EFECTO ANTIFÚNGICO DE CAPSAICINA Y EXTRACTOS DE ...

Núm. 34, pp. 171-184, ISSN 1405-2768; México, 2012EFECTO ANTIFÚNGICO DE CAPSAICINA Y EXTRACTOS DE CHILE PIQUÍN(CAPSICUM ANNUUM L. VAR. AVICULARE) SOBRE EL CRECIMIENTOIN VITRO DE ASPERGILLUS FLAVUSANTIFUNGAL EFFECTS OF CAPSAICIN AND CHILE PIQUIN EXTRACTS(CAPSICUM ANNUUM L. VAR. AVICULARE) IN VITRO ON ASPERGILLUSFLAVUS GROWTHS. Moreno-Limón 1 , S.M. Salcedo-Martínez 1 , M.L.Cárdenas-Ávila 2 ,J.L. Hernández-Piñero 1 y M.A. Núñez-González 31Departamento de Botánica, 2 Departamento de Biología Celular y Genética,3Departamento de Química Analítica. Facultad de Ciencias Biológicas, UANL.Apartado Postal F16. San Nicolás de los Garza, N.L. México.Correo electrónico: sergio.morenolm@uanl.edu.mxRESUMENEl chile piquín, como componente del matorralsubmontano del noreste de México,es una planta anual que también crece yse desarrolla de manera continua en zonastropicales. Además de los usos culinariosse ha reportado su actividad en problemascardiovasculares, enfermedades crónicasdegenerativas, estimulante, digestivay colerético, así como su capacidad dereducir los riesgos de contraer cáncer ycomo bactericida. Ante esta diversidad deaplicaciones y en busca de alternativas quecontribuyan a mejorar la calidad de la producciónagrícola, se plantea la evaluaciónde la actividad biológica de extractos etanólicosde frutos de chile piquín (Capsicumannuum L. var aviculare) y de capsaicina,sobre el crecimiento de Aspergillus fl avus,mediante dos técnicas: 1) técnica del pozoen agar-papa-dextrosa (PDA) con la adición20μL de cada uno de los tratamientos enconcentraciones de 200, 400, 600, 800 y1000 ppm., 2) la técnica de dilución en agar(PDA) que consiste en realizar una mezclahomogénea entre las soluciones de los tratamientosy el agar (PDA) antes de su solidificación.La actividad de los tratamientosse reflejó por la formación de un halo deinhibición y por el crecimiento radial delhongo, en cada técnica respectivamente.Los resultados obtenidos mostraron quetanto la capsaicina como los extractos dechile piquín inhibieron significativamente elcrecimiento radial de A. flavus, siendo estosresultados estadísticamente comparables alos que se obtienen al aplicar el fungicidacomercial captán.Palabras clave: hongos fitopatógenos,poscosecha, capsaicina, chile piquín.ABSTRACTThe piquin chile as a component of submontaneshrubland in northeastern Mexico, is anannual plant that also grows and developsacross the tropics. In addition to its culinaryuses the fruit has been reported as having171

S. Moreno-Limón, et al.: Efecto antifúngico de capsaicina y extractos de chile piquín sobre crecimiento in vitro de A. flavusque han sido evaluadas para determinar suactividad biológica sobre hongos fitopatógenos,como es el caso de, entre muchasotras, Fluorensia cernua D.J. (hojasén),de la que se han reportado efectos de inhibiciónsobre Rhizoctonia solani Kuhn yPhytophthora infestans (Mont.) de Bary,con extractos metanólicos (Gamboa-Alvaradoet al., 2003), sobre Colletotrichum sppcon extractos hexánicos, y contra termitascon extractos hexánicos, de éter dietílico yetanólicos (Tellez et al., 2001), así comoel caso de Alternaria alternata, Colletotrichumgloeosporioides y Penicillum digitatum,cuyos tratamientos efectivos fueronfracciones de hexano y metanol:cloroformoa 4000 mgL, para A. alternata y a partir de500 mg/L de la fracción de etanol para C.gloeosporioides y P. digitatum (GuerreroRodríguez et al., 2007). También se hademostrado suficientemente, que los extractosde Larrea tridentata (gobernadora)tienen acción antifúngica bajo condicionesin vitro, e in vivo al incorporar extractos y/opolvos al suelo. La actividad fungicida de laresina de este arbusto fue reportada contraRhizoctonia solani, Fusarium oxysporum,Phythium spp y otros fitopatógenos porBrinker (1993), de igual manera Araujo(1997) observó que el extracto de gobernadoraen diclorometano inhibía el 92%del crecimiento de Aspergillus fl avus. Porotra parte, Tequida-Meneses et al. (2002),reportaron que extractos alcohólicos inhibieronel crecimiento de Aspergillus fl avus,A. niger, Penicillium chrysogenum, P. expansum,Fusarium poae y F. moniliforme.De este mismo arbusto Lira-Saldivar etal. (2003), observaron su efecto mediantediferentes bioensayos sobre Phythium sp,Botrytis cinerea, Colletotrichum coccodesy F. oxysporum f. sp licopersici. De acuerdocon Vargas-Arispuro et al. (2006), extractosen concentración de 4000 ppm inhibieron endiferente grado el crecimiento de Colletotrichumgleosporides, Alternaria alternatay Rhizopus sp, mientras que Jasso et al.(2007), reportaron que el ácido nordihidroguayarético(NDGA) en 300 y 500 ppminhibió eficazmente el crecimiento radial deAspergillus flavus y Aspergillus parasiticus.Moreno-Limón et al. (2011), encontraronque los extractos etanólicos y metanólicosen concentración de 3 mg/mL lograroninhibir hasta el 100% el crecimiento deAspergillus fl avus y Penicillium sp.En lo que respecta a los extractos de hojasde Citrus limon y Persea americana inhibieroncompletamente el desarrollo de C.gloeosporioides in vitro (Bautista-Bañoset al., 2003), el clavo, la semilla de anísestrella y 27 especies más inhibieron completamenteel crecimiento de Aspergillusfl avus, Aspergillus ochraceus y Aspergillusversicolor (Hitokoto et al., 1980), extractosde Tagetes minuta, Lippia javanica, Amaranthusspinosus y Vigna unguiculata muestranactividad inhibidora contra Fusariumverticillioides, F. proliferatum, Aspergillusflavus y A. parasiticus (Thembo et al.,2010). Los ensayos in vitro realizados porSalih y Nehal (2010), demostraron la actividadantipatógenos de los jugos de la hojade 11 especies de plantas contra Fusariumsolani, Phytophthora spp. y Rhizoctoniasolani. Los extractos acuosos de Pulicariavulgaris, Lavandula dentata, Conyzoidesageratum, Ficus retusa, Mummulariazizyphus, Tortilis acacia, Phragmantherasp. aff. rufescens (cuando se asocia conTortilis acacia), Lawsonia alba y Oleaeuropaea exhiben propiedades antifúngicascontra Fusarium solani, Phytophthora spp.y Rhizoctonia solani con grados variables.Por otro lado, Chenopodium ambrosioides,173

Núm. 34: 171-184Agosto 2012Lavandula pubescens y Phragmanthera aff.rufescens (cuando se asocia con Zizyphusnummularia) no mostraron actividad antagonista.Montes et al. (2000), al evaluar206 especies vegetales contra 26 especiesde hongos fitopatógenos, encontraron queentre 32 y 51% de las plantas interactuabancon los hongos y causaban desde estimulaciónbiológica hasta inhibición total.El chile piquín (Capsicum annuum L var.aviculare Dierb.) D.&.E es una planta quecrece en forma silvestre en las regionessemiáridas del estado de Nuevo León,Laborde y Pozo (1982), mencionan quetambién se localiza en toda la zona costerade país, desde Sonora hasta Chiapas, porel Pacífico y desde Tamaulipas hasta lapenínsula de Yucatán, incluyendo QuintanaRoo por el Golfo de México, dondees aprovechado por los habitantes de estoslugares y para los cuales reviste una granimportancia socioeconómica, el fruto esusado principalmente como alimento, en laelaboración de algunos platillos regionales(Almanza, 1993). Otros atributos de loschiles incluyen algunas propiedades medicinales,cosmetologías, antisépticas y comorepelentes de algunas plagas agrícolas, porlo que existe en la actualidad un interés porprobar algunos componentes de los chilescomo sinergistas de los insecticidas órganofosforados. Los poderes curativos delchile dependen de diferentes compuestosencontrados en las venas, las hojas y lostallos de las plantas. Dewitt et al. (2000),mencionan entre algunos de los componentes:la capsicina, la capsicidina, el capsidol,los capsianósidos y la capsicodendrina,compuestos que además de muchas otraspropiedades han demostrado ser antibacterialese incluso fungicidas.En relación a los trabajos realizados paraevidenciar el efecto antifúngico y bactericidadel chile, Masood et al. (1994),establecieron que la actividad mostradapor C. annuum se debió a la capsantinay a la capsaicina. También demostraronque la primera inhibía completamente elcrecimiento y la producción de aflatoxinasde A. parasiticus en concentraciones queiban de 0.2 a 1.0 mg/mL. Sin embargo,este efecto se redujo a los 10 días de crecimiento.Cuando se estudió a la capsaicinatambién se encontró efecto inhibitoriosólo que fue menor que el observado porel otro compuesto. Así mismo, Wilson etal. (1997), desarrollaron una técnica paraevaluar rápidamente la actividad antifúngicade extractos de plantas contra Botrytiscinerea, reportando que dentro de las especiesvegetales con una alta persistenciade actividad antifúngica se encuentrandiversas variedades de Capsicum annuum,C. chinense y C. frutescens, los cuales inhibieronhasta en un 99% la germinaciónde esporas. Por otra parte Acero-Ortega etal. (2003) evaluaron extractos de los chiles(Capsicum annum) habanero, serrano ypimiento por el efecto de sus compuestosantimicrobianos naturales en el crecimientode la bacteria fitopatógena Erwinia carotovorasubsp. carotovora. Los extractosde las tres variedades de chile y algunosde sus constituyentes como los ácidos metacumáricoy transcinámicos inhibieron elcrecimiento del microorganismo. La capsaicinay la dihidrocapsaicina no afectaronel crecimiento de la bacteria.Los extractos vegetales evaluados hasta elmomento aún no cubren la amplia diversidadvegetal que existe en el mundo, aunquese ha demostrado el potencial antimicro-174

S. Moreno-Limón, et al.: Efecto antifúngico de capsaicina y extractos de chile piquín sobre crecimiento in vitro de A. flavusbiano de polvos y extractos vegetales. Porlo que es importante continuar desarrollandoinvestigaciones y contribuir a dilucidarsu efecto biológico y las posibilidades desu empleo. Aprovechando el conocimientoetnofarmacológico existente sobre la granvariedad de plantas, el presente estudio seplanteó para evaluar la actividad fungicidade capsaicina y extractos de chile piquín(Capsicum annuum L. var. aviculare)para inhibir el crecimiento de Aspergillusfl avus, y de esta manera contribuir a evitarel deterioro de la calidad de productosposcosecha creando así una alternativapara contrarrestar el uso de fungicidasquímicos.MATERIAL Y MÉTODOSObtención y aislamiento de hongosVeinte semillas de maíz comercial y sindesinfectar, se distribuyeron en cuatro placasPetri conteniendo agar-papa-dextrosa(PDA) y se incubaron a 28ºC durante 96horas en una cámara de incubación. Unavez obtenidas las colonias fungosas fueronresembradas para su aislamiento y posteriorpurificación e identificación taxonómica(López, 1978).Preparación de solución estándar y extractosde chilePara la preparación de la solución estándarde capsaicina se tomaron 100 mg decapsaicina grado reactivo (C18H27NO3)Sigma-Aldrich y se disolvieron en 50mL de alcohol etílico absoluto (OH Et.),obteniendo así una solución de 2000 ppm,la cual fue colocada en frascos ámbar yrefrigerada hasta su posterior uso. A partirde este stock se realizaron diluciones paraobtener concentraciones de 1000, 800, 600,400 y 200 ppm.Los extractos de chile fueron obtenidosa partir de 16.88 g de frutos secos dechile piquín, los cuales se maceraron ydisolvieron en 100 mL de alcohol etílicoabsoluto, se dejaron en reposo durante24 horas, y posteriormente utilizando unsonizador se aplicaron cuatro pulsos de 15minutos cada uno en intervalos de cincominutos, se reposaron durante 10 minutosy se filtraron. A partir de esta soluciónse realizaron diluciones para obtener lasmismas concentraciones a las cuales seprepararon los estándares (1000, 800, 600,400 y 200 ppm). Es pertinente aclarar quelas muestras de chile provenían de un stockpreviamente cuantificado para contenido decapsacicina por HPLC a una concentraciónde 6300 ppm.Preparación del inóculoLas colonias fungosas que se desarrollarony cuya morfología se relacionó con Aspergillus,fueron cultivadas sobre placas conagar (PDA) e incubadas por siete días a25±2ºC. Una vez crecidas fueron identificadasy seleccionadas las correspondientesa A. fl avus. Se realizaron resiembras y acada una de las cajas Petri donde crecieronlas colonias se les agregaron 10 mL de soluciónsalina estéril al 0.85% con 0.1% deTween 80 (Polisorbato 80, Sigma, EU), seagitaron durante tres minutos y con la ayudade una asa bacteriológica estéril, se frotó lasuperficie de la colonia fungosa, de manerasuave y firme. La suspensión así obtenidase vació directamente a un tubo de ensayoestéril y se utilizó para la realización de lasdiferentes pruebas homogeneizando antesde su uso.175

Núm. 34: 171-184Agosto 2012Evaluación de la actividad antifúngicaLa evaluación se realizó mediante dos técnicas:a) técnica del pozo en agar, la cualconsistió en inocular por difusión 2 mLde la suspensión de esporas previamentepreparada. Posteriormente se realizaronperforaciones de 5 mm de diámetro (Ríoset al., 1988) distribuidas uniformementeen cada una de las placas, y en las cualesse colocaron respectivamente cada uno delos tratamientos (estándares de capsaicinay extractos de chile piquín en concentracionesde 1000, 800 600, 400 y 200 ppm,equivalentes a 2, 1.6, 1.2, 0.8 y 0.4 mgrespectivamente) así como los controlesque consistieron en el fungicida comercialCaptan en dosis de 600 ppm y alcoholetílico, cuidando de no rebasar la orilla delpocillo. El ensayo se realizó por triplicado,bajo un diseño completamente al azar conarreglo factorial de A x B, donde el factorA está constituido por los extractos de chilepiquín, capsaicina y controles, y el factorB por las concentraciones, las placas seincubaron a 25±2ºC por siete días, tomandocomo resultado positivo la aparición de unhalo de inhibición de crecimiento, alrededorde las perforaciones. b) Técnica de diluciónen agar, esta técnica consistió en prepararuna mezcla homogénea entre el PDA y cadauno de los tratamientos que consistieronen estándares de capsaicina y extractos dechile piquín en concentraciones de 1000,800, 600, 400 y 200 ppm, equivalentes a 2,1.6, 1.2, 0.8 y 0.4 mg respectivamente, asícomo los controles que consistieron en elfungicida comercial Captan en dosis de 600ppm, OH Et., y PDA. Una vez esterilizadoel PDA se dejó enfriar a 50ºC, adicionando20 mL de medio en cajas Petri y 2 mL decada tratamiento a ensayar, se difundieronuniformemente y se colocaron en refrigeraciónpara su solidificación y posterior uso.Una vez solidificado el medio se inoculó porpunción, tomando la muestra directamentede una caja de cultivo. El ensayo se realizópor triplicado, bajo un diseño completamenteal azar con arreglo factorial de A xB, donde el factor A está constituido porlos extractos de chile piquín, capsaicina ycontroles, y el factor B por las concentraciones,las placas se incubaron a 25±2 ºCpor siete días. El efecto se midió con baseen el diámetro de crecimiento radial. Conel propósito de encontrar la concentraciónmínima inhibitoria (CMI), esta técnica serepitió en concentraciones de 25, 50 100y 150 ppm (0.05, 0.1, 0.2 y 0.3 mg respectivamente)tanto de capsaicina como deextractos de chile piquín, bajo las mismascondiciones.Los resultados obtenidos de cada uno delos experimentos se analizaron estadísticamentemediante arreglos factoriales con undiseño completamente al azar, realizándoseanálisis de varianza y comparación múltiplede medias (Tukey), mediante el paquete dediseños experimentales (Olivares Sáenz,1994).RESULTADOS Y DISCUSIÓNCon base en los resultados del análisis devarianza a partir de las observaciones en latécnica del pozo en agar se pudo determinarque existe diferencia significativa (P

Núm. 34: 171-184Agosto 2012Gráfica 1. Promedio del halo de inhibición del crecimiento de A. fl avus con capsicina yextractos de chile piquín.Gráfica 2. Promedio del halo de inhibición del crecimiento de A. fl avus con diferentesconcentraciones de capsicina y extractos de chile piquín.178

S. Moreno-Limón, et al.: Efecto antifúngico de capsaicina y extractos de chile piquín sobre crecimiento in vitro de A. flavuspueden actuar de manera individual contrauna o pocas especies de hongos y otroscomo la alicina del ajo pueden tener unamplio espectro de acción, no sólo contraespecies de hongos fitopatógenos, zoopatógenosy de humanos sino también contrabacterias, nemátodos e insectos. Así mismoEspinosa-García (2001) establece que losmetabolitos secundarios generalmente estánpresentes como mezclas de compuestos ylos patógenos pueden ser afectados diferencialmentepor los compuestos individualeso por las mezclas en determinadas concentracionesy proporciones. Aunque existenpocas evidencias experimentales, en generalse acepta que una alta diversidad química enuna especie proporciona una mayor defensacontra los patógenos.Por otra parte, en relación a los resultadosobtenidos con la técnica de dilución de extractosen agar se observó que al aplicarselos extractos directamente en el medio sepresentó una inhibición del 100 % en todaslas concentraciones evaluadas (Fig. 1a), sinembargo el crecimiento se reactiva despuésde 21 días, lo que permite identificar unaacción fungistática más que fungicida. Estotambién fue demostrado por Masood et al.(1994), sin embargo ellos observaron unareactivación del crecimiento después de10 días. Por otra parte se observó que enconcentraciones menores a las 200 ppm,el crecimiento no se inhibe al 100% lo quepuede ser observado en la Fig. 1b.Diferentes investigaciones han evidenciadoque los extractos vegetales que contienenaceites esenciales muestran una mayoractividad fungicida (Bravo et al., 1998; Carpinellaet al., 2003; Wilkinson et al., 2003);sin embargo, existen también investigacionesde otros metabolitos secundarios comolos alcaloides, los cuales se acumulan encerca del 20% de las especies de plantas (DeLucca y Laflamme, 2001), y poseen granimportancia como defensa química contrapatógenos como hongos, bacterias, nemátodosy virus (Wink, 1994; De la Cuadra etal., 1994). En este sentido en las solanáceas,los alcaloides son frecuentes y algunos estánrelacionados con la defensa contra loshongos, por lo que este género constituyeun recurso potencial para la obtención deproductos con actividad fungicida.CONCLUSIONESLa inhibición del crecimiento de A. fl avuscon capsaicina y extractos de chile, esestadísticamente igual a la inhibición presentadacon el fungicida comercial Captan.Sin embargo, los extractos de chile piquínmuestran una mayor inhibición que la capsaicina.La técnica de dilución del extractoen agar permite una mayor difusión de loscomponentes en el medio. Los resultados deeste estudio sugieren que podría ser posibleutilizar extractos de chile como inhibidoresnaturales para el control de Aspergillusfl avus en productos agrícolas, sin embargoes necesaria su evaluación in vivo. Se recomiendaseguir esta línea de investigación,mediante la evaluación individual y enmezcla de los diferentes metabolitos secundariosque se presentan en esta especie, asícomo utilizar diferentes solventes, ya quees de suma importancia encontrar nuevasfuentes de control de hongos que atacan alos granos, las cuales sean inofensivas tantopara el hombre como para el ambiente.LITERATURA CITADAAcero-Ortega, C., Dorantes-Álvarez, L.,Jaramillo-Flores, M.E., Hernández-Sán-179

Núm. 34: 171-184Agosto 2012Fig. 1. Acción fungicida de capsaicina y extractos de chile piquín sobre A. fl avus, despuésde 21 días de incubación a 25±2ºC con tratamientos de capsaicina y extractos de chilepiquín en concentraciones de: a) 0.4, 0.8, 1.2, 1.6 y 2 mg y b) 0.3, 0.2, 0.1 y 0.05 mg.180

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