD, en conditions naturelles. Une autre approche pourrait alors 

être de considérer simultanément la température et ses effets sur le taux de développement 

embryonnaire et la différenciation gonadique pour prédire un sex-ratio en températures 

fluctuantes (Pieau 1982, Webb et al. 1987). Chez les espèces à TSD, il est en effet crucial de 

pouvoir délimiter la période thermo-sensible pour essayer de prédire le sexe de l’embryon. En 

températures constantes, il est assez facile d’identifier cette TSP ; elle a ainsi été décrite 

comme recouvrant le deuxième tiers de l’incubation pour une durée définie et des stades 

embryologiques précis. Cependant la croissance de l’embryon étant elle-même soumise à 

l’influence positive de la température, il est probable que l’estimation de la durée de cette 

période dépende grandement des températures utilisées lors des expériences (Pieau et Dorizzi 

1981). Ainsi, plus la température sera-t-elle haute, plus la croissance de l’embryon sera forte 

et plus la TSP pourra être courte, les stades embryonnaires correspondants étant eux-mêmes 

atteints plus rapidement. De plus, il a été démontré que la variance thermique avait un effet 

significatif sur les taux de développement embryonnaire et ce indépendamment de la 

52


_____________________________________________ 

moyenne (Doody 1999, Demuth 2001). En considérant cela, il est prévisible que pour des 

conditions de températures fluctuantes, comme celles encourues dans les nids naturels, la 

définition du deuxième tiers de l’incubation, la durée des stades embryonnaires, ainsi que la 

durée d’incubation, seront totalement découplées et différentes de celles définies en 

températures constantes (Georges et al. 2004). Dans ce cas, la TSP ne correspondra 

probablement plus au deuxième tiers en termes de temps d’incubation et la durée de chacun 

des stades embryonnaires ne sera plus constante car déterminée par la température. Identifier 

le deuxième tiers de l’incubation en termes de stades embryonnaires est alors impossible. La 

détermination précise de la TSP à partir d’un régime de température seul nécessiterait donc 

une connaissance détaillée des relations entre la température et le taux de développement de 

l’embryon (Georges et al. 2004). 

De plus, il a été bien démontré que les durées d’exposition aux températures pendant la TSP 

ont un effet cumulatif sur la différenciation sexuelle chez les espèces à TSD (Johnston et al. 

1995) et que cet effet cumulatif varie suivant l’amplitude des fluctuations de température 

(Georges 1989). La totalité des fluctuations de température durant l’incubation doit donc être 

intégrée pour prédire le sexe des embryons, d’où notre choix de construire un nouveau 

modèle par une approche mécaniste de TSD. Notre modèle permettra ainsi de simuler les 

différents mécanismes physiologiques sous-jacents à TSD, ainsi que leurs interactions, qui 

apparaissent comme les réelles cibles de la température, et les véritables causes proximales de 

la détermination du sexe de l’embryon (Wibbels et al. 1994). 

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_____________________________________________ 

Figure 6 : Correspondance entre un régime de température et les divers processus 

physiologiques impliqués dans la différenciation sexuelle des gonades chez une espèce à TSD, 

la cistude d’Europe, Emys orbicularis (inspirée de Pieau et al. 1999, inspirée de Pieau et 

Dorizzi 2004). La température influe sur la croissance de l’embryon pendant toute l’incubation 

alors qu’elle n’a d’influence sur l’activité aromatase et la croissance des gonades que dans la 

période thermo-sensible ou TSP, délimitée par des stades embryologiques spécifiques. Sont 

présentés sur cette figure les cas d’une détermination des sexes mâle et femelle. 

54


_____________________________________________ 

D’après les diverses données de la littérature, l’approche mécaniste que nous avons adoptée 

peut être présentée selon le schéma suivant (Figure 6) : 

Etape 1 : le régime de température influe sur la croissance de l’embryon pendant toute 

la période d’incubation et donc, par conséquent, influe sur la croissance des gonades de cet 

embryon. La croissance des gonades commence dans la TSP et suit une voie ovarienne ou 

testiculaire selon l’action inhibitrice ou stimulante des hormones sexuelles. La TSP 

correspondant à des stades embryologiques précis, il est alors possible de la délimiter par une 

masse spécifique de l’embryon aux stades de début et de fin de cette période (Pieau et Dorizzi 

1981). 

Etape 2 : dans la TSP, la différenciation des gonades dépend de la quantité 

d’œstrogènes présents dans la gonade (Pieau et al. 1999, Pieau et Dorizzi 2004). Cette 

quantité dépend, d’une part, de la quantité d’œstrogènes présents initialement dans la gonade, 

i.e. quantité d’œstrogènes allouée par la mère à ses œufs (Bowden et al. 1999, Bowden et al. 

2000) et est, d’autre part, proportionnelle à l’activité de l’enzyme aromatase dans la gonade. 

Le profil d’activité aromatase est fortement dépendant de la température durant la TSP 

(Desvages et al. 1993). 

Etape 3 : enfin, si la différenciation sexuelle des gonades se poursuit jusqu’à 

l’éclosion, nous savons que le sexe de l’embryon est déterminé à la fin de la TSP. Un bon 

indice du sexe de l’embryon a été découvert, chez un autre sauropside, le poulet, qui est la 

quantité d’œstrogènes (proportionnelle à l’activité aromatase) par unité de gonade (Vaillant et 

al. 2001). Par similitude, nous avons choisi ce même rapport comme seuil dont la valeur à la 

fin de la TSP déterminera le sexe des embryons dans notre modèle. 

55


_____________________________________________ 

4.4. Formalisation mathématique 

Les données physiologiques disponibles et nécessaires à la construction de ce modèle 

mécaniste proviennent de 20 années d’études sur le développement embryonnaire chez la 

cistude d’Europe (Emys orbicularis). Cette tortue palustre française présente un profil de sexratios 

de type TSD Ia. Dans ce cas, les températures d’incubation hautes vont être 

féminisantes (à 30°C, on obtient 100 % de femelles) et les températures basses seront 

masculinisantes (à 25°C, on obtient 100 % de mâles). Les trois types de données 

physiologiques suivantes proviennent de la littérature et m’ont été fournies par Claude Pieau : 

a) Des mesures de masse d’embryons en fonction du temps de développement, pour trois 

températures constantes d’incubation, 25°C, 28,5°C et 30°C (Figure 7, Pieau et 

Dorizzi 1981). 

b) Des mesures du contenu protéique dans les gonades (indice de croissance) en fonction 

de la masse des embryons, pour deux températures constantes d’incubation, 25°C et 

30°C (Figure 7, Pieau et al. 1998). 

c) Des mesures d’activité aromatase en fonction de la masse des embryons, pour trois 

températures constantes d’incubation, 25°C, 28,5°C et 30°C (Figure 7, Pieau et al. 

1998). 

Les relations entre la température et les taux de développement biologique ont surtout été 

étudiées chez les animaux ectothermes, dont les insectes (Wagner et al. 1984, Gillooly et 

al. 2002) ou encore les poissons (Porch et al. 2001), mais également chez quelques 

Sauropsides dont les oiseaux (Hailey et Coulson 1999). Il a ainsi été démontré depuis plus 

d’un siècle qu’approximativement toutes les activités biologiques augmentaient 

exponentiellement avec la température (Brown et al. 2004). 

56


_____________________________________________ 

Figure 7 : Les trois types de données physiologiques utilisés pour la construction du modèle 

mécaniste : (A) la croissance de l’embryon, exprimée par la masse en fonction du temps 

d’incubation, (B) la croissance des gonades, exprimée par le contenu protéique de la gonade en 

fonction du temps d’incubation et (C) l’activité de l’enzyme aromatase, dans la gonade, en 

fonction de la masse d’embryon. 

Dans les trois graphes sont présentées les données réellement mesurées sur des embryons 

incubés en températures constantes : à 25°C • à 28,5°C ♦ et à 30°C . Les lignes pleines 

représentent les meilleurs ajustements des fonctions exponentielles sur les données et les lignes 

pointillées, leur erreur standard associée. 

57


_____________________________________________ 

Ces cinétiques sont alors couramment décrites à l’aide d’une fonction de type Van’t Hoff- 

Arrhenius, qui modélise une augmentation exponentielle de l’activité avec la température. Si 

une relation exponentielle du taux d’ activité et de la température s’ajuste parfaitement pour 

des études faites à températures constantes et dans une certaine gamme de températures, il 

s’avère qu’elle soit inappropriée dans le cas d’études à températures fluctuantes (Georges et 

al. 2004). La gamme de températures constantes que peut supporter un embryon n’a en effet 

plus vraiment de sens en températures fluctuantes où il est possible pour l’embryon de subir 

sans dommage de brèves expositions à des températures qui seraient létales si maintenues 

constantes. Dans ce dernier cas, une relation exponentielle de l’activité avec la température 

n’est plus réaliste, toutes les températures extrêmes n’ayant pas forcément des effets du type 

« tout ou rien » (Georges et al. 2004). Ces taux d’accroissement ont alors été modélisés par 

diverses fonctions de types logistiques : Gompertz, von Bertalanffy ou encore Richards 

(Bardsley et al. 1995, Moscarella et al. 2001, Porch et al. 2001). Ces fonctions permettent 

ainsi, grâce à leur forme sigmoïdale, de prévoir un effet souvent inhibiteur des températures 

extrêmes, soit une activité non nulle mais proche de zéro ou encore un effet seuil. 

Etape 1 : modélisation de la croissance de l’embryon 

Dans notre cas adapté à partir de la cistude d’Europe, nous avons donc modélisé la forme 

générale de la croissance des embryons en fonction du temps à partir d’une fonction de type 

exponentielle classique (Figure 7). Chez les Sauropsides, il a été montré que les taux de 

croissance des embryons de tortue ou d’alligator avec TSD, en fonction de la température, 

suivaient une fonction de type logistique (Bardsley et al. 1995, Georges et al. 2005). Nous 

avons donc intégré l’effet de la température sur notre croissance exponentielle, à l’aide d’un 

taux intrinsèque de croissance de type double logistique (Annexe A, Figure 8). Ce taux de 

croissance particulier permet ainsi de simuler un très faible effet des températures basses, 

58


_____________________________________________ 

avec une croissance proche de zéro des embryons en dessous de 18°C et un fort effet des 

températures hautes, avec une croissance qui atteint un seuil maximal aux alentours de 35°C 

(C. Pieau, com. pers. & Pieau et Dorizzi 1981). Il permet également d’intégrer un effet 

inhibiteur des très hautes températures (Georges et al. 2005), avec un taux de croissance qui 

décroît au-delà de 35°C (Figure 8). 

Etape 2 : modélisations de l’activité aromatase et de la croissance des gonades 

Le modèle de croissance de l’embryon nous permet de définir précisément la TSP, dans le 

temps, ainsi que sa durée, puisqu’elle recouvre, chez la cistude d’Europe, les stades 

embryonnaires 16 (correspondant à un embryon de 170 mg) à 22 (correspondant à un 

embryon de 1100 mg) (Pieau et Dorizzi 1981). L’activité aromatase et la croissance des 

gonades, en fonction de la température, sont alors modélisées à l’intérieur de cette TSP (voir 

Figure 6). 

Comme pour la croissance de l’embryon, nous avons modélisé ces deux types d’activités 

biologiques comme des fonctions exponentielles : une dépendant de la masse de l’embryon 

dans le cas de l’activité aromatase et une dépendant du temps de développement pour la 

croissance des gonades (Annexe A, Figure 7). Dans le cas de l’activité aromatase, le taux de 

croissance intrinsèque est de type logistique simple et intègre les effets de la température, 

décrivant ainsi une activité quasi-nulle au-dessous de 25°C (quantité d’œstrogènes très basse) 

et une activité forte et asymptotique un peu au-delà de 35°C (quantité d’œstrogènes très forte) 

(Pieau et al. 1998). Dans le cas de la croissance des gonades, le taux de croissance intrinsèque 

est lui aussi de forme logistique (Figure 8). Il est toutefois formé d’une combinaison du taux 

de croissance intrinsèque de l’embryon et de celui de l’activité aromatase, ce dernier 

permettant de rétro-calculer la quantité d’aromatase correspondante à ce moment de 

59


_____________________________________________ 

l’embryogénèse, pour simuler l’inhibition possible des œstrogènes sur la croissance des 

gonades (Girondot et al. 1998). 

Figure 8 : Les trois types de taux de croissance intrinsèques aux fonctions exponentielles 

ajustées sur les données, exprimés en fonction de la température dans le modèle mécaniste : 

(A) taux de croissance double-logistique de l’embryon 

(B) taux de croissance logistique des gonades 

(C) taux de croissance logistique de l’activité de l’enzyme aromatase dans la gonade 

60


_____________________________________________ 

Etape 3 : le seuil d’activité aromatase/unité de gonade 

L’ajustement de ce seuil d’aromatase par unité de gonade a été réalisé à partir d’un test 

combinatoire de Fisher, qui permet de tester la significativité globale de plusieurs tests 

indépendants (Sokal et Rohlf 1995). Pour différentes valeurs de seuil, entre 0 et 1 par pas de 

0,1, nous avons testé l’homogénéité des sex-ratios observés, pour chacune des températures 

constantes d’incubation du profil connu de cette espèce, avec les sex-ratios estimés par notre 

modèle « sans erreur » pour 1000 simulations à chacune de ces températures. Pour chaque 

température et chaque valeur du seuil, nous avons calculé une p-value selon la méthode du 

test exact de Fisher. Nous avons ensuite calculé une probabilité globale pour l’ensemble des 

températures et ce pour chaque valeur du seuil testée, selon la formule suivante [1] : 

P =−2 ∑ Ln( p_ 

value ) 

[1] 

Nous avons ajusté une fonction polynomiale d’ordre 3 afin de décrire la relation entre la 

valeur du seuil et sa probabilité P associée, puis nous avons recherché la valeur du seuil pour 

laquelle la dérivée de notre fonction serait nulle. Nous avons considéré cette valeur comme le 

seuil d’aromatase par unité de gonade qui expliquait au mieux nos données dans leur 

globalité. 

La mécanique interne au modèle 

La discrétisation des différentes fonctions modélisant les trois types d’activités biologiques 

nous permet d’intégrer les effets de la totalité du régime de température sur les différents 

processus. Cette discrétisation impliquait de déterminer le taux de croissance ∆y, en mode 

discret, de chacune des fonctions exponentielles y (voir les équations en Annexe A). Nous 

avons alors considéré l’équation différentielle, dont la fonction exponentielle étudiée est une 

des solutions, comme une approximation de sa dérivée et donc de son taux d’accroissement 

61


_____________________________________________ 

discret (Maynard-Smith 1989). Cela nous permet de considérer l’effet des fluctuations de 

température comme un effet cumulatif de températures constantes successives, encourues 

durant n’importe quel pas de temps ∆x, selon l’équation suivante [2] : 

∆y 

= 

y 

∆t 

+ t 

- yt 

= 

yt. 

r. 

∆x 

( −1) 

e 

[2] 

L’ajustement des différents paramètres des trois modèles de croissance s’est fait à partir des 

profils réels de données physiologiques (Figure 7), obtenus en températures constantes 

d’incubation, par la méthode du maximum de vraisemblance. Pour certains de ces paramètres 

ont été ajustés à la fois une valeur moyenne et son écart-type (voir le détail de ces ajustements 

en Annexe A). Pour chaque simulation de notre modèle, la valeur utilisée de ces paramètres 

sera ainsi tirée aléatoirement dans une loi normale, dont la moyenne et l’écart-type sont ceux 

tirés des ajustements de données pour le paramètre considéré. Ce tirage aléatoire nous permet 

de faire varier certains paramètres du modèle dans une gamme de valeurs nous permettant de 

modéliser l’ensemble des variations observées pour les trois types de données physiologiques 

(Figure 7). Cette variabilité de réponse nous permet notamment d’intégrer des effets 

maternels, proposés comme de bons indicateurs du sexe de l’embryon chez les espèces à TSD 

(Bowden et al. 2000, Bowden et al. 2001). En effet, en faisant varier les valeurs initiales du 

poids de l’embryon ou encore du contenu protéique des gonades et de la quantité d’aromatase 

au temps 0 de leur croissance, nous faisons varier la taille de l’œuf, qui se traduit par une 

masse initiale d’embryon différente ou encore les différences de quantités d’œstrogènes 

allouées par la mère à ses œufs. En plus de ces effets maternels, cette variabilité de réponse 

modélisée nous permet également d’intégrer dans notre mécanisme l’influence probable de 

facteurs génétiques intervenant dans la détermination du sexe. La modélisation d’une telle 

variabilité (génétique + environnementale) permet d’obtenir des mâles et des femelles pour un 

même régime de températures. 

62


_____________________________________________ 

A la fin de la TSP (masse d’embryon égale à 1100 mg pour E. orbicularis), le rapport estimé 

de la quantité d’aromatase par unité de gonade est comparé à un seuil, préalablement ajusté, 

pour déterminer le sexe de l’embryon. 

5. Premiers résultats du modèle mécaniste 

5.1. En températures constantes 

Deux types de modèles mathématiques peuvent être utilisés pour décrire le profil de 

sex-ratios en fonction des températures constantes d’incubation chez les espèces à 

TSD (Annexe II, Godfrey et al. 2003) : 

- Une fonction logistique classique [3] avec deux paramètres : P, la température pivot et S, 

la pente de la courbe à cette température P. Ce modèle a la particularité de décrire un 

profil de sex-ratios totalement symétrique autour du point de la courbe associé à P. 

⎛ 

sr() t = 1− ⎜1+ 

e 

⎝ 

⎛ 1 ⎞ 

⎜ .( P−t 

) ⎟ 

⎝S 

⎠ 

⎞ 

⎟ 

⎠ 

−1 

[3] 

- Une fonction de type Richards [4] possédant trois paramètres : P, S ayant la même 

définition que précédemment et K, représentant l’asymétrie du profil autour du point de 

la courbe associé à P. 

K 

( ) 

e 

⎛ 

sr() t = 1− ⎜1+ 2 −1e 

⎝ 

⎛ 1 ⎞ 

⎜ .( P−t 

) ⎟ 

⎝S 

⎠ 

⎞ 

⎟ 

⎠ 

−1/ 

e 

K 

[4] 

Le premier test de validation de notre modèle a donc été fait à partir du profil de sex-ratios en 

fonction des températures constantes d’incubation, bien connu chez E. orbicularis (voir la 

revue dans Girondot 1999). Nous avons utilisé la méthode de Godfrey et al. (2003) afin 

d’ajuster le meilleur modèle mathématique nous permettant de décrire les données empiriques 

de sex-ratios dont le profil est de type TSD Ia chez Emys orbicularis. 

63


_____________________________________________ 

Le meilleur modèle sélectionné par comparaison d’AIC (Aikake Information Criterion) pour 

décrire ce profil est une fonction de type logistique classique [3], pour lequel nous avons 

estimé la valeur de ses deux paramètres : P estimé à 28,62 ± 1,19.10 -2 °C et S, estimé à 

-0,14 ± 1,18.10 -2 (Godfrey et al. 2003). Ce profil ainsi décrit a la particularité d’être 

totalement symétrique autour du point de sex-ratio correspondant à la température pivot et 

prédit une TRT de 0,83°C, dans laquelle 5 à 95% de femelles sont produites (Figure 9). 

Toutefois, il est intéressant de noter que le modèle asymétrique de type Richards [4] n’était 

pas significativement moins bon que le modèle symétrique (modèle symétrique : AIC = 36,99 

vs. modèle asymétrique : AIC = 36,96). Le principe de parcimonie nous pousse cependant à 

choisir le modèle possédant le moins de paramètres. 

Nous avons ensuite reproduit le profil de sex-ratios d’E. orbicularis à partir de 5000 

simulations de notre modèle, pour chacune des températures constantes comprises entre 18 et 

35°C avec un pas de 0,5°C. En multipliant ainsi le nombre d’œufs par température, nous 

considèrerons que les résultats de sex-ratios simulés par notre modèle sont estimés « sans 

erreur ». Comme précédemment, nous avons ajusté le meilleur modèle mathématique 

permettant de décrire ces résultats. Dans ce cas, un modèle de type Richards [4] a été 

sélectionné (modèle symétrique : AIC = 180,66 vs. modèle asymétrique : AIC = 164,65). Les 

paramètres estimés pour ce profil simulé de sex-ratios sont : P = 28,61 ± 2,93.10 -3 °C, 

S = -0,24 ± 2,11.10 -3 et K = -0,19 ± 2,12.10 -2 , définissant ainsi une TRT de 1,41°C (Figure 9). 

Nous avons enfin testé la conformité de ces deux profils (Figure 9) à l’aide d’un test utilisant 

les mesures de déviances comme mesure de qualité d’ajustement (Burnham et Anderson 

1998). 

64


_____________________________________________ 

Figure 9 : Profils de sex-ratios, exprimés en fréquence de femelles, pour des températures 

constantes d’incubation chez Emys orbicularis. Les cercles représentent les données de sexratios 

et les lignes continues, le meilleur modèle mathématique ajusté sur ces données. Pour 

chaque profil sont indiquées les valeurs estimées de la température pivot P, de la pente S 

(fonction logistique) et du paramètre K (fonction Richards), ainsi que de leur erreur standard 

(ES). La gamme de température produisant de 5 à 95% de femelles (TRT 95% ) est également 

indiquée. 

(A) En bleu, sont représentés les résultats observés en laboratoire pour 16 températures 

constantes, pour lesquelles le nombre d’œufs incubés est mentionné. 

(B) En rouge, sont représentés les résultats du modèle, chacune des données correspondant à 

5000 simulations du modèle. Pour indication, les résultats observés de sex-ratios ont été 

reportés sur ce profil simulé. 

Pour cela, nous avons simulé 100 profils de sex-ratios avec notre modèle mécaniste en 

utilisant les températures et le nombre d’œufs réellement incubés (Figure 9.A). Pour chacun 

de ces 100 profils, nous avons ensuite calculé la déviance pour le modèle mathématique ajusté 

dont les paramètres sont imposés et sont ceux estimés pour notre profil simulé « sans erreur » 

(Figure 9.B). Au préalable, nous avons également calculé la déviance de ce même modèle 

ajusté, toujours avec les paramètres estimés pour notre profil « sans erreur », sur les données 

réelles de sex-ratios (déviance = 21,98). Le nombre de fois sur les 100 profils nouvellement 

65


_____________________________________________ 

simulés, où la déviance calculée était inférieure à celle calculée sur les données réelles, nous 

donne directement la risque alpha de rejeter à tort l’homogénéité des deux profils (p = 0,59 ; 

Figure 10). Cette probabilité étant bien supérieure au seuil de 5%, nous ne pouvons pas rejeter 

l’ajustement obtenu par simulation de notre modèle sur les données réelles de sex-ratios. 

Figure 10 : Histogramme des déviances calculées pour 100 profils de sex-ratios simulés par 

notre modèle et ajustés par une fonction dont les paramètres P, S et K sont ceux estimés pour le 

profil estimé « sans erreur ». Le nombre de fois où nous avons obtenu une déviance meilleure à 

celle estimée pour les données réelles de sex-ratios (21,98), nous donne la probabilité de ne pas 

rejeter la validation des prédictions de notre modèle en température constante. 

5.2. En températures fluctuantes 

Dans un deuxième temps, nous avons testé les prédictions de notre modèle mécaniste 

sur des données réelles de sex-ratios, obtenues pour des incubations d’œufs au laboratoire en 

températures fluctuantes. Ces incubations ont été réalisées durant trois années consécutives à 

partir de la ponte provoquée de cistudes femelles provenant du parc naturel régional de la 

Brenne (Table 7). 

66


_____________________________________________ 

Table 7 : Résultats des sex-ratios SR (exprimés en fréquence de femelles) observés et prédits par 

le modèle mécaniste pour 10 différents régimes fluctuants de température. En 2002 et 2003, les 

régimes étaient cycliques sur 24h et sinusoïdaux autour d’une moyenne. En 2004, les régimes 

utilisés étaient inspirés d’enregistrements dans des nids naturels et sont représentés sur la 

Figure 11. Pour chaque régime d’incubation sont précisés le nombre observé de mâles et de 

femelles, ainsi que leur nombre, prédit pour 5000 simulations du modèle. Les résultats des tests de 

Fisher (p-values) associés à chaque régime de température sont également indiqués. 

Année 2002 2003 2004 

Régime T°C 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 

Incubations 

Oeufs 32 30 40 35 34 33 25 25 23 24 

Embryons 

sexés 

15 9 14 33 32 31 21 24 22 21 

Mâles 15 9 14 3 2 20 0 0 0 0 

Femelles 0 0 0 30 30 11 21 24 22 21 

SR 0 0 0 0,91 0,94 0,35 1 1 1 1 

Mâles 4940 4730 4920 25 0 1890 0 0 0 0 

Prédictions Femelles 60 270 80 4975 5000 3110 5000 5000 5000 5000 

SR 0,012 0,054 0,016 0,995 1 0,622 1 1 0,998 0,996 

Fisher (p-value) 1 1 1 

7,53 3,91 4,10 

E-04 E-05 E-03 

1 1 1 1 

Les œufs ont été incubés au laboratoire dans des conditions contrôlées de température et 

d’hygrométrie pour différents types de régimes fluctuants programmés dans les incubateurs. 

Ainsi, en 2002 et 2003, des régimes de températures de type sinusoïdaux sur 24 heures ont-ils 

été programmés : (1) 26 ± 3,5°C ; (2) 28 ± 0,9°C ; (3) 27 ± 2,6°C ; (4) 29 ± 3°C ; (5) 28,5 ± 

5°C ; (6) 28,5 ± 1,5°C ; alors que des régimes directement inspirés d’enregistrements dans des 

nids naturels de cistude ont été programmés en 2004 (Figure 11). Le sexage des individus nés 

de ces incubations nous a permis de confronter les valeurs observées de sex-ratios aux 

prédictions de notre modèle, à l’aide d’un test combiné de Fisher équivalent à celui présenté 

précédemment (section 4.4). 

La valeur estimée de la probabilité globale P selon l’équation [1] suit une loi de Chi-2 : 

χ2 = 45,65 ; ddl = 20 (2 fois le nombre de tests indépendants) et correspond à une p-value de 

67


_____________________________________________ 

8.10 -4 . Cette valeur de p-value est bien inférieure au seuil de 5% ; nous rejetons donc la 

validation des prédictions de notre modèle en températures fluctuantes. 

Figure 11 : Représentation graphique des régimes de température fluctuante programmés sur 

13 jours et répétés en boucle dans les incubateurs en 2004. Ces régimes sont inspirés de deux 

régimes enregistrés dans des nids naturels de cistude, durant une période de 13 jours estimée 

comme la période thermo-sensible et pour lesquels les deux sexes avaient été obtenus (Pieau 

1982). Ces deux régimes ainsi que leurs homologues, décalés de 5 jours, sont représentés : les 

régimes 7 (en bleu) et 8 (en rouge) sur le graphique de gauche et les régimes 9 (en rose) et 10 

(gris) sur le graphique de droite. 

5.3. Adaptation du modèle mécaniste au cas de la tortue à tempes rouges 

Même si les résultats du modèle mécaniste n’ont pas encore été validés en 

températures fluctuantes chez la cistude, il était intéressant de chercher une méthode pour 

adapter ce modèle au cas spécifique de la tortue à tempes rouges. 

68


_____________________________________________ 

Les données disponibles 

Les données physiologiques homologues à celles utilisées pour construire notre modèle 

mécaniste ne sont pas disponibles pour la tortue à tempes rouges. Il faut donc imaginer un 

autre moyen de pouvoir adapter notre modèle à cette espèce. Nous avons alors inventorié 

l’ensemble de nos connaissances qui pourraient nous être utiles dans notre démarche. Nous 

savons donc que : 

La tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans) appartient à la même famille des 

Emydidés que la cistude d’Europe (Emys orbicularis). Ces deux espèces de tortues 

palustres ont de plus une morphologie et une écologie très proches. 

Cette espèce possède, comme la cistude, un profil de détermination du sexe de type TSD 

Ia, que nous connaissons grâce à des données réelles d’incubations d’œufs à températures 

constantes (Ewert et al. 1994). De plus, ayant moi-même réalisé des incubations d’œufs de 

tortue à tempes rouges à température constante, j’ai pu rajouter un nouveau point de sexratio, 

obtenu pour une température d’incubation de 28,9°C, à ce profil. De la même façon 

que nous l’avons fait pour la cistude, nous avons ajusté le meilleur modèle mathématique 

permettant de décrire ces données (Figure 12). Un modèle de type Richards [4], décrivant 

un profil asymétrique, a été sélectionné (modèle symétrique : AIC = 29,77 vs. modèle 

asymétrique : AIC = 27,25]. Les paramètres estimés pour cette fonction sont les suivants : 

P = 28,93 ± 4,61.10 -2 °C ; S = -0,11 ± 1,26.10 -2 et K = 1,88 ± 1,86.10 -1 (Figure 12). La 

TRT estimée pour ce profil est de 2,25°C. La sélection d’un modèle asymétrique à partir 

du faible nombre de données disponibles renforce d’autant plus la robustesse de ce résultat 

contrairement au cas de la cistude où le modèle asymétrique avait été rejeté par le principe 

de parcimonie, peut-être par manque de puissance. 

69


_____________________________________________ 

Figure 12 : Comparaison des profils ajustés sur les données réelles de sex-ratios obtenus à 

partir d’incubations d’œufs de la cistude d’Europe (E. orbicularis) et de la tortue à tempes 

rouges (T. scripta elegans). Sont indiqués, le nombre d’œufs réellement incubés pour les neuf 

températures constantes utilisés chez la tortue à tempes rouges, ainsi que la valeur des 

paramètres estimés (P, S et K) et de la TRT, dans laquelle 5 à 95% de femelles sont produites, 

pour chacun des deux profils. 

Nous savons que les stades embryonnaires correspondant à la période thermo-sensible 

(TSP) de l’incubation chez T. scripta elegans correspondent exactement aux stades définis 

chez E. orbicularis pour la même période (Greenbaum 2002). 

Les taux d’activité d’aromatase mesurés dans la gonade pendant la TSP, chez T. scripta 

elegans, sont extrêmement bas et ce quelle que soit la température d’incubation 

(Willingham et al. 2000). 

Mode opératoire 

Il s’agit non plus d’ajuster les paramètres du modèle à partir de données physiologiques, mais 

à partir des valeurs de sex-ratios estimés par le meilleur modèle mathématique ajusté pour la 

tortue à tempes rouges (Figure 12). Le profil de sex-ratios en températures constantes, chez la 

70


_____________________________________________ 

tortue à tempes rouges, présente une température pivot P plus élevée ainsi qu’une pente S de 

la courbe plus faible et donc une TRT plus grande que le profil de la cistude (Figure 12). 

L’asymétrie de son profil n’est pas un problème, le paramètre K étant fortement corrélé au 

paramètre S du profil. 

L’hypothèse la plus parcimonieuse était donc de considérer que le mécanisme sous-jacent à 

TSD est le même chez ces deux espèces. Il suffisait de réajuster certains paramètres du 

modèle mécaniste tout en conservant la cohérence du mécanisme et modifier ainsi l’aspect du 

profil de sex-ratios en températures constantes, jusqu’à obtenir un profil non significativement 

différent de celui décrit pour les données réelles de sex-ratios chez Trachemys. Les nouveaux 

ajustements des paramètres du modèle mécaniste se sont faits suivant plusieurs étapes : 

Etape 1 : nous avons étudié l’élasticité [5] de chacun des paramètres internes à notre 

modèle mécaniste afin de déterminer leur influence, tant qualitative que quantitative, sur 

l’estimation des paramètres P et S (K étant fortement corrélé à S) du profil de sex-ratios. 

L’élasticité e de chacun des paramètres a été définie de la manière suivante (Caswell 2001) : 

e 

Y (X*- X) 

= [5] 

X ( Y* - Y) 

où Y est la valeur initialement définie du paramètre pour le cas de la cistude dans notre 

modèle, Y* sa nouvelle valeur testée (ici augmentée ou diminuée de 10%), X la valeur initiale 

de P ou S du profil de sex-ratios chez la cistude et X* la nouvelle valeur estimée de ces 

paramètres. Les résultats obtenus montrent que le paramètre nommé Aa dans notre modèle a 

l’effet combiné le plus fort sur le déplacement des valeurs des paramètres P et S du profil de 

sex-ratios. Ce paramètre Aa représente la valeur de la pente de la courbe, là où elle est la plus 

forte, du taux de croissance intrinsèque de l’activité aromatase dans notre modèle mécaniste. 

Un deuxième paramètre toutefois semble avoir un effet tout aussi fort sur S mais beaucoup 

71


_____________________________________________ 

moins important sur P, c’est le paramètre Amax. Ce paramètre Amax correspond à la valeur 

seuil maximale que peut prendre le taux de croissance intrinsèque de l’activité aromatase dans 

notre modèle mécaniste (voir Annexe A). 

Etape 2 : par une méthode systématique, les valeurs des paramètres Amax et Aa ont 

alors été ré-ajustées ; le paramètre Amax étant utilisé majoritairement pour abaisser la valeur 

de la pente S du profil de sex-ratios, alors que le paramètre Aa a servi majoritairement à 

modifier la valeur du paramètre P du profil. Dans les faits, ces modifications ont imposé la 

forte baisse des valeurs de Amax et Aa, ceci traduisant dans notre modèle mécaniste une 

activité aromatase beaucoup plus lente et très basse dans la gonade, par rapport à celle décrite 

chez Emys. Cette conséquence sur le profil d’activité aromatase est tout à fait en accord avec 

nos connaissances des taux d’aromatase mesurés chez T. scripta elegans, ce qui nous conforte 

d’autant plus dans notre démarche. 

Etape 3 : afin de conserver la cohérence du mécanisme de TSD simulé par notre 

modèle, il nous fallait ajuster encore un dernier paramètre. En modifiant le profil de l’activité 

aromatase en fonction de la température, nous avons modifié les conditions dans lesquelles les 

mâles et les femelles pourront être produits dans notre modèle. Ces conditions sont en grande 

partie imposées par le seuil d’aromatase par unité de gonade, inclus dans le modèle, et au-delà 

duquel on décide que l’embryon sera de sexe féminin. Ayant imposé une activité et des 

quantités beaucoup plus basses d’aromatase dans la gonade, nous avons dû baisser également 

la valeur de notre seuil de détermination du sexe en conséquence. 

Par cette méthode d’ajustement des paramètres, nous avons réussi à reproduire un profil de 

sex-ratios, en températures constantes, non significativement différent de celui obtenu pour 

72


_____________________________________________ 

les données réelles de sex-ratios chez la tortue à tempes rouges (p = 0,41 ; Figure 13). Ceci 

nous conforte notre hypothèse d’un mécanisme sous-jacent à TSD, chez la tortue à tempes 

rouges, similaire à celui de la cistude d’Europe. 

Figure 13 : Profils de sex-ratios, exprimés en fréquence de femelles, pour des températures 

constantes d’incubation chez Trachemys scripta elegans. Les cercles représentent les données 

de sex-ratios et les lignes continues, le meilleur modèle mathématique ajusté sur ces données. 

Pour chaque profil sont indiquées les valeurs estimées de la température pivot P, de la pente S 

et du paramètre K, ainsi que de leur erreur standard (ES). La gamme de température produisant 

de 5 à 95% de femelles (TRT 95% ) est également indiquée. 

(A) En rose, sont représentés les résultats observés en laboratoire pour 9 températures 

constantes. 

(B) En bleu, sont représentés les résultats du modèle, chacune des données correspondant 

à 5000 simulations du modèle. 

5.4. Perspectives 

Les premiers résultats du modèle supportent la validité du mécanisme ainsi développé 

pour prédire le sexe des embryons chez les deux espèces concernées. Ainsi, en températures 

constantes d’incubation, le modèle prédit-il correctement les sex-ratios attendus et ceci 

uniquement par le biais de la modélisation de l’influence de la température sur les différents 

73


_____________________________________________ 

processus biologiques identifiés et sous-jacents à TSD. Ce nouveau modèle a ainsi l’ambition 

de réunir l’ensemble des connaissances physiologiques actuelles que nous avons sur TSD et 

pourrait s’avérer un outil crucial pour la compréhension de ce mécanisme encore très 

énigmatique. 

La validation des prédictions de notre modèle en températures fluctuantes est certes une 

nouvelle étape à franchir afin que ce modèle ait une réelle valeur prédictive en conditions 

naturelles d’incubation. D’une façon optimiste, nous pensons que les mauvaises prédictions 

du modèle ne sont pas dues à un mauvais ajustement des paramètres, ses prédictions étant très 

bonnes en températures constantes, mais plutôt à une mauvaise intégration du profil de 

température ressentie au niveau de l’embryon. Il est probable qu’il existe une inertie 

thermique forte de l’embryon, qui, de fait, ne ressent pas exactement la même température 

que celle enregistrée dans l’enceinte des incubateurs. En températures constantes, la 

température enregistrée est toujours ressentie de la même façon par l’embryon, ce qui ne nous 

permet pas de détecter cette inertie thermique. Par contre, en températures fluctuantes, nous 

avons jusqu’alors intégré les fluctuations comme une succession de températures constantes 

enregistrées toutes les 30 minutes. Nous simulons ainsi l’effet direct de ces valeurs de 

températures enregistrées, en supposant qu’elles étaient ressenties comme telles et de façon 

immédiate par l’embryon. Ce phénomène d’inertie thermique a notamment été décrit chez un 

autre sauropside ovipare, la poule, où il a été montré qu’il fallait approximativement deux 

heures de temps pour que l’embryon intègre une perte de 20 degrés dans l’air (Meijerhof et 

van Beek 1993). Il paraît donc essentiel de prendre en compte l’inertie thermique de 

l’embryon dans notre modèle pour prédire correctement les sex-ratios. 

Cette inertie thermique est conditionnée par différentes caractéristiques propres à l’œuf 

comme sa surface d’échange totale et celle en contact avec le milieu ou l’air, mais également 

par les caractéristiques du milieu d’incubation comme l’humidité et la structure du substrat. 

74


_____________________________________________ 

Prendre en compte l’inertie thermique de l’embryon reviendrait à simuler un décalage entre la 

température enregistrée dans l’incubateur et celle ressentie dans l’œuf. Ce phénomène 

pourrait revenir à faire une intégration moyenne de la température sur une plus grande durée, 

ce qui aurait notamment pour conséquence de diminuer l’amplitude de la variance thermique 

de certains de nos profils. Cette solution est supportée par l’excès de femelles prédit par notre 

modèle en températures fluctuantes. Notre modèle prévoit l’effet différentiel des hautes et 

basses températures sur les taux de développement embryonnaire et vérifie ainsi les 

prédictions de Georges (1994), d’une augmentation de la féminisation des embryons avec la 

variance thermique. Par ce phénomène, pour une même moyenne de température de 28,5°C, 

le régime 5, présentant une variance plus grande que le régime 6, produit un plus grand 

nombre de femelles (voir Table 7). Ainsi, l’excès de femelles dans nos prédictions pourrait-il 

être dû à l’intégration d’une trop grande variance thermique associée à nos profils de 

température. 

Ce phénomène d’inertie thermique pourrait avoir d’autres conséquences encore qui 

contribueraient aux mauvaises estimations des sex-ratios, comme des vitesses de taux 

biologiques biaisés dans le modèle et ainsi une mauvaise définition de la période thermosensible. 

Il nous faudra donc envisager une nouvelle méthode d’intégration de la température 

dans le modèle. Le manque d’incubation en températures fluctuantes ayant produit les deux 

sexes simultanément (Table 7) a notamment été un fort handicap pour essayer d’améliorer la 

mécanique de notre modèle. Des incubations supplémentaires d’œufs seront probablement 

nécessaires pour valider ce modèle en températures fluctuantes. 

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III – Etudes expérimentales des premiers stades de vie chez la tortue à tempes rouges 

_____________________________________________ 

Chapitre III – Etudes expérimentales des premiers stades de vie chez la 

tortue à tempes rouges 

1. Le climat, un facteur proximal de la colonisation 

1.1. Cycle de vie 

Le cycle de vie des individus de tortue à tempes rouges est composé de plusieurs 

grandes phases successives, toutes indispensables au renouvellement des populations 

présentes en France (Figure 14). Les différentes phases de ce cycle et leur probabilité de 

transition (succès de chaque phase) vont donc pouvoir influer sur les conditions 

d’établissement de cette tortue introduite dans son nouvel environnement. Ce cycle de vie 

peut être résumé en quatre grandes phases successives : 

1. Une première phase, qui concerne les adultes reproducteurs dans la population. Leur 

survie, leur effectif, ainsi que leur sex-ratio vont conditionner les rencontres entre les 

individus et par conséquent le nombre, la fréquence des accouplements et le taux de 

fécondation des œufs. La femelle devra ensuite migrer sur terre et choisir un site de 

ponte adéquat. 

2. Une deuxième grande phase recouvre la période d’incubation des œufs, pondus dans 

un nid souterrain à quelques 10 cm de la surface. Les embryons doivent s’y 

développer correctement et survivre durant une période variable de 60 à 90 jours en 

moyenne. Le sex-ratio primaire de la ponte est déterminé pendant cette période 

d’incubation des œufs. 

3. Une troisième phase s’intéresse aux juvéniles de moins de un an. L’incubation des 

œufs achevée, les petites tortues doivent sortir de leur œuf, sortir du nid et survivre. Le 

sex-ratio secondaire, qui est celui des juvéniles à la naissance, est défini. 

76


_____________________________________________ 

4. Enfin, la dernière phase correspond à la survie des juvéniles jusqu’à la maturité 

sexuelle et leur participation à la reproduction de la génération suivante. Le sex-ratio 

des adultes reproducteurs est alors déterminé. 

Figure 14 : Cycle de vie simplifié de la tortue à tempes rouges. Ce cycle représente les 

principales phases successives, ainsi que les trois grands types de facteurs qui affecteront leurs 

transitions : les effets maternels, les effets génétiques, les effets de l’environnement et les 

différentes interactions possibles. La longueur des flèches, dans ce cycle, n’est pas 

représentative de la durée de chacune des phases. 

Nous avons vu dans le second chapitre que la survie adulte était le paramètre le plus influent 

sur la dynamique des populations et donc sur le renouvellement des populations. La tortue à 

tempes rouges, comme beaucoup d’espèces longévives, semble avoir un taux de survie adulte 

77


_____________________________________________ 

fort et constant. Dans ce cas, le facteur important à étudier ensuite serait la survie pendant les 

premiers stades de vie, qui semble beaucoup plus variable et faible. Dans le second chapitre, 

le rôle essentiel de la reproduction de la tortue à tempes rouges a également été souligné, afin 

que les différentes petites populations puissent s’établir en France. Le sex-ratio des pontes 

avait alors été décrit comme un paramètre majeur de cette reproduction, considérant le fait 

que si la reproduction de cette tortue ne permettait pas de produire les deux sexes, les 

populations finiraient par s’éteindre d’elles-mêmes sans réel risque d’invasion sur le long 

terme. Cependant, d’autres paramètres de cette reproduction peuvent également être 

considérés, pouvant favoriser ou limiter le potentiel d’établissement de la tortue à tempes 

rouges dans nos milieux naturels, comme le succès d’éclosion ou encore la durée d’incubation 

des œufs (Bobyn et Brooks 1994). 

Chacune de ces phases du cycle de vie est affectée par trois grands types de facteurs que sont 

les effets maternels, les effets génétiques et les effets de l’environnement, ainsi que leurs 

interactions. Les contributions génétiques maternelles et paternelles (Janzen et al. 1995, 

Bollmer et al. 1999, Wibbels et Murdock 2000), le choix du site de ponte par la femelle 

(Shine et Harlow 1996, Weisrock et Janzen 1999, Kolbe et Janzen 2001), l’investissement 

hormonal de la femelle dans ses œufs (Bowden et al. 2000) ou encore les caractéristiques 

physiques du nid (Packard et Packard 1997, Costanzo et al. 1998, Costanzo et al. 2001, 

Marco et al. 2004), le climat (Booth 1998, Elphick et Shine 1998, O'Steen 1998, Rhen et 

Lang 1999, Tucker et Paukstis 2000, Costanzo et al. 2001) et la prédation (Janzen 1995, 

Tucker et Janzen 1999, Clobert et al. 2000, Kolbe et Janzen 2002) vont influencer la 

probabilité de transition des différentes phases du cyle de l’espèce (Figure 14). Du fait du 

caractère longévif de ces tortues, les effets génétiques et maternels étaient trop longs et 

difficiles à étudier. Nous nous sommes donc concentrés plus particulièrement sur l’étude 

78


_____________________________________________ 

expérimentale des effets de l’environnement sur les premiers stades de vie des individus. Cet 

environnement et principalement le climat (température et hygrométrie), sont susceptibles de 

limiter ou de favoriser l’établissement de la tortue à tempes rouges en France (Bobyn et 

Brooks 1994, Koper et Brooks 2000) en influant sur son succès d’éclosion (survie des 

embryons), sur la durée d’incubation des œufs ou encore sur la qualité des juvéniles produits. 

1.2. Les effets connus de la température 

L’action de la température est cruciale en biologie animale, et ce, à tous les niveaux 

d’organisation biologique (Brown et al. 2004). La température est un des facteurs climatiques 

que l’on sait influer grandement sur divers traits physiologiques, phénotypiques et 

comportementaux. Ces traits interagissent de façon complexe et contribuent à définir la valeur 

sélective des individus dans un environnement donné, permettant ainsi l’évolution des traits 

d’histoire de vie dans les populations naturelles (Cossins et Bowler 1987, Stenseth et 

Mysterud 2002, McCue 2004). Cette influence de la température est particulièrement 

importante chez les espèces ectothermes et poikilothermes, dont l’activité et la température 

corporelle varient avec la température de l’environnement (Cossins et Bowler 1987, Gans et 

Ulinski 1992). Chez les vertébrés ectothermes, il a ainsi été démontré des relations 

significatives entre la température pré-natale et le taux de développement embryonnaire 

(Pieau 1982, Webb et al. 1987, Deeming et Ferguson 1989, Georges et al. 2005), la durée 

d’incubation, pour les espèces ovipares (Yntema 1978, Nakage et al. 2003), ou encore la 

détermination du phénotype sexuel, chez les espèces à TSD (Bull 1980, Ewert et Nelson 

1991). La température impose également des seuils de viabilité des embryons en altérant le 

développement embryonnaire. Chez les tortues, il a été montré que des températures 

constantes très élevées ou très basses durant l’incubation conduisaient à la mort des embryons 

par action destructrice ou par arrêt du développement (C. Pieau, com. pers. & Pieau et Dorizzi 

79


_____________________________________________ 

1981). Ces seuils de viabilité dépendants de la température restent cependant inconnus en 

températures fluctuantes, pourtant plus représentatives des conditions naturelles dans le nid. 

Les effets de la température pré et post- natale se maintiennent durant toute la vie des 

individus, affectant également la morphologie (Congdon et al. 1995, Brana et Ji 2000, Ji et 

Du 2001), la physiologie (Angilletta et al. 2000, Demuth 2001, Vanhooydonck et al. 2001, 

Blumberg et al. 2002, Lee et al. 2003), le comportement (Shine et Harlow 1997, Burger 1998, 

Nebeker et Bury 2000) et la survie des individus (Brooks et al. 1991, Pepin 1991). Il reste 

cependant souvent difficile, chez les espèces à TSD, de mettre en évidence un réel effet de la 

température sur certains traits après la naissance, indépendamment de l’effet du phénotype 

sexuel, ce dernier étant lui-même défini en grande partie par la température durant 

l’incubation (Rhen et Lang 2004, Valenzuela 2004). 

1.3. Hygrométrie et potentiel hydrique 

Un autre facteur climatique, souvent négligé au profit des études de l’unique effet de 

la température, va pouvoir influer sur les traits d’histoire de vie des espèces animales : c’est la 

pluviométrie. Chez les espèces ovipares, en particulier, la pluviométrie peut avoir une 

influence cruciale durant les tous premiers stades de vie, contrôlant en grande partie 

l’hygrométrie (humidité ambiante) et le potentiel hydrique (force de rétention de l’eau) du 

substrat durant l’incubation. Il a ainsi été montré chez diverses espèces de vertébrés terrestres 

et ovipares que l’hygrométrie et le potentiel hydrique pouvaient avoir des répercussions 

multiples sur le développement et le métabolisme embryonnaire, la durée d’incubation ainsi 

que sur la survie des embryons (Morris et al. 1983, Gettinger et al. 1984, Packard et Packard 

1984, Gutzke et Packard 1987, Miller et Packard 1992, Packard et al. 2000, Nakage et al. 

2003). Une influence persistante du potentiel hydrique d’incubation a également été mise en 

avant par certains auteurs comme étant un acteur de la détermination de différents traits 

80


_____________________________________________ 

phénotypiques et comportementaux ou encore des performances locomotrices des juvéniles 

(Gutzke et Packard 1987, Miller et Packard 1992, Finkler 1999, Packard 1999, Finkler 2001, 

Ji et Du 2001, Filoramo et Janzen 2002, Kolbe et Janzen 2002). D’autres auteurs ont 

cependant réfuté cette action prolongée du potentiel hydrique d’incubation sur les traits 

d’histoire de vie des individus (Tracy 1980, Janzen et al. 1995, Ji et Du 2001, Filoramo et 

Janzen 2002) ; la controverse reste donc irrésolue à ce jour. L’humidité environnementale 

peut également influer directement sur la survie des individus, lors de l’hivernation. Ceci a été 

montré chez diverses espèces de tortues (Chessman 1984, Packard et Packard 1997, Filoramo 

et Janzen 1999, Tucker et Paukstis 1999). 

2. Support et matériel expérimental 

2.1. Récupération et incubation des œufs 

Il était hors de question de pouvoir récupérer des œufs dans le milieu naturel, nous 

avons donc opté pour la ponte provoquée de femelles récupérées, en nature lors de la phase 

terrestre de recherche du site de ponte dans le cas de la cistude, dans des centres de 

récupération pour la tortue à tempes rouges. Les femelles cistudes adultes provenaient d’une 

population présente dans le parc naturel régional de la Brenne, alors que les femelles de 

tempes rouges ont été capturées dans plusieurs bassins au sein de la Ferme aux crocodiles de 

Pierrelatte (Drôme) et de l’association Tortues Passion de Vergèze (Gard). 

La ponte des femelles 

Chaque femelle était préalablement palpée afin de ne retenir que des individus gravides, dont 

les œufs se trouvaient à un stade suffisamment avancé pour être pondus. Après marquage et 

identification des femelles, pesées et mesurées, celles-ci étaient isolées dans des bacs 

81


_____________________________________________ 

plastiques contenant 5 cm d’eau. Chacune a ensuite reçu une injection intramusculaire de 1 ml 

d’ocytocine au niveau d’une patte antérieure et a été replacée dans son bac. La ponte 

provoquée par contraction pouvait alors débuter une demi-heure après l’injection (Tucker et 

al. 1995). Une deuxième et dernière injection pouvait être faite, si nécessaire, deux heures 

après la première. La totalité de la ponte s’échelonnait sur une durée variable allant de une à 

plus de dix heures. Les œufs pondus, amortis par l’eau du bac, étaient récupérés au fur et à 

mesure, référencés par inscription sur la coquille au crayon à papier, pesés et mesurés. Tous 

les œufs étaient enfin placés dans une glacière, sur coton humide, pour éviter la dessiccation 

lors de leur transport vers le laboratoire. Les femelles ont été relâchées, après la ponte, 

chacune dans son milieu ou son bassin d’origine. 

Incubation des œufs au laboratoire 

Des incubations d’œufs de cistude et de tortue à tempes rouges ont été réalisées durant trois 

années successives au laboratoire. Les œufs fraîchement pondus étaient suivis pendant deux à 

trois jours afin de déterminer lesquels étaient fécondés (une tâche blanche à leur sommet 

indique l’accrochage de l’embryon à la membrane coquillière). Les œufs non-fécondés étaient 

directement éliminés, alors que les autres étaient notés au jour 0 de l’incubation. Des boîtes en 

plastique hermétiques avaient été préalablement remplies aux deux tiers avec un mélange 

calculé de vermiculite et d’eau pure, afin d’obtenir le potentiel hydrique désiré dans le 

substrat d’incubation. Un couvercle sur chacune d’entre elles empêchait l’évaporation de 

l’eau du substrat. Les œufs fécondés étaient répartis de façon aléatoire entre les boîtes, tout en 

respectant une dispersion maximale des œufs d’une même ponte entre les boîtes et les 

incubateurs afin d’éviter un effet confondant de la boîte et/ou de l’incubateur avec la ponte 

d’origine. Chacune des boîtes pouvait contenir jusqu’à 10 œufs, chacun étant enterré au 3/4 

dans le substrat, ne laissant visible que son numéro d’identification. L’incubation des œufs 

82


_____________________________________________ 

était suivie tous les deux à quatre jours selon les besoins de l’expérience, les boîtes étant 

également ouvertes pour oxygéner le contenu, ainsi que pour remplacer l’eau perdue par le 

substrat et absorbée par les œufs. D’autres mesures étaient effectuées si nécessaires. Enfin, les 

œufs avortés étaient notés et retirés au fur et à mesure. 

Au bout de 60 à 90 jours, selon le régime de températures programmé dans les différents 

incubateurs, les éclosions étaient surveillées et notées. Chaque œuf était isolé et sorti de 

l’incubateur juste avant l’éclosion complète du jeune, afin d’éviter un mélange des nouveaunés 

dans les boîtes d’incubation. Les nouveau-nés isolés dans un petit pot en aluminium 

étaient placés sur coton humide jusqu’à absorption totale du vitellus et suture du plastron. Ils 

étaient enfin marqués par encoches sur les écailles marginales de la carapace et amenés dans 

la chambre d’élevage. 

2.2. Elevage des animaux 

L’élevage de plusieurs centaines de juvéniles de cistude et de tortue à tempes rouges a 

nécessité l’aménagement d’une salle selon les normes d’hygiène et de sécurité requises pour 

obtenir un agrément des locaux par la direction des services vétérinaires. Cette pièce, thermorégulée 

et maintenue à 28°C, contenait 24 bacs en plastique (60 × 40 × 30 cm), chacun 

contenant une vidange et une arrivée d’eau. Un éclairage approprié assurait une source 

d’UVA et d’UVB indispensable à la fixation de la vitamine D par les tortues et mimait une 

photopériode de 10 heures de jour pour 14 heures de nuit. Chaque bac contenait également 10 

cm d’eau pour le maintien des animaux, ainsi qu’un site de bain de soleil sur lequel les 

animaux pouvaient se maintenir hors de l’eau et se thermoréguler. Les bacs étaient 

entièrement nettoyés deux fois par semaine, juste après le nourrissage ad libitum des animaux. 

Nous avons réparti les animaux de façon aléatoire pour un maximum de 15 juvéniles par bac. 

83


_____________________________________________ 

2.3. Détermination du phénotype sexuel des gonades 

Nos études ont nécessité la détermination du phénotype sexuel des juvéniles nés des 

incubations. Or, chez les tortues, entre autres, il est impossible d’identifier le sexe des jeunes 

sans les sacrifier. Cette méthode destructrice est un des problèmes majeurs rencontré pour 

l’étude de certaines populations naturelles. Dans le cas de la tortue à tempes rouges, nous 

avons obtenu les autorisations d’expérimentation animale nécessaires au sacrifice des 

individus. Pour ce qui est du sacrifice des juvéniles de cistude, nous avons bénéficié chaque 

année d’une autorisation de prélèvement d’un certain nombre de femelles gravides, ainsi que 

d’une autorisation d’expérimentation sur les embryons, en échange de l’incubation de 10% 

des œufs récupérés et destinés à la réintroduction de l’espèce en France. Ces sacrifices ont été 

réalisés selon les méthodes requises et appropriées en minimisant le plus possible la 

souffrance animale. 

Les juvéniles sacrifiés ont été conservés dans un liquide fixateur, le Bouin, composé de 

formol, d’acide acétique et d’acide picrique, en attendant d’être disséqués. La détermination 

du phénotype sexuel de chaque individu a ensuite nécessité l’observation sous loupe 

binoculaire de la morphologie des gonades. Le phénotype femelle a été déterminé suite à 

l’observation d’une gonade longiligne, peu épaisse, souvent de texture granuleuse et longée 

par un oviducte bien développé. Le phénotype mâle a lui été déterminé suite à l’observation 

d’une gonade beaucoup plus petite et épaisse avec un oviducte vestigial ou souvent même 

totalement absent. 

84


_____________________________________________ 

3. Potentiel hydrique et succès d’éclosion 

3.1. Recherche d’un seuil de mortalité embryonnaire 

L’influence du potentiel hydrique du substrat d’incubation sur les embryons est 

particulièrement importante à considérer chez les espèces, comme la tortue à tempes rouges, 

qui pondent leurs œufs dans des nids peu profonds. Des enregistrements dans des nids 

naturels de tortues ont en effet montré que le potentiel hydrique variait grandement sur des 

bases journalière et saisonnière, en association avec les profils de températures et de 

précipitations (Packard et al. 1985, Bodie et al. 1996). Le potentiel hydrique du sol contrôle 

en partie les échanges d’eau et de gaz entre les œufs et leur environnement (Feder et al. 1982, 

Packard 1991). Pendant toute la durée d’incubation, l’environnement hydrique dans les œufs 

va donc lui-même varier en fonction des gains et des pertes en eau de l’œuf (Cagle et al. 

1993). De plus, une quantité d’eau minimale est nécessaire à l’œuf pour que l’embryon se 

développe correctement, influant, entre autres, sur la production des réserves vitellines dans 

l’œuf (Packard 1991). Des conditions hydriques extrêmes dans le nid pourraient donc 

entraîner la mort des embryons, diminuant alors le succès d’éclosion (proportion de juvéniles 

qui sortent du nid). Nous avons tenté d’explorer la résistance des œufs et la survie des 

embryons soumis à des conditions mimant un potentiel hydrique du nid variable au cours du 

temps, ainsi que des conditions extrêmes proches d’événements de sécheresse ou d’inondation 

du nid. 

Protocole et résultats 

188 œufs de tortues à tempes rouges (Trachemys scripta elegans), fécondés, ont été récupérés, 

regroupant 26 pontes. Ils ont été répartis entre 19 boîtes plastiques et incubés à une 

température constante de 28,9°C (température produisant les deux sexes chez cette espèce). 

85


_____________________________________________ 

Chacune des 19 boîtes, contenant en moyenne 10 œufs, a connu une histoire hydrique 

différente, correspondant à plusieurs transferts entre trois substrats de potentiel hydrique 

différent (voir le détail dans l’article en Annexe III) : un substrat sec (-1000 Kpa), un substrat 

intermédiaire (-398 Kpa) et un substrat humide (-10 Kpa). 

Sur les 188 œufs incubés, huit ont avorté à un stade très précoce pour des raisons inconnues et 

seulement quatre œufs ont avorté suite à la rupture de leur coquille. Tous les autres œufs ont 

donné naissance à des juvéniles. La mortalité observée n’était donc pas significative. D’autre 

part, cette mortalité embryonnaire n’est pas obligatoirement due à l’histoire hydrique du 

substrat, la manipulation fréquente des œufs durant l’expérience pouvant avoir causé la 

rupture des coquilles. Notre expérience ne nous a donc pas permis de mettre en évidence une 

influence des conditions hydriques dans le nid sur la mortalité des embryons et le succès 

d’éclosion chez cette espèce. 

3.2. Echanges en eau et durée d’incubation des œufs 

Même si aucune différence de survie des embryons n’a été détectée directement en 

fonction des conditions hydriques dans le substrat d’incubation, ces conditions ont influencé 

le contenu en eau des œufs ainsi que leur durée d’incubation. 

Echanges d’eau entre les œufs et le substrat d’incubation 

Nous avons donc étudié les variations de masse des œufs pendant toute la durée de 

l’incubation, correspondant aux échanges stricts d’eau entre les œufs et leur milieu 

(Ackerman et al. 1985). 

86


_____________________________________________ 

A 

B 

C 

D 

Figure 15 : Profils moyens de la variation en masse des œufs de tortue à tempes rouges 

(Trachemys scripta elegans) incubés à température constante (28,9°C) pour différents 

traitements de potentiel hydrique du substrat. Les transferts de substrat avec des potentiels 

hydriques différents (I : intermédiaire ; S : sec ; H : humide) constituent les traitements 

hydriques subis par les œufs durant l’incubation et sont indiqués en légende. Chaque courbe 

correspond à la masse moyenne pour 10 œufs incubés dans une même boîte et dans un même 

substrat. (A) tracés moyens des œufs pour les 19 profils hydriques testés ; (B) traitements 

hydriques se terminant par un substrat sec ; (C) traitements hydriques se terminant par un 

substrat intermédiaire ; (D) traitements hydriques se terminant par un substrat humide. 

A partir du protocole expérimental décrit précédemment, nous avons mesuré la masse de 

chacun des 188 œufs, tous les deux jours, sur toute la durée d’incubation (Figure 15). Les 

variations temporelles de la masse des œufs ont été analysées statistiquement à l’aide d’un 

modèle linéaire à effets mixtes sous le logiciel SAS 9.1 (voir le détail des analyses en 

Annexe III). Les résultats des tests statistiques ont confirmé l’existence de variations 

87


_____________________________________________ 

significatives de la masse des œufs, révélant des échanges d’eau différents entre l’œuf et son 

environnement en fonction des conditions hydriques du milieu durant l’incubation. Ces 

échanges d’eau sont apparus comme dépendant de l’identité de la ponte d’origine, de la masse 

initiale de l’œuf, de la période (début, milieu ou fin) de l’incubation et enfin du potentiel 

hydrique du substrat, ainsi que de la mémoire du potentiel hydrique encouru cinq jours 

auparavant (Annexe III). La quantité d’eau dans l’œuf est donc fortement soumise aux effets 

maternels ainsi qu’à l’environnement hydrique d’incubation. Ainsi, tous les œufs absorbent de 

l’eau, quel que soit le milieu où ils se trouvent pendant les deux premières périodes de 

l’incubation (Figure 15), avec cependant une absorption d’eau significativement plus forte 

pour les œufs dans un milieu humide. Dans la dernière période de l’incubation cependant, les 

taux d’échanges en eau sont significativement plus forts avec un gain plus fort d’eau pour les 

œufs en milieu humide alors que les œufs en milieu sec connaissent des pertes drastiques en 

eau (Figure 15). Ces taux d’échanges se sont également avérés différents selon le potentiel 

hydrique du substrat encouru cinq jours auparavant. Tous ces résultats montrent finalement 

que les variations du potentiel hydrique du substrat pendant l’incubation modifient 

significativement le milieu hydrique dans l’œuf. De plus, l’œuf réagit différemment selon 

qu’il a subi un milieu sec ou humide précédemment d’où l’importance de prendre en compte 

les fluctuations du potentiel hydrique pendant l’incubation. Enfin, une sensibilité accrue des 

œufs aux conditions hydriques a été démontrée en toute fin d’incubation, laissant supposer 

des conséquences d’autant plus importantes sur les embryons dans certaines conditions de 

sécheresse ou d’inondation (Moll et Legler 1971, Plummer 1976, Janzen 1994, Kam 1994). 

Des auteurs ont déjà montré qu’un environnement finalement trop sec conduirait 

probablement à la dessiccation des œufs, alors qu’un environnement trop humide conduirait à 

un éclatement des œufs et une asphyxie des embryons (Packard 1991, Packard et al. 1991, 

88


_____________________________________________ 

Tucker et al. 1997, Tucker et Paukstis 2000, Ji et Du 2001, Rimkus et al. 2002, Nakage et al. 

2003). 

Les œufs de tortue à tempes rouges semblent particulièrement résistants aux variations des 

conditions hydriques du substrat d’incubation, ce qui pourrait conférer à cette espèce un 

avantage pour son établissement en France. Cependant, notre expérience a été réalisée en 

température constante, or nous savons que cette dernière fluctue également grandement durant 

l’incubation. L’omission d’un tel facteur pourrait être responsable de l’apparente grande 

résistance des œufs de tortue à tempes rouges aux conditions hydriques dans notre expérience. 

Les effets combinés de la température et du potentiel hydrique permettraient peut être de 

mettre en évidence un véritable seuil de mortalité des embryons en fonction des conditions 

environnementales dans le nid, comme l’ont suggéré différents auteurs (Gutzke et Packard 

1986, Tucker et al. 1997, Hewavisenthi et Parmenter 2001). 

Durée d’incubation des œufs 

Un autre paramètre susceptible d’affecter le succès d’éclosion, ainsi que le phénotype des 

juvéniles, est la durée d’incubation des œufs. Une durée d’incubation trop longue pourrait 

contraindre les embryons ou les juvéniles aux conditions plus rudes de l’automne ou de 

l’hiver, avantageant ainsi ceux qui émergent de façon précoce (Costanzo et al. 1998). Une 

sortie du nid tardive des juvéniles peut se traduire par une mortalité plus grande lors de la 

phase de migration terrestre entre le nid et le point d’eau le plus proche, pendant laquelle les 

individus sont très sensibles au climat (Tucker 2000, Kolbe et Janzen 2002). Cependant, une 

durée d’incubation trop longue peut également entraîner l’hivernation des juvéniles dans le 

nid et une émergence au printemps suivant (Hartweg 1944). Dans les cas extrêmes enfin, une 

89


_____________________________________________ 

durée d’incubation trop longue aurait pour effet d’arrêter le développement embryonnaire à 

cause de conditions climatiques trop mauvaises, ce qui entraînerait la mort des embryons. 

Le progression des stades embryonnaires ainsi que l’activité physiologique des embryons 

définissent la durée d’incubation des œufs et dépendent fortement des conditions climatiques 

(Tucker 1999). Il a ainsi été montré chez diverses espèces, dont la tortue à tempes rouges, une 

réduction de la durée d’incubation avec une augmentation de la température (Yntema 1978) et 

des durées d’incubation plus longues dans les substrats humides (Packard 1991, Janzen et al. 

1995). D’autres auteurs ont cependant réfuté l’action du potentiel hydrique sur la durée 

d’incubation des œufs chez d’autres espèces (Ji et Du 2001, Booth 2002). 

Nous avons testé l’influence de nos histoires hydriques sur la durée d’incubation de nos œufs 

de tortue à tempes rouges, incubés au laboratoire en conditions contrôlées. Les analyses 

statistiques nous ont permis de mettre en évidence un effet significatif de l’histoire hydrique 

sur la durée de l’incubation, qui est ainsi négativement corrélée au cumul du temps passé par 

les œufs dans un substrat sec (voir le détail en Annexe III). Un œuf en milieu sec incuberait 

donc moins longtemps qu’un œuf en milieu humide. Ceci pourra non seulement avoir des 

effets sur le succès d’éclosion des jeunes mais aussi sur le phénotype de ces derniers. Une 

incubation plus longue pourrait permettre encore une plus grande production de réserves 

vitellines, ceci pouvant affecter la qualité des juvéniles durant les tous premiers stades de vie 

(Tucker et al. 1998, Kolbe et Janzen 2002). 

3.3. Coquilles flexibles vs. coquilles rigides 

D’autres caractéristiques vont conditionner les échanges d’eau entre l’œuf et le milieu 

d’incubation : la structure du substrat, la profondeur du nid ou encore le couvert végétal. Ces 

caractéristiques physiques vont influencer la température et le potentiel hydrique dans le nid 

90


_____________________________________________ 

et donc affecter les capacités d’absorption ou de perte d’eau des œufs (Gutzke et Packard 

1987, Marco et al. 2004). Une autre caractéristique des œufs relativement peu étudiée peut 

également être considérée : la structure de la coquille. Celle-ci définissant la porosité de la 

coquille va, par conséquent, conditionner en partie le coefficient de diffusion de l’eau et des 

gaz entre l’œuf et le milieu (Packard et al. 1979, Meijerhof et van Beek 1993). 

Membrane externe flexible 

peu calcifiée 

A 

Membrane interne composée 

de nombreux pores 

C 

B 

Membrane externe rigide 

très calcifiée 

Membrane interne composée 

de nombreux pores 

Figure 16 : Structure de coquilles d’œufs, observée par microscopie électronique à balayage. 

A : échantillon de coquille flexible d’un œuf de tortue à tempes rouges (T. scripta elegans) ; 

B : échantillon de coquille rigide d’un œuf de cistude d’Europe (E. orbicularis) ; 

C : détail d’un pore situé sur la membrane interne de la coquille. 

Chez les diverses espèces de tortues, on distingue deux grands types d’œufs (Iverson et Ewert 

1991) : (i) des œufs à coquille rigide, comme chez la cistude d’Europe (Figure 16.B) et 

91


_____________________________________________ 

(ii) des œufs à coquille flexible, comme chez la tortue à tempes rouges (Figure 16.A). Les 

œufs à coquille rigide ont la particularité d’avoir une membrane externe fortement calcifiée et 

d’apparence assez lisse (Figure 16.B), recouvrant une membrane interne sur laquelle sont 

présents des pores de structure calcaire (Kitimasak et al. 2003, Mitrus 2003). Les œufs 

flexibles, quant à eux, possèdent une membrane externe beaucoup moins calcifiée, ayant un 

aspect en « coussins » (Figure 16.A & C), qui recouvre une membrane interne également 

poreuse (Packard 1980). 

Ces caractéristiques structurelles confèrent notamment une grande souplesse des œufs 

flexibles quant aux variations d’humidité dans le sol, les œufs gonflant en milieu humide et se 

rétrécissant aisément après transfert en milieu sec (Tracy 1980, Feder et al. 1982, Ackerman 

et al. 1985, Packard 1991). Au contraire, les œufs à coquille rigide sont supposés moins 

sensibles aux conditions hydriques, du fait d’une plus grande imperméabilité à l’eau de la 

coquille, bien qu’ils puissent également gonfler après une exposition prolongée en milieu 

humide et rétrécir en milieu sec (Booth 2002). Cependant, la rigidité de la coquille leur 

confère potentiellement que très peu de résistance face aux variations brutales des conditions 

hydriques de l’environnement (Packard 1999). Le passage d’un milieu très humide, dans 

lequel les œufs gonflent, à un milieu très sec, où les œufs se rétractent, pourrait provoquer une 

rupture de la membrane externe trop rigide (Iverson et Ewert 1991). 

La protection offerte par la coquille est essentielle à la survie de l’embryon, le maintenant 

dans un milieu humide et relativement bien protégé des multiples infections par des 

microorganismes ou des champignons présents dans le milieu extérieur (Tracy 1980). Une 

fois la coquille percée, l’embryon ne peut survivre que très peu de temps. La structure de la 

coquille va également conditionner les taux d’échanges en eau et en gaz possibles entre l’œuf 

et l’environnement. Une plus grande porosité, comme supposée chez les espèces à coquille 

flexible, pourrait donc permettre de plus grands échanges et donc une influence plus grande 

92


_____________________________________________ 

de l’environnement hydrique sur diverses caractéristiques des embryons et des juvéniles 

comme celles citées précédemment. 

Le caractère flexible de la coquille des œufs de la tortue à tempes rouges lui confère donc a 

priori une bonne résistance aux variations de potentiel hydrique dans le nid, mais également 

une plus grande sensibilité des embryons aux conditions hydriques. Cette caractéristique de la 

coquille pourrait être ou pas un avantage pour l’établissement de l’espèce en France, à la 

différence de la cistude d’Europe, qui elle pond des œufs à coquille rigide et dont l’aire de 

répartition en France est maintenant assez réduite. 

3.4. Résultats d’incubation semi-naturelles en Île-de-France 

Des éclosions d’œufs de tortues à tempes rouges ont lieu chaque année dans des 

centres de récupération du Sud de la France (Cadi et al. 2004). Le manque total 

d’informations en ce qui concerne des localisations plus au Nord de la France ne nous permet 

pas actuellement de savoir si les conditions météorologiques permettent ces éclosions ailleurs. 

Afin d’étudier la survie des embryons et le succès d’éclosion pour des conditions d’incubation 

proches de la nature, en Ile-de-France, nous avons donc incubé des œufs de tortue à tempes 

rouges et de cistude d’Europe dans des nids artificiels, en conditions semi-naturelles. 40 œufs 

fécondés, issus de plusieurs pontes, ont été sélectionnés pour chacune des deux espèces. Ils 

ont été incubés, tout d’abord, durant une dizaine de jours en laboratoire, à une température de 

28°C et dans un substrat de potentiel hydrique intermédiaire. Cette étape nous a permis de 

vérifier que les œufs choisis étaient a priori viables, ayant atteint un stade suffisant pour 

éviter un avortement trop précoce et totalement indépendant des conditions du milieu. 

93


_____________________________________________ 

Figure 17 : Protocole expérimental utilisé pour réaliser des incubations semi-naturelles d’œufs 

de tortue à tempes rouges et de cistude d’Europe durant l’été 2004, à Orsay. 

Photo de gauche : un nid ouvert montre la disposition des 20 œufs déposés à 10 cm de la surface 

et au milieu desquels ont été disposés un enregistreur de température et une sonde 

hygrométrique. Photo de droite : disposition des quatre nids semi-naturels, recouverts et exposés 

plein sud, dans le campus de l’université d’Orsay. 

Un site, au sein même du campus de l’université d’Orsay, a été choisi pour son exposition 

(plein sud) et sa légère dénivellation, permettant une évacuation de l’eau de pluie et 

protégeant les nids d’une inondation. Quatre nids artificiels (deux par espèce) ont été creusés 

dans un sol légèrement sableux. Des cages à rat y ont été introduites afin d’assurer une 

protection totale des œufs contre les prédateurs éventuels. 20 œufs par nids ont été déposés à 

10 cm de profondeur (Figure 17), le 26 juin 2004, cette date correspondant 

approximativement au début tardif de la saison de ponte des deux espèces en raison des 

mauvaises conditions de l’année. Un enregistreur de température, ainsi qu’une sonde 

hygrométrique ont également été déposés, au même niveau que les œufs. Les nids ont ensuite 

été rebouchés et surveillés jusqu’à la fin de l’expérience (Figure 17). 

94


_____________________________________________ 

Figure 18 : Profils d’humidité et de température, enregistrés dans les nids artificiels. Le 

graphique du haut présente les variations de l’humidité du substrat au sein des 4 nids suivis. Le 

graphique du bas présente, quant à lui, les fluctuations de température au cours de l’incubation 

dans l’un des nids, ces variations étant très similaires à celles enregistrées dans les trois autres 

nids. 

Les conditions climatiques de l’été 2004 ont été particulièrement mauvaises avec une 

température à 10 cm assez basse pour la saison, présentant de grandes variations journalières 

et saisonnières, ainsi qu’une humidité du sol relativement faible, mais cependant variable 

95


_____________________________________________ 

(Figure 18). Le 8 octobre 2004, soit 106 jours d’incubation plus tard, aucune éclosion n’avait 

eu lieu et ce pour les deux espèces considérées. Nous avons alors ouvert les nids afin de 

récupérer et d’examiner l’état des œufs et des embryons. Sur les 40 œufs de cistude, 28 

renfermaient des embryons encore vivants et ayant atteint le dernier stade embryonnaire avant 

l’éclosion. Les 12 autres avaient avorté à des stades embryonnaires divers, dont quatre par 

rupture de la coquille. Sur les 40 œufs de tortue à tempes rouges, seuls quatre œufs 

renfermaient encore des embryons vivants, à des stades beaucoup plus précoces de 

l’embryogénèse que ceux atteints par les embryons de cistude. Les 36 autres avaient avorté au 

cours des tous premiers stades embryonnaires et aucun par rupture de la coquille. 

Ces informations suggèrent une forte différence de sensibilité aux conditions de 

l’environnement entre les œufs de tortue à tempes rouges et ceux de cistude d’Europe, en ce 

qui concerne le développement et la survie des embryons. Notre étude suggère également un 

effet combiné fort de la température et de l’humidité dans le nid, qu’il semble essentiel de 

considérer dans des études futures. Enfin, ces premiers résultats d’incubation tendent à 

montrer que même si la coquille des œufs de tortue à tempes rouges semble plus résistante 

aux conditions hygrométriques variables pendant l’incubation, les conditions climatiques 

pourraient être une barrière solide à la reproduction de cette espèce, en Ile-de-France. Il faut 

toutefois considérer qu’une année plus chaude, telle 2003, aurait pu permettre l’éclosion 

d’œufs de tortue à tempes rouges. 

96


_____________________________________________ 

4. Influence de l’environnement sur la qualité des juvéniles 

4.1. Indices de qualité et valeur sélective des individus 

La fitness ou valeur sélective d’un individu est souvent définie comme une valeur 

combinée de la survie et de la fécondité et représente la contribution de cet individu ou de son 

génotype aux générations futures. La survie et la reproduction des individus sont elles-même 

des valeurs combinées de différents traits d’histoire de vie, tels que la taille à la naissance, la 

croissance, l’âge et la taille à maturité sexuelle, le nombre de descendants, le sex-ratio ou 

encore la durée de vie etc… Une mesure de la valeur sélective des individus nécessiterait des 

estimations directes de la survie et de la reproduction ou bien encore des différents traits 

d’histoire de vie dans la population (Stearns 1977). Ces estimations s’avèrent cependant 

particulièrement difficiles à obtenir dans les populations naturelles. Les mesures de divers 

traits phénotypiques sont alors proposées comme des indices de la valeur sélective des 

individus. La biologie évolutive considère en effet une étroite relation entre traits 

phénotypiques et valeur sélective, la variation inter-individuelle de ces traits pouvant refléter 

les variations de valeur sélective au sein d’une population ou au sein même d’une espèce 

(Garland et Carter 1994). L’évolution de ces traits phénotypique et de leur plasticité 

détermine également la dynamique des populations naturelles. 

Pour qu’un trait phénotypique soit un bon indice de valeur sélective, il faut toutefois qu’il 

puisse être soumis à sélection et pour cela, il doit remplir deux conditions essentielles (Stearns 

1992) : (i) ce trait doit être variable dans la population et (ii) cette variabilité doit être 

héritable au moins en partie. Ces traits phénotypiques peuvent être étudiés à divers stades de 

la vie d’un individu. Un trait mesuré au stade juvénile n’est probablement pas représentatif de 

ce trait à l’âge adulte mais peut toutefois avoir une influence sur un trait d’histoire de vie et 

sur la valeur sélective de l’individu (Janzen 1993). Les auteurs parlent alors couramment 

97


_____________________________________________ 

d’indice de valeur sélective des juvéniles, alors qu’il serait peut-être plus juste de parler 

d’indice de qualité des juvéniles, cette qualité pouvant affecter la valeur sélective. 

Divers traits phénotypiques ont été proposés comme indices de la valeur sélective des 

individus dans les populations naturelles. Cependant, ces traits n’évoluent pas de façon 

indépendante ; ils interagissent les uns avec les autres et sont reliés entre eux par de nombreux 

trade-offs (Bennett 1989, Ghalambor et al. 2004). C’est en fait la combinaison de ces 

différents traits et leurs interactions complexes qui influencent la valeur sélective des 

individus. Arnold, en 1983, proposa de combiner des mesures morphologiques (et/ou 

physiologiques) et des mesures de performances locomotrices faites en laboratoire, pour 

l’étude des patterns de sélection et d’évolution des traits d’histoire de vie dans les 

populations. Son postulat est le suivant : les différents traits morphologiques (et/ou 

physiologiques) influencent directement ou indirectement les traits de performance, qui en 

retour influencent directement ou indirectement la valeur sélective des individus (Kingsolver 

et Huey 2003). Il décrit les mesures de performance locomotrice comme de bons indices 

intégrateurs des processus sélectifs, qui influencent la valeur sélective et qui apparaissent 

donc comme de bons indices de cette valeur sélective. L’approche d’Arnold suggère 

également, de façon implicite, que les mesures de performances en laboratoire sont 

représentatives des performances réalisées en nature. Cependant, d’autres auteurs ont montré 

par la suite que les conditions environnementales influaient grandement sur la norme de 

réaction des individus (i.e. relation entre la réponse phénotypique et l’environnement), 

complexifiant ainsi la relation entre la mesure de performance et la valeur sélective (Hertz et 

al. 1988, Huey et al. 2003, Kingsolver et Huey 2003). 

98


_____________________________________________ 

4.2. Mesures de performance chez les Sauropsides 

De nombreux auteurs ont admis les performances locomotrices comme de bons 

indices de la valeur sélective des individus et ont étudié leurs variations en relation avec des 

facteurs génétiques, environnementaux ou encore ontogénétiques (Miller et al. 1987, Huey et 

al. 1990, Janzen 1995, Sorci et Clobert 1995, Finkler 1999, Gaillard et al. 2000, Webb et al. 

2001, Ghalambor et al. 2004, Thibodeaux et Hancock 2004). Chez les Sauropsides, plus 

particulièrement, les mesures de performances les plus couramment utilisées sont la vitesse de 

course ou de nage des individus (Burger 1989, Garland et al. 1990, Huey et al. 1990, Elphick 

et Shine 1998, Irschick et Losos 1998). Ainsi chez diverses espèces de lézards, de serpents et 

de tortues, il a été montré que les performances locomotrices pouvaient être influencées par 

les conditions hydriques et thermiques durant l’incubation des œufs (Miller et al. 1987, 

Burger 1989, Shine et Harlow 1997, Elphick et Shine 1998, Freedberg et al. 2004), par le 

sexe des individus (Cullum 1998, Elphick et Shine 1999, Webb et al. 2001, Lailvaux et al. 

2003) ou encore par l’identité de la mère (Sorci et al. 1994, Sorci et Clobert 1997, Steyermark 

et Spotila 2001, Webb et al. 2001). Une autre mesure de performance locomotrice, la vitesse 

de retournement des juvéniles, a de plus été proposée chez les tortues aquatiques (Burger et 

al. 1998, Finkler 1999, Ashmore et Janzen 2003). Dans les conditions naturelles, il est en effet 

fréquent que les tortues juvéniles soient déstabilisées lors de leur phase de migration terrestre 

entre le nid et le point d’eau le plus proche (Burger 1976). Une tortue qui se retrouve ainsi sur 

le dos va pouvoir être plus exposée à la prédation ou encore accroître sa sensibilité à la 

déshydratation (Finkler 1999, Steyermark et Spotila 2001, Kolbe et Janzen 2002). La capacité 

d’une tortue à se retourner peut donc être corrélée directement ou indirectement à la survie 

juvénile en nature. 

99


_____________________________________________ 

4.3. Vitesse de retournement des juvéniles de tortue à tempes rouges 

Nous avons testé, par une approche expérimentale, si le comportement de 

retournement des juvéniles de tortue à tempes rouges pouvait être proposé comme indice de la 

qualité des individus (i.e. survie juvénile). Cette performance avait l’avantage d’être facile à 

mesurer en laboratoire, en grande partie du au fait de la grande motivation des juvéniles à ne 

pas rester sur le dos (Burger et al. 1998). Il nous fallait ensuite regarder si la norme de 

réaction des individus était, d’une part, variable dans notre échantillon et si, d’autre part, elle 

pouvait posséder un composant génétique potentiellement héritable (i.e. effet maternel). Nous 

avons également testé divers facteurs environnementaux pouvant influencer et expliquer les 

patterns de cette norme de réaction observée, comme des effets du régime d’incubation des 

œufs (température constante vs. température fluctuante), du sexe ou encore du statut 

nutritionnel des juvéniles au moment de la mesure. Enfin, nous avons testé la corrélation de 

nos mesures de performance avec des estimateurs de la survie juvénile, comme le nombre de 

jours entre la naissance et la mort naturelle du juvénile au laboratoire ou encore le taux de 

croissance des individus, communément admis comme un bon indice de survie chez ces 

animaux (Brooks et al. 1991, Rhen et Lang 1995, Congdon et al. 1999). 


Nous avons testé la réponse comportementale de 256 juvéniles de tortue à tempes rouges, 

âgés de un mois. Ces juvéniles provenaient d’incubations d’œufs réalisées au laboratoire, soit 

170 juvéniles issus d’œufs incubés en température constante à 28,9°C et 86 juvéniles issus 

d’œufs incubés en températures fluctuantes (voir le détail en Annexe IV). Les tests de 

performance ont été faits dans une boîte en bois, partagée en neuf cases (9 × 9 × 6 cm) 

considérées comme indépendantes les unes des autres. Une température ambiante de 28°C a 

100


_____________________________________________ 

été maintenue durant toute l’expérimentation. Des groupes de neuf individus ont été formés 

de façon totalement aléatoire. Chaque groupe a été testé deux fois avant et deux fois après 

nourrissage. Le test commence lorsque tous les juvéniles ont été placés sur le dos et s’arrête 

au bout d’une durée maximale de 30 minutes. Ces tests de performance ont été filmés et deux 

types de données ont pu mesurés : (i) le temps de latence entre le moment où la tortue est 

placée sur le dos et son premier mouvement et (ii) le temps de retournement entre le premier 

mouvement et le retournement de la tortue. Ces deux types de données ont été analysés de 

façon indépendante, à l’aide d’un modèle linéaire généralisé sous le logiciel SAS 9.1. Chaque 

donnée a également été analysée de façon indépendante pour les juvéniles issus d’incubation à 

température constante et ceux issus d’incubation à température fluctuante (voir le détail en 

Annexe IV). 

Table 8 : Tableau récapitulatif des effets testés et trouvés significatifs lors des analyses 

statistiques des deux types de données de performance (temps de latence vs. temps de 

retournement) et selon les deux types de régimes d’incubation des œufs (température constante 

vs. température fluctuante). 

Seuils de significativité : *** P


_____________________________________________ 

Pour les deux types de données analysées (temps de latence et temps de retournement), nous 

avons mis en évidence une variabilité inter-individuelle significative, permettant une action 

potentielle de la sélection naturelle sur ces traits de performance. Ce résultat, ainsi qu’un effet 

de l’identité de la ponte sur certaines mesures, suggèrent un composant héritable de cette 

variabilité des performances locomotrices chez les individus juvéniles de tortue à tempes 

rouges. Nous avons, de plus, trouvé une relation significative entre ces mesures de 

performance et des estimateurs directs (survie en laboratoire) ou indirects (taux de croissance) 

de la survie des individus (Table 8). Tous ces résultats supportent ces mesures du 

retournement des juvéniles comme des indices de la qualité des juvéniles, pouvant affecter la 

valeur sélective des individus. 

La significativité différente des effets testés entre les deux types de mesures (temps de latence 

et temps de retournement) d’un même comportement soulève cependant l’importance du 

choix de la mesure de performance dans ce type d’étude. Une parfaite corrélation entre la 

performance choisie et la survie des individus ne pouvant être espérée, il est donc difficile de 

déterminer quelle mesure de performance est susceptible d’influencer la valeur sélective des 

individus (Sorci et al. 1994, Travis et al. 1999). Une réponse, telle qu’une performance 

locomotrice, est complexe et peut probablement être mesurée de différentes façons, chacune 

de ces mesures capturant un aspect de la performance. 

Dans nos analyses, nous avons, de plus, trouvé des différences marquantes entre nos mesures 

de performance faites sur des juvéniles issus d’œufs incubés en température constante et 

celles des juvéniles issus d’œufs incubés en températures fluctuantes. Ces différences de 

régime de température affectent probablement certains traits morphologiques et/ou 

physiologiques des juvéniles, conduisant à des normes de réaction différentes lors de 

l’expérimentation. Nous avons également mis en évidence que les réponses locomotrices des 

102


_____________________________________________ 

juvéniles (temps de latence et de retournement) étaient plus longues après nourrissage, 

traduisant probablement un coût énergétique de la digestion, affectant les capacités de 

performance des juvéniles. 

Tous ces résultats démontrent l’importance de se rapprocher des conditions naturelles pour 

espérer que la mesure effectuée soit représentative de la performance locomotrice en 

conditions naturelles (Hertz et al. 1988, Irschick et Losos 1998, Demuth 2001). Ces réponses 

locomotrices sont en effet très plastiques et ont déjà été montrées influencées par de 

nombreux facteurs (Kingsolver et Huey 2003), tels que l’environnement d’incubation des 

œufs (Shine et Harlow 1997, Downes et Shine 1999, Brana et Ji 2000, Freedberg et al. 2004), 

le statut nutritionnel des juvéniles avant et après nourrissage (Gatten 1974) ou encore les 

conditions dans lesquelles sont faites les mesures en laboratoire (Le Gaillard et al. 2004). Nos 

résultats confirment l’existence d’un grand nombre de trade-offs entre les activités 

physiologiques et les capacités locomotrices des individus (Clobert et al. 2000, Main et Bull 

2000, Ghalambor et al. 2004). Les résultats de mesures de performance faites en laboratoire 

doivent donc être extrapolés avec prudence et des études combinées en laboratoire et dans la 

nature sont à encourager. 

4.4. Hygrométrie et masse des juvéniles 

Les espèces longévives, dont les tortues, présentent des caractéristiques particulières 

comme, une maturité sexuelle tardive, une forte survie adulte, une augmentation de l’effort 

reproducteur avec l’âge etc… En contrepartie, les stades juvéniles sont d’autant plus longs 

avec un taux de mortalité très fort et variable (Lebreton et Clobert 1991, Roff 1992, Gaillard 

et al. 1998). Deux stratégies sont alors communément proposées pour maintenir un succès 

reproducteur suffisant et ainsi assurer un renouvellement des populations, chez les animaux 

longévifs sans soins parentaux (Roff 1992, Stearns 1992) : (i) augmenter la fécondité (nombre 

103


_____________________________________________ 

d’œufs par ponte) ou bien (ii) augmenter la probabilité de survie juvénile en augmentant leur 

qualité. Un mécanisme souvent évoqué pour augmenter la survie juvénile, c’est la production 

de plus gros nouveau-nés (Williams 1966, Smith et Fretwell 1974, Brockelman 1975). 

L’hypothèse du « bigger is better » propose ainsi que les individus juvéniles les plus gros ont 

une meilleure qualité (survie), permettant d’augmenter la valeur sélective des individus (Roff 

1981, 1986, Congdon et al. 1999, Filoramo et Janzen 2002). Ainsi, les juvéniles les plus gros 

seraient-ils les meilleurs performeurs pour la locomotion, la recherche de nourriture et 

pourraient être moins sensibles aux prédateurs etc…(Janzen 1993, Janzen et al. 2000). Cette 

hypothèse reste toutefois controversée chez les Sauropsides, étant supportée dans certains cas 

(Miller et al. 1987, Packard et Packard 1988, Sinervo et al. 1992, Janzen 1993, Sorci et 

Clobert 1999, Janzen et al. 2000) et pas dans d’autres (Brooks et al. 1991, Rhen et Lang 1995, 

Congdon et al. 1999). 

Chez les animaux ovipares et ectothermes, comme les tortues, le phénotype des juvéniles est 

grandement influencé par l’environnement et en particulier par les conditons d’incubation des 

œufs (paragraphes 1.2 & 1.3). Les hautes températures, ainsi que des milieux humides 

d’incubation, produisent des juvéniles plus gros (Finkler et al., Packard et al. 1999, Angilletta 

et al. 2000, Webb et al. 2001). De tels effets de l’environnement pourraient alors influencer 

les mécanismes de sélection de divers traits morphologiques susceptibles d’affecter la valeur 

sélective des individus. 

104


_____________________________________________ 


Nous avons testé statistiquement, à l’aide d’un modèle linéaire, l’influence de 

l’environnement hydrique sur la masse des juvéniles de tortue à tempes rouges, à la naissance, 

mais aussi après un an. Nous voulions ainsi identifier des facteurs susceptibles d’intervenir 

dans le mécanisme de sélection de la taille (ou de la masse) des juvéniles chez cette espèce. 

D’autres facteurs très importants et souvent négligés dans ce type d’analyse ont été rajoutés : 

le phénotype sexuel des juvéniles, lui-même influencé par la température d’incubation, ainsi 

que la masse initiale de l’œuf ou encore l’identité de la ponte d’origine (Brooks et al. 1991, 

Cullum 1998, Rhen et Crews 1999, Steyermark et Spotila 2001, 2001). Les juvéniles, issus 

des incubations décrites dans le paragraphe 3.1, ont pour cela été pesés régulièrement depuis 

leur naissance et jusqu’à leur sacrifice, au-delà de un an (Figure 19). 

Figure 19 : Masse moyenne des juvéniles de tortue à tempes rouges en fonction du temps et de 

leur phénotype sexuel. 

105


_____________________________________________ 

Les résultats de ces analyses ont montré une influence de l’humidité du substrat d’incubation 

sur la masse des juvéniles à la naissance. Nous avons trouvé une relation significative et 

positive entre le temps d’incubation passé sur milieu humide et la masse des juvéniles à la 

naissance. Nous avons également trouvé des effets significatifs de la ponte d’origine et de la 

masse initiale de l’œuf. Les conditions hydriques du nid pourraient donc affecter la masse du 

juvénile à la naissance et donc potentiellement sa qualité (i.e. sa survie). Nous avons 

cependant trouvé que cet effet des conditions hydriques disparaissait progressivement au 

profit d’un fort effet unique du phénotype sexuel sur la masse des juvéniles, après un an, les 

femelles étant significativement plus grosses que les mâles (Figure 19). Si les conditions 

hydriques d’incubation peuvent influencer la qualité des juvéniles, cet effet semble être à 

court terme et valable uniquement pendant la première année de vie des individus. 

106

Conclusion & Perspectives 

_____________________________________________ 


Les invasions biologiques sont décrites à l’heure actuelle comme la seconde cause 

majeure de l’érosion de la biodiversité, après la destruction de l’habitat (Vitousek et al. 1997). 

La définition d’une espèce ou d’un organisme invasif reste toutefois assez vague et donne lieu 

encore et toujours à de nombreuses controverses, chaque auteur ayant sa propre définition et 

ses propres critères d’invasibilité (Rejmanek et al. 2002, Simberloff 2003, Colautti et 

MacIsaac 2004). Un amalgame entre espèce introduite et espèce invasive est ainsi 

couramment fait dans la littérature scientifique mais également dans les médias. Pour 

beaucoup d’auteurs, le simple fait pour une espèce d’être nouvelle dans un écosystème la 

définit obligatoirement comme invasive : c’est une large application du principe de 

précaution. Cette façon de définir une espèce invasive soulève tout de même une idée 

préconçue du résultat attendu par les auteurs, qui cherchent absolument à montrer les effets 

néfastes de l’espèce introduite qu’ils étudient. La grande majorité de la littérature scientifique 

ou même de vulgarisation, sur les espèces introduites et invasives, les décrivent ainsi comme 

des monstres et ne s’appliquent à donner que des exemples de cas qui ont conduit à de 

véritables catastrophes écologiques ou sanitaires. Les exemples les plus cités sont ceux qui 

relatent les phénomènes d’invasions biologiques dans les îles, ces écosystèmes étant 

particulièrement prompts à être envahis et où les conséquences deviennent rapidement 

catastrophiques. Dans les îles, la règle des 10% proposée par Williamson et Fitter 

(Williamson et Fitter) ne s’applique souvent plus (Ebenhard 1988) et bien plus de 10% des 55 

espèces de mammifères introduits en Nouvelle-Zélande se sont établis (Veitch et Clout 2001). 

Les îles sont souvent associées à des communautés particulières puisqu’elles sont souvent 

endémiques de l’île, peu diversifiées, d’effectif réduit et peu habituées aux perturbations de 

leur environnement (Courchamp et al. 2003). Les conséquences dues aux introductions 

107


_____________________________________________ 

d’espèces dans les îles ne sont généralement pas exagérées et fournissent ainsi un support 

gratuit et convaincant à la généralisation du phénomène pour toutes espèces introduites 

n’importe où dans le monde. Or, une espèce introduite sur un continent ne bénéficie 

certainement pas des conditions particulières des îles, qui lui assureraient a priori de bonnes 

chances de devenir rapidement invasive. 

Le principe de précaution, appliqué pour prévenir les conséquences des introductions 

d’espèce, peut être défendu car il a l’excuse de ne vouloir prendre aucun risque mais, en 

retour, il consent à utiliser la peur de chacun et la menace comme une arme pour attirer 

l’attention du public ou encore pour publier plus facilement (Gobster 2005). L’utilisation de la 

peur comme un moyen de persuasion apparaît clairement dans de nombreuses publications 

scientifiques qui, dès l’introduction, utilisent un vocabulaire précis et non sans conséquence 

sur la façon dont les lecteurs vont interpréter la suite de leur étude. On trouve couramment 

dans ce genre de papiers des termes comme « combat », « attaque », « peste », 

« destructeur », « nuisible », « pollution » etc… (Colautti et MacIsaac 2004). La diabolisation 

de ces espèces renforce d’autant plus l’intérêt et la bonne cause dans la démarche de l’auteur, 

qui s’applique à vouloir « éradiquer » le problème même s’il n’existe pas encore ! Cette 

même littérature omet donc souvent complètement tous les nombreux autres exemples 

d’espèces introduites qui ne sont pas devenues invasives, c’est à dire, celles qui ne se sont 

jamais établies ou qui n’ont pas eu d’impact néfaste sur les écosystèmes colonisés 

(Williamson et Fitter 1996). 

Un fait qui n’est pas discutable, lui, c’est l’importance d’étudier et de réussir à prévenir les 

invasions avant qu’elles n’arrivent. Lorsque l’espèce est invasive, il est souvent trop tard pour 

engager des mesures d’éradication, qui s’avèrent souvent impossibles par manque de moyens 

techniques et financiers (Mack et al. 2000). Prédire les invasions signifie identifier les 

108


_____________________________________________ 

caractéristiques qui prédisposent une espèce à devenir invasive ou un habitat à être envahi. 

Une revue des résultats existants sur l’étude des invasions biologiques a certes permis de 

dégager quelques généralisations mais a également montré que les caractéristiques 

importantes, au phénomène d’invasion, pouvaient varier selon l’espèce et l’habitat considérés 

(Williamson 1996). Chaque invasion biologique est donc un cas particulier pour lequel les 

premières étapes du processus apparaissent comme les plus importantes à considérer pour la 

gestion des espèces, ainsi que pour définir les actions permettant d’éviter d’autres invasions 

(Mack et al. 2000, Kolar et Lodge 2001, Puth et Post 2005). 

La tortue à tempes rouges est une des espèces exotiques qui est devenue emblématique en 

France, non pas pour ses qualités mais pour sa réputation d’espèce invasive. Cette espèce, 

vendue en animalerie pendant de nombreuses années et lâchée dans la nature, a été interdite 

d’importation dans la Communauté Européenne en 1997. Toutefois, elle ne bénéficie 

toujours, à ce jour, d’aucun statut juridique en France. Elle est ainsi classée parmi les espèces 

exotiques introduites, mais pas dans les espèces nuisibles et encore moins dans les espèces 

invasives. Malgré cela, une majorité des organismes de protection de la nature, ainsi que les 

collectivités locales, ont diabolisé cette tortue dès son arrivée dans les milieux naturels. Elle a 

ainsi été décrite comme opportuniste et carnivore, mangeant tout ce qui passe à sa portée, de 

l’insecte au caneton. Selon certains, elle détruit les écosystèmes qu’elle a colonisés et met en 

danger, tout particulièrement, la cistude d’Europe, une tortue palustre locale (Arvy et Servan 

1996, Cadi et Joly 2003). La psychose vis-à-vis de cette espèce est telle que des collègues 

italiens accusent d’ores et déjà la tortue à tempes rouges d’être responsable du déclin de la 

cistude dans leur pays, après avoir conclu cepdendant, qu’ils n’avaient trouvé aucun résultat 

significatif corroborant ces affirmations (Ficetola et al. 2004). Il est clair que le principe de 

précaution est la première solution proposée pour traiter le cas de la tortue à tempes rouges en 

109


_____________________________________________ 

France et ailleurs. Toutefois, ces affirmations alarmistes ne se basent sur aucun fait tangible et 

aucun résultat scientifique. 

Ce que nous savons aujourd’hui, c’est que cette tortue exotique est présente dans le milieu 

naturel un peu partout en France, où elle semble bien acclimatée. Les densités des animaux 

présents semblent relativement faibles, exceptées dans des zones particulières. C’est 

notamment le cas des grands parcs urbains, qui sont des écosystèmes fortement perturbés par 

l’homme et probablement peu propices à la faune locale. Ce que nous ne savons pas, c’est si 

elle peut se reproduire en nature, partout en France, et si elle a un réel impact néfaste sur les 

communautés indigènes. Durant mes trois années de thèse, je me suis particulièrement 

penchée sur les conditions nécessaires à la tortue à tempes rouges pour se reproduire dans les 

milieux naturels, en France, et donner naissance aux générations futures. Plusieurs 

caractéristiques, liées à l’introduction de ces tortues dans la nature, me semblaient pouvoir 

limiter la reproduction et l’établissement des populations introduites. Tout d’abord, les 

densités d’animaux décrites, souvent faibles, n’avantagent pas la rencontre des partenaires 

sexuels. De plus, nous savons qu’il existe un fort biais de sex-ratio adulte en faveur des 

femelles dans la nature, ce qui limiterait également le taux de fécondation des œufs, ce que 

j’ai moi-même constaté durant mes expériences. Toutefois, s’il s’averrait que les seuls mâles 

présents puissent féconder une majorité de femelles, de façon paradoxale, ce biais de sex-ratio 

deviendrait un avantage sérieux pour la colonisation de l’espèce. Enfin, une fois les œufs 

fécondés, il faut que les conditions environnementales permettent aux embryons de se 

développer correctement pour donner naissance à des juvéniles mâles et femelles et ainsi 

assurer la pérénité des populations. 

110


_____________________________________________ 

Succès d’éclosion 

Des éclosions observées chaque année, dans divers centres de récupération du sud de la 

France, tendent à montrer que le développement des embryons est tout à fait réalisé et 

possible dans cette région (Cadi et al. 2004). En revanche, le climat plus au nord pourrait être 

moins favorable à la reproduction de cette espèce. Les incubations semi-naturelles, que j’ai 

réalisées au sein même du campus d’Orsay, en 2004, ont en effet conduit à la mort de 90% 

des embryons de tortue à tempes rouges. Ces premiers résultats sont intéressants et 

informatifs mais ils ne nous permettent pas encore de répondre quant à la possibilité ou pas 

d’obtenir des éclosions en Île-de-France et ailleurs. Il n’est en effet pas exclu qu’un été 

beaucoup plus chaud et sec, comme celui que nous avons connu en 2003, ait rempli de 

meilleures conditions pour le développement des embryons. Pour répondre à cette question, il 

faudrait donc incuber un grand nombre d’œufs sur plusieurs années consécutives et à des 

endroits très divers en France. Des suivis de nids dans les populations naturelles seraient 

également une source d’information précieuse. De nombreux facteurs environnementaux 

affectent le développement embryonnaire, comme cela a été dit et montré dans ce manuscrit, 

dont les principaux considérés sont la température et les conditions hydriques pendant 

l’incubation des œufs, dans le nid. Cependant, des caractéristiques telles que la structure du 

sol, le couvert végétal, la dénivellation du terrain ou encore l’exposition au soleil du nid vont 

pouvoir faire varier ces deux principaux facteurs et ainsi complexifier les conditions dans 

lesquelles les embryons pourront ou ne pourront pas se développer. Ces interactions vont 

conduire à des micro-variations des conditions environnementales dans des nids même 

proches les uns des autres. Ce constat nous place devant l’éternelle difficulté de pouvoir 

généraliser les résultats d’études expérimentales à ce qui peut se passer partout ailleurs dans la 

nature. D’autres études en laboratoire, pour essayer de déterminer des seuils de viabilité des 

embryons à la température et à l’humidité, seraient également intéressantes. Il faudrait cette 

111


_____________________________________________ 

fois-ci, comme je l’ai précisé auparavant, prendre en compte les effets combinés de la 

température et de l’hygrométrie, fluctuantes tout au long de l’incubation, afin de se rapprocher 

le plus possible des conditions naturelles. Ces résultats obtenus en laboratoire, associés à des 

résultats d’incubations naturelles, auraient également des implications dans l’étude 

fondamentale des processus évolutifs de certains traits d’histoire de vie chez les espèces à 

TSD. 

Sex-ratio des pontes 

Un autre facteur limitant pour l’établissement et la colonisation des populations de tortue à 

tempes rouges en France, c’est la production d’un sex-ratio juvénile à peu près équilibré. Si 

seule la production d’un sexe s’avère possible dans un grand nombre de régions, les 

populations finiront par s’éteindre d’elles-mêmes en quelques générations (Janzen 1994). 

Nous savons que dans le sud de la France, les deux sexes sont présents dans les pontes (Cadi 

et al. 2004) mais qu’en est-il pour les pontes des populations plus au nord ? 

J’ai développé un nouveau type de modèle, mécaniste, permettant de prédire le sex-ratio des 

pontes pour des régimes de températures fluctuantes. Jusqu’ici, les seuls modèles qui avaient 

été proposés ne permettaient pas réellement de prendre en compte les fluctuations de 

température pour prédire le sexe des embryons et se sont avérés souvent inefficaces dans le 

cas d’incubations naturelles. Mon nouveau modèle présente donc l’avantage de permettre 

l’intégration de la totalité du régime d’incubation et de son influence sur les différents 

processus physiologiques sous-jacents à TSD, afin d’estimer le sexe des embryons. Ce 

modèle, validé en températures constantes, reste cependant encore peu fiable en conditions de 

températures fluctuantes. Je pense toutefois que les mauvaises prédictions du modèle ne 

remettent pas en cause la validité du mécanisme décrit mais seraient la cause d’une mauvaise 

intégration de la température réellement ressentie par l’embryon durant l’incubation. Ce 

112


_____________________________________________ 

phénomène d’inertie thermique, expliqué plus avant, n’a été que très peu étudié auparavant et 

je n’ai donc pu l’intégrer correctement dans le modèle, à ce jour, par manque de temps. Enfin, 

une validation des prédictions de sex-ratios du modèle pour des nids naturels de tortue à 

tempes rouges, dont les profils de température seraient enregistrés, sera nécessaire. Nous 

pouvons enfin envisager, dans le futur, d’intégrer au modèle, un seuil de viabilité de 

l’embryon en fonction de la température et de l’hygrométrie dans le nid. 

Le modèle, validé à partir de résultats d’incubations naturelles, devrait par la suite permettre 

de créer « une carte des sex-ratios » de l’espèce en France. Cette carte, construite à partir de 

simulations réalisées pour les enregistrements de température à 10 cm dans le sol, effectués 

par météo France dans de nombreuses stations météorologiques, donnerait ainsi une idée du 

sex-ratio attendu, pour les pontes potentielles de l’espèce, dans diverses régions de France. 

Ces simulations pourront également être réalisées à partir de données météorologiques des 20 

années passées et ainsi nous renseigner sur l’évolution possible des populations de tortue à 

tempes rouges depuis les premières introductions. Ce modèle aura une valeur prédictive et 

pourra être un outil précieux d’aide à la décision quant à la gestion des populations de tortue à 

tempes rouges, en France et ailleurs. 

Mes résultats, présentés dans ce manuscrit, ont nécessité la construction de nouveaux jeux de 

données, inexistants jusqu’alors, puisque démarrant une nouvelle thématique dans le 

laboratoire. Ceci m’a permis d’acquérir diverses compétences, souvent par moi-même, afin 

d’obtenir un nombre suffisant d’œufs chaque année, ainsi que plusieurs centaines d’animaux 

juvéniles, qu’il m’a fallu maintenir en captivité pendant presque deux ans, pour certains. J’ai 

également acquis une certaine connaissance des approches expérimentales développées dans 

le but de répondre à des questions de science précises. L’expérimentation, particulièrement 

lorsqu’elle est réalisée pour la première fois, est très enrichissante et instructive bien que 

113


_____________________________________________ 

parfois décevante, ne produisant pas les résultats escomptés. En trois années de thèse, il est 

possible de prendre du recul et d’identifier ces erreurs expérimentales, mais il est souvent 

impossible de les réparer par manque de temps. Mes résultats ne sont donc que les précurseurs 

de bien d’autres études visant à évaluer le potentiel invasif de l’espèce en France, cependant, 

ils me permettent d’ores et déjà d’aboutir à certaines réflexions personnelles concernant le cas 

spécifique de la tortue à tempes rouges, comme espèce introduite. 

Je ne pense pas que cette espèce soit invasive à l’heure actuelle. Cependant, elle est longévive 

et je la crois parfaitement acclimatée à son environnement dans de nombreuses régions de 

France, c’est à dire qu’elle se nourrit et survit très bien dans ces lieux. Des premières mesures 

semblent confirmer des caractéristiques qui lui confèrent, a priori, un certain avantage à la 

colonisation des milieux, comme un régime alimentaire opportuniste, composé de plantes 

principalement, d’invertébrés aquatiques et de charognes de poissons. Elle n’a, de plus, aucun 

prédateur naturel et semble parfaitement capable de faire face aux hivers rudes du centre et du 

nord de la France. Des exemples de la littérature ont montré que des espèces longévives 

longtemps restées minoritaires en nombre, sans impact apparent, se sont révélées invasives à 

long terme (Mooney et Cleland 2001, Pascal et al. 2003, Parker 2004), bénéficiant d’une 

modification de l’habitat ou de l’organisation des communautés locales. Toutefois, je pense 

que la reproduction de cette espèce reste très limitée en populations naturelles, avec des 

conditions défavorables à la naissance systématique de juvéniles dans un grand nombre de 

régions en France, ce qui est une très grande barrière à son invasion. Il est donc possible que 

la tortue à tempes rouges ne devienne jamais invasive, c’est à dire que ses populations ne se 

renouvellent pas et qu’elles ne se propagent pas d’avantage, mais il n’est pas exclu non plus 

qu’elle puisse d’ores et déjà avoir un impact négatif non négligeable sur les communautés 

locales dans certains endroits. Des exemples d’espèces non établies mais introduite en nombre 

114


_____________________________________________ 

suffisant pour dominer localement certaines espèces natives existent dans la littérature (Sax et 

Brown 2000). De plus, le caractère longévif de cette espèce laisse supposer une extinction 

naturelle tardive des populations en place. Il serait peut être plus juste de définir la tortue à 

tempes rouges comme une espèce potentiellement nuisible localement. Dans ce cas, il faudrait 

étudier l’impact des populations au cas par cas. Finalement, je pense que le « problème des 

tortues à tempes rouges» est avant tout sociétal. Cette espèce pâtie alors, d’ores et déjà, de son 

statut emblématique, destiné à essayer de changer les mentalités et les habitudes du public 

pour ainsi éviter ou limiter, dans l’avenir, d’autres lâchers intempestifs d’animaux en tout 

genre dans les milieux naturels. 

115

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142

ANNEXES 

143

TABLE DES ANNEXES 

A. Supplementary methods: Mechanistic model of hormonal control of sex determination 

in a turtle with temperature-dependent sex determination, the European pond turtle 

(Emys orbicularis) 

I. Successful reproduction of the introduced slider turtle (Trachemys scripta elegans) in 

the South of France 

II. 

Assessment of patterns of temperature-dependent sex determination using maximum 

likelihood model selection 

III. 

Influence of fluctuating water potential on eggs, hatching success and hatchlings in a 

turtle with flexible-shelled eggs 

IV. 

The righting response as a fitness index in freshwater turtles. 

144

ANNEXE A 

SUPPLEMENTARY METHODS: 

MECHANISTIC MODEL OF HORMONAL CONTROL OF SEX DETERMINATION IN A 

TURTLE WITH TEMPERATURE-DEPENDENT SEX DETERMINATION, THE 

EUROPEAN POND TURTLE (EMYS ORBICULARIS) 

145

Annexe A 

_____________________________________________ 

INTRODUCTION 

We propose a new mechanistic model of TSD, which considers physiological processes of 

TSD and their interplay with temperature fluctuations during incubation period to predict 

embryos sex. The model was built by using several physiological data collected for the 

European pond turtle, Emys orbicularis, that is the most studied species as regards to 

physiological bases of TSD (Pieau et Dorizzi 1981, Pieau 1982, Pieau et al. 1994, Pieau 1996, 

Pieau et al. 1998). We modelled the growth of the embryo, the growth of gonads and the 

activity of the feminizing enzyme aromatase, all as direct or indirect functions of incubation 

temperature. 

METHODS 

Model for the growth of the embryo 

In poikilotherm species, early mass of the embryo is commonly modeled as varying 

exponentially with time of development (Gillooly et al. 2002, West et al. 2004). The general 

equation is: 

r t 

mt () = me m 

0 

where m 0 is the mass of the embryo at the beginning of incubation period, t is the time of 

development and r m the growth rate of the embryo. The growth rate r m of embryo upon time is 

itself dependent on the incubation temperature, during all incubation period (Pieau et Dorizzi 

1981, Webb et al. 1987). 

Based on experiments in other sauropsids, as well as in Emys orbicularis, we know that r m 

should be near 0 at very low temperature (

Annexe A 

_____________________________________________ 

The growth rate r m has therefore been modeled as the product of two scaled Richards 

functions: 

r 

m 

M 

= 

⎛ Km 

⎞ ⎛ 

e 

1+ ⎛ 

2 − 1 

⎞ 

e 1+ ⎛ 

2 −1 

⎞ 

⎜ ⎟ ⎜ ⎟e 

⎜ ⎝ ⎠ ⎟ ⎜ 

⎝ ⎠ ⎝ 

⎝ ⎠ 

M ax 

1 1 

⎛P T ⎞ K 

⎛ 

m 

m 

Pm 

P T ⎞ 

⎜ 

− 

⎟ 

K 

e 

⎜ 

+ m ⎟ e m 

⎜ K 

e m 

S ⎟ ⎜ 

m 

− S ⎟ 

⎝ ⎠ ⎝ m ⎠ 

∆ − 

⎞ 

⎟⎟⎠ 

This function uses 5 parameters, P m , K m , S m and the scaling parameter M Max . This function 

rises from 0 to M Max . Over this defined threshold, the growth rate r m declines from M Max to 0 

as T (incubation temperature) increases. The first inflection point (between 0 to M Max ) is 

observed at incubation temperature P m and the second (between M Max to 0) at incubation 

temperature P m + ∆P m . The rate of change of r m at inflexion point is dependent on S m and K m 

parameters. K m value determines the asymmetry around the inflexion point with the function 

being symmetric for K m =0 or not for K≠0 (see in Godfrey et al. 2003). 

Model for the aromatase activity 

Sexual gonad differentiation (in ovary or testis) is influenced by incubation temperature of the 

eggs only during the thermosensitive period (TSP) (Pieau et al. 1998). Several studies using 

treatments with exogenous estrogens, antiestrogens or aromatase inhibitors at male and 

female-producing temperatures have shown the key role of estrogens (i.e. feminizing 

hormones) in the gonad on sexual gonadal differentiation during TSP (Dorizzi et al. 1994, 

Richard-Mercier et al. 1995, Moreno-Mendoza et al. 2001). The aromatase is an enzyme that 

converts androgens to estrogens and its activity is directly proportional to the amount of 

estrogens in the gonad (Desvages et Pieau 1991, Dorizzi et al. 1991, Desvages et Pieau 1992). 

In Emys orbicularis, aromatase activity a is null or undetectable at 25°C and vary 

exponentially with mass of the embryo as the temperature increases (Pieau et al. 1998). As 

2

Annexe A 

_____________________________________________ 

the gonad appears at stage 12 of embryogenesis (i.e. mass of the embryo of 170 mg), an origin 

shift is performed to describe aromatase activity into TSP. The general equation is: 

am ( ) = ae a 

0 

r ( m−170) 

where a 0 is the aromatase activity at the beginnig of TSP, m the mass of the embryo and r a the 

growth rate of aromatase activity. A sigmoid scaled logistic function is used to model the 

effect of incubation temperature upon aromatase activity growth rate r a : 

⎛ 

r = A 1+ 

e 

a Max⎜ 

⎝ 

⎛P 

a T ⎞ 

⎜ 

− 

⎟ 

⎜ S ⎟ 

⎝ a ⎠ 

⎞ 

⎟ 

⎠ 

−1 

The growth rate r a is dependent on incubation temperature during the TSP. At low 

temperature (T=25°C), r a is null whereas it increases until a maximum to reach the threshold 

A Max at very high temperature (T>35°C). The inflexion point of r a is reach at T=P a and the rate 

of change at this point is dependent on parameter S a . 

Model for the growth of the gonad 

The growth of the gonad, estimated by protein content during incubation period, is also 

related to incubation temperature and exponentially increases with time from the beginning of 

TSP up to hatching (Pieau et al. 1998, Pieau et Dorizzi 2004). The general equation is: 

() 

g t 

rg 

( t t 

0 ) 

= g e − 

0 

where g 0 is the protein content in the gonad at the beginning of the TSP (i.e. t 0 ) , r g the growth 

rate of the gonad and t the time of development. The growth rate r g is modeled as a function 

of the growth rate of the sharing embryo r m scaled by the potential inhibition of gonadal 

growth by estrogens (Girondot et al. 1998): 

3

Annexe A 

_____________________________________________ 

⎛ 

r = r ⎜1+ 

e 

g m 

⎜ 

⎝ 

⎛P 

g r ⎞ 

⎜ 

− a ⎟ 

⎜ 

S g ⎟ 

⎝ ⎠ 

⎞ 

⎟ 

⎟ 

⎠ 

−1 

The inhibition effect of estrogens on gonad’s growth includes the growth rate of the 

aromatase activity in the gonad r a and two parameters, P g and S g that controlled respectively 

the inflexion point of the function r g and the shape at this point. 

General parameters fitting procedure 

Log-transformed observations (mass of embryo m i , aromatase activity a i or gonad mass g i ) 

have been fitted to exponential growth function using maximum-likelihood criteria: 

ln y = ln C+ 

rx 

i 

i 

where x i is the time of development (i.e. t i ) for the embryo and gonadal mass model and the 

mass of the embryo (i.e. m i ) for aromatase activity model. C is the initial value of m i, a i and g i 

in respective models. As the gonad appears at stage 12 of embryogenesis (i.e. embryo mass of 

170 mg), an origin shift is performed for the aromatase and gonadal model. 

[For convenience in our mechanistic model, we have initially transformed data of gonad’s 

protein content dependent on mass of the embryo to obtain gonad’s protein content function 

of time of development from fitted embryo’s mass model m i ] 

The error around each point is supposed to be Gaussian and is modeled as being: 

SD = a + b y 

i 

i 

c 

This formula renders homoskedasticity (b=0) and heteroskedasticity (b≠0) within the same 

formula. If c=0, the standard deviation is directly proportional to the observed output whereas 

c≠0 permits to model complex shape of heteroskedasticity. 

4

Annexe A 

_____________________________________________ 

Maximum-likelihood is highly sensitive to outliers (Hilborn et Mangel 1997). To take into 

account that all observations are experimental measures, we implemented the Tukey’s 

biweight with the standard deviation between two models being multiply by a factor 3 

(Hilborn et Mangel 1997). This procedure limits the influence of outliers in the maximum 

likelihood search. 

We searched for the standard error on each parameter that is necessary to render the fitted 

value of SD i . For this purpose, all the combinations of parameters are varied ±2 SE_p (SE_p 

indicates the standard error of parameter p). Using each combination, a y i vs. x i curve is 

calculated. The minimum (Min_y i ) and maximum (Max_y i ) values over all the parameter 

combinations are retained for each x i . The fit criteria is the weighted sum of squares over all n 

observations that permit to model the best as possible the fitted standard deviation around 

each point: 

(( y −2 SD ) −( Min_ y )) ( y −2 SD ) −( Max_ 

y 

i i i i i i 

) 

2 2 

( ) 

n 

SSQ = ∑ i= 

1 

+ 

y −2SD y −2SD 

i i i i 

5

Annexe A 

_____________________________________________ 

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6

Annexe A 

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7

ANNEXE I 

SUCCESSFUL REPRODUCTION OF THE INTRODUCED SLIDER TURTLE 

(TRACHEMYS SCRIPTA ELEGANS) IN THE SOUTH OF FRANCE 

ANTOINE CADI a,b , VIRGINIE DELMAS c , ANNE-CAROLINE PREVOT- JULLIARD c , 

PIERRE JOLY a , CLAUDE PIEAU d and MARC GIRONDOT c 

a UMR 5023, Ecologie des Hydrosystèmes Fluviaux, CNRS et Université Claude Bernard 

Lyon 1, Villeurbanne, France 

b Conservatoire Rhone-Alpes des Espaces Naturels, Vourles, France 

c UMR 8079, Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS et Université Paris-Sud, Orsay, 

France 

d UMR 7592, Institut Jacques Monod, CNRS et Universités Paris 6 et 7, Paris, France 

AQUATIC CONSERVATION: MARINE AND FRESHWATER ECOSYSTEMS (2004) 14: 237-246

Annexe I 

_____________________________________________ 

1

Annexe I 

_____________________________________________ 

2

Annexe I 

_____________________________________________ 

3

Annexe I 

_____________________________________________ 

4

Annexe I 

_____________________________________________ 

5

Annexe I 

_____________________________________________ 

6

Annexe I 

_____________________________________________ 

7

Annexe I 

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8

Annexe I 

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9

Annexe I 

_____________________________________________ 

10

ANNEXE II 

ASSESSMENT OF PATTERNS OF TEMPERATURE-DEPENDENT SEX 

DETERMINATION 

USING MAXIMUM LIKELIHOOD MODEL SELECTION 

MATTHEW H. GODFREY 1,2 , VIRGINIE DELMAS 1 , AND MARC GIRONDOT 1,3 

1 

UPRESA 8079, Ecologie, Systématique et Evolution, Université Paris-Sud, Orsay et 

CNRS, Bât. 362, 91405 Orsay cedex, France. 

2 

Current address: North Carolina Wildlife Resources Commission, 307 Live Oak St., 

Beaufort, NC 28516, USA. 

ECOSCIENCE (2003) 10 (3): 265-272

Annexe II 

_____________________________________________ 

1

Annexe II 

_____________________________________________ 

2

Annexe II 

_____________________________________________ 

3

Annexe II 

_____________________________________________ 

4

Annexe II 

_____________________________________________ 

5

Annexe II 

_____________________________________________ 

6

Annexe II 

_____________________________________________ 

7

Annexe II 

_____________________________________________ 

8

ANNEXE III 

INFLUENCE OF FLUCTUATING WATER POTENTIAL ON EGGS, HATCHING SUCCESS 

AND HATCHLINGS IN A TURTLE WITH FLEXIBLE-SHELLED EGGS 

VIRGINIE DELMAS 1 , ANTOINE CADI 1,2 AND ANNE-CAROLINE PREVOT-JULLIARD 1 

1 

Laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS -UMR- 8079, Université Paris-Sud, 

Bât. 362, 91405 Orsay Cedex, France. 

2 Association Noé Conservation - Fondation Nicolas Hulot, 52 bd Malesherbes, 75008 Paris, 

France. 

En préparation

Annexe III 

_____________________________________________ 

ABSTRACT 

Temperature and hydric conditions within the nest on development and survival of 

embryos and phenotypes of hatchlings has been well documented in ectothermic sauropsids. 

Most authors, however, have only considered constant hydric conditions within the nest, even 

though developmental moisture in natural settings fluctuates considerably on a daily and 

seasonal basis. A laboratory study was performed on 188 eggs from 26 clutches in the redeared 

slider turtle (Trachemys scripta elegans) to determine the effect of hydric variance on 

hatching success, incubation length and hatchling mass. We also tested the effect of hydric 

condition on survival rate after one year. Eggs were incubated on substrates with 3 different 

water potentials (i.e. dry, intermediate and wet) at constant temperature yielding both sexes 

(i.e. 28.9 ± 0.1°C). Transfers between substrates were performed every 2 days to mimic 

variations of hydric conditions. Hatching success was found to be independent from hydric 

conditions but incubation length and hatchling mass were negatively related with time spent 

on dry substrate, suggesting that hydric conditions may affect hatchling quality. However, 

moisture substrate seems to have a very short-term effect on hatchling phenotype, while 

sexual phenotype seems to have a great influence on mass and growth of hatchlings up to one 

year. 

1

Annexe III 

_____________________________________________ 

INTRODUCTION 

In oviparous sauropsids, hatching success and hatchling phenotype depend greatly upon the 

environmental conditions, especially when females lays eggs in a subterranean nest cavity and 

abandon them, such as turtles and most crocodilians and squamate species do (Gutzke & 

Packard, 1987; Brooks et al., 1991; Shine & Harlow, 1997). In the absence of parental care, 

embryos and hatchlings are strongly affected by the physical conditions of the nest and 

particularly by the temperature and moisture within the nest (Ewert, 1985). 

Incubation thermal environment strongly influences embryonic growth rate (Pieau & Dorizzi, 

1981; Webb et al., 1987; Deeming & Ferguson, 1989; Georges et al., 2005), incubation length 

(Yntema, 1978), survival of embryos (Brooks et al., 1991) and even sex phenotype in species 

with temperature-dependent sex determination (Bull, 1980; Janzen & Paukstis, 1991; Ewert, 

Jackson & Nelson, 1994). Variations in nest temperature also influence neonate morphology 

(Congdon, Fischer & Gatten, 1995; Brana & Ji, 2000; Ji & Du, 2001), physiology (Angilletta, 

Winters & Dunham, 2000; Demuth, 2001; Vanhooydonck et al., 2001; Blumberg, Lewis & 

Sokoloff, 2002; Lee et al., 2003), behavior (Shine et al., 1997; Burger, 1998; Nebeker & 

Bury, 2000) and survival (Brooks et al., 1991; Pepin, 1991) in diverse species. Despite the 

large amount of studies on the influence of temperature, this latter effect was often analyzed 

regardless of substrate moisture effects (Willingham, 2005). However, in natural nests, 

substrate moisture fluctuates greatly during the incubation period, in association with the 

pattern of atmospheric temperatures and precipitations (Packard et al., 1985; Bodie, Smith & 

Burke, 1996). These variations of water potential are particularly important for species that 

bury shallow nests as aquatic turtles, where eggs may encounter several drought and flooding 

events during incubation period (Moll & Legler, 1971; Plummer, 1976; Janzen, 1994; Kam, 

1994). 

2

Annexe III 

_____________________________________________ 

Water potential partly controls water exchanges between the eggs and the nesting 

environment within the nest and may be crucial in embryonic development (Feder, Statel & 

Gibbs, 1982; Packard, 1991a). During incubation, eggs gain or loss water in association with 

available moisture in substrate; substrate moisture affects thereby the hydric environment 

inside the egg (Cagle et al., 1993). Embryos need sufficient water to develop during 

incubation period (Packard, 1999a), the amount of water absorbed by eggs during incubation 

playing a key role in reserve production among others. It may thus decisively influence 

hatching success and life-history traits of hatchling (Gutzke et al., 1987; Janzen, Ast & 

Paukstis, 1995; Finkler, 1999). Others criterion might be crucial in water exchange between 

eggs and incubation substrate during incubation such as egg size, correlated to the surface 

area of the egg that may be in contact with substrate, physical structure of soil and the 

structure of the eggshell that controlled the porosity and its associated diffusion coefficient 

(Tracy & Snell, 1985; Gutzke et al., 1987; Marco, Diaz-Paniagua & Hidalgo-Vila, 2004). In 

turtles, different types of eggshell structure co-exist (Iverson & Ewert, 1991): (i) flexibleshelled 

eggs (e.g. in painted turtles) with a lightly calcified outer layer, that allows eggs to 

swell or shrink relatively easily (Tracy, 1980; Feder et al., 1982; Ackerman et al., 1985), and 

(ii) rigid-shelled eggs (e.g. in softshell turtles) with a heavily calcified outer layer, that 

relatively may hamper egg swelling and shrinking as much as flexible-shelled eggs (Iverson 

et al., 1991; Packard, 1991a, 1999a). 

Several authors studied the influence of substrate water potential on eggs, embryos and 

hatchlings, and obtained controversial results. To date, no significant influence of hydric 

environment on sex phenotype was clearly demonstrated (Gutzke & Paukstis, 1983; Paukstis, 

Gutzke & Packard, 1984 vs. Ji, 1999 #14; Packard, Packard & Benigan, 1991b). Some authors 

found significant effects of water availability in incubation substrate on embryo's growth rate 

3

Annexe III 

_____________________________________________ 

and metabolism, incubation length, embryos survival and hatching success (Morris et al., 

1983; Gettinger, Paukstis & Gutzke, 1984; Packard, 1991a; Packard et al., 1991b; Miller & 

Packard, 1992; Janzen et al., 1995; Tucker, Janzen & Paukstis, 1997; Tucker et al., 1998; 

Packard, 1999a; Tucker & Paukstis, 2000; Rimkus, Hruska & Ackerman, 2002; Nakage et 

al., 2003). The water potential is also found to have long-term effects on locomotor 

performance, size, growth and survival of hatchlings (Gutzke & Packard, 1986; Finkler, 1999; 

Packard et al., 1999b; Finkler, 2001; Ji & Du, 2001; Packard & Packard, 2001). However, 

other authors refute these effects of water potential (Tracy, 1980; Janzen et al., 1995; Ji & 

Brana, 1999; Ji et al., 2001; Booth, 2002; Filoramo & Janzen, 2002; Marco et al., 2004). The 

study of water potential effects may thus be crucial to understand the pattern of selection on 

life-history traits, susceptible to influence individual fitness. It may also be crucial in 

conservation biology, because effects of water potential on incubation length, hatching 

success and hatchling phenotype partly determine the conditions in which an introduced 

species can become invasive in a new environment. 

Millions of juveniles of the red-eared slider turtle (Trachemys scripta elegans), native to 

United States, was sold as pet in France between 1970 and 1997. After few years, turtles 

became adult, and most of them were released by owners in natural ponds. In the present 

study, we examined potential influence of hydric conditions within the nest on colonization 

capacities of this species. We examined the role of moisture substrate on hatching success, 

incubation length and hatchlings condition in this turtle that lays flexible-shelled eggs. We 

also examined the influence of different treatments with fluctuating water potential and 

individual characteristics (maternal identity, initial egg size) on change in eggs mass during 

different periods of incubation time, independently of incubation temperature. Finally, results 

were interpreted in an ecological and evolutionary context. 

4

Annexe III 

_____________________________________________ 

MATERIALS AND METHODS 

Egg collection 

Gravid females of slider turtle (Trachemys scripta elegans) were collected on June 1-4 2003, 

on zoological facility in the South of France located at the “Association Tortues Passion” 

(Vergèze, France). Each female was isolated in a plastic box with some water to facilitate 

clutch identification. Oviposition was induced by injection of 1ml intra muscular oxytocin 

(Ewert & Legler, 1978). Each egg was referenced by a code number on the eggshell for 

individual identification and weighed with a Sartorius electronic balance. Finally, eggs were 

placed on wet cotton in a cool box to prevent desiccation and moving during transport to the 

laboratory. 

Incubation of eggs at laboratory 

On June 7, 188 fertilized eggs, identified by a white spot on the eggshell, were selected from 

26 clutches and equally shared between 19 covered plastic boxes, to prevent water 

evaporation. Eggs from the same clutch were dispersed as completely as possible between 

boxes to prevent confounding box and clutch effects. Eggs were totally buried in moistened 

vermiculite and incubated in two programmable incubators (Memmert, IPP 200-400) at a 

constant temperature of 28.9 ± 0.1°C estimated to yield both sexes (Godfrey, Delmas & 

Girondot, 2003). Every other day, boxes were rotated to prevent local variations of 

temperature in incubators and weighed to adjust water potential. 

Experimental design 

At time 0 of the incubation time, all 19 boxes contained vermiculite with an intermediate 

water potential, maintained until day 5 of incubation. To reproduce the fluctuations of 

substrate water potential during the course of incubation, we defined six transfer occasions 

5

Annexe III 

_____________________________________________ 

corresponding alternatively to the beginning and the middle of each third of the total 

incubation time minus the first 5 days. The three periods of incubation were determined as the 

totally duration of incubation (estimated approximately at 60 days at this temperature), 

divided in three equal periods of time. We defined three water potentials: (i) a “wet substrate” 

(-10 KPa; i.e. 2 g of sterilized water/ g of vermiculite) that represents a soil after rainfalls, (ii) 

an “intermediate substrate” (-398 KPa; i.e. 0.44 g of sterilized water / g of vermiculite) and 

(iii) a “dry substrate” (-1000 KPa; i.e. 0.09 g of sterilized water/ g of vermiculite) that 

represents a soil in drought period. At each period of incubation, two groups of three different 

and new boxes were transferred from intermediate to the wet and to the dry substrates (see 

Table 1). In the middle of the period, the two groups of boxes were transferred again with, for 

each group, one box staying in the same substrate and the two others changed for the two 

other substrates. One box stayed on intermediate substrate during all the course of incubation. 

Finally, each box represented a different treatment of moisture substrate and has undergone a 

maximum of two transfers during one period of incubation. 

Data collection during incubation 

Every other day, from day 5 until hatching, eggs were individually weighed with a Sartorius 

electronic balance (to the nearest 0.001g). Boxes without eggs were also weighed to adjust 

water potential in replacing water absorbed by eggs or escaped around edges of the box sides. 

Eggs covered by Fungus or other aborted eggs were removed and opened to check the 

content. Eggs with no viable embryos were excluded from statistical analyses of change in 

egg mass during incubation. 

After piping and before hatching, each turtle was placed on wet cotton in an individual plastic 

cup. Incubation time of each egg was defined as the pip date minus the date where a white 

spot appeared on the eggshell. 

6

Annexe III 

_____________________________________________ 

Husbandry, hatchling size and sex identification 

After emergence, turtles were maintained in the humidified cup until total absorption of yolk. 

Hatchlings were then weighed to the nearest 0.001 g on an electronic Sartorius balance and 

individually marked by shell notching. Approximately 15-20 days after hatching, turtles were 

housed under standardized conditions in plastic tubs (60 cm long × 40 cm wide × 30 cm high) 

filled with 4 cm of water, in an air-conditioned room. Juveniles were randomly distributed 

among tubs, with a density of approximately 15 hatchlings per tub. Ambient temperature was 

maintained at 28°C, while water temperature varied between 22 and 23°C. Basking sites were 

placed in the tubs to allow thermoregulation. PowerSun UV lamps (Zoo Med laboratories 

Inc., San Luis Obispo, CA, USA) offered the appropriate intensity of UVB, UVA, heat and 

visible light with respect of photoperiod (10:14 L:D). Turtles were fed twice a week ad 

libitum with Hatchling Aquatic Turtle Food (Zoo Med laboratories Inc., San Luis Obispo, 

CA, USA). Tubs were cleaned two hours after each feeding. During 15 months, hatchlings 

were weighted approximately every two months. After this period, all juveniles were sacrified 

and sex was determined a posteriori by dissection and microscopic observation of gonad 

morphology (Pieau, 1972; Yntema, 1976). Juveniles with an indeterminate sex phenotype 

(n=12) were removed from statistical analyses. 

Statistical analyses 

All data were tested for normality (Kolmogorov-Smirnov) and for homogeneity (Bartlett’s 

test) prior to further statistical analysis. We used a mixed linear model to analyze normally 

distributed data and a generalized mixed model for not normally distributed data. Statistical 

analyses were performed using SAS for windows version 9.1 (SAS institute Inc., Cary, NC, 

USA, 2003). 

7

Annexe III 

_____________________________________________ 

Change in egg mass – We used a mixed linear model with repeated measures using the SAS 

Procedure MIXED, that included fixed and random factors. Time of weighing was the basis 

for repeated measures. In a first model, independent fixed effects included time at the 

measure, the incubation period (1,2 or 3) as a qualitative factor, the substrate moisture at the 

time of the current measure (Wet, Intermediate or Dry), the moisture substrate encountered by 

the egg five days before the current measure (denoted as “memory effect”) and the offspring 

sex (male “M” or female “F”). Initial egg mass was added as continuous individual covariable, 

as well as all three-way interactions. Clutch identity and all two-way interactions 

with clutch were defined as random effects. In a second model, we replaced the factors 

representing the period of incubation and the substrate moisture with three qualitative factors 

describing successive substrate moisture encountered by eggs for each period of incubation. 

Because we performed multiple comparison tests for the data set, we readjust the p-value of 

the significance level alpha in your statistical test by the Bonferroni method. 

Incubation length – We used a generalized mixed model, which included fixed and random 

effects and a gamma distribution with a log-link function as the error distribution. Clutch 

identity and the two-way interactions were defined as a random factor and initial egg mass, 

sexual phenotype of embryos, hydric conditions during incubation and all two-way 

interactions were defined as fixed factors. Hydric conditions was represented by two 

quantitative measures of times elapsed on wet and dry substrate during the course of 

incubation. 

Hatchling and yearling mass – We used mixed linear models. Clutch identity and its 

interactions were defined as random factors. Initial egg mass, offspring sex, the duration of 

incubation and the two-way interactions were defined as fixed factors, in addition to the times 

elapsed on wet and dry substrates. 

8

Annexe III 

_____________________________________________ 

Yearling mass was measured as the number of days between birth and death (natural death or 

sacrifice) for juveniles aged of one-year old, at least. The number of days between the birth 

and the last measure of mass was added as fixed effect in the statistical analyze of yearling 

mass. 

A backward stepwise procedure was used to select final minimal models, according to the 

Akaike information criteria (AIC) for model comparison (Crawley, 1993; Burnham & 

Anderson, 1998). 

RESULTS 

Change in egg mass during the course of incubation 

According to every best minimal model, there was a highly significant positive effect of time 

on egg mass (Table 2.1). We decided to interpret our results in terms of change in egg mass 

among incubation time and not in terms of eggs mass, further denoted as egg growth rate. 

Only interactions with time were thus considered with interest in our analyses and are detailed 

in the following part. 

In the first tested model, we found a significant clutch effect on egg growth rate during 

incubation (Table 2.1, model 1). We also found a significant effect of initial egg mass in 

interaction with the “memory effect” of substrate water potential encountered five days 

before. Moreover, we pointed out a significant and positive effect of the substrate water 

potential on egg growth rate, with a higher growth rate on the wet substrate than on the 

intermediate and dry substrates respectively (Figure 1). This latter effect has also been 

detected as significantly different between the periods of incubation. The “memory effect” 

was also significant with a different effect between the three different periods of incubation 

and between the substrate moisture at the current time (Table 2.1, model 1). Finally, we 

9

Annexe III 

_____________________________________________ 

found a significant effect of the different periods of incubation time on egg growth. No 

significant effect of sex phenotype or others interactions was found. 

The second model tested confirmed the latter results with significant effects of clutch identity, 

initial egg mass and the memory of the previous substrate moisture (Table 2.1, model 2). With 

the other factors describing hydric history in each period of incubation, we revealed a 

significant effect of hydric history in the two last periods of incubation and significant 

interactions between hydric history in each period of incubation and the memory of the 

previous water potential of substrate. 

Hatching success 

From 188 eggs incubated, 176 living hatchlings emerged. Eight eggs aborted at an early stage 

of embryogenesis by fungal infections and four eggs had aborted after a rupture of the 

eggshell during the last period of incubation. The reduced number of dead embryos did not 

permit us to perform statistical analyses of hatching success. 

Incubation length 

According to the best minimal model, there was a significant effect of clutch identity on 

incubation length, whatever the water potential treatment (Table 2.2). We also found a 

positive correlation between duration of incubation and initial egg mass (Figure 2.a), in 

addition to a negative correlation with the time spent on dry substrate during incubation 

(Figure 2.b). No effect of sexual phenotype and the two-way interactions was significant. 

Mass of hatchlings 

According to the best minimal model, there was a strong and significant effect of clutch 

identity on hatchling mass. We also found a highly and significant positive correlation 

10

Annexe III 

_____________________________________________ 

between initial egg mass and hatchling mass (Table 2.3 & Figure 3.a). The time elapsed on 

the wet substrate during incubation was also significantly and positively correlated with 

hatchling mass (Figure 3.b). Moreover, interaction between initial egg mass and the time 

elapsed on the wet substrate was significant with heavier egg stayed longer on wet substrate 

producing heavier hatchlings than smaller eggs stayed the same time on wet substrate (Table 

2.3). Finally, no effect of sexual phenotype, incubation length and all other interactions was 

found. 

Mass of yearlings 

According to the best minimal model, there was a significant and a positive effect of time on 

yearling mass (Table 2.4). We also found a significant effect of offspring sex on yearling 

mass with females heavier than males (Figure 4). No effect of clutch identity, hatchling mass, 

hydric history and incubation length was. 

DISCUSSION 

Hatching success 

We have not observed any significant mortality of embryos in our experiment. Only 

12 eggs from 188 aborted during the course of incubation, from which only four possibly died 

under the influence of moisture substrate. These four eggs spent more than the last two thirds 

of incubation on the wet substrate and their eggshell exploded in the last third of incubation 

time. Eggs of Trachemys scripta elegans seem thus to be very resistant of hydric conditions in 

our experiment and that may be a possible advantage for this species to colonize a new 

environment. Eggshell protection is crucial to embryo’s survival. Hatching success might so 

depend greatly on profile of water exchange between eggs and their environment. More than 

the water potential of substrate, the transition of an extreme to another extreme water potential 

11

Annexe III 

_____________________________________________ 

can be detrimental and cause rupture of shell membrane and the death of the embryo. The 

structure of eggshell might thus become another crucial component in hatching success, with 

flexible-shelled eggs susceptible to be more resistant to water potential variations than rigidshelled 

eggs. 

However, several studies report a possible mortality of the embryos due to water potential in 

species with flexible-shelled eggs (Packard, 1991a; Tucker et al., 1997; Packard, 1999a; Ji et 

al., 2001; Rimkus et al., 2002). If most of authors describe an increase mortality of embryos 

with the dryness of the incubation substrate, others reported that flooding might be a 

significant factor to nest failure (Moll et al., 1971; Janzen, 1994), with an increasing mortality 

associated with increasing immersion intervals (Plummer, 1976; Kam, 1994). In the first case, 

extreme dry conditions can lead to important water loss and desiccation of shell and cause 

death of the embryo that needs a minimal quantity of water to achieve the development 

(Muth, 1980; Packard, Packard & Birchard, 2000). In the other case, embryo death may result 

from the important influx of water into the egg with consequent egg swelling and rupture of 

the shell and membranes. Moreover, extremely moist conditions may also increase possible 

fungal infections or microorganisms’ invasion (Tracy, 1980) and may reduce gas exchange 

(Packard & Packard, 1984). 

These controversy results with ours might be due to a combined effect of water potential and 

temperature. Indeed, it was shown that pattern of water uptake by eggs in substrate with the 

same water potential depend greatly on temperature (Ji et al., 2001) and all the more on 

fluctuating temperatures. In our case, we performed our experiment under constant 

temperature of 28.9°C, which corresponds to mean incubation temperature frequently 

encountered in natural nests of Trachemys scripta elegans (Tucker et al., 1998). At higher 

temperatures, water uptake and loss might be stronger and hatching success might be lower. 

Thus, it is crucial to consider the combined effect of temperature and moisture on hatching 

12

Annexe III 

_____________________________________________ 

success and not consider them separately (Hewavisenthi & Parmenter, 2001; Ji et al., 2001). It 

is all the more important that hydric and thermal conditions fluctuate during all the incubation 

period within the nest (Packard et al., 1985). 

Change in egg mass during the course of incubation 

We assumed that changes in egg mass (i.e. egg growth rate) correspond to different quantities 

of water absorbed by eggs during incubation time (Ackerman et al., 1985). Whatever the 

moisture substrate, we observed a significant egg growth rate over the course of incubation 

and these changes were strongly and differentially affected by water potential profile of 

substrate during incubation (Figure 1). So, as Cagle et al. (1993), we found that water 

potential is a good predictor of water exchanges between eggs and its incubation environment, 

affecting strongly changes in egg mass. We found that egg growth rate significantly varied 

with the current water potential of the incubation substrate encountered by the egg (see Table 

2.1), with a more important gain of water in the wet substrate than respectively in the 

intermediate and the dry substrates. We also found that the water exchange between eggs and 

the substrate was significantly different between the three periods of incubation (Table 2.1 & 

Figure 1). All eggs increased in mass until approximately day 40 of incubation whatever 

water potential of substrate, while egg growth rate strongly differed between water potential 

treatments in the last period of incubation. These observations are confirmed by a significant 

influence of the substrate moistures on egg growth rate only during the two last periods of 

incubation time with a stronger effect in the last one (Table 2.1, model 2). 

In addition, we found a significant interaction between incubation periods and water potential 

encountered by eggs (Table 2.1, model 1): eggs in wet and intermediate substrates gained 

mass continuously during all the incubation, with a higher egg growth rate in wetter substrate. 

In contrast, eggs on dry substrate gained mass during the first two-thirds of the incubation and 

13

Annexe III 

_____________________________________________ 

dramatically lost mass in the last third (see Figure 1). These results are in agreement with 

previous works, which also indicate that the influence of moisture on water exchange occurs 

during the final two-third of incubation (Gutzke et al., 1986; Kennett, Christian & Bedford, 

1998; Booth, 2002). 

All strong differences observed in egg growth rate during the last third of incubation may 

partly be explained by a modification of the eggshell structure during incubation. Particularly 

in flexible-shelled eggs species, water potential of substrate modify the gain of water and so 

the volume and shape of the eggs (Packard, 1980; Feder et al., 1982; Iverson et al., 1991). 

Moreover, in these species, Packard (1980) have found that the outer mineral layer gradually 

exfoliates late in incubation. All these physical conditions may provoke a structural 

modification of the eggshell pores and of their water conductance (Feder et al., 1982). 

We also found a “memory effect” of the previous moisture substrate encountered by eggs five 

days before on the egg growth rate. Contrary to Gutzke (1986), we found this effect in the two 

last periods of incubation and not only in the middle third (Table 2.1, model 2). This latter 

phenomenon represents the dependence of the rate of water uptake by eggs on the hydric 

conditions encountered before (Clark, 1953; Gutzke et al., 1986). This may certainly increase 

the modification of hydric environment inside eggs in response to fluctuating water potential 

and thus the modification of the diffusion coefficient between eggs and their environment. To 

resume, eggs appear particularly affected by moisture environment in the last third of 

incubation. 

In the other hand, we detected a significant effect of clutch identity on egg growth rate, which 

suppose a possible heritable component in the response of eggs to hydric environment. This 

result is confirmed by the significant influence of initial egg mass on water uptake capacities 

of the eggs (Table 2.1). Finally, we did not detect a significant influence of substrate moisture 

on sex determination of hatchlings. 

14

Annexe III 

_____________________________________________ 

Incubation length 

It was previously shown that incubation length was inversely related to temperature within the 

nest (Yntema, 1978) and that longer incubations occurred on wetter substrates (Packard, 

1991a; Janzen et al., 1995). In this manuscript, we pointed out a significant and negative 

correlation between incubation length and the time spent by eggs on the dry substrate (Table 

2.2, Figure 2.b). These results support thus a physiological effect of water potential that also 

affects incubation length (Packard, 1991a; Janzen et al., 1995). Water exchange is known to 

play a key role in yolk reserve production (Gutzke et al., 1987; Janzen et al., 1995; Finkler, 

1999). Thus, eggs that spend more time in dry substrate accumulated and metabolize yolk 

reserves less fast than eggs on wet substrate and then incubate longer. This phenomenon 

might so influence hatching success or hatchlings quality. Incubate too longer may be 

detrimental to embryos that risk to stop their development in response to bad weather and 

cold temperatures occurring at the fall and winter seasons. However, it may also be 

advantageous to incubate longer to produce hatchlings with higher yolk reserves, which may 

be less susceptible to desiccation or starvation during the early stage of life (Tucker et al., 

1998). 

We also detected strong and significant effects of clutch identity and initial egg mass on 

incubation length (Table 2.2, Figure 2.a). Eggs from the same clutch have a similar initial egg 

mass and incubate approximately the same time with a positive correlation between initial egg 

mass and incubation time. So, there is a potential heritable maternal effect on incubation 

length that may affects embryos and hatchlings phenotype (Janzen et al., 1995; Filoramo et 

al., 2002). Finally, we did not detect a significant difference in incubation length between 

males and females. However, if water potential fluctuations may influence embryonic 

metabolism and incubation length, they may also influence the duration of the 

thermosensitive period (i.e. TSP) during which the sex of the embryo is determined in 

15

Annexe III 

_____________________________________________ 

temperature-dependent sex determination species (Bull & Vogt, 1981; Mrosovsky & Pieau, 

1991). During the TSP, fluctuations of temperature influence sex differentiation, so an 

increase of the TSP may influence the sex of the embryo, irremediably determined only at the 

end of the TSP (review in Pieau & Dorizzi, 2004). In this context, moisture conditions may 

indirectly influence sex determination of the embryo. In our case, we could not detect a 

possible effect of moisture substrate on sex partly because we performed our experiment at 

constant incubation temperature. This points out the importance to use incubations conditions 

that are ecologically relevant (i.e. fluctuating water potentials and temperatures) in laboratory 

studies. 

Hatchling and yearling mass 

Most of studies have suggested that effects of incubation environment (temperature and 

moisture) may influence the pattern of selective process of phenotypic traits affecting 

individual fitness (Gutzke et al., 1983; Morris et al., 1983; Miller, Packard & Packard, 1987; 

Finkler, 1999; Packard et al., 1999b; Angilletta et al., 2000). Hatchling mass was often 

proposed as affecting a component of lifetime fitness in turtles, with larger hatchlings 

supposed to have an advantage over smaller individuals (i.e. the “bigger is better hypothesis”; 

(see Miller et al., 1987; Packard & Packard, 1988; see Janzen, 1994)). This hypothesis 

considers hatchling mass as a good index of hatchlings quality: larger individuals may have a 

better survival rate (Janzen, 1993; Janzen, Tucker & Paukstis, 2000; Kolbe & Janzen, 2002). 

In our experiment, we detect a significant and positive correlation between hatchling mass 

and the time spent by eggs on wet substrate during incubation (Figure 3.b). We also showed a 

positive relation between initial egg mass and mass of hatchlings (Figure 3.a). Moreover, 

moisture substrate influences the mass of hatchling turtles in interaction with the initial mass 

of the eggs (Table 2.3). Finally, hatchling mass varied also significantly among clutches, 

16

Annexe III 

_____________________________________________ 

suggesting a genetic and heritable component that permit natural selection to act on this 

phenotypic trait (Stearns, 1992). So, our results support a potential influence of hydric 

conditions within the nest on quality (i.e. mass) of hatchlings that may affect individual 

fitness. 

However, we also found that significant effects of moisture substrate on juvenile mass 

disappeared approximately after one year of life (Table 2.4). Thus, hypothesis that larger mass 

at hatching would confer faster growth on hatchlings, regardless of the source of differences 

in mass at hatching was refuted (Brooks et al., 1991). We didn’t either detect an effect of 

initial egg mass or clutch on yearling mass (Table 2.4). On the other hand, we detected a high 

and significant effect of offspring sex, with females heavier than males (Figure 4). Hydric 

conditions within the nest may thus have only short-term effects and may influence juvenile 

quality only in the early stage of life. 

CONCLUSION 

Mortality of embryos in Trachemys scripta elegans, a turtle with flexible-shelled eggs, was 

not affected by the range and change of moisture levels used in our experiment. However, we 

performed this experiment under constant incubation temperature, while temperature and 

moisture probably exert a combined effect on eggs and embryos. Other studies confounding 

effects of temperature and water potential. Finally, few authors investigated the range of 

substrate moisture in association with nest temperature that might influence eggs and resultant 

hatchlings, as well as fluctuating water potentials (Gutzke et al., 1986; Tucker et al., 1997; 

Tucker et al., 1998; Ji et al., 1999; Hewavisenthi et al., 2001; Tucker, Paukstis & Janzen, 

2001). 

As expected, incubation length and hatchling mass were negatively related with time on dry 

substrate, thus hydric conditions may affect hatchling quality. However, moisture substrate 

17

Annexe III 

_____________________________________________ 

seems to have a very short-term effect on hatchling phenotype, while sexual phenotype seems 

to have a great influence on mass and growth of hatchlings up to one year. These results 

pointed out the crucial effect of sexual phenotype, which must be take into account in this 

kind of analyses to avoid confounding effects of sex and incubation conditions. 

ACKNOWLEDGEMENTS 

We thank the staff of “l’Association Tortues Passion”, Bernard Boussac and Suzette Bessède 

to their assistance in collecting the eggs. We also thank Claude Pieau for his help in sexing 

juvenile turtles. Many thanks to Lionel Saunois, Annick Ambroise and Sandrine Fontaine for 

technical and field assistance. Finally, we acknowledge Philippe Rivalan and Emmanuelle 

Baudry for constructive comments on various drafts of the manuscript. 

18

Annexe III 

_____________________________________________ 


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25

Annexe III 

_____________________________________________ 

Table 1 - Experimental design of transfer occasions of 188 eggs of Trachemys scripta elegans shared 

in 19 boxes, between three different water potential substrates (noted I = Intermediate; W = Wet or D 

= Dry). At the beginning of the experiment, all boxes stayed 5 days on intermediate substrates. Each 

box represents a different hydric history in which a pool of eggs submitted a maximum of two 

transfers in one of the three equal period of incubation time (P1, P2 or P3). Thus, all 19 boxes 

represent 19 different water potential profiles encountered during incubation time. 

In table, at each transfer occasion, we indicate the number of boxes on each water potential substrate. 

Symbol “-“ means that boxes stay on the same water potential at these occasion transfer. 

Incubation 

period 

Transfer 

occasions 

Hydric 

histories 

of boxes 

T0 = day 0 

of 

incubation 

19 I 

T1 = T0 

+ 5 days 

P1 P2 P3 

T1 +10 

days 

T2 = T1 

+ 20 

days 

T2 + 10 

days 

T 3= T2 

+ 20 

days 

T3 + 10 

days 

Total history 

1 W - - - - IWWWWWW 

3 W 1 I - - - - IWIIIII 

1 D - - - - IWDDDDD 

1 D - - - - IDDDDDD 

3 D 1 I - - - - IDIIIII 

1 W - - - - IDWWWWW 

1 W - - IIIWWWW 

3 W 1 I - - IIIWIII 

1 D - - IIIWDDD 

1 D - - IIIDDDD 

3 D 1 I - - IIIDIII 

1 W - - IIIDWWW 

13 I - 

1 W IIIIIWW 

3 W 1 I IIIIIWI 

1 D IIIIIWD 

7 I - 

1 D IIIIIDD 

3 D 1 I IIIIIDI 

1 W IIIIIDW 

1 I - IIIIIII 

26

Annexe III 

_____________________________________________ 

Table 2 - Results of the significant effects tested on (1) the change in egg mass during the course of 

incubation (2) the incubation length and (3) the hatchling mass and (4) the yearling mass in Trachemys 

scripta elegans. Results obtained in the final model were determined by a backward stepwise 

procedure. Statistical tests are type III F-tests for fixed effects and Z-tests for random effects. 

Significant levels: ∗∗∗P

Annexe III 

_____________________________________________ 

2. The duration of incubation 

Random effects 

Tests 

statistics 

p-value 

Fixed effects 

Clutch Z = 2.77 0.0056 ∗∗ 

Initial Egg Mass F 1,122 = 6.09 0.0150 ∗ 

Time on Wet F 7,122 = 2.02 0.0573 

Time on Dry F 7,122 = 5.50 < 0.0001 ∗∗∗ 

Sex F 1, 122 = 1.93 0.1668 

3. The hatchling mass at birth 


Tests 

statistics 

p-value 

Fixed effects 

Clutch Z = 2.96 0.0015 ∗∗ 

Initial Egg Mass F 1,132 = 166.21

Annexe III 

_____________________________________________ 

a) b) 

c) d) 

Figure 1. Description of the mean change in eggs mass function of time of incubation and for all the 

different 19 hydric treatments. Hydric treatments are noted as the consecutive water potential 

substrates (I = Intermediate; W = Wet and D = Dry) encountered by eggs during incubation time. 

29

Annexe III 

_____________________________________________ 

a) b) 

Figure 2. a) Significant and positive correlation between the incubation length of eggs and the initial egg mass. 

b) Significant and negative correlation between mean incubation length of eggs and the 

amount of time they spent on dry substrate during incubation. 

30

Annexe III 

_____________________________________________ 

a) b) 

Figure 3. a) Significant and positive correlation between hatchling mass at birth and the initial egg 

mass of eggs. 

b) Significant and positive correlation between mean hatchling mass and the amount of 

time eggs spent on wet substrate during incubation. 

31

Annexe III 

_____________________________________________ 

Figure 4. Mean mass of juveniles as a function of time and between males and females. 

32

ANNEXE IV 

THE RIGHTING RESPONSE AS A FITNESS INDEX IN FRESHWATER TURTLES 

VIRGINIE DELMAS, EMMANUELLE BAUDRY, MARC GIRONDOT AND ANNE-CAROLINE 

PREVOT-JULLIARD 

Laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS -UMR 8079, Bât. 362, Université 

Paris-Sud 91405 Orsay Cedex, France 

BIOLOGICAL JOURNAL OF THE LINNEAN SOCIETY (IN PRESS)

Annexe IV 

_____________________________________________ 

The righting response as a fitness index in freshwater turtles 

Virginie Delmas, Emmanuelle Baudry, Marc Girondot and Anne-Caroline Prévot-Julliard 

Laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS -UMR 8079, Bât. 362, Université 

Paris-Sud 91405 Orsay Cedex, France. 

Running title: Performance and Fitness in Turtles 

Key words: locomotor performance, righting response, aquatic turtle, experimental conditions 

Corresponding author: Virginie Delmas 

Address : Laboratoire Ecologie, Systématique et Evolution, CNRS UMR 8079, Bâtiment 362, 

Université Paris-Sud 91405 Orsay Cedex, France 

Phone: +33 (0)1 69 15 56 91 

Fax: +33 (0)1 69 15 56 96 

E-mail: virginie.delmas@ese.u-psud.fr 

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Annexe IV 

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ABSTRACT 

Theoretical evolutionary ecology assumes the existence of fitness variability in natural 

populations. As realistic measures of fitness are usually difficult to perform directly, 

integrating fitness indices are proposed in all taxa. In sauropsids, locomotor performances 

have been proposed as such a good integrating index of fitness in natural populations. 

Concerning aquatic turtles, a performance trait that may be important for the survival of 

juveniles is the righting response of individuals when they are placed on their carapace. 

In this paper, we examined the righting response in juveniles of the red-eared slider turtle, 

Trachemys scripta elegans. We tested two different measures of the righting response for 170 

juveniles from constant incubation temperature and for 86 juveniles from three sinusoidal 

fluctuating incubation temperatures that are considered as more representative of natural 

conditions in the nest. We compared the effects of offspring sex, maternal identity, juvenile 

growth rate, and juvenile survival (i.e. individual characteristics), as well as the nutritional 

status of juveniles (i.e. experimental conditions), on the two different measures of righting 

response and for each thermal incubation treatments of the eggs (i.e. experimental treatments). 

Surprisingly, we observed that the effects of the individual characteristics were markedly 

different between the two measures of the righting response and between experimental 

treatments. These results point out the importance of the choice of the measure and of the 

experimental conditions and treatments in the study of a phenotypic trait. Results obtained for 

only one performance measure under constant laboratory conditions must therefore be 

extrapolated to the field with cautions. Our results also show that the righting response 

presents individual variability that is probably heritable and is indirectly correlated with 

survival. These findings support the validity of the righting response as a good candidate for a 

fitness index in aquatic turtles. 

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Annexe IV 

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INTRODUCTION 

Most studies in evolutionary ecology assume the existence of fitness variability in 

natural populations. The estimation of fitness is possible through realistic measures of 

reproductive and survivorship traits. However, in most vertebrate species, these traits are 

difficult to assess directly. According to the assumption of a tight relationship between 

phenotype and fitness, many authors proposed that fitness in natural populations can be 

assessed by the study of phenotypic traits (Arnold, 1983; Garland & Losos, 1994). In 

vertebrates, the relationships between locomotor performances, morphology, behavior and 

fitness have been extensively studied (review in Garland & Carter, 1994; Feder, Bennett & 

Huey, 2000). In particular, locomotor performance was proposed by Arnold (1983) as an 

integrating index of selective processes that influence fitness. These performance studies were 

frequently performed in vertebrates (e.g. Gaillard et al., 2000; Ghalambor, Reznick & Walker, 

2004; Thibodeaux & Hancock, 2004) and particularly in sauropsids. For lizards and snakes, 

the most commonly studied performances include running or swimming speed (snakes: 

Burger, 1989; Garland, Hankins & Huey, 1990; Huey et al., 1990; Elphick & Shine, 1998; 

Irschick & Losos, 1998; Elphick & Shine, 1999; lizards: Clobert et al., 2000; Webb, Brown & 

Shine, 2001). Additionally, for turtles, the righting response, i.e. the return in a prone position 

after being placed upside down, has also been studied (Janzen, 1993; Rhen & Lang, 1999; 

Freedberg, Ewert & Nelson, 2001; Steyermark & Spotila, 2001; Du & Ji, 2003; Freedberg et 

al., 2004). All of these phenotypic traits have been examined in relation with genetic, 

environmental (e.g. incubation conditions, maternal effect) and ontogenetic factors (Miller, 

Packard & Packard, 1987; Janzen, 1995; Sorci & Clobert, 1995, 1997; Elphick et al., 1998; 

Finkler, 1999; Main & Bull, 2000; Webb et al., 2001; Ashmore & Janzen, 2003). 

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Annexe IV 

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Within sauropsids, locomotor performances have been shown to be influenced by the hydric 

and thermal incubation conditions of the eggs (Miller et al., 1987; Burger, 1989; Janzen, Ast 

& Paukstis, 1995; Shine & Harlow, 1997; Elphick et al., 1999; Freedberg et al., 2001; Du et 

al., 2003), as well as by sex (Cullum, 1998; Elphick et al., 1999; Webb et al., 2001; Lailvaux, 

Alexander & Whiting, 2003) and maternal identity (Sorci, Massot & Clobert, 1994; Rhen & 

Lang, 1995; Sorci et al., 1997; Steyermark et al., 2001; Webb et al., 2001; Warner & 

Andrews, 2002; Ashmore et al., 2003). Alternately, locomotor performances have been 

studied to investigate the existence and maintain of TSD (Temperature-dependent Sex 

Determination) in some sauropsid species. In such species, the growth and the sex of the 

embryo are influenced by the temperature in the nest (Bull, 1980; Ewert, Jackson & Nelson, 

1994). The most widespread hypothesis to explain the adaptative advantage of TSD, proposed 

by Charnov and Bull (1977), predicts that (i) incubation temperature influences both offspring 

sex and fitness and (ii) the differential of fitness between males and females varies according 

to incubation temperature. To test this hypothesis, some authors have thus study the influence 

of sex and incubation temperature on individual fitness through locomotor performance 

(Janzen, 1995; Rhen et al., 1995; Demuth, 2001; Webb et al., 2001; Freedberg et al., 2004). 

In natural conditions, young aquatic turtles are frequently destabilized and find themselves 

upside down, particularly when running from their terrestrial nest to the closest pond (Burger, 

1976). This frequently observed behavior may considerably increase predation exposure or 

dehydration sensibility of juveniles (Finkler, 1999; Steyermark et al., 2001; Kolbe & Janzen, 

2002). The ability to right (i.e. the righting response) may thus be related to juvenile survival, 

and may be thus a critical fitness component for juvenile turtles. Moreover, this performance 

trait is easy to measure in experimental conditions, partly because turtles are highly motivated 

to perform (Burger et al., 1998; Freedberg et al., 2001). Studies of several TSD species of 

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Annexe IV 

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turtles generally show that hydric and thermal incubation conditions (Finkler, 1999; 

Freedberg et al., 2004), body size (Burger et al., 1998) and maternal identity (Steyermark et 

al., 2001; Ashmore et al., 2003) affect righting response. However, the potential effect of 

offspring sex stays unclear because of the difficulty to separate sex and incubation 

temperature effects in TSD species (review in Rhen & Lang, 2004; Valenzuela, 2004). 

It is generally assumed that locomotor performance somehow reflects individual fitness, even 

though the relationships between performance traits and survivorship remain somewhat 

elusive (review in Janzen, 1995). As a perfect correlation between performance and fitness 

would never be expected, it is therefore hard to determine which performance is susceptible to 

influence fitness (Sorci et al., 1994; Travis, McManus & Baer, 1999). Moreover, a phenotypic 

response such as locomotor performance corresponds to a complex behavioural response that 

can be measured in many ways. Additionally, environmental conditions encountered at any 

given life-stage can potentially lead to trade-off between performance and other traits that 

would almost certainly weaken the correlation between performance and fitness (Le Gaillard, 

Clobert & Ferrière, 2004). Most locomotor performance studies are performed under 

laboratory conditions, due to difficulties inherent to such studies in natural conditions. 

Furthermore, the experimental conditions are not always chosen to reflect biologically 

realistic conditions. In particular, in TSD species, the influence of incubation temperature on 

locomotor performance has usually been studied by using constant temperatures (Janzen, 

1995; Freedberg et al., 2001; Steyermark et al., 2001; Freedberg et al., 2004), whereas in 

natural nests temperature fluctuates considerably on a daily and seasonal basis (Packard & 

Packard, 1988; Georges, Limpus & Stoutjesdijk, 1994). Freedberg et al. (2001: 960) argued 

that “(...) it is unlikely that [observed] strong pattern of male temperatures yielding lower 

fitness (...) would disappear or be reversed in natural nests”. However, several studies have 

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Annexe IV 

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found that thermal variance has a strong impact on offspring traits (Georges et al., 1994; 

Doody, 1999; Demuth, 2001; Valenzuela, 2001). Results obtained under laboratory conditions 

can therefore be difficult to be extrapolated to natural conditions (Elphick et al., 1998, 1999; 

Webb et al., 2001; Ashmore et al., 2003). Thus, it may appear necessary to use several 

different measures of locomotor performance and to consider precisely environmental 

conditions (i.e. ontogenic and experimental design) to yield reliable conclusions. 

In the present study, we examined the righting response in a freshwater turtle with TSD, the 

red-eared slider turtle, Trachemys scripta elegans, using two different measurements of this 

righting response. We examined the relationships between these two measures (i.e. the time 

elapsed until first move after being placed upside down and the duration of the active righting 

response) and individual characteristics (sex, maternal identity, growth rate and survival), 

under two different experimental designs (fluctuating or constant incubation temperature of 

eggs and before or after feeding). We compared the results obtained for these two measures of 

the same locomotor behavior and investigated the influence of experimental conditions on 

these results. Finally, we discussed the limits and perspectives of the righting response as 

fitness index in freshwater turtles. We also discussed the generalization and the extrapolation 

to the field of this kind of study. 

MATERIALS AND METHODS 

Study species 

The red-eared slider turtle (Trachemys scripta elegans) is native to United States. Since the 

1970s, massive numbers of young slider turtles have been generated on turtle farms in the 

USA for the pet trade. Millions of small young turtles (3-4 cm carapace length) were imported 

from United States and sold in France between 1970 and 1997. Adult turtles rapidly became 

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Annexe IV 

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cumbersome (20-25 cm carapace length), and most of them were released by unsuspecting 

owners in natural ponds. Thus, several reception centres have been created in France, 

particularly in the South of France, to fetch and take care of these exotic animals. 

To date, in the field, production of viable hatchlings of this species was only observed in the 

South of France. Females lay their eggs from June to July and hatchlings emerge from their 

nests in September (pers. com.). Hatchlings do not overwinter in the nest as commonly 

observed in natural populations of T. scripta elegans in northern America (Tucker & Paukstis, 

1999). 

Egg collection 

Sixty gravid females of Trachemys scripta elegans were captured in artificial ponds in the 

South of France, in two zoological facilities located in the “Ferme aux Crocodiles” 

(Pierrelatte, France) and in the “Association Tortues Passion” (Vergèze, France). These two 

facilities are geographically very close to each other, and turtles present there come from 

everywhere in France, thus we considered the origin of turtles as random. Moreover, densities 

of animals in these two artificial ponds are approximately the same and turtles are fed twice a 

week with the same food. We decided thus to consider all turtles as a single population. 

Each captured female was isolated in a plastic box with some water. Oviposition was induced 

by injection of 1ml intra muscular oxytocin (Ewert & Legler, 1978). Each oviposited egg was 

identified by a code number on the eggshell for individual identification, weighed and placed 

on wet cotton in a cool box to prevent desiccation during transport to the laboratory. After egg 

deposition, adult females were released in their artificial ponds. 

Incubation of eggs at laboratory 

Fertile eggs were 2/3 buried in moistened vermiculite under controlled and intermediate water 

potential (-398 Kpa i.e. 0.44 g of sterilized water / g of vermiculite), and incubated in four 

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Annexe IV 

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programmable incubators (Memmert, IPP 200-400; Schwabach, Germany). A first set of 190 

fertilized eggs was incubated at a constant temperature of 28.9°C (regime A, Figure 1) that 

yields both sexes (Mrosovsky & Pieau, 1991; Godfrey, Delmas & Girondot, 2003). The other 

112 eggs were shared and incubated at three different fluctuating temperatures (24 hourssinusoidal 

B, C and D regimes, Figure 1). Eggs were placed in covered plastic boxes, with a 

maximum of ten eggs per box. Eggs from the same clutch were dispersed as completely as 

possible among boxes within each temperature treatments (constant vs. fluctuant), in order to 

prevent confounding box and clutch effects. Twice a week, boxes were rotated to prevent 

local variations of temperature in incubators and weighed to adjust water potential. 

Husbandry 

After piping and before emerging, each hatchling turtle was placed on wet cotton in an 

individual plastic cup. After emergence, the turtles were maintained in the humidified cup 

until total absorption of yolk. Hatchlings were then weighed and individually marked by shell 

notching. Approximately 15 days after hatching, turtles were housed under standardized 

conditions in plastic tubs (60 cm long × 40 cm wide × 30 cm high) filled with 4 cm of water, 

in an air-conditioned room. Juveniles were randomly distributed among tubs, with a density 

of approximately 15 hatchlings per tub. Ambient temperature was maintained at 28°C, while 

water temperature varied between 22 and 23°C. Basking sites were placed in the tubs to allow 

thermoregulation. PowerSun UV lamps (Zoo Med laboratories Inc., San Luis Obispo, CA, 

USA) offered the appropriate intensity of UVB, UVA, heat and visible light with respect of 

photoperiod (10:14 L:D). Turtles were fed twice a week ad libitum with Hatchling Aquatic 

Turtle Food (Zoo Med laboratories Inc., San Luis Obispo, CA, USA). Tubs were cleaned two 

hours after each feeding. All juveniles were sacrificed when they were 16-month old for 

sexing. 

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Annexe IV 

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Performance measures 

Trials were performed on one-month-old juveniles, in a wooden box containing nine open 

areas (9 cm long × 9 cm wide ×6 cm high) that were aligned in three rows of three. Each open 

area was considered as an independent unit. Trials were performed at an ambient temperature 

of approximately 28°C. Turtles were randomly distributed into groups of nine individuals. 

Each group of nine turtles was tested twice before and twice after feeding. The two replicate 

trials per nutritional status were performed alternatively during the morning and the 

afternoon, at least two days apart. Trials were videotaped with a numerical camera, to prevent 

experimenter-linked inconvenience effect during trial. The videotaped record began when all 

turtles were placed upside down and was stopped after a maximal duration of 30 minutes. The 

data were collected a posteriori from the videotapes. 

We studied two different and independent measures revealing different components in the 

righting response of the turtles: (1) the Latency time, defined as the time at the first movement 

of the turtle since it was placed upside down, and (2) the Time to right, defined as the time for 

a turtle to right itself since it started to move. 

The juvenile growth rate was defined as: 

Growth, survival and sex identification 

Growth rate 

= 

ln(weight ) - ln(weight ) 

t t 0 

t-t 

0 

weight t = juvenile weight at time of experiment 

weight t0 = juvenile weight at birth 

t-t 0 = age of juvenile at time of experiment 

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Annexe IV 

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Juvenile survival was defined as the time (in days) that a given individual stayed alive 

(quantitative variable). Juvenile sex was determined a posteriori by dissection and 

microscopic observation of gonad morphology (Pieau, 1972; Yntema, 1976). 

Statistical analyses 

The dependent variables (Latency time and Time to right) were not normally distributed even 

after a variety of mathematical transformations. Therefore, we modeled the both variables 

with a generalized linear mixed model, which included fixed and random effects and a gamma 

distribution with a log-link function as the error distribution. The associations between the 

measures of righting response and different variables were determined by using quasilikelihood 

estimation of the parameter vector method trough an iterative process. Statistical 

analyses were performed using SAS for Windows version 9.1 (SAS institute Inc., Cary, NC, 

USA, 2003). Computations were performed with SAS Macro program GLIMMIX, which 

iteratively runs SAS Procedure MIXED. 

Separated analyses were conducted, depending on the dependent variables (Latency time and 

Time to right) and incubation treatment (constant and fluctuating temperatures regimes). The 

independent fixed effects included nutritional status (before or after feeding) and offspring 

sex (male “M” or female “F”). Juvenile growth rate and survival were added as continuous 

individual co-variables, and two-way interactions were also added to the model. We also 

implemented temperature regime (B, C or D) as fixed effect in fluctuating treatment analyses. 

Juvenile identity nested within clutch, clutch identity and all two-way interactions with clutch 

were defined as random effects. A backward stepwise procedure was used to select the final 

minimal model, according to the Akaike information criteria (AIC) for model comparison 

(Crawley, 1993; Burnham & Anderson, 1998) 

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Annexe IV 

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RESULTS 

From 292 fertilized eggs, 256 produced hatchlings (Table 1): 170 hatchlings from 25 clutches 

for the constant incubation temperature treatment and 86 hatchlings from 24 clutches for the 

fluctuating temperatures treatment (non-significant difference in incubation success for the 

two treatments: χ² = 0.11, df = 1, P = 0.74). The sex ratio yielded by each incubation 

temperature regime is presented in Table 1. All hatchlings survived until the performance 

tests. 

Constant incubation temperature 

Latency time - According to the best minimal model (AIC C = 1892.4 vs. general model: AIC C = 

1899.4), there was a significant individual effect on Latency time (Table 2.a). Clutch identity 

significantly influenced Latency time. We also detected significant effects of nutritional status 

and sex on Latency time (Table 2.a): juveniles stayed longer without any movement after 

feeding and females had a longer Latency time than males. The juvenile growth rate was 

significantly positively correlated with Latency time furthermore we found a significant 

interaction between growth rate and sex (i.e. the interaction is positively related to Latency 

time and for individuals with higher growth rate, females have a longer Latency time than 

males, while for individuals with lower growth rate, females have a shorter Latency time than 

males). No significant effect of juvenile survival or others two-way interactions were found. 

Time to right - According to the best minimal model (AIC C = 1959.8 vs. general model: 

AIC C = 1986.8), there was a significant individual effect on Time to right (Table 2.b). We also 

detected a significant effect of nutritional status, with a longer Time to right after feeding. In 

contrast, clutch identity, sex, growth rate or juvenile survival did not have a significant main 

effect on this measure. Only the interaction between growth rate and nutritional status was 

significant (i.e. the interaction is positively related to Time to right and individuals with 

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Annexe IV 

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higher growth rate have a longer Time to right after than before feeding, while individuals 

with lower growth rate have a longer Time to right before than after feeding). 

Fluctuating incubation temperatures 

Latency time - According to the best minimal model (AIC C = 932.5 vs. general model: AIC C = 

982.1), there was a significant individual variation in Latency time (Table 2.c). Nutritional 

status significantly influenced Latency time, with a longer time after feeding. No significant 

difference between incubation regimes or sexes was detected. However, difference between 

clutches was marginally significant (Table 2.c). Similarly, no main effect of juvenile survival 

or individual growth rate was detected, although the interaction between growth rate and 

incubation regime was significant (i.e. the interaction is negatively related to Latency time 

and individuals with higher growth rate have a longer Latency time for regime D than regimes 

B and C, while individuals with lower growth rate have a longer Latency time for regime C 

than regimes B and D). 

Time to right - According to the best minimal model (AIC C = 1009.1 vs. general model: 

AIC C = 1013.2), there was a significant individual effect on Time to right (Table 2.d). As in 

Latency time, the nutritional status also influenced this performance, with a longer Time to 

right after feeding. We also found a marginal significance of clutch identity and incubation 

regimes (Table 2.d). On the other hand, we detected a significant effect of juvenile survival 

with a positive correlation between Time to right and survival time. No other main effect was 

detected, whereas we found significant interactions between incubation regime and growth 

rate, similar to Latency time interaction; between sex and growth rate (i.e. the interaction is 

positively related to Time to right and for individuals with higher growth rate, females have a 

longer Latency time than males, while for individuals with lower growth rate, females have a 

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Annexe IV 

_____________________________________________ 

shorter Latency time than males); between survival and growth rate, negatively correlated 

with Time to right; and between survival and incubation regime (i.e. the interaction is 

positively related to Time to right and for juveniles with higher survival, juveniles from 

regime B have a longer Time to right than juveniles from regimes C and D, while for 

juveniles with lower survival, juveniles from regime D have a longer Time to right than 

juveniles from regimes C and B). 

DISCUSSION 

Juvenile turtles righting response was analyzed with two different experimental measures 

(Latency time and Time to right) and two different incubation treatments of the eggs (constant 

and fluctuating temperatures). We tested the same effects for all the four analyses, in order to 

test the generality of this kind of performance studies. Overall, significant effects were 

different for each analysis. 

The righting response as a fitness index? 

Despite the divergent results obtained in this study, some effects were consistent between 

analyses. For both incubation treatments (constant and fluctuating temperatures) and for both 

measures of the righting response, we found a large and significant individual variability, 

which potentially allows natural selection to operate. We also found an effect of maternal 

identity (i.e. clutch effect) on the Latency time at constant incubation temperature (P = 0.031). 

At fluctuating temperature, the effect of clutch identity on Latency time and Time to right was 

marginally significant (P = 0.054 and 0.084 respectively). These results are partly in 

agreement with the results of two previous studies, which also found a contribution of clutch 

in the righting response (Steyermark et al., 2001; Ashmore et al., 2003), suggesting the 

existence of a composite effect of maternal and genetic contributions of parents to righting 

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Annexe IV 

_____________________________________________ 

response. This and the significant individual variability support the hypothesis of heritable 

variability in this performance trait. 

In addition to its heritability, a fitness index has to be correlated with at least one of the two 

principal components of fitness, i.e. survival until adulthood and fecundity. In order to test 

this second argument, we examined the relationship between the measures of the righting 

response and (i) the survival of the juveniles after one year in laboratory conditions, and 

(ii) juvenile growth rate, which has been suggested by previous studies to be a good indicator 

of survival in aquatic turtles (Brooks et al., 1991; Rhen et al., 1995; Congdon et al., 1999). 

We found a significant effect of juvenile survival, as a main effect and in interaction, only on 

Time to right at fluctuating temperatures. In contrast, in both incubation treatments and for 

both measures of the righting response, the juvenile growth rate significantly affects the 

righting response, either as a main effect or in interaction with another factor. The 

discrepancy between the effects of juvenile survival and growth rate may arise from the fact 

that our estimation of juvenile survival was performed under optimal conditions in the 

laboratory and may not well reflect survival rates in nature. 

Finally, in our study, the righting response presents an individual variability that is probably 

heritable and that is correlated with at least an indirect component of fitness (i.e. growth rate). 

The conditions of operation of natural selection are therefore met (Stearns, 1992), which 

further supports the validity of the righting response as a fitness index. 

Limits and perspectives of the righting response as a fitness index 

To be a suitable fitness index, a performance measure must meet several requirements (see 

Sorci et al., 1994; Travis et al., 1999). First, the performance must be relevant to the ecology 

of the species studied. In our case, the righting response is commonly observed in nature 

(Burger, 1976) and a delayed righting response may clearly increase the probability of 

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Annexe IV 

_____________________________________________ 

predation, starvation or dehydration (Finkler, 1999, 2001; Steyermark et al., 2001). But, for 

example, Tucker (2000) showed that the hatchlings of two aquatic turtle species use very 

different strategies to move overland: to reduce time spent migrating, Chrysemys picta 

hatchlings increase locomotion speed whereas Trachemys scripta hatchlings use stealth, i.e. 

slow locomotion speed (see also Kolbe et al., 2002). The same locomotor performance should 

therefore not been chosen to evaluate the efficiency of overland move for these two species. 

This underlines the importance of the choice of the locomotor performance measure to obtain 

reliable conclusions. 

Second, since a behavioral response is generally complex, different measures of the same 

behavior are possible, each capturing a particular aspect of that behavior. In our experiment, 

we studied the composite righting response through two different measures that are 

independent: the Latency time, during which the turtle stays motionless, and the Time to 

right, which is the active return of the turtle in a prone position. Surprisingly, the significance 

and impact of most effects differs widely between the two measures (see summary in Table 

3). For example, at constant incubation temperature, the effect of sex on Latency time is 

highly significant (P = 0.0005) whereas sex does not influence the Time to right (P = 0.9815). 

A third measure was possible to analyze the righting response: the total duration since turtles 

were placed on their carapace until they return in a prone position. In fact, this measure 

represents the sum of Latency time and Time to right. There again, results of significant 

effects detected were different of the results obtained for the two other measures (analysis not 

shown). 

The strong discrepancies between our results for the two measures of the righting response 

show that the different aspects of a behavior can be influenced by different factors. This may 

point out the importance of using several measures of a locomotor performance to obtain 

valid conclusions. 

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Annexe IV 

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Several parameters influence a priori the “reaction norm” in locomotor performance 

performed in laboratory: the environmental conditions during the incubation of the eggs (e.g. 

temperature and hydric potential), the husbandry environment and finally, the experimental 

design during the measure. All these environmental conditions may directly affect the 

expression of hatchling or performance traits, thus these traits are not fixed but are 

phenotypically plastic (Kingsolver & Huey, 2003). And Arnold (1983) himself said that 

behavior, ontogeny and environmental variation may complicate the relationship between 

performance and fitness. 

Many previous studies have found a significant effect of incubation temperature of the eggs 

on locomotor performance in sauropsids (Burger, 1989; Shine et al., 1997; Downes & Shine, 

1999; Elphick et al., 1999; Brana & Ji, 2000; Freedberg et al., 2001; Webb et al., 2001; Du et 

al., 2003). However, most of these studies have used extreme temperature regimes to test the 

effect of temperature. Extreme temperatures generate morphological and physiological 

constraints that do not exist in nature. Furthermore, most studies also used constant 

temperature regimes, which are not representative of the fluctuations observed in natural nests 

(Georges et al., 1994; Valenzuela, 2001). It has been shown that the variance of the 

incubation temperature, and not only its mean, has a strong impact on various offspring traits, 

including growth rate, body size or locomotor performances (Shine et al., 1997; Doody, 1999; 

Demuth, 2001; Shine, 2002). The study of the influence of incubation temperature on 

performance is particularly important in species with TSD, in which Charnov and Bull (1977) 

predict a different fitness between males and females incubated in the same thermal 

environment. In our study, we compared the “reaction norm” of the righting response between 

juveniles from constant and fluctuating incubation temperatures of the eggs. We found that 

the significance of most effects (i.e. impact of explanatory variables on the righting response) 

differs widely between constant and fluctuating temperature treatments of the eggs, even 

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Annexe IV 

_____________________________________________ 

though the means of the incubation temperature are approximately similar (Table 3, Figure 1). 

Moreover, we found that at constant incubation temperature, the effect of sex on Latency time 

is highly significant whereas sex does not influence this measure at fluctuating temperature. 

In contrast, offspring sex does not seem to strongly affect the Time to right, with no effect 

detected at constant temperature and only a significant effect of sex in interaction with growth 

rate at fluctuating temperature (see Table 3). These results show that different measures of the 

same behavior are liable to yield opposite results, depending also on incubation treatment of 

the eggs (i.e. ontogenic factor). This confirms that the results obtained under constant 

temperature regimes cannot be extrapolated to the field without caution, and it stress again the 

need to use realistic (i.e. fluctuating) incubation regimes, which is rarely done in studies 

examining Charnov and Bull's hypothesis (review in Valenzuela, 2004). 

Furthermore, another factor that may influences performance measure is the rearing 

conditions of the animals. In the laboratory, husbandry conditions are usually optimal (e.g. 

food ad libitum, appropriate heat and UV intensity). The quasi-absence of environmental 

stress is likely to decrease the effect of natural selection. Under such conditions, the genetic 

and ontogenetic advantages of individuals may not express itself, and the observed 

phenotypic variability might therefore not be representative of individual fitness in nature (Le 

Gaillard et al., 2004). In our study, the juvenile survival measured under standardized and 

optimal conditions probably only allows us to detect low quality individuals and but may not 

let us distinguish between medium and high quality individuals. We therefore encourage 

studies where laboratory studies are combined with field experiments to assess a real measure 

of the quality of individuals. 

Finally, conditions of the measure itself will also influence the results. First, performance 

measures under laboratory condition should reflect how organisms perform in nature (Hertz, 

Huey & Garland, 1988; Irschick et al., 1998). However, in many cases, the observed 

17

Annexe IV 

_____________________________________________ 

performance might reflect motivational factors in the laboratory more than physiological 

capacities (Le Gaillard et al., 2004). For example running speed measured in the lab has often 

been linked to predation avoidance (Sorci et al., 1994; Janzen, 1995; Irschick et al., 1998; 

Webb et al., 2001) but the stimulation to perform is very different when there is no real 

predator. Second, all the factors than can influence the measure must be standardized and 

taken into account. In our study, we observed that the nutritional status of the turtles strongly 

influence their righting response (Table 3), with a longer response time after feeding. Feeding 

and digestion probably lead to an energetic cost in the righting response capacities of aquatic 

juvenile turtles, that points up possible intervention of trade-off between physiological needs 

and performance capacities (Clobert et al., 2000; Main et al., 2000; Ghalambor et al., 2004). 

Similarly, several authors have shown a strong effect of the ambient temperature on 

locomotor performance (Elphick et al., 1998; Steyermark et al., 2001; Freedberg et al., 2004). 

So conditions under which measures are performed must be standardized and/or taken into 

account to permit comparison between performance studies and to avoid too many 

confounding effects. 

Conclusion 

In evolutionary ecology, understanding the relationships between phenotype and fitness is 

particularly important because it allows to evaluate the mechanism by which natural selection 

acts (Arnold, 1983; Huey et al., 1990; Garland et al., 1994). In this context, experimental 

designs offer particular interest, since individuals and their environment can be much more 

easily controlled than in nature. However, our results showed that experimental conditions per 

se, usually not representative of natural conditions, strongly influence the impact of the 

different effects tested on the performance trait observed. Furthermore, the choice of the 

performance trait itself influences the results. Then, caution must be taken in extrapolating to 

18

Annexe IV 

_____________________________________________ 

nature results obtained in experimental conditions, even if the righting response seems to be a 

good candidate to be an index of fitness in aquatic turtles. We therefore encourage studies 

where laboratory studies are combined with field experiments. 

ACKNOWLEDGEMENTS 

We thank the staff of “la Ferme aux Crocodiles” and “l’Association Tortues Passion”, 

especially Luc Fougeirolle, Didier Touzet and Bernard Boussac to their assistance in 

collecting the eggs. We also thank Claude Pieau for his help in sexing juvenile turtles and 

Antoine Cadi for its valuable knowledge on Trachemys scripta elegans in France. Many 

thanks to Lionel Saunois, Annick Ambroise and Sandrine Fontaine for technical and field 

assistance. Benjamin Genton and Elena Angulo provided invaluable assistance on the 

statistical analyses conducted herein. Finally, we acknowledge Philippe Rivalan, Jean-Michel 

Guillon, Ivan Gomez-Mestre and Romain Barnard for constructive comments on various 

drafts of the manuscript. 

19

Annexe IV 

_____________________________________________ 


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24

Annexe IV 

_____________________________________________ 

Table 1. Summary table of data collection for locomotor performance analyses realized 

separately for hatchlings from eggs incubated at constant temperature (regime A) and 

hatchlings from eggs incubated at fluctuating temperatures (regimes B, C or D). 

CONSTANT 

FLUCTUATING 

Incubation regime A B C D 

Total 

Total 

Number of eggs 190 35 33 34 102 

Number of clutch 25 15 17 19 24 b 

Number of hatchlings 170 21 31 34 86 

Males 123 0 0 22 22 

Females 38 21 31 8 60 

Undetermined 9 0 0 4 4 

Sex-Ratio 0.23 1 1 0.25 - 

Nb of data used in the analyses a 574 79 115 109 303 

Males 443 - - 83 83 

Females 131 79 115 26 220 

Nb of turtles dead after one year 67 5 9 10 24 

Males 48 - - 7 7 

Females 19 5 9 3 17 

a 

Only the turtles that have righted themselves during the 30-minutes trial to quantify latency time and time to 

right have been taken into account in our analyses. 

b 

24 clutches were distributed among the three different fluctuating incubation regimes (B, C or D) 

25

Annexe IV 

_____________________________________________ 

Table 2. Significant effects on Trachemys scripta elegans juveniles righting response obtained 

in the final model determined by a backward stepwise procedure. Statistical tests are type III 

F-tests for fixed effects and Z-tests for random effects. 

Results are presented for the two tested dependent variables (Latency time and Time to right) 

and for the two different incubation regimes (constant temperature vs. fluctuating 

temperatures). 

Nut. St.: nutritional status 

Significance levels: ∗∗∗P

Annexe IV 

_____________________________________________ 

c) The “Latency time” model for fluctuating temperatures 

Tests 

statistics 

p-value 


Individual Z = 4.48

Annexe IV 

_____________________________________________ 

Table 3. Summary table of significant effects obtained for the statistical analyses of the two 

different measures of righting response (Latency time vs. Time to right) performed under two 

different thermal incubation conditions (constant temperature vs. fluctuating temperatures). 

Levels of significance: ∗∗∗P

Annexe IV 

_____________________________________________ 

Temperature (°C) 

34 

32 

30 

A 

28 

26 

24 

22 

34 

32 

30 

B 

28 

26 

24 

22 

34 

32 

30 

C 

28 

26 

24 

22 

34 

32 

30 

D 

28 

26 

24 

22 

0 2 4 6 8 10 

Days 

Figure 1. Temperature profiles used in laboratory incubation of eggs, described for a 10-days 

period. These regimes were repeated in loop until hatching, as A: constant incubation regime 

at 28.9°C; B, C and D: 24-hours fluctuating regimes, respectively defined as 29±3°C, 

28.5±5°C and 28.5±1.5°C. 

29

TURTLE, AN EXOTIC AND INTRODUCED SPECIES IN FRANCE: FIRST RESULTS 

CONCERNING THEIR COLONIZING CAPACITIES 

Abstract 

___________________________________________________________________ 

The red-eared slider turtle (Trachemys scripta elagans) is an aquatic species native to North 

America. Since the early 1970s, thousands of juvenile slider turtles, so-called “dwarf-turtles”, 

have been sold worldwide as pets. In the European Community, importation of red-eared 

sliders has been forbidden since 1997. Turtles rapidly became cumbersome when they 

reached adult size and well-intentioned people released them in natural ponds. Today, in 

France, this species is observed in many aquatic ecosystems and in all French administrative 

departments. This species seems to be well acclimated to local conditions and is already 

designated as an invasive species, without any scientific evidence. 

During my PhD, I investigated the capacity of red-eared slider turtle populations to establish 

themselves in French natural environments. Establishment of an introduced species, a key 

step inherent to the invasion process, underlies that this turtle must be able to successfully 

breed to enable population turn-over. Particularly, I studied environmental influences, 

especially the influence of climatic conditions, on different factors that may limit 

establishment of these introduced populations. Thus, I developed a new mechanistic model to 

predict sex-ratios of clutches in natural conditions (i.e. the sex of the embryo is influenced by 

incubation temperature in this turtle species). I also studied, through experimental approaches, 

the influence of temperature and water potential within the nest on hatching success, 

incubation length of the eggs and quality of juveniles. My first results showed that the redeared 

slider turtle might be a good candidate to colonize natural environments in France. 

However, the pattern of the release of these turtles and their reproduction might be strong 

barriers to invasion of this species. 

Key-words: introduced species; biological invasion; red-eared slider; TSD 

___________________________________________________________________ 

Address of laboratory 

________________________________________________________________ 

Ecologie, Systématique et Evolution 

Département Ecologie des Populations et des Communautés 

UMR 8079, bât. 362 

Université Paris-Sud XI (Orsay) 

91405 ORSAY CEDEX

Résumé 

___________________________________________________________________ 

La tortue à tempes rouges (Trachemys scripta elegans), dite de Floride, est une espèce 

aquatique originaire d’Amérique du Nord. Vendue dans le monde entier dès les années 70 

comme animal de compagnie, elle a été interdite d’importation dans la communauté 

européenne en 1997. Achetée à l’état juvénile sous le nom de « tortue naine », elle devenait 

souvent embarrassante à l’état adulte et beaucoup de ces tortues ont été relâchées dans les 

milieux naturels par des propriétaires bien intentionnés. A ce jour, en France, cette tortue a été 

ainsi recensée dans toutes sortes de milieux aquatiques, au sein de tous les départements. Elle 

semble s’acclimater parfaitement aux conditions locales et beaucoup la désignent d’ores et 

déjà comme une espèce invasive, sans aucune preuve scientifique toutefois. 

Durant ma thèse, je me suis intéressée à étudier les possibilités, pour les populations 

introduites de tortue à tempes rouges, de s’établir dans les milieux naturels français. Cette 

étape, inhérente au processus d’invasion par une espèce, est en effet essentielle et sous-entend 

que cette tortue peut se reproduire et assurer le renouvellement de ses populations. J’ai ainsi 

étudié l’influence de l’environnement et principalement celle du climat, sur divers facteurs 

susceptibles de limiter l’établissement des populations. Dans ce but, j’ai développé un 

nouveau modèle, mécaniste, permettant d’estimer le sex-ratio des pontes en conditions 

naturelles, le sexe des embryons étant conditionné par la température d’incubation chez cette 

tortue. J’ai également étudié, par diverses approches expérimentales, l’influence de la 

température et du potentiel hydrique dans le nid sur le succès d’éclosion et la durée 

d’incubation des œufs, ainsi que sur la qualité des juvéniles produits. Mes premiers résultats 

tendent à montrer certaines caractéristiques, qui pourraient favoriser la colonisation des 

milieux par cette espèce avec, cependant, un schéma d’introduction des individus et une 

reproduction, susceptibles de limiter fortement le potentiel invasif de cette tortue en France. 

Mots-clés : Espèce introduite ; invasion biologique ; tortue de Floride ; TSD 

___________________________________________________________________ 

Adresse du laboratoire 

________________________________________________________________ 

Ecologie, Systématique et Evolution 

Département Ecologie des Populations et des Communautés 

UMR 8079, bât. 362 

Université Paris-Sud XI (Orsay) 

91405 ORSAY CEDEX

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