Algunos aspectos ambientales y biológicos de dos potreros ...

Algunos aspectos ambientales y biológicos de dos potreros
inundables de la Mixtequilla
Facundo Rivera-Becerril * , Martha Signoret-Poillon, Miguel A. Ayala-Zermeño,
Patricia Castilla-Hernández, Jaime García-Mena ** , Teresa Mier,
María Teresa Núñez-Cardona, Nancy Romero-Martínez, Norma Sánchez-Santillán,
Nancy C. Torres-Corona, José A. Viccon-Pale.
Recibido: 30 de agosto de 2008
Aceptado: 06 de noviembre de 2008
Resumen
Se describen algunas características ambientales de
potreros inundables de la Mixtequilla, Veracruz,
así como de sus recursos bióticos. La alternancia
de periodos de inundación y de secas modifican las
características que prevalecen en el ambiente, mismas
que inciden en el desarrollo y comportamiento
de las poblaciones de organismos ahí presentes.
Los estudios desarrollados hasta ahora ponen en evidencia
la existencia de diferencias entre dos potreros,
El Llanete y don Rufino. La vegetación, entre
otros factores, determina la presencia de microorganismos
(bacterias y hongos) en los suelos. En muestras
de agua se identificaron, con base en la secuencia
del segmento 16S rDNA, bacterias Gram positivas
y Gram negativas, incluyendo miembros de la
familia Enterobacteriaceae. La caracterización bioquímica
de los aislados bacterianos refleja una amplia
diversidad fisiológica. Las especies vegetales Mimosa
pigra L., Helenium quadridentatum Labill. y
Solanum rostratum Dunal. mostraron micorrización
arbuscular en sus raíces; en la rizosfera de M. pigra
fueron identificados hongos saprobios de diferentes
géneros y grupos (Aspergillus, Curvularia, Fusarium,
Gliomastix, Mucor, Penicillium, Trichoderma,
Mycelia Sterilia y Chitridiomycetes). Asimismo,
se pone de manifiesto la relevancia que representan
los acociles, localmente llamados “reculillas”, como
un recurso natural renovable de importancia socioeconómica
para la región.
* Depto. El Hombre y su Ambiente, CBS, UAM-X, correo
electrónico: frivera@correo.xoc.uam.mx
** Depto. de Genética y Biología Molecular, Centro de Investigación
y de Estudios Avanzados (CINVESTAV), Unidad Zacatenco.
Palabras clave: microorganismos del suelo, acocil,
humedal, México
Abstract
Here, some environmental characteristics and biotic
resources of two flooded grass lands (El Llanete
and don Rufino) from the Mixtequilla, in the State
of Veracruz, are described. The environmental properties
of these grass lands change through alternation
of floods and dry periods, consequently influencing
the development and behavior of the inhabiting
organisms. Our studies show that ecological
differences exist between both grass lands. Vegetation
plays a key role in determining the presence
of microorganisms (bacteria and fungi) in the
soil. Gram positive and negative bacteria, including
members of the Enterobacteriaceae, were isolated
and identified from water samples on the basis
of their 16S rDNA sequences. Biochemical analyses
of bacterial isolates indicate wide physiological
diversity. Roots of the plant species Mimosa pigra
L., Helenium quadridentatum Labill. and Solanum
rostratum Dunal. were colonized by arbuscular mycorrhizal
fungi. Saprobe fungi from different genera
and taxonomic groups (Aspergillus, Curvularia,
Fusarium, Gliomastix, Mucor, Penicillium, Trichoderma,
Mycelia Sterilia, and Chitridiomycetes) were
identified from the rhizosphere of M. pigra. Finally,
the relevance of a crayfish (Procambarus acanthophorus)
known as “reculilla”, a natural resource
with socioeconomic importance for the local people,
is emphasized.
Key words: soil microorganisms, crayfish, wetland,
Mexico
Introducción
En la planicie costera del Golfo de México, en el Estado
de Veracruz, se localiza una zona entre el curso
de los ríos Blanco y Papaloapan. Esta región es
31

32 ContactoS 70, 31–39 (2008)
conocida como La Mixtequilla. En ella se encuentra
un ecosistema constituido por los potreros ribereños
que se inundan durante la época de lluvias y
pierden el agua superficial en la seca. Estas llanuras
están formadas por depósitos aluviales, combinados
en algunas áreas con sedimentos de otro origen.
Se caracterizan por presentar una dinámica muy
particular en virtud de que allí confluyen tres sistemas:
tierra, agua y atmósfera.
La situación de inundación modifica las condiciones
ambientales periódicamente e incide en la diversidad
de los organismos, así como en su distribución
y abundancia, la estructura de sus comunidades
y la productividad. Las especies de un sitio
inundable habitan ahí en forma permanente o
periódica y dependen directa o indirectamente del
hábitat inundable. Las actividades humanas (agropecuarias,
industriales, captura de especies, liberación
de desechos domésticos) pueden modificar significativamente
el funcionamiento de estos ecosistemas
(Junk et al., 2006).
Estudios de la dinámica de los ciclos de inundaciónsequía
son necesarios para entender el funcionamiento
de estos ecosistemas. Dentro de este contexto, el
presente trabajo analiza algunas características físicas,
químicas y biológicas de dos potreros inundables
de la Mixtequilla.
La Mixtequilla
El clima de la Mixtequilla es Aw 2 (i’)w”, es decir,
cálido, con una temperatura media anual de 26.1 o C;
enero es el mes en el cual se registra la temperatura
más baja (22.3 o C), mientras que la más cálida
ocurre en junio (28.6 o C); presenta poca oscilación
térmica. Tiene un régimen de lluvias de verano
con una precipitación total anual de 1828 mm;
el mes más seco corresponde a marzo (20.7 mm) y
el más lluvioso es septiembre (322.9 mm); se registra
canícula en agosto. Los vientos predominantes
sobre el área vienen del norte durante la mayor parte
del año (García, 1988).
El 61.8 % de la superficie de la Mixtequilla corresponde
a llanuras de inundación en época de lluvias
y se ubican en los bordes de ríos o arroyos. Las llanuras
de inundación también pueden alimentarse de
agua pluvial, agua subterránea y retroceso del agua
de los ríos por influencia marina.
Entre los 10 y 100 metros sobre el nivel del mar los
terrenos son lomeríos formados por colinas de poca
altura, de formas redondeadas y con pendientes
ligeras. En los márgenes del Río Blanco, localmente
llamado Camarón, se encuentran los potreros
los cuales se inundan de junio a noviembre y se secan
de diciembre a mayo (Fig. 1). El agua que cubre
estos terrenos se pierde por evaporación, transpiración
de plantas emergentes y la permeabilidad
del suelo. Además, durante el periodo de inundación
se modifican las propiedades fisicoquímicas del
agua y del sustrato, promoviendo el desarrollo de comunidades
de plantas y animales con adaptaciones
particulares (Vymazal, 1995).
Figura 1. Área de estudio y localización de los sitios de
muestreo.
El ambiente
Se realizaron 14 visitas a dos potreros inundables de
la Mixtequilla, denominados El Llanete y don Rufino
(Signoret et al., 2005), en diferentes meses, aunque
las más frecuentes fueron de julio a diciembre,
entre 2002 y 2004. Durante éstas, en los sitios de captura
de los reculillas (Procambarus acanthophorus),
se llevaron a cabo registros de la latitud, longitud, altitud,
profundidad de la columna de agua, temperatura
del aire y del agua, concentración de oxígeno
disuelto y pH, así como muestreos de microorganismos
y de reculillas provenientes de la captura comercial.
Algunos de los datos abióticos se presentan en
la tabla 1 y la información de los muestreos se aportará
más adelante.
Como se aprecia en la figura 1 y en la tabla 1, los potreros
El Llanete y don Rufino se encuentran alineados
latitudinalmente y separados longitudinalmente
por el río Camarón. Los promedios de las otras
variables no representan diferencias estadísticamente
significativas y el pH es el mismo en ambos lu-

Algunos aspectos ambientales y biológicos. . . . F. Rivera-Becerril, et al. 33
gares. Sin embargo, cabe enfatizar que en El Llanete
la temporada de inundación es más prolongada,
por lo que es aquí donde los pobladores inician y terminan
la temporada de captura de acociles.
El agua del río Camarón que riega los potreros tiene
una calidad deficiente debido a que recibe las
aguas de desecho, tanto municipales como industriales,
de diversos poblados aledaños a su cauce (Toledo,
1994; Yahuitl, 2006). Los análisis edafológicos
señalan una predominancia de arcillas y limos, y poca
cantidad de arenas. El color del suelo es gris obscuro
o negro (G. Vela, comunicación personal). Con
referencia a la flora de los potreros estudiados, en El
Llanete sobresale la arbustiva Mimosa pigra L. (Rzedowski
& Huerta, 1981) (Tabla 2), la cual forma popales,
típicos de zonas de inundación. En el potrero
de don Rufino pareciera que los juncos son los principales
integrantes de la vegetación.
En el poblado El Camarón, los lugareños se dedican
a la agricultura y a la captura de acociles, jaibas y
langostinos.
Las bacterias
Con la finalidad de conocer la estructura de las poblaciones
bacterianas en el agua de los potreros El
Llanete y don Rufino, en época de secas (mayo de
2007) se colectaron en forma directa muestras de
agua con botellas estériles de cristal. Se hicieron diluciones
seriadas (de 10 −1 a 10 −3 ); 0.1 ml de cada
una de ellas fueron inoculados en dos medios de
cultivo selectivos (EMB y TCBS) y uno no selectivo
(agar nutritivo); los dos primeros son específicos
para miembros de la familia Enterobacteriaceae
y el género Vibrio, respectivamente. Se obtuvieron
40 aislados bacterianos puros los cuales fueron caracterizados
considerando su capacidad para utilizar,
como única fuente de carbono y energía, algunos
carbohidratos (sacarosa, lactosa, dextrosa, manosa,
manitol, fructosa, maltosa y glucosa), su capacidad
para reducir nitratos en nitritos, así como
su respuesta a antibióticos de uso común. Los aislados
presentaron una gran actividad sobre los sustratos
orgánicos; todos fueron capaces de utilizar manosa
y manitol; el 93 % empleron la lactosa, dextrosa,
fructosa y sacarosa; el 87 % utilizaron la glucosa
y maltosa. Únicamente el 31 % de los aislados redujeron
los nitratos a nitritos; ello sugiere que podrían
ser miembros de la familia Enterobacteriaceae, considerando
que la reducción de nitratos es característica
de la misma. Se observó que todos los aislados fueron
sensibles a la cefalotina, gentamicina y nitrofurantoína;
el 87 % a la amikacina y cloranfenicol; el
62 % a la ampicilina (Alvarado-Miranda et al., 2007).
La respuesta de los aislados a la exposición a los antibióticos
hace suponer que la zona de la Mixtequilla
aún no ha sido impactada por el uso de estos compuestos
ampliamente utilizados para la salud humana
y animal.
Después de la caracterización bioquímica se llevó a
cabo la identificación de los aislados bacterianos mediante
la amplificación por PCR, secuenciación y
análisis del gen 16S rDNA (Núñez-Cardona et al.,
2008a; Núñez-Cardona et al., 2008b). Los resultados
revelaron la presencia de miembros del género
Aeromonas; estos microorganismos son típicos de
ambientes acuáticos y algunos pueden causar infecciones
en humanos por el consumo de alimentos de
origen marino y vegetales (Castro-Escarpulli et al.,
2002). Además fueron identificadas Escherichia coli
(Alvarado-Miranda et al., 2008; Núñez-Cardona
et al., 2008a), Shigella sp., Enterobacter sp. y Klebsiella
pneumoniae, pertenecientes a la familia Enterobacteriaceae,
así como un representante del género
Pseudomonas que son habitantes comunes de ambientes
acuáticos. Finalmente, también se identificaron
bacterias Gram positivas (Bacillus sp., B. pumillus,
B. megaterium y Arthrobacter sp.).
Los aislados Gram positivos fueron caracterizados
considerando la producción de algunas enzimas extracelulares
como la DNAsa, la amilasa, la esculinasa
y la ureasa, así como su capacidad de utilizar
diferentes carbohidratos, además del citrato.
Los aislados de Bacillus y Arthrobacter utilizaron
la mayoría de los sustratos y, con excepción de
Arthrobacter, todos produjeron ureasa y esculinasa
(Tabla 3).
Los miembros del género Bacillus ofrecen diversos
beneficios tanto al ambiente, como a la vegetación
de los humedales. Por ejemplo, B. pumillus acumula
metales pesados, es muy resistente a la desecación
y a la luz ultravioleta, por lo que tolera periodos
de sequía y el aumento de la temperatura
(Núñez-Cardona et al., 2008b). Algunas especies de
los géneros Pseudomonas y Bacillus producen sustancias
promotoras de crecimiento vegetal, mismas
que previenen de efectos deletéreos debidos a microorganismos
patógenos, o bien solubilizan nutrimentos
del medio ambiente (Gutiérrez-Mañero et al.,
2001). Arthrobacter, por su parte, estimula el metabolismo
secundario y el crecimiento vegetal, además

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Tabla 1. Ubicación geográfica y promedios de profundidad de la columna de agua, temperatura del aire y del agua,
concentración de oxígeno disuelto y pH de los potreros El Llanete y don Rufino (2002-2004). Se observan los resultados
de la prueba de t.
Potreros Latitud Longitud Altitud Profundidad Temp. del Temp. del Oxígeno pH
Norte Oeste (msnm) (cm) aire ( ◦ C) agua ( ◦ C) disuelto
(mg/l)
El Llanete 18 ◦ 32’ 34.73” 95 ◦ 56’ 33.70” 34.00 66.33 30.78 29.0 2.74 7
= = = = =
t=-0.34 t=1.32 t=0.64 t= 0.09 t=-0.71
P>0.05 P>0.05 P>0.05 P>0.05 P>0.05
Don Rufino 18 ◦ 32’ 35.98” 95 ◦ 57’ 10.59” 40.91 42.57 29.18 28.79 4.47 7
Tabla 2. Algunas plantas vasculares presentes en la Mixtequilla.
Familia
Género o especie
Alimataceae Echinodorus andrieuxii (Hook & Arn)
Asteraceae Helenium quadridentatum (Labill)
Cyperaceae Cyperus articulatus (L)
Cyperus giganteus (Vahl)
Eleocharis elegans (Kunth, Roemer & Shults)
Eleocharis mutata (Roemer & Schults)
Fabaceae (Leguminosa) Mimosa pigra (L)
Nymphaceae Nymphaea ampla (Salisb) DC
Onagraceae Ludwigia repens (Forster)
Pontederiaceae Eichornia crassipes (Mart) Solms-Lamb
Solanaceae Solanum rostratum (Dunal)
Tabla 3. Aislados bacterianos identificados con base en la secuencia del segmento 16S rDNA, su producción de enzimas
extracelulares y utilización de fuentes de carbono. Bp=Bacillus pumillus (aislados 1, 2, 3, 4), Bsp=Bacillus sp. (aislados
1, 2) y Art=Arthrobacter sp. (Núñez-Cardona et al., 2008b).
Bp1 Bp2 Bp3 Bp4 Bsp1 Bsp2 Art
Identidad ( %) 96 99 99 94 92 97 83
Bits 880 915 948 604 558 917 388
Enzimas extracelulares
DNAsa - - - - - - -
Amilasa - - - - - + -
Esculinasa + + + + + + -
Ureasa + + + + + + +
Fuentes de carbono
Glucosa + + + + - + -
Lactosa + + + + + - +
Manitol + + + + + + +
Manosa + + + + + + +
Sacarosa + + + + - + +
Dextrosa + + + + + + -
Fructosa + + + + + + +
Maltosa + + + + + + -
Citrato - + + + - + -

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de proteger a las plantas frente a agentes patógenos
y al estrés salino (Núñez-Cardona et al., 2008b).
Los hongos
En época de secas (junio de 2007) fueron estudiados
dos grupos de hongos del suelo asociados a plantas:
hongos micorrízico arbusculares (HMA) y saprobios;
los primeros forman la simbiosis micorrízico
arbuscular con el 80 % de las plantas superiores,
en tanto que los saprobios están involucrados en los
procesos de degradación y mineralización de la materia
orgánica. Debido a que presentaron la mayor
abundancia, en El Llanete fue seleccionada la especie
vegetal Mimosa pigra L., mientras que en el potrero
don Rufino se eligieron Helenium quadridentatum
Labill. y Solanum rostratum Dunal., éstas últimas
en periodo de floración (Fig. 2A-C). M. pigra
posee adaptaciones que contribuyen con su establecimiento
en sitios inundables, como el desarrollo
de raíces adventicias las cuales ayudan a la toma
de oxígeno de la superficie; además, sus semillas
están cubiertas por cerdas que les permiten adherirse
a los animales y flotar sobre el agua durante
largos períodos de tiempo (Thomas, 2007).
Figura 2. Algunas especies vegetales presentes en la Mixtequilla
y hongos asociados a rizosfera: A) Mimosa pigra,
B) Helenium quadridentatum, C) Solanum rostratum;
D) vesículas e hifas y E) arbúsculo de hongos micorrízico
arbusculares en raíces de M. pigra; F) hongo saprobio
del género Aspergillus cultivado en papa-dextrosaagar
y G) macroconidios de Fusarium en agar-extracto
de malta.
Tinciones de raíces con azul de tripano (Phillips &
Hayman, 1970), seguidas por una evaluación con base
en los criterios establecidos por Trouvelot et al.
(1986), revelaron la presencia de HMA en las raíces
de las tres plantas: M. pigra presentó los niveles más
altos de colonización con un 18 %, H. quadridentatum
13 % y S. rostratum un 3 % (Fig. 2D-E). En
el sistema radical, la riqueza en arbúsculos (conjunto
de hifas ramificadas de los HMA), fue de un 4 % en
M. pigra, mientras que en los otros dos casos fue inferior
al 1 %. La inundación es uno de los principales
factores que afectan la colonización radical por
HMA; observaciones previas indican que ésta no supera
el 20 % en esos ambientes (Miller, 2000). Ha sido
ampliamente documentada la interacción de miembros
de los géneros Mimosa y Solanum con HMA,
sin embargo, poco se sabe acerca de H. quadridentatum
y su dependencia de este grupo de hongos del
suelo.
En el Llanete se seleccionaron tres ejemplares de M.
pigra para el aislamiento de hongos saprobios de la rizosfera
(porción del suelo que está en contacto directo
con la raíz), mediante el método de Warcup y
cultivados en medio Rosa de Bengala. Cultivos subsecuentes
en papa-dextrosa-agar y agar-extracto de
malta durante 4-5 días a 28 o C, permitieron identificar
cada aislado fúngico con base en su macro y micromorfología.
Se identificaron miembros de los géneros
Aspergillus, Curvularia, Fusarium, Gliomastix,
Mucor, Penicillium y Trichoderma y de los grupos
de los Mycelia Sterilia y de los Chitridiomycetes; este
último incluye hongos acuáticos que poseen flagelos.
Gliomastix sp. y los miembros de Mycelia Sterilia
son poco conocidos en cuanto a su comportamiento
en la rizosfera.
La actividad de 19 enzimas extracelulares involucradas
en el metabolismo de compuestos de carbono,
nitrógeno y fósforo, fue evaluada in vitro en
los tres aislados de los géneros Aspergillus, Fusarium
y Penicillium mediante el método semicuantitativo
API ZYM (BioMérieux, Francia). Fusarium y Penicillium
mostraron una actividad de la fosfatasa ácida
de 10-20 ηM, en tanto que Fusarium exhibió el
mismo nivel para el caso de la fosfatasa alcalina, esterasa,
esterasa lipasa, lipasa y β-glucosidasa (Tabla
4). En Aspergillus fue detectada la actividad de
diez enzimas aunque ninguna superó los 5 ηM (Tabla
4). Lo anterior es congruente con estudios previos
donde se señala que miembros de Aspergillus y
Penicillium contribuyen con fósforo disponible hacia
las plantas (Gómez-Guiñán, 2003). Estos resultados
ilustran el papel de los hongos saprobios en
la degradación de la materia orgánica y por tanto,
en el suministro de nutrimentos (carbono, nitrógeno,
fósforo) al suelo y al agua en los potreros de la
Mixtequilla.

36 ContactoS 70, 31–39 (2008)
Tabla 4. Actividad enzimática in vitro de una suspensión
conidial de 1 × 10 7 conidios/ml de Aspergillus
sp., Fusarium sp. y Penicillium sp.
procedentes de rizosfera de Mimosa pigra.
Los reculillas emergen del sedimento cuando se inicia
la inundación de los potreros al empezar las lluvias
(en junio), y se entierran al comenzar la época
de secas (en febrero). Sus madrigueras se pueden descubrir
por las chimeneas que construyen en las entradas
(Fig. 4).
a Enzimas: 1, fosfatasa alcalina; 2, esterasa; 3, esterasa
lipasa; 4, lipasa; 5, leucina arilamidasa; 6, valina
arilamidasa; 7, cistina arilamidasa; 8, tripsina;
9, α-quimotripsina; 10, fosfatasa ácida; 11,
naftol-AS-BI-fosfohidrolasa; 12, α-galactosidasa; 13,
β-galactosidasa; 14, β-glucuronidasa; 15, α-glucosidasa;
16, β-glucosidasa; 17, N-acetil-β-glucosaminidasa;
18, α-manosidasa; 19, α-fucosidasa. Nivel de intensidad
de la actividad: blanco, no detectada; gris, 5 ηM; negro,
10-20 ηM.
Los reculillas como recurso
natural renovable
Los acociles (P. acanthophorus), que en la Mixtequilla
se denominan reculillas, pertenecen a la familia
Cambaridae de los crustáceos, orden Decapoda e infraorden
Astacidea (Fig. 3). Este infraorden está ampliamente
distribuido en nuestro planeta. Los reculillas
son habitantes comunes en los cuerpos de agua
de los estados de Oaxaca y Veracruz; tienen la particularidad
de construir madrigueras y permanecer
en ellas de acuerdo al nivel del agua.
Figura 4. Entrada de una madriguera de reculilla.
Cuando los reculillas emergen en los potreros inundados,
son capturados por los lugareños con nasas,
denominadas localmente “clarines”. La captura se
realiza desde el atardecer hasta el amanecer, durante
la época que va de julio a febrero. Los clarines
son fabricados con mallas de tela conejera galvanizada.
Estas trampas se ceban con pescados pequeños
o con bolas hechas de harina de salvado introducidas
en agua hirviendo. Para llegar al sitio en
el que se instalan las nasas, se emplean pequeños cayucos
que se maniobran con un palo largo por canales
estrechos y poco profundos (Fig. 5).
Figura 3. Procambarus acanthophorus.
Figura 5. Cayuco con clarines en un potrero inundado.
Los clarines se fijan donde la experiencia de los
lugareños indica la posibilidad de lograr una bue-

Algunos aspectos ambientales y biológicos. . . . F. Rivera-Becerril, et al. 37
na captura. Los organismos capturados son sometidos
a cocción y posteriormente se descascaran (Fig.
6) y empacan en bolsas de plástico para su transporte
por agua al puerto de Alvarado. Se comercializan
como pulpa. El precio por kilogramo es de
aproximadamente $50.00, según la época y el sitio
de venta.
En la figura 7 se muestran los histogramas de la distribución
de las tallas. La media en el Llanete fue
de 5.38 cm y en don Rufino de 6.12 cm. Asumiendo
que las varianzas de las dos muestras son iguales
(-0.738953±0.170923), la diferencia de 0.74 cm es
estadísticamente significativa entre sus medias, en el
95 % del nivel de confianza (t = -8.47356, P

38 ContactoS 70, 31–39 (2008)
3. Castro Escarpulli, G., Figueras, M. J., Aguilera
Arreola, G., Soler, L., Fernández-Rendón, E.,
Aparicio, G. O., Guarro, J. y Chacón, M. R.,
2002. Characterization of Aeromonas spp. isolated
from frozen fish intended for human consumption
in México, Int. J. Food Microbiol., 84,
41-49.
4. García, E., 1988. Modificaciones al sistema de
clasificación climática de Köppen. Offset Larios,
México D.F., 217 p.
Figura 8. Relaciones talla-peso de los reculillas de los
potreros El Llanete y don Rufino.
na de agua, contenido de materia orgánica en sedimentos)
permitirá incrementar nuestro conocimiento
acerca de las características del ecosistema y su
dinámica.
Asimismo, un estudio mensual en los potreros inundables
ayudará a determinar la dinámica de la estructura
de algunas poblaciones microbianas en el
agua y en los sedimentos, y su papel en los procesos
de degradación de la materia orgánica ya que constituye
una fuente alimenticia para diferentes animales
de hábitos bénticos, como los acociles, entre otros.
Agradecimientos
A la Universidad Autónoma Metropolitana por el
apoyo Institucional. A la Secretaría de Educación
Pública, Programa PROMEP, por el financiamiento
otorgado al Cuerpo Académico “Estructura y Funcionamiento
de Biosistemas”, bajo el convenio No.
OP/CA-X-12-2006-35-111-01. A don Gaspar Yépez
por el apoyo logístico en el área de estudio.
Bibliografía
1. Alvarado-Miranda, A., Chávez-Ibáñez, E., Gudiño-Lara,
G. I., Soto-Castor, R., García-Mena,
J. y Núñez Cardona, M.T., 2007. Avances en
el estudio de la composición bacteriana que habita
en un humedal de la Mixtequilla Veracruz.
Primera Reunión Regional en Ciencias Microbiológicas.
Puebla, Puebla.
2. Alvarado-Miranda, A., Chávez-Ibáñez, E., Soto
Castor, R., García-Mena, J. y Núñez-Cardona,
M. T., 2008. Caracterización de una comunidad
bacteriana de un humedal de la Mixtequilla
por su huella genómica 16S rDNA. V Encuentro
Participación de la Mujer en la Ciencia.
León Guanajuato.
5. Gómez-Guiñán, Y., 2003. Actividad de las fosfatasas
ácidas y alcalinas (extracelulares e intracelulares)
en hongos de la rizosfera de Arachis
hypogaea (Papiloneaceae), Rev. Biol. Trop.,
52, 287-295.
6. Gutiérrez-Mañero, F. J., Ramos-Solano, B., Pobranza,
A., Mehouachi, J., Tadeo, R. F. y Talon,
M., 2001. The plant-growth promoting rhizobacteria
Bacillus pumillus and Bacillus licheniformis
produce high amounts of physiologically
active gibberellins, Physiol. Plant., 111: 206-
211.
7. Junk, W. J., Brown, M., Campbell, I. C., Finlayson,
M., Gopal, B., Ramberg, L. y Warner,
B. G., 2006. The comparative biodiversity of seven
globally important wetlands: a synthesis,
Aquat. Sci., 68, 400-414.
8. Miller, S. P., 2000. Arbuscular mycorrhizal colonization
of semi-aquatic grasses along a wide hydrologic
gradient, New Phytol., 145, 145-155.
9. Núñez-Cardona, M. T., Alvarado-Miranda, A.,
Chávez-Ibañez, E., y García-Mena, J., 2008a.
Identificación de bacterias indicadoras de la calidad
del agua del humedal de la Mixtequilla (Veracruz).
XXXVI Congreso Nacional de Microbiología.
Morelia, Michoacán.
10. Núñez-Cardona, M. T., Alvarado-Miranda, A.,
Chávez-Ibañez, E., y García-Mena, J., 2008b.
Aislamiento de bacterias heterótrofas de la zona
anegada en la Mixtequilla y su identificación
por sus huellas genómicas (Veracruz). XXXVI
Congreso Nacional de Microbiología. Encuentro
Participación de la Mujer en la Ciencia. Morelia,
Michoacán.
11. Phillips, J. M. y Hayman, D. S., 1970. Improved
procedures for clearing and staining parasitic
and vesicular-arbuscular mycorrhizal fun-

Algunos aspectos ambientales y biológicos. . . . F. Rivera-Becerril, et al. 39
gi for rapid assessment of infection, Trans. British
Mycol. Soc., 55, 158-161.
12. Rzedowski, J. y Huerta, M. L., 1981. Vegetación
de México. Limusa, México D.F., 432 p.
13. Signoret, M., Viccon-Pale, J. A., Torres-Corona,
N.C. y Yépez, G., 2005. Producción de pulpa
de reculillas en la Mixtequilla, Veracruz, México.
Primer Congreso Internacional de Casos Exitosos
de Desarrollo Sostenible del Trópico. Boca
del Río, Veracruz.
14. Thomas, I. J. M., 2007. Mapping and modelling
of Mimosa pigra expansion in Lochinvar
National Park, Zambia. Tesis de Maestría
en Ciencias, International Institute for Geo-
Information Science and Earth Observation,
Enschede, 118 p.
15. Toledo, H. M. C., 1994. Propuesta para mejorar
la calidad de agua del Río Blanco Veracruz.
Reporte de Servicio Social, Licenciatura
en Ingeniería Bioquímica Industrial, Universidad
Autónoma Metropolitana, México D.F.,
58 p.
16. Trouvelot, A., Kough, J. L. y Gianinazzi-
Pearson, V., 1986. Measure du taux de mycorhisation
VA d’un systéme radiculaire. Recherche
de méthodes d’estimation ayant une signification
fonctionelle. En: Gianinazzi-Pearson,
V. y Gianinazzi, S., (eds.), Mycorrhizae: Physiology
and Genetics. INRA Press, París, p.
217-221.
17. Vymazal, J., 1995. Algae and elements cycling
in wetlands, CRC-Lewis Pub, Boca Ratón, 689
p.
18. Yahuitl, M. L., 2006. Diagnóstico para el desarrollo
rural del Municipio de Ignacio de la Llave
(portal.veracruz.gob.mx/pls/portal/
docs/page/invederinicio/difusion/
municipalizacion/diagnosticos/ignacio %20de
%20la %20llave %20diagn %d3stico.PDF). Consultado
el 13 de julio de 2008.
cs