Tese Cristiane Barros - ICB - UFMG
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Universidade Federal de Minas Gerais<br />
Instituto de Ciências Biológicas<br />
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre<br />
Diversidade e ecologia do fitoplâncton em 18 lagoas naturais<br />
do médio Rio Doce<br />
<strong>Tese</strong> apresentada ao Curso de Ecologia,<br />
Conservação e Manejo da Vida Silvestre<br />
da Universidade Federal de Minas Gerais,<br />
como requisito parcial à obtenção do título<br />
de Doutor em Ecologia.<br />
Orientador: Prof. Dr. Francisco Antônio<br />
Rodrigues Barbosa<br />
<strong>Cristiane</strong> Freitas de Azevedo <strong>Barros</strong><br />
Belo Horizonte<br />
2010
À minha família, com todo meu amor<br />
e minha gratidão<br />
II
Agradecimentos<br />
Agradeço ao orientador e amigo, Professor Francisco Barbosa, por me acolher<br />
na limnologia desde os primeiros passos, sempre acompanhando e<br />
incentivando meu crescimento.<br />
Ao pessoal dos laboratórios de Limnologia e Ecologia do zooplâncton, pelo<br />
apoio e agradável convivência ao longo desses anos. Em especial à Professora<br />
Paulina, Rosinha, Marcelo e Graça, que me acompanham desde sempre e por<br />
estarem sempre tão disponíveis para ajudar.<br />
Aos amigos do laboratório de Ecologia do Zooplâncton, que me acolheram<br />
sempre com tanto carinho, me fazendo sentir parte da equipe, esquecendo, em<br />
vários momentos, que eu era uma das “meninas do fito”.<br />
Aos amigos que me ajudaram nas coletas (as que deram e as que não deram<br />
certo): Filipe, Atenágoras, Sofia, Akemi, Diego, Lu Brandão, Sidmar, Nelson e<br />
Thiago. Agradeço imensamente pela boa vontade e paciência de todos vocês<br />
com os contratempos e estresses de campo. O projeto não teria saído do papel<br />
sem vocês! Espero que, como eu, considerem que passamos semanas<br />
divertidas, apesar da correria e do cansaço.<br />
Aos que ajudaram com as análises de laboratório, Simone, Marcelo, Diego,<br />
Pedro, Raquel, Akemi, Atenágoras, Débora, pela disponibilidade, dedicação e<br />
comprometimento, e por abrirem mão do descanso em alguns fins de semana.<br />
Ao Diego Pujoni, com quem tive a imensa sorte e a felicidade de dividir este<br />
trabalho. Muitíssimo obrigada por aceitar trabalhar com as amostras de<br />
zooplâncton, mesmo tendo a metade do tempo que eu tive, por ter tido a<br />
paciência e de me ajudar (e me ensinar) com as análises estatísticas, mesmo<br />
na correria para cumprir seus próprios prazos.<br />
Ao Nelson Mello, pela ajuda com a CCA. À Maria Bêtania Gonçalves Souza e<br />
ao Professor José Fernandes Bezerra-Neto pelas valiosas discussões e pela<br />
revisão dos textos. À Professora Judit Padisák pelas importantes sugestões<br />
para o último capítulo. Ao Luiz, pela ajuda na formatação da tese.<br />
Às “meninas do fito” de todas as gerações: Vi, a primeira a chegar, e a que me<br />
ajudou a descobrir e me apaixonar pelas algas. Às segunda e terceira<br />
gerações, que já se misturam na minha cabeça: Bê, Erikita, Paula, João, Fábio,<br />
Maíra, que tornaram o trabalho no laboratório a melhor parte do dia. Nossas<br />
discussões científicas me acrescentaram muito! Às mais novas: Paulinha e<br />
Aline (empatia desde o primeiro segundo!), obrigada pela amizade, pelo apoio,<br />
pelo empenho e pela ajuda na identificação das espécies, na organização das<br />
amostras e planilhas e, por assumirem várias vezes funções do laboratório<br />
atribuídas a mim, para que eu pudesse ficar “por conta” da tese.<br />
Aos amigos para todo o sempre: Ana Letícia, Bê, Érika, Flávio, Renata, Raquel<br />
Simone e Vi, por me apoiarem nas decisões loucas, me acudirem nos<br />
momentos de desespero, ouvirem meus desabafos e sempre me inspirarem a<br />
III
ser uma pessoa melhor. A vida, com certeza, não teria a mesma graça e leveza<br />
sem vocês por perto.<br />
A minha família e ao Luiz, um muito obrigada infinito por representarem só<br />
coisas boas na minha vida: apoio, amor, carinho, incentivo... Pela paciência<br />
com a minha falta de paciência nos últimos meses. Sei que vocês também<br />
sofreram pra este trabalho sair... com o “está acabando” que não virava<br />
“acabou” nunca!...Tenham a certeza de que contribuíram demais pra essa tese<br />
acontecer! Amo vocês demais!<br />
Aos professores Carlos Bicudo, Célia Sant’Anna, Vera Werner e Thelma<br />
Ludwig, pela ajuda na identificação das espécies.<br />
Ao Instituto de Ciências Biológicas e ao Curso de Pós-Graduação em Ecologia,<br />
Conservação e Manejo de Vida Silvestre da <strong>UFMG</strong>, pela infra-estrutura e apoio<br />
durante a realização desse trabalho. Em especial, ao Fred, Cris e Mary, pela<br />
ajuda com as questões burocráticas.<br />
Ao Conselho Nacional de Pesquisa (MCT-CNPq) pelo financiamento do projeto<br />
através do Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração (PELD-Site<br />
4).<br />
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG),<br />
pela bolsa de estudos concedida.<br />
Ao Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais (IEF-MG), pela licença de<br />
coleta, e à administração do Parque Estadual do Rio Doce (PERD) pelo apoio<br />
logístico e disponibilização dos alojamentos e mateiros, fundamentais para a<br />
realização deste estudo. Obrigada também aos Srs. Tomé e Valtinho, que nos<br />
acompanharam, sempre que possível, às lagoas de acesso mais complicado.<br />
À Companhia Agrícola Florestal – Santa Bárbara (Grupo Arcelor) pela<br />
autorização para coleta nas lagoas localizadas dentro das áreas da empresa.<br />
À Polícia Ambiental de MG, especialmente ao pelotão do PERD, na pessoa do<br />
Sr. Eduardo Dutra, pelo acompanhamento durante a escolha das lagoas e<br />
primeiras amostragens.<br />
IV
SUMÁRIO<br />
ÍNDICE DE TABELAS ...................................................................................................................... VI<br />
ÍNDICE DE FIGURAS ...................................................................................................................... VII<br />
RESUMO GERAL ............................................................................................................................... 1<br />
GENERAL ABSTRACT ...................................................................................................................... 2<br />
INTRODUÇÃO GERAL ...................................................................................................................... 3<br />
ÁREA DE ESTUDOS .......................................................................................................................... 8<br />
CAPÍTULO 1 ...................................................................................................................................... 15<br />
PADRÕES REGIONAIS E VARIAÇÃO ESPACIAL DA DIVERSIDADE FITOPLANCTÔNICA<br />
NO SISTEMA LACUSTRE DO MÉDIO RIO DOCE, MINAS GERAIS......................................... 15<br />
Resumo ........................................................................................................................................... 16<br />
Abstract ........................................................................................................................................... 17<br />
Introdução....................................................................................................................................... 18<br />
Materiais e métodos ..................................................................................................................... 20<br />
Resultados ...................................................................................................................................... 25<br />
Discussão ....................................................................................................................................... 34<br />
CAPÍTULO 2 ...................................................................................................................................... 49<br />
ATENUAÇÃO DA RADIAÇÃO VISÍVEL EM 16 LAGOAS NATURAIS DO MÉDIO RIO DOCE,<br />
MINAS GERAIS: FATORES DETERMINANTES E IMPLICAÇÕES PARA O<br />
FITOPLÂNCTON ................................................................................................................................ 49<br />
Resumo ........................................................................................................................................... 50<br />
Introdução....................................................................................................................................... 52<br />
Área de estudo .............................................................................................................................. 54<br />
Metodologia .................................................................................................................................... 55<br />
Resultados ...................................................................................................................................... 57<br />
Discussão ....................................................................................................................................... 64<br />
CAPÍTULO 3 ...................................................................................................................................... 70<br />
RESPOSTA DOS GRUPOS FUNCIONAIS FITOPLANCTÔNICOS AOS GRADIENTES<br />
AMBIENTAIS NO SISTEMA LACUSTRE DO MÉDIO RIO DOCE, MG ..................................... 70<br />
Resumo ........................................................................................................................................... 71<br />
Abstract ........................................................................................................................................... 72<br />
Introdução....................................................................................................................................... 73<br />
Materiais e métodos ..................................................................................................................... 75<br />
Resultados ...................................................................................................................................... 79<br />
Discussão ....................................................................................................................................... 95<br />
DISCUSSÃO GERAL ..................................................................................................................... 102<br />
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................................. 104<br />
V
ÍNDICE DE TABELAS<br />
TABELA 1 - AMBIENTES ESTUDADOS NO BRASIL ATÉ 2009 UTILIZANDO A ABORDAGEM DOS GRUPOS<br />
FUNCIONAIS PARA ANÁLISE DO FITOPLÂNCTON. .......................................................................... 6<br />
TABELA 2 - COORDENADAS GEOGRÁFICAS, ALTITUDE, PERÍMETRO, ÍNDICE DE DESENVOLVIMENTO DE<br />
MARGEM (DL) E ÁREA DAS LAGOAS ESTUDADAS. ..................................................................... 11<br />
TABELA 1. 1 - COORDENADAS GEOGRÁFICAS, ALTITUDE, ÍNDICE DE DESENVOLVIMENTO DE MARGEM<br />
(DL), ÁREA DA LAGOA E ÁREA DA BACIA DE DRENAGEM DAS 18 LAGOAS AMOSTRADAS ENTRE<br />
AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008 NO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE E ÁREA DE ENTORNO. . 21<br />
TABELA 1. 2 - MÉDIAS E COEFICIENTES DE VARIAÇÃO DAS VARIÁVEIS LIMNOLÓGICAS MEDIDAS NA SUB-<br />
SUPERFÍCIE DE CADA LAGOA AO LONGO DOS QUATRO PERÍODOS AMOSTRADOS ......................... 26<br />
TABELA 1. 3 - CORRELAÇÕES ENTRE AS CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS E LIMNOLÓGICAS E A<br />
RIQUEZA DE ESPÉCIES FITOPLANCTÔNICAS PARA O CONJUNTO DE 18 LAGOAS AMOSTRADAS ENTRE<br />
AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008 NO SISTEMA LACUSTRE DO MÉDIO RIO DOCE. VALORES EM<br />
NEGRITO INDICAM CORRELAÇÕES SIGNIFICATIVAS (P
LAGOAS NO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE (MG) E NO SEU ENTORNO (AMOSTRAGENS<br />
REALIZADAS ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008) ........................................................... 93<br />
TABELA 3. 6 - COEFICIENTES DE CORRELAÇÃO CANÔNICA (INTRA-SET) DOS VETORES AMBIENTAIS E<br />
BIÓTICOS COM OS EIXOS 1 E 2 PARA OS GRUPOS FUNCIONAIS FITOPLANCTÔNICOS OBSERVADOS<br />
EM 18 LAGOAS NO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE (MG) E NO SEU ENTORNO (AMOSTRAGENS<br />
REALIZADAS ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008) ........................................................... 94<br />
Índice de Figuras<br />
FIGURA 1 - SISTEMA LACUSTRE DO MÉDIO RIO DOCE, EVIDENCIANDO OS LIMITES DO PARQUE ESTADUAL<br />
DO RIO DOCE, AS LAGOAS AMOSTRADAS (1 A18) E OS PONTOS DE COLETA (+). IMAGEM CEDIDA<br />
PELO INSTITUTO ESTADUAL DE FLORESTAS DE MINAS GERAIS – IEF/MG (MODIFICADA)............ 10<br />
FIGURA 2 - IMAGEM DE SATÉLITE DA ÁREA DE ESTUDO, COM DESTAQUE PARA AS LAGOAS CARIOCA,<br />
DOM HELVÉCIO, GAMBÁ E GAMBAZINHO, LOCALIZADAS NO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE.<br />
FONTE: WWW.EARTH.GOOGLE.COM ........................................................................................ 12<br />
FIGURA 3 - IMAGEM DE SATÉLITE DA ÁREA DE ESTUDO, COM DESTAQUE PARA AS LAGOAS ANÍBAL,<br />
PATOS E SANTA HELENA, LOCALIZADAS NO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE. FONTE:<br />
WWW.EARTH.GOOGLE.COM .................................................................................................... 12<br />
FIGURA 4 - IMAGEM DE SATÉLITE DA ÁREA DE ESTUDO, COM DESTAQUE PARA AS LAGOAS CENTRAL,<br />
LOCALIZADA NO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE, E PIMENTA, LOCALIZADA NA ÁREA DE<br />
ENTORNO. FONTE: WWW.EARTH.GOOGLE.COM ........................................................................ 13<br />
FIGURA 5 - IMAGEM DE SATÉLITE DA ÁREA DE ESTUDO, COM DESTAQUE PARA AS AMARELA, ÁGUAS<br />
CLARAS E PALMEIRINHA, LOCALIZADAS NA ÁREA DE ENTORNO DO PARQUE ESTADUAL DO RIO<br />
DOCE. FONTE: WWW.EARTH.GOOGLE.COM .............................................................................. 13<br />
FIGURA 6 - IMAGEM DE SATÉLITE DA ÁREA DE ESTUDO, COM DESTAQUE PARA AS LAGOAS BARRA E<br />
JACARÉ, LOCALIZADAS NA ÁREA DE ENTORNO DO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE. FONTE:<br />
WWW.EARTH.GOOGLE.COM .................................................................................................... 14<br />
FIGURA 7 - IMAGEM DE SATÉLITE DA ÁREA DE ESTUDO, COM DESTAQUE PARA AS LAGOAS FERRUGEM E<br />
FERRUGINHA, LOCALIZADAS NA ÁREA DE ENTORNO DO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE. FONTE:<br />
WWW.EARTH.GOOGLE.COM .................................................................................................... 14<br />
FIGURA 1. 1 - VARIAÇÃO MENSAL DA TEMPERATURA MÉDIA DO AR (LINHA) E DA PRECIPITAÇÃO<br />
ACUMULADA (BARRAS) NOS MESES DE JANEIRO A DEZEMBRO. DADOS MÉDIOS OBTIDOS DA<br />
ESTAÇÃO CLIMATOLÓGICA DO PERD ENTRE 2004 E 2008. ...................................................... 22<br />
FIGURA 1. 2 - CURVA DE ACUMULAÇÃO DE ESPÉCIES REGISTRADA PARA AS 18 LAGOAS AMOSTRADAS<br />
ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008 NO SISTEMA LACUSTRE DO MÉDIO RIO DOCE. ............ 27<br />
FIGURA 1. 3 - TOTAL DE ESPÉCIES E CONTRIBUIÇÃO DE CADA CLASSE TAXÔMICA PARA AS 18 LAGOAS<br />
AMOSTRADAS ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008 NO SISTEMA LACUSTRE DO MÉDIO RIO<br />
DOCE. ................................................................................................................................... 28<br />
FIGURA 1. 4 - VARIAÇÃO NA RIQUEZA TOTAL (A) E NO NÚMERO DE ESPÉCIES EXCLUSIVAS (B) DAS<br />
LAGOAS LOCALIZADAS NO PERD E EM SUA ÁREA DE ENTORNO. EM CADA CAIXA, A LINHA<br />
REPRESENTA A MEDIANA E A CAIXA E O WHISKER REPRESENTAM 75 E 90% DOS DADOS,<br />
RESPECTIVAMENTE. ............................................................................................................... 29<br />
VII
FIGURA 1. 5 - CLUSTER OBTIDO PARA AS 18 LAGOAS AMOSTRADAS NO PERD, CONSIDERANDO A MÉDIA<br />
DAS VARIÁVEIS AMBIENTAIS OBTIDA PARA AS QUATRO COLETAS REALIZADAS ENTRE AGOSTO DE<br />
2007 E MAIO DE 2008. OS CÓDIGOS DAS LAGOAS SÃO OS MESMOS DA TABELA 1.4. .................. 31<br />
FIGURA 1. 6 - CLUSTER OBTIDO PARA AS 18 LAGOAS AMOSTRADAS NO PERD, CONSIDERANDO A<br />
PRESENÇA E AUSÊNCIA DAS ESPÉCIES, ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008. OS CÓDIGOS<br />
DAS LAGOAS SÃO OS MESMOS DA TABELA 1.4. ........................................................................ 32<br />
FIGURA 1. 7 - VARIAÇÃO NA BIOMASSA TOTAL E NOS VALORES DO ÍNDICE DE SHANNON (H’) E DE<br />
PIEOLOU (E) NAS 18 LAGOAS AMOSTRADAS ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008. EM CADA<br />
CAIXA, A LINHA REPRESENTA A MEDIANA E A CAIXA E O WHISKER REPRESENTAM 75 E 90% DOS<br />
DADOS, RESPECTIVAMENTE. ÁGUAS CLARAS (AC), ALMÉCEGA (AL), AMARELA (AM), ANÍBAL<br />
(AN), BARRA (BA), CARIOCA (CA), CENTRAL (CE), DOM HELVÉCIO (DH), FERRUGEM (FE),<br />
FERRUGINHA (FN), GAMBÁ (GA), GAMBAZINHO (GN), JACARÉ (JA), PALMEIRINHA (PA), PATOS<br />
(PT), PIMENTA (PI), SANTA HELENA (SH) E VERDE (VE). ........................................................ 33<br />
FIGURA 2. 1 - VARIAÇÃO MENSAL DA TEMPERATURA MÉDIA DO AR (LINHA) E DA PRECIPITAÇÃO<br />
ACUMULADA (BARRAS) NOS MESES DE JANEIRO A DEZEMBRO. DADOS MÉDIOS OBTIDOS DA<br />
ESTAÇÃO CLIMATOLÓGICA DO PERD ENTRE 2004 E 2008. ...................................................... 54<br />
FIGURA 2. 2 – MÉDIA E DESVIO PADRÃO OBSERVADOS PARA O COEFICIENTE DE ATENUAÇÃO DA<br />
RADIAÇÃO FOTOSSINTETICAMENTE ATIVA (K 0 ), DA CONCENTRAÇÃO DE MATÉRIA ORGÂNICA<br />
DISSOLVIDA COLORIDA (A250), DO TEOR DE FÓSFORO TOTAL (P TOTAL ), FÓSFORO SOLÚVEL REATIVO<br />
(PSR), E NITROGÊNIO INORGÂNICO DISSOLVIDO (DIN) NAS LAGOAS DURANTE OS PERÍODOS DE<br />
SECA E CHUVA. ...................................................................................................................... 58<br />
FIGURA 2. 3 - CONTRIBUIÇÃO DAS CLASSES TAXONÔMICAS PARA O TOTAL DE ESPÉCIES REGISTRADO EM<br />
CADA LAGOA AMOSTRADA ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008......................................... 60<br />
FIGURA 2. 4 - VARIAÇÃO DA RIQUEZA EM ESPÉCIES DE BACILLARYOPHYCEAE NAS LAGOAS COM<br />
COEFICIENTES DE ATENUAÇÃO ESCALAR (K 0 ) MENORES (ÁGUAS CLARAS) E MAIORES QUE 0,8<br />
(ÁGUAS ESCURAS). EM CADA CAIXA, O PONTO REPRESENTA A MEDIANA E OS LIMITES INFERIOR E<br />
SUPERIOR COMPREENDEM OS PERCENTIS 25 E 75% DOS DADOS, RESPECTIVAMENTE. .............. 60<br />
FIGURA 2. 5 - VARIAÇÃO DA BIOMASSA TOTAL, DAS CLASSES CYANOBACTERIA E CRYPTOPHYCEAE E DA<br />
ABUNDÂNCIA RELATIVA (%) DE ZYGNEMATOPHYCEAE NAS LAGOAS COM COEFICIENTE DE<br />
ATENUAÇÃO ESCALAR DA LUZ K 0 0,8 (ÁGUAS ESCURAS). EM CADA<br />
CAIXA, O PONTO REPRESENTA A MEDIANA E OS LIMITES INFERIOR E SUPERIOR COMPREENDEM OS<br />
PERCENTIS 25 E 75%, RESPECTIVAMENTE. OS CÍRCULOS REPRESENTAM OS OUTLIERS. LETRAS<br />
DIFERENTES INDICAM DIFERENÇAS SIGNIFICATIVAS (P
VARIÁVEIS DESCRITORAS: ÍNDICE DE ESTADO TRÓFICO (IET), PROFUNDIDADE (PROF),<br />
COEFICIENTE DE ATENUAÇÃO DA LUZ (KO), EXTENSÃO DA ZONA EUFÓTICA (ZEU), EXTENSÃO DA<br />
ZONA DE MISTURA (ZMIX), TEMPERATURA DA ÁGUA (TEMP) E CONCENTRAÇÃO DE SILICATO (SIO 4 ).<br />
ÁGUAS CLARAS (AC), ALMÉCEGA (AL), GAMBÁ (GA), GAMBAZINHO (GN), PALMEIRINHA (PA),<br />
SANTA HELENA (SH), ANÍBAL (AN), BARRA (BA), CARIOCA (CA), JACARÉ (JA), PATOS (PT),<br />
CENTRAL (CE), FERRUGINHA (FN), PIMENTA (PI), AMARELA (AM) E FERRUGEM (FE).OS<br />
NÚMEROS 1 A 4 INDICAM A PRIMEIRA À QUARTA COLETA. .......................................................... 84<br />
FIGURA 3. 5 - VARIAÇÃO ESPACIAL E TEMPORAL DA BIOMASSA FITOPLANCTÔNICA EM 18 LAGOAS NO<br />
PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE (MG) E NO SEU ENTORNO CLASSIFICADAS EM CINCO TIPOS<br />
IDENTIFICADOS COM BASE NA PROFUNDIDADE TOTAL, COEFICIENTE DE ATENUAÇÃO ESCALAR DA<br />
LUZ E TROFIA (AMOSTRAGENS REALIZADAS ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008). A LINHA<br />
HORIZONTAL DENTRO DAS CAIXAS REPRESENTA A MEDIANA E OS LIMITES DA CAIXA E A LINHA<br />
VERICAL ENGLOBAM 75% E 90% DOS DADOS, RESPECTIVAMENTE. DOM HELVÉCIO (DH), VERDE<br />
(VE), ÁGUAS CLARAS (AC), ALMÉCEGA (AL), GAMBÁ (GA), GAMBAZINHO (GN), PALMEIRINHA<br />
(PA), SANTA HELENA (SH), ANÍBAL (AN), BARRA (BA), CARIOCA (CA), JACARÉ (JA), PATOS<br />
(PT), CENTRAL (CE), FERRUGINHA (FN), PIMENTA (PI), AMARELA (AM) E FERRUGEM (FE). .... 86<br />
FIGURA 3. 6 - MÉDIA E DESVIO-PADRÃO DA BIOMASSA FITOPLANCTÔNICA DE 18 LAGOAS NO PARQUE<br />
ESTADUAL DO RIO DOCE (MG) E NO SEU ENTORNO, CLASSIFICADAS EM CINCO TIPOS<br />
IDENTIFICADOS COM BASE NA PROFUNDIDADE TOTAL, COEFICIENTE DE ATENUAÇÃO ESCALAR DA<br />
LUZ E TROFIA (AMOSTRAGENS REALIZADAS ENTRE AGOSTO DE 2007 E MAIO DE 2008). LETRAS<br />
DIFERENTES INDICAM DIFERENÇAS SIGNIFACATIVAMENTE DIFERENTES (P
RESUMO GERAL<br />
Os ecossistemas naturais são dinâmicos e sua diversidade de espécies é<br />
controlada por mecanismos múltiplos. O conhecimento dos padrões existentes<br />
é essencial para a definição dos métodos de monitoramento e estratégias de<br />
conservação. Por serem entidades ecológicas bem delimitadas na paisagem,<br />
lagoas constituem bons modelos para o estudo da riqueza de espécies em<br />
relação aos gradiente ambientais. O presente estudo foi desenvolvido em 18<br />
lagoas naturais do sistema lacustre do médio Rio Doce, localizado na região<br />
sudeste do Brasil, e teve como objetivos avaliar: 1) a riqueza de espécies e a<br />
composição fitoplanctônica desses ambientes, bem como seus padrões e<br />
fatores determinantes, 2) a variação espacial e temporal do coeficiente de<br />
absorção da radiação fotossinteticamente ativa (k 0 ) bem como sua relação com<br />
os teores de matéria orgânica dissolvida colorida (MODC), fósforo total e<br />
composição e biomassa do fitoplâncton e 3) a variação espacial e temporal dos<br />
grupos funcionais fitoplanctônicos e sua relação com os fatores ambientais. As<br />
diversidades local (97 a 169 espécies) e regional (490 espécies) mostraram-se<br />
elevadas e não foram diretamente afetadas pela área e forma de cada lagoa. A<br />
similaridade florística foi baixa, acarretando em elevada diversidade beta (356<br />
espécies). Os valores de k 0 variaram espacial e sazonalmente, em função das<br />
variações na profundidade da zona de mistura, nas concentrações de P-total e<br />
MODC e na biomassa fitoplanctônica. Lagoas mais claras apresentaram maior<br />
riqueza de diatomáceas e maior contribuição de desmídias para a biomassa<br />
total. Lagoas mais escuras apresentaram maior biomassa total, composta<br />
principalmente por cianofíceas e de criptofíceas. Os resultados sugerem não<br />
haver limitação por luz nas lagoas estudadas. Lagoas mais claras e<br />
oligotróficas foram dominadas pelos grupos funcionais NA e A, enquanto<br />
grupos descritos como tolerantes à baixa luminosidade (SN, S1, MP, Y, X1, J,<br />
Lo, X2) dominaram nas lagoas mais escuras e meso-eutróficas. A distribuição<br />
dos grupos funcionais foi determinada principalmente pelas condições de<br />
transparência da água, profundidade e trofia das lagoas estudadas e reforça<br />
sua eficiência como indicadores das condições ambientais também em lagoas<br />
naturais tropicais.<br />
1
GENERAL ABSTRACT<br />
Natural ecosystems are dynamic and their diversity of species is controlled by<br />
multiple mechanisms. Knowledge of existing patterns is essential to the<br />
definition of methods for monitoring and conservation strategies. Because they<br />
are well-defined ecological entities in the landscape, lakes are good models for<br />
the study of species richness in relation to environmental gradient. This study<br />
was conducted in 18 natural lake of the middle Rio Doce lake district, located in<br />
southeastern Brazil, and aimed to evaluate: 1) species richness and<br />
composition of phytoplankton in these environments, as well as its patterns and<br />
determinants, 2) the spatial and temporal variation of the absorption coefficient<br />
of photosynthetically active radiation (k 0 ) and their relation with the<br />
concentration of colored dissolved organic matter (CDOM), total phosphorus<br />
and composition and biomass of phytoplankton and 3) the spatial and temporal<br />
of phytoplankton functional groups and their relationship to environmental<br />
factors. The local diversity (97-169 species) and regional (490 species) were<br />
high and were not directly affected by area and shape of each pond. Floristic<br />
similarity was low, resulting in high beta diversity (356 species). The values of<br />
k 0 varied spatially and seasonally, depending on the variations in the depth of<br />
mixing zone concentrations of total P and CDOM and phytoplankton biomass.<br />
Clearer lakes have greater richness of diatoms and desmids greatest<br />
contribution to total biomass. Darker lakes had higher total biomass, composed<br />
mainly of cyanophytes and cryptophytes. The results suggest no limitation by<br />
light in the lakes studied. More clear and oligotrophic lakes were dominated by<br />
functional groups NA and A, while the groups described as tolerant to low light<br />
(SN, S1, MP, Y, X1, J Lo, X2) dominated in ponds darker and meso-eutrophic.<br />
The distribution of functional groups was determined mainly by conditions of<br />
water transparency, depth and trophic status of the lakes studied and enhances<br />
its efficiency as indicators of environmental conditions also in natural tropical<br />
lakes.<br />
2
INTRODUÇÃO GERAL<br />
Lagoas são ambientes muito valorizados pelas qualidades recreativas,<br />
estéticas e paisagísticas e por serem reservatórios naturais de água, recurso<br />
imprescindível para a manutenção da vida (Garn et al., 2003). Apesar dessa<br />
importância, pouco se tem feito em direção à conservação desses<br />
ecossistemas, de modo que, juntamente com rios e áreas alagadas, estão<br />
entre os ecossistemas mais ameaçados do mundo (Abell et al., 2008).<br />
A condição de uma lagoa em um dado momento é o resultado da interação de<br />
vários fatores, incluindo bacia de drenagem, clima, geologia, influência<br />
antrópica e morfometria. Assim, a expansão dos dados disponíveis sobre esse<br />
tipo de ecossistema possibilita aos limnólogos o entendimento dos problemas<br />
em uma lagoa em particular e podem ser usados na previsão de respostas a<br />
variações ambientais futuras (Garn et al., 2003). No entanto, estudos em<br />
ecossistemas de água doce são muito menos frequentes que os de<br />
ecossistemas marinhos (Carneiro et al., 2008), especialmente nas regiões<br />
tropicais, onde informações fundamentais sobre diversidade, ciclagem de<br />
nutrientes, propagação das variações ambientais através da cadeia alimentar e<br />
diferenças nas estratégias adaptativas dos organismos em relação aos<br />
ambientes temperados ainda são escassas (Lewis Jr., 2000).<br />
As principais ameaças às lagoas são a super-exploração de água, a poluição e<br />
a introdução de espécies invasoras (Revenga et al., 2005). Levantamentos<br />
taxonômicos e avaliações das alterações na organização estrutural e funcional<br />
das comunidades ou ecossistemas podem ser utilizados como medidas do<br />
impacto das atividades humanas, possibilitando uma estimativa da perda de<br />
diversidade de espécies e dos efeitos sinergéticos das diferentes alterações<br />
antropogênicas na bacia hidrográfica (Buss et al., 2003).<br />
Os ecossistemas naturais são dinâmicos e sua diversidade de espécies é<br />
controlada por mecanismos múltiplos (Flöder & Burns, 2005). Assim, um bom<br />
conhecimento dos padrões existentes é essencial para a definição dos<br />
métodos de monitoramento e estratégias de conservação (Declerck et al.,<br />
2005). Por se tratarem de entidades ecológicas bem delimitadas na paisagem,<br />
3
lagoas constituem bons modelos para o estudo da riqueza de espécies em<br />
relação aos gradiente ambientais (Dodson et al., 2000). Ainda assim, estudos<br />
dessa natureza são sub-representados em comparação a ambientes terrestres<br />
(Waide et al., 1999).<br />
A ecologia do fitoplâncton está intimamente relacionada às características<br />
dominantes, como estrutura física do ambiente e disponibilidade de recursos, e<br />
à freqüência e escala em que estas características são alteradas (Reynolds,<br />
1993). Devido a essa estreita relação, o fitoplâncton é considerado um<br />
componente-chave na biocenose de lagoas e reservatórios (Sarmento &<br />
Descy, 2008).<br />
A luz, especialmente, a radiação fotossinteticamente ativa, está entre os<br />
recursos essenciais ao desenvolvimento do fitoplâncton, sendo determinante<br />
na estrutura. Nessa comunidade, é reconhecida uma série de características e<br />
estratégias que permitem a captura eficiente e a utilização das diferentes<br />
intensidades e domínios espectrais da luz (Litchman & Klausmeier, 2008). Por<br />
se tratar de um recurso, sua utilização por um indivíduo reduz sua<br />
disponibilidade para os demais indivíduos da mesma espécie e para as<br />
espécies competidoras. Dessa forma, a tolerância a baixas intensidades<br />
luminosas pode ser vista como uma importante vantagem competitiva. Essa<br />
tolerância pode ser garantida por atributos associados à capacidade de<br />
absorção da luz, como qualidade e quantidade dos pigmentos<br />
fotossintetizantes, ou à capacidade do organismo regular sua posição para se<br />
manter em local de luminosidade favorável, por meio de produção de<br />
mucilagem, óleos, presença de flagelos ou aerótopos (Reynolds, 1997a).<br />
As mudanças na comunidade fitoplanctônica em função das variações<br />
ambientais são tradicionalmente verificadas através das variações na biomassa<br />
e na composição em termos de grandes grupos taxonômicos e espécies<br />
dominantes. No entanto, é muito difícil prever a ocorrência da maioria das<br />
espécies, e as condições que favorecem certos grupos taxonômicos<br />
freqüentemente se sobrepõem (Costa et al., 2009). Considerando as diferenças<br />
nas demandas e formas de aquisição dos recursos essenciais observadas<br />
4
entre os organismos fitoplanctônicos (Falkowski et al., 2004), tem-se assumido<br />
que o entendimento e o manejo dos ambientes aquáticos se tornam mais fáceis<br />
quando as espécies são agrupadas conforme a semelhança de características<br />
ou comportamentos (Salmaso & Padisák, 2007).<br />
A primeira abordagem considerando as características das espécies para<br />
prever a composição da comunidade ao longo de gradientes ambientais foi<br />
feita por Margalef em 1978 (Litchman & Klausmeier, 2008). Mais recentemente,<br />
Reynolds (1997a) sugeriu grupos funcionais que poderiam co-dominar ou<br />
dominar, conforme as condições ambientais predominantes. Esse autor e seus<br />
colaboradores (Reynolds et al., 2002; Kruk et al., 2002; Padisák et al., 2003a,<br />
Padisák et al., 2009) construíram uma extensa lista de grupos morfo-funcionais,<br />
considerando as demandas para as combinações de propriedades físicas,<br />
químicas e biológicas da lagoa (profundidade da zona de mistura, luz,<br />
temperatura, disponibilidade de fósforo, sílica, carbono e pressão de<br />
herbivoria).<br />
Atualmente, estão descritos 38 grupos funcionais identificados por códigos alfanuméricos<br />
(Padisák et al., 2009). Tais grupos foram formados de acordo com<br />
as características adaptativas coincidentes, considerando as sensibilidades e<br />
as tolerâncias das espécies (Reynolds, 2006). No Brasil, os estudos utilizando<br />
essa abordagem tiveram início ainda nos anos 90 (Huszar & Reynolds, 1997) e<br />
mostraram-se importantes na década atual. No entanto, a maioria deles se<br />
concentrou em reservatórios e pouca informação está disponível para<br />
ambientes naturais (Tabela 1).<br />
Formado a partir de sedimentação das drenagens originais do rio Doce e de<br />
seus tributários (Pflug, 1969 apud De Meis & Tundisi, 1997), o sistema lacustre<br />
do médio Rio Doce é um dos grandes sistemas de água doce do Brasil. A<br />
importância biológica desta área úmida, constituída por cerca de 150 lagoas, foi<br />
reconhecida recentemente em nível internacional, quando se tornou 11º sítio<br />
brasileiro a integrar a lista de Ramsar (RAMSAR, 2010).<br />
5
Tabela 1 - Ambientes estudados no Brasil até 2009 utilizando a abordagem dos<br />
grupos funcionais para análise do fitoplâncton.<br />
Ecossistemas estudados<br />
Referências<br />
Artificiais<br />
Açude Namorados (PB) Araújo & Barbosa, 2009<br />
Açude Taperoá (PB) Araújo & Barbosa, 2009<br />
Açude Soledade (PB) Araújo & Barbosa, 2009<br />
Reservatório Faxinal (RS)<br />
Becker et al. 2008, 2009a, 2009b<br />
Lago Monte Alegre (SP) Rangel et al., 2009<br />
Lago das Garças (SP)<br />
Crossetti & Bicudo, 2005, 2008a, 2008b<br />
Fonseca & Bicudo, 2008<br />
Huszar et al., 2000<br />
Lopes et al., 2005<br />
Reservatório Billings (SP) Gemelgo et al., 2009<br />
Reservatório Guarapiranga (SP) Gemelgo et al., 2009<br />
Reservatório Algodões (PE) Huszar et al., 2000<br />
Reservatório Chapéu (PE) Huszar et al., 2000<br />
Reservatório Ingazeiras (PE) Huszar et al., 2000<br />
Reservatório Mandaú (PE) Moura et al., 2007<br />
Reservatório Poço da Cruz (PE) Huszar et al., 2000<br />
Reservatório Pão de Açúcar (PE) Huszar et al., 2000<br />
Reservatório Tapacurá (PE) Bouvy et al., 2003<br />
Reservatório Capivari (PR) Borges et al., 2008<br />
Reservatório Foz do Areia (PR) Silva et al., 2005<br />
Reservatório Salto Caxias (PR) Silva et al., 2005<br />
Reservatório Salto Osório (PR) Silva et al., 2005<br />
Reservatório Salto Santiago (PR) Silva et al., 2005<br />
Reservatório Segredo (PR) Borges et al., 2008<br />
Silva et al., 2005<br />
Reservatório Juturnaíba (RJ) Huszar et al., 2000<br />
Marinho & Huszar, 2002<br />
Reservatório Duas Bocas (ES) Delazari-<strong>Barros</strong>o et al., 2009<br />
Naturais<br />
Estuário do rio Paraíba do Sul (RJ) Costa et al., 2009<br />
Lagoa Comprida (RJ) Alves-de-Souza et al., 2006<br />
Lagoa Barra (RJ) Huszar et al., 2000<br />
Lago Batata (AM) Huszar & Reynolds, 1997<br />
Melo & Huszar, 2000<br />
Lago Dom Helvécio (MG) Souza et al., 2008<br />
Lagoa Ventura (MS) Bovo-Scomparin & Train 2008<br />
Rio Paraibuna (MG) Soares et al., 2007<br />
Rio Pomba (MG)<br />
Lago Tigres (GO) Nabout & Nogueira, 2007<br />
Lagoas de inundação do rio<br />
Araguaia (GO/ MT)<br />
Nabout et al., 2006<br />
Nabout et al., 2009<br />
6
As pesquisas limnológicas no médio Rio Doce foram iniciadas na década de<br />
1970 com os estudos pioneiros de Tundisi e colabores (Tundisi et al., 1978;<br />
CETEC, 1981). A partir de então, diversos aspectos da limnologia das lagoas<br />
que formam esse sistema foram investigados (ex. Barbosa & Tundisi, 1980;<br />
Henry & Barbosa, 1989). Os estudos realizados através de cooperação com<br />
centros de pesquisas japoneses (Tundisi & Saijo, 1997a) possibilitaram uma<br />
intensificação do conhecimento dos aspectos geológicos, morfológicos, físicos,<br />
químicos e biológicos das lagoas da região. No entanto, ainda havia a carência<br />
de informações sobre a diversidade da região e a dinâmica das comunidades.<br />
O Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração (PELD/<strong>UFMG</strong>)<br />
contribuiu para o preenchimento dessa lacuna, permitindo um olhar<br />
aprofundado para a compreensão de fenômenos em diferentes escalas de<br />
tempo e espaço (Souza, 2005; Garcia, 2007; Petrucio & Barbosa, 2004;<br />
Petrucio et al., 2006, Bezerra-Neto et al., 2006; Maia-Barbosa et al., 2006),<br />
bem como o monitoramento de mudanças na qualidade das águas frente a<br />
diferentes impactos decorrentes de ações antrópicas e propostas de ações<br />
mitigadoras destes impactos (Barbosa et al., 2004).<br />
A heterogeneidade ambiental observada nas lagoas do médio Rio Doce,<br />
resultante do processo de formação geológica, da evolução diferenciada dos<br />
processos físicos (De Meis & Tundisi, 1997) e do grau de impacto antrópico em<br />
cada lagoa, sugere a ocorrência de elevada diversidade de organismos<br />
aquáticos.<br />
O presente estudo foi desenvolvido no âmbito do Programa de Pesquisas<br />
Ecológicas de Longa Duração – PELD/MCT-CNPq/<strong>UFMG</strong>. Trata-se de um<br />
esforço concentrado para ampliar o conhecimento sobre a diversidade e a<br />
ecologia da comunidade fitoplanctônica nesse sistema lacustre ao comparar<br />
um número maior de ambientes. Para tanto, focou-se nos seguintes objetivos:<br />
1. Avaliar a diversidade fitoplanctônica em 18 lagoas do sistema lacustre<br />
do médio Rio Doce;<br />
2. Verificar a ocorrência de padrões no que se refere à estrutura do<br />
fitoplâncton, em termos de riqueza e composição;<br />
7
3. Identificar os grupos funcionais descritores do fitoplâncton nas lagoas<br />
estudadas;<br />
4. Identificar os principais fatores ambientais determinando a composição e<br />
estrutura do fitoplâncton nas lagoas estudadas.<br />
O estudo foi dividido em três capítulos, assim descritos: I) apresenta a<br />
diversidade de espécies nos níveis local e regional; II) avalia o efeito das<br />
variações na atenuação da radiação incidente observada entre as lagoas sobre<br />
os grupos taxonômicos e III) variações espaciais e temporais dos grupos<br />
funcionais, apontando seus fatores determinantes.<br />
ÁREA DE ESTUDOS<br />
A bacia do Rio Doce está situada na região leste do Brasil e abrange uma área<br />
de 83.400 km 2 distribuídos entre os estados de Minas Gerais (86%) e Espírito<br />
Santo (14%) (Marques & Barbosa, 2002). Dois sistemas lacustres são<br />
observados ao longo dessa bacia: um no médio curso do Rio Doce, com 158<br />
lagoas (Castellano-Solá & Barbosa, 2003) e outro no baixo curso, com<br />
aproximadamente 70 lagoas (Cavati & Fernandes, 2008).<br />
Aproximadamente 1/3 das lagoas do sistema lacustre do médio Rio Doce está<br />
protegido dentro do Parque Estadual do Rio Doce (PERD, 19º29’24”-<br />
19º48’18”S, 42º28’18”-42º38’30”W), criado em 1939 e que constitui o maior<br />
remanescente contínuo de Mata Atlântica do estado de Minas Gerais (35.976<br />
ha). As demais lagoas localizam-se em área de entorno do PERD e tiveram<br />
sua bacia de drenagem alterada principalmente pela substituição da vegetação<br />
nativa por plantações de eucalipto e pela ocupação humana.<br />
Para este estudo, foram selecionadas 18 lagoas, sendo 8 localizadas dentro<br />
dos limites do PERD e 10 em sua área de entorno. A escolha das lagoas<br />
amostradas baseou-se na inclusão das maiores diferenças fisiográficas das<br />
mesmas bem como na viabilidade de acesso, particularmente no período de<br />
chuvas. A localização dos ambientes e dos pontos de coleta podem ser<br />
8
observadas na Figura 1. As coordenadas geográficas, bem como algumas<br />
características morfométricas de cada ambiente encontram-se na Tabela 2.<br />
A região, conhecida como Vale do Aço, é um dos importantes pólos<br />
siderúrgicos do estado. Nove municípios ocupam o entorno do PERD, sendo a<br />
maioria deles com baixas populações. A maior parte da população se<br />
concentra nos municípios que formam a região metropolitana do Vale do Aço:<br />
Timóteo, Coronel Fabriciano e Ipatinga, que, juntos, abrigam 381.000<br />
habitantes e onde o grau de urbanização chega a 99%. Em Dionísio e<br />
Marliéria, importantes municípios da área de abrangência do PERD, o grau de<br />
urbanização é de 55% e 22%, respectivamente (IEF, 2002).<br />
O clima da região é definido como tropical semi-úmido, com 4-5 meses de seca<br />
e características mesotérmicas (Nimer, 1989), com temperatura em torno de<br />
25ºC. Segundo Tundisi (1997), a precipitação máxima ocorre no mês de<br />
dezembro (350 mm) e a mínima, em julho ou agosto (10 mm).<br />
9
Figura 1 - Sistema lacustre do médio Rio Doce, evidenciando os limites do<br />
Parque estadual do Rio Doce, as lagoas amostradas (1 a18) e os pontos de<br />
coleta (+). Imagem cedida pelo Instituto Estadual de Florestas de Minas Gerais<br />
– IEF/MG (modificada).<br />
10
Tabela 2 - Coordenadas geográficas, altitude, perímetro, índice de<br />
desenvolvimento de margem (DL) e área das lagoas estudadas.<br />
PERD<br />
Entorno<br />
Lago Coordenada Altitude Profundidade DL Área Área da bacia AB/AL<br />
geográfica m m km 2 km 2<br />
Gambazinho<br />
19º 47´07,7´´S<br />
042º 34´45,5´´W 260 10,0<br />
2,90 0,09 0,11 1,31<br />
Carioca<br />
19º 45´26,0´´S<br />
042º 37´06,2´´W 270 10,0<br />
1,28 0,13 0,67 5,10<br />
Gambá<br />
19º 47´15,1´´S<br />
042º 35´01,0´´W 209 12,0<br />
1,13 0,22 0,81 3,74<br />
Central<br />
19º 37´39,0´´S<br />
042º 34´12,5´´W 264 5,0<br />
2,03 0,44 1,58 3,56<br />
Santa Helena<br />
19º 47´48,8´´S<br />
042º 33´04,7´´W 262 10,5<br />
2,42 0,86 3,83 4,47<br />
Dos Patos<br />
19º 48´19,9´´S<br />
042º 32´12,7´´W 257 8,0<br />
2,01 1,09 4,02 3,68<br />
Aníbal<br />
19º 6´47,1´´S<br />
042º 29´54,5´´W 237 15,0<br />
4,29 2,79 12,64 4,53<br />
19º 46´55,7´´S<br />
Dom Helvécio<br />
042º 35´28,9´´W 257 28,0<br />
4,93 5,27 14,58 2,77<br />
Ferruginha<br />
19º 53´17,5´´S<br />
042º 36´59,4´´W 273 4,0<br />
1,40 0,12 0,50 4,13<br />
Palmeirinha<br />
19º 49´41,8´´S<br />
042º 36´25,4´´W 271 6,0<br />
2,83 0,23 0,83 3,61<br />
Amarela<br />
19º 49´23,1´´S<br />
042º 34´28,7´´W 250 2,5<br />
1,82 0,27 1,06 3,99<br />
Ferrugem<br />
19º 52´39,0´´S<br />
042º 36´34,3´´W 270 3,5<br />
1,61 0,42 1,31 3,10<br />
Aguas Claras<br />
19º 49´06,9´´S<br />
042º 35´42,5´´W 254 9,5<br />
2,24 0,62 2,04 3,31<br />
Verde<br />
19º 49´55,2´´S<br />
042º 37´54,1´´W 274 19,0<br />
2,29 0,83 2,46 2,97<br />
Jacaré<br />
19º 48´37,8´´S<br />
042º 38´57,0´´W 269 8,5<br />
1,28 1,22 4,55 3,73<br />
Pimenta<br />
19º 37´27,4´´S<br />
042º 35´44,3´´W 263 3,5<br />
1,63 1,24 3,00 2,42<br />
Almécega<br />
19º 51´25,4´´S<br />
042º 37´31,9´´W 268 7,0<br />
2,44 1,30 4,86 3,75<br />
Barra<br />
19º 48´11,1´´S<br />
042º 37´43,6´´W 249 7,0<br />
3,45 1,94 7,33 3,79<br />
As imagens dos ambientes estudados podem ser observadas nas Figuras 2 a<br />
7 a seguir.<br />
11
Figura 2 - Imagem de satélite da área de estudo, com destaque para as lagoas<br />
Carioca, Dom Helvécio, Gambá e Gambazinho, localizadas no Parque Estadual<br />
do Rio Doce. Fonte: www.earth.google.com<br />
S.Helena<br />
Aníbal<br />
Patos<br />
Figura 3 - Imagem de satélite da área de estudo, com destaque para as lagoas<br />
Aníbal, Patos e Santa Helena, localizadas no Parque Estadual do Rio Doce.<br />
Fonte: www.earth.google.com<br />
12
Figura 4 - Imagem de satélite da área de estudo, com destaque para as lagoas<br />
Central, localizada no Parque Estadual do Rio Doce, e Pimenta, localizada na<br />
área de entorno. Fonte: www.earth.google.com<br />
Figura 5 - Imagem de satélite da área de estudo, com destaque para as<br />
Amarela, Águas Claras e Palmeirinha, localizadas na área de entorno do<br />
Parque Estadual do Rio Doce. Fonte: www.earth.google.com<br />
13
Figura 6 - Imagem de satélite da área de estudo, com destaque para as lagoas Barra<br />
e Jacaré, localizadas na área de entorno do Parque Estadual do Rio Doce. Fonte:<br />
www.earth.google.com<br />
14
CAPÍTULO 1<br />
PADRÕES REGIONAIS E VARIAÇÃO ESPACIAL DA DIVERSIDADE<br />
FITOPLANCTÔNICA NO SISTEMA LACUSTRE DO MÉDIO RIO DOCE,<br />
MINAS GERAIS<br />
15
Resumo<br />
Padrões regionais e variação espacial da diversidade fitoplanctônica no<br />
sistema lacustre do médio Rio Doce, Minas Gerais<br />
A riqueza de espécies e a composição taxonômica representam os principais<br />
componentes da diversidade biológica e podem ser consideradas maneiras<br />
simples de quantificar a complexidade em uma dada região. O presente estudo<br />
apresenta a compoisção do florística de 18 lagoas do sistema lacustre do<br />
médio Rio Doce, considerando: 1) sua diversidade alfa, gama e beta; 2) a<br />
similaridade entre as lagoas estudadas e sua relação com a distância<br />
geográfica e 3) a influência de fatores como morfometria, características físicas<br />
e químicas da água e grau de impacto antrópico sobre a riqueza de espécies.<br />
Foram estudadas 18 lagoas, oito localizadas no Parque Estadual do Rio Doce,<br />
PERD, e dez em seu entorno. O trabalho resultou no aumento de 54% da<br />
riqueza fitoplanctônica conhecida para a região, totalizando 490 espécies. A<br />
diversidade local mostrou-se elevada em todas as lagoas (97 a 169 espécies) e<br />
esteve inversamente correlacionada à profundidade da zona de mistura e à<br />
razão N:P. O tamanho e a forma das lagoas parecem não interferir diretamente<br />
na riqueza de espécies. A similaridade entre as lagoas estudadas foi baixa<br />
(
Abstract<br />
Regional patterns and spatial variation of phytoplankton diversity in the<br />
the middle Rio Doce lake system, Minas Gerais<br />
Species richness and taxonomic composition represent the main components of<br />
biological diversity and can be considered simple ways to quantify complexity in<br />
a given region. This study aims to contribute to the floristic knowledge of the<br />
middle Rio Doce lake system estimating: 1) alpha, beta and gamma diversity, 2)<br />
lakes similarity and their relation to geographic distance and 3) the influence of<br />
morphology, physical and chemical features and human impact degree on<br />
species richness. We studied 18 lakes, 8 located in the Rio Doce State Park,<br />
RDSP, and 10 in their surroundings. An increase of 54% of phytoplankton<br />
diversity known for the region was verified, totaling 490 species. Local diversity<br />
was high (97-169 species) and was inversely correlated to the depth of the<br />
mixing zone and N:P ratio. The size and shape of the lakes do not appear to<br />
directly interfere in species richness. The similarity between the lakes studied<br />
was small (
Introdução<br />
A riqueza de espécies e a composição taxonômica representam os principais<br />
componentes da diversidade biológica e são importantes características dos<br />
ecossistemas. O conhecimento de seus padrões é considerado essencial para<br />
a formulação de hipóteses sobre os fatores controladores e suas<br />
conseqüências em um ecossistema e para a proposição de estratégias de<br />
monitoramento e conservação da biodiversidade (Downing & Leibold, 2002;<br />
Declerck et al., 2005; Nogueira et al., 2008).<br />
A riqueza de espécies pode ser considerada a medida mais simples para<br />
expressar e quantificar a complexidade em uma dada região (Nabout et al.,<br />
2007), uma vez é influenciada por vários fatores, como padrões de mistura da<br />
coluna d’água, disponibilidade de luz e nutrientes, temperatura da água e<br />
herbivoria (Reynolds, 1987).<br />
A diversidade local, ou diversidade alfa (α) é o total de espécies existente em<br />
cada habitat, enquanto a diversidade regional, ou diversidade gama (γ), é o<br />
total de espécies observado em um conjunto de habitats (Magurran, 2004). O<br />
termo diversidade beta (β) foi inicialmente introduzido por Whittaker em 1960<br />
para descrever as mudanças na composição de espécies ao longo de<br />
gradientes de altitude e umidade através de diferenças nas taxas de espécies<br />
ganhas e perdidas, mas tem sido considerado hoje como a diferença<br />
taxonômica entre as amostras, independentemente se elas ocorrem ao longo<br />
de um gradiente ambiental (Veech et al., 2002).<br />
A bacia do Rio Doce está situada na região sudeste do Brasil e abrange uma<br />
área de 83.400 km 2 distribuídos entre os estados de Minas Gerais (86%) e<br />
Espírito Santo (14%) (Marques & Barbosa, 2002). Dois sistemas lacustres são<br />
observados ao longo dessa bacia: um no médio curso do Rio Doce, com cerca<br />
de 150 lagoas (Castellano-Solá & Barbosa, 2003) e outro no baixo curso, com<br />
cerca de 70 lagoas (Cavati & Fernandes, 2008).<br />
Como parte do sistema lacustre do médio Rio Doce, merecem destaque as<br />
cerca de 50 lagoas localizadas dentro dos limites do Parque Estadual do Rio<br />
18
Doce, considerada o maior remanescente contínuo de Mata Atlântica do estado<br />
de Minas Gerais (35.976 ha), enquanto as demais se localizam em áreas<br />
sujeitas a impactos variados, com destaque para as atividades de plantação de<br />
eucalipto. A heterogeneidade ambiental observada nas lagoas do médio Rio<br />
Doce, resultante do processo de formação geológica, da evolução diferenciada<br />
dos processos físicos (De Meis & Tundisi, 1997) e do grau de impacto<br />
antrópico em cada lagoa, sugere a ocorrência de elevada diversidade de<br />
organismos aquáticos.<br />
Embora os estudos limnológicos no médio Rio Doce tenham se iniciado na<br />
década de 70 (Barbosa & Tundisi, 1980), aqueles abrangendo o fitoplâncton<br />
consideraram uma (Hino et al., 1986; Barbosa, 2004, <strong>Barros</strong> et al., 2006; Souza<br />
et al., 2008) ou duas lagoas (Barbosa, 2009) e enfocara essencialmente as<br />
lagoas Dom Helvécio e Carioca. Um número maior de ambientes foi<br />
considerado por Tundisi e colaboradores, que estudaram 15 lagoas (Tundisi et<br />
al., 1989) e, mais recentemente, por Maia-Barbosa e colaboradores, que<br />
abordaram a diversidade planctônica em sete lagoas (Maia-Barbosa et al.,<br />
2006). Assim, a carência de informações sobre a diversidade fitoplanctônica<br />
nesse sistema lacustre, evidenciada por Barbosa et al. (1994), ainda<br />
permanece.<br />
O presente estudo visa contribuir ao conhecimento florístico do sistema<br />
lacustre do médio Rio Doce, avaliando: 1) sua diversidade alfa, gama e beta; 2)<br />
a similaridade entre as lagoas estudadas e sua relação com a distância<br />
geográfica e 3) a existência de padrões e a influência de fatores como<br />
morfometria, características físicas e químicas da água e grau de impacto<br />
antrópico sobre a riqueza de espécies.<br />
Foram testadas as predições das seguintes hipóteses:<br />
I. Em função da diversidade ambiental, o sistema lacustre do médio Rio Doce<br />
apresenta elevada diversidade nos níveis alfa, beta e gama<br />
i.elevada riqueza de espécies é observada em cada ambiente e no<br />
conjunto de lagoas estudadas;<br />
19
ii. a similaridade florística entre as lagoas estudadas é baixa;<br />
II. A riqueza de espécies está diretamente relacionada à área e forma das<br />
lagoas<br />
i. lagoas maiores e/ou mais dendríticas apresentam maior riqueza de<br />
espécies;<br />
III. A distância entre as lagoas interfere na similaridade florística<br />
i. lagoas mais próximas geograficamente apresentam composição do<br />
fitoplâncton mais similar que lagoas mais distantes;<br />
IV. O grau de preservação da vegetação nativa no entorno das lagoas<br />
influencia as características limnológicas e, consequentemente, a riqueza e<br />
composição e diversidade da comunidade fitoplanctônica.<br />
i. As lagoas localizadas no PERD apresentam maior riqueza de<br />
espécies, maior contribuição de zygnemaphyceae e maiores<br />
valores de diversidade e equitabilidade que aquelas localizadas<br />
em área de plantação de eucalipto.<br />
Materiais e métodos<br />
Foram estudadas 18 lagoas do sistema lacustre do médio Rio Doce, sendo oito<br />
localizadas na área do PERD e dez em seu entorno. As coordenadas<br />
geográficas e as características morfométricas de cada ambiente são<br />
fornecidas na Tabela 1.1.<br />
O clima da região é definido como tropical semi-úmido, com quatro a cinco<br />
meses de seca e características mesotérmicas (Nimer, 1989) e temperaturas<br />
em torno de 25ºC. O período chuvoso se estende de outubro a março e o<br />
período de seca, de abril a setembro (Figura 1.1).<br />
20
Tabela 1. 1 - Coordenadas geográficas, altitude, índice de desenvolvimento de<br />
margem (DL), área da lagoa e área da bacia de drenagem das 18 lagoas<br />
amostradas entre agosto de 2007 e maio de 2008 no Parque Estadual do Rio<br />
Doce e área de entorno.<br />
PERD<br />
Entorno<br />
Lago Coordenada Altitude Profundidade DL Área Área da bacia AB/AL<br />
geográfica m m km 2 km 2<br />
Gambazinho<br />
19º 47´07,7´´S<br />
042º 34´45,5´´W 260 10,0<br />
2,90 0,09 0,11 1,31<br />
Carioca<br />
19º 45´26,0´´S<br />
042º 37´06,2´´W 270 10,0<br />
1,28 0,13 0,67 5,10<br />
Gambá<br />
19º 47´15,1´´S<br />
042º 35´01,0´´W 209 12,0<br />
1,13 0,22 0,81 3,74<br />
Central<br />
19º 37´39,0´´S<br />
042º 34´12,5´´W 264 5,0<br />
2,03 0,44 1,58 3,56<br />
Santa Helena<br />
19º 47´48,8´´S<br />
042º 33´04,7´´W 262 10,5<br />
2,42 0,86 3,83 4,47<br />
Dos Patos<br />
19º 48´19,9´´S<br />
042º 32´12,7´´W 257 8,0<br />
2,01 1,09 4,02 3,68<br />
Aníbal<br />
19º 6´47,1´´S<br />
042º 29´54,5´´W 237 15,0<br />
4,29 2,79 12,64 4,53<br />
19º 46´55,7´´S<br />
Dom Helvécio<br />
042º 35´28,9´´W 257 28,0<br />
4,93 5,27 14,58 2,77<br />
Ferruginha<br />
19º 53´17,5´´S<br />
042º 36´59,4´´W 273 4,0<br />
1,40 0,12 0,50 4,13<br />
Palmeirinha<br />
19º 49´41,8´´S<br />
042º 36´25,4´´W 271 6,0<br />
2,83 0,23 0,83 3,61<br />
Amarela<br />
19º 49´23,1´´S<br />
042º 34´28,7´´W 250 2,5<br />
1,82 0,27 1,06 3,99<br />
Ferrugem<br />
19º 52´39,0´´S<br />
042º 36´34,3´´W 270 3,5<br />
1,61 0,42 1,31 3,10<br />
Aguas Claras<br />
19º 49´06,9´´S<br />
042º 35´42,5´´W 254 9,5<br />
2,24 0,62 2,04 3,31<br />
Verde<br />
19º 49´55,2´´S<br />
042º 37´54,1´´W 274 19,0<br />
2,29 0,83 2,46 2,97<br />
Jacaré<br />
19º 48´37,8´´S<br />
042º 38´57,0´´W 269 8,5<br />
1,28 1,22 4,55 3,73<br />
Pimenta<br />
19º 37´27,4´´S<br />
042º 35´44,3´´W 263 3,5<br />
1,63 1,24 3,00 2,42<br />
Almécega<br />
19º 51´25,4´´S<br />
042º 37´31,9´´W 268 7,0<br />
2,44 1,30 4,86 3,75<br />
Barra<br />
19º 48´11,1´´S<br />
042º 37´43,6´´W 249 7,0<br />
3,45 1,94 7,33 3,79<br />
21
350<br />
30<br />
Precipitação acumulada (mm)<br />
300<br />
250<br />
200<br />
150<br />
100<br />
50<br />
25<br />
20<br />
15<br />
10<br />
5<br />
Temperatura média ( o C)<br />
0<br />
J F M A M J J A S O N D<br />
Figura 1. 1 - Variação mensal da temperatura média do ar (linha) e da<br />
precipitação acumulada (barras) nos meses de janeiro a dezembro. Dados<br />
médios obtidos da estação climatológica do PERD entre 2004 e 2008.<br />
Foram realizadas quatro campanhas de amostragem em intervalos trimestrais:<br />
agosto de 2007, novembro de 2007, fevereiro de 2008 e maio de 2008. Foi<br />
fixado um ponto de coleta na parte mais profunda de cada lago. Em cada<br />
amostragem, os perfis de temperatura e condutividade elétrica da água foram<br />
obtidos com auxílio de sonda multiparâmetros Horiba U-22. O limite da zona de<br />
mistura foi definido com base nos perfis térmicos, considerando o limite<br />
superior em que a diferença de temperatura a cada metro mostrou-se ≥ 0,5°C.<br />
Diferenças entre os valores de condutividade elétrica foram utilizados para<br />
confirmar a profundidade da zona de mistura.<br />
A radiação fotossintecamente ativa (PAR) foi medida entre 10:00 e 14:00H com<br />
radiômetro Li-Cor com sensor subaquático esférico (modelo LI 193). A<br />
extensão da zona eufótica foi obtida do perfil de radiação, considerando a<br />
profundidade correspondente a 1% da radiação incidente na superfície como<br />
limite. O coeficiente de atenuação escalar da radiação fotossinteticamente ativa<br />
k 0 (m -1 ) foi determinado pela inclinação da reta da regressão linear entre a<br />
profundidade e o logaritmo natural da irradiância escalar.<br />
Amostras para determinação das concentrações de nitrogênio total (N-total),<br />
fósforo total (P-total), fósforo solúvel reativo (PSR), nitrato (N-NO 3 - ) (Mackereth<br />
et al.,1978), nitrito (N-NO 2 - ; Strickland & Parsons,1968) e amônio (N-NH 4 + ;<br />
0<br />
22
Koroleff, 1976) foram coletadas na sub-superfície de cada lagoa e congeladas<br />
para análise em laboratório.<br />
As amostras para análise qualitativa (riqueza de espécies) foram coletadas<br />
através de arrastos verticais e horizontais sucessivos com rede de 20µm de<br />
abertura de malha e fixadas com solução de formalina a 4%. A identificação<br />
das espécies foi feita sob microscópio óptico em aumentos de 400 e 1000<br />
vezes. Foram analisadas oito lâminas por amostra, totalizando 32 lâminas por<br />
lagoa. O sistema de classificação adotado para as classes taxonômicas foi o de<br />
Round (1983). Os organismos foram identificados até o menor nível<br />
taxonômico possível, com auxílio de bibliografia específica: Föster (1969 e<br />
1974), Prescott et al. (1975; 1977; 1981 e 1982), Komárek & Fott (1983),<br />
Sant’Anna (1984), Komárek & Anagnostidis (1989 e 1999), Menezes et al.<br />
(1995), Bicudo & Menezes (2006).<br />
As amostras para análise quantitativa do fitoplâncton foram coletadas com<br />
garrafa de van Dorn em três profundidades, sendo a primeira a sub-superfície<br />
das lagoas e as demais, definidas com o auxílio do disco de Secchi (Cole,<br />
1983). Para tanto, assumiu-se que a profundidade do desaparecimento visual<br />
do disco de Secchi representa cerca de 10% da radiação solar incidente na<br />
superfície e que, multiplicada por 3 resulta na profundidade correspondente a<br />
1% da radiação que atinge a superfície e que delimita o limite inferior da zona<br />
eufótica (Wetzel & Likens 1991). As amostras foram fixadas com lugol acético<br />
e armazenadas ao abrigo da luz. As contagens foram realizadas sob<br />
microscópio invertido pelo método de Utermöhl (1958). Foram contados até<br />
400 indivíduos da espécie mais abundante, garantindo erro de ±10% para um<br />
intervalo de confiança de 95% (Lund et al., 1958). Os cálculos de densidade<br />
foram feitos conforme Villafañe & Reid (1995). O biovolume específico foi<br />
obtido associando as unidades contadas (células/colônias) a formas<br />
geométricas (Hillebrand et al., 1999; Sun & Liu, 2003) e multiplicando-se a<br />
densidade da população pelo volume médio obtido. Foram consideradas as<br />
espécies que contribuíram, em média, com pelo menos 1% da densidade total<br />
de cada lagoa, para as quais foram medidos 20 indivíduos. A densidade das<br />
algas e cianobactérias foi considerada igual a 1 g.cm -3 . A diversidade de<br />
23
espécies foi calculada com base na biomassa, através do índice de Shannon-<br />
Wiener e a equitabilidade, segundo o índice de Pielou (Magurran, 2004).<br />
A similaridade florística entre as lagoas foi medida através do índice de<br />
similariadade de Jaccard. Análises de agrupamento hierárquico (cluster)<br />
considerando a distância de jaccard e utilizando-se o método de ligação Ward<br />
foram realizadas para avaliar a similaridade das lagoas em relação às variáveis<br />
ambientais e à composição do fitoplâncton.<br />
A riqueza de espécies em cada lagoa (diversidade alfa) foi avaliada com base<br />
no número de espécies encontradas ao longo do estudo considerando os<br />
dados provenientes das análises qualitativas e quantitativas. A riqueza de<br />
espécies para a região amostrada (diversidade gama) foi estimada através do<br />
índice de extrapolação Jackknife de 1ª ordem (Nabout et al., 2007) utilizandose<br />
o software Stimate S (Colwell, 2006). A diversidade beta, que avalia o<br />
quanto a diversidade alfa média é excedida pela diversidade regional, foi<br />
estimada pelos índices β-1 (Harrison et al., 1992) e Whittaker (βw; sensu<br />
Wilson & Shmida, 1984), que consideram o total de espécies encontrado no<br />
conjunto de lagoas (S), e a riqueza média por lagoa (α médio) e, no primeiro<br />
caso, o número de lagoas amostradas (N): β-1=[(S/αmédio)-1] / [N-1] x 100 e<br />
βw=S/αmédio-1. A diversidade beta também foi estimada pela diferença entre a<br />
riqueza media de espécies das lagoas e a diversidade gama (total de espécies<br />
no conjunto de lagoas), conforme sugerido por Crist et al. (2003): β = γ – α<br />
médio.<br />
A normalidade dos dados foi testada através do teste de Komolgorov-Smirnov.<br />
Uma vez que os dados obtidos não apresentaram a normalidade e<br />
homocedasticidade necessárias para a aplicação de testes paramétricos, as<br />
diferenças nos parâmetros físicos e químicos e na riqueza, biomassa,<br />
diversiadae e equitabilidade do fitoplâncton entre as lagoas foram verificadas<br />
através de testes de Kruskal-Wallis e Mann-Whitney. As relações entre as<br />
variáveis físicas, químicas e biológicas foram avaliadas através de correlações<br />
de Spearman. Foi utilizado o software Past versão 1.9 (Hammer et al., 2001).<br />
24
Resultados<br />
Os valores médios e os coeficientes de variação obtidos ao longo das quatro<br />
amostragens realizadas em cada lagoa para variáveis limnológicas são<br />
apresentados na Tabela 1.2. Diferenças entre as profundidades total (H=66,7;<br />
p=0,000), da zona de mistura (H=44,5; p=0,003) e da zona eufótica (H=53,1;<br />
p=000), coeficiente de atenuação da luz (H=55,7; p=0,000), teores de fósforo<br />
total (H=34,4; p=0,008), nitrogênio total (H=33,9; p=0,009), condutividade<br />
elétrica (H=34,0; p=0,008) foram verificadas entre as lagoas amostradas,<br />
enquanto a razão Zeu:Zmis, a temperatura da água e os teores de nitrogênio e<br />
fósforo dissolvidos não diferirem entre as mesmas.<br />
Foi registrado um total de 490 taxa (Figura 1.2), valor correspondente a 77%<br />
da riqueza esperada, estimada pelo índice de extrapolação de riqueza<br />
(Jackknife 1 = 636). As espécies registradas distribuíram-se entre as classes<br />
Zygnematophyceae (171), Cyanobacteria (102), Chlorophyceae (98),<br />
Bacillariophyceae (45), Euglenophyceae (42), Dinophyceae (10),<br />
Xanthophyceae (8), Chrysophyceae (6), Cryptophyceae (6) e<br />
Oedogoniophyceae (2). Quase metade dos taxa (47%) mostraram-se raros,<br />
ocorrendo em uma ou duas lagoas, enquanto 90 deles podem ser<br />
considerados de frequência importante no sistema lacustre do médio Rio Doce,<br />
ocorrendo em pelo menos 10 das 18 lagoas amostradas.<br />
25
Tabela 1. 2 - Médias e coeficientes de variação das variáveis limnológicas medidas na sub-superfície de cada lagoa ao longo dos<br />
quatro períodos amostrados<br />
Lagoa Z total Z mis Z eu Z eu: Z mis K 0 PT NT NT:PT PSR NID NID: PSR SiO 4 Temp Cond<br />
m m m m m -1 µg.l -1 µg.l -1 µg.l -1 µg.l -1 mg.l -1 o C µS.cm -1<br />
A. Claras 9,1 (0,1) 6,9 (0,4) 8,3 (0,1) 1,2 (0,4) 0,6 (0,3) 16,2 (0,5) 344,1 (0,7) 21,9 (0,6) 3,8 (1,1) 94,4 (1) 7,6 (0,0) 1,4 (0,4) 27,8 (0,1) 36,5 (0,3)<br />
Almécega 6,4 (0,1) 5,6 (0,1) 6,4 (0,1) 1,0 (0,3) 0,7 (0,3) 19,2 (0,7) 147,4 (0,7) 9,5 (0,8) 3,3 (0,5) 12,7 (0,7) 7,2 (0,0) 3,3 (0,6) 28,2 (0,1) 37,9 (0,2)<br />
Amarela 1,9 (0,2) 1,9 (0,2) 1,9 (0,2) 0,9 (0,2) 2,7 (0,1) 41,2 (0,5) 411,6 (0,4) 9,2 (0,3) 9,7 (0,6) 23,2 (0,5) 7,4 (0,0) 2,7 (0,5) 24,8 (0,1) 54,5 (0,3)<br />
Aníbal 5,1 (0,1) 4,5 (0,2) 5,1 (0,1) 0,8 (0,7) 1,3 (0,3) 30,9 (0,6) 538,2 (0,3) 15,3 (0,9) 3,8 (0,5) 60,3 (0,6) 8 (0,1) 2,7 (0,4) 28,1 (0,1) 43,3 (0,2)<br />
Barra 6,4 (0,1) 4,8 (0,4) 5,7 (0,1) 1,3 (0,4) 0,9 (0,1) 47,9 (0,7) 263,2 (0,5) 7,8 (0,8) 3,9 (0,7) 52,5 (0,8) 7,3 (0,0) 3,5 (0,7) 28,7 (0,1) 45,8 (0,2)<br />
Carioca 9,4 (0,1) 6,0 (0,4) 5,1 (0,2) 0,9 (0,3) 1,2 (0,2) 17,3 (0,4) 519,7 (0,7) 36,1 (0,8) 5,6 (1,1) 102 (1,1) 7,3 (0,0) 1,5 (0,5) 28 (0,1) 41,6 (0,3)<br />
Central 4,5 (0,1) 3,1 (0,6) 2,4 (0,2) 1,9 (1,4) 2,1 (0,2) 30,4 (0,4) 591 (0,4) 14,6 (0,9) 4,3 (0,5) 141,2 (0,4) 7,8 (0,1) 2,0 (0,6) 28,5 (0,1) 51,1 (0,2)<br />
D. Helvécio 27,5 (0,1) 6,4 (0,5) 7,4 (0,2) 1,3 (0,4) 0,7 (0,3) 20,1 (0,4) 472,5 (0,3) 24,9 (0,3) 5,7 (1,1) 80,3 (0,7) 7,4 (0,0) 2,6 (0,5) 28,2 (0,1) 40,0 (0,3)<br />
Ferrugem 3,3 (0,1) 2,6 (0,3) 2,5 (0,3) 1,2 (0,3) 1,6 (0,1) 50,0 (0,4) 1087 (0,3) 23,6 (0,3) 3,9 (0,1) 53,4 (0,7) 7,1 (0,0) 2,7 (0,4) 27,4 (0,1) 53,5 (0,2)<br />
Ferruginha 3,9 (0,1) 3,1 (0,3) 3,1 (0,0) 1,1 (0,3) 1,4 (0,2) 33,0 (0,4) 1028,3 (0,4) 31,36 (0,2) 4,4 (0,2) 70,1 (1,4) 7,2 (0,0) 1,3 (0,5) 27 (0,1) 49,8 (0,3)<br />
Gambá 11,0(0,1) 8,1 (0,4) 9,4 (0,2) 1,0 (0,5) 0,7 (0,1) 13,3 (0,3) 381,8 (0,3) 32,2 (0,5) 2,7 (0,6) 204,3 (0,8) 6,6 (0,1) 1,0 (0,7) 28,2 (0,1) 35,2 (0,4)<br />
Gambazinho 9,3 (0,1) 7,6 (0,3) 5,3 (0,1) 0,9 (0,3) 0,7 (0,0) 23,3 (0,4) 465,5 (0,4) 24,3 (0,8) 2,7 (0,7) 71,7 (1,2) 7,7 (0,1) 0,8 (0,5) 27,3 (0,1) 43,4 (0,4)<br />
Jacaré 7,6 (0,1) 5,9 (0,3) 5,9 (0,1) 1,0 (0,5) 0,9 (0,1) 42,5 (0,4) 697,6 (0,7) 15,9 (0,5) 3,5 (0,4) 69,0 (1,0) 7,5 (0,0) 2,3 (0,6) 28,1 (0,1) 46,9 (0,2)<br />
Palmeirinha 5,6 (0,0) 4,6 (0,2) 5,4 (0,0) 1,2 (0,3) 0,8 (0,1) 28,4 (0,6) 428,6 (0,2) 16,8 (0,6) 1,5 (0,5) 34,8 (1,3) 7,2 (0,0) 2,5 (0,3) 28,3 (0,1) 42,6 (0,2)<br />
Patos 7,3 (0,2) 5,5 (0,3) 6,1 (0,3) 1,0 (0,4) 1,9 (0,2) 27,3 (0,2) 528,4 (0,4) 17,8 (0,5) 6,8 (0,5) 138,3 (1,3) 7,4 (0,0) 2,0 (0,5) 27,6 (0,1) 42,2 (0,3)<br />
Pimenta 3,1 (0,1) 2,3 (0,5) 3,1 (0,1) 1,3 (1,0) 0,9 (0,2) 37,8 (0,6) 414,5 (0,4) 13,9 (0,7) 6,8 (0,5) 25,6 7,6 (0,0) 2,6 (0,4) 28,6 (0,1) 50,4 (0,2)<br />
S. Helena 9,0 (0,2) 7,3 (0,3) 6,7 (0,2) 1,0 (0,4) 0,7 (0,3) 26,8 (0,4) 334,9 (0,6) 11,7 (0,8) 4,3 (0,6) 34,5 (1,4) 7,2 (0,0) 2,3 (0,7) 28,3 (0,1) 42,6 (0,2)<br />
Verde 11,3 (0,5) 6,6 (0,4) 6,6 (0,3) 1,2 (0,6) 0,7 (0,3) 14,4 (0,3) 264,7 (0,3) 20,2 (0,5) 3,5 (0,4) 54,9 (1,2) 7,3 (0,0) 1,5 (0,6) 28,2 (0,1) 38,7 (0,3)<br />
Z total = profundidade no ponto de coleta; Z mis =profundidade da zona de mistura; Zeu=profundidade da zona eufótica;K 0 =coeficiente de atenuação da luz, PT=fósforo total;<br />
NT=nitrogênio total; PSR=fósforo solúvel reativo; DIN=nitrogênio inorgânico dissolvido; SiO4= Silicato; Temp= temperatura da água; Cond= condutividade elétrica<br />
26
Dez espécies foram comuns a todas as lagoas: Botryococcus braunii Kützing,<br />
Elakatothrix genevensis (Reverdin) Hindák, Pseudanabaena limnetica<br />
(Lemmerman) Komárkova-Legnerová & Cronberg, Peridinium pusillum<br />
(Pénard) Lemmerman, Trachelomonas volvocina Ehrenberg, Cosmarium<br />
contractum Kirchner, Staurastrum forficulatum Lundell, Staurastrum<br />
leptocladum Nordstedt, Staurastrum rotula Nordstedt e Staurodesmus dejectus<br />
(Brébisson) Teiling (Tabela 1.3).<br />
A riqueza fitoplanctônica variou entre 97 (Lagoa Gambazinho) e 169 espécies<br />
(Lagoa Palmeirinha). Em geral, os grupos mais representativos para cada<br />
lagoa foram os mesmos observados para o conjunto de dados:<br />
Zygnematophyceae > Chlorophyceae > Cyanobacteria. As exceções se<br />
referem às lagoas Amarela, onde o número de espécies de Euglenophyceae<br />
(25) excedeu o de Cyanobacteria (15), e Gambazinho, que apresentou mais<br />
espécies de Bacillariophyceae (22) do que de Cyanobacteria (12) (Figura 1.3).<br />
700<br />
600<br />
Número de espécies<br />
500<br />
400<br />
300<br />
200<br />
100<br />
Riqueza observada<br />
Riqueza estimada<br />
0<br />
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18<br />
Número de lagoas amostradas<br />
Figura 1. 2 - Curva de acumulação de espécies registrada para as 18 lagoas<br />
amostradas entre agosto de 2007 e maio de 2008 no sistema lacustre do médio<br />
Rio Doce.<br />
27
180<br />
160<br />
140<br />
120<br />
100<br />
80<br />
60<br />
40<br />
20<br />
0<br />
Aníbal<br />
Carioca<br />
Central<br />
D.Helvécio<br />
Gambá<br />
Gambazinho<br />
Patos<br />
S. Helena<br />
Riqueza de espécies<br />
A. Claras<br />
Almécega<br />
Amarela<br />
Barra<br />
Ferrugem<br />
Ferruginha<br />
Jacaré<br />
Palmeir<br />
Pimenta<br />
Verde<br />
Bacillariophyceae Chlorophyceae Chrysophyceae Cryptophyceae Cyanobacteria<br />
Dinophyceae Euglenophyceae Oedogoniophyceae Xanthophyceae Zygnemaphyceae<br />
Figura 1. 3 - Total de espécies e contribuição de cada classe taxômica para as<br />
18 lagoas amostradas entre agosto de 2007 e maio de 2008 no sistema<br />
lacustre do médio Rio Doce.<br />
As lagoas localizadas na área de entorno do PERD apresentaram riqueza<br />
média de 144 espécies/lagoa, maior que aquelas localizadas dentro da<br />
Unidade de Conservação, com média de 122 espécies/lagoa (U= 13,0;<br />
p=0,018). O conjunto de lagoas localizadas na área de entorno também<br />
apresentou maior número de espécies exclusivas (148) que o conjunto<br />
localizado dentro do PERD (77 espécies). No entanto, os valores médios da<br />
riqueza se mostraram muito próximos (7,6 e 9 espécies/lagoa,<br />
respectivamente) e as diferenças observadas não foram significativas (U= 38,0;<br />
p= 0,894; Figura 1.4). A lagoa Amarela foi a que apresentou o maior número<br />
de taxa exclusivos (25), seguida das lagoas Gambazinho (18) e Águas Claras<br />
(15). As menores ocorrências de espécies exclusivas foram observadas nas<br />
lagoas Barra (0), Ferrugem e Ferruginha (2 espécies cada).<br />
Os resultados das correlações entre os valores médios e os coeficientes de<br />
variação das variáveis ambientais medidas e a riqueza de espécies encontramse<br />
na Tabela 1.3. A riqueza de espécies mostrou-se inversamente<br />
correlacionada à profundidade da zona de mistura e à razão entre as formas<br />
inorgânicas dissolvidas de nitrogênio e fósforo, bem como ao coeficiente de<br />
variação do nitrogênio total e fósforo solúvel reativo.<br />
28
Riqueza de espécies<br />
170<br />
160<br />
150<br />
140<br />
130<br />
120<br />
110<br />
100<br />
A<br />
Número de espécies exclusivas<br />
27<br />
24<br />
21<br />
18<br />
15<br />
12<br />
9<br />
6<br />
3<br />
B<br />
PERD<br />
Entorno<br />
Figura 1. 4 - Variação na riqueza total (A) e no número de espécies exclusivas<br />
(B) das lagoas localizadas no PERD e em sua área de entorno. Em cada caixa,<br />
a linha representa a mediana e a caixa e o whisker representam 75 e 90% dos<br />
dados, respectivamente.<br />
0<br />
Tabela 1. 3 - Correlações entre as características morfológicas e limnológicas e<br />
a riqueza de espécies fitoplanctônicas para o conjunto de 18 lagoas<br />
amostradas entre agosto de 2007 e maio de 2008 no sistema lacustre do médio<br />
Rio Doce. Valores em negrito indicam correlações significativas (p
0,449). A lagoa Amarela apresentou os menores valores para esse índice (J=<br />
0,142 a 0,286).<br />
As análises de cluster evidenciaram a formação de quatro agrupamentos em<br />
relação às variáveis ambientais ( Figura 1.5): as lagoas Carioca, Gambazinho,<br />
Águas claras, Verde, Gambá e Patos foram as mais similares, seguidas do<br />
grupo Barra,Santa Helena,Almécega, Palmeirinha e Gambazinho. As lagoas<br />
maiores e mais profundas, Aníbal e Dom Helvécio, se isolaram em um grupo à<br />
parte, e também se observou o agrupamento das mais rasas e escuras<br />
(Ferrugem, Ferruginha, Central, Pimenta e Amarela).<br />
Cinco agrupamentos foram observados em relação à composição do<br />
fitoplâncton (Figura 1.6): 1) lagoas Aníbal, Carioca, Pimenta, Patos, Barra,<br />
Dom Helvécio e Santa Helena; 2) Central, Almécega, Ferrugem e Ferruginha;<br />
3) Águas Claras, Palmeirinha, Jacaré e Verde; 4) Gambá e Gambazinho e 5)<br />
lagoa Amarela. No entanto, um baixo coeficiente cofenético (0,33) foi<br />
observado. A similaridade na composição fitoplanctônica das lagoas não se<br />
mostrou correlacionada à distância entre as mesmas (r = 0,03; p > 0,05).<br />
30
Tabela 1. 4 - Matriz de similaridade (índice de Jaccard) obtida para as 18<br />
lagoas amostradas no PERD entre agosto de 2007 e maio de 2008<br />
AC AL AM AN BA CA CE DH FE FN GA GN JA PA PI PT SH<br />
AC 1<br />
AL 0,315 1<br />
AM 0,286 0,212 1<br />
AN 0,352 0,366 0,239 1<br />
BA 0,351 0,391 0,228 0,376 1<br />
CA 0,403 0,371 0,239 0,409 0,403 1<br />
CE 0,329 0,469 0,204 0,384 0,354 0,449 1<br />
DH 0,393 0,361 0,223 0,390 0,370 0,394 0,393 1<br />
FE 0,329 0,424 0,186 0,403 0,391 0,400 0,427 0,412 1<br />
FN 0,361 0,427 0,189 0,401 0,410 0,412 0,423 0,381 0,522 1<br />
GA 0,302 0,312 0,164 0,311 0,335 0,366 0,359 0,370 0,369 0,355 1<br />
GN 0,238 0,280 0,142 0,254 0,254 0,306 0,264 0,279 0,274 0,282 0,299 1<br />
JA 0,433 0,348 0,249 0,345 0,409 0,383 0,351 0,373 0,399 0,391 0,286 0,257 1<br />
PA 0,448 0,338 0,244 0,346 0,351 0,376 0,358 0,360 0,353 0,402 0,303 0,223 0,419 1<br />
PI 0,326 0,376 0,244 0,374 0,399 0,365 0,352 0,340 0,333 0,381 0,333 0,253 0,380 0,361 1<br />
PT 0,376 0,307 0,239 0,362 0,380 0,426 0,354 0,370 0,369 0,403 0,320 0,261 0,350 0,375 0,345 1<br />
SH 0,339 0,332 0,166 0,326 0,353 0,382 0,348 0,409 0,377 0,364 0,270 0,233 0,363 0,299 0,338 0,374 1<br />
VE 0,381 0,391 0,184 0,317 0,332 0,358 0,353 0,355 0,347 0,369 0,268 0,264 0,349 0,344 0,337 0,300 0,318<br />
Legenda: Águas Claras (AC), Almécega (AL), Amarela (AM), Aníbal (AN), Barra (BA), Carioca (CA),<br />
Central (CE), Dom Helvécio (DH), Ferrugem (FE), Ferruginha (FN), Gambá (GA), Gambazinho (GN),<br />
Jacaré (JA), Palmeirinha (PA), Patos (PT), Pimenta (PI), Santa Helena (SH) e Verde (VE).<br />
Distância<br />
2 4 6 8 10 12<br />
AC<br />
CA<br />
GN<br />
VE<br />
GA<br />
PT<br />
AL<br />
BA<br />
SH<br />
JA<br />
PA<br />
AN<br />
DH<br />
AM<br />
FE<br />
FN<br />
CE<br />
PI<br />
Figura 1. 5 - Cluster obtido para as 18 lagoas amostradas no PERD,<br />
considerando a média das variáveis ambientais obtida para as quatro coletas<br />
realizadas entre agosto de 2007 e maio de 2008. Os códigos das lagoas são os<br />
mesmos da Tabela 1.4.<br />
31
D en drogram o f agnes(x = paCris.jac, d iss = T , metho d = "ward ")<br />
c<br />
ia<br />
n<br />
tâ<br />
is<br />
D<br />
0,9<br />
0,8<br />
0,7<br />
Height<br />
0,6<br />
0,5<br />
0,4<br />
0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 0.9<br />
AN<br />
AN<br />
CA<br />
CA<br />
PI<br />
PI<br />
PT BA DH SH<br />
CE AL<br />
PT<br />
BA<br />
DH<br />
SH<br />
CE<br />
AL<br />
FE<br />
FE<br />
FN<br />
FN<br />
AC<br />
AC<br />
PA<br />
PA<br />
JA<br />
JA<br />
VE<br />
GA<br />
GN<br />
AM<br />
VE GA GN AM<br />
Figura 1. 6 - Cluster obtido para as 18 lagoas amostradas no PERD,<br />
considerando a presença e ausência das espécies, entre agosto de 2007 e<br />
maio de 2008. Os códigos das lagoas são os mesmos da Tabela 1.4.<br />
Embora a maior parte das amostras (74%) tenha apresentado biomassa<br />
fitoplanctônica menor que 2,0 mg.L -1 , diferenças entre as lagoas foram<br />
observadas em relação a este parâmetro (H=44,7; p=0,0003). Valores<br />
extremamente elevados foram registrados em agosto de 2007 nas lagoas Barra<br />
(13,2 mg.L -1 ) Aníbal (12,1 mg.L -1 ), Central (7,7 mg.L -1 ) e Ferruginha (5,2 mg.L -<br />
1 ), enquanto as menores biomassas foram registradas nas lagoas Amarela<br />
(0,09 mg.L -1 ), Águas Claras (0,28 mg.L -1 ) e Gambá (0,34 mg.L -1 ). A diversidade<br />
calculada através do índice de Shannon-Wiener apresentou maior amplitude de<br />
variação e mostrou-se diferente entre as lagoas estudadas (H=28,5; p= 0,039).<br />
As maiores medianas foram obtidas para as lagoas Verde (2,12 bits.mg -1 ),<br />
Patos (2,07 bits.mg -1 ), Santa Helena (1,84 bits.mg -1 ), Pimenta (1,82 bits.mg -1 ) e<br />
Carioca (1,81 bits.mg -1 ) (Figura 1.7). As lagoas Ferrugem (J=0,53), Jacaré<br />
(J=0,53), Amarela (J=0,53), Ferruginha(J=0,53), Almécega (J=0,53) e Patos<br />
(J=0,53) apresentaram as menores medianas do índice de equitabilidade<br />
(Pielou). Alta relação entre o valor do índice de diversidade e o índice de<br />
equitabilidade mostrou-se elevada (R 2 = 0,82), enquanto a relação do primeiro<br />
com a riqueza de taxa em cada amostra foi baixa (R 2 = 0,14).<br />
32
18<br />
16<br />
Biomassa (mg.L -1 )<br />
14<br />
12<br />
10<br />
8<br />
6<br />
4<br />
2<br />
3<br />
AC<br />
AL<br />
AM<br />
AN<br />
BA<br />
CA<br />
GA<br />
JA<br />
PA<br />
PT<br />
Índice de Shannon (bits.mg -1 )<br />
2,7<br />
2,4<br />
2,1<br />
1,8<br />
1,5<br />
1,2<br />
0,9<br />
0,6<br />
0,3<br />
1<br />
A<br />
B<br />
C<br />
D<br />
E<br />
F<br />
G<br />
H<br />
I<br />
J<br />
K<br />
L<br />
M<br />
N<br />
O<br />
P<br />
Q<br />
R<br />
0,9<br />
Índice de Pielou (J)<br />
0,8<br />
0,7<br />
0,6<br />
0,5<br />
0,4<br />
0,3<br />
0,2<br />
0,1<br />
AC AL AM AN BA CA CE DH FE FN GA GN JA PA PT PI SH VE<br />
Figura 1. 7 - Variação na biomassa total e nos valores do índice de Shannon<br />
(H’) e de Pieolou (E) nas 18 lagoas amostradas entre agosto de 2007 e maio<br />
de 2008. Em cada caixa, a linha representa a mediana e a caixa e o whisker<br />
representam 75 e 90% dos dados, respectivamente. Águas Claras (AC), Almécega<br />
(AL), Amarela (AM), Aníbal (AN), Barra (BA), Carioca (CA), Central (CE), Dom Helvécio (DH), Ferrugem<br />
(FE), Ferruginha (FN), Gambá (GA), Gambazinho (GN), Jacaré (JA), Palmeirinha (PA), Patos (PT),<br />
Pimenta (PI), Santa Helena (SH) e Verde (VE).<br />
33
Os valores da diversidade beta obtidos através do índice β-1 foi 15,64 e,<br />
através do índice Whittaker (β W ), 2,66. A diferença entre a diversidade gama e<br />
a alfa média, também considerada uma estimativa de diversidade beta, foi de<br />
356 espécies.<br />
Discussão<br />
A heterogeneidade ambiental do sistema lacustre do médio Rio Doce foi<br />
confirmada através das diferenças observadas nas características físicas e<br />
químicas e na composição do fitoplâncton das lagoas.<br />
Embora ainda pouco empregados para o fitoplâncton (Nabout et al., 2007;<br />
Nogueira et al., 2008), os índices de extrapolação de riqueza, como o<br />
Jackknife, podem ser uma importante ferramenta para se avaliar a<br />
expressividade do esforço amostral. No presente estudo, a realação entre a<br />
riqueza observada e a estimada pelo índice de extrapolação indicou que a<br />
metodologia utilizada foi apropriada para o levantamento da diversidade.<br />
A diversidade fitoplanctônica conecida para o sistema lacustre do médio Rio<br />
Doce foi ampliada: Maia-Barbosa et al. (2006) registraram 267 espécies ao<br />
estudarem sete lagoas desse sistema. A diversidade regional (γ) foi elevada<br />
em 54% com a expansão do número de ambientes estudados, reforçando a<br />
dissimilaridade ambiental e biótica entre as lagoas.<br />
O predomínio de desmídias, especialmente dos gêneros Cosmarium,<br />
Staurastrum e Staurodesmus, no sistema lacustre do médio Rio Doce foi<br />
salientado por Reynolds (1997), que associou a dominância do grupo à<br />
oligotrofia e às condições de preservação das lagoas. A atelomixia também tem<br />
sido apontada como um fator chave para o predomínio das desmídias nesse<br />
sistema lacustre (Barbosa & Padisák, 2002; Souza et al. 2008). Tal padrão de<br />
estratificação térmica, observado em várias lagoas, permite que espécies<br />
desse grupo, consideradas de densidade específica relativamente elevada<br />
(Padisák et al., 2003b), permaneçam nas camadas superiores da coluna<br />
d’água. O destaque das euglenofíceas na lagoa Amarela, também levantado<br />
por Reynolds (1997), está associado ao seu avançado estágio de eutrofização,<br />
34
já bastante raso e com a maior parte de seu espelho d’água coberto por<br />
macrófitas, especialmente dos gêneros Nymphaea, Utricularia e Eleocharis.<br />
A diversidade de espécies em um dado momento é proporcional ao número de<br />
recursos limitantes (Tilman, 1982), de modo que as flutuações ambientais,<br />
percebidas como distúrbios, são capazes de promover o aumento da<br />
diversidade (Hutchinson, 1961). Além disso, os ambientes naturais são<br />
dinâmicos e vários mecanismos atuam na regulação da diversidade de<br />
espécies (Flöder & Burns, 2005) e fatores como a quebra da estratificação<br />
térmica e variações nos níveis de transparência e turbidez da água podem ser<br />
caracterizados como distúrbios nos ambientes aquáticos, afetando as<br />
condições de equilíbrio entre as espécies (Figueredo & Giani, 2001). A<br />
substituição da Mata Atlântica por silvicultura pode ter aumentado a<br />
susceptibilidade das lagoas do entorno do PERD às variações ambientais. A<br />
riqueza de espécies mais elevada no conjunto de lagoas da área de entorno do<br />
PERD sugere uma expressão da hipótese do distúrbio intermediário (Connell,<br />
1978), que prevê que distúrbios com frequência e intensidade intermediárias<br />
têm um efeito positivo sobre a diversidade. No entanto, a diversidade local (α)<br />
pode ser considerada elevada em todos os ambientes e os menores valores<br />
foram obtidos em duas lagoas localizadas dentro do PERD (Gambazinho, com<br />
97 espécies, e Gambá, com 99 espécies), sugerindo que os impactos<br />
antrópicos sobre os ambientes estudados podem ser considerados pouco<br />
severos mesmo na área de entorno. As correlações indicaram maior riqueza de<br />
espécies em condições de menor zona de mistura e menor variação no teor de<br />
nitrogênio total e no conjunto de variáveis avaliadas, condições ambientais<br />
associadas aos ambientes mais rasos considerados nesse estudo.<br />
A extensão da zona de mistura e a razão NID: PSR, bem como as variações<br />
temporais nos teores destes nutrientes parecem ser determinantes para a<br />
riqueza fitoplanctônica das lagoas estudadas. No entanto, o baixo número de<br />
correlações entre a riqueza de espécies e as variáveis ambientais, a despeito<br />
da confirmação das diferenças entre as lagoas, sugere maior importância da<br />
interação entre fatores do que de variáveis isoladas para a definição da<br />
diversidade local. Reynolds (1997) salienta que a sazonalidade relativamente<br />
35
fraca (comparada a ambientes temperados), combinada ao isolamento<br />
geográfico, à extensiva cobertura vegetal das bacias hidrográficas e à ausência<br />
de poluição nesses ambientes, caracteriza uma situação de pobreza de<br />
distúrbios nesse sistema lacustre. No entanto, dados publicados (<strong>Barros</strong> et al.<br />
2006; Souza et al., 2008) mostram que embora menos marcante nos trópicos,<br />
a sazonalidade exerce um efeito importante sobre a dinâmica do fitoplâncton<br />
na lagoa Dom Helvécio, controlando os padrões de mistura da coluna d’água e<br />
determinando sua dinâmica biológica. Este efeito se evidencia no presente<br />
estudo através da variação temporal observada para a biomassa<br />
fitoplanctônica e para os valores do índice de Shannon em cada lagoa.<br />
Flöder & Sommer (1999) e Passarge et al. (2006) salientam que a variabilidade<br />
temporal pode ser mais importante que a heterogeneidade espacial para a<br />
manutenção da diversidade, especialmente em lagos sem gradientes<br />
ambientais proeminentes. Com exceção das lagoas Amarela e Ferrugem, as<br />
demais lagoas estudadas são classificadas como oligo (11 lagoas) ou<br />
mesotróficas (5 lagoas), evidenciando um fraco gradiente de estado trófico.<br />
Adicionalmente, variáveis descritas como importantes para o desenvolvimento<br />
do fitoplâncton (teores de fósforo solúvel reativo (PSR), nitrogênio inorgânico<br />
dissolvido (NID), temperatura, razões PSR:NID e Zeu:Zmix), não diferiram<br />
entre as lagoas, considerando o conjunto das quatro amostragens,<br />
evidenciando que as variações climáticas podem ser importantes na<br />
manutenção da diversidade. Além disto, o tamanho das lagoas, descrito na<br />
literatura como uma importante variável para a explicação da variação da<br />
diversidade em lagoas (Allen et al., 1999), também não apresentou relação<br />
com a diversidade alfa no presente estudo.<br />
As diferenças nas características limnológicas são também evidenciadas pela<br />
baixa similaridade florística, refletidas pela heterogeneidade ambiental no<br />
sistema lacustre. Um terço das espécies registradas foi restrita a somente uma<br />
das lagoas estudaddas e poucas espécies (10, ou seja, 2%) foram comuns às<br />
18 estudadas. Embora tenha apresentado a menor diversidade alfa, na lagoa<br />
Gambazinho foi registrada a segunda maior incidência de espécies exclusivas<br />
(18), ficando atrás apenas da lagoa Amarela, com 25 taxa exclusivos. Em<br />
36
ambos, a elevada ocorrência de taxa exclusivos indica a contribuição da região<br />
litorânea, pois, no caso da lagoa Gambazinho, os principais representantes<br />
foram diatomáceas da ordem Pennales (7) e grandes desmídias (5). As<br />
desmídias de maior ramanho também se destacaram na lagoa Amarela (12),<br />
juntamente com as euglenofíceas (5). Esses dois ambientes apresentam<br />
características que os destacam dos demais estudados: o elevado teor de<br />
matéria orgânica na lagoa Amarela, em decorrência do avançado estágio de<br />
eutrofização, e o padrão polimítico de estratificação térmica da lagoa<br />
Gambazinho, enquanto o padrão dominante no sistema lacustre do médio Rio<br />
Doce é monomítico-quente. Tais características parecem permitido o registro<br />
de um número maior de espécies típicas do perifiton nas amostras do<br />
fitoplâncton.<br />
As análises de agrupamento evidenciaram pouca importânica da distância<br />
geográfica para a similaridade entre as lagoas tanto em relação às<br />
características ambientais quanto em relação à composição fitoflorística. Com<br />
exceção das lagoas mais próximas entre si, Gambá e Gambazinho (500m de<br />
distância), Ferrugem e Ferruginha (1.200m de distância), e Águas Claras e<br />
Palmeirinha (1.500m de distância), em ambos os casos, os grupos são<br />
formados por lagoas distantes umas das outras, inclusive mesclando<br />
ambientes localizados dentro do PERD e na área de entorno. Esse resultado<br />
aponta que as características limnológicas observadas em cada lagoa<br />
independem de sua localização. Assim os fatores locais parecem assumir<br />
maior importância que os fatores regionais na seleção das espécies que<br />
compõem o fitoplâncton de cada uma das lagoas estudadas.<br />
Os valores do índice de diversidade podem ser considerados baixos,<br />
comparando-se a valores obtidos para ambientes impactados, como o<br />
reservatório da Pampulha (Figueredo & Giani, 2001). Os máximos de<br />
diversidade coincidiram com os máximos de equitabilidade e verificou-se uma<br />
forte relação entre os valores do índice de Shannon-Wiener e os do índice de<br />
Pielou. Esses resultados mostram que a baixa equitabilidade foi responsável<br />
pelos reduzidos valores do índice de diversidade, uma vez que a maioria das<br />
37
lagoas mostrou dominância de alguma espécie durante as quatro amostragens<br />
realizadas.<br />
Embora a diversidade beta ofereça informações importantes para a escolha de<br />
áreas a serem preservadas (Ward et al., 1999), apenas três trabalhos<br />
realizados no Brasil consideraram este parâmetro em estudos limnológicos:<br />
Huszar et al., (1990), Nabout et al. (2007) e Nogueira et al., (2008). Os valores<br />
obtidos no presente estudo para os índices de diversidade beta (β-1=15,9 e<br />
β W =2,96) são considerados baixos se comparados àqueles obtidos por Nabout<br />
et al. (2007) para o conjunto de 21 lagoas da bacia do Rio Araguaia (β-1=30 a<br />
46), por Nogueira et al. (2008) para o conjunto de 4 lagoas artificiais localizadas<br />
no município de Goiânia (β-1 > 40) e por Huszar et al. (1990) para as 18 lagoas<br />
estudadas no sistema lacustre do baixo Rio Doce (β W =7,5). Tal fato pode ser<br />
explicado pela ocorrência de elevada diversidade gama nas lagoas do presente<br />
estudo, uma vez que ambos os índices levam em consideração a riqueza<br />
média de espécies do conjunto de lagoas. Nos três casos citados, as<br />
diferenças na diversidade alfa entre os ambientes estudados foram mais<br />
expressivas e a riqueza de espécies registrada em cada local foi menor do que<br />
o observado no presente estudo. Veech et al. (2002), no entanto, sugerem que<br />
se considere a diversidade gama como a soma e não o produto, das<br />
diversidades alfa e beta, mantendo as propostas originais de MacArthur e<br />
colaboradores e Levins (MacArthur et al., 1966; Levins, 1968 apud Veech et al,<br />
2002). Assim, tem-se maior importância para as diferenças na composição de<br />
espécies entre os ambientes amostrados, mantendo-se a proposta original do<br />
termo diversidade beta. Utilizando-se desta abordagem, a diversidade beta<br />
obtida através da diferença entre a diversidade gama (regional) e a diversidade<br />
alfa (local) média encontradas neste estudo pode ser considerada elevada,<br />
uma vez que o valor obtido (356 espécies) corresponde a 72% do total de<br />
espécies registradas.<br />
Os resultados obtidos contribuem para informações sobre o conhecimento da<br />
diversidade fitoplanctônica do sistema lacustre do médio Rio Doce. Reportando<br />
às hipóteses testadas, foram evidenciados elevados níveis de diversidade alfa<br />
e gama e a baixa similaridade entre os ambientes (= alta diversidade beta,<br />
38
sensu Veech et al, 2002). No entanto, a área, forma ou a distância geográfica,<br />
por si só, não definem as espécies presentes em cada lagoa ou os padrões da<br />
distribuição de espécies. Assim, parece não haver um único fator determinando<br />
os padrões de riqueza nesse sistema lacustre e a composição florística<br />
resultante em cada ambiente provavelmente resulta da interação de diversos<br />
fatores. Adicionalmente, a hipótese de que a proteção do PERD garante maior<br />
riqueza de espécies foi refutada. Coesel (2001) propõe que a diversidade e a<br />
raridade são importantes critérios para se avaliar o valor de conservação de<br />
uma dada região. Deve-se considerar, portanto, a possibilidade de<br />
conservação do sistema lacustre como um todo, com a proposição de<br />
estratégias específicas para os ambientes da área de entorno, para a<br />
manutenção da diversidade fitoplanctônica em nível regional.<br />
39
Apêndice - Taxa observados nas 18 lagoas amostradas sistema lacustre do médio Rio Doce e número de lagoas (n) em que ocorreram.<br />
Taxon n Taxon n<br />
Bacillariophyceae Urosolenia cf eriensis (H. L.) Round & Crawf 2<br />
Synedra acus Kützing 16 Pennales NI11 1<br />
Cyclotella sp 14 Caloneis cf 1<br />
Gomphonema gracile Ehrenberg 14 Encyonema sp5 1<br />
Eunotia lineolata Husted 13 Encyonema sp6 1<br />
Stenopterobia curvula (Wm. Smith) Krammer 13 Eunotia sp6 1<br />
Urosolenia cf longiseta (Zacharias) Edlung & Stoermer 13 Frustulia sp1 1<br />
Encyonema sp1 9 Gomphonema subtile Ehrenberg 1<br />
Navicula sp 8 Hantzschia amphioxys (Ehrenberg) Grunow 1<br />
Eunotia sp1 7 Neidium sp 1<br />
Aulacoseira sp1 6 Nitzschia sp 1<br />
Pinnularia viridis (Nitzsch) Ehrenberg 5 Pinnularia sp2 1<br />
Pennales NI5 4 Pinnularia sp3 1<br />
Encyonema sp2 4 Pinnularia sp4 1<br />
Eunotia sp4 3 Pinnularia sp5 1<br />
Eunotia sp5 3 Pinnularia sp6 1<br />
Frustulia crassinervia (Brébisson) Costa 3 Chlorophyceae<br />
Frustulia krammeri Lange-Bertalot e Metzeltin 3 Botryococcus braunii Kützing 18<br />
Pennales NI3 2 Elakatothrix genevensis (Reverdin) Hindák 18<br />
Pennales NI6 2 Chlorella sp 17<br />
Aulacoseira ambigua (Grunow) Simonsen 2 Closteriopsis sp1 17<br />
Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen 2 Tetraedron caudatum (Corda) Hansgirg 17<br />
Aulacoseira sp2 2 Monoraphidium sp 16<br />
Encyonema sp3 2 Botryococcus terribilis J. Komárek & P. Marvan 15<br />
Encyonema sp4 2 Eutetramorus planctonicus (Korsikov) Bourrely 15<br />
Eunotia sp2 2 Monoraphidium contortum (Thur.) Kom.-Legn 15<br />
Melosira varians Agardh 2 Nephrocytium agardhianum Nägeli 15<br />
Stauroneis phoenicenteron (Nitzsch) Ehrenberg 2 Oocystis sp4 15<br />
Surirella linearis W. Smith 2 Botryococcus protuberans W. & G.S. West 14<br />
Surirella sp1 2 Chlorophyceae NI1 14<br />
40
Apêndice - Continuação.<br />
Taxon n Taxon n<br />
Crucigenia tetrapedia (Kirchner) W.& G.S. West 14 Botryococcus NI4 4<br />
Kirchneriella lunaris (Kirchner) K. Möbius 14 Chlamydomonas sp 4<br />
Oocystis lacustris Chodat 14 Coelastrum microporum Nägeli 4<br />
Oocystis sp3 14 Crucigenia cf fenestrata (Schimidle) Shimidle 4<br />
Scenedesmus bijugus (Turpin) Kutzing 14 Desmodesmus denticulatus (Lagerheim) An et al. 4<br />
Dictyosphaerium pulchellum Wood 13 Dictyosphaerium erenbergianum Nägeli 4<br />
Ankistrodesmus fusiformis Corda 12 Eudorina elegans Ehrenberg 4<br />
Tetraedron minimum (A. Braun) 12 Kirchneriella cf obesa (W.West) Schmidle 4<br />
Crucigeniella retangularis (Nägeli) Kom. 11 Oocystis cf solitaria Wittrock 4<br />
Ankistrodesmus sp2 10 Ankistrodesmus densus Korsikov 3<br />
Coelastrum reticulatum (Dang.) Senn 10 Pediastrum duplex Meyen 3<br />
Desmodesmus quadricauda (Turp.) Bréb. 10 Radiococcus cf 3<br />
Coelastrum pulchrum Schimidle 9 Scenedesmus acunae Comas 3<br />
Coelastrum sphaericum Nägeli 9 Chlorotetraedron incus (Teiling) G.M. Smithi 3<br />
Desmodesmus armatus var. bicaudatus (Guglielmetti) Hegewald 9 Chlamydomonadaceae NI2 2<br />
Keratococcus sp 9 Chlorococcales NI1 2<br />
Actinastrum aciculare Playf 8 Dimorphococcus cf lunatus A. Braun 2<br />
Scenedesmus acuminatus (Lagerheim) Chodat 8 Kirchneriella roselata Hindák 2<br />
Ankyra judayi (G.M. Smithi) Fott 7 Oocystis cf nephrocytioides Fott & Cado 2<br />
Closteriopsis sp2 7 Oocystis sp6 2<br />
Coelastrum cambricum Arch. 7 Pediastrum tetras (Ehrenberg) Ralfs 2<br />
Scenedesmus bijugus var disciformis (Chod.) Leite 7 Planctonema cf 2<br />
Tetrallantos lagerheimii Teiling 7 Scenedesmus acuminatus f. maximus Uherk. 2<br />
Pediastrum privum (Printz) Hegew 6 Desmodesmus spinosus Chodat 2<br />
Quadrigula closterioides (Bohlin) Printz 6 Selenastrum sp1 2<br />
Golenkinia radiata Chodat 5 Tetranephris brasiliense Leite & C.Bicudo 2<br />
Oocystis sp1 5 Tetranephris cf 2<br />
Scenedesmus arcuatus Lemmerman 5 Volvocales NI 2<br />
Sphaerocystis sp1 5 Actinastrum hantszchii Lagerheim 1<br />
Ankistrodesmus spiralis (Turner) Lemmermann 4 Ankistrodesmus falcatus (Corda) Ralfs 1<br />
41
Apêndice – Continuação.<br />
Taxon n Taxon n<br />
Ankistrodesmus gracilis (Reinsch) Korsikov 1 Dinobryon sp 1<br />
Ankistrodesmus sp1 1 Synura cf 1<br />
Chaetophorales NI 1 Cryptophyceae<br />
Chlorococcales NI10 1 Cryptomonas brasiliensis Castro, C. Bicudo & D. Bicudo 15<br />
Chlorococcales NI11 1 Cryptomonas sp5 14<br />
Chlorococcales NI8 1 Cryptomonas sp2 12<br />
Chlorococcales NI9 1 Cryptomonas sp4 9<br />
Chlorophyceae NI4 1 Rhodomonas sp 6<br />
Coelastrum pseudomicroporum Korsikov 1 Cryptomonas sp3 5<br />
Crucigenia cf quadrata Morr. 1 Cyanobacteria<br />
Crucigeniella crucifera (Wolle) Kom. 1 Planktolyngbya limnetica (Lemm.) Kom-Leg. & Cronberg 18<br />
Desmodesmus maximus (West & West) Hegewald 1 Aphanocapsa elachista W.West & G.S.West 17<br />
Elakathothrix cf biplex (Nyg.) Hindák 1 Chroococcus minutus (Kütz) Nägeli 16<br />
Glaucocystis cf nostochinearum Itzigsohn 1 Pseudanabaena galeata Böcher 15<br />
Gregiochloris cf 1 Limnothrix redekei (Van Goor) Meffert 14<br />
Korshkoviella sp 1 Merismopedia tenuissima Lemmermann 14<br />
Nephrocytium cf lunatum W. West 1 Aphanocapsa delicatissima W. West & G. S. West 12<br />
Oocystis sp7 1 Oscillatoria sp1 12<br />
aff. Pectodyction 1 Planktolyngbya contorta (Lemm.) Anag. & Komárek 12<br />
Pediastrum sp1 1 Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing 11<br />
Scenedesmus regularis Swir 1 Pseudanabaena limnetica (Lemmermannn) Komárek 11<br />
Sphaerocystis sp2 1 Anabaena cf solitaria Klebahn 10<br />
Ulothrix sp1 1 Aphanocapsa sp 10<br />
Ulothrix sp2 1 Coelosphaerium sp 10<br />
Ulothrix sp3 1 Lyngbya sp 10<br />
Chrysophyceae Coelomorum sp 9<br />
Dinobryon sertularia Ehrenberg 14 Cylindrospermopsis raciborskii (Wolosz.) Seen. & Subba Raju 9<br />
Dinobryon bavaricum Imhof 11 Epigloeosphaera sp1 8<br />
Mallomonas cf 6 Microcystis protocystis Crow 8<br />
Pteromonas cf 3 Oscillatoria sp2 8<br />
42
Apêndice – Continuação.<br />
Taxon n Taxon n<br />
Anabaena sp4 7 Aphanocapsa planctonica (Smith) Komárek et Anagnostidis 2<br />
Calothrix sp 7 Aphanothece sp7 2<br />
Aphanothece cf stagnina (Sprengel) A Braun 6 Chroococcales NI9 2<br />
Merismopedia glauca (Ehrenb.) Kützing 6 Chroococcales NI10 2<br />
Microcystis wesenbergii Komárek 5 Chroococcales NI11 2<br />
Nostocales NI4 5 Chroococcales NI12 2<br />
Anabaena sp5 4 Chroococcales NI14 2<br />
Aphanocapsa holsatica (Lemm.) Cronberg & Komárek 4 Chroococcales NI26 2<br />
Aphanothece sp1 4 Epigloeosphaera sp2 2<br />
Chroococcales NI7 4 Leptoplyngbya sp 2<br />
Cyanodictyon imperfectum Cronberg & Weibull 4 Oscillatoriales NI3 2<br />
Oscillatoriales NI5 4 Planktolyngbya microspira Komárek et Cronberg 2<br />
Planktothrix sp 4 Pseudanabaenaceae NI2 2<br />
Pseudanabaena catenata Lauterborn 4 Radiocystis cf 2<br />
Pseudanabaena sp2 4 Spirulina sp 2<br />
Radiocystis fernandoi Komárek & Komárkova-Legnerová 4 Spirulina sp2 2<br />
Synechococcus cf 4 Anabaena sp3 1<br />
Anabaena planctonica Brunnthaler 3 Cyanobacteria NI5 1<br />
Aphanothece sp6 3 Aphanizomenon sp 1<br />
Asterocapsa sp 3 Aphanothece sp5 1<br />
Chroococcales NI8 3 Chroococcales NI2 1<br />
Chroococcus sp2 3 Chroococcales NI3 1<br />
Cyanodiction cf iac Cronberg & Komárek 3 Chroococcales NI4 1<br />
Geitlerinema cf amphibium (Agardh ex Gomont) Anagnostidis 3 Chroococcales NI16 1<br />
Geitlerinema splendidum (Greville ex Gomont) Anag. 3 Chroococcales NI19 1<br />
Geitlerinema unigranulatum (Singh) Komárek & Azevedo 3 Chroococcales NI22 1<br />
Microcystis novacekii (Komárek) 3 Chroococcales NI24 1<br />
Pseudanabaena mucicola (Nauman & Hubber-Pestalozzi) Bourrely 3 Chroococcales NI25 1<br />
Pseudanabaena sp1 3 Coelosphaerium sp2 1<br />
Synechocystis cf 3 Eucapsis sp 1<br />
43
Apêndice – Continuação.<br />
Taxon n Taxon n<br />
Johannesbaptistia sp 1 Dinophyceae NI2 1<br />
Microcrocis cf 1 Peridinium sp2 1<br />
Nostoc sp1 1 Peridinium sp5 1<br />
Nostoc sp2 1 Euglenophyceae<br />
Nostoc sp3 1 Trachelomonas volvocina Ehrenberg 18<br />
Nostocales NI5 1 Phacus longicauda (Ehrenberg) Dujardin 10<br />
Nostocales NI6 1 Phacus raciborskii Drez 10<br />
Nostocales NI7 1 Trachelomonas armata (Ehrenberg) Stein 8<br />
Nostocales NI8 1 Euglenales NI1 7<br />
Nostocales NI9 1 Phacus hamatus Pochmann 7<br />
Oscillatoriales NI6 1 Euglenophyceae<br />
Planktolyngbya sp2 1 Trachelomonas volvocina Ehrenberg 18<br />
Porphyrosiohon cf 1 Phacus longicauda (Ehrenberg) Dujardin 10<br />
Pseudanabaenaceae NI 1 Phacus raciborskii Drez 10<br />
Pseudanabaenaceae NI4 1 Trachelomonas armata (Ehrenberg) Stein 8<br />
Pseudanabaenaceae NI6 1 Euglenales NI1 7<br />
Rabdoderma cf 1 Phacus hamatus Pochmann 7<br />
Raphidiopsis cf 1 Euglena oxyuris Schmarda 6<br />
Snowella cf 1 Lepocinclis sp1 6<br />
Sphaerocavum brasiliense M. T. P. Azevedo & Sant’Anna 1 Trachelomonas cf hispida (Perty) Stein em. Defl. var duplex Defl. 6<br />
Stigonematales NI 1 Trachelomonas lacustris Drezepolski 6<br />
Stigonematales NI2 1 Trachelomonas sp2 6<br />
Dinophyceae Euglena acus Ehremberg 5<br />
Peridinium pusillum (Pénard) Lemmerman 18 Euglena ehrenbergii Klebs 4<br />
Gymnodynium sp 16 Euglenales NI7 4<br />
Peridinium baliense Lindemann 16 Phacus sp3 4<br />
Peridinium cf africanum Lemmermann 10 Phacus cf suecicus 3<br />
Dinophyceae NI1 9 Phacus onyx Pochmann 3<br />
Peridinium cf volzii Lemmerman 4 Trachelomonas cf mirabilis Woronichin 3<br />
Peridinium sp3 3 Trachelomonas cf zingeri Roll 3<br />
44
Apêndice – Continuação.<br />
Taxon n Taxon n<br />
Trachelomonas similis Stokes 3 Tetraplekton sp2 7<br />
Lepocinclis fusiformis (Carter) Lemm. emend.Conr. 2 Centritactus sp 6<br />
Phacus sp5 2 Isthmochlorum gracile (Reinsch) Skuja 5<br />
Trachelomonas megalacantha Cunha 2 Tetraplekton torsum 5<br />
Trachelomonas sp1 2 Pseudostaurastrum sp 3<br />
Trachelomonas sp3 2 Zygnematophyceae<br />
Euglenales NI2 1 Cosmarium contractum Kirchner 18<br />
Euglenales NI3 1 Staurastrum forficulatum Lundell 18<br />
Euglenales NI4 1 Staurastrum leptocladum Nordstedt 18<br />
Lepocinclis cf ovum (Ehrenberg) Lemmermann 1 Staurastrum rotula Nordstedt 18<br />
Lepocinclis sp2 1 Staurodesmus dejectus (Brébisson) Teiling 18<br />
Lepocinclis sp3 1 Cosmarium asphaerosporum 17<br />
Lepocinclis sp4 1 Teilingia granulata (Roy & Bisset) Bourrely 17<br />
Phacus orbicularis Hübner emend. Zakry´s & Kosmala 1 Cosmarium moniliforme West & West 16<br />
Rhabdomonas sp 1 Cosmarium pseudoconnatum Nordst. 16<br />
Strombomonas sp 1 Staurastrum ionatum Wolle 16<br />
Strombomonas sp1 1 Staurastrum laeve Ralfs 16<br />
Trachelomonas cf magdaleniana Deflandre 1 Staurastrum trifidum Nordstedt 16<br />
Trachelomonas cf oblonga Lemmermann 1 Staurastrum sp5 16<br />
Trachelomonas hispida (Perty) Stein emend. Deflandre 1 Staurodesmus crassus (West & West) Florin 16<br />
Trachelomonas sp5 1 Staurodesmus jaculiferus (W. West) Teiling 16<br />
Trachelomonas sp6 1 Staurastrum smithii (G.M. Smith) Teiling 15<br />
Trachelomonas sp8 1 Staurodesmus sp3 15<br />
Oedogoniophyceae Staurastrum setigerum Gleve 13<br />
Oedogoniophyceae NI 1 Staurodesmus convergens (Ehr. Ex Rafs) Teiling 13<br />
Oedogonium sp 9 Staurodesmus cuspidatus (Brébisson) Teiling 13<br />
Xanthophyceae Staurastrum tetracerum (Kützing) Ralfs ex Ralfs 12<br />
Tetraplekton sp1 12 Staurodesmus subulatus (Kützing) Croasdale 12<br />
Isthmochloron lobulatum (Nägeli) Skuja 10 Cosmarium bioculatum Brébisson 11<br />
Tetraplekton cf bourrelyi 7 Cosmarium depressum (Nageli) Lundell 11<br />
45
Apêndice – Continuação.<br />
Taxon n Taxon n<br />
Spondylosium panduriforme (Heimerl) Teiling 11 Staurastrum sp4 5<br />
Staurastrum chaetoceras (Schr.) G.M.Smith 11 Staurastrum sp7 5<br />
Cosmarium monomazum P.Lundell 10 Staurastrum sp8 5<br />
Cosmarium quadrum P.Lundell 10 Staurastrum sp15 5<br />
Micrasterias truncata (Corda) Bréb. ex Ralfs 10 Staurastrum sp18 5<br />
Staurastrum cf muticum (Brébisson) Ralfs 10 Staurastrum sp24 5<br />
Staurastrum cerastes Lundell 9 Staurodesmus convergens (Ehr. Ex Rafs) Teiling var.2 5<br />
Staurastrum manfeldtii Delponte 9 Staurodesmus sp6 5<br />
Staurastrum sp6 9 Cosmarium cf conspersum Ralfs 4<br />
Cosmarium pyramidatum Brébisson in Ralfs 8 Cosmarium portianum Archer 4<br />
Sphaerozosma sp 8 Haplotaenium minutum (Ralfs) Delponte 4<br />
Staurastrum grallatorium Nordstedt 8 Micrasterias pinnatifida (Kütz.) Ralfs 4<br />
Staurastrum sp26 8 Octacanthium mucronulatum (Nordstedt) 4<br />
Staurastrum sp27 8 Staurastrum teliferum Ralfs 4<br />
Staurodesmus sp5 8 Staurodesmus incus (Brébisson) Teiling 4<br />
Closterium gracile Brebisson ex Ralfs 7 Staurodesmus sp7 4<br />
Staurastrum leptacanthum Nordstedt 7 Closterium kuetzingii Brebisson 3<br />
Staurastrum taylorii Grönblad 7 Cosmarium sp20 3<br />
Staurastrum teliferum Ralfs var.2 7 Cosmarium sp23 3<br />
Staurodesmus lobatus (Borgesen) Bourrely 7 Cosmarium sp4 3<br />
Bourrellyodesmus jolyanus C. Bicudo & Azevedo 6 Cosmarium sp7 3<br />
Closterium cf setaceum Ehrenberg 6 Cosmarium sp8 3<br />
Cosmarium sp16 6 Euastrum cf abruprum Nordstedt 3<br />
Hyaloteca sp 6 Gonatozygon brebissonii De Bary 3<br />
Staurodesmus o'mearii (Archer) Teiling 6 Pleurotaenium sp2 3<br />
Mougeotia sp1 5 Staurastrum orbiculare (Ehrenberg) Ralfs, Brit. 3<br />
Staurastrum depressiceps Scott et Grönblad 5 Staurastrum quadrangulare (Brébisson) 3<br />
Staurastrum minnesotense Wolle 5 Staurastrum tentaculiferum Borge 3<br />
Staurastrum nudibrachiatum Borge 5 Staurastrum sp22 3<br />
Staurastrum wolleanum Butler apud Wolle 5 Staurastrum sp46 3<br />
46
Apêndice – Continuação.<br />
Taxon n Taxon n<br />
Staurodesmus pachyrhynchus (Nordst.) Teiling 3 Staurodesmus sp23 2<br />
Staurodesmus phimus (Turner) Thomasson 3 Triploceras gracile Bailey 2<br />
Staurodesmus sp17 3 Closterium closterioides (Ralfs) Louis & Peeters 1<br />
Teilingia sp2 3 Closterium dianae Ehrenberg 1<br />
Actinotaenium sp 2 Closterium moniliferum (Bory) Ehrenberg ex Ralfs 1<br />
Bambusina brebissonii Kütz. 2 Closterium sp4 1<br />
Closterium sp 2 Closterium sp6 1<br />
Closterium sp1 2 Cosmarium cf pseudopyramidatum Lundell 1<br />
Closterium sp2 2 Cosmarium sp14 1<br />
Cosmarium lagoense Nordst. 2 Cosmarium sp19 1<br />
Cosmarium ornatum Ralfs 2 Cosmarium sp21 1<br />
Cosmarium sp18 2 Cosmarium sp22 1<br />
Desmidium aptogonum Bréb. 2 Cosmarium sp24 1<br />
Euastrum cf pulchellum Brébisson 2 Cosmarium sp25 1<br />
Gonatozygon cf pillosum Wolle 2 Cosmarium sp28 1<br />
Gonatozygon monotaenium De Bary 2 Cosmarium sp31 1<br />
Micrasterias abrupta West & G.S.West 2 Cosmarium sp32 1<br />
Micrasterias crux-melitensis (Ehrenb.) Ralfs 2 Cosmarium sp34 1<br />
Micrasterias oscitans var. mucronata (Dixon) Wille 2 Cosmarium sp35 1<br />
Staurastrum cf hirsutum Borge 2 Cosmarium trilobulatum Reinsch 1<br />
Staurastrum sp16 2 Desmidium grevillii (Kützing) De Bary 1<br />
Staurastrum sp28 2 Desmidium swartzii Agardh 1<br />
Staurastrum sp29 2 Euastrum cf didelta (Turpin) Ralfs 1<br />
Staurastrum sp44 2 Euastrum elegans (Bréb.) Kütz. 1<br />
Staurodesmus cf extensus (Anderson) Teiling 2 Micrasterias arcuata Bailey 1<br />
Staurodesmus sp8 2 Micrasterias borgei H.Krieg. 1<br />
Staurodesmus sp9 2 Micrasterias tropica Nordstedt 1<br />
Staurodesmus sp14 2 Mougeotia sp2 1<br />
Staurodesmus sp18 2 Netrium sp 1<br />
Staurodesmus sp19 2 Octacanthium sp2 1<br />
47
Apêndice- continuação<br />
Taxon n<br />
Onychonema laeve Nordstedt 1<br />
Pleurotaenium cf baculoides (Skuja) Krieger 1<br />
Sirogonium cf 1<br />
Spirogyra sp1 1<br />
Spirogyra sp2 1<br />
Spirogyra sp3 1<br />
Spondylosium planum (Wolle) West &<br />
G.S.West 1<br />
Staurastrum brasiliense Nordstedt 1<br />
Staurastrum sexangulare Bulnheim<br />
(Rabenhorst) 1<br />
Staurastrum sp17 1<br />
Staurastrum sp25 1<br />
Staurastrum sp30 1<br />
Staurastrum sp35 1<br />
Staurastrum sp38 1<br />
Staurastrum sp39 1<br />
Staurastrum sp40 1<br />
Staurastrum sp41 1<br />
Staurastrum sp42 1<br />
Staurastrum sp45 1<br />
Staurodesmus sp13 1<br />
Staurodesmus sp20 1<br />
Staurodesmus sp22 1<br />
Staurodesmus sp24 1<br />
Staurodesmus sp25 1<br />
Teilingia sp1 1<br />
Xanthidium regulare Nordst. 1<br />
aff. Zygnema sp 1<br />
48
CAPÍTULO 2<br />
ATENUAÇÃO DA RADIAÇÃO VISÍVEL EM 16 LAGOAS NATURAIS DO MÉDIO<br />
RIO DOCE, MINAS GERAIS: FATORES DETERMINANTES E IMPLICAÇÕES<br />
PARA O FITOPLÂNCTON<br />
49
Resumo<br />
Atenuação da radiação visível em 16 lagoas naturais do médio Rio Doce, Minas<br />
Gerais: fatores determinantes e implicações para o fitoplâncton<br />
Este estudo apresenta a variação espacial e temporal do coeficiente de absorção da<br />
radiação fotossinteticamente ativa (k 0 ) em 16 lagoas do sistema lacustre do médio<br />
Rio Doce, bem como sua relação com os teores de matéria orgânica dissolvida<br />
colorida (MODC), fósforo total e composição e biomassa do fitoplâncton. Os valores<br />
de k 0 (0,4 a 2,93 m -1 ) variaram espacial e sazonalmente, em função das variações<br />
na profundidade da zona de mistura, nas concentrações de P-total e matéria<br />
orgânica dissolvida colorida (MODC) e na biomassa fitoplanctônica. Lagoas mais<br />
claras (k 0 < 0,8 m-1) apresentaram maior riqueza de diatomáceas e maior<br />
contribuição de desmídias para a biomassa total. As lagoas mais escuras (k 0 > 0,8)<br />
apresentaram maior biomassa total, composto principalmente por cianofíceas e de<br />
criptofíceas. A sazonalidade da atenuação da luz foi determinada pelos padrões de<br />
estratificação térmica, reforçando a importância do padrão monomítico-quente nesse<br />
sistema lacustre. A relação positiva ente os valores de k 0 e a biomassa<br />
fitoplanctônica sugere que mesmo nas lagoas com maiores valores de k 0 não houve<br />
limitação do desenvolvimento dessa comunidade. Embora mesmo os valores de k 0<br />
observados nas lagoas de águas escuras não possam ser considerados elevados se<br />
comparados a outros ambientes húmicos, a influência do grau de atenuação da luz<br />
sobre o fitoplâncton foi percebida pelas diferenças na composição da comunidade<br />
fitoplanctônica, com o favorecimento de espécies mixotróficas, tolerantes à baixa<br />
disponibilidade de luz ou oportunistas.<br />
Palavras-Chave: atenuação da PAR, fitoplâncton, MODC<br />
50
Abstract<br />
Attenuation of visible radiation in 16 natural lakes of the middle Rio Doce,<br />
Minas Gerais: determinants and implications for phytoplankton<br />
This study highlights the spatial and temporal variation of absorption coefficient of<br />
photosynthetically active radiation (k 0 ) in 16 lakes of the lacustrine system of the<br />
middle Rio Doce and its relation to the concentration of colored dissolved organic<br />
carbon, CDOC, total phosphorus and phytoplankton composition and biomass. k 0<br />
values (0.4 to 2.93 m -1 ) varied spatially and seasonally, related to variations in the<br />
mixing zone depth, total-P and CDOM concentrations and phytoplankton biomass.<br />
Lighter lakes (k 0 0.8) had higher total<br />
and cyanobacteria and cryptophytes biomass. The seasonality of the light attenuation<br />
was determined by thermal stratification patterns, reinforcing the importance of warmmonimitico<br />
pattern for the system. The positive relationship between k 0 values and<br />
phytoplankton biomass suggests that even in lakes with higher CDOM levels, the k 0<br />
valaues were not sufficient to limit the development of planktonic algae. Even though<br />
the values of k 0 observed in darker lakes can not be considered high compared to<br />
other humic environments, the influence of light attenuation on phytoplankton was<br />
perceived by the differences in the composition of the phytoplankton community, with<br />
the encouragement of mixotrophic, low-light tolerant or opportunistic species.<br />
Key-words: PAR atenuation, phytoplankton, CDOM<br />
51
Introdução<br />
A radiação solar tem uma importância fundamental no fluxo de energia de<br />
ecossistemas aquáticos. Fatores como posição do sol, nebulosidade e concentração<br />
de carbono orgânico dissolvido e material particulado influenciam a profundidade de<br />
penetração da radiação solar (Kostoglidis et al., 2005), afetando a absorção e<br />
dissipação na forma de calor e determinando a estrutura térmica, a ciclagem de<br />
nutrientes e a distribuição dos gases dissolvidos e dos organismos nos ambientes<br />
aquáticos (Wetzel, 2001).<br />
A disponibilidade de luz, especialmente a radiação fotossinteticamente ativa (PAR),<br />
está entre os principais fatores que controlam a composição e a biomassa do<br />
fitoplâncton. As diferenças temporais e espaciais na intensidade e no espectro de<br />
luz possibilitam a sucessão fitoplanctônica, uma vez que a presença ou ausência de<br />
atributos fisiológicos que permitam crescer sob uma dada condição luminosa podem<br />
determinar o sucesso ou fracasso de uma espécie em se estabelecer em um<br />
ambiente (Litchman & Klausmeier, 2008).<br />
A quantificação da profundidade da zona eufótica e a influência dos diferentes<br />
fatores sobre a atenuação da radiação fotossinteticamente ativa fornecem<br />
informações importantes acerca do clima de luz para o fitoplâncton (Foden et al.,<br />
2008). Compostos orgânicos, especialmente a matéria orgânica dissolvida colorida<br />
(MODC) são conhecidos por seu importante papel na atenuação da luz em lagoas. A<br />
concentração de MODC influencia a penetração de luz nos sistemas (Devol et al.,<br />
1984; Bezerra-Neto et al., 2006; Karlsson et al., 2009), alterando sua qualidade e<br />
quantidade, uma vez que absorve especialmente a porção azul da faixa do visível<br />
(400-700nm) do espectro eletromagnético (Branco & Kremer, 2005). Ambientes com<br />
águas escuras devido a elevados teores de MODC são também conhecidos como<br />
ambientes húmicos e têm uma rápida atenuação da radiação fotossinteticamente<br />
ativa (Jones, 1992).<br />
Devido aos efeitos da MODC sobre a disponibilidade e qualidade da luz, ambientes<br />
húmicos são associados a baixas biomassa e produtividade fitoplanctônicas (Jones,<br />
1992) bem como baixa riqueza de espécies (Alves-de-Souza et al., 2006),<br />
normalmente com elevada contribuição de organismos mixotróficos, como<br />
52
crisofíceas e dinoflagelados (Jansson et al., 1996; Jones 2000; Drakare et al., 2002).<br />
No entanto, a maior parte dos estudos que contemplam o fitoplâncton de sistemas<br />
húmicos foi realizada em clima temperado e pouco se conhece ainda sobre a<br />
relação do teor de MODC e o fitoplâncton em ambientes tropicais. No Brasil, foram<br />
estudados alguns ambientes de águas escuras na Amazônia e na região de restinga<br />
do Estado do Rio de Janeiro (Pålsson & Granéli, 2004; Alves-de-Souza et al., 2006).<br />
O sistema lacustre do médio Rio Doce está entre os mais importantes sistemas de<br />
lagoas naturais do Brasil, com cerca de 150 lagoas que se diferenciam em relação<br />
as características morfométricas e limnológicas. Uma particularidade marcante<br />
observada neste sistema é a ocorrência de um gradiente de atenuação da luz, com<br />
a existência de lagoas com elevada transparência lado a lado com lagoas com<br />
elevada turbidez. Tal gradiente possibilita o desenvolvimento de estudos sobre as<br />
variações espaciais e temporais do coeficiente de atenuação da luz nos quais as<br />
interferências decorrentes de diferenças geográficas e geomorfológicas são<br />
minimizadas. Além disso, embora as lagoas do médio Rio Doce venham sendo<br />
estudadas desde a década de 70 (Tundisi & Saijo, 1997b), existe ainda uma<br />
carência de informações sobre os padrões de atenuação da luz e suas<br />
conseqüências para o fitoplâncton nesses ambientes.<br />
Até o presente, apenas o estudo de Bezerra-Neto et al. (2006) considerou a<br />
variação da atenuação da radiação fotossintéticamente ativa em quatro lagoas do<br />
sistema, sem contudo considerar a influência sobre a composição e distribuição das<br />
espécies fitoplanctônicas. Na expectativa de ampliar tais estudos e a compreensão<br />
dos fatores responsáveis pela atenuação da luz visível no sistema lacustre do médio<br />
Rio doce, o presente estudo apresenta a variação espacial e temporal do coeficiente<br />
de absorção da radiação fotossinteticamente ativa (k 0 ) em 16 lagoas do médio Rio<br />
Doce, bem como a relação com os teores de MODC, fósforo total e composição e<br />
biomassa do fitoplâncton.<br />
53
Área de estudo<br />
O sistema lacustre do médio Rio Doce é formado por cerca de 150 lagoas, das quais<br />
50 estão protegidas dentro dos limites do Parque Estadual do Rio Doce-PERD<br />
(19º29’S; 42º28’W). Esta Unidade de conservação, o maior remanescente de Mata<br />
Atlântica do Estado de Minas Gerais (35.976 ha), tem seu entorno ocupado<br />
principalmente por plantações de Eucaliptus. O clima da região é definido como<br />
tropical semi-úmido, com 4-5 meses de seca e características mesotérmicas (Nimer,<br />
1989), com temperatura em torno de 25ºC. O período chuvoso se estende de<br />
outubro a março e o período de seca, de abril a setembro (Figura 2.1).<br />
350<br />
30<br />
Precipitação acumulada (mm)<br />
300<br />
250<br />
200<br />
150<br />
100<br />
50<br />
25<br />
20<br />
15<br />
10<br />
5<br />
Temperatura média ( o C)<br />
0<br />
J F M A M J J A S O N D<br />
0<br />
Figura 2. 1 - Variação mensal da temperatura média do ar (linha) e da precipitação<br />
acumulada (barras) nos meses de janeiro a dezembro. Dados médios obtidos da<br />
estação climatológica do PERD entre 2004 e 2008.<br />
Para este estudo, foram selecionadas 16 lagoas, sendo sete localizadas dentro dos<br />
limites do PERD e nove, em sua área de entorno. A área e a profundidade de cada<br />
lagoa podem ser observadas na Tabela 2.1.<br />
54
Metodologia<br />
Foram realizadas quatro campanhas de amostragem com intervalos trimestrais:<br />
agosto de 2007, novembro de 2007, fevereiro de 2008 e maio de 2008.<br />
Os perfis de temperatura e condutividade elétrica da água foram determinados com<br />
auxílio de sonda multiparâmetros Horiba U-22. O limite da zona de mistura foi<br />
definido com base nos perfis térmicos, considerando o limite superior em que a<br />
diferença de temperatura a cada metro mostrou-se igual ou superior a 0,5 °C.<br />
Diferenças entre os valores de condutividade elétrica foram utilizados para confirmar<br />
a profundidade definida para a zona de mistura.<br />
A radiação fotossintecamente ativa foi medida com radiômetro Li-Cor com sensor<br />
quantum subaquático esférico (modelo LI 193). O coeficiente de atenuação escalar<br />
da radiação fotossinteticamente ativa k 0 (m -1 ) foi determinado pela inclinação da reta<br />
da regressão linear entre a profundidade e o logaritmo natural da irradiância escalar.<br />
Todas as medidas foram tomadas entre 10:00 e 14:00H.<br />
Amostras para determinação dos teores de matéria orgânica dissolvida colorida<br />
(MODC) foram coletadas a 0,5m da superfície. As amostras foram filtradas em filtro<br />
GF/F, Whatman e estocadas no escuro a 4°C até o mom ento da análise. O teor de<br />
MODC foi estimado através de espectrofotometria, considerando a absorbância<br />
obtida a 250nm em cubetas de quartzo de 1cm e utilizando água Milli-Q como<br />
referência (Tranvik & Bertilsson, 2001). Os valores de absorbância a 250nm foram<br />
convertidos no coeficiente de absorção através da equação (Kirk, 1994):<br />
aMODC (m -1 ) = 2,303 A/r<br />
onde:<br />
A= absorbância a 250 nm<br />
r=caminho óptico da cubeta (mm)<br />
Amostras para análise da concentração do fósforo total (P-total), fósforo solúvel<br />
reativo (PSR) e nitrogênio inorgânico dissolvido (NID) e contagem do fitoplâncton<br />
foram coletadas com garrafa de van Dorn na sub-superfície, na profundidade do<br />
desaparecimento visual do disco de Secchi, que corresponde a cerca de10% da<br />
55
adiação incidente na superfície e na profundidade correspondente a 1% da radiação<br />
solar incidente na superfície de cada lagoa (profundidade do Secchi x 3). Para<br />
determinação das concentrações de fósforo total, fosfóro solúvel reativo, nitrogênio<br />
inorgânico dissolvido (nitrato-N, nitrito-N e amônio-N) e silicato foram utilizadas as<br />
metodologias propostas por Golterman & Climo, 1967; Koroleff, 1976 e Mackereth<br />
et al., 1978.<br />
Para análise qualitativa do fitoplâncton, as amostras foram coletadas através de<br />
arrastos verticais e horizontais sucessivos com rede de 20µm de abertura de malha.<br />
A identificação das espécies foi feita sob microscópio óptico em aumentos de 400 e<br />
1000 vezes. As contagens do fitoplâncton foram realizadas sob microscópio invertido<br />
Zeiss após sedimentação em câmaras de 50mL (Utermöhl, 1958). Os organismos<br />
foram contados até que se atingisse um total de 400 indivíduos da espécie mais<br />
abundante, garantindo erro de ±10% para um intervalo de confiança de 95% (Lund<br />
et al., 1958). Os cálculos de densidade foram feitos conforme Villafañe & Reid<br />
(1995).<br />
O biovolume específico foi calculado associando cada espécie a uma forma<br />
geométrica conhecida (Hillebrand et al., 1999; Sun & Liu, 2003) e multiplicando-se a<br />
densidade da população pelo volume médio obtido. Em geral, foram realizadas 20<br />
medições para os taxa que contribuíram em média com pelo menos 1% da<br />
densidade total de cada lagoa considerado. Assumiu-se peso fresco como unidade<br />
de massa, considerando 1 mm 3 .L -1 = 1 mg.L -1 (Wetzel & Likens 2000).<br />
A importância relativa da concentração de P-total, do fitoplâncton (biomassa) e do<br />
teor de MODC (A250nm) sobre o coeficiente de atenuação escalar da radiação<br />
fotossinteticamente ativa (k 0 ) foram avaliadas através de regressões lineares<br />
múltiplas, após transformação dos dados (log x+1). As diferenças na biomassa,<br />
composição e estrutura do fitoplâncton entre os ambientes foram verificadas através<br />
do teste de Kruskal-Wallis.<br />
56
Resultados<br />
A Tabela 2.1 apresenta os valores de P total , MODC e k 0 observada nos ambientes<br />
estudados durante os períodos de seca e chuvas. A concentração de P-total variou<br />
entre lagoas e amostragens, sendo o menor valor (7,2 µg.l -1 ) observado na lagoa<br />
Águas Claras em agosto de 2007 (seca) e o maior (78,8 µg.l -1 ) na lagoa Barra em<br />
fevereiro de 2008 (chuvas). O coeficiente da MODC (A250) variou entre 1,9 e 105,5<br />
m -1 , com valores significativamente mais elevados nas lagoas Central, Pimenta,<br />
Ferrugem, Ferruginha e Patos (KW-H= 5,33; p 0,8), que variou de 0,4 a 2,93 m -1 (KW-H=<br />
5,33; p
Figura 2. 2 – Média e desvio padrão observados para o coeficiente de atenuação da<br />
radiação fotossinteticamente ativa (k 0 ), da concentração de matéria orgânica<br />
dissolvida colorida (A250), do teor de fósforo total (P total ), fósforo solúvel reativo<br />
(PSR), e nitrogênio inorgânico dissolvido (DIN) nas lagoas durante os períodos de<br />
seca e chuva.<br />
58
Tabela 2. 2 - Resultados obtidos para regressão linear simples da profundidade total<br />
no ponto de coleta e os teores de fósforo total (P total ) e matéria orgânica dissolvida<br />
colorida (MODC) e o coeficiente de atenuação da luz k 0<br />
Variável R2 F p<br />
P-total 0,386 8,82 0,010<br />
MODC 0,455 11,69 0,004<br />
k 0 0,297 5,93 0,029<br />
Os resultados da regressão múltipla de k 0 versus P total , MODC e biomassa do<br />
fitoplâncton podem ser observados na Tabela 2.3. A importância de cada uma<br />
dessas variáveis no coeficiente de atenuação da luz variou sazonalmente. Durante o<br />
período de seca, 85% da variação de k 0 foi explicada pelos teores de MODC e de<br />
fósforo total, enquanto a biomassa do fitoplâncton e os teores de MODC explicaram<br />
87% da variação nos valores de k 0 no período de chuvas.<br />
Tabela 2. 3 - Resultados obtidos para análise de regressão múltipla do k 0 utilizando<br />
biomassa do fitoplâncton, matéria orgânica dissolvida colorida e concentração de<br />
fósforo total como variáveis independentes<br />
Período Modelo R 2 ajustado p<br />
seca + chuva log k 0 = 0,045 + 0,306 log Biov + 0,502 log MODC 0,80 0,000000<br />
seca k 0 = 0,0004 + 0,637 log MODC + 0,335 log PT 0,85 0,000007<br />
chuva log k 0 = 0,01 + 0,462 log Biov + 0,502 log MODC 0,87 0,000003<br />
Foram registrados 490 taxa fitoplanctônicos nos ambientes estudados, sendo<br />
Zygnematophyceae (171), Cyanobacteria (102) e Chorophyceae (98) as classes<br />
mais ricas em espécies. A contribuição de cada classe taxonômica nas lagoas<br />
amostradas pode ser observada na Figura 2.3. As classes mais representativas em<br />
cada lagoa foram as mesmas observadas para o conjunto de lagoas. No entanto,<br />
registrou-se maior número de espécies de diatomáceas (Bacillariophyceae) nas<br />
lagoas com coeficiente de atenuação da luz menor que 0,8 m -1 (Figura 2.4).<br />
59
Figura 2. 3 - Contribuição das classes taxonômicas para o total de espécies<br />
registrado em cada lagoa amostrada entre agosto de 2007 e maio de 2008.<br />
Riqueza de Bacillariophyceae<br />
16<br />
15<br />
14<br />
13<br />
12<br />
11<br />
10<br />
9<br />
8<br />
7<br />
6<br />
0,8<br />
Coeficiente de atenuação da luz k 0 (m -1 )<br />
Figura 2. 4 - Variação da riqueza em espécies de Bacillaryophyceae nas lagoas com<br />
coeficientes de atenuação escalar (k 0 ) menores (águas claras) e maiores que 0,8<br />
(águas escuras). Em cada caixa, o ponto representa a mediana e os limites inferior e<br />
superior compreendem os percentis 25 e 75% dos dados, respectivamente.<br />
60
Foram observadas diferenças na biomassa e composição do fitoplâncton em função<br />
do gradiente de atenuação da luz. Ambientes com k 0 > 0,8 apresentaram maior<br />
biomassa total, de cianofíceas (KW-H 1,32 = 8,568; p
sub-dominantes na maioria das lagoas com k 0 < 0,8, com maior biomassa relativa de<br />
desmídias, especialmente Cosmarium bioculatum Brébisson ex Ralfs, Staurodesmus<br />
crassus (West et G.S. West) Florin e Cosmarium moniliforme Turpin ex Ralfs,<br />
durante o período de chuvas. Nas lagoas com k 0 > 0,8 m -1 observou-se maior<br />
constância entre as quatro campanhas de amostragem no que se refere à<br />
composição do fitoplâncton. Nas lagoas com k 0 > 0,8 m -1 as cianobactérias<br />
Limnothrix redekeii (van Goor) Meffert, Cylindrospermopsis raciborskii (Wollosz.)<br />
Seenayya & Subba Raju e Planktolyngbya limnetica (Lemmermann) Komárková-<br />
Legnerová & Cronberg e P. contorta (Lemmermann) Anagnostidis et Komárek se<br />
destacaram, juntamente com os dinoflagelados Gymnodynium sp e Peridinium<br />
pusillum (Penard) Lemmerman e clorofíceas (Botryococcus braunii Kützing, Chlorella<br />
spp, Monoraphidium contortum (Thuret) Komárkova-Legnerová nas lagoas escuras e<br />
nas amostragens realizadas no período de seca nas lagoas de águas claras.<br />
62
Tabela 2. 4 - Principais espécies e porcentagem da biomassa representada em cada<br />
lagoa durante as quatro campanhas de amostragem.<br />
K0 < 0,8 m -1<br />
K0 > 0,8 m -1<br />
seca<br />
chuvas<br />
seca<br />
Lagoa ago/07 nov/07 fev/08 mai/08<br />
U. longiseta (38%) C. bioculatum (58%) T. granulata (23%) Chlorella sp (18%)<br />
A. Claras Chlorella sp (15%) S. crassus (19%) P. limnetica (21%) P. limnetica (15%)<br />
C. brasiliensis (11%) M. contortum (10%) C. bioculatum (14%) U.longiseta (14%)<br />
U. longiseta (63%) S. smithii (22%) P. limnetica (43%) U. longiseta (48%)<br />
Almécega C. bioculatum (5%) C. bioculatum (21%) U. longiseta (39%) P. limnetica (25%)<br />
S. smithii (5%) Teilingia sp (17%) Coelomorum sp (3%) Teilingia sp2 (7%)<br />
Monoraphidium sp (31%) C.raciborskii (24%) S. crassus (31%) L. redekei (56%)<br />
D. Helvécio C.raciborskii (24%) C.moniliforme (27%) C.raciborskii (22%) C.raciborskii (11%)<br />
Chlorella sp (12%) C.bioculatum (9%) L. redekei (22%) S. crassus (5%)<br />
Gymnodinium sp (33%) C. bioculatum (25%) C.brasiliensis (26%) L. redekei (46%)<br />
Gambá C.brasiliensis (21%) L. redekei (23%) Gymnodinium sp (22%) Dinoflagelado NI (18%)<br />
Dinoflagelado NI (18%) C. brasiliensis (15%) L. redekei (13%) C.brasiliensis (14%)<br />
B.braunii (49%) B.braunii (51%) P. limnetica (39%) B.braunii (42%)<br />
Gambazinho Cryptomonas sp5 (19%) P. limnetica (31%) B.braunii (37%) P. limnetica (29%)<br />
B.braunii (49%) L. redekei (11%) L. redekei (10%) L. redekei (21%)<br />
D. pulchellum (48%) C.bioculatum (42%) P. limnetica (18%) C.moniliforme (43%)<br />
Palmeirinha Cryptomonas sp2 (19%) D.sertularia (10%) S. crassus (17%) P. limnetica (11%)<br />
D.sertularia (19%) P. limnetica (10%) C.moniliforme (16%) D. pulchellum (10%)<br />
C.raciborskii (61%) C.bioculatum (58%) C.bioculatum (23%) U. longiseta (25%)<br />
S.Helena A. elachista (5%) C.raciborskii (10%) S. crassus (21%) C.raciborskii (17%)<br />
U. longiseta (5%) C.moniliforme (6%) C. brasiliensis (14%) C.bioculatum (16%)<br />
P.circuncreta (18%) C.bioculatum (34%) C.bioculatum (33%) L. redekei (28%)<br />
Verde L. redekei (17%) P.circuncreta (13%) P.pusillum (18%) P.circuncreta (25%)<br />
Cryptomonas sp2 (14%) P. limnetica (8%) S. crassus (16%) C.bioculatum (11%)<br />
Peridinium sp1 (60%) C.raciborskii (36%) C.raciborskii (18%) C.raciborskii (35%)<br />
Barra Cryptomonas sp5 (18%) L. redekei (16%) L. redekei (13%) L. redekei (29%)<br />
Peridinium sp1 (13%) S. smithii (11%) Cryptomonas sp5 (10%)<br />
L. redekei (44%) Cryptomonas sp5 (28%) L. redekei (28%) Gymnodinium sp (38%)<br />
Carioca Gymnodinium sp (23%) Chlorella sp (23%) Chlorella sp (22%) Cryptomonas sp5 (18%)<br />
Chlorella sp (11%) L. redekei (18%) S. crassus (11%) Chlorella sp (17%)<br />
D. pulchellum (48%) L. redekei (33%) L. redekei (29%) L. redekei (64%)<br />
Central L. redekei (29%) M. contortum (29%) C.reticulatum (22%) Gymnodinium sp (19%)<br />
Gymnodinium sp (12%) Gymnodinium sp (10%) D. pulchellum (14%) D. pulchellum (7%)<br />
C.raciborskii (18%) C.raciborskii (64%) C.raciborskii (55%) C.raciborskii (64%)<br />
Ferrugem Dinoflagelado NI (18%) P. limnetica (9%) P. limnetica (12%) P. limnetica (8%)<br />
C.moniliforme (11%) L. redekei (6%) Chroococales NI5 (8%) L. redekei (8%)<br />
Gymnodinium sp (77%) Gymnodinium sp (37%) C. raciborskii (27%) C.raciborskii (42%)<br />
Ferruginha C.raciborskii (13%) L. redekei (30%) P. pusillum (24%) L. redekei (19%)<br />
L. redekei (3%) C.raciborskii (17%) Gymnodinium sp (18%) C.moniliforme (9%)<br />
A. elachista (34%) Gymnodinium sp (63%) A. elachista (27%) Gymnodinium sp (63%)<br />
Jacaré B.braunii (22%) B.braunii (12%) Chlorella sp (17%) B.braunii (17%)<br />
Gymnodinium sp (17%) A. elachista (10%) C.bioculatum (14%) A. elachista (10%)<br />
Eutetramorus sp (48%) B.braunii (51%) B .braunii (30%) B.braunii (42%)<br />
Patos B.braunii (29%) Spirulina sp2 (25%) Cryptomonas sp2 (29%) Planktonema sp (25%)<br />
Cryptomonas sp2 (7%) Eutetramorus sp (8%) Elakatothrix sp (19%) T.volvocinopsis (14%)<br />
S.incus (26%) L. redekei (36%) S.tetracerum (51%) L. redekei (7%)<br />
Pimenta L. redekei (22%) M.contortum (26%) C.bioculatum (24%) M.contortum (26%)<br />
S. ionatum (16%) C.bioculatum (9%) L. redekei (7%) S.tetracerum (51%)<br />
63
Discussão<br />
Os resultados apontam claras diferenças espaciais e temporais em relação à<br />
atenuação da radiação fotossinteticamente ativa, os fatores determinantes e suas<br />
conseqüências para o fitoplâncton no conjunto das lagoas analisadas contribuindo<br />
com informações significativas sobre limnologia desse importante complexo de<br />
lacustre.<br />
O valor de k 0 = 0,8 m -1 foi considerado como o limite do coeficiente de atenuação da<br />
luz que separa condições de elevada (k 0 0,8) penetração da<br />
radiação luminosa. Esse valor foi utilizado por Pfannkuche (2002) em ambientes da<br />
plataforma continental da Nova Zelândia e por Foden et al. (2008) em corpos d’água<br />
do Reino Unido, que registraram valores acima daquele limite em estuários e águas<br />
costeiras de elevada turbidez.<br />
Aplicando este critério aos ambientes estudados, as lagoas Águas Claras,<br />
Almécega, Gambá, Gambazinho, Palmeirinha, Santa Helena e Verde podem ser<br />
consideradas como de “águas claras”, uma vez que os valores de k 0 mantiveram-se<br />
inferiores a 0,8 m -1 em todas ou três das quatro amostragens realizadas. Por sua<br />
vez, as lagoas Barra, Carioca, Central, Ferrugem, Ferruginha, Jacaré e Patos podem<br />
ser consideradas ambientes de águas escuras, com valores de k 0 > 0,8 m -1 em<br />
quase todas as amostragens.<br />
A maioria das lagoas apresentou redução nos valores de k 0 durante o período de<br />
chuvas. A sazonalidade da atenuação da luz visível foi mais marcante na lagoa<br />
Central (80%), mas também foi expressiva nas lagoas Verde (28%), Santa Helena<br />
(24%) e Dom Helvécio (23%). Uma redução em menor escala (12 – 19%) dos<br />
valores de k 0 também foi registrada na estação chuvosa nas lagoas Palmeirinha,<br />
Carioca, Gambazinho e Pimenta. Esses resultados corroboram aqueles obtidos por<br />
Bezerra-Neto et al. (2006), que observaram redução de 26% nos valores para k 0<br />
para a lagoa Carioca e 37% para a lagoa Dom Helvécio durante o período de chuvas<br />
de 2004/2005. Tal sazonalidade, observada tanto nas lagoas de águas claras quanto<br />
nas de águas escuras, está provavelmente associada aos padrões de estratificação<br />
térmica, uma vez que a circulação da coluna d’água que ocorre no período de seca<br />
64
pode proporcionar a suspensão de matéria orgânica particulada do sedimento,<br />
conforme sugerido por Calijuri et al. (1997).<br />
As relações significativas entre a profundidade e os valores de P total , A250 e k 0<br />
observados em cada lagoa demonstram a importância da morfometria para as<br />
características limnológicas dos ambientes e reforçam o papel determinante das<br />
condições de mistura da coluna d’água sobre a atenuação da luz (Reynolds, 1994).<br />
O maior biomassa fitoplanctônico nos ambientes com maior coeficiente de<br />
atenuação de luz vai de encontro ao sugerido por Devol et al. (1984), que<br />
observaram baixas densidades nos ambientes de águas escuras da Amazônia, por<br />
Carpenter et al. (1998), que apontam efeitos negativos da concentração do carbono<br />
orgânico dissolvido (COD) sobre a concentração de clorofila-a e sobre a<br />
produtividade primária do fitoplâncton em lagos do Wisconsin, e por Alves-de-Souza<br />
et al., 2006, que também registraram baixa biomassa do fitoplâncton (max. 0,5 mg.L -<br />
1 ) na lagoa Comprida, Rio de Janeiro, que tem elevadas concentrações de<br />
compostos húmicos.<br />
Alguns autores, por sua vez, sugerem que concentrações intermediárias de COD<br />
podem ser mais favoráveis ao crescimento do fitoplâncton do que baixas<br />
concentrações, pois reduzem os efeitos deletérios da radiação UV (Aitkenhead-<br />
Peterson et al., 2003). Os efeitos da MODC sobre o fitoplâncton são geralmente<br />
associados a limitação por luz. No entanto, as lagoas que apresentaram maior<br />
atenuação da luz apresentaram maior biomassa fitoplanctônica, sugerindo que<br />
mesmo nas lagoas com maiores valores de k 0 os teores de MODC não foram<br />
suficientes para limitar o desenvolvimento dessa comunidade. Jones (1992) sugeriu<br />
que um coeficiente de atenuação de 1,33m -1 não representou uma atenuação<br />
expressiva da radiação incidente na superfície de lagos no Canadá. Com exceção<br />
das lagoas Central e Patos, os ambientes estudados mostraram valores de k 0<br />
abaixo, ou ligeiramente superiores a 1,33m -1 , reforçando a hipótese que mesmo os<br />
mais escuros dentre os ambientes estudados não tiveram sua produção<br />
fitoplanctônica limitada, sobretudo, se considerarmos que a insolação é mais<br />
elevada na região tropical.<br />
65
A relação direta observada entre a biomassa fitoplanctônica e o coeficiente de<br />
atenuação da radiação fotossinteticamentem ativa também evidencia a contribuição<br />
do fitoplâncton para essa atenuação, uma vez que o fitoplâncton está entre os<br />
componentes que afetam as propriedades ópticas inerentes a cada corpo de água<br />
(Mobley 1994, apud Green et al., 2003). Os resultados das regressões múltiplas<br />
realizadas reforçam esta hipótese, uma vez que a biomassa fitoplanctônica aparece<br />
entre os fatores responsáveis pelas variações da atenuação da luz nas lagoas<br />
estudadas.<br />
A importância da atenuação da radiação fotossinteticamente ativa para o fitoplâncton<br />
é evidenciada quando se compara a composição do fitoplâncton entre lagoas de<br />
águas claras e águas escuras. A maior importância das desmídias<br />
(Zygnematophyceae) para a biomassa fitoplanctônica nas lagoas com baixo<br />
coeficiente de atenuação da luz (“águas claras”) durante o período chuvoso<br />
corrobora estudos já realizados, que apontam o padrão de estratificação térmica<br />
predominante nas lagoas da região, monomítico-quente, como fator determinante<br />
para a abundância desses organismos. A importância da atelomixia para a<br />
manutenção dessas algas que possuem baixa resistência à sedimentação (Padisák<br />
et al., 2003b) nas camadas superiores da coluna d’água foi evidenciada por<br />
Reynolds (1997) e Barbosa & Padisák (2002).<br />
A dependência desses organismos de maior disponibilidade de luz, já reportada por<br />
Souza et al. (2008) em estudos realizados na lagoa Dom Helvécio, é corroborada<br />
pela ausência de variação sazonal significativa nas lagoas com k 0 >0,8m -1 (“águas<br />
escuras”), apesar de esses ambientes apresentarem o mesmo padrão monomíticoquente.<br />
Tal resultado sugere que, apesar de também ter sido observada uma<br />
redução dos valores de k 0 durante o período de chuvas nesses ambientes, a<br />
radiação fotossinteticamente ativa ainda manteve níveis insuficientes para o<br />
desenvolvimento mais expressivo das desmídias. A diatomácea Urosolenia longiseta<br />
(Zacharias) M. B. Edlund & Stoermer também aparece entre as espécies dominantes<br />
das lagoas Águas Claras, Almécega e Santa Helena, todas com baixos valores de k 0<br />
(< 0,8m -1 ), e é da mesma forma associada a ambientes de águas claras e pobres em<br />
nutrientes (Padisák et al., 2009).<br />
66
Dentre os ambientes com águas claras, a lagoa Gambazinho foi o único no qual as<br />
desmídias não estão listadas entre as espécies dominantes ou subdominantes em<br />
nenhuma das amostragens, embora Zygnematophyceae também tenha se mostrado<br />
a classe com maior riqueza taxonômica. A ausência de uma biomassa expressiva de<br />
desmídias na lagoa Gambazinho pode estar relacionada ao padrão de estratificação<br />
térmica. Embora tenha se mostrado estratificada durante as amostragens realizadas<br />
no período de chuvas, a estratificação térmica é um evento pouco freqüente nessa<br />
lagoa (dados não publicados), que foge ao padrão monomítico-quente confirmado<br />
para as demais lagoas estudadas. Assim, a constante mistura da coluna d’água<br />
pode estar atuando como fator limitante ao desenvolvimento das desmídias.<br />
Em lagoas húmicas, a mixotrofia pode ser vantajosa em relação à fagotrofia<br />
obrigatória, pois permite algum uso da luz disponível, e também em relação à<br />
fototrofia obrigatória, por possibilitar a utilização de uma fonte extra para obtenção<br />
de carbono e nutrientes (Jones, 2000). A frequência dos dinoflagelados<br />
Gymnodinium sp e Peridinium pusillum entre as espécies dominantes foi maior nas<br />
lagoas com maiores coeficientes de atenuação da luz (k 0 > 0,8m -1 ). Esses<br />
organismos são mixotróficos (Jansson et al., 1996) e sua relação com elevadas<br />
concentrações de P total e MODC já havia sido verificada no lago GroßeFuchskuhle,<br />
na Alemanha (Hehmann et al., 2001) e no lago Örträsket na Suécia (Drakare et al.,<br />
2002). Hehmann et al. (2001) atribuem o sucesso dos dinoflagelados à capacidade<br />
de realizar heterotrofismo, se alimentando de bactérias, e ao comportamento<br />
migratório que possibilita maior acesso às regiões com maior disponibilidade de luz<br />
e/ou bactérias (Findlay, 1999).<br />
A maior biomassa das classes Cryptophyceae, representada por diferentes espécies<br />
de Cryptomonas, e Cyanobacteria, representada por C. raciborskii, L. redekeii, A.<br />
elechista e Planktolyngbya spp., nas lagoas com k 0 > 0,8m -1 corrobora a hipótese de<br />
que as condições de luz nesses ambientes estão limitando a fotossíntese e<br />
selecionando as espécies do fitoplâncton. As Cryptomonas podem ser consideradas<br />
mixotróficas (Jones, 2000) ou potencialmente mixotróficas (Jansson et al 1996) e a<br />
presença de flagelos as permite migrar na coluna d’água. Dentre as cianobactérias,<br />
a migração vertical é viabilizada pela presença de aerótopos e mucilagem (Bold &<br />
Wyne, 1985). Izaguirre et al. (2004) e Rodrigues & Pizarro (2007) também<br />
67
egistraram elevadas percentagens desses grupos taxonômicos na Laguna Grande,<br />
um ambiente húmico localizado em área de estuário na Argentina e atribuíram tal<br />
dominância ao prevalecimento da radiação na faixa do vermelho devido à absorção<br />
dos menores comprimentos de onda pela MODC em elevadas concentrações.<br />
Nesses ambientes com menor disponibilidade de luz, clorofíceas como Botryococcus<br />
braunii, capaz de controlar sua posição na coluna d’água devido à produção de<br />
gotículas de óleo e Monoraphidium contortum e Chlorella sp., considerados<br />
organismos oportunistas (Rodrigo et al., 2009), também se destacaram entre as<br />
espécies dominantes.<br />
Ao compararem dados de lagoas temperadas e tropicais com elevados teores de<br />
MODC, Pålsson & Granéli (2004) encontraram baixa contribuição de gêneros<br />
mixotróficos na biomassa fitoplanctônica dos ambientes tropicais. No entanto, os<br />
próprios autores ressaltaram duas hipóteses para a ocorrência de tal resultado: a<br />
amostragem não refletir a situação predominante, já que havia sido realizada em<br />
uma única ocasião, e a contribuição de tais organismos poderia ser mais expressiva<br />
em outras épocas do ano; ou a trofia e as elevadas temperaturas registradas nos<br />
trópicos teriam favorecido a dominância de cianobactérias nos ambientes estudados<br />
(lagoas Imboassica, Comprida e Cabiúnas – Brasil).<br />
A ocorrência de Dinobryon sertularia Ehrenberg, considerada mixotrófica, como<br />
espécie subdominante na lagoa Palmeirinha, com baixo coeficiente de atenuação da<br />
luz, refuta a hipótese de favorecimento das Chrysophyceae nos ambientes mais<br />
turvos. Apesar de poder contribuir significativamente para a biomassa fitoplanctônica<br />
em ambientes húmicos (Alves-de-Souza et al. 2006), a dominância do gênero<br />
Dinobryon em ambientes com elevada disponibilidade de luz já foi observada em<br />
estudos anteriores (Jansson et al., 1996). Isaksson et al. (1999) sugerem que a<br />
mixotrofia não é uma estratégia restrita a baixa disponibilidade de luz e que, em<br />
situação de limitação por fósforo, pode ser particularmente eficiente se alimentar de<br />
bactérias ricas neste nutriente. Outros autores destacam que a mixotrofia pode ser<br />
útil tanto em condições de reduzida disponibilidade de luz (Pålsson & Granéli, 2004),<br />
quanto em condições de elevada disponibilidade de luz e limitação por nutrientes<br />
(Arenowski et al., 1995).<br />
68
Os resultados apresentados mostraram que existem variações no que se refere à<br />
radiação fotossinteticamente ativa nas lagoas do médio Rio Doce e que tais<br />
diferenças estão associadas à profundidade, ao clima, à trofia, indicada pelos teores<br />
de P total e biomassa do fitoplâncton e à concentração de MODC. Embora nem<br />
mesmo os valores de k 0 observados nas lagoas de águas escuras possam ser<br />
considerados elevados se comparados a outros ambientes húmicos, a influência do<br />
grau de atenuação da luz sobre o fitoplâncton é percebida pelas diferenças na<br />
composição da comunidade fitoplanctônica, com o favorecimento de espécies<br />
mixotróficas, tolerantes à baixa disponibilidade de luz ou oportunistas. Esses<br />
resultados contribuem de maneira significativa para o entendimento da relação entre<br />
as propriedades ópticas e a comunidade fitoplanctônica no sistema lacustre do<br />
médio Rio Doce.<br />
69
CAPÍTULO 3<br />
RESPOSTA DOS GRUPOS FUNCIONAIS FITOPLANCTÔNICOS AOS<br />
GRADIENTES AMBIENTAIS NO SISTEMA LACUSTRE DO MÉDIO RIO DOCE,<br />
MG<br />
70
Resumo<br />
Resposta dos grupos funcionais fitoplanctônicos aos gradientes ambientais<br />
no sistema lacustre do médio Rio Doce, MG<br />
O presente artigo teve como objetivos avaliar a variação espacial e temporal dos<br />
grupos funcionais fitoplanctônicos em 18 lagoas que integram o sistema lacustre do<br />
médio Rio Doce e identificar os principais fatores que regulam essa variação. A<br />
transparência da água, a profundidade e o índice de estado trófico foram as<br />
principais variáveis definindo as condições ambientais nas lagoas estudadas e foram<br />
utilizadas para separá-las em cinco tipos: 1) profundas, claras e oligotróficas; 2) de<br />
profundidade intermediária, claras e oligotróficas; 3) de profundidade intermediária,<br />
escuras e mesotróficas; 4) rasas, escuras e mesotróficas e 5) rasas, escuras e<br />
eutróficas. Uma tendência ao aumento da biomassa total ao longo desse gradiente<br />
ambiental foi verificada. Foram identificadas 51 espécies descritoras, representando<br />
18 grupos funcionais. Os grupos funcionais F, Lo, NA, S1, SN, X1, X2 e Y foram os<br />
mais frequentes nas lagoas estudadas. Em geral, as lagoas mais claras e<br />
oligotróficas, tipos 1 e 2, foram dominadas pelos grupos NA e A, enquanto grupos<br />
descritos como tolerantes à baixa luminosidade, dominaram o fitoplâncton das<br />
lagoas tipo 3 (SN, S1,MP, Y, X1, K e F), tipo 4 ( F, S1, Y, J, SN e Lo) e tipo 5 (F, Y,<br />
X2, SN, S1, Lo). Os resultados obtidos evidenciaram uma grande concordância<br />
entre os grupos funcionais dominantes e as condições ambientais reforçando a<br />
eficiência dos grupos funcionais como indicadores das condições ambientais<br />
também em lagoas naturais tropicais. Como mostrado para outros sistemas, não<br />
somente a disponibilidade de recursos (luz e nutrientes) ou a estrutura física<br />
(estratificação térmica) direcionaram a comunidade fitoplanctônica e sim a interação<br />
entre esses fatores.<br />
Palavras-chave: Grupos funcionais fitoplanctônicos lagos naturais<br />
71
Abstract<br />
Response of phytoplankton functional groups to environmental gradients in<br />
the lacustrine system of the middle Rio Doce, MG<br />
This study aimed at evaluating the spatial and temporal variation of phytoplankton<br />
functional groups in 18 lakes of the middle Rio Doce lake district and identify the key<br />
factors governing this variation. Water transparency, depth and trophic state index<br />
were the main variables defining the environmental conditions in studied lakes and<br />
were used to separate them into five types: 1) deep, clear and oligotrophics, 2)<br />
intermediate depth, clear and oligotrophics, 3) intermediate depth, dark and<br />
mesotrophic, 4) shallow, dark and mesotrophic and 5) shallow, dark and well<br />
nourished. Despite low biomass in all lakes, a tendency to higher values along this<br />
environmental gradient was verified. Fifty-one descriptions species (> 5% of total<br />
biomass) were identified and accounted for 18 functional groups. Groups F, Lo, NA,<br />
S1, SN, X1, X2 and Y were the most frequent. In general, the more clear and<br />
oligotrophic lakes (types 1 and 2) were dominated by groups NA and A. Groups<br />
described as tolerant to low light, dominated the phytoplankton in lakes type 3 (SN,<br />
S1, MP, Y, X1, K and F), type 4 (F, S1, Y, J, NS, and Lo) and type 5 (F, Y, X2, SN,<br />
S1, Lo). The results showed close agreement between the dominant functional<br />
groups and environmental conditions, improving the efficiency of the functional<br />
groups as indicators of environmental conditions also in natural tropical lagoons. As<br />
shown for others systems not only the resources (light and nutrients) availability or<br />
the physical structure (thermal stratification) directed the phytoplankton community<br />
and yes, interaction among them.<br />
Key-words: Phytoplankton functional groups, tropical lakes<br />
72
Introdução<br />
A importância dos processos físicos e químicos para a composição e sucessão de<br />
espécies em lagoas é bem clara (Huszar & Caraco, 1998; Reynolds, 2006).<br />
Reorganizações na composição e estrutura do fitoplâncton ao longo do tempo são<br />
frequentes e vistas como essenciais para o metabolismo dos ecossistemas<br />
aquáticos (Calijuri et al., 2002).<br />
Considerando a capacidade de dispersão relativamente elevada das espécies que<br />
compõem o fitoplâncton, a composição e estrutura dessa comunidade são moldadas<br />
por fatores locais (Beisner et al., 2006), especialmente pelas variações no regime de<br />
luz e disponibilidade de nutrientes (Reynolds, 1984). As características morfológicas<br />
das lagoas, associadas aos diferentes tipos, frequência e intensidade dos impactos<br />
antrópicos (Hajnal & Padisák, 2008), aos ciclos sazonais e à combinação das<br />
variáveis ambientais, criam uma arena competitiva onde as espécies mais<br />
adaptadas à situação prevalente em cada período se sobressaem (Padisák et al.,<br />
2010). O resultado dessa competição por recursos, influenciado também pelas<br />
respostas às interações bióticas como herbivoria e parasitismo (Padisák et al.,<br />
2006), pode ser percebido em nível florístico ou estrutural, através de mudanças na<br />
distribuição da biomassa entre classes de tamanho (Naselli-Flores et al., 2007), ou<br />
grupos funcionais (Reynolds et al., 2002). Tais mudanças podem ser entendidas<br />
como respostas populacionais, uma vez que as diferentes espécies possuem uma<br />
variedade de estratégias adaptativas, com atributos morfológicos (ex. tamanho,<br />
relação volume/superfície), fisiológicos (ex. produção de vacúolos gasosos e<br />
mucilagem, afinidade por diferentes formas de nitrogênio) e comportamentais (ex.<br />
migração vertical) que as permitem utilizar os recursos de maneira diferenciada<br />
(Reynolds, 1997; Crossetti & Bicudo, 2005).<br />
A utilização dos atributos morfo-funcionais como ferramenta para estudos da<br />
dinâmica do fitoplâncton vem sendo bastante incentivada (Huszar & Caraco, 1998;<br />
Kruk et al., 2002; Reynolds et al., 2002; Huszar et al., 2003; Salmaso & Padisák,<br />
2007) e tem substituído, ou ao menos complementado, as abordagens baseadas na<br />
biomassa total e variações nas classes taxonômicas.<br />
73
Com base nesses atributos, Reynolds (1997) sugeriu grupos funcionais que<br />
poderiam co-dominar ou dominar conforme as condições ambientais predominantes.<br />
Diversas contribuições foram dadas à proposição original (Kruk et al., 2002;<br />
Reynolds et al. 2002; Padisák et al., 2003a; Reynolds, 2006; Padisák et al., 2009) e<br />
hoje estão descritos 38 grupos funcionais identificados por códigos alfa-numéricos<br />
(Padisák et al., 2009). Tais grupos, geralmente polifiléticos, foram formados de<br />
acordo com as características adaptativas coincidentes, considerando as<br />
sensibilidades e as tolerâncias das espécies (Reynolds, 2006).<br />
Embora proposta inicialmente para lagoas temperadas, os grupos funcionais têm<br />
sido utilizados também no entendimento da dinâmica do fitoplâncton em ambientes<br />
subtropicais (Kruk et al., 2002; Bonilla et al., 2005; Borges et al 2008; Becker et al.,<br />
2009a; 2009b; Devercelli 2010) e tropicais (Marinho & Huszar, 2002; Nabout et al.,<br />
2006; Souza et al., 2008; Costa et al.; 2009; Delazari-<strong>Barros</strong>o et al., 2009).<br />
No Brasil, a maioria dos estudos foram realizados em reservatórios e poucos<br />
abrangendo ambientes naturais como lagoas costeiras (Alves-de Souza et al., 2006),<br />
lagoas de inundação (Nabout et al., 2006; Bovo-Scomparin & Train, 2008), estuários<br />
(Costa et al., 2009) e lagos isolados (Nabout & Nogueira, 2007; Bovo-Scomparin &<br />
train, 2008; Souza et al., 2008).<br />
Os grupos funcionais têm se mostrado mais bem relacionados às variações<br />
ambientais que espécies ou grupos taxonômicos, de modo que sua identificação e<br />
uso podem ser ferramentas importantes na análise da comunidade fitoplanctônica,<br />
sobretudo quando se trata da comparação de diferentes ambientes (Salmaso &<br />
Padisák, 2007).<br />
O trecho médio da bacia do Rio Doce é uma região peculiar e extremamente<br />
importante. Além de abrigar o maior remanescente de Mata Atlântica do Estado de<br />
Minas Gerais, comporta um sistema de lagoas formado por cerca de 150 ambientes<br />
que variam em relação às suas características físicas (área, forma e profundidade),<br />
químicas (cor da água e disponibilidade de nutrientes) e biológicas (ocupação por<br />
macrófitas) e são sujeitos a diferentes tipos e intensidades de impactos antrópicos<br />
(introdução de espécies exóticas, preservação da área de entorno, uso para<br />
recreação).<br />
74
Estudos comparando a dinâmica biológica nessas lagoas são escassos,<br />
especialmente no que concerne à comunidade fitoplanctônica, sendo a maioria deles<br />
concentrados nas lagoas Dom Helvécio e Carioca.<br />
O presente estudo avalia a variação espacial e temporal do fitoplâncton em 18<br />
lagoas que integram o sistema lacustre do médio Rio Doce e identifica os principais<br />
fatores que regulam essa variação. Duas hipóteses foram testadas: (i) os grupos<br />
funcionais respondem às variações temporais e espaciais das condições ambientais<br />
observadas nesse sistema lacustre; (ii) os grupos funcionais fornecem uma<br />
descrição adequada das características limnológicas predominantes em cada lagoa.<br />
Materiais e métodos<br />
O sistema lacustre do médio Rio Doce é formado por cerca de 150 lagoas, dos quais<br />
aproximadamente 50 estão protegidos dentro dos limites do Parque Estadual do Rio<br />
Doce/ PERD (19º29’S - 42º28’W), o maior remanescente de Mata Atlântica do<br />
Estado de Minas Gerais (35.976 ha), cujo entorno é ocupado principalmente por<br />
plantações de Eucaliptus. Dezoito lagoas foram consideradas para este estudo,<br />
sendo oito localizadas dentro dos limites do PERD e dez localizadas em sua área de<br />
entorno (Figura 3.1).<br />
O clima da região é definido como tropical semi-úmido, com quatro a cinco meses de<br />
seca e características mesotérmicas (Nimer, 1989), com temperatura em torno de<br />
25ºC. Dados da estação climatológica instalada dentro do PERD obtidos entre 2004<br />
e 2008 mostram que o período mais quente e chuvoso se estende de outubro a<br />
março e o período de seca, de abril a setembro (Figura 3.2).<br />
75
-19.5<br />
-19.55<br />
-19.6<br />
-19.65<br />
-19.7<br />
1- Carioca<br />
2- Dom Helvécio<br />
3- Gambazinho<br />
4- Gambá<br />
5- Santa Helena<br />
6- Patos<br />
7- Aníbal<br />
8- Central<br />
9- Pimenta<br />
10- Jacaré<br />
11- Barra<br />
12- Verde<br />
13- Almécega<br />
14- Palmeirinha<br />
15- Águas Claras<br />
16- Amarela<br />
17- Ferrugem<br />
18- Ferruginha<br />
9<br />
8<br />
-19.75<br />
1<br />
-19.8<br />
10<br />
2<br />
11 15<br />
12 14<br />
3<br />
4 5<br />
16<br />
6<br />
7<br />
-19.85<br />
13<br />
17<br />
18<br />
-42.7 -42.65 -42.6 -42.55 -42.5<br />
Figura 3. 1 - Localização das 18 lagoas estudadas no Parque Estadual do Rio<br />
Doce/PERD (MG) e no seu entorno e do ponto em que foram realizadas as coletas<br />
limnológicas (+). Fonte: Instituto Mineiro de Gestão das Águas (IGAM-MG). A linha<br />
contínua indica os limites do PERD.<br />
76
350<br />
30<br />
Precipitação acumulada (mm)<br />
300<br />
250<br />
200<br />
150<br />
100<br />
50<br />
25<br />
20<br />
15<br />
10<br />
5<br />
Temperatura média ( o C)<br />
0<br />
J F M A M J J A S O N D<br />
0<br />
Figura 3. 2 - Variação mensal da temperatura média do ar (linha) e da precipitação<br />
acumulada (barras) nos meses de janeiro a dezembro. Dados médios obtidos da<br />
estação climatológica do Parque Estadual do Rio Doce (MG), entre 2004 e 2008.<br />
As amostragens foram realizadas em quatro campanhas com intervalos trimestrais:<br />
agosto/2007, novembro/2007, fevereiro/2008 e maio/2008. Foi definido um ponto fixo<br />
na região limnética de cada lagoa, onde se coletaram amostras em 3 profundidades,<br />
correspondentes a 100%, 10% e 1% da radiação incidente na superfície e definidas<br />
de acordo com o disco de Secchi (Cole, 1983), para determinação das<br />
concentrações de fósforo total, fosfóro solúvel reativo, nitrogênio total, nitrogênio<br />
inorgânico dissolvido (nitrato-N, nitrito-N e amônio-N) e silicato (Koroleff, 1976;<br />
Golterman et al., 1978; Mackereth et al., 1978) em laboratório.<br />
Os perfis de temperatura, condutividade elétrica e oxigênio dissolvido foram medidos<br />
com auxílio do multianalisador Horiba (modelo U-22), enquanto o perfil de radiação<br />
fostossinteticamente ativa (PAR) foi medido com radiômetro Li-Cor (modelo LI-189).<br />
O coeficiente de atenuação escalar da radiação fotossinteticamente ativa foi<br />
determinado pela inclinação da reta da regressão linear entre a profundidade e o<br />
logaritmo natural da irradiância escalar. Todas as medidas foram tomadas entre<br />
10:00 e 14:00H. Considerou-se como limite da zona eufótica a profundidade em que<br />
a radiação fotossinteticamente ativa correspondia a 1% da radiação incidente na<br />
superfície. A zona de mistura foi definida através dos perfis de temperatura,<br />
considerando a profundidade superior àquela onde se tem variação de 0,5 °C. Os<br />
77
perfis de condutividade elétrica foram utilizados para confirmar a extensão da zona<br />
de mistura.<br />
O estado trófico das lagoas foi definido de acordo com o índice de Calrson (Calrson,<br />
1977) adotando as modificações sugeridas por Toledo et al. (1983) e Lamparelli<br />
(2004), considerando os dados de profundidade de desaparecimento visual do disco<br />
de Secchi e concentração de fósforo total.<br />
Amostras para análise quantitativa do fitoplâncton foram coletadas nas três<br />
profundidades definidas pelo disco de Secchi. A densidade fitoplanctônica foi<br />
estimada em campos aleatórios, utilizando o método de Utermöhl (1958). A<br />
contagem dos indivíduos foi realizada até que fossem quantificados 400 indivíduos<br />
da espécie mais freqüente (Lund et al. 1958). A biomassa específica foi estimada<br />
associando cada indivíduo a uma forma geométrica conhecida (Hillebrand et al.,<br />
1999; Sun & Liu, 2003) e multiplicando-se a densidade da população pelo volume<br />
médio obtido. Para o cálculo do volume celular foram medidos pelo menos 20<br />
indivíduos, exceto no caso de espécies raras. Assumiu-se o peso fresco como<br />
unidade de massa, considerando 1 mm 3 .L -1 = 1 mg.L -1 (Wetzel & Likens, 2000).<br />
As amostras de zooplâncton foram coletadas nos mesmos períodos e pontos de<br />
amostragem e processadas pelo laboratório de Ecologia do Zooplâncton,<br />
<strong>ICB</strong>/<strong>UFMG</strong>. Para análise qualitativa, as amostras foram coletadas através de<br />
arrastos verticais e horizontais sucessivos com rede de 68µm de abertura de malha.<br />
Para as análises quantitativas, com o auxílio de uma bomba hidráulica, filtraram-se<br />
aproximadamente 200 litros de água em rede de 68µm de abertura de malha em<br />
cada uma das profundidades correspondentes a 100%, 10% e 1% da radiação solar<br />
incidente na superfície da lagoa. As contagens foram realizadas sob microscópio<br />
óptico em aumento de 100x, utilizando-se câmaras de Sedgwich-Rafter, até o<br />
mínimo de 200 indivíduos da espécie dominante.<br />
As espécies que contribuíram com pelo menos 5% da biomassa total em pelo menos<br />
uma amostra foram consideradas descritoras e agrupadas em grupos funcionais,<br />
definidos conforme Reynolds et al. (2002) e Padisák et al. (2003a, 2006 e 2009).<br />
Para cada coleta, considerou-se a biomassa média dos grupos funcionais nas três<br />
78
profundidades, a fim de se reduzir a variabilidade espacial entre as amostras de uma<br />
mesma lagoa.<br />
A normalidade dos dados foi verificada pelo teste de Kolmogorov–Smirnov. Como os<br />
dados não apresentaram distribuição normal, os testes de Kruskal-Wallis e o pósteste<br />
de Dunn foram utilizados para comparar lagoas e períodos. A ordenação das<br />
amostras em função das variáveis ambientais foi avaliada através de Análise de<br />
Componentes Principais (ACP), utilizando a matriz de correlação. Foi utilizado o<br />
Programa PAST 1.9 (Hammer et al., 2001). As relações entre os grupos funcionais e<br />
as variáveis bióticas e abióticas foram avaliadas através de correlações de<br />
Spearman e de Análise de Correspondência Canônica (ACC; Ter Braak, 1986). Na<br />
ACC, testou-se a hipótese nula de ausência de relação entre as matrizes principal<br />
(grupos funcionais do fitoplâncton) e secundária (abiótica e composta pela<br />
comunidade zooplanctônica) através do teste de Monte Carlo, considerando 1000<br />
repetições aleatórias. Todos os dados foram transformados previamente (logaritmo<br />
na base 10 do valor adicionado a uma unidade; Log (x+1) ) e a ACP foi realizada com o<br />
programa PC-ORD (McCune & Mefford, 1997).<br />
Resultados<br />
Variáveis ambientais<br />
A maioria dos ambientes apresentou coluna d’água termicamente estratificada<br />
durante as coletas realizadas em novembro de 2007 e fevereiro de 2008 (períodos<br />
de chuvas) e desestratificação da coluna d’água em agosto de 2007 e maio de 2008<br />
(períodos de seca). As exceções foram a lagoa Dom Helvécio, que se manteve<br />
estratificada durante as quatro campanhas de amostragem, Verde, onde a<br />
circulação completa da coluna d’água foi verificada somente em agosto de 2007 e<br />
Amarela e Ferruginha, nas quais a coluna d’água mostrou-se homogênea durante<br />
todo o período de estudo (Figura 3.3).<br />
As lagoas diferiram em relação às principais variáveis ambientais medidas tanto na<br />
estação seca quanto na estação chuvosa e também foram registradas diferenças<br />
entre os períodos de seca e chuvas em cada lagoa (Tabela 3.1). Maiores<br />
temperaturas da água foram observadas no período de chuva em todas as lagoas. A<br />
79
extensão da zona de mistura e o coeficiente de atenuação escalar da luz mostraramse<br />
mais elevados na estação seca na maioria das lagoas em que se observou<br />
variação sazonal destas variáveis.<br />
80
Tabela 3. 1 - Mínimos e máximos obtidos para as principais variáveis ambientais de<br />
18 lagoas no Parque Estadual do Rio Doce (MG) e no seu entorno durante as<br />
amostragens realizadas nos períodos de chuvas (nov/2007 e fev/2008) e seca<br />
(ago/2007 e maio/2008). Comparando-se os períodos em cada lagoa, os valores em<br />
negrito foram os mais elevados (Teste de Mann-Whitney; p
Águas Claras<br />
Almécega<br />
Amarela<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
21 22 23 24 25 26 27 28<br />
0,0<br />
Profundidade (m)<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
7<br />
8<br />
Profundidade (m)<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
Profundidade (m)<br />
0,5<br />
1,0<br />
1,5<br />
2,0<br />
2,5<br />
ago/07<br />
nov/07<br />
fev/08<br />
maio/08<br />
9<br />
Aníbal<br />
7<br />
Barra<br />
3,0<br />
Carioca<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
20212223242526272829303132<br />
0<br />
1<br />
1<br />
1<br />
2<br />
Profundidade (m)<br />
2<br />
3<br />
4<br />
Profundidade (m)<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
Profundidade (m)<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
7<br />
5<br />
6<br />
8<br />
9<br />
6<br />
Central<br />
7<br />
D. Helvécio<br />
10<br />
Ferrugem<br />
Temperatura (oC)<br />
20212223242526272829303132<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
212223242526272829303132<br />
0<br />
1<br />
5<br />
1<br />
Profundidade (m)<br />
2<br />
3<br />
4<br />
Profundidade (m)<br />
10<br />
15<br />
20<br />
Profundidade (m)<br />
2<br />
3<br />
5<br />
25<br />
6<br />
30<br />
4<br />
Figura 3. 3 - Perfis de temperatura da coluna d’água obtidos em 18 lagoas do Parque<br />
Estadual do Rio Doce e do seu entorno, amostradas entre agosto de 2007 e maio de 2008.<br />
82
Ferruginha<br />
Gambá<br />
Gambazinho<br />
Temperatura (oC)<br />
212223242526272829303132<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31<br />
0<br />
Profundidade (m)<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
Jacaré<br />
Profundidade (m)<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
7<br />
8<br />
9<br />
10<br />
11<br />
12<br />
Palmeirinha<br />
Profundidade (m)<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
7<br />
8<br />
9<br />
10<br />
Patos<br />
ago/07<br />
nov/07<br />
fev/08<br />
maio/08<br />
Temperatura (oC)<br />
222324252627282930313233<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31<br />
0<br />
Profundidade (m)<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
7<br />
8<br />
9<br />
Profundidade (m)<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
Profundidade (m)<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
7<br />
Profundidade (m)<br />
10<br />
Pimenta<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
Profundidade (m)<br />
6<br />
Sta. Helena<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
7<br />
8<br />
9<br />
10<br />
Profundidade (m)<br />
8<br />
Verde<br />
Temperatura (oC)<br />
22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32<br />
0<br />
1<br />
2<br />
3<br />
4<br />
5<br />
6<br />
7<br />
8<br />
9<br />
10<br />
11<br />
12<br />
13<br />
14<br />
15<br />
16<br />
17<br />
18<br />
19<br />
Figura 3.3 (continuação). Perfis de temperatura da coluna d’água obtidos nas 18 lagoas do<br />
Parque Estadual do Rio Doce e do seu entorno, amostradas entre agosto de 2007 e maio de<br />
2008.<br />
83
Os dois primeiros eixos da análise de componentes principais utilizando sete<br />
variáveis ambientais explicaram, respectivamente, 48 e 23% da variação entre as<br />
amostras, somando 61% da variação ambiental observada: extensão da zona<br />
eufótica (-0,92), profundidade (-0,84), extensão da zona de mistura (-0,83), índice de<br />
estado trófico (0,81), e coeficiente de atenuação da luz (0,79) foram as variáveis<br />
mais importantes para o eixo 1; a temperatura da água (0,90) e a concentração de<br />
silicato (0,81) foram as mais importantes para o eixo 2. O primeiro eixo indica o<br />
gradiente trófico, sendo observado um aumento na profundidade e na trofia, com<br />
redução da transparência da água, em direção a seu extremo positivo, no qual se<br />
concentram as lagoas Amarela, Central, Ferrugem, Ferruginha, Pimenta. No<br />
segundo eixo, está representada a sazonalidade, com as amostras do período de<br />
seca representadas nos quadrantes superiores e aquelas dos períodos mais<br />
quentes e chuvosos, nos quadrantes inferiores (Figura 3.4).<br />
23%<br />
↑Temperatura, SiO 4<br />
2,4<br />
CE1<br />
AM1<br />
GN1 CA1<br />
FN1<br />
GA1<br />
1,8<br />
AC1<br />
AN1<br />
FE1<br />
VE1<br />
PI1<br />
PT1<br />
SH1 JA1<br />
AL1<br />
FN4<br />
AM4<br />
1,2<br />
GN4<br />
CA4 BA1<br />
GA4<br />
PT4<br />
DH1<br />
Ko<br />
PA1<br />
CE4<br />
ZmixSH4<br />
0,6<br />
PA4<br />
AC4<br />
GN2<br />
FE4<br />
AC2<br />
AM2<br />
-4 -3 GA2 VE4<br />
-2 -1 BA4<br />
FN2 CE2<br />
AL2 CA2<br />
PI4<br />
1 2 3 4<br />
GN3<br />
Prof<br />
JA4<br />
AN4<br />
DH4<br />
Zeu<br />
-0,6<br />
IET<br />
PT2<br />
AM3<br />
VE2 AL4<br />
FN3<br />
GA3<br />
CA3<br />
FE2<br />
AC3 -1,2JA2<br />
AN2 PA2 CE3<br />
PT3 PA3<br />
PI2 PI3<br />
VE3<br />
BA2<br />
SH3<br />
DH3<br />
-1,8<br />
DH2 SH2<br />
AN3<br />
FE3<br />
SiO4 JA3<br />
-2,4<br />
AL3 Temp<br />
BA3<br />
-3<br />
48%<br />
↓(profundidade, Zeu, Zmix), ↑(K 0 , IET )<br />
Figura 3. 4 - Diagrama de ordenação da correlação na análise de componentes<br />
principais para as amostras limnológicas de 18 lagoas no Parque Estadual do Rio<br />
Doce (MG) e no seu entorno (amostragens realizadas entre agosto de 2007 e maio<br />
de 2008). Variáveis descritoras: índice de estado trófico (IET), profundidade (Prof), coeficiente de atenuação<br />
da luz (ko), extensão da zona eufótica (Zeu), extensão da zona de mistura (Zmix), temperatura da água (Temp) e<br />
concentração de silicato (SiO 4). Águas Claras (AC), Almécega (AL), Gambá (GA), Gambazinho (GN),<br />
Palmeirinha (PA), Santa Helena (SH), Aníbal (AN), Barra (BA), Carioca (CA), Jacaré (JA), Patos (PT), Central<br />
(CE), Ferruginha (FN), Pimenta (PI), Amarela (AM) e Ferrugem (FE).Os números 1 a 4 indicam a primeira à<br />
quarta coleta.<br />
84
A transparência da água, a profundidade e o índice de estado trófico foram os<br />
principais fatores definindo as condições ambientais nas lagoas estudadas. Com<br />
base nestas variáveis, as lagoas foram separadas em cinco tipos: 1) profundas,<br />
claras e oligotróficas; 2) de profundidade intermediária, claras e oligotróficas; 3) de<br />
profundidade intermediária, escuras e mesotróficas; 4) rasas, escuras e mesotróficas<br />
e 5) rasas, escuras e eutróficas (Tabela 3.2).<br />
Tabela 3. 2 - Classificação de 18 lagoas no Parque Estadual do Rio Doce (MG) e<br />
seu entorno em 5 tipos, identificados com base na profundidade total, coeficiente de<br />
atenuação escalar da luz e trofia (amostragens realizadas entre agosto de 2007 e<br />
maio de 2008)<br />
Tipo Profundidade k 0 Trofia Lagoas<br />
m m -1<br />
1 >19
As maiores biomassas foram registradas nas lagoas Ferrugem (0,8 a 2,7 mg.L -1 ;<br />
mediana = 2,2 mg.L -1 ), Jacaré (1,2 a 2,9 mg.L -1 ; mediana = 2,5 mg.L -1 ), Ferruginha<br />
(2,4 a 7,4 mg.L -1 ; mediana = 3,0 mg.L -1 ) e Central (2,2 a 7,1 mg.L -1 ; mediana = 3,4<br />
mg.L -1 ). Os picos de biomassa na lagoa Ferruginha, devido a Dictyosphaerium<br />
pulchellum Wood (48% da biomassa total) e Limnothrix redekei (Van Goor) Meffert<br />
(29 % da biomassa total) e na lagoa Central, devido a Gymnodinium sp (77% da<br />
biomassa total), ocorreram nas amostragens de agosto de 2007.<br />
Diferenças entre os períodos de seca e chuva fora observadas para as lagoas<br />
Águas Claras (U=0,0; Z=-2,88; p=0,004), Amarela (U=0,00; Z=-2,61; p=0,009) e<br />
Dom Helvécio (U=0,00; Z=-2,56; p=0,010), que mostraram maior biomassa no<br />
período chuvoso, e Aníbal, onde a biomassa foi mais elevada durante a seca<br />
(U=0,00; Z=2,40; p=0,016).<br />
9<br />
Biomassa fitoplanctônica (mg.L -1 )<br />
8<br />
7<br />
6<br />
5<br />
4<br />
3<br />
2<br />
1<br />
0<br />
DH<br />
VE<br />
AC<br />
AL<br />
GA<br />
GN<br />
PA<br />
SH<br />
AN<br />
DH VE AC AL GA GN PA SH AN BA CA JA PT CE FN PI AM FE<br />
Tipo 1 Tipo 2 Tipo 3 Tipo 4 Tipo 5<br />
BA<br />
CA<br />
JA<br />
PT<br />
CE<br />
FN<br />
PI<br />
AM<br />
FE<br />
Figura 3. 5 - Variação espacial e temporal da biomassa fitoplanctônica em 18 lagoas<br />
no Parque Estadual do Rio Doce (MG) e no seu entorno classificadas em cinco tipos<br />
identificados com base na profundidade total, coeficiente de atenuação escalar da<br />
luz e trofia (amostragens realizadas entre agosto de 2007 e maio de 2008). A linha<br />
horizontal dentro das caixas representa a mediana e os limites da caixa e a linha<br />
verical englobam 75% e 90% dos dados, respectivamente. Dom Helvécio (DH), Verde (VE),<br />
Águas Claras (AC), Almécega (AL), Gambá (GA), Gambazinho (GN), Palmeirinha (PA), Santa Helena (SH),<br />
Aníbal (AN), Barra (BA), Carioca (CA), Jacaré (JA), Patos (PT), Central (CE), Ferruginha (FN), Pimenta (PI),<br />
Amarela (AM) e Ferrugem (FE).<br />
86
Tabela 3. 3 - Espécies fitoplanctônicas descritoras (>5% da biomassa total), classes<br />
taxonômicas e grupos funcionais (GF) de 18 lagoas no Parque Estadual do Rio Doce e no<br />
seu entorno (amostragens realizadas entre agosto de 2007 e maio de 2008).<br />
Espécie<br />
Classe taxonômica GF<br />
Urosolenia longiseta (Zacharias) Edlung & Stoermer Bacillariophyceae A<br />
Cyclotella sp Bacillariophyceae B<br />
Dinobryon bavaricum Imhof Chrysophyceae E<br />
Dinobryon sertularia Ehrenberg Chrysophyceae E<br />
Botryococcus braunii Kützing Chlorophyceae F<br />
Dictyosphaerium pulchellum Wood Chlorophyceae F<br />
Elakatothrix genevensis (Reverdin) Hindák Chlorophyceae F<br />
Eutetramorus planctonicus (Korsikov) Bourrely Chlorophyceae F<br />
Oocystis cf solitaria Wittrock Chlorophyceae F<br />
Oocystis sp Chlorophyceae F<br />
Coelastrum pseudomicroporum Korsikov Chlorophyceae J<br />
Coelastrum pulchrum Schimidle Chlorophyceae J<br />
Coelastrum reticulatum (Dangeard) Senn Chlorophyceae J<br />
Coelastrum sphaericum Nägeli Chlorophyceae J<br />
Crucigenia tetrapedia (Kirchner) West & West Chlorophyceae J<br />
Scenedesmus bijugus (Turpin) Kutzing Chlorophyceae J<br />
Aphanocapsa elachista West & West Cyanobacteria K<br />
Aphanocapsa sp Cyanobacteria K<br />
Peridinium pusillum (Pénard) Lemmermann Dinophyceae L o<br />
Peridinium baliense Lindemann Dinophyceae L o<br />
Peridinium sp (~34um) Dinophyceae L o<br />
Navicula sp1 Bacillariophyceae MP<br />
Pseudanabaena galeata Böcher Cyanobacteria MP<br />
Cosmarium asphaerosporum Nordstedt Zygnemaphyceae N A<br />
Cosmarium bioculatum Brébisson Zygnemaphyceae N A<br />
Cosmarium moniliforme West & West Zygnemaphyceae N A<br />
Staurodesmus crassus (West & West) Florin Zygnemaphyceae N A<br />
Staurodesmus dejectus (Brébisson) Teiling Zygnemaphyceae N A<br />
Staurodesmus incus (Brébisson) Teiling Zygnemaphyceae N A<br />
Teilingia granulata (Roy & Bisset) Bourrely Zygnemaphyceae N A<br />
Teilingia sp2 Zygnemaphyceae N A<br />
Staurastrum ionatum Wolle Zygnemaphyceae N A<br />
Staurastrum smithii (G.M. Smith) Teiling Zygnemaphyceae N A<br />
Staurastrum tetracerum (Kützing) Ralfs ex Ralfs Zygnemaphyceae N A<br />
Limnothrix redekei (Van Goor) Meffert Cyanobacteria S1<br />
Planktolyngbya contorta (Lemmermann) Anagnostidis & Komárek Cyanobacteria S1<br />
Planktolyngbya limnetica (Lemmermann) Komárek Cyanobacteria S1<br />
Spirulina sp Cyanobacteria S2<br />
Cylindrospermopsis raciborskii (Wolos.) Seenayya & Subba Raju Cyanobacteria SN<br />
Planktonema sp Chlorophyceae T<br />
Trachelomonas volvocina Ehrenberg Euglenophyceae W2<br />
Chlorella sp (~5um) Chlorophyceae X1<br />
Monoraphidium contortum (Thur.) Komárkova-Legnerová Chlorophyceae X1<br />
Monoraphidium sp Chlorophyceae X1<br />
Cryptomonas brasiliensis Castro, C. Bicudo & D. Bicudo Cryptophyceae X2<br />
Cryptomonas marsonii Skuja Cryptophyceae X2<br />
Cryptomonas sp5 (~13um) Cryptophyceae X2<br />
Chlorella sp1 Chlorophyceae X3<br />
Cryptomonas sp3 (~18um) Cryptophyceae Y<br />
Cryptomonas sp4 (~22um) Cryptophyceae Y<br />
Gymnodynium sp Dinophyceae Y<br />
Dinoflagelado NI (~8um) Dinophyceae Y<br />
87
Uma tendência ao aumento da biomassa total com a redução da profundidade de<br />
mistura e aumento do coeficiente de atenuação da luz foi verificada entre os tipos 1<br />
e 4, com redução da biomassa total nas lagoas do tipo 5 (Figura 3.6). As biomassas<br />
das lagoas dos tipos 1, 2 e 5 não diferiram entre si, bem como as dos tipos 3 e 5. No<br />
entanto, lagoas tipo 3 apresentaram biomassas mais elevadas que os tipos 1<br />
(H 1,60 =11,42; p=0,0007) e 2 (H 1,131 =9,13; p=0,0025); e as lagoas do tipo 4 mostraram<br />
maior biomassa que as dos demais tipos (tipos 4 x 1: H 1,79 =20,43 e p=0,0000; tipos<br />
4 x 2: H 1,150 =22,81 e p=0,0000; tipos 4 x 3: H 1,60 =5,28 e p=0,0216 e tipos 4 x5:<br />
H 1,131 =9,72; p=0,0018).<br />
Biomasa fitoplanctônica (mg.L -1 )<br />
6<br />
5<br />
4<br />
3<br />
2<br />
1<br />
0<br />
c<br />
b<br />
ab<br />
a<br />
a<br />
Tipo 1 Tipo 2 Tipo 3 Tipo 4 Tipo 5<br />
Figura 3. 6 - Média e desvio-padrão da biomassa fitoplanctônica de 18 lagoas no<br />
Parque Estadual do Rio Doce (MG) e no seu entorno, classificadas em cinco tipos<br />
identificados com base na profundidade total, coeficiente de atenuação escalar da<br />
luz e trofia (amostragens realizadas entre agosto de 2007 e maio de 2008). Letras<br />
diferentes indicam diferenças signifacativamente diferentes (p
Oito grupos funcionais (GF) foram frequentes nas lagoas estudadas: F, Lo, N A , S1,<br />
SN, X1, X2 e Y, e se alternaram entre as campanhas de amostragem,<br />
especialmente entre os períodos de seca e chuvas. Destaca-se o predomínio do GF<br />
“N A ”, representado principalmente pelas espécies Cosmarium bioculatum,<br />
Cosmarium moniliforme, Staurodesmus crassus, Staurastrum chaetoceras e<br />
Staurastrum smithii, durante o período chuvoso na maioria das lagoas amostradas<br />
(Tabela 3.5). Representantes deste grupo não foram listados entre as espécies<br />
descritoras das lagoas Gambazinho, Patos, Central e Amarela. O GF “A”,<br />
representado por Urosolenia longiseta, ocorreu apenas nas lagoas Águas Claras e<br />
Almécega, enquanto os GFs “T” (Planctonema sp) e “S2” (Spirulina sp) estiveram<br />
representados apenas na lagoa dos Patos.<br />
A biomassa do GF F (Botryococcus braunii e Dictyosphaerium pulchellum) aumentou<br />
com o aumento da trofia e redução da profundidade (H 4,210 =32,29; p=0,0000). Maior<br />
biomassa do GF N A (Cosmarium spp; Teilingia spp; Stautodesmus crassus) foi<br />
observada nas lagoas tipo 1 e 4 (H 4,210 =19,78; p=0,0006), enquanto GF Y (grandes<br />
Cryptomonas; Gymnodinium sp; H 4,210 =60,57; p=0,0000) e GF Lo (Peridinium spp)<br />
apresentaram biomassas mais elevadas (H 4,210 =38,87; p=0,0000) nas lagoas tipo 3 e<br />
4. O GF X2 (pequenas Cryptomonas spp) também se destacou nas lagoas tipo 3<br />
(H 4,210 =51,52; p=0,0000) e GF S1 (Limnothrix redekei e Planktolyngbya limnetica) e<br />
GF X1, nas lagoas tipo 4. O GF SN (Cylindrospermopsis raciborskii) apresentou<br />
elevada biomassa nas lagoas tipo 5 (Figura 3.7). Representantes do GF J<br />
(Coelastrum reticulatum e Crucigenia tetrapedia) encontram-se entre as principais<br />
espécies das lagoas tipo 4 (Tabela 3.4).<br />
89
Biomassa fitoplanctônica (mg.L -1 )<br />
4,0<br />
3,5<br />
3,0<br />
2,5<br />
2,0<br />
1,5<br />
1,0<br />
0,5<br />
0,0<br />
Tipo 1<br />
Tipo 2<br />
Tipo 3<br />
Tipo 4<br />
Tipo 5<br />
F Lo NA S1 SN X1 X2 Y<br />
Figura 3. 7 - Média e desvio padrão da biomassa fitoplanctônica dos principais<br />
grupos funcionais de 18 lagoas no Parque Estadual do Rio Doce (MG) e no seu<br />
entorno classificadas em cinco tipos identificados com base na profundidade total,<br />
coeficiente de atenuação escalar da luz e trofia (amostragens realizadas entre<br />
agosto de 2007 e maio de 2008).<br />
A contribuição dos principais grupos funcionais para a biomassa total variou entre os<br />
períodos de seca e chuvas (Figura 3.8). O GF N A foi mais importante no período de<br />
chuvas nas lagoas tipo 1 (U=12,00; p=0,0005), tipo 2 (U=6,11; p=0,0134) e tipo 3<br />
(U=7,11; p=0,0076). Nas lagoas tipo 4, a maior contribuição do GF N A, 75%, se<br />
deveu ao favorecimento de Staurastrum tetracerum, e Staurodesmus incus na lagoa<br />
Pimenta em fevereiro de 2008, no entanto, não foi observada diferença sazonal. O<br />
GF S1 destacou-se no período de seca nas lagoas tipo 1 (H 4,210 =4,81; p=0,0282),<br />
mas não foram observadas diferenças sazonais em sua abundância relativa (%) nos<br />
demais tipos de lagoas.<br />
90
100%<br />
80%<br />
60%<br />
40%<br />
20%<br />
0%<br />
C S C S C S C S C S<br />
Tipo 1 Tipo 2 Tipo 3 Tipo 4 Tipo 5<br />
F Lo NA S1 SN X1 X2 Y outros<br />
Figura 3. 8 - Contribuição média dos principais grupos funcionais para a biomassa<br />
fitoplanctônica de 18 lagoas no Parque Estadual do Rio Doce (MG) e no seu<br />
entorno, classificadas em cinco tipos, identificados com base na profundidade total,<br />
coeficiente de atenuação escalar da luz e trofia, durante períodos de chuvas (C,<br />
novembro de 2007 e fevereiro de 2008) e seca (S, agosto de 2007 e maio de 2008).<br />
Fitoplâncton x variáveis ambientais<br />
A biomassa dos principais grupos funcionais mostrou-se significativamente<br />
relacionada às variáveis ambientais, especialmente ao índice de estado trófico (IET),<br />
ao coeficiente de atenuação da luz, à extensão da zona eufótica e à densidade de<br />
cladóceros (Tabela 3.5). O GF A correlacionou-se negativamente ao IET, ao<br />
coeficiente de atenuação da luz e à concentração de nitrogênio total e positivamente<br />
com a extensão da zona eufótica e da zona de mistura. O GF N A correlacionou-se<br />
positivamente com a temperatura da água e negativamente com a concentração de<br />
nitrogênio inorgânico dissolvido. Os GFs X1, F e X3, por outro lado, tiveram suas<br />
biomassas relacionadas positivamente ao IET e ao coeficiente de atenuação da luz<br />
e inversamente associadas à profundidade da zona eufótica.<br />
91
Tabela 3. 4 - Contribuição das principais espécies e grupos funcionais<br />
fitoplanctônicos mais frequentes para a biomassa nas 18 lagoas no Parque Estadual<br />
do Rio Doce (MG) e no seu entorno, durante períodos de chuvas (novembro de 2007<br />
e fevereiro de 2008) e seca (agosto de 2007 e maio de 2008).<br />
Seca Chuvas Seca<br />
ago/07 nov/07 fev/08 mai/08<br />
Lagoa GF Representantes GF Representantes GF Representantes Representantes<br />
X1 Monoraphidium sp (31%) N A C.moniliforme (27%) N A S. crassus (31%) S1 L. redekei (56%)<br />
D. Helvécio SN C.raciborskii (24%) C.bioculatum (9%) SN C.raciborskii (22%) SN C.raciborskii (11%)<br />
X3 Chlorella sp (12%) SN C.raciborskii (24%) S1 L. redekei (22%) N A S. crassus (5%)<br />
S1 P.contorta (18%) N A C.bioculatum (34%) N A C.bioculatum (33%) S1 L. redekei (28%)<br />
Verde L. redekei (17%) S1 P.contorta (13%) S. crassus (16%) P.contorta (25%)<br />
X2 Cryptomonas sp2 (14%) P. limnetica (8%) Lo P.pusillum (18%) N A C.bioculatum (11%)<br />
A U. longiseta (38%) N A C. bioculatum (58%) N A T. granulata (23%) X3 Chlorella sp (18%)<br />
A.Claras X3 Chlorella sp (15%) S. crassus (19%) C. bioculatum (14%) S1 P. limnetica (15%)<br />
X2 C. brasiliensis (11%) X1 M. contortum (10%) S1 P. limnetica (21%) A U.longiseta (14%)<br />
A U. longiseta (63%) N A S. smithii (22%) S1 P. limnetica (43%) A U. longiseta (48%)<br />
Almécega N A C. bioculatum (5%) C. bioculatum (21%) A U. longiseta (39%) S1 P. limnetica (25%)<br />
S. smithii (5%) Teilingia sp (17%) N A Teilingia sp2 (7%)<br />
Y Gymnodinium sp (33%) N A C. bioculatum (25%) X2 C.brasiliense (26%) S1 L. redekei (46%)<br />
Gambá Dinoflagelado NI (15%) S1 L. redekei (23%) Y Gymnodinium sp (22%) Y Dinoflagelado NI (17%)<br />
X2 C.brasiliense (21%) X2 C. brasiliensis (15%) S1 L. redekei (13%) X2 C.brasiliense (14%)<br />
F B.braunii (49%) F B.braunii (51%) S1 P. limnetica (39%) F B.braunii (42%)<br />
Gambazinho X2 Cryptomonas sp5 (19%) S1 P. limnetica (31%) L. redekei (10%) S1 P. limnetica (29%)<br />
L. redekei (11%) F B.braunii (37%) L. redekei (21%)<br />
F D. pulchellum (48%) N A C.bioculatum (42%) NA S. crassus (17%) N A C.moniliforme (43%)<br />
Palmeirinha X2 Cryptomonas sp2 (19%) E D.sertularia (10%) C.moniliforme (16%) S1 P. limnetica (11%)<br />
E D.sertularia (19%) S1 P. limnetica (10%) S1 P. limnetica (18%) F D. pulchellum (10%)<br />
SN C.raciborskii (61%) N A C.bioculatum (58%) N A C.bioculatum (23%) A U. longiseta (25%)<br />
S. Helena K A. elachista (5%) C.moniliforme (6%) S. crassus (21%) SN C.raciborskii (17%)<br />
A U. longiseta (5%) SN C.raciborskii (10%) X2 C. brasiliensis (14%) N A C.bioculatum (16%)<br />
Lo Peridinium sp3 (90%) Lo Peridinium sp3 (26%) N A C. bioculatum (25%) N A C. bioculatum (35%)<br />
Aníbal F O. cf solitaria (5%) N A C. bioculatum (22%) X2 Cryptomonas sp5 (24%) S. dejectus (13%)<br />
X2 Cryptomonas sp5 (3%) X2 Cryptomonas sp5 (17%) S1 P. limnetica (17%) S. ionatum (12%)<br />
Lo Peridinium sp1 (60%) SN C.raciborskii (36%) SN C.raciborskii (18%) SN C.raciborskii (35%)<br />
Barra X2 Cryptomonas sp5 (18%) S1 L. redekei (16%) S1 L. redekei (13%) S1 L. redekei (29%)<br />
Lo Peridinium sp1 (13%) N A S. smithii (11%) X2 Cryptomonas sp5 (10%)<br />
MP P.galeata (44%) X2 Cryptomonas sp5 (28%) MP P.galeata (28%) Y Gymnodinium sp (38%)<br />
Carioca Y Gymnodinium sp (23%) X1 Chlorella sp (23%) X1 Chlorella sp (22%) X2 Cryptomonas sp5 (18%)<br />
X1 Chlorella sp (11%) MP P.galeata (18%) N A S. crassus (11%) X1 Chlorella sp (17%)<br />
K A. elachista (34%) Y Gymnodinium sp (63%) K A. elachista (27%) Y Gymnodinium sp (63%)<br />
Jacaré F B.braunii (22%) F B.braunii (12%) X3 Chlorella sp (17%) F B.braunii (17%)<br />
Y Gymnodinium sp (17%) K A. elachista (10%) N A C.bioculatum (14%) K A. elachista (10%)<br />
F E.planctonicus (48%) F B.braunii (51%) F B.braunii (30%) F B.braunii (42%)<br />
Patos B.braunii (29%) E.planctonicus (8%) Elakatothrix sp (19%) T Planctonema sp (25%)<br />
X2 C. marsonii (7%) S2 Spirulina sp2 (25%) X2 C. marsonii (29%) W2 T.volvocinopsis (14%)<br />
F D. pulchellum (48%) S1 L. redekei (33%) S1 L. redekei (29%) S1 L. redekei (64%)<br />
Central S1 L. redekei (29%) X1 M. contortum (29%) J C.reticulatum (22%) Y Gymnodinium sp (19%)<br />
Y Gymnodinium sp (12%) Y Gymnodinium sp (10%) F D. pulchellum (14%) F D. pulchellum (7%)<br />
Y Gymnodinium sp (77%) Y Gymnodinium sp (37%) SN C.raciborskii (27%) SN C.raciborskii (42%)<br />
Ferruginha SN C.raciborskii (13%) S1 L. redekei (30%) Lo P.pusillum (24%) S1 L. redekei (19%)<br />
S1 L. redekei (3%) SN C.raciborskii (17%) Y Gymnodinium sp (18%) N A C.moniliforme (9%)<br />
N A S.incus (26%) S1 L. redekei (36%) N A S.tetracerum (51%) S1 L. redekei (47%)<br />
Pimenta S. ionatum (16%) X1 M.contortum (26%) C.bioculatum (24%) X1 M.contortum (13%)<br />
S1 L. redekei (22%) C.bioculatum (9%) S1 L. redekei (7%) N A S.tetracerum (7%)<br />
F B.braunii (50%) F B.braunii (92%) F B.braunii (64%) Y Cryptomonas sp4 (41%)<br />
Amarela Y Cryptomonas sp4 (20%) J C. tetrapedia (4%) Y Cryptomonas sp4 (18%) X2 Cryptomonas sp2 (29%)<br />
X2 Cryptomonas sp2 (15%) X2 Cryptomonas sp2 (13%) F B.braunii (19%)<br />
SN C.raciborskii (18%) SN C.raciborskii (64%) SN C.raciborskii (55%) SN C.raciborskii (64%)<br />
Ferrugem Y Dinoflagelado NI (18%) S1 P. limnetica (9%) S1 P. limnetica (12%) S1 P. limnetica (8%)<br />
N A C.moniliforme (11%) L. redekei (6%) L. redekei (8%)<br />
92
Tabela 3. 5 - Correlações significativas (p
evidenciando a sazonalidade. Os grupos funcionais Lo, X2, Y e T associaram-se ao<br />
aumento da zona de mistura, enquanto o GF A e o GF E foram relacionados à maior<br />
profundidade da zona eufótica e o GFs W2 e S2, à maior densidade de cladóceros.<br />
Tabela 3. 6 - Coeficientes de correlação canônica (intra-set) dos vetores ambientais<br />
e bióticos com os eixos 1 e 2 para os grupos funcionais fitoplanctônicos observados<br />
em 18 lagoas no Parque Estadual do Rio Doce (MG) e no seu entorno (amostragens<br />
realizadas entre agosto de 2007 e maio de 2008)<br />
Coeficiente de correlação canônica<br />
Variáveis Eixo 1 Eixo 2<br />
Fósforo Solúvel Reativo -0,183 0,014<br />
Temperatura -0,234 -0,425<br />
Radiação -0,149 0,100<br />
Índice de Estado Trófico -0,925 -0,031<br />
Extensão da zona eufótica 0,780 -0,260<br />
Extensão da zona de mistura 0,791 0,386<br />
Densidade de Cladocera 0,432 -0,703<br />
94
CA4<br />
GA4<br />
CE1<br />
CE4<br />
CA1<br />
CA2<br />
GN4<br />
FE2<br />
PI3<br />
PI2<br />
AM1<br />
CE3<br />
FE4<br />
FE3<br />
AM4<br />
IET<br />
FN2<br />
SN<br />
X1<br />
FN3<br />
PA3<br />
FE1<br />
FN4<br />
AM2<br />
FN1<br />
J<br />
MP<br />
PI1<br />
K<br />
B<br />
JA2<br />
JA3<br />
DH2<br />
GN1<br />
VE4<br />
PT4 Zmix<br />
Y<br />
CA3 DH4<br />
X2<br />
SH4<br />
JA1<br />
F LoGN3<br />
GA3 PT1<br />
SH2<br />
PA4 JA4<br />
AL1<br />
X3 AC4<br />
Zeu<br />
BA4 BA1<br />
AL2<br />
E A<br />
AN4 AN1<br />
PA2<br />
AC2<br />
VE2<br />
PA1 AL4<br />
DH1 Clad<br />
S1<br />
NA<br />
GN2<br />
SH3<br />
T<br />
W2<br />
S2<br />
PT2<br />
VE1<br />
AL3<br />
GA1<br />
AC1<br />
AN3<br />
BA2<br />
PT3<br />
AC3<br />
BA3<br />
VE3<br />
Figura 3. 9 - Diagrama de ordenação da ACC dos grupos funcionais e sete variáveis<br />
descritoras considerando as 18 lagoas amostradas em quatro campanhas entre<br />
agosto de 2007 e maio de 2008 no médio Rio Doce (n=72).<br />
Onde: Zeu: zona eufótica; Zmix: zona de mistura; Clad: densidade de Cladocera e IET: índice de estado trófico.<br />
Os códigos das lagoas são os mesmos da tabela 2. Os números de 1 a 4 correspondem às campanha de<br />
amostragem 1(ago/2007), 2 (nov/2007), 3 (fev/2008) e 4 (maio/2008).<br />
Discussão<br />
O efeito das variações climáticas sobre as lagoas estudadas foi demonstrado pelas<br />
diferenças de temperatura e das condições de estratificação térmica da coluna<br />
d’água observadas durante as amostragens realizadas em agosto de 2007 e maio<br />
de 2008 (período de seca) e aquelas realizadas em novembro de 2007 e fevereiro<br />
95
de 2008 (período de chuvas). A influência dos processos físicos na dinâmica do<br />
fitoplâncton nas lagoas estudadas ficou evidente.<br />
Embora a biomassa fitoplanctônica tenha aumentado ao longo do gradiente<br />
profundidade total-turbidez-trofia, a maioria das amostras mostraram valores<br />
inferiores a 3 mg.L -1 , limite estabelecido por Vollenweider (1968) para ambientes<br />
oligotróficos. A frequência de valores superiores a este limite, no entanto, aumentou<br />
ao longo do gradiente, tendo ocorrido em 0, 2, 17 e 35% das amostras nas lagoas<br />
tipo 1, 2, 3 e 4, respectivamente e decaindo para 10% das amostras nas lagoas tipo<br />
5.<br />
Picos de biomassa em níveis considerados eutróficos (>5 mg.L -1 ) foram registrados<br />
nas lagoas Carioca, Aníbal, Central (~7 mg.L -1 ) e Ferruginha (~10 mg.L -1 ). Estes<br />
resultados corroboram parcialmente aqueles obtidos para o índice de estado trófico<br />
(IET) criado por Calrson e modificado por Toledo et al. (1983), que apontaram<br />
condições oligotróficas nas lagoas do tipo 1 e 2, mesotróficas nas lagoas tipo 3 e 4 e<br />
eutróficas nas lagoas tipo 5. As duas lagoas consideradas eutróficas apresentaram<br />
situações opostas no que se refere à biomassa: enquanto na lagoa Amarela, a<br />
biomassa fitoplanctônica manteve-se inferior a 0,3 mg.L -1 , na maioria das amostras,<br />
na Ferrugem, predominaram biomassas superiores a 2 mg.L -1 . Tal diferença deve-se<br />
ao fato da lagoa Amarela ter a maior parte do espelho d’água coberta por Nymphaea<br />
sp. Conforme apontam Meerhoff et al. (2003) e Pinto et al. (2007), macrófitas<br />
flutuantes podem inibir o desenvolvimento do fitoplâncton ao reduzir drasticamente a<br />
penetração da radiação solar e os elevados valores de k 0 obtidos para os períodos<br />
de chuvas e seca confirmam a limitação por luz nessa lagoa. Na lagoa Ferrugem, as<br />
maiores biomassas se deveram ao predomínio da cianobactéria filamentosa<br />
Cylindrospermopsis raciborskii (GF SN), tolerante a baixas luminosidades (Bouvy et<br />
al., 1999).<br />
Mesmo as lagoas classificadas como eutróficas segundo o índice de Toledo et al.<br />
1983), apresentaram biomassas fitoplanctônicas compatíveis com o nível oligotrófico<br />
(sensu Vollenveider,1968) na maior parte do tempo. Naselli-Flores et al. (2007)<br />
sugerem que a limitação por luz é a principal força moldando a comunidade<br />
fitoplanctônica nos ambientes eutróficos enquanto a capacidade de absorver<br />
96
nutrientes é mais relevante nos ambientes oligo- ou mesotróficos. De acordo com<br />
Reynolds (1999), a concentração mínima de fósforo solúvel reativo necessária para<br />
sustentar a taxa de crescimento do fitoplâncton é 3-6 µg.L -1 . Com exceção de<br />
Amarela, Pimenta e Patos, os teores de fósforo solúvel reativo observados nas<br />
lagoas estudadas foram inferiores a 6 µg.L -1 , indicando que as baixas concentrações<br />
desse nutriente podem limitar o crescimento do fitoplâncton, como já sugerido por<br />
Henry et al. (1997) e <strong>Barros</strong> et al. (2006) para o lago Dom Helvécio. Os elevados<br />
coeficientes de atenuação da luz registrados para as duas lagoas eutróficas também<br />
corroboram a colocação de Naselli-Flores et al. (2007).<br />
Embora mais divulgado para ambientes grandes e profundos, o padrão monomíticoquente<br />
prevalece nas lagoas tropicais como um todo (Townsend, 2006), onde a<br />
estratificação térmica tende a ser mais longa e menos estável que aquela observada<br />
para as maiores latitudes (Lewis, 2000). Com exceção de Amarela e Ferruginha, as<br />
lagoas estudadas se mostraram estratificadas durante os períodos mais quentes<br />
(novembro e fevereiro), evidenciando a importância das variações temporais da<br />
temperatura para a estabilidade da coluna d’água também para ambientes rasos<br />
(Barbosa & Padisák, 2002; Padisák & Reynolds, 2003). A seleção de espécies<br />
depende, dentre outros fatores, das condições locais (Costa et al. 2009) e o<br />
movimento da coluna d’água é considerado uma das principais variáveis controlando<br />
a dinâmica do fitoplâncton, uma vez que afeta a disponibilidade dos recursos<br />
essenciais para seu crescimento (Reynolds, 2006). Essa importância foi constatada<br />
no presente estudo através das variações temporais observadas para a estrutura do<br />
fitoplâncton em cada lagoa.<br />
Somente em 4 das 18 lagoas estudados não se observou a presença de<br />
representantes do grupo funcional N A entre as espécies descritoras (>5% da<br />
biomassa total). Tal fato corrobora a importância do padrão monomítico-quente, e da<br />
atelomixia em especial, neste sistema lacustre, conforme sugerido por Barbosa &<br />
Padisák (2002), Souza et al. (2008) e Barbosa (2004; 2009) após estudos realizados<br />
nas lagoas Carioca e Dom Helvécio. Esse grupo predominou especialmente nas<br />
lagoas oligotróficas, profundas e claras (tipos 1 e 2) e durante o período de chuvas,<br />
quando a coluna d’água esteve estratificada. Dentre os ambientes com estas<br />
características, a lagoa Gambazinho foi o único em que espécies do grupo N A não<br />
97
figuraram entre as descritoras. Apesar de apresentar-se estratificada durante as<br />
amostragens realizadas em novembro de 2007 e fevereiro de 2008, o<br />
monitoramento mensal realizado através do programa de Pesquisas Ecológicas de<br />
longa Duração (PELD/<strong>UFMG</strong>) permitiu a identificação do padrão de mistura<br />
polimítico nesta lagoa, condição que desfavorece o desenvolvimento das desmídias<br />
(Barbosa & Padisák, 2002).<br />
A importante contribuição do grupo funcional N A para o fitoplâncton das lagoas<br />
Aníbal (tipo 3), Pimenta (tipo 4) e Ferrugem (tipo 5), por outro lado, demonstra a<br />
capacidade dos organismos deste grupo em tolerar condições de menor<br />
luminosidade. No entanto, ressalta-se que o enquadramento da lagoa Aníbal no tipo<br />
3 deve-se ao fato do ponto de coleta localizar-se próximo à margem. A profundidade<br />
máxima relatada em estudos anteriores foi 16 m (Calijuri et al. 1997), enquanto o<br />
ponto de coleta apresentou somente 6 m. Assim, se a coleta fosse realizada em seu<br />
ponto mais profundo, provavelmente esse ambiente estaria enquadrado no tipo 1.<br />
No caso da lagoa Pimenta, Staurastrum ionatum e Staurastrum tetracerum foram<br />
importantes espécies representando o GF N A . Experimentos realizados por<br />
Spijkerman & Coesel (1996) indicaram que espécies desse gênero necessitam de<br />
maior disponibilidade de fósforo que pequenas espécies de Cosmarium e este<br />
nutriente manteve maiores concentrações nessa lagoa, especialmente durante as<br />
amostragens de fevereiro, quando S. tetracerum representou 51% da biomassa<br />
fitoplanctônica.<br />
Condições de turbidez elevada são descritas como favorecedoras do grupo funcional<br />
S1 (Reynolds et al., 2002). Membros desse grupo foram importantes na maioria das<br />
lagoas estudadas, com as maiores biomassas associadas a estados tróficos<br />
intermediários, mas baixas concentrações de fósforo solúvel reativo. A dominância<br />
ou co-dominância em lagoas oligotróficas, como Dom Helvécio, Gambá e<br />
Gambazinho, parecem desvincular a ocorrência desse grupo a ambientes eutróficos<br />
(Krasznai et al., 2010). No entanto, seus representantes se concentraram nas<br />
camadas mais profundas dessas lagoas, confirmando a adaptação a condições de<br />
baixa luminosidade.<br />
98
O grupo funcional SN (Cylindrospermopsis raciborskii), também tolerante à baixa<br />
luminosidade (Reynolds et. al. 2002), destacou-se nas lagoas estudadas. Maiores<br />
biomassas foram favorecidas pelo aumento da trofia, tendo sido registradas nas<br />
lagoas Ferrugem (2 mg.L -1 ) e Ferruginha (1 mg.L -1 ). No entanto, ainda que com<br />
baixas biomassas (< 0,5 mg.L -1 ), essa espécie co-dominou nas lagoas Dom Helvécio<br />
e Santa Helena no período de seca. C. raciborskii é reconhecida como espécie<br />
invasora (Padisák, 1997; Pivato et al. 2006) e seu maior desenvolvimento nesses<br />
ambientes oligotróficos coincidiu com os períodos de maior atenuação da radiação<br />
fotossinteticamente ativa (>k 0 ) e pode ter sido favorecido pelas elevadas<br />
temperaturas que predominam na região (Bouvy et al., 2000). Diversos trabalhos<br />
(ex. Borics et al., 2000; Istvánovics et al., 2000; Huszar et al., 2000) descrevem a<br />
estabilidade da coluna d’água como um importante fator beneficiando o<br />
desenvolvimento dessa cianobactéria. No entanto, seu predomínio na lagoa<br />
Ferruginha, que não apresentou estratificação térmica e sua maior<br />
representatividade nas lagoas Dom Helvécio e Santa Helena em condições de<br />
homogeneidade da coluna d’água, indicam sua capacidade de adaptação a<br />
diferentes condições ambientais.<br />
Os grupos funcionais A e E foram favorecidos em condições de elevada<br />
transparência da água, ocorrendo somente nas lagoas tipo 2. Urosolenia longiseta<br />
(GF A), mostrou-se importante nas lagoas Águas Claras, Almécega e Santa Helena,<br />
oligotróficas e claras, como a lagoa Palmeirinha, onde Dinobryon bavaricum (E) teve<br />
uma contribuição expressiva para a biomassa total. O menor tamanho (0,2 km 2 ) e<br />
profundidade (6 m) da lagoa Palmeirinha, podem ter favorecido o GF E, associado a<br />
ambientes mais rasos e menores (Padisák et al., 2009).<br />
Botryococcus braunii (F) e espécies grandes (Y) e pequenas (X2) de Cryptomonas<br />
se alternaram na lagoa Amarela. Flöder et al. (2002) sugerem que a limitação por luz<br />
seleciona espécies que toleram baixa intensidade luminosa. Espécies desses grupos<br />
são adaptadas a viver em uma variedade de condições ambientais e toleram baixa<br />
luminosidade (Reynolds et al,. 2002). A dominância de Cryptomonas já foi reportada<br />
em ambientes húmicos como a lagoa Comprida (Alves-de-Souza et al., 2006) e temse<br />
sugerido que a capacidade de mixotrofia (Jones, 2000) e de migração vertical,<br />
possibilitada pelo flagelo (Jansson et al., 1996), são características que aumentam o<br />
99
potencial competitivo do gênero em condições de limitação por luz. A dominância de<br />
espécies desses grupos apenas em maio de 2008 pode ser explicada pela<br />
sensibilidade à predação, uma vez que as densidades de zooplâncton total e de<br />
cladóceros foram menores nessa ocasião. Ressalta-se ainda que Trachelomonas<br />
volvocina (GF W2), também associada a condições eutróficas, esteve entre as<br />
espécies descritoras dessa lagoa.<br />
Representantes do GF F ainda se destacaram nas lagoas Jacaré, Central (B.<br />
braunii) e Patos (B. braunii, Eutetramorus planctonicus), também pouco<br />
transparentes. A tolerância de B. braunii à elevada turbidez (Costa et al., 2009) é<br />
conferida pela capacidade de se manter na camada superficial devido à produção de<br />
mucilagem e óleo e pode ter contribuído para seu estabelecimento nesses<br />
ambientes mesotróficos. B. braunii também foi importante para a biomassa total na<br />
lagoa Gambazinho, enquanto Dictyosphaerium pulchellum representou o mesmo<br />
grupo na lagoa Palmeirinha. Ambas as lagoas são claras (Ko 50% da biomassa total) e Trachelomonas volvocina (GF W2) entre as<br />
descritoras (> 5% da biomassa total) na lagoa dos Patos sugere condições de<br />
mistura frequente da coluna d’água nesse ambiente, que tem extensos bancos de<br />
macrófitas (Eleocharis e Nymphaea). Representantes dos grupos funcionais J, B e<br />
W2, que também toleram baixa luminosidade, estão entre as espécies descritoras<br />
das lagoas Central (Coelastrum reticulatum, GF J), Barra (Cyclotella sp, GF B),<br />
Amarela e Patos (em ambas, T. volvocina, GF W2).<br />
Estudos sobre a dinâmica do fitoplâncton têm mostrado uma forte relação entre as<br />
condições ambientais e os grupos funcionais (ex. Crossetti & Bicudo 2008a; Bovo-<br />
Scomparin & Train, 2008). O presente estudo corrobora essa afirmação ao<br />
evidenciar uma grande concordância entre os grupos funcionais dominantes e as<br />
condições ambientais. Em geral, as lagoas mais claras e oligotróficas, tipos 1 e 2,<br />
foram dominadas pelos grupos N A e A. Grupos descritos como tolerantes à baixa<br />
luminosidade dominaram o fitoplâncton das lagoas tipo 3 (SN, S1,MP, Y, X1, K e F),<br />
tipo 4 ( F, S1, Y, J, SN e Lo) e tipo 5 (F, Y, X2, SN, S1, Lo). O predomínio de<br />
100
espécies dos grupos S1 e F na lagoa Gambazinho (clara e oligotrófica) e a<br />
importância das desmídias (GF N A ) na lagoa Pimenta (escura e meso-trófica)<br />
evidenciam ainda a importância dos padrões de mistura da coluna d’água e da<br />
sazonalidade nesse sistema lacustre.<br />
Como mostrado para outros sistemas (Becker et al, 2009b), não somente a<br />
disponibilidade de recursos (luz e nutrientes) ou a estrutura física (estratificação<br />
térmica) direcionaram a comunidade fitoplanctônica, e sim a sua interação. As<br />
hipóteses de que os grupos funcionais respondem às variações temporais e<br />
espaciais das condições ambientais observadas no sistema lacustre do médio Rio<br />
Doce e de que essa abordagem fornece uma boa descrição das características<br />
limnológicas predominantes em cada lagoa foram corroboradas, reforçando,<br />
portanto, a eficiência dos grupos funcionais como indicadores das condições<br />
ambientais também em lagoas naturais tropicais.<br />
101
DISCUSSÃO GERAL<br />
O sistema lacustre do médio Rio Doce comporta um conjunto de ecossistemas<br />
aquáticos tropicais únicos e importantes e deve ser conservado em sua totalidade, o<br />
que torna imprescindível o conhecimento e a manutenção dos processos inerentes<br />
ao mesmo (Tundisi & Saijo, 1997). O presente estudo reforça a importância da<br />
conservação dessa região, já apontada para outros grupos de organismos<br />
(Drummond et al., 2005), também para a manutenção da vida aquática ao evidenciar<br />
elevados níveis de diversidade fitoplanctônica em níveis locais e regional. A raridade<br />
das espécies e a baixa similaridade entre as lagoas também chamaram a atenção, e<br />
podem ser considerados critérios que reforçam o valor de conservação da região<br />
(Coesel, 2001).<br />
Embora a substituição da Mata Atlântica por silvicultura esteja, juntamente com a<br />
introdução de espécies exóticas de peixes (piranha, Pygocentrus nattereri, e<br />
tucunaré, Cichla cf. ocellaris), entre os principais impactos antrópicos descritos para<br />
a região estudada, não se detectaram diferenças na riqueza de espécies ou índices<br />
de diversidade e equitabilidade do fitoplâncton entre os ambientes localizados dentro<br />
ou fora da Unidade de Conservação, sugerindo um estado ecológico similar. O<br />
predomínio de desmídias, tanto em relação à riqueza quanto à abundância, além de<br />
comprovar a importância da atelomixia, é outro forte indício das boas condições<br />
ecológicas desses ambientes, uma vez que a maioria das espécies desse grupo é<br />
restrita a habitats oligo- ou mesotróficos (Coesel, 1996).<br />
Crossetti & Bicudo (2008b) salientam que as diferenças fisiológicas e morfológicas<br />
de cada grupo funcional garantem uma heterogeneidade de atributos extremamente<br />
necessários a seu sucesso ecológico, o que torna essa abordagem uma ferramenta<br />
útil no monitoramento e manejo dos ecossistemas aquáticos. Vinte e nove grupos<br />
funcionais estiveram representados nos ambientes estudados, sendo 18<br />
representativos em termos de biomassa. Os diferentes nichos representados em<br />
cada um deles se complementam em relação à utilização de um dado recurso<br />
(Dukes, 2001) e podem estar conferindo uma maior resistência à invasão e maior<br />
resiliência frente a estresses como a introdução de espécies exóticas e alterações<br />
ambientais (Scheffer et al., 2001; Vinebrooke et al., 2004). No entanto, a ocorrência<br />
102
de Cylindrospermopsis raciborskii em metade das lagoas estudadas e sua<br />
dominância em algumas delas, por sua vez, alertam para a fragilidade e<br />
susceptibilidade dessa comunidade a espécies invasoras.<br />
Clima, profundidade, estado trófico e concentração de MODC apareceram como os<br />
principais fatores ambientais direcionando a dinâmica do fitoplâncton neste sistema<br />
lacustre. No entanto, essas variáveis não atuaram de maneira isolada e exerceram<br />
um efeito sinérgico sobre o fitoplâncton ao interferirem nos processos de penetração<br />
de luz, estratificação térmica e disponibilidade de nutrientes. Nesse contexto, devese<br />
salientar que, especialmente nas lagoas do entorno do PERD, muito das<br />
mudanças ambientais são direcionadas por ações humanas (manejo das plantações<br />
de eucalipto e exploração turística) e a combinação de impactos como a introdução<br />
de peixes exóticos, o aumento do aporte de nutrientes e a erosão do solo, podem<br />
levar à perda de diversidade funcional e ao estabelecimento de estados não<br />
desejados e não-reversíveis (Folke et al., 2004). Dessa forma, há que se enfocar<br />
estratégias que considerem a possibilidade de conservação do sistema lacustre<br />
como um todo, com a proposição de ações específicas para os ambientes da área<br />
de entorno, para a manutenção da diversidade fitoplanctônica em nível regional. A<br />
medida mais urgente é a regeneração do entorno das lagoas, respeitando o limite<br />
mínimo de 50m estabelecido para Áreas de Preservação Permanentes (APPs) em<br />
lagoas naturais localizadas em áreas rurais (CONAMA, 2002). Na maioria das<br />
lagoas estudadas, a essa medida está sendo atendida e o plantio de eucalipto nas<br />
margens foi abandonado, permitindo a regeneração da vegetação nativa.<br />
103
Referências Bibliográficas<br />
Abell, R., Thieme, M.L., Revenga, C., Bryer, M., Kottelat, M., Bogutskaya, N., Coad,<br />
B., Mandrak, N., Contreras-Balderas, S., Bussing, W., Stiassny, M.L., Skelton, P.<br />
Allen, G.R., Unmack, P., Naseka, A., Ng, R., Sindorf, N., Robertson, J., Armijo, E.,<br />
Higgins, V.J., Heibel, T.J., Wikramanayake, E., Olson, D., López, H.L., Reis, R.E.,<br />
Lundberg, J.G., Sabaj-Pérez, M.H. & Petry, P. 2008. Freshwater Ecoregions of the<br />
World: A New Map of Biogeographic Units for Freshwater Biodiversity Conservation.<br />
BioScience, 58:403–414.<br />
Aitkenhead-Peterson, J.A., McDowell, W.H. & Neff, J.C. 2003. Sources, production<br />
and Regulation of allochthonous dissolved organic matter inputs to surface waters.<br />
In: Findley, S.E.G. & Sinsabaugh, R.L. (eds). Aquatic Ecosystems: Interactivity of<br />
Dissolved Organic Matter. Elsevier Science. USA. p. 25–70.<br />
Allen, A.P., Whittier, T.R., Kaufmann, P.R., Larsen, D.P., O’Connor, R.J., Hughes,<br />
R.M., Stemberger, R.S., Dixit, S.S., Brinkhurst, R.O., Herlihy, A.T. & Paulsen, S.G.<br />
1999. Concordance of taxonomic richness patterns across multiple assemblages in<br />
lakes of the northeastern United States. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic<br />
Sciences, 56:739–747.<br />
Alves-de-Souza, C., Menezes, M. & Huszar, V. 2006. Phytoplankton composition and<br />
functional groups in a tropical humic coastal lagoon, Brazil. Acta Botanica Brasilica,<br />
20:701–708.<br />
Araújo, G.J.M. & Barbosa, J.E.L. 2009. Grupos funcionais da comunidade<br />
fitoplanctônica de três ecossistemas aquáticos do trópico semi-árido, Brasil. Anais do<br />
IX Congresso de Ecologia do Brasil:1–4.<br />
Arenowski, A.L., Lim, E.L. & Caron, D.A. 1995. Mixotrophic nanoplankton in<br />
oligotrophic surface waters of the Sargasso Sea may employ phagotrophy to obtain<br />
major nutrients. Journal of Plankton Research, 17:801–820.<br />
Barbosa, F.A.R. & Padisák, J.G. 2002. The forgotten lake stratification pattern:<br />
atelomixis, and its ecological importance. International Association of Theoretical and<br />
Applied Limnology, 28:1385–1395.<br />
Barbosa, F.A.R. & Tundisi, J.G. 1980. Primary production of phytoplankton and<br />
environmental characteristics of a shallow Quarternary lake at Eastern Brasil. Archiv<br />
fur Hydrobiologie, 90:139 –161.<br />
Barbosa, F.A.R., Godinho, A.L., Gentil, J.G. & Pinto-Coelho, R.M. 1994. Limnologia e<br />
Ictiologia. In: Instituto Estadual de Florestas/ MG (Ed.). Anais do Workshop sobre<br />
pesquisas prioritárias para o Parque Estadual do Rio Doce. Marliéria, MG. p. 17–23.<br />
Barbosa, F.A.R., Scarano, F.R., Sabará, M.G. & Esteves, F.A. 2004. Brazilian LTER:<br />
Ecosystem and biodiversity information in support of decision-making. Environmental<br />
Monitoring and Assessment, Dordrecht - The Netherlands, 90: 121–133.<br />
104
Barbosa, L.G. 2004. Variações diurnas na composição, estrutura e biomassa da<br />
comunidade fitoplanctônica da lagoa Carioca, Parque Estadual do Rio Doce, Minas<br />
Gerais Brasil. Dissertação de mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais.<br />
Barbosa, L.G. 2009. Estrutura, dinâmica e adaptações de comunidades de<br />
Desmidias (Zygnemaphyceae) no período de cinco anos em dois lagos naturais<br />
(Parque Estadual do Rio Doce, MG): tendências em lago raso e profundo. <strong>Tese</strong> de<br />
Doutorado. Universidade Federal de Minas Gerais.<br />
<strong>Barros</strong>, C.F.A., Souza, M.B.G. & Barbosa, F.A.R. 2006. Seasonal forces driving<br />
phytoplankton size structure in a tropical deep lake (Dom Helvécio Lake, South-East<br />
Brasil). Acta Limnologica Brasiliensis. 18:55–66.<br />
Becker, V., Cardoso, L. & Huszar, V.L.M. 2009a. Diel variation of phytoplankton<br />
functional groups in a subtropical reservoir in southern Brazil during an autumnal<br />
stratification period. Aquatic Ecology, 43:285–293.<br />
Becker, V., Huszar, V.L.M. & Crossetti, L.O. 2009b. Responses of phytoplankton<br />
functional groups to the mixing regime in a deep subtropical reservoir. Hydrobiologia,<br />
628:137–151.<br />
Becker, V., Huszar, V.L.M., Naselli-Flores, L. & Padisák, J. 2008. Phytoplankton<br />
equilibrium phases during thermal stratification in a deep subtropical water supply<br />
reservoir. Freshwater Biology, 53:952–963.<br />
Beisner, B., Peres-Neto, P., Lindstro, E., Barnett, B. & Longhi, M. 2006. The role of<br />
environmental and spatial processes in structuring lake communities from bacteria to<br />
fish. Ecology, 87:2985–2991.<br />
Bezerra-Neto, J.F., Barbosa, P.M. & Barbosa, F.A.R. 2006. Temporal variation of<br />
attenuation of the visible radiation in four lakes of Parque Estadual do Rio Doce<br />
(PERD), Minas Gerais, Brasil. Acta Limnologica Brasiliensis, 18:39–46.<br />
Bicudo, C.E.M. & Menezes, M. 2006. Gêneros de Algas de Águas Continentais do<br />
Brasil: Chave para Identificação e Descrições. 2ª ed. Rima. São Carlos. 502pp.<br />
Bold, H.C. & Wyne, M.J. 1985. Introduction to the Algae. 2ª Ed. Prentice-Hall. USA.<br />
720pp.<br />
Bonilla, S., Conde, D., Aubriot, L. & Perez, M.D. 2005. Influence of hydrology on<br />
phytoplankton species composition and life strategies in a subtropical coastal lagoon<br />
periodically connected with the Atlantic Ocean. Estuaries, 28:884–895.<br />
Borges, P.A.F., Train, S. & Rodrigues, L.C. 2008. Spatial and temporal variation of<br />
phytoplankton in two subtropical Brazilian reservoirs. Hydrobiologia, 607:63–74.<br />
Borics, G., Grigorsky, I., Szabó, S. & Padisák, J. 2000. Phytoplankton associations in<br />
a small hypertrophic fishpond in East Hungay during a change from bottom-up to topdown<br />
control. Hydrobiologia, 424:79–90.<br />
105
Bouvy, M., Falcão, D., Marinho, M., Pagano, M. & Moura, A. 2000. Occurence of<br />
Cylindrospermopsis (Cyanobacteria) in 39 Brazilian tropical reservoirs during the<br />
1998 drought. Aquatic Microbial Ecology, 23:13-27.<br />
Bouvy, M., Molica, R.O.S., Marinho, M.M. & Beker, B. 1999. Dynamic of a toxic<br />
cyanobacterial bloom (Cylindrospermopsis raciborskii) in a shallow reservoir in the<br />
semi-arid region of northeast Brazil. Aquatic Microbial Ecology, 20:285–297.<br />
Bouvy, M., Nascimento, S.M., Molica, R.J.R. & Ferreira, A. 2003. Limnological<br />
features in Tapacurá reservoir (northeast Brazil) during a severe drought.<br />
Hydrobiologia, 493:115–130.<br />
Bovo-Scomparin, V.M. & Train, S. 2008. Long-term variability of the phytoplankton<br />
community in an isolated floodplain lake of the Ivinhema River State Park, Brazil.<br />
Hydrobiologia, 610:331–344.<br />
Branco, A.B. & Kremer, J.N. 2005. The Relative Importance of Chlorophyll and<br />
Colored Dissolved Organic Matter (CDOM) to the Prediction of the Diffuse<br />
Attenuation Coefficient in Shallow Estuaries. Estuaries, 28:643–652.<br />
Buss, D.F., Baptista, D.F. & Nessimian, J.L. 2003. Bases conceituais para a<br />
aplicação de biomonitoramento em programas de avaliação da qualidade da água<br />
de rios. Caderno de Saúde Pública, 19:465–473.<br />
Calijuri, M.C., dos Santos, A.C.A. & Jati, S. 2002.Temporal changes in the<br />
phytoplankton community structure in a tropical and eutrophic reservoir (Barra<br />
Bonita, SP - Brazil). Journal of Plankton Research, 24:617–624.<br />
Calijuri, M.C., Tundisi, J.G., Henry, R., Ibañez, M.S.R., Matsumura-Tundisi, T. &<br />
Rocha, O. 1997. Changes in light attenuation in fifteen lakes and their relationship<br />
with chlorophyll and particulate material during summer and winter. In: Tundisi, J.G.<br />
& Saijo, Y. (eds). Limnological Studies on the Rio Doce Valley Lakes, Brazil.<br />
Brazilian Academy of sciences, University of São Paulo, School Engineering at S.<br />
Carlos and Center for Water Resources and Applied Ecology, São Paulo, p. 83–93.<br />
Calrson, R.E. 1977. A trophic state index for lakes. Limnology and Oceanography,<br />
22:361–369.<br />
Carneiro, F.M., Nabout, J.C. & Bini, L.M. 2008. Trends in the scientific literature on<br />
phytoplankton. Limnology, 9:153–158.<br />
Carpenter, S.R., Cole, J.J., Kitchel, J.F. & Pace, M.L. 1998. Impact of dissolved<br />
organic carbon, phosphorus and grazing on phytoplankton biomass and production in<br />
experimental lakes. Limnology and Oceanography, 43:73–80.<br />
Castellano-Solá, M. E. & F. A. R. Barbosa, 2003. Sistema lacustre do médio rio<br />
Doce, MG: caracterização morfológica de 158 lagos tropicais utilizando Sistema de<br />
Informações Geográficas. In IX Congresso Brasileiro de Limnologia: Água-rompendo<br />
fronteiras entre ciência, educação e cidadania, Juiz de Fora.<br />
106
Cavati, B. & Fernandes, V.O. 2008. Algas perifíticas em dois ambientes do baixo rio<br />
Doce (lagoa Juparanã e rio Pequeno – Linhares, Estado do Espírito Santo, Brasil):<br />
variação espacial e temporal. Acta Scientiarium, 30:439–448.<br />
CETEC. 1981. Pragramas de pesquisas ecológicas no Parque Estadual do Rio<br />
Doce. Fundação Centro Tecnológico de Minas Gerasi. 1º Vol. 264p. Relatório Final<br />
não publicado.<br />
Coesel, P.F.M. 1996. Biogeography of desmids. Hydrobiologia, 336: 41–53.<br />
Coesel, P.F.M. 2001. A method for quantifying conservation value in lentic freshwater<br />
habitats using desmids as indicator organisms. Biodiversity and Conservation,<br />
10:177–187.<br />
Cole, G.A. 1983. Textbook of Limnology. The C.V. Mosby Company, St. Louis.<br />
401pp.<br />
Colwell, R.K. 2006. Estimate S - Statistical estimation of species richness and shared<br />
species from samples. Version 8. University of Connecticut. Disponível em:<br />
http://purl.oclc.org/estimates.<br />
CONAMA, Resolução Nº 303 de 20 de março de 2002. Dispões sobre parâmetros,<br />
definições e limites de Áreas de Preservação Permanente.<br />
Connell, J. 1978. Diversity in tropical rain forests and coral reefs. Science, 199:1304–<br />
310.<br />
Costa, L.S., Huszar, V.L.M. & Ovale, A.R. 2009. Phytoplankton Functional Groups in<br />
a Tropical Estuary: Hydrological Control and Nutrient Limitation. Estuaries and<br />
Coasts, 32:508–521.<br />
Crist, T.O., Veech, J.A., Gering, J.C. & Summerville, K.S. 2003. Partitioning Species<br />
Diversity across Landscapes and Regions: A Hierarchical Analysis of α, β, and γ<br />
Diversity. The American Naturalist, 162:734–743.<br />
Crossetti, L.O. & Bicudo, C.E.M. 2005. Structural and functional phytoplankton<br />
responses to nutrient impoverishment in mesocosms placed in a shallow eutrophic<br />
reservoir (Garça Pond), São Paulo, Brazil. Hydrobiologia, 541:71–85.<br />
Crossetti, L.O. & Bicudo, C.E.M. 2008a. Phytoplankton as a monitoring tool in a<br />
tropical urban shallow reservoir (Garças Pond): The assemblage index application.<br />
Hydrobiologia, 610:161–173.<br />
Crossetti, L.O. & Bicudo, C.E.M. 2008b. Adaptations in phytoplankton life strategies<br />
to imposed change in a shallow urban tropical eutrophic reservoir, Garças Reservoir,<br />
over 8 years. Hydrobiologia, 614:91–105.<br />
De Meis, M.R.M. & Tundisi, J.G. 1997. Geomorphological and Limnological process<br />
as a basis for lake typology. The middle Rio Doce lake system. In: Tundisi, J.G. &<br />
107
Saijo, Y. (eds), Limnological Studies in the Rio Doce Valley Lakes. Brazilian<br />
Academy of Sciences, São Carlos: p. 25–50.<br />
Declerck, S., Vandekerkhove, J., Johansson, L., Muylaert, K., Conde-Porcuna, J. M.,<br />
Van Der Gucht, K., Pérez-Martinéz, C., Lauridsen, T., Schwenk, K., Zwart, G.,<br />
Rommens, W., López-Ramos, J., Jeppesen, E., Vyverman, W., Brendonck, L. & De<br />
Meester, L. 2005. Multi-group biodiversity in shallow lakes along gradients of<br />
phosphorus and water plant cover. Ecology, 86:1905–1915.<br />
Delazari-<strong>Barros</strong>o, A., <strong>Barros</strong>o, G.F., Huszar, V.L.M. & Azevedo, S.M.F.O. 2009.<br />
Physical regimes and nutrient limitation affecting phytoplankton growth in a mesoeutrophic<br />
water supply reservoir in southeastern Brazil. Lakes & Reservoirs:<br />
Research and Management, 14:269–278.<br />
Devercelli, M. 2010. Changes in phytoplankton morpho-functional groups induced by<br />
extreme hydroclimatic events in the Middle Parana´ River (Argentina). Hydrobiologia,<br />
639:5–19.<br />
Devol, A.H., Dos Santos, A., Forsberg, B.R. & Zaret, T.M. 1984. Nutrient addition<br />
experiments in Lago Jacaretinga, Central Amazon, Brazil: 2. The effect of humic and<br />
fulvic acids. Hydrobiologia, 109:97–103.<br />
Dodson S.I., Arnott, S.E. & Cottingham, K.L. 2000. The relationship in lake<br />
communities between primary productivity and species richness. Ecology, 81:2662–<br />
2679.<br />
Downing, A.L. & Leibold, M.A. 2002. Ecosystem consequences of species richness<br />
and composition in pond food webs. Nature 416:837–841.<br />
Drakare, S., Blomqvist, P., Bergström, A.M. & Jansson, M. 2002. Primary production<br />
and phytoplankton composition in relation to DOC input and bacterioplankton<br />
production in humic Lake Örträsket. Freshwater Biology, 47:41–52.<br />
Drummond et al., 2005. Biodiversidade em Minas Gerais: um atlas para sua<br />
conservação. 2. ed. Fundação Biodiversitas. Belo Horizonte. 222 p.<br />
Dukes, J.S. 2001. Biodiversity and invasibility in grassland microcosms. Oecologia,<br />
126: 563–568.<br />
Falkowski, P.G., Katz, M.E., Knoll, A.H., Quigg, A. & Raven, J.A. 2004. The evolution<br />
of modern eukaryotic phytoplankton. Science, 305:354–360.<br />
Figueredo, C.C. & Giani, A. 2001. Seasonal variation in the diversity and species<br />
richness of phytoplankton in a tropical eutrophic reservoir. Hydrobiologia, 445:165–<br />
174.<br />
Findlay, D.L., Hecky, R.E., Kasian, S.E.M., Stainton, M.P., Hendzel, L.L. &<br />
Schindler, E.U. 1999. Effects on phytoplankton of nutrients added in conjunction with<br />
acidification. Freshwater Biology, 41:131–145.<br />
108
Flöder, S. & Burns, C.W. 2005. The influence of fluctuating light on diversity and<br />
species number of nutrient-limited phytoplankton. Journal of Phycology, 41:950–956.<br />
Flöder, S. & Sommer, U. 1999. Diversity in Planktonic Communities: An Experimental<br />
Test of the Intermediate Disturbance Hypothesis. Limnology and Oceanography,<br />
44:1114–1119.<br />
Flöder, S., Urabe, J. & Kawabata, Z. 2002. The influence of fluctuating light<br />
intensities on species composition and diversity of natural phytoplankton<br />
communities. Oecologia, 133:395–401.<br />
Foden, J., Sivyer, D.B., Mills, D.K. & Devlin, M.J. 2008. Spatial and temporal<br />
distribution of chromophoric dissolved organic matter (CDOM) fluorescence and its<br />
contribution to light attenuation in UK waterbodies. Estuarine, Coastal and Shelf<br />
Science, 79:707–717.<br />
Folke, C., Carpenter, S. Walker, B., Scheffer, M., Elmqvist, T., Gunderson, L. &<br />
Holling, C.S. 2004. Regime shifts, resilience, and biodiversity in ecosystem<br />
management. Annual Reviews of Ecology, Evolution and Systematics, 35:557–81.<br />
Fonseca, B.M. & Bicudo, C.E.M. 2008. Phytoplankton seasonal variation in a shallow<br />
stratified eutrophic reservoir (Garças Pond, Brazil). Hydrobiologia, 600:267–282.<br />
Förster, K. 1969. Amazonische Desmidieen. 1. Areal Santarém. Amazoniana, 2:5–<br />
232.<br />
Förster, K. 1974. Amazonische Desmidieen. 2. Areal Maués-n Abacaxis.<br />
Amazoniana, 5:135–242.<br />
Garcia, F.C. 2007. Estudos Ecológicos da cianobactéria Cylindrospermopsis<br />
raciborskii (Woloszynska) Seenayya et Subba Raju no Lago Dom Helvécio, Parque<br />
Estadual do Rio Doce, MG, Brasil. <strong>Tese</strong> de Doutorado<br />
Garn, H.S., Elder, J.F. & Robertson, D.M. 2003. Why Study Lakes An Overview of<br />
USGS Lake Studies in Wisconsin. USGS Science for a changing world, fact sheet<br />
063-03:1–8.<br />
Gemelgo, M.C.P., Mucci, J.L.N. & Navas-Pereira, D. 2009. Population dynamics:<br />
seasonal variation of phytoplankton functional groups in Brazilian reservoirs (Billings<br />
and Guarapiranga, São Paulo). Brazilian Journal of Biology, 69:1001–1013.<br />
Golterman, H.L., Clymo, R.S. & Ohnstad, M.A.M. 1978. Methods for physical and<br />
chemical analysis of freshwaters. Blackwell Scientific Publications, Oxford. 213pp.<br />
Green, R. E., Sosik, H.M., Olson, R.J. Contributions of phytoplankton and other<br />
particles to inherent optical properties in New England continental shelf waters.<br />
Limnology and Oceanography, 48(6): 2377–2391.<br />
Hajnal, E. & Padisák, J. 2008. Analysis of long-term ecological status of Lake Balaton<br />
based on the ALMOBAL phytoplankton database. Hydrobiologia, 599:227–237.<br />
109
Hammer, O., Harper, D.A.T. & Ryan, P.D. 2001. Palenontological statistics software<br />
package for education and data analysis. Paleontologia electronic, 4. 9 pp.<br />
Harrison, S., Ross, S.J. & Lawton, J.H. 1992. Beta diversity on geographic gradients<br />
in Britain. Journal of Animal Ecology, 62:151–158.<br />
Hehmann, A., Krienitz, L. & Koschel, R. 2001. Long-term phytoplankton changes in<br />
an artificially divided, top-down manipulated humic lake. Hydrobiologia, 448:83–96.<br />
Henry, R. & Barbosa, F.A.R. 1989. On the thermal structure, heat content and<br />
stability in two lakes of the Rio Doce Valley Park (Minas Gerais, Brazil).<br />
Hydrobiologia, 171:189–199.<br />
Henry, R., Tundisi, J.G., Calijuri, M.C., Ibañez, M.S.R., Mitamura, O., Matsumura-<br />
Tundisi, T., Rocha, O., Espindola, E.L.G. & Gullén, S.M. 1997. Addition of phosphate<br />
and ammonia and their effects on primary productivity by phytoplankton of Lake Dom<br />
Helvécio in experiments using large enclosures. In: Tundisi, J.G. & Saijo, Y. (eds.)<br />
Limnological Studies in the Rio Doce Valley Lakes. Brazilian Academy of Sciences,<br />
São Carlos. p.391–397.<br />
Hillebrand, H., Dürselen, C., Kirschtel, D., Pollingher U. & Zohary, T. 1999.<br />
Biovolume calculation for pelagic and benthic microalgae. Journal of Phycology,<br />
35:403–424.<br />
Hino, K., Tundisi, J.G. & Reynolds, C.S. 1986. Vertical distribution of phytoplankton<br />
in a stratified lake (Lago Dom Helvécio, Southeastern Brazil), with special reference<br />
to the metalimnion. Japanese Journal of Limnology, 47:239–246.<br />
Huszar, V.L.M. & Caraco, N. 1998. The relationship between phytoplankton<br />
composition and physical–chemical variables: a comparison of taxonomic and<br />
morphological–functional descriptors in six temperate lakes. Freshwater Biology,<br />
40:679–696.<br />
Huszar, V.L.M. & Reynolds, C.S. 1997. Phytoplankton periodicity and sequences of<br />
dominance in on Amazonian flood-plain lake (Lago Batata, Pará, Brazil): responses<br />
to gradual environmental change. Hydrobiologia, 346:169–181.<br />
Huszar, V.L.M., Kruk, C. & Caraco, N. 2003. Steady-state assemblages of<br />
phytoplankton in four temperate lakes (NE USA). Hydrobiologia, 502:97–109<br />
Huszar, V.L.M., Silva, L.H.S. & Esteves, F.A. 1990. Estrutura das comunidades<br />
fitoplanctônicas de 18 lagoas da região do Baixo Rio Doce, Linhares, Espírito Santo,<br />
Brasil. Revista Brasileira de Biologia, 50:585–598.<br />
Huszar, V.L.M., Silva, L.H.S., Marinho M., Domingos P. &. Sant’Anna, C.L. 2000.<br />
Cyanoprokariote assemblages in eight productive tropical Brazilian waters.<br />
Hydrobiologia, 424:67–77.<br />
Hutchinson, G. E. 1961. The paradox of plankton. American Naturalist, 95:137–147.<br />
110
Instituto Estadual de Florestas / IEF-MG. 2002. Plano de Manejo do Parque Estadual<br />
do Rio Doce. Disponível em:<br />
http://www.ief.mg.gov.br/component/content/306task=view<br />
Isaksson, A., Bergstrom, A. K., Blomqvist & P. & Jansson, A. 1999. Bacterial grazing<br />
by phagotrophic phytoflagellates in a deep humic lake in notherm Sweden. Journal of<br />
Planton Research, 21:247–268.<br />
Istvánovics, V., Shafik, H.M., Présing, M. & Szilveszter, C. 2000. Growth and<br />
phosphate uptake kinetics of the cyanobacterium, Cylindrospermopsis raciborskii<br />
(Cyanobacteria) in throughflow cultures. Freshwater Biology, 43:257–275.<br />
Izaguirre, I., O’Farrell, I., Unrein, F., Sinistro, R., Dos Santos Afonso, M. & Tell, G.<br />
2004. Algal assemblages and limnological features across a wetland, from a shallow<br />
lake to the relictual oxbow lakes (Lower Parana´ River, South America).<br />
Hydrobiologia, 511:25–36.<br />
Jaccard, P. 1908. Nouvelles recherches sur la distribution florale. Bulletin de la<br />
Societé Vanddoise des Sciences Natureles, 44:223–270.<br />
Jansson, M., Blomqvist, P., Jonsson, A. & Bergström, A.K. 1996. Nutrient limitation<br />
of bacterioplankton, autotrophic and mixotrophic phytoplankton, and heterotrophic<br />
nanoflagellates in Lake Örträsket. Limnology and Oceanography, 41:1552–1559.<br />
Jones, R.I. 1992. The influence of humic substances on lacustrine planktonic food<br />
chains. Hydrobiologia, 229:73–91.<br />
Jones, R.I. 2000. Mixotrophy in planktonic protists: an overview. Freshwater Biology,<br />
45:219–226.<br />
Karlsson, J., Byström, P., Ask, J., Ask, P., Persson, L. & Jansson, M. 2009. Light<br />
limitation of nutrient-poor lake ecosystems. Nature, 460:506–510.<br />
Kindt, R. & Coe, R. 2005. Tree diversity analysis. A manual and software for common<br />
statistical methods for ecological and biodiversity studies. World Agroforestry Centre<br />
(ICRAF), Nairobi.<br />
Kirk, J.T.O. 1994. Light and photosynthesis in aquatic ecosystems. 2ª Ed. Cambridge<br />
University Press. Cambridge. 509pp.<br />
Komárek, J. & Anagnostidis, K. 1989. Modern aprroach to the classification system of<br />
cyanophytes, 4: Nostocales. Algological Studies, 56:247–345.<br />
Komárek, J. & Anagnostidis, K. 1999. Cyanoprokaryota I. Teil Chroococcales. In: Ettl,<br />
H., Gärtner, G., Heynig, H. & Mollenhauer, D. (eds.). Süsswasserflora von<br />
Mitteleuropa 19. G. Fischer, Verlag, p. 1–548.<br />
Komárek, J. & Fott, B. 1983. Chlorophyceae (Grünalgen), Ordiniung: Chlorococcales.<br />
In: Huber-Pestalozzi, G., Heynig, H. & Mollenhauer, D. (eds.). Das Phytoplankton des<br />
111
Sübwassers: Systematik und Biologie. E. Schwiezerbat‘sche Verlagsbuchlandlung,<br />
Stuttgart. 1044pp.<br />
Koroleff, F. 1976. Determination of ammonia. In Grasshoff, K. (ed.), Methods of<br />
seawater analysis. Verlag Chemie, Weinheim, p. 126–133.<br />
Kostoglidis, A., Pattiaratchi, C.B. & Hamilton, D.P. 2005. CDOM and its contribution<br />
to the underwater light climate of a shallow, microtidal estuary in south-western<br />
Australia. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 63:469–477.<br />
Krasznai, E., Borics, G., Várbíró, G, Abonyi, A, Padisák, J, Deák, C. & Tóthmérész,<br />
B. 2010. Characteristics of the pelagic phytoplankton in shallow oxbows.<br />
Hydrobiologia, 639:173–184.<br />
Kruk, C., Mazzeo, N., Lacerot, G. & Reynolds, C.S. 2002. Classification schemes for<br />
phytoplankton: a local validation of a functional approach to the analysis of species<br />
temporal replacement. Journal of Plankton Research, 24:901–912.<br />
Lamparelli, M.C. 2004. Grau de trofia em corpos d’água do estado de São Paulo:<br />
avaliação dos métodos de monitoramento – São Paulo – <strong>Tese</strong> de (Doutorado) –<br />
Instituto de Biociências – USP.<br />
Lewis, W.M. 2000. Basis for the protection and management of tropical lakes. Lakes<br />
& Reservoirs: Research and Management, 5:35–48.<br />
Litchman, E. & Klausmeier, C.A. 2008. Trait-based community ecology of<br />
phytoplankton. Annual Reviews of Ecology, Evolution and Systematics, 39:615–639.<br />
Lopes, M.R.M., Bicudo, C.E.M. & Ferragut, M.C. 2005. Short term spatial and<br />
temporal variation of phytoplankton in a shallow tropical oligotrophic reservoir,<br />
southeast Brazil. Hydrobiologia, 542:235–247.<br />
Lund, J.W.G., Kipling, C. & LeCren, E.D. 1958. The inverted microscope method of<br />
estimating algal number and the statistical basis of estimation by counting.<br />
Hydrobiologia, 11:143–170.<br />
MacArthur, R.H., Recher, H. & Cody, M. 1966. On the relation between habitat<br />
selection and species diversity. American Naturalist, 100:319–332.<br />
Mackereth, F.J.H., Heron, J. & Talling, J.F. 1978. Water analysis and some revised<br />
methods for limnologists. New York, Freshwater Biological Association, 36. 120pp.<br />
Maechler, M., Rousseeuw, P., Struyf, A. & Hubert, M. 2005. Cluster Analysis Basics<br />
and Extensions; unpublished.<br />
Magurran, A.F. 2004. Measuring Biological diversity. Blackwell, Oxford. 256 pp.<br />
Maia-Barbosa, P.M., <strong>Barros</strong>, C.F.A, Souza, M.B.G, Faria, V.R., Barbosa, L.G, Brito,<br />
S.L., Souza, R.A., Rietzler, A., Eskinazi Sant’Anna, E. & Barbosa, F.A.R. 2006. The<br />
112
middle Rio Doce lakes, southeast Brazil: biodiversity and its controlling forces at local<br />
and regional scales. Verhandlungen des Internationalen Verein Limnologie, 29:1–5.<br />
Marinho, M.M. & Huszar, V.L.M. 2002. Nutrient availability and physical conditions as<br />
controlling factors of phytoplankton composition and biomass in a tropical reservoir<br />
(Southeastern Brazil). Archiv für Hydrobiologie, 153:443–468.<br />
Marques, M.M. & Barbosa, F.A.R. 2002. Áreas prioritárias para a conservação da<br />
diversidade aquática no trecho médio da bacia do Rio Doce, MG. Naturalia, 27:211–<br />
229.<br />
McCune, B. & Mefford, M. J. 1997. Multivariate Analysis of Ecological Data. Version<br />
3.0. MjM software, Gleneden Beach, Oregon.<br />
Meerhoff, M., Mazzeo, N., Moss, B. & Rodriguez Gallego, L. 2003. The structuring<br />
role of free floating versus submerged plants in a subtropical shallow lake. Aquatic<br />
Ecology, 37:377–391.<br />
Melo, S. & Huszar, V.L.M. 2000. Phytoplankton in an Amazonian floo-plain lake<br />
(Lago Batata, Brasil): Diel variation and species strategies. Journal of Plankton<br />
Research, 22:63–76.<br />
Menezes, M., Nascimento, E.P. & Fonseca, C.G. 1995. Flora dos Estados de Goiás<br />
e Tocantins - Criptógamos volume 4: Euglenophyceae. Editora UFG. Goiânia. 77pp.<br />
Moura, A.N., Bittencourt-Oliveira, M.C., Dantas, E.W. & Arruda Neto, J.D.T. 2007.<br />
Phytoplanktonic associations: A tool to understanding dominance events in a tropical<br />
Brazilian reservoir. Acta Botanica Brasiliensis, 21:641–648.<br />
Nabout, J.C. & Nogueira, I. 2007. Spatial and temporal dynamics of phytoplankton<br />
functional group in a blocked valley (Brazil). Acta Limnologica Brasiliensis, 19:305–<br />
314.<br />
Nabout, J.C., Nogueira, I.S. & Oliveira, L.G. 2006. Phytoplankton community of<br />
floodplain lakes of the Araguaia River, Brazil, in the rainy and dry seasons. Journal of<br />
Plankton Research, 28:181–193.<br />
Nabout, J.C., Nogueira, I.S. & Oliveira, L.G. 2009. Estrutura de populações de<br />
fitoflagelados nas lagoas de inundação do rio Araguaia, Brasil. Acta Botanica<br />
Brasilica, 23:67–72.<br />
Nabout, J.C., Nogueira, I.S., Oliveira, L.G. & Morais, R.R. 2007. Phytoplankton<br />
diversity (alpha, beta, and gamma) from the Araguaia River tropical floodplain lakes<br />
(central Brazil). Hydrobiologia, 557:455–461.<br />
Naselli-Flores, L., Padisák, J. & Albay, M. 2007. Shape and size in phytoplankton<br />
ecology: do they matter Hydrobiologia, 578:157–161.<br />
Nimer, E. 1989. Climatologia do Brasil. IBGE. 421 pp.<br />
113
Nogueira, I.S., Nabout, J.C., Oliveira, J.E. & Silva, K.D. 2008. Diversidade (alfa, beta<br />
e gama) da comunidade fitoplanctônica de quatro lagos artificiais urbanos do<br />
município de Goiânia, GO. Hoehnea, 35:219–233.<br />
Padisák, J. & Reynolds, C.S. 2003. Shallow lakes: the absolute, the relative, the<br />
functional and the pragmatic. Hydrobiologia, 506–509:1–11.<br />
Padisák, J. 1997. Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska) Seenayya et Subba<br />
Raju, an expanding, highly adaptive cyanobacterium: worldwide distribution and<br />
review of its ecology. Archiv für Hydrobiologie, 4:563–593.<br />
Padisák, J., Borics, G., Fehér, G., Grigoszrsky, I., Oldal, I., Schimdt, A. & Zámbóné-<br />
Doma, Z. 2003a. Dominant species, functional assemblages and frequency of<br />
equilibrium phases in late summer phytoplankton assemblages in Hungarian small<br />
shallow lakes. Hydrobiologia, 502:157–168.<br />
Padisák, J., Soróczki-Pintér, E. & ReznerSinking, Z. 2003b. Properties of some<br />
phytoplankton shapes and the relation of form resistance to morphological diversity<br />
of plankton – an experimental study. Hydrobiologia, 500:243–257.<br />
Padisák, J., Borics, G., Grigorszky, I. & Soróczki-Pintér, E. 2006. Use of<br />
phytoplankton assemblages for monitoring ecological status of lakes within the Water<br />
Framework Directive: the assemblage index. Hydrobiologia, 553:1–14.<br />
Padisák, J., Crossetti, L.O. & Naselli-Flores, L. 2009. Use and misuse in the<br />
application of the phytoplankton functional classification: a critical review with<br />
updates. Hydrobiologia, 621:1–19.<br />
Padisák, J., Hajnal, E., Naselli-Flores, L., Dokulil, M.T., Nõges, P & Zohary, T. 2010.<br />
Convergence and divergence in organization of phytoplankton communities under<br />
various regimes of physical and biological control. Hydrobiologia, 639:205–220.<br />
Pålsson, C. & Granéli, W. 2004. Nutrient limitation of autotrophic and mixotrophic<br />
phytoplankton in a temperate and tropical humic lake gradient. Journal of Plankton<br />
Research, 26:1005–1014.<br />
Passarge, J., Hol, S., Escher, M. & Huisman, J. 2006. Competition for nutrients and<br />
light: stable coexistence, alternative stable states, or competitive exclusion<br />
Ecological Monographs, 76:57–72.<br />
Petrucio, M.M. & Barbosa, F.A.R. 2004. Diel variations of phytoplankton and<br />
bacterioplankton production rates in four tropical lakes in the middle Rio Doce basin<br />
(Southeastern Brazil). Hydrobiologia, 513:71 –76.<br />
Petrucio, M.M., Barbosa, F.A.R. & Furtado, A.L.S. 2006. Bacterioplankton and<br />
phytoplankton production in seven lakes in the middle Rio Doce, south-east Brazil.<br />
Limnologica, 36:192-203.<br />
Pfannkuche, J. 2002. Optical properties of Otago shelf waters: South Island New<br />
Zealand. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 55:613–627.<br />
114
Pinto, P.T., Allende, L. & O’farrel, I. 2007. Influence of free-floating plants on the<br />
structure of a natural phytoplankton assemblage: an experimental approach. Journal<br />
of Plankton Research, 29:47–56.<br />
Pivato, B.M., Train, S. & Rodrigues, L.C. 2006. Dinâmica nictemeral das assembléias<br />
fitoplanctônicas em um reservatório tropical (reservatório de Corumbá, Estado de<br />
Goiás, Brasil), em dois períodos do ciclo hidrológico. Acta Scientiarium, 28:19–29.<br />
Prescott, G.W., Bicudo, C.E.M. & Vinard, W.C. 1982. A Synopsis of North American<br />
Desmids Part II. Desmidiaceae: Placodermae Section 4. University of Nebraska<br />
Press. USA. 699pp.<br />
Prescott, G.W., Croasdale, H.T. & Vinard, W.C. 1975. A Synopsis of North American<br />
Desmids Part II. Desmidiaceae: Placodermae Section 1. University of Nebraska<br />
Press. USA. 275pp.<br />
Prescott, G.W., Croasdale, H.T. & Vinard, W.C. 1977. A Synopsis of North American<br />
Desmids Part II. Desmidiaceae: Placodermae Section 2. University of Nebraska<br />
Press. USA. 413pp.<br />
Prescott, G.W., Croasdale, H.T., Vinard, W.C., & Bicudo, C.E.M. 1981. A Synopsis of<br />
North American Desmids Part II. Desmidiaceae: Placodermae Section 3. University<br />
of Nebraska Press. USA. 720pp.<br />
RAMSAR. 2010. The RAMSAR List of Wetlands of International Importance.<br />
Disponível em http://www.ramsar.org/pdf/sitelist_order.pdf<br />
Rangel, L.M., Silva, L.H.S., Arcifa, M.S. & Perticarrari, A. 2009. Driving forces of the<br />
diel distribution of phytoplankton functional groups in a shallow tropical lake (Lake<br />
Monte Alegre, Southeast Brazil). Brazilian Journal of Biology, 69:75–85.<br />
Revenga, C., Campbell, I., Abell, R., de Villiers, P. & Bryer, M. 2005. Prospects for<br />
monitoring freshwater ecosystems towards the 2010 targets. Philosophical<br />
Transactions of the Royal Society B, 360:397–413.<br />
Reynolds, C.S. 1984. Phytoplankton periodicity: the interactions of form, function and<br />
environmental variability. Freshwater Biology, 14:111–142.<br />
Reynolds, C.S. 1987. The response of phytoplankton communities to change lake<br />
environments. Schweizerische Zeitschrift fur Hydrologie, 49:220–236.<br />
Reynolds, C.S. 1993. Scales of disturbance and their role in plankton ecology.<br />
Hydrobiologia, 249:157–171.<br />
Reynolds, C.S. 1994. The long, the short and the stalled: on the attributes of<br />
phytoplankton selected by physical mixing in lakes and rivers. Hydrlobiologia, 289:9–<br />
21.<br />
Reynolds, C.S. 1997a. Vegetation Processes in the Pelagic. A Model for Ecosystem<br />
Theory. The International Ecology Institute, Oldendorf. 371pp.<br />
115
Reynolds, C.S. 1997b. On the vertical distribution of phytoplankton in the middle Rio<br />
Doce Valley lakes. In: Tundisi, J.G. & Saijo, Y. (eds). Limnological Studies on the Rio<br />
Doce Valley Lakes, Brazil. Brazilian Academy of sciences, University of São Paulo,<br />
School Engineering at S. Carlos and Center for Water Resources and Applied<br />
Ecology, São Paulo, p. 265–274.<br />
Reynolds, C.S. 1999. Non-determinism to Probability, or N:P in the community<br />
ecology of phytoplankton. Arch. Hydrobiol., 146:23–35.<br />
Reynolds, C.S. 2006. The ecology of phytoplankton. Cambridge: Cambridge<br />
University Press. 552pp.<br />
Reynolds, C.S., Huszar, V.L.M., Kruk, C., Naselli-Flores, L. & Melo, S. 2002.<br />
Towards a functional classification of the freshwater phytoplankton. Journal of<br />
Plankton Research, 24:417–428.<br />
Rodrigo, M.A., Rojo, C., Segura, M. & Larrosa, J. 2009 Mechanisms of microalgae<br />
selection during the assembly of a planktonic community. Aquatic Ecology, 43:61–72.<br />
Rodrigues, P. & Pizarro, H. 2007. Phytoplankton productivity in a highly colored<br />
shallow lake of a South American floodplain. Wetlands, 27:1153–1160.<br />
Round, F. 1983. Biologia das Algas. 2a. edição. Ed. Guanabara Dois. Rio de Janeiro.<br />
263pp.<br />
Salmaso, N. & Padisák. J. 2007. Morpho-functional groups and phytoplankton<br />
development in two deep lakes (Lake Garda, Italy and Lake Stechlin, Germany).<br />
Hydrobiologia, 578:97–112.<br />
Sant'Anna, C.L. 1984. Chlorococcales (Chlorophyceae) do Estado de São Paulo,<br />
Brasil. Bibliotheca Phycologica. J.Cramer. Germany. 348 pp.<br />
Sarmento, H. & Descy, J.P. 2008. Use of marker pigments and functional groups for<br />
assessing the status of phytoplankton assemblages in lakes. Journal of Applied<br />
Phycology, 20:1001–1011.<br />
Scheffer, M., Carpenter, S., Foley, J.A., Folke, C. & Walker, B. 2001. Catastrophic<br />
shifts in ecosystems. Nature, 413: 591–596.<br />
Shannon, C.E. & Weaver, W. 1963. The mathematical theory of communication.<br />
Illinois University Press. Urbana. 144 pp.<br />
Silva, C.A., Train, S. & Rodrigues, L.C. 2005. Phytoplankton assemblages in a<br />
Brazilian subtropical cascading reservoir system. Hydrobiologia, 537:99–109.<br />
Soares, M.C.S., Huszar, V.L.M. & Roland, F. 2007. Phytoplankton dynamics in two<br />
tropical rivers with different degrees of human impact (Southeast Brazil). River<br />
Research and Applications, 23:698–714.<br />
116
Souza, M.B.G. 2005. Flutuação temporal e avaliação do potencial invasor de<br />
Cylindrospermopsis raciborskii (Cyanoprokariota, Nostocales) em lagos do trecho<br />
médio da bacia do Rio Doce, MG. Dissertação de mestrado. Universidade Federal<br />
de Minas Gerais.<br />
Souza, M.B.G., <strong>Barros</strong>, C.F.A., Barbosa F., Hajinal, E. & Padisák, J. 2008. Role of<br />
atelomixis in phytoplankton assemblages’ replacement in Dom Helvécio Lake, South-<br />
East Brazil. Hydrobiologia, 607:211–224.<br />
Spijkerman, E. & Coesel, P.F.M. 1996. Competition for phosphorus among<br />
planktonic desmid species in continuous-flow culture. Journal of Phycology, 32:939–<br />
948.<br />
Strickland, J.D.H. & Parsons, T.R. 1968. Determination of reactive nitrite. In: A<br />
practical Handbook of seawater analysis. Fisheries Research Board of Canada,<br />
Bulletin, 167:71–75.<br />
Sun, J. & Liu, D. 2003. Geometric models for calculating cell biovolume and surface<br />
area for phytoplankton. Journal of Plankton Research, 25:1331–1346.<br />
Ter Braak, C.J.F. 1986. Canonical correspondence analysis: A new eigenvector<br />
technique for multivariate direct gradient analysis. Ecology, 67:1167–1179.<br />
Tilman, D. 1982. Resource competition and community structure. Princeton<br />
University Press. Princeton. 296 pp.<br />
Toledo, A., Talarico, M., Chinez, S.J. & Agudo, E.G. 1983. A aplicação de modelos<br />
simplificados para a avaliação do processo de eutrofização em lagos e reservatórios<br />
tropicais. Poster presented in the Congresso Brasileiro de Engenharia Sanitária e<br />
Ambiental, 12, Camboriú. Anais. p. 1–34.<br />
Townsend, S.A. 2006. Hydraulic phases, persistent stratification and phytoplankton<br />
in a tropical floodplain lake (Mary River. Northern Australia). Hydrobiologia, 556:163–<br />
179.<br />
Tranvik, L.J & Bertilsson, S. 2001. Contrasting effects of solar UV radiation on<br />
dissolved organic sources for bacterial growth. Ecology Letters, 4:458–463.<br />
Tundisi, J.G., Matsumura-Tundisi, T., Barbosa, F.A., Gentil, J.G., Rugani, C.A.,<br />
Forte-Pontes, M.C., Aleixo, R.C., Okano, W.Y. & Santos, L.C. 1978. Estudos<br />
Limnológicos no sistema de lagos do Parque Florestal do Rio Doce, MG. Convênio<br />
CETEC-UFSCar. 45p.<br />
Tundisi, J.G., Matsumura-Tundisi, T., Fukumura, H., Mitamura, O., Guillén, S.M.,<br />
Henry, R., Rocha, O., Calijuri, M.C., Ibañez, M.S.R, Espíndola, E.L.G., Govoni, S.H.<br />
1989. Limnology of fifteen lakes in the middle Rio Doce: results of a winter survey. In:<br />
Saijo, Y. & Tundisi, J.G. (Eds.). Limnological studies in Rio Doce lakes, Brazil. Water<br />
Research Institute, Nagoya. p. 139–159.<br />
117
Tundisi, J.G. 1997. Climate. In: Tundisi, J.G. & Saijo, Y. (eds). Limnological Studies<br />
on the Rio Doce Valley Lakes, Brazil. Brazilian Academy of sciences, University of<br />
São Paulo, School Engineering at S. Carlos and Center for Water Resources and<br />
Applied Ecology, São Paulo, p. 7–11.<br />
Tundisi, J.G. & Saijo, Y. 1997a. Historical rewiew of international research in the Rio<br />
Doce lakes and Brazil/Japan cooperation in the field of limnology. In: Tundisi, J.G. &<br />
Saijo, Y. (eds). Limnological Studies on the Rio Doce Valley Lakes, Brazil. Brazilian<br />
Academy of sciences, University of São Paulo, School Engineering at S. Carlos and<br />
Center for Water Resources and Applied Ecology, São Paulo, p. 3–4.<br />
Tundisi, J.G. & Saijo, Y. 1997b. Limnological Studies in the Rio Doce Valley Lakes,<br />
Brazil. Brazil. Brazilian Academy of sciences, University of São Paulo, School<br />
Engineering at S. Carlos and Center for Water Resources and Applied Ecology, São<br />
Paulo. 513pp.<br />
Utermöhl, H. 1958. Zur Vervollkomnung der quantitativen Phytoplankton-Methodik.<br />
Verhandlungen Internationale Vereinigung für Theoretische und Angewandte<br />
Limnologie, 9:1–38.<br />
Veech, J.A., Summerville, K.S., Crist, T.O. & Gering, J.C. 2002. The additive<br />
partitioning of species diversity: recent revival of an old idea. Oikos, 99:3–9.<br />
Villafañe, V.E. & Reid, F.M.H. 1995. Métodos de microscopia para la cuatificacion del<br />
fitoplancton. In: Aveal, K., Ferrario, M.E., Oliveira, E.C. & Sar, E. (Eds.) Manual de<br />
métodos ficológicos. Universidad de Concepción, Chile. P. 169–185.<br />
Vinebrooke, R.D., Cottingham, K.L., Norberg,J., Scheffer, M., Dodson, S.I., Maberly,<br />
S.C. & Sommer, U. 2004. Impacts of multiple stressors on biodiversity and<br />
ecosystem functioning: the role of species co-tolerance. Oikos, 104:451–457.<br />
Vollenweider, R.A. 1968. Scientific fundamentals of the eutrophication of lakes and<br />
flowing water, with particular reference to phosphorus and nitrogen as factors in<br />
eutrophication.Technical Report. OECD Paris, DAS/CSI/58-27, 1–159p.<br />
Waide, R.B., Willig, M.R., Steiner, C.F., Mittelbach, G., Gough, L., Dodson, S.I.,<br />
Juday, G.P. & Parmenter, R. 1999. The relationship between productivity and<br />
species richness. Annual Review of Ecology and Systematics, 30:257–300.<br />
Ward, J.H. 1963. Hierarchical grouping to optimize an objective function. Journal of<br />
the American Statistic Association, 58:236–244.<br />
Ward, J.V., Tockner, K. & Schiemer, F. 1999. Biodiversity of floodplain river<br />
ecosystems: ecotones and connectivity. Regulation River: Reservoir & Management,<br />
11:105–119.<br />
Wetzel, R.G. & Likens, G.E. 2000. Limnological Analysis. 2.ed. Spring-Verlag. New<br />
York. 429 pp.<br />
118
Wetzel, R.G. 2001. Limnology – Lake and River Ecosystems. 3ª Ed. Academic<br />
Press. San Diego, USA. 1006 pp.<br />
Wilson, M.V. & Shmida, A. 1984. Measuring Beta Diversity with Presence-Absence<br />
Data. Journal of Ecology, 72:1055–1064.<br />
119