mobbing aula2013.pdf - Departamento de Ecologia

COMPORTAMENTO DE TUMULTO (“MOBBING BEHAVIOUR”)
(um tipo peculiar de defesa anti-predação)
1. Definições de comportamento de tumulto
2. Caracterização
3. Custos
4. Benefícios - Principais hipóteses
5. Estudo de caso: Dieta de corujas influencia nível de mobbing
Bibliografia:
Caro, T. 2005. Antipredator defenses in birds and mammals. The University of Chicago Press.
Chapter 11: Mobbing and group defense. Pp. 381-412.

Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
1. DEFINIÇÕES
Hartley (1950):
“…uma demonstração feita contra um potencial ou
suposto inimigo de outra espécie maior; é iniciado pelo
membro da espécie mais fraca, e não é reação a um
ataque…”
Shields (1984):
“…uma aproximação em direção a um predador
potencialmente perigoso (se caçando ou não), seguida de
freqüentes mudanças de posição, com a maioria dos
movimentos voltada para o predador. Exibições visuais e
vocais relativamente estereotipadas comumente
acompanham a ação. Frequentemente o mobbing inclui
investidas e rasantes no predador e pode até envolver
ataque direto/contato físico…”

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2. CARACTERIZAÇÃO
• Parece ocorrer principalmente em aves, mas há
registrados em mamíferos e até insetos;
casos
• Freqüente a formação de grupos heteroespecíficos de aves,
mas muitas vezes o tumulto é iniciado por um indivíduo;
• O conceito assume que presas reconhecem predadores,
mas há poucos estudos comprovando essa suposição;
• O significado do tumulto está sob discussão, mas
inegavelmente envolve uma adaptação
comportamental anti-predação;
• O comportamento de tumulto é muito variável intra
(ontogenia, sexo, caráter)/interespecificamente e
sazonalmente (época reprodutiva).

Para presas potenciais o tumulto pode envolver:
•Vocalizações/sinalização de perigo
•Aproximação em direção do predador
•Inspeção
•Investidas/rasantes
•Perseguição
•Ataque físico
Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
Markus Varesvuo
Para predador potencial o tumulto pode envolver:
•Interromper caça ou outra atividade
•Sofrer investidas/rasantes sem contato físico
•Fugir/abandonar a área do tumulto
•Ser atingido fisicamente
•Ser ferido, ou, em casos raros, morto pelas presas
•Em casos raros contra-atacar e predar o “tumultuador”

Ecologia Animal BIE /315 - Comportamento de tumulto
OWLTERCATION
© Charlie Harper

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3. CUSTOS
•Gasto energético com exibições e em perseguições
•Aumenta risco de ser predado ao se aproximar de predador
•Eventualmente pode ser predado
Caburé
(Glaucidium brasilianum)
Uma tesourinha “tumultuadora”
(Tyrannus savana)

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4. BENEFÍCIOS - PRINCIPAIS HIPÓTESES (não se excluem mutuamente)
• Provocar afastamento do predador (raramente a morte)
• Anúncio de percepção ao predador
• Alertar outros
•Confusão/diluição do risco de ser predado
• Silenciar prole
• Transmissão cultural
•Atração de predadores + poderosos

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© beachwalker2008
© Paul Lantz

5. ESTUDO DE CASO:
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COMPORTAMENTO DE TUMULTO DE AVES CONTRA
ASIO CLAMATOR E TYTO ALBA EM UM CERRADO
PAULISTA: A DIETA DAS CORUJAS INFLUENCIA O
NÍVEL DE TUMULTO
José Carlos Motta-Junior & Pérsio de Souza Santos-Filho
Laboratório de Ecologia de Aves – LABECOAVES
Departamento de Ecologia, Instituto de Biociências,
Universidade de São Paulo
Publicação:
Motta-Junior & Santos-Filho 2012. Mobbing on the Striped Owl and Barn Owl by birds in southeast Brazil: do owl diets
influence mobbing Ornitologia Neotropical 23: 159-168.

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INTRODUÇÃO
O comportamento de tumulto ou “mobbing behaviour” é
considerado como uma adaptação anti-predação pela maioria
dos autores (e.g., Curio 1978, Frankenberg 1981, Flasskamp 1994).
Se o tumulto é uma adaptação anti-predação, então supostamente
deve ser feito principalmente contra predadores verdadeiros.
Por exemplo, corujas-buraqueiras (Athene cunicularia) raramente
predam aves; eventos de tumulto de aves contra esse predador
tem sido muito infreqüentemente observados:
• Altmann (1956) nos EUA encontrou que em 9 experimentos
envolvendo exibição de buraqueiras empalhadas, apenas uma
espécie de pássaro exibiu tumulto frente ao modelo.

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Por outro lado, aves de bandos mistos estudados em cerrado
(Ragusa 1999, 2002) sugerem que aves de rapina mais ornitófagas
geram mais alarme no bando misto.
Rapinantes que estimularam alarme em aves de bando misto e respectivas taxas de
encontro no cerrado de Itirapina, SP (adaptado de Ragusa-Netto 1999, 2002).
Aves de rapina
Encontros
%
% de
alarme
totais
Alarmes, % por
espécie de
rapinante (N)
Aves na
dieta %
Falco femoralis
26.9
29.9
44.2 (52)
94.0
Milvago chimachima
14.5
7.8
21.4 (28)
baixa
Elanus leucurus
14.0
10.4
29.6 (27)
5.0
Rupornis magnirostris
10.4
6.5
25.0 (20)
baixa
Asio clamator
4.7
10.4
89.0 (9)
44.6
Buteo albicaudatus
4.1
1.3
12.5 (8)
1.3
Totais absolutos
193
77
-
-

Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
Objetivo
A dieta das corujas influencia no comportamento de tumulto
Ou mais especificamente: corujas ornitófagas causam mais “tumulto”
em aves do que corujas que apenas casualmente se alimentam
desse tipo de presa
Níveis de análise:
•Composição de espécies de aves “tumultuadoras”
•Número de espécies “tumultuadoras”
•Número de indivíduos
•Intensidade de tumulto

Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
Estação Ecológica de Itirapina (~ 2300 ha)
N
Entre 1998 e 2007
Fonte: Bitencourt et al. (2007)
Esta UC abriga um dos
últimos remanescentes de
campos e cerrados do
Estado de São Paulo e ao
menos 235 espécies de
aves.
1km

Fisionomias de cerrado usadas.
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Cerradão ou campos
abertos não foram usados
para este experimento.
Campo sujo
Campo cerrado

Dieta das corujas
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Escolhemos duas corujas sintópicas e de tamanho similar, diferindo na dieta e
morfologia: a suindara (Tyto alba) e a coruja-orelhuda (Asio clamator).
A dieta de Tyto alba é estudada em todo mundo: baseada em pequenos
mamíferos, ocasionalmente aves.
Especificamente em Itirapina (na área de estudo), de 3735 presas individuais
encontradas em pelotas:
Aves, 0,7%
Pequenos mamíferos, 50,1 %
Insetos, 43,2%
A dieta de Asio clamator é bem menos conhecida, mas as aves são
importantes tanto na Argentina como no Brasil.
Particularmente em Itirapina, de 188 presas encontradas em pelotas:
Aves, 44,6%
Pequenos mamíferos, 31,9%
44,6%/0,7% = 63,7 vezes mais aves consumidas por A. clamator do que T. alba!

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Asio clamator
Tyto alba

Distribuição dos pontos experimentais
Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
N
64 pontos (em
vermelho) foram
dispostos no cerrado
da EEI para averiguar
o comportamento de
tumulto pelas aves.
Embora a distância
mínima entre pontos
tenha sido de 330m,
os experimentos
foram efetivamente
conduzidos numa
distância mínima de
660m num mesmo
dia.
1km

Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
Caixaacústicaescondida
Caixa acústica escondida
Modelo de suindara
Montagem do experimento
Em cada ponto uma coruja
taxidermizada em pose natural
foi apresentada no topo de
uma estaca de 2,5m.
Simultaneamente vocalizações
comuns da espécie na região
foram apresentadas em cinco
seqüências de playback de
1min espaçadas por 1min de
silêncio. Cada apresentação
visual/auditiva durava 10min.
Os experimentos foram feitos
entre 06:30 – 09:30 h e 15:30-
18:30h em julho-agosto de
2006.
Modelo de coruja-orelhuda

Em cada ponto experimental todas aves observadas aproximandose
do modelo de coruja foram registradas quanto a:
• Espécies;
• Número de indivíduos;
• Intensidade do mobbing: esta medida (em ranks ou postos) foi
adaptada de Shedd (1982) e Chandler & Rose (1988), simplesmente
como distâncias de aproximação e comportamento das aves:
1- < 50-10m do modelo (silenciosa ou não);
2- < 10-5m do modelo (silenciosa ou não);
3- < 5-2m silenciosa;
4- < 5-2m c/ chamados de alarme;
5- < 2m silenciosa;
6- < 2m c/ chamados de alarme;
7- ataque físico ao modelo.
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Os ranks para cada indivíduo de ave eram somados em
cada ponto de observação.

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A faixa de 10-50m
(área=0,785 ha) é
24 x maior que a
faixa de 0-10m
(área=0,031ha)
.2m 5m 10m 50m
Modelo de coruja
Esperaríamos
então, ao acaso,
24 x mais aves
tumultuadoras na
faixa 10-50m do
que na 0-10m.

Em cada ponto:
Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
Ponto 15 Ponto 22
Por exemplo:
ou
1º. Asio 2 d depois Tyto
~08:00h ~ 08:00h
1º. Tyto 2 d depois Asio
~16:00h ~16:00h
Experimentos : 32 pontos com Asio 1º., Tyto depois
32 pontos com Tyto 1º., Asio depois
Assim, houve 32 pontos independentes (1as. exibições) para cada
espécie de coruja e um total geral de 64 pontos p/a cada espécie de
coruja(1ª. + 2ª. exibições). No caso de não haver diferença significativa
dos resultados das 1as. e 2as. exibições dentro de cada espécie, os
dados foram ajuntados (n = 64 pontos p/coruja).

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Análise estatística
Apenas estatística não-paramétrica foi empregada, pois os dados
não tinham variâncias homogêneas e nem distribuição normal.
Os testes estatísticos comparando as espécies de corujas foram unicaudais
ou unilaterais porque havia uma expectativa a priori que a
coruja ornitófaga deveria gerar mais tumulto do que a coruja
raramente ornitófaga. Todos os demais testes foram bi-caudais ou
bilaterais.
Todos os testes foram considerados significativos quando p < 0,05.

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RESULTADOS & DISCUSSÃO
ORDEM DE APRESENTAÇÃO DO MODELO DE CORUJA:
Não encontramos diferença significativa entre a 1ª. e 2ª.
apresentações dos modelos dentro de cada espécie de coruja:
Tyto1 1 x Tyto2 2 (n 1 = n 2 = 32; teste de Mann-Whitney
Whitney):
•No. espécie de aves, z = 1,128; p = 0,259
•No. indivíduos, z = 1,813; p = 0,070
•Soma dos ranks de intensidade de mobbing, z = 1,229; p = 0,219
Asio1 1 x Asio2 2 (n 1 = n 2 = 32 ; teste de Mann-Whitney
Whitney):
•No. espécies de aves, z = 0,853; p = 0,394
•No. indivíduos, z = 1,840; p = 0,066
•Soma dos ranks de intensidade de mobbing, z = 1,423; p = 0,155
Assim, todos os dados de pontos de cada coruja foram agrupados e
n = 64 pontos por espécie de coruja.

COMPOSIÇÃO E
ABUNDÂNCIA DE AVES QUE
EXIBIRAM TUMULTO
45 espécies de aves foram
observadas tumultuando
ambas corujas
38 spp. para Asio
33 spp. para Tyto
Sorensen S s = 0,72
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Nenhuma diferença
significativa em composição
de espécies
Asio x Tyto correlações (n=45)
< 10m
r s = 0,4027; p = 0,0061
Gamma = 0,4579; p = 0,0008
< 50-10m
r s = 0,5155; p = 0,0003
Gamma = 0,545; p=0,00002
Total
r s = 0,5777; p < 0,0001
Gamma = 0,515; p = 0,00001

Algumas “aves audazes”
Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto

Tyto alba
Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
180
Number of mobbing birds
160
140
120
100
80
60
40
20
0

ANÁLISE FINA
Número de espécies/ponto (média ± erro padrão):
Asio 2,50 ± 0,20
Tyto 2,02 ± 0,24
(z = 2,291; p = 0,011; n 1 = n 2 = 64)
3.0
Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
2.8
2.6
Number of bird species
2.4
2.2
2.0
1.8
1.6
1.4
Tyto
Asio
Mean
±SE
±0.95 Conf. Interval

Número de indivíduos/ponto (média ± erro padrão):
Asio 3,42 ± 0,33
Tyto 2,78 ± 0,36
(z = 1,980; p = 0,024; n 1 = n 2 = 64)
4.2
4.0
3.8
Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
Number of bird individuals
3.6
3.4
3.2
3.0
2.8
2.6
2.4
2.2
2.0
1.8
Tyto
Asio
Mean
±SE
±0.95 Conf. Interval

Soma dos ranks de intensidade de mobbing/ponto (média ± erro padrão):
Asio 5,64 ± 0,79
Tyto 4,61 ± 0,83
(z = 2,187; p = 0,014; n 1 = n 2 = 64)
7.5
7.0
6.5
Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
Mobbing Intensity Rank Sum
6.0
5.5
5.0
4.5
4.0
3.5
3.0
2.5
Tyto
Asio
Mean
±SE
±0.95 Conf. Interval

Ecologia Animal BIE 315 - Comportamento de tumulto
Conclusões
• A coruja mais ornitófaga (Asio clamator) provoca
comportamento de tumulto mais intenso do que
coruja (Tyto alba) que apenas ocasionalmente
consome aves.
• Os achados sugerem reconhecimento de predador por
parte das aves.
•Contudo, a “morfologia geral de coruja” parece ter sido
suficiente para provocar níveis relativamente altos de
mobbing contra Tyto alba.
• Estudos futuros em outras localidades ou usando outros
pares de rapinantes ornitófagos e não ornitófagos
devem ser conduzidos para checar esses achados.