Dacal V., Vázquez L., Pato F.J., Cienfuegos S., Panadero R ... - secem

Galemys 22 (nº especial): 233-242, 2010
ISSN: 1137-8700
CAMBIOS DE LA CAPACIDAD PULMONAR EN
CORZOS (Capreolus capreolus) DEL NOROESTE
DE ESPAÑA INFECTADOS POR NEMATODOS
BRONCOPULMONARES
VICENTE DACAL, LUIS VÁZQUEZ, FRANCISCO JAVIER PATO, SARA CIENFUEGOS, ROSARIO
PANADERO, CEFERINO LÓPEZ, PABLO DIEZ-BAÑOS & PATROCINIO MORRONDO
Parasitología y Enfermedades Parasitarias. Depto de Patología Animal. Facultad de Veterinaria.
Universidad de Santiago de Compostela. 27002 Lugo (España). (vicente.dacal@rai.usc.es)
RESUMEN
Durante dos temporadas consecutivas de caza, desde mayo de 2007 a octubre de 2008, se
recogieron tráqueas y pulmones de 367 corzos cazados en diferentes zonas de Galicia (noroeste de
España). Se examinó macroscópicamente la superficie externa del pulmón, anotando la localización
y distribución de lesiones compatibles con las infecciones causadas por protostrongílidos
(Varestrongylus capreoli). Para obtener las larvas de primer estadio (L1) y determinar el número
de L1 por gramo de pulmón (lpg), se procedió a la separación de las zonas que presentaban
lesiones y posteriormente se pesaron y se trocearon y depositaron en un dispositivo de migración
larvaria (Baermann-Wetzel). Además, en cada uno de los corzos se midió el perímetro torácico,
para utilizarlo como un indicador de la capacidad pulmonar. Teniendo en cuenta la edad de los
corzos, se dividieron en dos grupos: jóvenes (

Galemys 22 (nº especial), 2010
examined, and the localization and distribution of lesions possibly caused by Protostrongylidae
nematoda (Varestrongylus capreoli) were recorded. Finally, areas with lesions were cut up into small
pieces and weighed prior to using the Baermann-Wetzel method to recover first stage larvae (L1)
and to assess the number of L1 per gram of lung (lpg). For each roe deer its thoracic perimeter
was measured, serving as an indicator of their lung capacity. Taking into account the age, roe
deer were divided in two groups: young (< 3 years-old) and adults (≥ 3 years-old). 39.6% of roe
deer were positive for bronchopulmonary nematoda larvae, being the prevalence of infection of
33.7% for V. capreoli and 19.2% for Dictyocaulus capreolus. When bronchopulmonary infection
and lung capacity were correlated, it was found that the mean thoracic perimeter in infected
animals was lower than in the uninfected ones. In D. capreolus infected roe deer, the thoracic
perimeter was lower in both age groups, young (670 mm vs 681mm) and adult (696 mm vs 719
mm) and the analysis of variance showed that these differences were statistically significant in
adult roe deer (F= 5.218, p= 0.023). In animals infected with V. capreoli the thoracic perimeter
was lower than in the uninfected ones in both age groups, young (670 mm vs 675) and adults
(710 mm vs 717 mm), although these differences were not statistically significant in adult roe
deer as above (F= 0.717, p= 0.400). From the results of this study, we concluded that roe deer
infected by bronchopulmonary nematoda have a smaller thoracic perimeter and this reduction is
more intense in roe deer parasitized by D. capreolus.
Key words: roe deer, Galicia, lung capacity, infection, bronchopulmonary nematoda.
234
INTRODUCCIÓN
El progresivo abandono de las tierras de cultivo en Galicia, durante las dos
últimas décadas, ha hecho que en la actualidad el estrato agrario esté compuesto
por un mosaico de parcelas de cultivo y extensiones medias o pequeñas de monte,
que constituyen un hábitat ideal para el corzo, especialmente por la diversidad
de recursos vegetales a su disposición. Además, el fomento sostenible de esta
especie cinegética permite alcanzar el principal objetivo de la política diseñada
por la Unión Europea para el desarrollo rural; que consiste en la diversificación
del sistema productivo económico, a través de la creación de actividades
complementarias del sistema tradicional agro-ganadero. Este aspecto adquiere
una singular importancia en Galicia debido a dos factores relevantes: la menor
competitividad de la actividad agro-ganadera y el progresivo abandono del
campo, especialmente de las zonas de montaña.
En Galicia, el corzo tiene un gran interés cinegético y las diferentes
administraciones publicas y los particulares que gestionan los TECORES (terreno

Cambios en la capacidad pulmonar en Capreolus capreolus parasitados
cinegéticamente ordenado), están realizando un gran esfuerzo e inversión para
que se incremente el número de cazadores que acudan desde otras partes de
España y de Europa y de esta forma alcanzar una fuente de ingresos para poder
ampliar zonas del medio rural gallego dedicadas a esta especie.
Estudios realizados en España y en otros muchos países europeos han puesto
de manifiesto que los agentes parasitarios son una de las causas principales de
enfermedad en los cérvidos y que el corzo es uno de los ungulados más sensible
a los procesos parasitarios (Morrondo et al. 2008, 2009), y éste es uno de los
motivos por los que es difícil mantener poblaciones de esta especie en cautividad
(Dollinger 1981).
Se atribuye a causas parasitarias hasta el 50% de las bajas en los cérvidos
europeos, siendo las nematodosis pulmonares e intestinales y las distomatosis
hepáticas las más importantes (Jeandel 1969, Chroust 1989). Sin embargo, no
siempre queda claramente demostrada la etiología parasitaria de estas muertes,
habiendo incluso autores que sugieren que las infecciones parasitarias intensas
pudieran ser más bien una consecuencia de otros procesos o de deficiencias
nutricionales (Dingeldein 1982, Sugar 1997). Además, hay autores (Klingler
1985) que consideran que el grado de parasitación del corzo puede tener relación
con la calidad cinegética del trofeo.
Las condiciones climáticas y edáficas de Galicia favorecen considerablemente
el buen desarrollo de las fases externas de los ciclos biológicos de numerosos
parásitos de importancia veterinaria. En estudios previos, realizados por nuestro
grupo de investigación (Carrillo et al. 1994, 1995, Díez-Baños et al. 1995,
Panadero et al. 2001, López et al. 2003, Díez-Baños et al. 2008, Morrondo et
al. 2008, 2009, Díaz et al. 2009, Pato et al. 2009a, Vázquez et al. 2009) se ha
comprobado que, si bien la mayoría de los corzos sufren infecciones de etiología
parasitaria, la intensidad de infección es moderada, por lo que suelen cursar de
manera subclínica o asintomática, a menos que surjan complicaciones por otros
agentes infecciosos. No obstante, el crecimiento de las poblaciones del corzo en
Galicia es un factor que favorece la contaminación y una mayor concentración
en el medio de formas infectantes de parásitos (Morrondo et al. 2009) de modo
que los animales tendrán mayor riesgo de adquirir infecciones parasitarias de
235

Galemys 22 (nº especial), 2010
mayor intensidad, que pueden tener repercusiones clínicas y causar importantes
problemas sanitarios en corzos de nuestra Comunidad.
Teniendo en cuenta estos antecedentes, en este trabajo nos proponemos
profundizar en los estudios sobre los nematodos broncopulmonares que afectan
a los corzos en Galicia y determinar sus posibles implicaciones sobre la capacidad
pulmonar de los animales.
236
MATERIAL Y MÉTODOS
Durante los años 2007 y 2008 nos pusimos en contacto con los presidentes
de diferentes TECORES para proceder a la recogida de muestras necesarias para
llevar a cabo este estudio. A cada cazador encargado de facilitarnos las muestras se
le proporcionó todo el material necesario para su recogida y se le explicó la forma
de obtener correctamente las muestras (Figura 1).
Tras la captura de los corzos, antes de proceder a su evisceración, se medía
(en mm) el perímetro del tórax, siendo la medida correcta la realizada a través de
estos puntos: dorsalmente a nivel de la cruz y ventralmente a nivel de las axilas.
El resultado se anotó en la ficha de campo correspondiente.
Figura 1. Material proporcionado a los cazadores, identificado convenientemente
para cada muestreo.

Cambios en la capacidad pulmonar en Capreolus capreolus parasitados
Una vez eviscerados, se introdujeron la totalidad de las vísceras torácicas en
el correspondiente saco numerado que se les había facilitado. A cada muestra le
acompañaba una ficha de campo en la que aparecía el número identificativo de
cada animal y que individualizaba cada muestra a lo largo de todo el estudio.
Entre los datos anotados en la ficha de campo figuraba la edad de los corzos;
ésta se calculó basándose en la condición de las piezas dentarias (Ochoa y Díaz
2000). Según la edad, los animales se dividieron en dos grupos: jóvenes (≤ 3 años)
y adultos (> 3 años). Durante las 2 temporadas de caza (2007-2008 y 2008-2009)
se examinaron un total de 367 corzos (313 machos y 54 hembras) abatidos, tanto
en rececho como en gancho, en diferentes TECORES de Galicia.
Tras su obtención, las muestras eran trasladadas a la mayor brevedad posible,
a la Facultad de Veterinaria en Lugo, para su procesado y obtención de los
ejemplares de nematodos broncopulmonares.
Se recogió el tracto respiratorio de cada animal, que incluía pulmones y
tráquea; la tráquea y los bronquios principales se abrieron longitudinalmente con
unas tijeras y se examinaron cuidadosamente para obtener adultos de nematodos
pulmonares.
Asimismo, se realizó un examen visual de todo el pulmón para anotar la
distribución de las lesiones que eran compatibles con infecciones debidas a
nematodos broncopulmonares.
El tejido pulmonar que presentaba lesiones, se troceó, se pesó, se envolvió
en varias capas de gasa, y finalmente se depositó en un embudo de migración
larvaria o aparato Baermann, con agua a 25ºC para favorecer la migración de
las larvas de los nematodos desde el interior del parénquima pulmonar hacia
el exterior. Una vez que las larvas migran al agua, por gravedad caen a la parte
inferior del embudo. Tras un periodo de 24 horas, se recoge el primer líquido
en un tubo de 15 ml. Con objeto de que las larvas se concentren en el fondo,
los tubos se centrifugaron a 1000 rpm durante 10 minutos; a continuación, se
eliminó el sobrenadante y las larvas se concentraron en un volumen de 2 ml;
posteriormente, se homogeneizó el líquido y se examinó al microscopio (4x) en
una cámara de Favati, determinando el número de larvas por gramo de tejido
pulmonar empleado para la migración.
237

Galemys 22 (nº especial), 2010
Las preparaciones permanentes de los ejemplares adultos y de las larvas
de primer estadio (L-1) se realizaron con lactofenol y azul de algodón. Para su
identificación se siguieron, entre otros, los criterios de Panadero et al. (2001) y
Carreno et al. (2009).
238
RESULTADOS
El 39,6% de los corzos presentaban infecciones por nematodos broncopulmonares,
aunque la intensidad media de infección resultó baja (4±8 lpg).
La prevalencia de Dictyocaulus capreolus fue del 19%, con cifras medias de
lpg de 3±3. Al considerar la edad de los animales, se comprobó que el porcentaje
y la intensidad de infección era mayor en los jóvenes (24,4%; 5±5 lpg) que en los
mayores (18,4%; 3±3 lpg).
A pesar de que en la superficie pulmonar, especialmente en los ápices de
los lóbulos caudales (Figura 2), se observaron lesiones macroscópicas, compatibles
con la infección por Varestrongylus capreoli, en el 90,3% de los animales,
sólo en el 33% de las muestras se
recogieron L1 de este nematodo. Al tener
en cuenta la edad de los corzos, se comprobó
que el porcentaje y la intensidad de
infección por V. capreoli era mayor en los
jóvenes (40%; 5±10 lpg) que en los adultos
(33%; 3±6 lpg).
Al relacionar la infección por nematodos
broncopulmonares con la capacidad pulmonar
(Tabla 1), en D. capreolus se comprobó
que el perímetro torácico de los corzos infectados,
tanto jóvenes como adultos, era
Figura 2. Localización de las
principales lesiones pulmonares
causadas por Varestrongylus
capreoli.
menor que el de los no parasitados, aunque
con análisis de varianza se constató que estas
diferencias sólo eran significativas en los
corzos adultos (F= 5,218, p= 0,023).

Cambios en la capacidad pulmonar en Capreolus capreolus parasitados
TABLA 1
Valor medio (mm) del perímetro torácico de corzos adultos y jóvenes infectados y no infectados
por Dictyocaulus capreolus y Varestrongylus capreoli (*= diferencia significativa).
Jóvenes
Adultos
Dictyocaulus Varestrongylus Total
Infectados (n=12) 670 ± 109 670 ± 70 670 ± 65
No infectados (n=36) 681 ± 66 675 ± 117 676 ± 124
Infectados (n=123) 696 ± 60* 710 ± 61 709 ± 60
No infectados (n=196) 719 ± 69* 717 ± 71 718 ± 72
Asimismo, en la infección por V. capreoli, el perímetro de los animales
parasitados, tanto jóvenes como adultos, era menor que el de los no infectados,
aunque estas diferencias no mostraron significación estadística (F= 0,717, p=
0,400). Además, al considerar la infección conjunta por ambos nematodos
broncopulmonares, de nuevo los corzos no infectados presentaron mayor
perímetro torácico que los parasitados.
DISCUSIÓN
En el 39,6% de los corzos había larvas de los nematodos broncopulmonares
V. capreoli y D. capreolus. Ambas especies son propias de este rumiante silvestre
y fueron descritas anteriormente en España por Carrillo et al. (1994, 1995) y
Panadero et al. (2001); asimismo, Dróšdš et al. (1992) describieron estas dos
especies en corzos capturados en Polonia.
La infección por larvas de Varestrongylus fue más frecuente que la de Dictyocaulus,
hecho también constatado en estudios previos (Carrillo et al. 1994, 1995 y
Panadero et al. 2001).
Los corzos más jóvenes presentaron mayor prevalencia de infección por
Dictyocaulus, lo que coincide con lo observado por Díez Baños et al. (2008);
este hecho puede deberse a que en los animales de más edad se desarrolla
239

Galemys 22 (nº especial), 2010
cierta inmunidad adquirida, lo que puede generar mayor resistencia frente a la
reinfección y también aumentar la mortalidad de las larvas infectantes en el curso
de su desarrollo intraorgánico.
En el 90,3% de los pulmones de corzos estudiados se hallaron lesiones
macroscópicas superficiales localizadas, especialmente en el borde del lóbulo
caudal que eran compatibles con la infección por V. capreoli. La distribución e
intensidad de las lesiones fue similar a la hallada en estudios previos realizados
por Carrillo et al. (1994, 1995) y Panadero et al. (2001).
El hecho de que en los corzos infectados por nematodos broncopulmonares
presenten menor perímetro torácico respecto de los no parasitados puede deberse
a que estos animales tengan menor capacidad de ingestión de alimentos, lo que
coincidiría con los resultados de Irvine et al. (2006), en ciervos infectados por
nematodos broncopulmonares y gastrointestinales. Aunque no ha sido objeto de
este trabajo, sin embargo, los corzos examinados por nosotros también tenían
prevalencias altas de infección (99,6%) por nematodos gastrointestinales.
Para poder pronunciarse con más exactitud sobre las posibles interferencias
de los nematodos broncopulmonares sobre la capacidad de oxigenación se
necesitan más estudios centrados en determinaciones de las reducciones de
superficies pulmonares de intercambio gaseoso y también de análisis sanguíneos
de concentraciones de oxígeno u otros gases indicativos del funcionamiento del
intercambio a nivel pulmonar.
De los resultados obtenidos en este estudio, podemos concluir que aunque
la prevalencia de infección por nematodos broncopulmonares en los corzos
de Galicia es alta, la intensidad de infección es baja a juzgar por las cifras de
eliminación larvaria y el número de ejemplares adultos recuperados, por lo
que estas infecciones no parecen representar riesgo importante directo para la
supervivencia individual; sin embargo, las lesiones pulmonares causadas por estos
nematodos broncopulmonares pueden facilitar la aparición y acción de otros
agentes patógenos que dificulten la función respiratoria normal, lo que coincidiría
con el menor perímetro torácico observado en los corzos parasitados.
240

Cambios en la capacidad pulmonar en Capreolus capreolus parasitados
AGRADECIMIENTOS
Manifestamos nuestro agradecimiento a la Federación Gallega de Caza, a la Asociación del
Corzo Español y muy especialmente a los presidentes, guías de rececho y, en general, a todos los
cazadores de gallegos que nos han facilitado la recogida de muestras para este estudio. Asimismo,
agradecemos al Instituto Nacional de Investigación y Tecnología Agraria y Alimentaria (MEC) y
a la Xunta de Galicia, por la concesión de los Proyectos de Investigación FAU2006-00006-00-00
y 07MRU034261PR, respectivamente.
REFERENCIAS
Carreno R.A., Diez-Baños N., Hidalgo-Argüello M.D. & Nadler S.A. 2009.
Characterization of Dictyocaulus species (Nematoda: Trichostrongyloidea) from
three species of wild ruminants in northwestern Spain. The Journal of Parasitology
(online).
Carrillo-González E.B., Morrondo-Pelayo P., Díez-Baños N., Díez-Baños P. & López-
Almarza J.L. 1994. First report of Dictyocaulus noerneri Railliet et Henri, 1907
(Nematoda: Trichostrongyloidea) in Spain. Researchs and Reviews in Parasitology,
54: 265-267.
Carrillo-González E.B., Díez-Baños N., Morrondo-Pelayo P. & Díez-Baños P. 1995.
Infección por Varestrongylus capreoli (Stroh and Schimd, 1938) Dougherty, 1945,
en pulmones de corzo (Capreolus capreolus) en Galicia. IV Congreso Ibérico de
Parasitología. Santiago de Compostela, España. 24-28 julio 1995.
Chroust K. 1989. Epizootiology and prevention of helminthiasis of game animals
in Czechoslovakia and its relationship to the parasitic diseases of cattle. Angew.
Parasitology, 30: 11-4.
Díaz P., López C., Paz A., Vázquez L., Dacal V., Pato F.J., Cienfuegos S., Panadero R.,
Sánchez-Andrade, R., Díez-Baños P. & Morrondo P. 2009. Gastrointestinal nematodes
in domestic and wild ruminants sharing pastures in Galicia (NW Spain). Proceedings
of 17th International Congress of FEMESPRUM. Soporte informático (CD).
Díez-Baños N., López J.L., Morrondo P. & Díez-Baños P. 1995. Gastrointestinal
nematodes in roe deer (Capreolus capreolus) from Galicia (northwest of Spain). In:
Proceedings of the VII International Helminthological Symposium, Kosice.
Díez-Baños P., Dacal, V., Vázquez L., Pardo M., Cienfuegos S., Díez-Baños N., López C.,
Panadero R. & Morrondo P. 2008. Analysis of the prevalence and parasitic intensity by
lung Nematoda in roe deer (Capreolus capreolus) hunted in Galicia (NW Spain): effect
of age. Libro de Actas del 16º Congreso Internacional de la Fe.Me.S.P.Rum.: 119-122.
Dingeldein W. 1982. Beitrag zur Ermittlung des Gesundheitsstatus einer
Rehwildpopulation eines Versuchsreviers im Zeitraum 1976-1981. Tierärztl.
Umsch, 37: 212-220.
241

Galemys 22 (nº especial), 2010
Dollinger P. 1981. Parasitenbefall, Sterblichkeit und Todesursa-chen bei. Rehen. Int
Symp Erkrank Zootiere, 23: 161-173.
Dróšdš J., Demiaszkiewicz A.W. & Lachowicz J. 1992. The helminth fauna of the
roe deer Capreolus capreolus (L.) in a hunting area inhabited by red deer, elk and
European bison (Borecka Forest, Poland) over the yearly cycle. Acta Parasitol. Pol,
37: 83–88.
Jeandel F. 1969. Contribution a l´etude des infestations parasitaires des cervides. These
p.l. Doctorat Veterinaire nº 62.
Klingler K. 1985. Game animals in the current cultural environment. Schweizer Archiv
für Tierheilkunde, 127: 241-55.
López C., Panadero R., Bravo A., Paz A., Sánchez-Andrade R., Díez-Baños P. &
Morrondo P. 2003. Sarcocystis spp. infection in roe deer (Capreolus capreolus) from
the north-west of Spain. Zeitschrift für Jagdwissenschaft, 49: 211-218.
Morrondo P., Vázquez L., Pardo M., Dacal V., Díaz P., Paz A., Sánchez-Andrade R., Arias
M.S., Uriarte J. & Díez-Baños P. 2008. Roe deer (Capreolus capreolus) as a reservoir
of parasitic infections in domestic ruminants under field conditions in Galicia.
Libro de Actas del16º Congreso Internacional de la Fe.Me.S.P.Rum, 129-132.
Morrondo P., Vázquez L., Dacal V., Pato F.J., Cienfuegos S., Díaz P., López C., Panadero
R. & Díez-Baños P. 2009. Comparative study of parasitic infections in roe deer
(Capreolus capreolus) hunted in last decade in Galicia (NW Spain). Proceedings of
17th International Congress of FEMESPRUM. Soporte informático (CD).
Ochoa M.A. & Díaz M.A. (2000). Pequeños rumiantes: Determinación de la edad en
ovinos. Facultad de Agronomía, Universidad Autónoma de San Luis Potosi, S.L.P.
(México), 1-30.
Panadero R., Carrillo E.B., López C., Díez-Baños N., Díez-Baños P & Morrondo
M.P. 2001. Bronchopulmonary helminths of roe deer (Capreolus capreolus) in the
northwest of Spain. Veterinary Parasitology, 99: 221-229.
Pato F.J., Vázquez L., Painceira A.. Díaz P., Uriarte J., Diez-Baños N., Dacal V., López
C., Panadero R., Díez-Baños P. & Morrondo P. 2009a. Especies de nematodos
gastrointestinales compartidas por corzos (Capreolus capreolus) y ganado vacuno
en pastoreo en Galicia. Libro de Actas del XIII Jornadas sobre Producción Animal,
Volumen I 176-178.
Sugar L. 1997. Deer and their parasites: disease or coexistence? Parassitologia, 39: 297-
301.
Vázquez L., Dacal V., Pato J., Paz A., Sánchez-Andrade R., Arias M.S., Francisco I., Díez-
Baños P. & Morrondo P. 2009. Occurrence of endoparasites in roe deer (Capreolus
capreolus) in NW Spain: influence of age. Proceedings of 17th International Congress
of FEMESPRUM. Soporte informático (CD).
242