Dissertação_Marina Torres_31mar 09 - Jardim Botânico do Rio de ...
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Instituto <strong>de</strong> Pesquisas <strong>Jardim</strong> <strong>Botânico</strong> <strong>do</strong> <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro<br />
Escola Nacional <strong>de</strong> Botânica Tropical<br />
Biologia reprodutiva e polinização <strong>de</strong> Senna multijuga no Parque Nacional<br />
<strong>de</strong> Itatiaia e na Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari<br />
<strong>Marina</strong> Wolowski <strong>Torres</strong><br />
20<strong>09</strong>
Instituto <strong>de</strong> Pesquisas <strong>Jardim</strong> <strong>Botânico</strong> <strong>do</strong> <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro<br />
Escola Nacional <strong>de</strong> Botânica Tropical<br />
Biologia reprodutiva e polinização <strong>de</strong> Senna multijuga no Parque Nacional<br />
<strong>de</strong> Itatiaia e na Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari<br />
<strong>Marina</strong> Wolowski <strong>Torres</strong><br />
<strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro<br />
20<strong>09</strong><br />
<strong>Dissertação</strong> apresentada ao Programa<br />
<strong>de</strong> Pós-Graduação em Botânica,<br />
Escola Nacional <strong>de</strong> Botânica Tropical,<br />
<strong>do</strong> Instituto <strong>de</strong> Pesquisas <strong>Jardim</strong><br />
<strong>Botânico</strong> <strong>do</strong> <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro, como<br />
parte <strong>do</strong>s requisitos necessários para a<br />
obtenção <strong>do</strong> título <strong>de</strong> Mestre em<br />
Botânica.<br />
Orienta<strong>do</strong>r: Dr. Leandro Freitas<br />
ii
Biologia reprodutiva e polinização <strong>de</strong> Senna multijuga no Parque Nacional<br />
<strong>de</strong> Itatiaia e na Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari.<br />
<strong>Marina</strong> Wolowski <strong>Torres</strong><br />
<strong>Dissertação</strong> submetida ao corpo <strong>do</strong>cente da Escola Nacional <strong>de</strong> Botânica<br />
Tropical, Instituto <strong>de</strong> Pesquisas <strong>Jardim</strong> <strong>Botânico</strong> <strong>do</strong> <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro - JBRJ,<br />
como parte <strong>do</strong>s requisitos necessários para a obtenção <strong>do</strong> grau <strong>de</strong> Mestre.<br />
Aprovada por:<br />
Prof. Dr. Leandro Freitas (Orienta<strong>do</strong>r) ______________________<br />
Prof. Dr a . Alexandra Pires Fernan<strong>de</strong>z ______________________<br />
Prof. Dr. Paulo Eugênio A. M. Oliveira ______________________<br />
em 19/02/20<strong>09</strong><br />
<strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro<br />
20<strong>09</strong><br />
iii
T693<br />
b<br />
<strong>Torres</strong>, <strong>Marina</strong> Wolowski<br />
Biologia reprodutiva e polinização <strong>de</strong> Senna multijuga<br />
no Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia e na Área <strong>de</strong> Proteção<br />
Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari. / <strong>Marina</strong> Wolowski<br />
<strong>Torres</strong>. – <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro, 20<strong>09</strong>.<br />
49p.: il.; 30 cm.<br />
<strong>Dissertação</strong> (Mestra<strong>do</strong>) – Instituto <strong>de</strong> Pesquisas<br />
<strong>Jardim</strong> <strong>Botânico</strong> <strong>do</strong> <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro/ Escola Nacional <strong>de</strong><br />
Botânica Tropical, 20<strong>09</strong>.<br />
Orienta<strong>do</strong>r: Leandro Freitas.<br />
Bibliografia.<br />
1.Conservação. 2. Biologia reprodutiva. 3.<br />
Polinização. 4. Fenologia. 5.Leguminosae. 5. Parque<br />
Nacional <strong>do</strong> Itatiaia (RJ e MG). 6. Área <strong>de</strong> proteção<br />
ambiental Serrinha <strong>do</strong> Alambari (RJ). 7. <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro<br />
(Esta<strong>do</strong>). I. Título. II. Escola Nacional <strong>de</strong> Botânica<br />
Tropical.<br />
CDD 583.749<br />
iv
AGRADECIMENTOS<br />
A minha família, especialmente a minha mãe por sempre acreditar e apoiar as minhas<br />
escolhas.<br />
A Leandro Freitas pela orientação atual e futura.<br />
A Victor Silvestre pela imprescindível ajuda no trabalho <strong>de</strong> campo com a montagem<br />
<strong>do</strong>s andaimes.<br />
A Leandro Silva pela ajuda no trabalho <strong>de</strong> campo na Serrinha.<br />
A Sebastião Neto pela ajuda na coleta <strong>do</strong>s frutos.<br />
A Elaine Zózimo, Karen <strong>de</strong> Toni e Rogério Figueire<strong>do</strong> pela ajuda no laboratório.<br />
A Leila Nunes Morga<strong>do</strong> e Maria Cristina Gaglianone pela i<strong>de</strong>ntificação das abelhas.<br />
A Izar Aximoff pelo incentivo para ingressar no mestra<strong>do</strong> e trabalhar em Itatiaia.<br />
A Mariana pela companhia no abrigo.<br />
A Jakeline Pires pela ajuda com os da<strong>do</strong>s.<br />
A <strong>Marina</strong> Brazão por to<strong>do</strong>s esses anos <strong>de</strong> amiza<strong>de</strong>.<br />
A Beatriz Castelar e Raquel Monteiro que se tornaram gran<strong>de</strong>s amigas ao longo <strong>de</strong>sses<br />
<strong>do</strong>is anos.<br />
Aos professores e amigos <strong>do</strong> jardim pelas ótimas confraternizações.<br />
Aos funcionários da ENBT.<br />
Ao Instituto Chico Men<strong>de</strong>s e à Agência <strong>de</strong> Meio Ambiente <strong>de</strong> Resen<strong>de</strong>.<br />
Aos proprietários particulares da Serrinha <strong>do</strong> Alambari Gisele e Wilson, Guilherme<br />
Caran, Eliel <strong>de</strong> Assis Queiroz e Luis Felipe Cesar pelo incentivo e apoio à pesquisa em<br />
suas proprieda<strong>de</strong>s.<br />
A Petrobras/Programa Mata Atlântica pelo suporte financeiro e logístico e aos<br />
funcionários Luciano <strong>de</strong> Souza, Priscila França e Rosembergue Silva.<br />
A CAPES pelo recurso PROAP.<br />
v
RESUMO<br />
Os estu<strong>do</strong>s em biologia reprodutiva tiveram suas abordagens ampliadas à medida que se<br />
reconheceu que a conservação biológica <strong>de</strong>pen<strong>de</strong> da manutenção das interações entre<br />
espécies. No contexto da redução <strong>de</strong> áreas naturais, estu<strong>do</strong>s têm mostra<strong>do</strong> que as<br />
espécies respon<strong>de</strong>m diferentemente aos efeitos da fragmentação, mas, na maioria <strong>do</strong>s<br />
casos, têm se observa<strong>do</strong> a redução <strong>do</strong> sucesso reprodutivo e efeitos negativos nas das<br />
interações mutualísticas e antagonísticas. Uma das principais estratégias para a<br />
conservação da diversida<strong>de</strong> biológica é o estabelecimento <strong>de</strong> áreas protegidas. No<br />
Brasil, o estabelecimento e a gestão <strong>de</strong> Unida<strong>de</strong>s <strong>de</strong> Conservação (UCs) têm busca<strong>do</strong><br />
pela complementarida<strong>de</strong> entre categorias distintas <strong>de</strong> manejo: proteção integral e uso<br />
sustentável. Todavia, estu<strong>do</strong>s com a finalida<strong>de</strong> <strong>de</strong> avaliar o <strong>de</strong>sempenho das áreas<br />
protegidas para a conservação são escassos. Os objetivos <strong>de</strong>ste trabalho foram <strong>de</strong>screver<br />
a biologia reprodutiva e a polinização <strong>de</strong> Senna multijuga e quantificar parâmetros <strong>de</strong><br />
sucesso reprodutivo e <strong>de</strong> interações ecológicas (fecundida<strong>de</strong>, fenologia, polinização e<br />
predação <strong>de</strong> sementes pré-dispersão) <strong>de</strong>sta espécie em duas UCs contíguas <strong>de</strong> categorias<br />
distintas: o Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia (PNI) e a Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da<br />
Serrinha <strong>do</strong> Alambari (APASA). Senna multijuga é uma árvore <strong>de</strong> médio porte comum<br />
em clareiras, bordas <strong>de</strong> floresta e áreas em regeneração. As flores são hermafroditas e<br />
zigomórficas e apresentam corola amarela, enantiostilia, heteranteria e <strong>de</strong>iscência<br />
poricida, sen<strong>do</strong> o pólen o único recurso. A polinização por vibração foi realizada por<br />
abelhas <strong>do</strong>s gêneros Bombus, Centris, Epicharis e Xylocopa. A espécie é<br />
autoincompatível, com sistema <strong>de</strong> incompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ação tardia. A floração foi anual<br />
com duração intermediária e teve curta sobreposição entre as áreas. A fenologia<br />
vegetativa apresentou diferenças entre as UCs. Apesar das UCs estarem sob condições<br />
climáticas semelhantes, diferenças microclimáticas po<strong>de</strong>m regular o comportamento<br />
fenológico vegetativo das populações A diferença temporal entre a época <strong>de</strong> floração<br />
parece estar relacionada à diferença <strong>do</strong> comportamento da fenofase brotamento. A<br />
fecundida<strong>de</strong> foi igual entre as UCs e a freqüência <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res e a predação <strong>de</strong><br />
sementes por bruquí<strong>de</strong>os foram, em torno <strong>de</strong> duas vezes, mais intensas no PNI. Apesar<br />
da menor freqüência <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res não ter resulta<strong>do</strong> em redução <strong>do</strong> sucesso<br />
reprodutivo, a manutenção <strong>do</strong>s níveis <strong>de</strong> polinização é fundamental para a reprodução<br />
da espécie. Embora a intensida<strong>de</strong> das interações na APASA tenha si<strong>do</strong> inferior em<br />
relação ao PNI, a complementarida<strong>de</strong> <strong>de</strong> categorias distintas <strong>de</strong> manejo é importante<br />
vi
para o estabelecimento <strong>de</strong> áreas protegidas contíguas e <strong>de</strong> áreas protegidas pequenas em<br />
remanescentes florestais localiza<strong>do</strong>s em proprieda<strong>de</strong>s privadas.<br />
Palavras-chave: autoincompatibilida<strong>de</strong>, conservação biológica, polinização, predação.<br />
vii
ABSTRACT<br />
Reproductive biology studies have spread out after the i<strong>de</strong>a that biodiversity<br />
conservation <strong>de</strong>pends on interactions among species. Motivated by the wi<strong>de</strong>spread<br />
reduction of natural areas, several studies have showed that responses to fragmentation<br />
effects differ among species. However, there were reduction on reproductive success<br />
and negative effects on mutualistic and antagonistic interactions in most cases. The<br />
establishment of protected areas is an important biodiversity conservation strategy. In<br />
Brazil, the establishment and management of conservation units (UCs) have a<strong>do</strong>pted the<br />
complementary use of the two categories of management: restricted and sustainable use.<br />
However, studies that evaluate the performance of protected areas of different<br />
categories are scarce. The aims of this study are <strong>de</strong>scribe the reproductive biology of<br />
Senna multijuga and quantify some parameters of reproductive success and ecological<br />
interactions (fecundity, phenology, pollination and pre-dispersal seed predation) of this<br />
species on two UCs of distinct categories: Itatiaia National Park (PNI) and<br />
Environmental Protected Area of Serrinha <strong>do</strong> Alambari (APASA). Senna multijuga is a<br />
middle size tree, common in forest gaps, edges and regeneration areas. Flowers are<br />
hermaphrodites and zigomorphous and have yellow corolla, heteranthery, porici<strong>de</strong><br />
<strong>de</strong>hiscence and pollen is the only resource. Pollinators were large bees belonging to<br />
Bombus, Centris, Epicharis and Xylocopa, which collect pollen by buzzing. Senna<br />
multijuga is self-incompatible with a late-acting self-incompatibility system. Flowering<br />
was annual with intermediary duration; there was a brief overlapping between the two<br />
areas. Vegetative phenology differed between the UCs. Although the two UCs are un<strong>de</strong>r<br />
similar climatic conditions, microclimatic differences may regulate population<br />
phenological behaviour. Time flowering differences seem to be associated to leaf<br />
flushing patterns. Fecundity was equal between the two UCs and pollinators frequency<br />
and seed predation by bruquids were about twice higher at PNI. Although the lower<br />
pollinators frequency did not <strong>de</strong>crease reproductive success, the maintenance of<br />
pollination levels is essential for S. multijuga reproduction. Although ecological<br />
interactions were inferior at APASA, this is important for the complementary use of<br />
distinct categories of protected areas, by means of the establishment of both contiguous<br />
protected areas and small-protected areas with remaining forests that are located in<br />
private properties.<br />
Key-words: self-incompatibility, biological conservation, pollination, predation.<br />
viii
SUMÁRIO<br />
Resumo __________________________________________________ vi<br />
Abstract _________________________________________________ viii<br />
Introdução _________________________________________________ 1<br />
Biologia reprodutiva, fenologia e interações planta-animal ......................................... 1<br />
Fragmentação <strong>de</strong> habitats e Unida<strong>de</strong>s <strong>de</strong> Conservação ................................................ 5<br />
Objetivos ......................................................................................................................... 8<br />
Material e Méto<strong>do</strong>s __________________________________________ 9<br />
Áreas <strong>de</strong> estu<strong>do</strong> ............................................................................................................... 9<br />
Espécie em estu<strong>do</strong> ......................................................................................................... 14<br />
Biologia reprodutiva e visitantes florais ....................................................................... 14<br />
Fenologia, fecundida<strong>de</strong>, predação <strong>de</strong> sementes<br />
e polinização entre PNI e APASA ................................................................................. 17<br />
Resulta<strong>do</strong>s ________________________________________________ 19<br />
Biologia reprodutiva e visitantes florais ....................................................................... 19<br />
Fenologia, fecundida<strong>de</strong>, predação <strong>de</strong> sementes<br />
e polinização entre PNI e APASA ................................................................................ 25<br />
Discussão _________________________________________________ 29<br />
Conclusão _________________________________________________ 36<br />
Referências Bibliográficas ____________________________________ 37<br />
ix
INTRODUÇÃO<br />
Biologia reprodutiva, fenologia e interações planta-animal<br />
Estu<strong>do</strong>s em biologia reprodutiva e interações planta-animal em florestas<br />
tropicais têm avança<strong>do</strong> à medida que se reconhece sua importância na história evolutiva<br />
das espécies e para a <strong>de</strong>terminação da composição e estrutura <strong>de</strong> comunida<strong>de</strong>s (Heithaus<br />
1974, Bawa et al. 1985a, b, Bawa 1990, Oliveira & Gibbs 2000, Freitas & Sazima<br />
2006). As primeiras questões surgiram em função da alta riqueza <strong>de</strong> espécies das<br />
florestas tropicais e baixas <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong>s populacionais, da capacida<strong>de</strong> <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res<br />
se movimentarem entre as árvores e <strong>do</strong>s níveis <strong>de</strong> autopolinização e polinização cruzada<br />
nas espécies (Corner 1954, Baker 1959, Fe<strong>do</strong>rov 1966, Ashton 1969, Janzen 1971). As<br />
<strong>de</strong>scrições <strong>do</strong>s sistemas sexuais e reprodutivos <strong>de</strong> conjuntos <strong>de</strong> espécies arbóreas<br />
tropicais começaram com os trabalhos <strong>de</strong> Bawa (1974) e Zapata e Arroyo (1978) e a<br />
autoincompatibilida<strong>de</strong> foi registrada para a maioria (76% e 80%) das espécies<br />
hermafroditas estudadas (Bawa 1974, Bawa et al. 1985a). A prevalência da<br />
autoincompatibilida<strong>de</strong>, que implica na polinização cruzada, provavelmente está<br />
relacionada a pressões seletivas para a manutenção da variabilida<strong>de</strong> genética (Bawa<br />
1974, Zapata & Arroyo 1978, Seavey & Bawa 1986).<br />
A autoincompatibilida<strong>de</strong> é <strong>de</strong>finida como a incapacida<strong>de</strong> <strong>de</strong> plantas<br />
hermafroditas produzirem zigotos após autopolinizações (De Nettancourt 1977). A<br />
partir <strong>de</strong> experimentos genéticos (ver em Gibbs 1990) foram <strong>de</strong>fini<strong>do</strong>s três sistemas <strong>de</strong><br />
autoincompatibilida<strong>de</strong> distintos: homomórifico gametofítico, homomórfico esporofítico<br />
e heteromórfico. A autoincompatibilida<strong>de</strong> heteromórfica ocorre em espécies<br />
heterostílicas e o controle gênico é <strong>de</strong>termina<strong>do</strong> por um lócus com <strong>do</strong>is alelos. Nos<br />
casos <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> homomórfica o controle gênico é por um lócus com<br />
múltiplos alelos. Na autoincompatibilida<strong>de</strong> esporofítica, a rejeição ocorre entre teci<strong>do</strong><br />
esporofítico masculino transporta<strong>do</strong> pelo grão <strong>de</strong> pólen e o teci<strong>do</strong> esporofítico materno<br />
geralmente na superfície estigmática e o grão <strong>de</strong> pólen não é capaz <strong>de</strong> germinar ou<br />
penetrar no estigma. Na autoincompatibilida<strong>de</strong> gametofítica, o grão <strong>de</strong> pólen germina e<br />
é inibi<strong>do</strong> ao longo <strong>do</strong> seu crescimento no estigma, estilete (na maioria <strong>do</strong>s casos), ovário<br />
ou óvulos. Neste caso, a incompatibilida<strong>de</strong> se dá entre o teci<strong>do</strong> haplói<strong>de</strong> <strong>do</strong> grão <strong>de</strong><br />
pólen e o teci<strong>do</strong> esporofítico materno (Gibbs 1990).<br />
Posteriormente, com o uso da microscopia <strong>de</strong> fluorescência, aumentou o número<br />
<strong>de</strong> observações <strong>do</strong> crescimento <strong>de</strong> tubos polínicos no ovário e penetração nos óvulos <strong>de</strong><br />
espécies autoincompatíveis (Gibbs 1990). Estes casos em que a autoincompatibilida<strong>de</strong><br />
1
ocorre no ovário e seja anterior à fertilização ou como resulta<strong>do</strong> <strong>de</strong> aborto ou inibição<br />
<strong>de</strong> óvulos foram classifica<strong>do</strong>s como autoincompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ação tardia (Seavey &<br />
Bawa 1986). Para as espécies <strong>de</strong> Leguminosae, Arroyo (1991) <strong>de</strong>screveu a tendência<br />
para maior freqüência <strong>de</strong> sistemas <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> em grupos <strong>de</strong> arbóreas que<br />
em grupos <strong>de</strong> herbáceas e representantes da família foram caracteriza<strong>do</strong>s por apresentar<br />
principalmente autoincompatibilida<strong>de</strong> gametofítica (Arroyo 1981). Mais recentemente<br />
se tem o registro em muitas leguminosas tropicais <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ação<br />
tardia (Seavey & Bawa 1986, Gibbs 1990, Gibbs et al. 1999, Lewis & Gibbs 1999,<br />
Freitas & Oliveira 2002, Carvalho & Oliveira 2003, Rodriguez-Riãno et al. 2004,<br />
Oliveira & Sigrist 2008, Pires & Freitas 2008). Estu<strong>do</strong>s <strong>de</strong> sistema reprodutivo no<br />
gênero Senna apontaram para a autocompatibilida<strong>de</strong> em S. australis (Silva et al. 2002) e<br />
S. corymbosa (Laporta 2005) e autoincompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ação tardia em S. silvestres<br />
(Carvalho & Oliveira 2003). Ribeiro e Lovato (2004) observaram taxas <strong>de</strong> cruzamentos<br />
variáveis entre indivíduos e populações <strong>de</strong> S. multijuga, utilizan<strong>do</strong> marca<strong>do</strong>res<br />
moleculares, em áreas com distintos graus <strong>de</strong> preservação: pastagem e vegetação<br />
secundária na borda <strong>do</strong> Parque Estadual <strong>do</strong> <strong>Rio</strong> Doce (Minas Gerais). Mas até o<br />
momento, não foi realiza<strong>do</strong> estu<strong>do</strong> <strong>do</strong> sistema reprodutivo <strong>de</strong>ssa espécie.<br />
A disponibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> parceiros sexuais para as plantas, que <strong>de</strong>terminam as<br />
oportunida<strong>de</strong>s para a polinização cruzada, e <strong>de</strong> recursos aos poliniza<strong>do</strong>res, <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>m da<br />
ocorrência <strong>de</strong> eventos biológicos repetitivos e das causas bióticas e abióticas <strong>de</strong> sua<br />
ocorrência (i.e., fenologia sensu Lieth 1974). Os eventos fenológicos são associa<strong>do</strong>s a<br />
fatores bióticos como a competição por poliniza<strong>do</strong>res na época <strong>de</strong> floração (Gentry<br />
1974) e disponibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> recursos para os animais (Frankie et al. 1974). Janzen<br />
(1974a) sugere que a ocorrência sincronizada <strong>do</strong>s eventos fenológicos reprodutivos e<br />
vegetativos po<strong>de</strong> representar vantagens adaptativas para muitas espécies tropicais, uma<br />
vez que favorece a atração <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res e mantêm os níveis <strong>de</strong> predação baixos.<br />
Contu<strong>do</strong>, consi<strong>de</strong>ran<strong>do</strong> o longo tempo <strong>de</strong> geração das árvores em relação ao curto<br />
tempo <strong>de</strong> geração <strong>do</strong>s seus poliniza<strong>do</strong>res, insetos, qualquer correlação temporal entre<br />
floração e ativida<strong>de</strong> <strong>do</strong>s insetos provavelmente resultou da adaptação <strong>do</strong> ciclo <strong>de</strong> vida<br />
<strong>do</strong>s insetos ao <strong>de</strong>senvolvimento sazonal das árvores <strong>do</strong> que <strong>de</strong> coevolução entre árvores<br />
e insetos (Borchert 1983). Desta maneira, parece improvável que a floração <strong>de</strong> árvores<br />
tenha evoluí<strong>do</strong> em resposta às interações com animais e preda<strong>do</strong>res <strong>de</strong> sementes<br />
(Borchert et al. 2004).<br />
2
Em relação aos fatores abióticos, estu<strong>do</strong>s com espécies arbóreas neotropicais<br />
têm <strong>de</strong>monstra<strong>do</strong> que os eventos fenológicos (brotamento e queda foliar, floração e<br />
frutificação) apresentam diferentes graus <strong>de</strong> sazonalida<strong>de</strong> em resposta a fatores<br />
climáticos (Reich & Borchert 1984, Morellato et al. 1989, Morellato et al. 2000, Rivera<br />
et al. 2002, Borchert et al. 2005), tanto em florestas semi<strong>de</strong>cíduas como em florestas<br />
ombrófilas (Frankie et al. 1974, Jackson 1978, Newstrom et al. 1994, Morellato et al.<br />
1989, 2000). O brotamento foliar tem si<strong>do</strong> associa<strong>do</strong> ao aumento <strong>do</strong> fotoperío<strong>do</strong><br />
(Morellato et al. 2000, Rivera et al. 2002) e da temperatura (Morellato et al. 2000). A<br />
floração foi associada a fatores como fotoperío<strong>do</strong> e temperatura para espécies arbóreas<br />
<strong>de</strong> Mata Atlântica (Morellato et al. 2000). Todavia, a maioria das espécies floresce<br />
durante fases características da época <strong>do</strong> <strong>de</strong>senvolvimento vegetativo e, assim, as<br />
fenofases reprodutivas e vegetativas não <strong>de</strong>vem ser interpretadas separadamente<br />
(Borchert 1983, Borchert 1992, Borchert et al. 2004). A queda foliar para muitas<br />
espécies tem início ao final da estação chuvosa provavelmente em função da<br />
combinação <strong>do</strong> envelhecimento das folhas e diminuição <strong>do</strong> fotoperío<strong>do</strong> antes <strong>do</strong><br />
aumento da seca (Borchet & Rivera 2001, Borchert et al. 2002). Embora fatores<br />
climáticos sejam associa<strong>do</strong>s a padrões fenológicos sazonais, estu<strong>do</strong>s <strong>do</strong> comportamento<br />
fenológico <strong>de</strong> populações <strong>de</strong> uma espécie em habitats com características distintas têm<br />
mostra<strong>do</strong> que diferenças micro-ambientais (Borchert 1980, Borchert 1994, Pedroni et<br />
al. 2002) e diferença genética entre indivíduos (Murfet 1977) são fatores adicionais para<br />
explicar variações individuais.<br />
O conhecimento acerca da biologia floral é fundamental para entendimento <strong>do</strong>s<br />
sistemas <strong>de</strong> polinização das espécies (Faegri & van <strong>de</strong>r Pijl 1979, Endress 1994), uma<br />
vez que atributos como tamanho, coloração, recursos e presença <strong>de</strong> o<strong>do</strong>res nas flores,<br />
estão envolvi<strong>do</strong>s na atrativida<strong>de</strong> e recompensa aos poliniza<strong>do</strong>res e influenciam o<br />
transporte <strong>de</strong> pólen e, conseqüentemente, o fluxo gênico (Vogel & Westerkamp 1991).<br />
Flores assimétricas, enantiostilia, heteranteria e <strong>de</strong>iscência poricida são características<br />
comuns às espécies da subtribo Cassiinae (Leguminosae) (Gottsberger & Silberbauer-<br />
Gottsberger 1988). A enantiostilia é uma forma <strong>de</strong> polimorfismo floral no qual o estilete<br />
apresenta-se <strong>de</strong>flexiona<strong>do</strong> para a direita ou esquerda em relação ao eixo central. Essa<br />
característica evoluiu in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>ntemente em pelo menos <strong>de</strong>z famílias <strong>de</strong> angiospermas<br />
e normalmente está associada a outras características incluin<strong>do</strong> a heteranteria<br />
(polimorfismo <strong>do</strong>s estames), a coleta <strong>de</strong> pólen por vibração realizada por abelhas,<br />
ausência <strong>de</strong> nectários e a assimetria floral (Barrett et al. 2000, Jesson et al. 2003). A<br />
3
presença <strong>de</strong>sses caracteres em grupos não-relaciona<strong>do</strong>s sugere a convergência evolutiva<br />
para a qual a posição <strong>do</strong> poliniza<strong>do</strong>r durante a visita é importante para a dispersão <strong>do</strong><br />
pólen e sucesso reprodutivo masculino (Barrett et al. 2000). A <strong>de</strong>iscência poricida é<br />
comum em espécies em que o pólen é o único recurso floral e a coleta <strong>de</strong> pólen é ativa,<br />
realizada por fêmeas <strong>de</strong> abelhas capazes <strong>de</strong> promover vibrações nas peças florais<br />
(Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1988). Contu<strong>do</strong>, nem todas as espécies que<br />
visitam flores <strong>de</strong> pólen atuam como poliniza<strong>do</strong>res. Para o gênero Senna, apenas abelhas<br />
<strong>de</strong> tamanho médio a gran<strong>de</strong>, <strong>do</strong>s gêneros Xylocopa, Centris, Bombus e Epicharis,<br />
<strong>de</strong>sempenham esta função (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 1988). Pinheiro e<br />
Sazima (2007) observaram maior freqüência <strong>de</strong> visita das espécies Bombus morio,<br />
Xylocopa brasilianorum e X. frontalis em Senna multijuga em Ubatuba, esta<strong>do</strong> <strong>de</strong> São<br />
Paulo, e <strong>de</strong>screveram a relação entre o tamanho <strong>do</strong> visitante e o tamanho <strong>do</strong> gineceu e<br />
<strong>do</strong>s estames longos como a principal condição para garantir a polinização. Além disso,<br />
o padrão <strong>de</strong> forrageamento <strong>de</strong>ssas abelhas, em linhas <strong>de</strong> captura (trap-line sensu Janzen<br />
1971), é um comportamento <strong>de</strong> coleta que favorece a polinização cruzada. Muitas<br />
espécies polinizadas por abelhas gran<strong>de</strong>s são autoincompatíveis (Endress 1994), o que<br />
torna o fluxo polínico, promovi<strong>do</strong> durante as rotas <strong>de</strong> coleta, fundamental para garantir<br />
a reprodução sexual <strong>de</strong> muitas plantas em florestas tropicais (Pinheiro & Sazima 2007).<br />
As interações antagonísticas como a predação <strong>de</strong> sementes tem efeitos<br />
consi<strong>de</strong>ráveis sobre o crescimento populacional e abundância das plantas (Crawley<br />
2000, Maron & Crone 2006). Os preda<strong>do</strong>res <strong>de</strong> sementes na fase <strong>de</strong> pré-dispersão são<br />
insetos pequenos (Diptera, Lepi<strong>do</strong>ptera, Coleoptera e Hymenoptera), se<strong>de</strong>ntários e<br />
especialistas, que contribuem expressivamente para a redução da quantida<strong>de</strong> <strong>de</strong><br />
sementes produzidas (Crawley 2000). Os principais preda<strong>do</strong>res <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong> Senna<br />
multijuga em área cultivada no <strong>Jardim</strong> <strong>Botânico</strong> Municipal <strong>de</strong> Curitiba foram as<br />
espécies <strong>de</strong> bruquí<strong>de</strong>os Sennius cru<strong>de</strong>lis, S. puncticollis e S. nappi, e a taxa <strong>de</strong> predação<br />
<strong>de</strong> sementes foi <strong>de</strong> 12,5% (Sari & Ribeiro-Costa 2005). Essas autoras ressaltaram que<br />
diferenças observadas na predação <strong>de</strong> sementes entre indivíduos, mesmo próximos,<br />
po<strong>de</strong>m estar relacionadas ao início da fenofase frutificação. A taxa <strong>de</strong> predação <strong>de</strong><br />
sementes variou <strong>de</strong> 7,8 a 18,0% para Senna occi<strong>de</strong>ntalis em duas áreas com diferenças<br />
em relação à umida<strong>de</strong> e disponibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> nutrientes (Shaukat & Siddiqui 2007).<br />
Populações <strong>de</strong> insetos preda<strong>do</strong>res <strong>de</strong> sementes são sensíveis a mudanças ambientais,<br />
como luz e umida<strong>de</strong>, e à disponibilida<strong>de</strong> e flutuação <strong>do</strong>s recursos alimentares (Cascante<br />
et al. 2002, Lewis & Basset 2007).<br />
4
Fragmentação <strong>de</strong> habitats e Unida<strong>de</strong>s <strong>de</strong> Conservação<br />
Novas abordagens nos estu<strong>do</strong>s em biologia reprodutiva têm surgi<strong>do</strong> à medida<br />
que se reconheceu que a conservação biológica <strong>de</strong>pen<strong>de</strong> da manutenção das interações<br />
entre espécies (Janzen 1974b). No contexto <strong>de</strong> redução <strong>de</strong> áreas naturais, diversos<br />
estu<strong>do</strong>s sobre os efeitos da fragmentação na reprodução das plantas foram realiza<strong>do</strong>s.<br />
Em um <strong>do</strong>s estu<strong>do</strong>s pioneiros, diferentes graus <strong>de</strong> redução foram registra<strong>do</strong>s para a<br />
produção <strong>de</strong> sementes e nível <strong>de</strong> polinização em espécies com diferentes características<br />
(sistema <strong>de</strong> compatibilida<strong>de</strong>, guilda <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res, forma <strong>de</strong> vida, linhagens<br />
filogenéticas) com o aumento da fragmentação (Aizen & Feinseinger 1994). Outros<br />
estu<strong>do</strong>s apontaram que os efeitos da fragmentação sobre a biologia reprodutiva das<br />
plantas po<strong>de</strong>m ser maiores ou menores <strong>de</strong> acor<strong>do</strong> com o grau <strong>de</strong> <strong>de</strong>pendência da<br />
polinização cruzada (Bond 1994, Murcia 1996). De acor<strong>do</strong> com Steffan-Dewenter e<br />
colabora<strong>do</strong>res (2002), as espécies autoincompatíveis são mais vulneráveis aos efeitos da<br />
fragmentação consi<strong>de</strong>ran<strong>do</strong> que esta po<strong>de</strong> modificar a riqueza, composição, abundância<br />
e comportamento <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res. Essas alterações afetam a polinização e limitam a<br />
quantida<strong>de</strong> <strong>de</strong> pólen compatível <strong>de</strong>positada no estigma ou modifica os padrões <strong>de</strong><br />
transferência, afetan<strong>do</strong> negativamente a reprodução sexuada (Aguilar & Galetto 2004).<br />
Estu<strong>do</strong>s <strong>de</strong> revisão buscaram respon<strong>de</strong>r quais espécies seriam mais sensíveis a<br />
fragmentação <strong>de</strong> acor<strong>do</strong> com características como sistema <strong>de</strong> compatibilida<strong>de</strong> e o grau<br />
<strong>de</strong> especialização da polinização (Aizen et al. 2002, Ghazoul 2005), contu<strong>do</strong> não<br />
conseguiram estabelecer generalizações. Em um estu<strong>do</strong> <strong>de</strong> meta-análise, o sistema <strong>de</strong><br />
compatibilida<strong>de</strong> foi a única variável reprodutiva que diferenciou as espécies em relação<br />
aos efeitos da fragmentação (Aguillar et al. 2006). Quanto a outras características como<br />
grau <strong>de</strong> especialização da polinização, forma <strong>de</strong> vida, tipo <strong>de</strong> habitat não foi possível<br />
i<strong>de</strong>ntificar tendência clara <strong>de</strong> susceptibilida<strong>de</strong> à fragmentação na reprodução sexual.<br />
Apesar <strong>do</strong>s efeitos da fragmentação serem negativos para a maioria das espécies<br />
(Aguillar et al. 2006), estu<strong>do</strong>s empíricos com espécies arbóreas tropicais têm mostra<strong>do</strong><br />
diferentes respostas em relação aos efeitos da fragmentação sobre o sucesso reprodutivo<br />
(Aizen & Feinsinger 1994a, Dick 2001, Cascante et al. 2002, Fuchs et al. 2003, Lobo et<br />
al. 2005, Quesada et al. 2004, Herrerías-Diego et al. 2006, Herrerías-Diego et al. 2008).<br />
Em relação a interações antagonísticas, a intensida<strong>de</strong> da predação <strong>de</strong> sementes<br />
po<strong>de</strong> aumentar em um gradiente crescente <strong>de</strong> cobertura vegetal, sem efeitos sobre o<br />
crescimento populacional (Kolb et al. 2007). A predação <strong>de</strong> sementes das espécies<br />
arbóreas Samanea saman e Ceiba aesculifolia foi menor em fragmentos em relação à<br />
5
floresta contínua (Cascante et al. 2002, Herrerías-Diego et al. 2008). Do ponto <strong>de</strong> vista<br />
da conservação das plantas, mudanças nos níveis <strong>de</strong> predação <strong>de</strong> sementes po<strong>de</strong>m<br />
alterar a <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> <strong>de</strong> sementes, o estabelecimento <strong>de</strong> plântulas e a regeneração das<br />
populações e, por fim, ter efeitos em longo prazo na comunida<strong>de</strong> (Herrerías-Diego et al.<br />
2008). A redução ou eliminação <strong>de</strong> preda<strong>do</strong>res <strong>de</strong> sementes em fragmentos florestais<br />
po<strong>de</strong> afetar negativamente interações competitivas das plantas, alteran<strong>do</strong> a composição<br />
original <strong>de</strong> espécies nas comunida<strong>de</strong>s fragmentadas (Herrerías-Diego et al. 2008).<br />
Apesar das interações ligadas à polinização e à predação atuarem<br />
concomitantemente, poucos estu<strong>do</strong>s têm analisa<strong>do</strong> seus efeitos combina<strong>do</strong>s sobre a<br />
produção <strong>de</strong> frutos e sementes, sobretu<strong>do</strong> em áreas com diferentes graus <strong>de</strong><br />
fragmentação ou conservação (Cunningham 2000, Steffan-Dewenter et al. 2001,<br />
Cascante et al. 2002, Garcia & Chacoff 2007, Agren et al. 2008). Steffan-Dewenter e<br />
colabora<strong>do</strong>res (2001) observaram o aumento <strong>do</strong> número <strong>de</strong> visitas por abelhas e da<br />
proporção <strong>de</strong> capítulos preda<strong>do</strong>s em Centaurea jacea com o aumento da<br />
complexibilida<strong>de</strong> da paisagem (medida pela proporção <strong>de</strong> habitat seminatural) em área<br />
agrícola com fragmentos <strong>de</strong> floresta e habitats seminaturais na Alemanha. Na Costa<br />
Rica, árvores isoladas <strong>de</strong> Samanea saman apresentaram produção <strong>de</strong> sementes por fruto<br />
e probabilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> polinização similares a árvores em populações contínuas, enquanto a<br />
predação <strong>de</strong> sementes foi maior em área <strong>de</strong> floresta. Nesse estu<strong>do</strong>, se reconheceu a<br />
importância <strong>de</strong> árvores isoladas para o fluxo gênico entre populações e como fonte <strong>de</strong><br />
recursos para poliniza<strong>do</strong>res naturais (Cascante et al. 2002).<br />
A ocorrência, intensida<strong>de</strong> e sincronia entre os eventos fenológicos é outro<br />
aspecto relevante para comparação <strong>de</strong> populações em áreas com características distintas.<br />
A sincronia <strong>de</strong> floração entre indivíduos <strong>de</strong> populações isoladas é essencial para garantir<br />
o sucesso reprodutivo e a oferta <strong>de</strong> recursos aos poliniza<strong>do</strong>res (Lopes & Buzato 2005).<br />
Para Ceiba aesculifolia a floração teve pouca sobreposição entre populações em áreas<br />
com diferentes graus <strong>de</strong> perturbação em três anos <strong>de</strong> estu<strong>do</strong>, contu<strong>do</strong>, a maior produção<br />
<strong>de</strong> flores na área perturbada não acarretou em diferenças no sucesso reprodutivo entre as<br />
áreas e a presença <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res estaria manten<strong>do</strong> a conectivida<strong>de</strong> entre as<br />
populações (Herrerías-Diego et al. 2006). A ocorrência <strong>de</strong> indivíduos em áreas isoladas<br />
é fundamental para promover o fluxo polínico entre fragmentos florestais e garantir a<br />
diversida<strong>de</strong> genética das populações (Dick 2001). No entanto, no caso <strong>de</strong> Paquira<br />
quinata, apesar da produção <strong>de</strong> frutos por indivíduo ter si<strong>do</strong> equivalente entre árvores<br />
6
isoladas e em populações contínuas, árvores isoladas produziram mais flores e os níveis<br />
<strong>de</strong> cruzamento foram menores (Fuchs et al. 2003).<br />
Frente ao processo <strong>de</strong> ocupação, redução e <strong>de</strong>gradação <strong>de</strong> áreas naturais pelas<br />
ativida<strong>de</strong>s humanas, o estabelecimento <strong>de</strong> áreas protegidas é uma estratégia chave, em<br />
nível local, regional e global, para a proteção da biodiversida<strong>de</strong> (Rocha et al. 2006,<br />
Gaston 2008). O estabelecimento e a gestão das Unida<strong>de</strong>s <strong>de</strong> Conservação (UCs) no<br />
Brasil têm busca<strong>do</strong> pela complementarida<strong>de</strong> entre os <strong>do</strong>is grupos <strong>de</strong> categorias <strong>de</strong><br />
manejo: proteção integral (uso indireto <strong>do</strong>s recursos naturais) e uso sustentável (uso<br />
direto) <strong>de</strong> acor<strong>do</strong> com as recomendações da IUCN (International Union for<br />
Conservation of Nature). Os critérios da IUCN foram estabeleci<strong>do</strong>s utilizan<strong>do</strong> como<br />
referência as premissas da Teoria da Biogeografia <strong>de</strong> Ilhas <strong>de</strong> MacArthur & Wilson<br />
(1967) e priorizam tamanho, forma e conectância entre as áreas protegidas (Scarano<br />
2006, Dourojeanni & Pádua 2007). A conectância entre UCs, por exemplo, com uso <strong>de</strong><br />
corre<strong>do</strong>res ecológicos, permitiria a dispersão <strong>de</strong> espécies facilitan<strong>do</strong> o fluxo gênico e a<br />
colonização (Primack & Rodrigues 2004, Rocha et al. 2006).<br />
Como uma das categorias <strong>de</strong> UCs <strong>de</strong> uso indireto, os Parques Nacionais<br />
caracterizam-se por áreas <strong>de</strong> tamanho gran<strong>de</strong> com objetivo <strong>de</strong> preservar amostras<br />
representativas e ecologicamente viáveis <strong>de</strong> um ou mais ecossistemas (Dourojeanni &<br />
Pádua 2007). No caso das UCs <strong>de</strong> uso direto, as Áreas <strong>de</strong> Proteção Ambiental foram<br />
planejadas para conformar zonas <strong>de</strong> amortecimento e corre<strong>do</strong>res ecológicos para as UCs<br />
<strong>de</strong> uso mais restrito. Ainda <strong>de</strong>vem contribuir para minimizar danos ambientais em áreas<br />
com pressão antrópica ou em proprieda<strong>de</strong>s privadas (Dourojeanni & Pádua 2007).<br />
Como contraponto, Gaston e colabora<strong>do</strong>res (2008) consi<strong>de</strong>ram que áreas protegidas <strong>de</strong><br />
uso sustentável têm menor valor para a conservação da biodiversida<strong>de</strong> e não conformam<br />
áreas protegidas no sensu strictu emprega<strong>do</strong> na biologia da conservação.<br />
Consi<strong>de</strong>ran<strong>do</strong> a confiança que as estratégias conservacionistas <strong>de</strong>positam nas<br />
áreas protegidas e os altos níveis <strong>de</strong> investimento associa<strong>do</strong>, inclusive a exclusão <strong>do</strong> uso<br />
da terra para outras finalida<strong>de</strong>s, é importante compreen<strong>de</strong>r o <strong>de</strong>sempenho <strong>de</strong>ssas áreas<br />
(Gaston et al. 2008). Estu<strong>do</strong>s com esta finalida<strong>de</strong> têm foca<strong>do</strong> na avaliação e comparação<br />
<strong>de</strong> áreas protegidas com base em inventários que avaliam a riqueza e abundância <strong>de</strong><br />
espécies (ver revisão em Gaston et al. 2008). Assim sen<strong>do</strong>, estu<strong>do</strong>s que busquem<br />
comparar UCs em relação a processos ecológicos, como os relaciona<strong>do</strong>s ao sucesso<br />
reprodutivo, fenologia e interações mutualísticas e antagonísticas, são promissores.<br />
7
Objetivos<br />
Os objetivos <strong>de</strong>ste estu<strong>do</strong> foram <strong>de</strong>screver a biologia reprodutiva e da<br />
polinização <strong>de</strong> Senna multijuga no Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia e quantificar alguns<br />
parâmetros <strong>de</strong> sucesso reprodutivo e manutenção <strong>de</strong> interações ecológicas (fecundida<strong>de</strong>,<br />
fenologia, polinização e predação <strong>de</strong> sementes pré-dispersão) <strong>de</strong>sta espécie em duas<br />
UCs <strong>de</strong> categorias distintas (Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia e Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental<br />
da Serrinha <strong>do</strong> Alambari). Em função das características e <strong>do</strong>s objetivos <strong>de</strong> cada UC, é<br />
espera<strong>do</strong> que a ocorrência e intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong>sses parâmetros sejam diferentes entre essas<br />
UCs <strong>de</strong> categorias <strong>de</strong> manejo distintas. Efeitos negativos sobre parâmetros reprodutivos<br />
e <strong>de</strong> interações planta-poliniza<strong>do</strong>r e planta-preda<strong>do</strong>r, semelhantes aos da fragmentação,<br />
são espera<strong>do</strong>s em áreas preservadas sob maior pressão antrópica. Dadas as diferenças<br />
históricas <strong>de</strong> uso e ocupação <strong>do</strong> solo entre as UCs aqui estudadas e a maior<br />
heterogeneida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ambientes na Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental espera-se que os<br />
parâmetros avalia<strong>do</strong>s sejam inferiores em relação ao Parque Nacional.<br />
8
MATERIAL E MÉTODOS<br />
Áreas <strong>de</strong> estu<strong>do</strong><br />
Esse estu<strong>do</strong> foi <strong>de</strong>senvolvi<strong>do</strong> em 2007 e 2008 no Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia e<br />
na Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari. Ambas UCs localizam-se em<br />
área <strong>de</strong> Floresta Atlântica (sensu Oliveira-Filho & Fontes 2000) na Serra da<br />
Mantiqueira, região su<strong>de</strong>ste <strong>do</strong> Brasil (Fig. 1). O Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia (PNI)<br />
localiza-se a oeste <strong>do</strong> esta<strong>do</strong> <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro (municípios <strong>de</strong> Itatiaia e Resen<strong>de</strong>) e ao sul<br />
<strong>de</strong> Minas Gerais (municípios <strong>de</strong> Itamonte, Alagoa e Bocaína <strong>de</strong> Minas). O PNI foi<br />
cria<strong>do</strong> em 1937 (Decreto nº 1.713) com área <strong>de</strong> 11943 ha ampliada para 30000 ha em<br />
1982 (Decreto nº 87.586). No PNI, o estu<strong>do</strong> foi <strong>de</strong>senvolvi<strong>do</strong> na vertente sul (município<br />
<strong>de</strong> Itatiaia) no vale <strong>do</strong> rio Campo Belo, afluente <strong>do</strong> rio Paraíba <strong>do</strong> Sul. Nessa área (22º<br />
27' S; 44º 36' W), entre 500 e 1000 m <strong>de</strong> altitu<strong>de</strong>, a vegetação é classificada como<br />
Floresta Ombrófila Densa Montana (sensu Veloso et al. 1991).<br />
Figura 1. Localização <strong>do</strong> Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia (PNI) e da Área <strong>de</strong> Proteção<br />
Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari (APASA).<br />
O clima nessa faixa altitudinal é <strong>do</strong> tipo Cwa e Cfb (classificação <strong>de</strong> Köeppen) e<br />
apresenta duas estações bem marcadas: um perío<strong>do</strong> quente coincidin<strong>do</strong> com abundantes<br />
chuvas e um perío<strong>do</strong> frio associa<strong>do</strong> à baixa pluviosida<strong>de</strong> (Segadas-Vianna & Dau<br />
1965). A temperatura média é <strong>de</strong> 18,2 0 C (15,1 0 C nos meses mais frios: junho, julho e<br />
9
agosto e 20,8 0 C nos meses mais quentes <strong>de</strong>zembro, janeiro, fevereiro, março). A<br />
precipitação média anual é 1699 mm e correspon<strong>de</strong> a 116 dias <strong>de</strong> chuva (31,5%),<br />
janeiro é o mês mais chuvoso com 289,2 mm e junho o menos com 31,5 mm (Segadas-<br />
Vianna & Dau 1965). O perío<strong>do</strong> <strong>de</strong> chuvas se esten<strong>de</strong> <strong>de</strong> <strong>de</strong>zembro a fevereiro<br />
totalizan<strong>do</strong> 818,3mm (50%). A estação seca correspon<strong>de</strong> ao inverno e inclui os meses<br />
<strong>de</strong> junho, julho, agosto, com média total <strong>de</strong> 102 mm (6%) e 12 dias <strong>de</strong> precipitação<br />
(Segadas-Vianna & Dau 1965). De acor<strong>do</strong> com a normal climatológica (1961-1990) da<br />
estação meteorológica <strong>do</strong> município <strong>de</strong> Resen<strong>de</strong>, a estação seca esten<strong>de</strong>-se <strong>de</strong> maio a<br />
setembro, com média <strong>de</strong> 30 mm <strong>de</strong> precipitação e temperaturas médias <strong>de</strong> 13,8 0 C<br />
(mínima) e 25,7 0 C (máxima). A estação chuvosa esten<strong>de</strong>-se <strong>de</strong> outubro a abril com<br />
média <strong>de</strong> 179,9 mm <strong>de</strong> precipitação e temperaturas médias <strong>de</strong> 18,9 0 C (mínima) e 29,1 0 C<br />
(máxima) (Fig. 2A).<br />
A Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari (APASA) é contígua ao<br />
PNI, localiza-se na zona <strong>de</strong> amortecimento <strong>do</strong> Parque, na encosta leste, a oeste da RJ-<br />
163, que segue para Viscon<strong>de</strong> <strong>de</strong> Mauá (Fig. 1). A APASA foi criada em 1991 (Lei<br />
Municipal n o 1726), com área <strong>de</strong> 4500 ha, no município <strong>de</strong> Resen<strong>de</strong>. O relevo é <strong>de</strong><br />
encosta <strong>de</strong> serra, constituí<strong>do</strong> por extenso vale e parte das vertentes <strong>do</strong> PNI nas quais se<br />
formam a parte alta das bacias <strong>do</strong>s rios Alambari e Pirapitinga, afluentes <strong>do</strong> rio Paraíba<br />
<strong>do</strong> Sul.<br />
Até o final <strong>do</strong> século XIX, a região da Serrinha <strong>do</strong> Alambari era coberta por<br />
Floresta Atlântica e constituía a parte menos explorada <strong>de</strong> algumas fazendas. Parte das<br />
terras foi aproveitada no auge <strong>do</strong> ciclo <strong>do</strong> café em Resen<strong>de</strong> até a década <strong>de</strong> 1870, época<br />
da <strong>de</strong>cadência da cafeicultura na região (Projeto Serrinha 2008). Ao longo da primeira<br />
meta<strong>de</strong> <strong>do</strong> século XX, as fazendas foram divididas em proprieda<strong>de</strong>s menores, <strong>de</strong>dicadas<br />
à lavoura. Entretanto, a baixa fertilida<strong>de</strong> natural <strong>do</strong>s solos não permitia um maior<br />
<strong>de</strong>senvolvimento da agricultura no local e a partir da década <strong>de</strong> 40, teve início uma<br />
ocupação <strong>de</strong>sor<strong>de</strong>nada, com extração <strong>de</strong> ma<strong>de</strong>ira, produção <strong>de</strong> carvão e<br />
<strong>de</strong>smembramento das terras. A criação <strong>do</strong> PNI em 1937 contribuiu para intensificar o<br />
<strong>de</strong>smatamento na Serrinha, pois se tratava <strong>de</strong> uma área adjacente ao Parque sem<br />
fiscalização. A pecuária extensiva já havia substituí<strong>do</strong> os cafezais e se expandiu também<br />
pelos vales e encostas da Serrinha. Entretanto, a exemplo <strong>do</strong> que ocorreu com a lavoura,<br />
não encontrou o ambiente produtivo i<strong>de</strong>al tanto pela <strong>de</strong>clivida<strong>de</strong> acentuada como pela<br />
baixa fertilida<strong>de</strong> <strong>do</strong>s solos (Projeto Serrinha 2008).<br />
10
Nos anos <strong>de</strong> 1950, começaram, em escala reduzida, as primeiras construções e<br />
loteamentos para veranistas. A instalação <strong>do</strong> Camping Clube <strong>do</strong> Brasil, na década <strong>de</strong> 70,<br />
confirmou a vocação turística da Serrinha, geran<strong>do</strong> uma gran<strong>de</strong> transformação no local.<br />
Com o crescimento <strong>do</strong> turismo a população local aumentou e surgiram outros<br />
problemas ambientais, tais como a contaminação <strong>do</strong>s mananciais hídricos (Projeto<br />
Serrinha 2008). Em 1989, foi cria<strong>do</strong> o Grupo <strong>de</strong> Trabalho para o Desenvolvimento<br />
Integra<strong>do</strong> da Serrinha, composto por mora<strong>do</strong>res, representantes <strong>do</strong> po<strong>de</strong>r público e<br />
organizações da socieda<strong>de</strong> com interesse na preservação e <strong>de</strong>fesa ambiental da região<br />
(Projeto Serrinha 2008). Essa iniciativa culminou na criação da APASA em 1991 e,<br />
posteriormente a implementação <strong>do</strong> seu Plano Diretor (Lei nº 1.845 <strong>de</strong> 1994). O Plano<br />
Diretor regula e disciplina o uso e a ocupação <strong>do</strong> solo e subdivi<strong>de</strong> a APASA em<br />
zoneamento <strong>de</strong>limita<strong>do</strong> preferencialmente por cotas <strong>de</strong> altitu<strong>de</strong>, cursos d’água e vias.<br />
Para este estu<strong>do</strong>, foram consi<strong>de</strong>ra<strong>do</strong>s pontos amostrais da zona <strong>de</strong> vida silvestre, zona<br />
<strong>de</strong> conservação da vida silvestre, zona resi<strong>de</strong>ncial e zona agropecuária (Fig. 3 e Tab. 1).<br />
A variação altitudinal na área <strong>de</strong> estu<strong>do</strong> na APASA é semelhante a <strong>do</strong> PNI, entre<br />
500 e 1000 m e o clima é o mesmo, tipo Cwa e Cfb (Segadas-Vianna & Dau 1965). Para<br />
fins <strong>de</strong> comparação <strong>do</strong> clima entre as áreas, <strong>do</strong>is climatogramas foram obti<strong>do</strong>s através<br />
<strong>do</strong> programa DIVA-GIS 5.4 (Hijmans et al. 2006) a partir <strong>de</strong> da<strong>do</strong>s climatológicos <strong>de</strong><br />
precipitação e temperatura mínima e máxima <strong>do</strong> Worldclim 1.4 (Hijmans et al. 2005),<br />
para pontos georreferencia<strong>do</strong>s das duas UCs (PNI: 22 0 27´ 6´´ S; 44 0 36´ 27´´ W;<br />
APASA: 22 0 23´ 13´´ S; 44 0 32´ 53´´ W - Fig. 2B e C). As curvas <strong>de</strong> precipitação,<br />
temperatura mínima e máxima não apresentaram diferença entre PNI e APASA através<br />
<strong>do</strong> teste Kolmogorov-Sminorv (p > 0,10).<br />
Apesar da vegetação ser classificada como Floresta Ombrófila Densa Montana<br />
(senso Veloso et al. 1991) ao longo da variação altitudinal, diferentes estágios <strong>de</strong><br />
sucessão ecológica po<strong>de</strong>m ser verifica<strong>do</strong>s na APASA. Nas áreas mais próximas ao PNI<br />
e nas cotas altimétricas mais elevadas, a vegetação encontra-se em um estágio<br />
sucessional mais avança<strong>do</strong> em relação às áreas em cotas altimétricas mais baixas, área<br />
resi<strong>de</strong>ncial e área agropastoril. Nesta encontra-se extensas áreas <strong>de</strong>vastadas ainda<br />
utilizadas para pastagem e outras em estágio inicial <strong>de</strong> regeneração.<br />
11
Figura 2. A. Precipitação (mm) média mensal (barras) e temperatura ( 0 C) média mensal<br />
mínima (▲) e máxima (■) da normal climatológica (1961-1990) <strong>do</strong> município <strong>de</strong><br />
Resen<strong>de</strong>. Fonte: Instituto <strong>de</strong> Meteorologia, sexto distrito <strong>do</strong> <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro. B-C.<br />
Precipitação (mm) média mensal (barras) e temperatura ( 0 C) média mensal e mínima<br />
(▲) e máxima (■) no Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia (PNI) e na Área <strong>de</strong> Proteção<br />
Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari (APASA). Fonte: Worldclim 1.4 (Hijmans et al.<br />
2005).<br />
12
Figura 3. Localização das zonas da Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong><br />
Alambari. Fonte: Projeto Serrinha.<br />
Tabela 1. Descrição das zonas da Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari.<br />
Zona <strong>de</strong> Vida Silvestre (ZVS) Reservas ecológicas e outras áreas com<br />
proteção legal equivalente <strong>de</strong>stinadas a<br />
garantir a perenida<strong>de</strong> <strong>do</strong>s recursos hídricos, da<br />
biodiversida<strong>de</strong> e das belezas cênicas.<br />
Zona <strong>de</strong> Conservação da Vida Silvestre<br />
(ZCVS)<br />
Zona on<strong>de</strong> po<strong>de</strong>rá ser admiti<strong>do</strong> o uso<br />
mo<strong>de</strong>ra<strong>do</strong> e autosustenta<strong>do</strong> da biota, <strong>de</strong> mo<strong>do</strong><br />
a garantir a integrida<strong>de</strong> <strong>do</strong>s ecossistemas<br />
locais.<br />
Zona Resi<strong>de</strong>ncial (ZR) Zona on<strong>de</strong> po<strong>de</strong>rão ser permitidas ativida<strong>de</strong>s<br />
turísticas, <strong>de</strong> mo<strong>do</strong> a permitir o uso sustenta<strong>do</strong><br />
da biota e assegurar a manutenção <strong>do</strong>s<br />
ecossistemas naturais.<br />
Zona Agropecuária (ZAP) Zona on<strong>de</strong> são permitidas ativida<strong>de</strong>s agrícolas<br />
ou pecuárias, sen<strong>do</strong>, entretanto, proibidas<br />
práticas predatórias <strong>do</strong>s recursos naturais.<br />
13
Espécie em estu<strong>do</strong><br />
Senna multijuga (Rich.) Irwin & Barneby é uma espécie <strong>de</strong> hábito arbóreo com<br />
10 a 15 m <strong>de</strong> altura, comum entre 50 e 950 m <strong>de</strong> altitu<strong>de</strong> em clareiras, borda <strong>de</strong> floresta,<br />
matas ciliares e em áreas perturbadas e em regeneração, assim como po<strong>de</strong> ser<br />
preservada em pastagens e plantações para sombrio (Irwin & Barneby 1982). A espécie<br />
é indicada para restauração <strong>de</strong> áreas <strong>de</strong>gradadas, como espécie secundária inicial<br />
(Moraes et al. 2006) e é amplamente cultivada e utilizada para arborização urbana em<br />
Brasília, <strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro, São Paulo (Irwin & Barneby 1982) e <strong>Rio</strong> Gran<strong>de</strong> <strong>do</strong> Sul<br />
(Rodrigues et al. 2005). A floração ocorre nos meses <strong>de</strong> janeiro a maio e a frutificação<br />
<strong>de</strong> março a novembro (Oberlaen<strong>de</strong>r 2006, Morim & Barroso 2007). A dispersão das<br />
sementes é <strong>do</strong> tipo anemocórica.<br />
No PNI, S. multijuga é freqüente na faixa entre 600 a 900 m <strong>de</strong> altitu<strong>de</strong>, em<br />
locais próximos ao rio Campo Belo, no interior da mata e em áreas <strong>de</strong> vegetação<br />
alterada, caracterizan<strong>do</strong>-a como espécie generalista (Morim 2006, Morim & Barroso<br />
2007). Na APASA, a espécie po<strong>de</strong> ser observada em todas as zonas, seja nas bordas <strong>de</strong><br />
vegetação, áreas em regeneração e <strong>de</strong> pastagem, como também nas residências e nos<br />
seus arre<strong>do</strong>res (M. <strong>Torres</strong>, obs. pess.).<br />
Senna multijuga apresenta distribuição ampla na América Central e <strong>do</strong> Sul, mas<br />
as varieda<strong>de</strong>s apresentam distribuição geográfica mais restrita (Irwin & Barneby 1982).<br />
Na área <strong>de</strong> estu<strong>do</strong>, ocorre Senna multijuga var. lindleyana que se distribui <strong>do</strong> sul da<br />
Bahia ao nor<strong>de</strong>ste <strong>de</strong> Santa Catarina, nas cristas e <strong>de</strong>clives da formação Atlântica (Irwin<br />
& Barneby 1982).<br />
Biologia reprodutiva e visitantes florais<br />
A biologia floral foi estudada a partir <strong>de</strong> material fresco e estoca<strong>do</strong> em FAA<br />
70%. A presença <strong>de</strong> osmósforos foi verificada por meio <strong>de</strong> teste com vermelho neutro<br />
(Dafni 1992). A receptivida<strong>de</strong> <strong>do</strong> estigma foi <strong>de</strong>terminada utilizan<strong>do</strong> peróxi<strong>do</strong> <strong>de</strong><br />
hidrogênio (Zeisler 1938) com auxílio <strong>de</strong> lupa <strong>de</strong> campo. A viabilida<strong>de</strong> polínica foi<br />
estimada em 200 grãos <strong>de</strong> pólen por antera em três anteras <strong>de</strong> cada tamanho utilizan<strong>do</strong><br />
carmim acético, com auxílio <strong>de</strong> microscópio óptico (Dafni 1992). O teste Qui-quadra<strong>do</strong><br />
(X 2 ) foi utiliza<strong>do</strong> para analisar possíveis diferenças na viabilida<strong>de</strong> entre os grãos <strong>de</strong><br />
pólen provenientes <strong>do</strong>s três diferentes tamanhos <strong>de</strong> antera. O número <strong>de</strong> grãos <strong>de</strong> pólen<br />
foi estima<strong>do</strong> em três anteras por tamanho utilizan<strong>do</strong> a câmara <strong>de</strong> Neubauer com auxílio<br />
<strong>de</strong> microscópio óptico. A razão pólen/óvulo foi <strong>de</strong>terminada <strong>de</strong> acor<strong>do</strong> com Cru<strong>de</strong>n<br />
14
(1977). Outros aspectos da biologia floral como coloração, o<strong>do</strong>r, horário da antese e<br />
duração da flor foram registra<strong>do</strong>s em observações diretas no campo.<br />
O sistema reprodutivo foi <strong>de</strong>termina<strong>do</strong> através <strong>de</strong> testes <strong>de</strong> polinização<br />
controla<strong>do</strong>s em flores <strong>de</strong> inflorescências isoladas em sacos <strong>de</strong> “voile” ainda em botões<br />
florais. Foram utiliza<strong>do</strong>s três indivíduos em pico <strong>de</strong> floração em fevereiro e março no<br />
PNI e <strong>do</strong>is indivíduos na APASA em abril <strong>de</strong> 2008. O acesso às flores foi feito a partir<br />
<strong>de</strong> escada e montagem <strong>de</strong> andaimes <strong>de</strong> construção civil (cf. Pires & Freitas 2008). As<br />
flores foram submetidas aos tratamentos: apomixia: flores em pré-antese foram<br />
emasculadas, marcadas e mantidas na inflorescência sem <strong>de</strong>posição <strong>de</strong> pólen no<br />
estigma; autopolinização espontânea: flores em antese foram marcadas e mantidas na<br />
inflorescência sem <strong>de</strong>posição <strong>de</strong> pólen no estigma; autopolinização manual: flores em<br />
antese foram marcadas e o conteú<strong>do</strong> <strong>de</strong> pólen <strong>de</strong> uma antera da própria flor ou <strong>de</strong> outra<br />
flor <strong>do</strong> mesmo indivíduo foi <strong>de</strong>posita<strong>do</strong> no estigma; polinização cruzada manual: flores<br />
em antese foram marcadas e o conteú<strong>do</strong> <strong>de</strong> pólen <strong>de</strong> uma antera <strong>de</strong> outro indivíduo foi<br />
<strong>de</strong>posita<strong>do</strong> no estigma. Os tratamentos foram distribuí<strong>do</strong>s entre os indivíduos. A<br />
autopolinização manual foi aplicada em cinco indivíduos e a polinização cruzada, em<br />
quatro. Nos tratamentos autopolinização manual e polinização cruzada, a antera foi<br />
dissecada sobre lâmina limpa e o conteú<strong>do</strong> <strong>de</strong>posita<strong>do</strong> no estigma. Nesses tratamentos<br />
foram realiza<strong>do</strong>s cruzamentos para os três diferentes tamanhos <strong>de</strong> anteras.<br />
O crescimento <strong>do</strong>s tubos polínicos foi verifica<strong>do</strong> utilizan<strong>do</strong> a técnica <strong>de</strong><br />
fluorescência <strong>de</strong> Martin (1959) em pistilos provenientes <strong>de</strong> tratamentos <strong>de</strong><br />
autopolinização manual e <strong>de</strong> polinização cruzada manual fixa<strong>do</strong>s em FAA 70% a<br />
intervalos <strong>de</strong> 12, 24, 48 e 72 horas após o tratamento. Ainda, pistilos autopoliniza<strong>do</strong>s<br />
fixa<strong>do</strong>s (24 horas após tratamento) foram <strong>de</strong>sidrata<strong>do</strong>s em série etílica ascen<strong>de</strong>nte até<br />
etanol absoluto e incluí<strong>do</strong>s em hidroxietilmetacrilato (Leica) (Gerrits & Smid 1983).<br />
Após inclusão e montagem <strong>do</strong>s blocos, estes foram secciona<strong>do</strong>s longitudinalmente com<br />
auxílio <strong>de</strong> micrótomo <strong>de</strong> rotação com 3 µm <strong>de</strong> espessura. As secções foram a<strong>de</strong>ridas a<br />
lâminas <strong>de</strong> vidro e coradas com azul <strong>de</strong> toluidina 0,05% (O’Brien et al. 1965) e<br />
observadas em microscópio óptico <strong>de</strong> campo claro.<br />
A fim <strong>de</strong> estimar a produção <strong>de</strong> frutos em condições naturais (controle), flores<br />
em antese foram marcadas e mantidas expostas. O teste Qui-quadra<strong>do</strong> (X 2 ) foi utiliza<strong>do</strong><br />
para avaliar possíveis diferenças na produção <strong>de</strong> frutos forma<strong>do</strong>s nos tratamentos (entre<br />
cruzamentos com anteras <strong>de</strong> diferentes tamanhos) e entre o tratamento polinização<br />
cruzada e controle. Os da<strong>do</strong>s <strong>do</strong> controle são provenientes <strong>de</strong> um indivíduo <strong>do</strong> PNI. O<br />
15
outro indivíduo que seria utiliza<strong>do</strong> como controle sofreu forte florivoria por formigas <strong>do</strong><br />
gênero Atta e não pô<strong>de</strong> ser utiliza<strong>do</strong> para este fim. As flores <strong>de</strong>sse indivíduo que<br />
estavam ensacadas não foram danificadas e os da<strong>do</strong>s <strong>do</strong>s tratamentos foram utiliza<strong>do</strong>s<br />
nas comparações. Para o terceiro indivíduo <strong>do</strong> PNI e nos <strong>do</strong>is indivíduos da APASA,<br />
não foi possível estimar a produção <strong>de</strong> frutos em condições naturais.<br />
Foi feita a contagem <strong>de</strong> óvulos, sementes <strong>de</strong>senvolvidas e sementes abortadas <strong>de</strong><br />
frutos provenientes <strong>do</strong> tratamento polinização cruzada (18 frutos) e controle (75 frutos)<br />
<strong>do</strong> PNI. A fecundida<strong>de</strong> foi medida pela razão <strong>do</strong> número sementes <strong>de</strong>senvolvidas/<br />
número <strong>de</strong> óvulos. A taxa <strong>de</strong> aborto foi medida pela razão sementes abortadas/óvulos.<br />
Os frutos foram abertos com pinça e estilete e os óvulos e sementes conta<strong>do</strong>s com<br />
auxílio da lupa. O número <strong>de</strong> câmeras seminíferas e cicatrizes <strong>de</strong> óvulos foram<br />
utiliza<strong>do</strong>s para estimar o número <strong>de</strong> óvulos. Sementes íntegras, com testa bem formada,<br />
foram consi<strong>de</strong>radas <strong>de</strong>senvolvidas. Sementes com <strong>de</strong>senvolvimento interrompi<strong>do</strong> e/ou<br />
<strong>de</strong>formadas foram consi<strong>de</strong>radas abortadas. O teste Kruskal-Wallis (H) foi utiliza<strong>do</strong> para<br />
analisar possíveis diferenças entre o número <strong>de</strong> óvulos, <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas, <strong>de</strong><br />
sementes abortadas, a fecundida<strong>de</strong> e a taxa <strong>de</strong> aborto <strong>do</strong>s cruzamentos com anteras <strong>de</strong><br />
diferentes tamanhos <strong>do</strong> tratamento polinização cruzada manual. O teste Mann-Whitnney<br />
(U) foi utiliza<strong>do</strong> para analisar possíveis diferenças no número <strong>de</strong> óvulos, <strong>de</strong> sementes<br />
<strong>de</strong>senvolvidas, <strong>de</strong> sementes abortadas, na fecundida<strong>de</strong> e na taxa <strong>de</strong> aborto entre o<br />
tratamento polinização cruzada e controle (indivíduos <strong>do</strong> PNI). Foi calcula<strong>do</strong> o índice<br />
<strong>de</strong> limitação polínica para produção <strong>de</strong> frutos (Ifrutos = 1 – (Fc / Fpc) on<strong>de</strong> Fc é a produção<br />
<strong>de</strong> frutos <strong>do</strong> controle e Fpc é a produção <strong>de</strong> frutos da polinização cruzada) e para<br />
produção <strong>de</strong> sementes (Isementes = 1 – (Rc / Rpc) on<strong>de</strong> Rc é a razão semente/óvulo no<br />
controle e Rpc é a razão semente/óvulo da polinização cruzada) (Larson & Barrett 2000).<br />
Os visitantes florais foram coleta<strong>do</strong>s com puçá e o comportamento <strong>de</strong> forrageio,<br />
foi registra<strong>do</strong>. As observações foram realizadas em dias com céu limpo ou parcialmente<br />
encoberto totalizan<strong>do</strong> 12 horas distribuídas entre 8:00 e 17:00h em três indivíduos em<br />
fevereiro <strong>de</strong> 2008 no PNI. As espécies coletadas foram classificadas em poliniza<strong>do</strong>res e<br />
pilha<strong>do</strong>res <strong>de</strong> acor<strong>do</strong> com o tamanho (Frankie et al. 1983) e o comportamento <strong>de</strong><br />
forrageio (Pinheiro & Sazima 2007). Foram consi<strong>de</strong>radas pilha<strong>do</strong>ras abelhas pequenas<br />
(< 12 mm) que durante a visita não contatavam o estigma e poliniza<strong>do</strong>ras as abelhas <strong>de</strong><br />
tamanho médio e gran<strong>de</strong> (≥ 12 mm) que contatavam o estigma.<br />
16
Fenologia, fecundida<strong>de</strong>, predação <strong>de</strong> sementes e polinização entre PNI e APASA<br />
O registro da fenologia vegetativa e reprodutiva foi mensal no perío<strong>do</strong> <strong>de</strong><br />
<strong>de</strong>zembro <strong>de</strong> 2007 a <strong>de</strong>zembro <strong>de</strong> 2008 em 19 indivíduos da espécie no PNI e 63<br />
indivíduos na APASA. Foi registrada a presença e intensida<strong>de</strong> das fenofases brotamento<br />
foliar: formação <strong>de</strong> novas folhas; queda foliar: folhas amareladas e ausência <strong>de</strong> folíolos;<br />
floração: dividida em botão floral e antese; frutificação: separada em frutos imaturos<br />
(ver<strong>de</strong>s) e frutos maduros (marrons). A intensida<strong>de</strong> foi estimada individualmente<br />
através da escala semiquantitativa <strong>de</strong> cinco categorias (0 a 4), com intervalo <strong>de</strong> 25%<br />
entre elas (Fournier 1974). Foram calcula<strong>do</strong>s o percentual <strong>de</strong> intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong> Fournier<br />
(1974) e o índice <strong>de</strong> ativida<strong>de</strong> (Bencke & Morellato 2002) para representação gráfica<br />
<strong>do</strong>s valores.<br />
A fecundida<strong>de</strong>, taxa <strong>de</strong> aborto, número <strong>de</strong> óvulos, <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas e<br />
<strong>de</strong> sementes abortadas <strong>de</strong> frutos provenientes <strong>de</strong> indivíduos em condições naturais <strong>do</strong><br />
PNI (cinco indivíduos, 15 frutos por indivíduo, total <strong>de</strong> 75 frutos) e APASA (14<br />
indivíduos, 15 frutos por indivíduo, total <strong>de</strong> 210 frutos) foram estima<strong>do</strong>s seguin<strong>do</strong> a<br />
mesma meto<strong>do</strong>logia <strong>de</strong>scrita anteriormente.<br />
A predação <strong>de</strong> sementes foi registrada pela presença <strong>de</strong> preda<strong>do</strong>r <strong>de</strong>ntro da<br />
semente (espécies <strong>de</strong> bruquí<strong>de</strong>os) e/ou com vestígio <strong>de</strong> predação (orifícios na semente)<br />
<strong>do</strong>s frutos provenientes <strong>de</strong> indivíduos <strong>do</strong> PNI e APASA. Para isso foram usa<strong>do</strong>s os<br />
mesmos frutos utiliza<strong>do</strong>s para estimar a fecundida<strong>de</strong>, taxa <strong>de</strong> aborto, número <strong>de</strong> óvulos,<br />
<strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas e <strong>de</strong> sementes abortadas. Do total <strong>de</strong> sementes<br />
<strong>de</strong>senvolvidas foi subtraí<strong>do</strong> o número <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas predadas e obti<strong>do</strong> o<br />
número <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas intactas. A taxa <strong>de</strong> predação foi medida pela razão<br />
sementes <strong>de</strong>senvolvidas predadas/sementes <strong>de</strong>senvolvidas total. Por fim, a capacida<strong>de</strong><br />
reprodutiva foi medida pela razão <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas intactas/óvulos.<br />
O número <strong>de</strong> visitas <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res e o número <strong>de</strong> flores visitadas foram<br />
registra<strong>do</strong>s no PNI e na APASA no perío<strong>do</strong> <strong>de</strong> março a maio <strong>de</strong> 2008. As medidas<br />
foram feitas em duas ou três inflorescências por indivíduo em cada UC com auxílio <strong>de</strong><br />
luneta e binóculos, totalizan<strong>do</strong> duas horas <strong>de</strong> observação por inflorescência a intervalos<br />
<strong>de</strong> 15 minutos, distribuí<strong>do</strong>s entre 8:00 e 13:00h em diferentes dias com céu limpo ou<br />
parcialmente encoberto (total <strong>de</strong> 104 horas <strong>de</strong> observação). As inflorescências foram<br />
amostradas <strong>de</strong> indivíduos em pico <strong>de</strong> floração com intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong> floração igual ou<br />
superior à categoria 3 da escala <strong>de</strong> Fournier. As inflorescências foram acompanhadas a<br />
17
cada 15 dias por um perío<strong>do</strong> <strong>de</strong> <strong>do</strong>is meses a fim <strong>de</strong> estimar a frutificação (número <strong>de</strong><br />
frutos/infloresência).<br />
Os da<strong>do</strong>s foram testa<strong>do</strong>s quanto à normalida<strong>de</strong> e homecedasticida<strong>de</strong> <strong>de</strong><br />
variâncias e os testes estatísticos foram realiza<strong>do</strong>s no software STATISTICA 6.0<br />
(Statsoft, 2001). O teste Kolmogorov-Smirnov foi utiliza<strong>do</strong> para analisar possíveis<br />
diferenças entre as curvas <strong>do</strong> índice <strong>de</strong> ativida<strong>de</strong> e <strong>do</strong> percentual <strong>de</strong> intensida<strong>de</strong>s das<br />
fenofases vegetativas e reprodutivas entre as UCs. O teste Kruskal-Wallis foi utiliza<strong>do</strong><br />
para verificar possíveis diferenças entre os horários <strong>de</strong> observação em cada UC e<br />
possíveis diferenças entre a freqüência <strong>de</strong> visitas e número <strong>de</strong> flores visitadas/hora entre<br />
as zonas da APASA (ZAP, ZR, ZCVS, ZVS). A freqüência <strong>de</strong> visitas <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res,<br />
número <strong>de</strong> flores visitadas/hora das inflorescências e frutificação das inflorescências (16<br />
inflorescências no PNI e 26 na APASA) <strong>de</strong> indivíduos <strong>do</strong> PNI (quatro indivíduos) e da<br />
APASA (12 indivíduos: três indivíduos por zona) foram comparadas, entre as UCs,<br />
através <strong>do</strong> teste Mann-Whitnney (U) assim como o número <strong>de</strong> óvulos, <strong>de</strong> sementes<br />
<strong>de</strong>senvolvidas total, <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas intactas, <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas<br />
predadas, <strong>de</strong> sementes abortadas, a fecundida<strong>de</strong>, a capacida<strong>de</strong> reprodutiva, a taxa <strong>de</strong><br />
predação <strong>de</strong> sementes e a taxa <strong>de</strong> aborto (médias <strong>do</strong>s frutos <strong>do</strong>s cinco indivíduos <strong>do</strong> PNI<br />
e média <strong>do</strong>s frutos <strong>do</strong>s 14 indivíduos da APASA).<br />
18
RESULTADOS<br />
Biologia reprodutiva e visitantes florais<br />
As flores <strong>de</strong> Senna multijuga, dispostas em panículas terminais, são assimétricas<br />
e abertas, com 36,81 ± 2,56 mm (média ± <strong>de</strong>svio-padrão, em to<strong>do</strong> o texto) (n = 10) <strong>de</strong><br />
diâmetro. As sépalas amarelas, em número <strong>de</strong> cinco, são livres. As pétalas, também em<br />
cinco, apresentam coloração amarela e são <strong>de</strong>siguais (Fig. 4A). O androceu é<br />
constituí<strong>do</strong> por <strong>do</strong>is estames gran<strong>de</strong>s, um estame médio, quatro estames pequenos e três<br />
estaminói<strong>de</strong>s (Fig. 4A). Os estames gran<strong>de</strong>s apresentam anteras curvas (7,50 ± 0,74<br />
mm, n = 10) e filete alonga<strong>do</strong> (6,28 ± 0,94 mm, n = 10). O estame médio apresenta<br />
antera curva (6,40 ± 1,51 mm, n = 10) e filete curto (2,08 ± 0,45 mm, n = 10). Os<br />
estames pequenos apresentam anteras retas (4,56 ± 0,65 mm, n = 10) e filetes curtos<br />
(1,98 ± 0,20 mm, n = 10). As anteras apresentam <strong>de</strong>iscência poricida e o pólen é o único<br />
recurso floral. As anteras reagiram ao teste com vermelho neutro e a presença <strong>do</strong>s<br />
osmóforos foi verificada da base ao ápice da antera em estruturas <strong>de</strong>finidas como frisos<br />
longitudinais (sensu Guimarães et al. 1984). Os frisos longitudinais são constituí<strong>do</strong>s por<br />
um maciço <strong>de</strong> células <strong>de</strong> origem epidérmica e natureza secretora (Guimarães et al.<br />
1984). O pistilo, com 13,93 ± 0,44 mm (n =10) <strong>de</strong> altura (da base ao estigma), apresenta<br />
ovário súpero e unilocular, com 45,07 ± 6,14 (n= 75) óvulos <strong>de</strong> placentação sutural. O<br />
estigma é circular, em forma <strong>de</strong> câmara e a abertura está voltada para a parte interna da<br />
flor.<br />
A viabilida<strong>de</strong> <strong>do</strong>s grãos <strong>de</strong> pólen foi <strong>de</strong> 96,33% ± 0,02 (n = 3) nas anteras<br />
pequenas, 98,17% ± 0,003 (n = 3) para as anteras médias e 97,33% ± 0,02 (n = 3) para<br />
as anteras gran<strong>de</strong>s. Não houve diferença para viabilida<strong>de</strong> polínica <strong>do</strong> pólen proveniente<br />
<strong>do</strong>s três diferentes tamanhos <strong>de</strong> antera (X 2 = 3,82, p = 0,15). Anteras pequenas possuem<br />
11789 ± 3206 grãos <strong>de</strong> pólen, anteras médias 12300 ± 29<strong>09</strong> e anteras gran<strong>de</strong>s 20178 ±<br />
3384. Desta forma, o número total médio <strong>de</strong> grãos <strong>de</strong> pólen em uma flor é estima<strong>do</strong> em<br />
99811 e a razão pólen/óvulo em 2218.<br />
Durante o <strong>de</strong>senvolvimento <strong>do</strong> botão floral, o pistilo <strong>de</strong>sloca-se da posição<br />
central para posição lateral, à esquerda ou à direita, caracterizan<strong>do</strong> a enantiostilia. Flores<br />
<strong>de</strong> morfos opostos foram encontradas na mesma inflorescência (Fig. 4B). Os estames <strong>de</strong><br />
anteras gran<strong>de</strong>s acompanham o <strong>de</strong>slocamento no senti<strong>do</strong> oposto aproximan<strong>do</strong>-se da<br />
pétala maior e a abertura <strong>do</strong> poro é direcionada no senti<strong>do</strong> da curvatura da pétala maior.<br />
O estame médio acompanha o movimento <strong>do</strong> pistilo e fica em posição oposta à pétala<br />
maior e o poro da antera é extrorso (Fig. 4A). Os estames pequenos dispõem-se no<br />
19
centro da flor e a abertura <strong>do</strong>s poros direciona-se para o centro da flor. Durante o<br />
<strong>de</strong>slocamento <strong>do</strong> pistilo e estames, a corola vai se abrin<strong>do</strong>. No botão em pré-antese, a<br />
corola já estava totalmente aberta. O início da antese ocorreu no início da manhã (por<br />
volta das 7:00h), quan<strong>do</strong> o estigma estava receptivo e as anteras apresentavam<br />
coloração amarelo-esver<strong>de</strong>ada e os frisos longitudinais alaranja<strong>do</strong>s. Ao longo da manhã,<br />
os frisos longitudinais das anteras liberaram o<strong>do</strong>r, os poros se abriam e o pólen se<br />
tornava disponível, sen<strong>do</strong> libera<strong>do</strong> apenas por vibração. O estigma permanecia receptivo<br />
por to<strong>do</strong> o dia. Ao final da tar<strong>de</strong>, o o<strong>do</strong>r não era mais perceptível e os frisos adquiriam<br />
coloração amarronzada. A antese teve duração <strong>de</strong> ca. 12 horas. Na manhã <strong>do</strong> segun<strong>do</strong><br />
dia, a maioria das flores já per<strong>de</strong>u os estames ou eles estão amarronza<strong>do</strong>s e senescentes<br />
e em seguida, as pétalas começavam a cair. Na manhã <strong>do</strong> terceiro dia, o pistilo e o cálice<br />
persistiam, po<strong>de</strong>n<strong>do</strong> persistir também a pétala <strong>de</strong> maior tamanho.<br />
Figura 4. Flor <strong>de</strong> Senna multijuga. A. Disposição das peças florais: Pétala maior (Pm) e<br />
anteras gran<strong>de</strong>s (G) opostas ao pistilo (Pi) e ao estame médio (M). Estames pequenos no<br />
centro da flor (P). Barra = 1 cm. B. Flores <strong>do</strong>s <strong>do</strong>is morfos na mesma inflorescência.<br />
Quanto ao sistema reprodutivo a espécie é autoincompatível e não-apomítica<br />
(Tab. 2). Não houve formação <strong>de</strong> frutos a partir <strong>do</strong> tratamento autopolinização<br />
espontânea e manual com pólen proveniente <strong>do</strong>s três tamanhos <strong>de</strong> antera (ntotal = 137;<br />
nantera P = 39, nantera M = 46, nantera G = 52). A queda <strong>de</strong> pistilos autopoliniza<strong>do</strong>s ocorreu em<br />
até 10 dias após a polinização manual. No tratamento <strong>de</strong> polinização cruzada, não houve<br />
diferença entre a produção <strong>de</strong> frutos (F) <strong>do</strong>s cruzamentos com pólen <strong>do</strong>s três tamanhos<br />
<strong>de</strong> antera (X 2 = 0,94; p = 0,62 Fpc = Ftotal = 0,53 (55/104); Fantera P = 0,59 (23/39), Fantera M<br />
= 0,50 (14/28), Fantera G = 0,49 (18/37)). Desta forma, esses da<strong>do</strong>s foram agrupa<strong>do</strong>s (Tab.<br />
2). Tubos polínicos provenientes <strong>de</strong> tratamentos <strong>de</strong> autopolinização manual e <strong>de</strong><br />
20
polinização cruzada manual foram observa<strong>do</strong>s penetran<strong>do</strong> no ovário ou nos óvulos 12<br />
horas após as polinizações (Fig. 5A-C). Não foram observadas diferenças aparentes no<br />
crescimento <strong>de</strong> tubos polínicos provenientes <strong>de</strong> autopolinização e polinização cruzada<br />
manual, nem <strong>de</strong> tratamentos com pólen proveniente <strong>do</strong>s três diferentes tamanhos <strong>de</strong><br />
anteras.<br />
A produção <strong>de</strong> frutos após polinização cruzada foi significativamente maior que<br />
em condições naturais (Tab. 3). O índice <strong>de</strong> limitação polínica para produção <strong>de</strong> frutos<br />
foi 0,73 e para a produção <strong>de</strong> sementes foi 0,25. No tratamento polinização cruzada, não<br />
houve diferença entre o número <strong>de</strong> óvulos (H = 0,43, p = 0,81), <strong>de</strong> sementes<br />
<strong>de</strong>senvolvidas (H = 0,10, p = 0,95), <strong>de</strong> sementes abortadas (H = 1,69, p = 0,43),<br />
fecundida<strong>de</strong> (H = 0,18, p =0,92) e taxa <strong>de</strong> aborto (H = 1,45, p = 0,49) <strong>do</strong>s cruzamentos<br />
com pólen <strong>do</strong>s três tamanhos <strong>de</strong> antera. Esses da<strong>do</strong>s foram agrupa<strong>do</strong>s e compara<strong>do</strong>s ao<br />
controle (Tab. 3). A fecundida<strong>de</strong> no tratamento polinização cruzada foi<br />
significativamente maior em relação ao controle e a taxa <strong>de</strong> aborto não apresentou<br />
diferença (Tab. 3).<br />
Os visitantes florais observa<strong>do</strong>s foram abelhas fêmeas (Hymenoptera: Apoi<strong>de</strong>a)<br />
que coletaram pólen. A coleta teve início por volta das 8:00h, permaneceu intensa até o<br />
início da tar<strong>de</strong> e diminuiu a partir das 14:00h. Das espécies coletadas, 69% foram<br />
classificadas como poliniza<strong>do</strong>res, pois foi possível observar o contato <strong>do</strong> corpo na<br />
região estigmática durante a visita (Tab. 4). Essas abelhas se aproximavam da flor e se<br />
prendiam pela mandíbula e pernas dianteiras (Fig. 6A e B). A vibração <strong>do</strong>s músculos <strong>do</strong><br />
vôo era transmitida às anteras promoven<strong>do</strong> a liberação <strong>do</strong> pólen (cf. Buchman 1983). As<br />
partes ventrais <strong>do</strong> tórax e <strong>do</strong> abdômen ficavam sobre as anteras <strong>de</strong> tamanho pequeno e a<br />
lateral <strong>do</strong> tórax e <strong>do</strong> abdômen ficavam próximas às outras anteras (Fig. 6C). As espécies<br />
<strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res mais freqüentes diferiram em relação ao comportamento <strong>de</strong> limpeza<br />
entre as visitas. Bombus morio permanecia paira<strong>do</strong> e transferia o pólen <strong>do</strong> tórax e <strong>do</strong><br />
abdômen para a corbícula, com auxílio das pernas dianteiras e medianas, enquanto as<br />
espécies <strong>de</strong> Centridini se prendiam com as mandíbulas nas estruturas florais e<br />
transferiam o pólen <strong>do</strong> tórax e <strong>do</strong> abdômen para as escopas das pernas traseiras com<br />
auxílio das pernas dianteiras e medianas. De maneira geral, as visitas duravam até três<br />
segun<strong>do</strong>s. As abelhas visitaram diversas flores numa mesma inflorescência e diversas<br />
inflorescências <strong>de</strong> um mesmo indivíduo antes <strong>de</strong> <strong>de</strong>ixarem a árvore. Abelhas pequenas,<br />
como Euglossa iopoecila (Fig. 6D-F), não contataram o estigma durante as visitas e<br />
foram classificadas como pilha<strong>do</strong>ras.<br />
21
Tabela 2. Produção <strong>de</strong> frutos (porcentagem <strong>do</strong> número <strong>de</strong> frutos/número <strong>de</strong> flores) após<br />
tratamentos <strong>de</strong> polinização controla<strong>do</strong>s <strong>de</strong> Senna multijuga no Parque Nacional <strong>de</strong><br />
Itatiaia e na Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari. n = número <strong>de</strong> flores<br />
e frutos.<br />
n flores n frutos (%)<br />
Apomixia 15 0 (0)<br />
Autopolinização espontânea 15 0 (0)<br />
Autopolinização manual 137 0 (0)<br />
Polinização cruzada 104 55 (53)<br />
Figura 5. Crescimento <strong>de</strong> tubos polínicos <strong>de</strong> Senna multijuga. A. Crescimento <strong>de</strong> tubos<br />
no ovário 12 horas após autopolinização manual com pólen proveniente <strong>de</strong> antera<br />
pequena. B. Tubo polínico penetran<strong>do</strong> em óvulo 12 horas após autopolinização manual<br />
com pólen proveniente <strong>de</strong> antera gran<strong>de</strong>. C. Corte longitudinal <strong>de</strong> óvulo 24 horas após<br />
autopolinização manual mostran<strong>do</strong> tubo polínico penetran<strong>do</strong> no nucelo (setas).<br />
22
Tabela 3. Produção <strong>de</strong> frutos (porcentagem <strong>do</strong> número <strong>de</strong> frutos/número <strong>de</strong> flores),<br />
número <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas, <strong>de</strong> sementes abortadas e <strong>de</strong> óvulos, fecundida<strong>de</strong><br />
(sementes <strong>de</strong>senvolvidas/óvulos) e taxa <strong>de</strong> aborto (sementes abortadas/óvulos) <strong>de</strong> Senna<br />
multijuga, após polinização cruzada e em condições naturais. Da<strong>do</strong>s são média ± <strong>de</strong>svio<br />
padrão.<br />
Polinização<br />
cruzada<br />
Produção <strong>de</strong> frutos (%) 53 (55/104)<br />
Controle Estatística p<br />
14 (13/90)<br />
X 2 = 31,32 < 0,0001<br />
Sementes <strong>de</strong>senvolvidas 31,44 ± 6,57 27,29 ± 7,20 U = 27,0 0,18<br />
Sementes abortadas 3,61 ± 3,52<br />
Óvulos 39,28 ± 2,59<br />
Fecundida<strong>de</strong> 0,80 ± 0,16<br />
6,47 ± 2,68<br />
U = 22,0 0,<strong>09</strong><br />
45,07 ± 5,<strong>09</strong> U = 11,0 0.01<br />
0,60 ± 0,<strong>09</strong><br />
U = 8,0 0,01<br />
Taxa <strong>de</strong> aborto 0,<strong>09</strong> ± 0,<strong>09</strong> 0,15 ± 0,07 U = 25,0 0,14<br />
23
Tabela 4. Espécies <strong>de</strong> abelhas (Hymenoptera: Apoi<strong>de</strong>a) visitantes das flores <strong>de</strong> Senna<br />
multijuga. Legenda: Po = poliniza<strong>do</strong>r e Pi = pilha<strong>do</strong>r.<br />
Família<br />
Tribo<br />
Apidae<br />
Espécie Função<br />
Euglossini Euglossa iopoecila Dressler, 1982 Pi<br />
Bombini Bombus (Fervi<strong>do</strong>bombus) brasiliensis Lepeletier, 1836 Po<br />
Bombus morio (Swe<strong>de</strong>rus, 1787) Po<br />
Centridini Epicharis flava Friese, 1900 Po<br />
Epicharis <strong>de</strong>jeanii Lepeletier, 1841 Po<br />
Centris similis (Fabricius, 1804) Po<br />
Centris (Melacentris) cf. discolor Smith,1874 Po<br />
Centris (Melacentris) cf. conspersa Mocsáry, 1899 Po<br />
Centris varia (Erichson, 1848) Po<br />
Meliponini Melipona rufiventris Lepeletier, 1836 Pi<br />
Melipona sp. Pi<br />
Xylocopini Xylocopa frontalis Olivier, 1789 Po<br />
Halictidae<br />
Xylocopa subcyanea Pérez, 1901 Pi<br />
Augochlorini Pseudaugochlora callaina Almeida, 2008 Pi<br />
24
Figura 6. Visitantes florais <strong>de</strong> Senna multijuga. A. Aproximação <strong>de</strong> Epicharis sp. à flor.<br />
B. Contato <strong>do</strong> estigma na região <strong>do</strong>rsal <strong>do</strong> tórax (seta). C. Epicharis sp. presa aos<br />
estames pequenos enquanto realiza vibrações para coleta <strong>de</strong> pólen. D. Aproximação <strong>de</strong><br />
Euglossa iopoecila à flor. E. E. iopoecila presa aos estames pequenos enquanto realiza<br />
vibração para coleta <strong>de</strong> pólen. F. Durante a coleta <strong>de</strong> pólen por E. iopoecila não foi<br />
observa<strong>do</strong> contato <strong>do</strong> estigma (seta) com o corpo das abelhas.<br />
Fenologia, fecundida<strong>de</strong>, predação <strong>de</strong> sementes e polinização entre o PNI e a APASA<br />
O brotamento foliar no PNI não foi observa<strong>do</strong> <strong>de</strong> abril a agosto e, na APASA, a<br />
intensida<strong>de</strong> foi baixa (< 30%) neste mesmo intervalo (Fig. 7A). A ativida<strong>de</strong> e<br />
intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong> queda foliar foram similares entre as UCs e constante ao longo <strong>do</strong>s<br />
meses (Fig. 7B), exceto nos meses <strong>de</strong> outubro a <strong>de</strong>zembro, quan<strong>do</strong> menos <strong>de</strong> 60% <strong>do</strong>s<br />
indivíduos expressaram queda foliar e a intensida<strong>de</strong> foi baixa (< 15%) no PNI. Nesse<br />
perío<strong>do</strong> a maioria <strong>do</strong>s indivíduos (90%) já havia perdi<strong>do</strong> completamente a cobertura <strong>de</strong><br />
copa ou restavam poucas folhas enquanto na APASA a intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong> queda manteve-<br />
se constante e a maioria <strong>do</strong>s indivíduos (93%) não per<strong>de</strong>u completamente a cobertura <strong>de</strong><br />
copa. As curvas <strong>do</strong> índice <strong>de</strong> ativida<strong>de</strong> e percentual <strong>de</strong> intensida<strong>de</strong> das fenofases<br />
vegetativas apresentaram diferença significativa (p < 0,05: ativida<strong>de</strong> e intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong><br />
brotamento foliar e ativida<strong>de</strong> <strong>de</strong> queda foliar e p < 0,005: intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong> queda foliar)<br />
entre as UCs.<br />
25
Senna multijuga apresentou padrão <strong>de</strong> floração anual com duração intermediária<br />
(sensu Newstrom et al. 1994). A época <strong>de</strong> floração (botão floral e antese) foi diferente<br />
entre as UCs (Fig. 7C e D) com curta sobreposição entre o final da floração no PNI e<br />
início na APASA. O pico <strong>de</strong> floração (antese) ocorreu com <strong>do</strong>is meses <strong>de</strong> diferença<br />
entre as UCs: em fevereiro no PNI e em abril na APASA. O <strong>de</strong>senvolvimento <strong>do</strong>s frutos<br />
iniciou em março e se esten<strong>de</strong>u a junho no PNI enquanto na APASA iniciou em abril e<br />
se esten<strong>de</strong>u a agosto (Fig. 7E). A época <strong>de</strong> maturação <strong>do</strong>s frutos e dispersão das<br />
sementes foi diferente entre as UCs. A maturação e dispersão ocorreram a partir <strong>de</strong><br />
maio no PNI e a partir <strong>de</strong> junho na APASA (Fig. 7F). A intensida<strong>de</strong> foi maior em junho<br />
e julho no PNI e em agosto e setembro na APASA (Fig. 7F). As curvas <strong>do</strong> índice <strong>de</strong><br />
ativida<strong>de</strong> e percentual <strong>de</strong> intensida<strong>de</strong> das fenofases reprodutivas não apresentaram<br />
diferença entre as UCs (p > 0,10).<br />
O número <strong>de</strong> óvulos foi maior na APASA, enquanto o número <strong>de</strong> sementes<br />
<strong>de</strong>senvolvidas predadas e a taxa <strong>de</strong> predação <strong>de</strong> sementes foram maiores no PNI (Tab.<br />
5). O número <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas totais, <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas intactas, <strong>de</strong><br />
sementes abortadas, a fecundida<strong>de</strong>, a capacida<strong>de</strong> reprodutiva e a taxa <strong>de</strong> aborto não<br />
foram diferentes entre as UCs (Tab. 5).<br />
Não houve diferença no número <strong>de</strong> visitas (PNI: H = 0,69 p = 0,98; APASA: H<br />
= 6,08, p = 0,41) e número <strong>de</strong> flores visitadas (PNI: H = 0,63, p = 0,99, APASA: H =<br />
5,16, p = 0,52) entre os intervalos <strong>de</strong> horários para cada UC. Dessa forma, os da<strong>do</strong>s<br />
foram agrupa<strong>do</strong>s e as freqüências acumuladas das inflorescências foram comparadas<br />
entre as UCs. Na APASA, não houve diferença significativa em relação à freqüência <strong>de</strong><br />
visitas (H = 1,95, p = 0,38) e número <strong>de</strong> flores visitas/hora (H = 2,18, p = 0,34) entre as<br />
zonas ZAP, ZR e ZCVS. Houve diferença significativa em relação à freqüência <strong>de</strong><br />
visitas e número <strong>de</strong> flores visitadas com a inclusão da ZVS e a comparação posterior<br />
entre as zonas indica que a diferença foi entre ZAP e ZVS (p < 0,01) e entre ZR e ZVS<br />
(p < 0,01). A freqüência <strong>de</strong> visitas (U = -2,49, p = 0,013) e número <strong>de</strong> flores<br />
visitadas/hora (U = -2,43, p = 0,015) foram maiores no PNI. No PNI, as inflorescências<br />
receberam 3,45 ± 2,01 (n = 16) visitas/hora com 7,7 ± 5,71 (n = 16) flores<br />
visitadas/hora, enquanto na APASA estes valores foram 1,89 ± 1,82 (n = 26) e 3,56 ±<br />
3,97 (n = 26), respectivamente. Assim, tanto a freqüência <strong>de</strong> visitas como o número <strong>de</strong><br />
flores visitadas por hora foram em torno <strong>de</strong> duas vezes maiores no PNI que na APASA.<br />
Não houve diferença em relação à frutificação nas inflorescências <strong>do</strong> PNI e APASA (U<br />
= - 0,32, p = 0,75). No PNI, as inflorescências formaram 3,19 ± 3,85 (n = 16) frutos e na<br />
26
APASA 3,0 ± 4,29 (n = 26). Para esta análise foram utiliza<strong>do</strong>s os da<strong>do</strong>s da ZAP, ZR e<br />
ZCVS da APASA indistintamente.<br />
Figura 7. Representação gráfica <strong>do</strong> percentual <strong>de</strong> intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong> Fournier () e <strong>do</strong><br />
índice <strong>de</strong> ativida<strong>de</strong> (----) das fenofases vegetativas (A e B) e reprodutivas (C a F) <strong>de</strong><br />
Senna multijuga no Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia (■) e na Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da<br />
Serrinha <strong>do</strong> Alambari (▲) no perío<strong>do</strong> <strong>de</strong> <strong>de</strong>zembro <strong>de</strong> 2007 a <strong>de</strong>zembro <strong>de</strong> 2008.<br />
27
Tabela 5. Número <strong>de</strong> óvulos, total <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong>senvolvidas, sementes <strong>de</strong>senvolvidas<br />
intactas, sementes <strong>de</strong>senvolvidas predadas, sementes abortadas, fecundida<strong>de</strong> (sementes<br />
<strong>de</strong>senvolvidas totais/óvulos), capacida<strong>de</strong> reprodutiva (sementes intactas/óvulos), taxa <strong>de</strong><br />
predação <strong>de</strong> sementes (sementes predadas/total <strong>de</strong> sementes) e taxa <strong>de</strong> aborto (sementes<br />
abortadas/óvulos) por fruto <strong>de</strong> Senna multijuga no Parque Nacional <strong>de</strong> Itatiaia (PNI) e<br />
na Área <strong>de</strong> Proteção Ambiental da Serrinha <strong>do</strong> Alambari (APASA). Da<strong>do</strong>s são média ±<br />
<strong>de</strong>svio padrão; n = número <strong>de</strong> indivíduos.<br />
PNI<br />
(n = 5)<br />
Óvulos 45,07 ± 5,<strong>09</strong><br />
Sementes <strong>de</strong>senvolvidas<br />
totais<br />
Sementes <strong>de</strong>senvolvidas<br />
intactas<br />
Sementes <strong>de</strong>senvolvidas<br />
predadas<br />
Sementes abortadas<br />
Fecundida<strong>de</strong><br />
APASA<br />
(n = 14)<br />
52,95 ± 2,63<br />
Estatística<br />
(U)<br />
P<br />
6,0 0,01<br />
27,29 ± 7,20 26,66 ± 6,72 34,0 0,93<br />
17,23 ± 3,04<br />
10,07 ± 6,54<br />
6,47 ± 2,68<br />
0,60 ± 0,<strong>09</strong><br />
22,41 ± 7,98<br />
4,25 ± 3,17<br />
10,26 ± 5,65<br />
0,51 ± 0,14<br />
19,0 0,14<br />
11,0 0,03<br />
20,0 0,16<br />
20,0 0,16<br />
Capacida<strong>de</strong> reprodutiva 0,38 ± 0,07 0,43 ± 0,16 26,0 0,40<br />
Taxa <strong>de</strong> predação <strong>de</strong><br />
sementes<br />
0,35 ± 0,13<br />
Taxa <strong>de</strong> aborto 0,15 ± 0,07<br />
0,19 ± 0,18<br />
0,19 ± 0,11<br />
10,0 0,02<br />
26,0 0,40<br />
28
DISCUSSÃO<br />
Senna multijuga apresenta morfologia floral semelhante à <strong>de</strong> outras espécies <strong>do</strong><br />
gênero, por exemplo, pela assimetria da corola e androceu (Marazzi et al. 2006, 2007,<br />
2008). As peculiarida<strong>de</strong>s das estruturas florais no gênero, como diferentes tamanhos <strong>de</strong><br />
estames e diferenças <strong>de</strong> orientação <strong>do</strong>s poros das anteras, provavelmente evoluíram em<br />
relação à polinização por vibração (Marazzi et al. 2007). A diversida<strong>de</strong> e maior<br />
especialização das anteras abaxiais em relação aos estames medianos po<strong>de</strong>m estar<br />
relacionadas à divisão funcional das anteras, em alimentação e polinização, e ao<br />
comportamento <strong>de</strong> coleta <strong>de</strong> pólen pelas abelhas (Gottsberger & Silberbauer-<br />
Gottsberger 1988, Silva et al. 2002, Marazzi et al. 2007). Contu<strong>do</strong>, não está claro se<br />
esta divisão implica em restrições reprodutivas ao pólen proveniente <strong>de</strong> cada morfo<br />
(Marazzi et al. 2007). Evidências quanto à fertilida<strong>de</strong> <strong>do</strong> pólen proveniente <strong>de</strong> cada<br />
morfo <strong>de</strong> antera mostram que algumas espécies, tais como S. corymbosa e S. sylvestris,<br />
apresentam restrições para a reprodução, enquanto outras não, como por exemplo, S.<br />
multijuga e S. australis (Silva et al. 2002, Carvalho & Oliveira 2003, Laporta 2003).<br />
A orientação <strong>do</strong>s poros afeta diretamente a direção <strong>de</strong> liberação <strong>do</strong> pólen e a<br />
assimetria da corola tem um papel importante durante a polinização (Marazzi et al.<br />
2007, 2008). Na flor <strong>de</strong> S. multijuga, a pétala maior é assimétrica, falca<strong>do</strong>-ovada e<br />
côncava (Guimarães et al. 1984). A posição e a concavida<strong>de</strong> da pétala maior <strong>de</strong> S.<br />
multijuga parece ser uma característica importante para direcionar o pólen libera<strong>do</strong> das<br />
anteras gran<strong>de</strong>s para a parte lateral e <strong>do</strong>rsal <strong>do</strong> corpo das abelhas e reduzir a perda <strong>de</strong><br />
pólen, enquanto o pólen das anteras pequenas é libera<strong>do</strong> diretamente na região ventral<br />
<strong>do</strong> corpo das abelhas. A enantiostilia é outro aspecto da assimetria floral <strong>de</strong> S. multijuga<br />
que associa<strong>do</strong> a heteranteria contribui na polinização. Jesson e Barrett (2005) sugerem<br />
que a <strong>de</strong>flexão das anteras gran<strong>de</strong>s opostas ao pistilo po<strong>de</strong> aumentar a precisão <strong>de</strong><br />
transferência <strong>de</strong> pólen cruza<strong>do</strong> e reduzir a interferência <strong>do</strong> estigma e das anteras <strong>de</strong>ntro<br />
ou entre flores da mesma planta. Desta forma, a distinção <strong>do</strong>s visitantes florais em<br />
pilha<strong>do</strong>res e poliniza<strong>do</strong>res é <strong>de</strong>terminada pela combinação das características florais <strong>de</strong><br />
S. multijuga e a relação <strong>de</strong> tamanho com o corpo das abelhas. As abelhas poliniza<strong>do</strong>ras<br />
<strong>de</strong> S. multijuga na área <strong>de</strong> estu<strong>do</strong> pertencem aos mesmos gêneros (Xylocopa, Centris,<br />
Bombus e Epicharis) <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res <strong>de</strong> outras espécies <strong>de</strong> Senna (Gottsberger &<br />
Silberbauer-Gottsberger 1988, Silva et al. 2002, Carvalho & Oliveira 2003, Laporta<br />
2003, Pinheiro e Sazima 2007). A composição <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res <strong>de</strong> uma planta po<strong>de</strong><br />
variar ao longo <strong>de</strong> sua área <strong>de</strong> ocorrência (Carvalho & Oliveira 2003, Devoto et al.<br />
29
2006), seja por divergências entre a distribuição geográfica da planta e <strong>do</strong>s<br />
poliniza<strong>do</strong>res, seja por diferenças nas escolhas <strong>de</strong> forrageamento <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res em<br />
resposta à composição e à fenologia das espécies <strong>de</strong> cada área. Das nove espécies <strong>de</strong><br />
poliniza<strong>do</strong>res <strong>de</strong> S. multijuga no Itatiaia, três espécies (Bombus morio, Epicharis flava e<br />
Xylocopa frontalis) atuaram também como poliniza<strong>do</strong>res da espécie em área costeira em<br />
Ubatuba, São Paulo, (Pinheiro & Sazima 2007), que dista ca. 110 km <strong>do</strong> PNI.<br />
Senna multijuga não formou frutos por autopolinização, o que indica a presença<br />
<strong>de</strong> um sistema autoincompatibilida<strong>de</strong>. A evidência <strong>de</strong> crescimento <strong>de</strong> tubos polínicos no<br />
ovário e a penetração nos óvulos <strong>de</strong> pistilos autopoliniza<strong>do</strong>s sugere que não se trata <strong>de</strong><br />
sistema <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> gametofítico clássico. Assim, o <strong>de</strong>senvolvimento <strong>de</strong><br />
frutos após autopolinização po<strong>de</strong> estar sen<strong>do</strong> impedi<strong>do</strong> por mecanismo <strong>de</strong><br />
autoincompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ação tardia. Apesar <strong>do</strong> registro <strong>de</strong>sse tipo <strong>de</strong><br />
autoincompatibilida<strong>de</strong> para algumas espécies <strong>de</strong> Leguminosae (Gibbs & Sassaki 1998,<br />
Rodriguez-Riãno et al. 1999, Freitas & Oliveira 2002), o aborto <strong>de</strong> frutos<br />
autopoliniza<strong>do</strong>s também tem si<strong>do</strong> associa<strong>do</strong> à <strong>de</strong>pressão por en<strong>do</strong>gamia, isto é, a<br />
expressão <strong>de</strong> diversos alelos recessivos <strong>de</strong>letérios que impe<strong>de</strong>m o <strong>de</strong>senvolvimento<br />
embrionário (Seavey & Bawa 1986). A autoincompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ação tardia po<strong>de</strong> ser<br />
distinguida da <strong>de</strong>pressão por en<strong>do</strong>gamia por três critérios (Seavey & Bawa 1986), a<br />
saber: 1) a rejeição por ação tardia ocorreria em um momento único, causan<strong>do</strong> o aborto<br />
<strong>do</strong>s embriões em um estágio <strong>de</strong> <strong>de</strong>senvolvimento uniforme enquanto na <strong>de</strong>pressão por<br />
en<strong>do</strong>gamia, o acúmulo <strong>de</strong> alelos <strong>de</strong>letérios causaria o aborto progressivo <strong>de</strong> embriões<br />
em diferentes estágios <strong>de</strong> <strong>de</strong>senvolvimento; 2) na ação tardia, a maioria <strong>do</strong>s indivíduos<br />
da população <strong>de</strong>ve ser autoestéril; 3) a ocorrência <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> em espécies<br />
relacionadas indicaria a segregação <strong>de</strong> alelos <strong>de</strong> incompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong>ntro da família. O<br />
aborto <strong>de</strong> pistilos autopoliniza<strong>do</strong>s após um curto perío<strong>do</strong> <strong>de</strong> tempo e a ausência <strong>de</strong><br />
frutos forma<strong>do</strong>s nos cinco indivíduos que foram autopoliniza<strong>do</strong>s em S. multijuga<br />
indicam a presença <strong>de</strong> um sistema <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ação tardia.<br />
Tal termo tem si<strong>do</strong> utiliza<strong>do</strong> para classificar mecanismos <strong>de</strong> rejeição diferentes e<br />
com origem in<strong>de</strong>pen<strong>de</strong>nte, que partilham a característica <strong>de</strong> não se enquadrarem nos<br />
mecanismos <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> tradicionais (Seavey & Bawa 1986). Os<br />
mecanismos <strong>de</strong> ação tardia são i<strong>de</strong>ntifica<strong>do</strong>s basicamente pela inibição <strong>de</strong> tubos na<br />
camada <strong>do</strong> nucelo <strong>do</strong> óvulo ou a inibição da fusão <strong>do</strong>s gametas masculinos com a<br />
oosfera e núcleos polares nos casos <strong>de</strong> rejeição pré-zigótica; e pelo aborto <strong>do</strong>s óvulos<br />
em estágio inicial <strong>de</strong> <strong>de</strong>senvolvimento ou a <strong>de</strong>generação <strong>do</strong> en<strong>do</strong>sperma nos casos <strong>de</strong><br />
30
ejeição pós-zigótica (Seavey & Bawa 1986, Richards 1997). Apesar disso, nem to<strong>do</strong>s<br />
os registros <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ação tardia em Leguminosae tem diferencia<strong>do</strong><br />
os mecanismos <strong>de</strong> rejeição em pré ou pós zigótica. Evidências para a rejeição pós-<br />
zigótica po<strong>de</strong>m ser observadas em várias espécies da família tais como Hymenaea<br />
stigonocarpa, pela evidência <strong>de</strong> zigoto sem divisões com núcleos <strong>do</strong> en<strong>do</strong>sperma<br />
(Gibbs et al. 1999), Caesalpinia calycina, pela evidência <strong>de</strong> penetração <strong>do</strong> tubo polínica<br />
no saco embrionário (Lewis & Gibbs 1999), Dalbergia retusa, Dipteryx panamensis e<br />
Myrospermum frutescens (Seavey & Bawa 1986) e Cytisus multiflorus (Rodriguez-<br />
Riãno et al. 2004) como também em espécies <strong>de</strong> Bignoniaceae (Bittencourt et al. 2003,<br />
Bittencourt & Semir 2005, 2006). Por outro la<strong>do</strong>, existe uma evidência para rejeição<br />
pré-zigótica em Acacia retino<strong>de</strong>s (Kenrick et al. 1986). Nesse senti<strong>do</strong>, o próximo passo<br />
no estu<strong>do</strong> da autoincompatibilida<strong>de</strong> em S. multijuga é verificar se a ação tardia está<br />
associada a um mecanismo <strong>de</strong> rejeição pós-zigótico.<br />
As duas populações <strong>de</strong> Senna multijuga estudadas por Ribeiro e Lovato (2004),<br />
em Minas Gerais, apresentaram diferentes taxas <strong>de</strong> cruzamento (tm = 0,84 para a<br />
população da área <strong>de</strong> pastagem fora <strong>do</strong> Parque e tm = 0,54 para a população na área <strong>de</strong><br />
borda). A média das populações (tm = 0,69) e a menor taxa <strong>de</strong> cruzamento são inferiores<br />
às taxas registradas para a maioria das espécies arbóreas neotropicais<br />
pre<strong>do</strong>minantemente <strong>de</strong> cruzamento cruza<strong>do</strong> (Dick 2001, Quesada et al. 2004, Mathiasen<br />
et al. 2007, Borges et al. 2008). Ribeiro e Lovato (2004) sugerem a autofecundação para<br />
a espécie como estratégia para assegurar a reprodução durante a colonização <strong>de</strong> novos<br />
habitats. Porém, o resulta<strong>do</strong> <strong>do</strong> sistema reprodutivo é conflitante especialmente se a<br />
autoincompatibilida<strong>de</strong> é generalizada para a espécie. O que po<strong>de</strong> estar contribuin<strong>do</strong> para<br />
a aparente autofecundação é o cruzamento entre parentes próximos ou poucos<br />
indivíduos participan<strong>do</strong> <strong>do</strong>s cruzamentos (Ribeiro & Lovato 2004). Uma explicação<br />
alternativa é que a expressão da autoincompatibilida<strong>de</strong> po<strong>de</strong> variar nas populações <strong>de</strong><br />
uma espécie tal como observa<strong>do</strong> em espécies heterostílicas (Barrett et al. 1989, Pailler<br />
& Thompson 1997) e em diferentes tamanhos populacionais ou no limite geográfico <strong>de</strong><br />
distribuição da espécie (Fausto et al. 2001, Stone et al. 2006).<br />
Limitação polínica é o termo que tem si<strong>do</strong> utiliza<strong>do</strong> para tratar da redução <strong>do</strong><br />
sucesso reprodutivo das plantas <strong>de</strong>corrente da ina<strong>de</strong>quada <strong>de</strong>posição <strong>de</strong> pólen (Larson &<br />
Barrett 2000, Ashman et al. 2004, Knight et al. 2005). Se o resulta<strong>do</strong> da frutificação em<br />
condições naturais encontra<strong>do</strong> para um indivíduo <strong>do</strong> PNI reflete o da população, o<br />
índice <strong>de</strong> limitação polínica para produção <strong>de</strong> frutos em S. multijuga (0,73) foi alto em<br />
31
elação à média (0,38) observada para 100 espécies <strong>de</strong> Mata Atlântica (L. Freitas, M.W.<br />
<strong>Torres</strong> e M.I. Sigiliano, da<strong>do</strong>s não publ.). Para a produção <strong>de</strong> sementes, são escassos os<br />
trabalhos que utilizam esta variável na comparação da polinização cruzada manual e em<br />
condições naturais nas espécies levantadas na Mata Atlântica, apesar <strong>de</strong>sta variável ser<br />
consi<strong>de</strong>rada a mais apropriada para respon<strong>de</strong>r questões relacionadas à limitação<br />
polínica, pois me<strong>de</strong> os efeitos diretos sobre a aptidão materna <strong>de</strong> um indivíduo (Ashman<br />
et al. 2004, Knight et al. 2005). Consi<strong>de</strong>ran<strong>do</strong> apenas espécies arbóreas em florestas<br />
tropicais no Brasil (L. Freitas, M.W. <strong>Torres</strong> e M.I. Sigiliano, da<strong>do</strong>s não publ.) e na<br />
Costa Rica (da<strong>do</strong>s compila<strong>do</strong>s <strong>de</strong> Bawa 1974), o índice <strong>de</strong> limitação polínica para<br />
produção <strong>de</strong> frutos foi 0,60 (44 espécies). Dentre essas, as espécies autoincompatíveis<br />
(75%) apresentaram índice <strong>de</strong> limitação polínica mais alto (0,68) que as espécies<br />
autocompatíveis (25%, 0,36). O índice <strong>de</strong> limitação polínica para essas espécies<br />
arbóreas apresentou correlação negativa com o índice <strong>de</strong> compatibilida<strong>de</strong> (coeficiente<br />
<strong>de</strong> Spearman = 0,53, p < 0,001). Esses resulta<strong>do</strong>s são semelhantes aos observa<strong>do</strong>s por<br />
Larson e Barrett (2000) e mostram que a limitação polínica po<strong>de</strong> ser maior em espécies<br />
arbóreas, possivelmente pela enorme quantida<strong>de</strong> <strong>de</strong> flores produzidas, mas o sistema <strong>de</strong><br />
compatibilida<strong>de</strong> parece ser a característica que melhor distingue as espécies em relação<br />
à limitação polínica.<br />
O aumento significativo da produção <strong>de</strong> frutos e da fecundida<strong>de</strong> após<br />
polinização cruzada manual em relação ao controle po<strong>de</strong> indicar limitação nos níveis <strong>de</strong><br />
polinização natural (Stephenson 1981, Burd 1995) seja pela escassez <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res<br />
e/ou pelo transporte ina<strong>de</strong>qua<strong>do</strong> <strong>de</strong> pólen compatível. Contu<strong>do</strong>, a produção <strong>de</strong> frutos<br />
(52%) e a fecundida<strong>de</strong> (0,80) em S. multijuga não atingiram seus potenciais após a<br />
polinização cruzada manual, indican<strong>do</strong> que outros fatores po<strong>de</strong>m atuar<br />
concomitantemente, tais como a limitação por recursos, que é tida como um <strong>do</strong>s fatores<br />
mais importantes na regulação da produção <strong>de</strong> frutos e sementes nas plantas<br />
(Stephenson 1981). No contexto da seleção sexual, o sucesso reprodutivo masculino<br />
provavelmente é limita<strong>do</strong> pela capacida<strong>de</strong> <strong>do</strong>s gametas masculinos garantirem o acesso<br />
aos gametas femininos, enquanto o sucesso feminino é provavelmente limita<strong>do</strong> pela<br />
capacida<strong>de</strong> <strong>de</strong> prover recursos para os óvulos e embriões (Bateman 1948). Bawa e<br />
Webb (1984) sugerem que variações nas razões fruto/flor e semente/óvulo entre<br />
espécies ocorrem <strong>de</strong> acor<strong>do</strong> com diferenças na intensida<strong>de</strong> da seleção sexual mais <strong>do</strong><br />
que na disponibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res e recursos. Nesse senti<strong>do</strong>, a seleção para<br />
aumentar a dispersão <strong>de</strong> pólen seria o principal fator na produção <strong>de</strong> flores exce<strong>de</strong>ntes e<br />
32
a limitação por recursos regularia o sucesso feminino em S. multijuga uma vez que a<br />
produção <strong>de</strong> frutos da polinização cruzada manual não atingiu o máximo e a quantida<strong>de</strong><br />
<strong>de</strong> sementes produzida por fruto e a taxa <strong>de</strong> aborto foram iguais entre a polinização<br />
cruzada e o controle.<br />
A maior intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong> brotamento foliar <strong>de</strong> S. multijuga ocorreu na transição da<br />
estação seca para a chuvosa e coincidiu com os resulta<strong>do</strong>s observa<strong>do</strong>s para a espécie em<br />
floresta estacional (Reserva Biológica <strong>de</strong> Caratinga, Minas Gerais, Lemos-Filho &<br />
Men<strong>do</strong>nça-Filho 2000) e em floresta ombrófila (Parque Nacional da Serra <strong>do</strong>s Órgãos,<br />
<strong>Rio</strong> <strong>de</strong> Janeiro, Oberlaen<strong>de</strong>r 2006). O comportamento <strong>de</strong> queda foliar contínua ao longo<br />
<strong>do</strong> ano nas UCs estudadas coincidiu com as observações <strong>de</strong> Oberlaen<strong>de</strong>r (2006) que<br />
consi<strong>de</strong>rou a espécie como semi<strong>de</strong>cídua. Lemos-Filho & Men<strong>do</strong>nça-Filho (2000)<br />
observaram que S. multijuga reteve mais <strong>de</strong> 75% da cobertura <strong>de</strong> copa mesmo durante<br />
os meses mais secos, no entanto, em áreas mais secas a queda <strong>de</strong> folhas foi mais<br />
acentuada. Apesar <strong>de</strong> diferentes fatores climáticos po<strong>de</strong>rem atuar sobre a indução das<br />
fenofases vegetativas (Morellato et al. 2000, Rivera et al. 2000, Borchet & Rivera 2001,<br />
Borchet et al. 2002), as duas UCs aqui estudadas estão sob condições climáticas<br />
semelhantes. Sabe-se que uma das consequências da fragmentação é a alteração <strong>do</strong><br />
microclima entre remanescentes florestais e floresta contínua, tais como o aumento da<br />
radiação solar e temperatura nas áreas com menor cobertura vegetal (Saun<strong>de</strong>rs et al.<br />
1991, Murcia 1995). Esses fatores regulam diversos processos biológicos como a<br />
fotossíntese e o <strong>de</strong>senvolvimento vegetativo (Chen 1993, Saun<strong>de</strong>rs et al. 1993) e po<strong>de</strong>m<br />
explicar a diferença observada no comportamento vegetativo da espécie entre as UCs.<br />
A floração anual com duração intermediária <strong>de</strong> S. multijuga na área <strong>de</strong> estu<strong>do</strong><br />
coincidiu com as observações <strong>de</strong> Oberlaen<strong>de</strong>r (2006) e Lemos-Filho & Men<strong>do</strong>nça-Filho<br />
2000). Apesar <strong>de</strong> estu<strong>do</strong>s sugerirem que fatores climáticos regulam a floração<br />
(Morellato et al. 2000, Rivera et al. 2002, Borchert et al. 2005), estes parecem não<br />
explicar a diferença observada na época <strong>de</strong> floração entre as UCs, em torno <strong>de</strong> <strong>do</strong>is<br />
meses. Tal diferença po<strong>de</strong> estar mais fortemente relacionada às fenofases vegetativas<br />
como o brotamento (Borchet 1992). Borchert (1992) reconheceu três padrões <strong>de</strong><br />
floração <strong>de</strong> espécies arbóreas em relação ao brotamento: floração simultânea; floração<br />
quan<strong>do</strong> as folhas já estão maduras e floração durante ou após a queda foliar. Em S.<br />
multijuga, a floração ocorreu após o brotamento quan<strong>do</strong> as folhas já estavam<br />
<strong>de</strong>senvolvidas. Nesse senti<strong>do</strong>, a diferença <strong>do</strong> comportamento vegetativo entre as UCs,<br />
33
otamento contínuo ao longo <strong>do</strong> ano na APASA e nos meses <strong>de</strong> outubro a maio no<br />
PNI, po<strong>de</strong> ter contribuí<strong>do</strong> para a diferença na época <strong>de</strong> floração.<br />
A época <strong>de</strong> frutificação (frutos ver<strong>de</strong>s) <strong>de</strong> S. multijuga nas áreas <strong>de</strong> estu<strong>do</strong><br />
coincidiu com a época observada por Oberlaen<strong>de</strong>r (2006), entre março e agosto. As<br />
diferenças nas épocas <strong>de</strong> frutificação entre as UCs acompanharam a diferença entre a<br />
época <strong>de</strong> floração. Contu<strong>do</strong>, a dispersão das sementes ocorreu na estação seca nas duas<br />
áreas com a mesma freqüência e intensida<strong>de</strong>. Muitas espécies anemocóricas dispersam<br />
as sementes na estação seca quan<strong>do</strong> as condições ambientais são supostamente mais<br />
favoráveis, isto é, baixa precipitação, baixa umida<strong>de</strong> relativa e ventos fortes (Frankie et<br />
al. 1974, Morellato & Leitão-Filho 1992).<br />
A freqüência <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res e a predação <strong>de</strong> sementes em S. multijuga foram<br />
menores na APASA em relação ao PNI. A menor polinização na APASA po<strong>de</strong> estar<br />
relacionada à menor riqueza e abundância <strong>de</strong> espécies <strong>de</strong> plantas como fonte <strong>de</strong> recursos<br />
para poliniza<strong>do</strong>res e à menor disponibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> sítios para nidificação, que são fatores<br />
importantes na regulação <strong>de</strong> populações <strong>de</strong> abelhas em ambientes fragmenta<strong>do</strong>s (Aizen<br />
& Feinsinger 1994b, Tscharntke et al. 1998, Cane 2001, Goulson et al. 2008, Steffan-<br />
Dewenter & Schiele 2008). Apesar disso, a menor freqüência <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res medida<br />
na APASA não implicou em redução <strong>do</strong> sucesso reprodutivo da espécie, uma vez que a<br />
fecundida<strong>de</strong> e a frutificação das inflorescências nas quais a freqüência <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res<br />
foi medida não diferiram entre as UCs. Para outras espécies autoincompatíveis, o<br />
sucesso reprodutivo não apresentou diferenças em relação à fragmentação (Aizen &<br />
Feinsinger 1994a, Dick 2001, Lopes & Buzato 2007, Ramos & Santos 2006, Dunley et<br />
al. 20<strong>09</strong>), mas nestes casos, foi observa<strong>do</strong> o aumento da freqüência <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res, a<br />
substituição <strong>do</strong>s poliniza<strong>do</strong>res principais por poliniza<strong>do</strong>res mais comuns em ambientes<br />
altera<strong>do</strong>s ou a polinização por espécie exótica (Apis mellifera). Em contrapartida, a<br />
diminuição <strong>do</strong>s níveis <strong>de</strong> polinização po<strong>de</strong> reduzir o sucesso reprodutivo em ambientes<br />
fragmenta<strong>do</strong>s, sobretu<strong>do</strong> em espécies autoincompatíveis (Aizen & Feinsinger 1994a,<br />
Ghazoul et al. 1998, Gigord et al. 1999, Steffan-Dewenter et al. 2002, Aguilar &<br />
Galetto 2004, Aguillar et al. 2006). Desta forma, embora a freqüência <strong>de</strong> poliniza<strong>do</strong>res<br />
na APASA não tenha implica<strong>do</strong> em redução <strong>de</strong> sucesso reprodutivo em S. multijuga no<br />
perío<strong>do</strong> estuda<strong>do</strong>, a manutenção <strong>do</strong>s níveis <strong>de</strong> polinização é fundamental para a<br />
reprodução da espécie <strong>de</strong>vi<strong>do</strong> a presença <strong>de</strong> autoincompatibilida<strong>de</strong> e a <strong>de</strong>pendência <strong>do</strong><br />
transporte <strong>de</strong> pólen entre indivíduos.<br />
34
A maior taxa <strong>de</strong> predação <strong>de</strong> sementes <strong>de</strong> S. multijuga no PNI em relação à<br />
APASA corrobora outros estu<strong>do</strong>s empíricos que encontraram maior intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong>sta<br />
interação em áreas com maior cobertura florestal (Cascante et al. 2002, Chacoff et al.<br />
2004, Kolb et al. 2007, Herrerías-Diego et al. 2008). As populações <strong>de</strong> espécies <strong>de</strong><br />
bruquí<strong>de</strong>os po<strong>de</strong>m ser afetadas por fatores <strong>de</strong>pen<strong>de</strong>ntes <strong>de</strong> <strong>de</strong>nsida<strong>de</strong> e <strong>de</strong> distância,<br />
relaciona<strong>do</strong>s à disponibilida<strong>de</strong> e flutuação <strong>do</strong>s recursos alimentares <strong>de</strong>ntro <strong>de</strong><br />
fragmentos (Cascante et al. 2002). Além disso, insetos são sensíveis a variações nas<br />
condições abióticas <strong>do</strong> ambiente, tais como alteração <strong>do</strong>s níveis <strong>de</strong> luminosida<strong>de</strong> e<br />
umida<strong>de</strong> (Lewis & Basset 2007). Ainda, a especialização, o curto ciclo <strong>de</strong> vida e a<br />
sincronia fenológica com a fenologia da planta hospe<strong>de</strong>ira (Harper 1977) po<strong>de</strong>m afetar a<br />
dinâmica populacional <strong>de</strong>sses insetos. Desta forma, a menor cobertura vegetal e<br />
consequentemente a maior incidência <strong>de</strong> luz e menor disponibilida<strong>de</strong> <strong>de</strong> recursos são<br />
fatores que po<strong>de</strong>m explicar a menor intensida<strong>de</strong> <strong>de</strong> predação na APASA<br />
Embora a capacida<strong>de</strong> reprodutiva <strong>de</strong> S. multijuga tenha si<strong>do</strong> igual entre as UCs,<br />
isso possivelmente foi resulta<strong>do</strong> <strong>do</strong> balanço entre interações ecológicas opostas<br />
(polinização e predação <strong>de</strong> sementes). Embora seja difícil propor generalizações a partir<br />
<strong>de</strong> um único caso, esse resulta<strong>do</strong> indica que a aptidão da APASA para conservar os<br />
processos ecológicos é inferior em relação ao PNI. Contu<strong>do</strong>, apesar da intensida<strong>de</strong> das<br />
interações ecológicas ter si<strong>do</strong> maior no PNI, os resulta<strong>do</strong>s não indicam ruptura ou<br />
<strong>de</strong>gradação crítica <strong>do</strong>s processos na APASA, o que po<strong>de</strong> estar relaciona<strong>do</strong> à<br />
heterogeneida<strong>de</strong> <strong>de</strong> ambientes da APASA, com áreas com cobertura vegetal em estágios<br />
intermediários e avança<strong>do</strong>s <strong>de</strong> regeneração, pastagens, pastagens aban<strong>do</strong>nadas com<br />
vegetação em estágio inicial <strong>de</strong> regeneração e áreas construídas. Estu<strong>do</strong>s têm ressalta<strong>do</strong><br />
a importância da composição da matriz nos efeitos da fragmentação (Bissonette &<br />
Storch 2002) e matrizes em estágio inicial <strong>de</strong> regeneração potencialmente aumentam a<br />
conectivida<strong>de</strong> funcional nas paisagens <strong>de</strong> florestas tropicais em relação a matrizes <strong>de</strong><br />
monoculturas <strong>de</strong> eucalipto, agrícolas, pastagens e <strong>de</strong> área rural construída (Umetsu &<br />
Pardini 2007). O aumento da proporção <strong>de</strong> habitat seminatural na paisagem po<strong>de</strong><br />
contribuir para o aumento <strong>do</strong>s níveis <strong>de</strong> polinização e predação (Steffan-Dewenter et al.<br />
2001, 2002). Nesse senti<strong>do</strong>, as áreas em regeneração da APASA, em relação às áreas <strong>de</strong><br />
pastagem e construídas, potencialmente favorecem o restabelecimento <strong>do</strong>s processos<br />
ecológicos.<br />
35
CONCLUSÃO<br />
Esse estu<strong>do</strong> ressalta a importância da APASA na complementarida<strong>de</strong> entre áreas<br />
protegidas <strong>de</strong> categorias distintas <strong>de</strong> manejo. A APASA localiza-se na zona <strong>de</strong><br />
amortecimento <strong>do</strong> PNI que são áreas <strong>de</strong>stinadas a suavizar a transição <strong>de</strong> áreas<br />
protegidas para não-protegidas, contu<strong>do</strong>, têm se mostra<strong>do</strong> vulneráveis geralmente pela<br />
falta <strong>de</strong> proteção legal e manejo (Gaston et al. 2008). Nesse senti<strong>do</strong>, o estabelecimento<br />
<strong>de</strong> áreas protegidas contíguas como tais é interessante, pois parte da zona <strong>de</strong><br />
amortecimento <strong>do</strong> PNI passar a conformar uma UC que apesar <strong>de</strong> ser <strong>de</strong> uso direto,<br />
prevê-se a fiscalização e assim os objetivos da zona <strong>de</strong> amortecimento po<strong>de</strong>riam ser<br />
alcança<strong>do</strong>s. Além disso, iniciativas <strong>de</strong> estabelecimento <strong>de</strong> áreas protegidas forman<strong>do</strong><br />
mosaicos na paisagem <strong>de</strong>vem ser incentivadas, sobretu<strong>do</strong> quan<strong>do</strong> tais áreas estão sob<br />
diferentes jurisdições: fe<strong>de</strong>ral no PNI e municipal na APASA. Ainda, ressalta-se a<br />
importância <strong>do</strong> estabelecimento <strong>de</strong> áreas protegidas pequenas para a proteção da<br />
biodiversida<strong>de</strong> quan<strong>do</strong> áreas maiores não po<strong>de</strong>m ser estabelecidas sobretu<strong>do</strong> quan<strong>do</strong><br />
abrigam remanescentes florestais representativos <strong>de</strong> um bioma ameaça<strong>do</strong> como a Mata<br />
Atlântica em áreas <strong>de</strong> proprieda<strong>de</strong> privada.<br />
Por fim, S. multijuga é uma espécie generalista, comum em áreas <strong>de</strong> florestas<br />
secundárias inicial e tardia e em áreas em estágio inicial <strong>de</strong> regeneração, este aspecto<br />
po<strong>de</strong> acarretar um viés no significa<strong>do</strong> <strong>do</strong>s resulta<strong>do</strong>s <strong>de</strong> sucesso reprodutivo equivalente<br />
entre as UCs. Além disso, os resulta<strong>do</strong>s sobre as interações ecológicas <strong>de</strong> S. multijuga<br />
sugerem que as diferenças entre as UCs são expressivas e, neste senti<strong>do</strong>, a função<br />
principal da APASA como UC <strong>de</strong> uso sustentável seria para a proteção e regeneração <strong>de</strong><br />
áreas <strong>de</strong> floresta secundária e o restabelecimento das interações ecológicas, já para a<br />
conservação <strong>do</strong>s processos ecológicos em escala espacial maior, o PNI, como UC <strong>de</strong><br />
proteção integral, seria essencial.<br />
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