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Medicina y Patología Oral / Oral Medicine and Pathology Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
Colonización por Candida albicans, Staphylococcus aureus y Streptococcus mutans en pacientes portadores
de prótesis dentales
Candida albicans, Staphylococcus aureus and Streptococcus mutans colonization in patients wearing
dental prosthesis
Tania Baena Monroy (1) , Víctor Moreno Maldonado (2) , Fernando Franco Martínez (1) , Beatriz Aldape Barrios (1) , Guillermo
Quindós (3) , Luis Octavio Sánchez Vargas (1,3)
(1) Laboratorio de Patología Experimental, área de Microbiología, División de Estudios de Postgrado e Investigación, México DF, México
(2) Departamento de Prostodoncia Total, Facultad de Odontología Universidad Nacional Autónoma de México, México DF, México
(3) Departamento de Inmunología, Microbiología y Parasitología, Facultad de Medicina y Odontología, Universidad del País Vasco-Euskal
Herriko Unibertsitatea, Bilbao, España.
Correspondencia / Address:
Dr. Luis Octavio Sánchez Vargas
Laboratorio de Genética Molecular
División de Estudios de Postgrado e Investigación
Facultad de Odontología, Universidad Nacional Autónoma de México
Ciudad Universitaria, México DF, México.
Teléfono: (0152 55) 56 225565, Fax: (0152 55) 55 50 34 97
E-mail: cdlosv@yahoo.com.mx-
Recibido / Received: 7-03-2004 Aceptado / Accepted: 28-11-2004
RESUMEN
Antecedentes: La estomatitis protética está asociada a Candida
albicans, diversas bacterias y otros cofactores, como un pH
ácido, la ingesta aumentada de carbohidratos, diversas enfermedades
sistémicas y tratamientos farmacológicos.
Objetivo: Determinar la prevalencia de C. albicans, Staphylococcus
aureus y Streptococcus mutans en la mucosa y en las
prótesis de los pacientes con y sin estomatitis protética atrófica
y su relación con otros cofactores clínicos potenciales.
Diseño del estudio: Se recolectó la saliva de 105 pacientes (62
mujeres y 43 hombres) con prótesis dental para la medida del pH
y se tomaron muestras orales con torunda estéril de la mucosa
bucal y de la superficie interna de las prótesis dentales para su
posterior estudio microbiológico. La identificación de los microorganismos
aislados se realizó por métodos microbiológicos
convencionales.
Resultados: Las enfermedades sistémicas más frecuentes fueron
diabetes mellitus e hipertensión y se observó una ingesta alta de
carbohidratos en un número importante de pacientes. Se observó
estomatitis protética atrófica en 50 pacientes y el pH salival medio
en estos pacientes fue de 5,2. La presencia en las muestras
de la mucosa bucal de C. albicans, S. aureus y S. mutans fue
de 51,4 %, 52,4 % y de 67,6 %, respectivamente. C. albicans se
aisló del 66,7% de las prótesis. S. aureus y S. mutans se aislaron
del 49,5 % de las dichas prótesis. En un 86 % de los pacientes
Baena-Monroy T, Moreno-Maldonado V, Franco-Martínez F, Aldape-Barrios
B, Quindós G, Sánchez-Vargas LO. Candida albicans,
Staphylococcus aureus and Streptococcus mutans colonization in
patients wearing dental prosthesis. Med Oral Patol Oral Cir Bucal
2005;10:E27-E39.
© Medicina Oral S. L. C.I.F. B 96689336 - ISSN 1698-4447
27
Indexed in:
-Index Medicus / MEDLINE / PubMed
-EMBASE, Excerpta Medica
-Indice Médico Español
-IBECS
ABSTRACT
Background: Denture stomatitis is associated to Candida albicans,
different bacteria and other co-factors such as an acid pH,
a carbohydrate ingestion increase, different systemic illnesses
and pharmacological treatments.
Objective: The aim of this study was to determine Candida
albicans, Staphylococcus aureus and Streptococcus mutans
prevalence in the mucous membrane and prosthesis of patients
with and without atrophic denture stomatitis and its relationship
with other potential clinical co-factors.
Study Design: Saliva was collected from 105 patients (62 female
and 43 male) wearing dental prosthesis in order to measure their
pH. Oral samples of the mucous membrane and the internal
surface of dental prosthesis were taken with sterile cotton to
proceed with the microbiological study. The identification of
the isolated microorganisms was performed using conventional
microbiological methods.
Results: Diabetes and Hypertension were the most frequent systemic
illnesses. High carbohydrate ingestion was observed in
numerous patients. Atrophic denture stomatitis was reported in
50 patients and the pH average in saliva was of 5,2. The presence
of C albicans, S. aureus and S. mutans in the mucous membrane
and prosthesis was of 51,4%, 52,4% and 67,6%, respectively.
C. albicans was isolated in 66,7% from the prosthesis, whereas
S. aureus and S. mutans were isolated in 49,5% of those same

Med Oral Patol Oral Cir Bucal 2005;10:E27-E39. Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
con estomatitis protética atrófica se aisló C. albicans y en un
porcentaje parecido (84 % de los pacientes) se aisló S. aureus.
El aislamiento de S. mutans fue menos frecuente, observándose
en el 16% de las muestras orales de estos pacientes.
Conclusiones: C. albicans, S. aureus y S. mutans colonizan con
frecuencia la mucosa bucal de pacientes con prótesis dental. Este
estado de portador es más frecuente en pacientes con estomatitis
protética atrófica, aunque en estas personas, la colonización de
las prótesis es menor que la de la mucosa bucal.
Palabras clave: Candida albicans, Staphylococcus aureus,
Streptococcus mutans, prótesis dentales, estomatitis protética.
INTRODUCCION
La estomatitis protética es un proceso inflamatorio de la mucosa
bucal. Sus principales formas clínicas son la atrófica (con
presencia de lesiones eritematosas) y la hiperplásica (1). Se
observa con mayor frecuencia en mujeres, principalmente con
localización maxilar, en la superficie del paladar en contacto con
la prótesis dental. Esta lesión tiene una etiología multifactorial
y ha sido asociada con la presencia de Candida albicans y otros
microorganismos bucales (1-3). El desarrollo de la estomatitis
protética se ve influido, además de por la presencia de la
prótesis y de Candida y otros microorganismos, por diversos
factores locales y sistémicos, como un pH salival ácido, el alto
consumo de carbohidratos, tratamiento antibiótico antibacteriano
prolongado, terapia hormonal, así como por enfermedades
sistémicas, como diabetes mellitus o hipertensión arterial que
tienen repercusión directa en las condiciones ambientales de la
cavidad bucal (4-6).
C. albicans y Staphylococcus aureus se asocian en las lesiones
de muchos pacientes con queilitis angular, entidad clínica donde
C. albicans juega un importante papel etiológico (1,5-7).
C. albicans y S. aureus son microorganismos con una elevada
capacidad de adhesión a la mucosa bucal (8-9). Diversos estudios
(10-13) han demostrado que existe una asociación de
C. albicans, y otras especies de Candida, con otras bacterias
bucales como Streptococcus sanguis, Streptococcus salivarius,
Streptococcus mutans, Fusobacterium nucleatum y Actinomyces
viscosus y que éstas bacterias promueven la adherencia de
las levaduras al epitelio oral y a las superficies acrílicas. Esta
adherencia está favorecida in vitro por la incubación simultanea
de Candida con S. mutans, S. sanguis, S. salivarius u otras bacterias.
C. albicans y S. aureus pueden producir lesiones mixtas
en la mucosa oral, como la queilitis angular. Sin embargo, los
factores que facilitan esta co-infección no han sido identificados.
Las alteraciones salivales son importantes factores asociados
con el desarrollo de estomatitis y otras alteraciones orales. C.
albicans es la especie de Candida con mayor capacidad de adhesión
a las células epiteliales bucales y vaginales, hecho que
está relacionado con su mayor presencia como colonizador o patógeno
estas mucosas humanas puesto que la adhesión a células
y superficies es el primer paso para la posterior colonización e
invasión de los tejidos (13). La adhesión de Candida a la mucosa
bucal está favorecida por diferentes factores del hongo (como
la transición blastoconidio a hifa y la producción de diferentes
28
prosthesis. C. albicans was isolated in 86% of the patients with
atrophic denture stomatitis and S. aureus was isolated in a similar
percentage (84% of patients). The isolation of S. mutans was
less frequent, and it was observed in 16% of the oral samples
of these patients.
Conclusions: C. albicans, S. aureus and S. mutans frequently
colonize the oral mucous of patients wearing dental prosthesis.
This illness-bearing condition is more frequent in patients with
denture stomatitis, even though dental prosthesis colonization
is lower than in the oral mucous.
Key words: Candida albicans, Staphylococcus aureus, Streptococcus
mutans, dental prosthesis, denture stomatitis.
INTRODUCTION
Denture stomatitis is an inflammatory process of the oral mucous.
Atrophic (with erythematous lesions) and hyperplasic
lesions are the main forms of denture stomatitis.(1) It is more
frequently found in women, essentially in the maxillary, most
of the times in the palate surface in contact with a dental prosthesis.
There are many factors involved in the etiology of this
lesion and it has been associated with the presence of Candida
albicans and other oral microorganisms.(1-3) Denture stomatitis
development is influenced by the presence of a dental prosthesis,
Candida and other microorganisms, but also by other local
and systemic factors such as an acid salivary pH, a high carbohydrates
ingestion, a long-term antibiotic therapy, hormonal
therapy as well as systemic illnesses such as diabetes mellitus
or arterial hypertension which have a direct repercussion in the
environment of the oral cavity.(4-6)
C. albicans and Staphylococcus aureus are associated in lesions
of several patients with queilitis angular, where C. albicans
plays an important etiological role (1,5-7) C. albicans and
Staphylococcus aureus are microorganisms with an elevated
adhesion capacity to the oral mucous. (8-9). Several studies
(10-13) have demonstrated an association between C. albicans
or other species of Candida, and several oral bacteria such as
Streptococcus sanguis, Streptococcus salivarius, Streptococcus
mutans, Fusobacterium nucleatum and Actinomyces viscosus.
This suggests that these bacteria promote the adhesion of yeasts
in the oral epithelium and acrylic surfaces. This adherence is
enhanced in vitro when Candida is incubated simultaneously
with S. mutans, S. sanguis, S. salivarius or some other bacteria.
C. albicans and S. aureus produce lesions in oral mucous, such
as the angular queilitis. However, the factors that facilitate this
co-infection have not yet been identified. The development of
stomatitis includes important associated factors such as changes
in saliva, as well as other oral alterations.
In comparison with other species of Candida, C. albicans has the
highest adhesion capacity to oral and vaginal epithelial cells, fact
related to its extend presence as colonizer or pathogenic agent of
human mucous because the adhesion to the cells and surfaces is
the first step to the subsequent colonization and tissues invasion
(13) The adhesion of Candida to oral mucous is enhanced by
different factors related to fungi (such as the transition from
blastoconia to hypha, the production of several extra cellular

Medicina y Patología Oral / Oral Medicine and Pathology Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
enzimas extracelulares como proteinasas y fosfolipasas) y condiciones
del microambiente bucal (temperatura, pH, concentración
de carbohidratos, etc.). Los materiales biomédicos pueden ser
colonizados por microorganismos que forman una biopelícula
adherente sobre la superficie de éstos. Las biopelículas están
organizadas en comunidades microbianas estructuradas dentro
de una matriz de material extracelular. Estos microorganismos
son diferentes en fenotipo de las células libres en suspensión
(planctónicas). La mayoría de las biopelículas bacterianas están
producidas por S. aureus y Staphylococcus epidermidis (14-17).
C. albicans y Candida parapsilosis son las más frecuentes de las
especies fúngicas formadoras de biopelículas aunque la especie
Candida dubliniensis, con un hábitat preferentemente oral, es
una eficaz productora de biopelículas sobre superficies acrílicas
(9). Las proteínas salivales, (principalmente las mucinas),
que recubren la mucosa bucal y las superficies inertes de las
prótesis dentales pueden actuar como receptores específicos de
C. albicans y otros microorganismos (2,5).
El objetivo de éste estudio ha sido determinar la prevalencia de
C. albicans, S. aureus y S. mutans como colonizadores de la
mucosa y las prótesis de los pacientes con estomatitis protética
atrófica, la asociación entre estos microorganismos y su relación
con otros cofactores clínicos potenciales.
MATERIAL Y METODOS
Pacientes, material y métodos
Pacientes. Se estudiaron 105 pacientes portadores de prótesis
dentales (43 varones y 62 mujeres con una edad media de 67
años) que se atendieron en la clínica de Prostodoncia Total de la
Facultad de Odontología de la Universidad Nacional Autónoma
de México, México DF. Se estudiaron pacientes desdentados
totales portadores de prótesis, con o sin presencia de estomatitis
protésica, que no hubieran ingerido alimentos o fumado en las
3 h previas a la toma de las muestras, sin haber realizado ningún
procedimiento de higiene bucal y que no hubieran estado
sometidos a terapia antimicrobiana en un periodo previo de 6
meses antes del estudio.
Muestras microbiológicas. Previo consentimiento informado,
revisión clínica y realización de un cuestionario anamnésico, a
cada paciente se le tomó una muestra de 2 ml de saliva no estimulada
o la secretada durante 5 min. De cada paciente también
se obtuvo una muestra con hisopo estéril frotando la superficie
interna de la prótesis una vez retirada ésta de la cavidad bucal y
una segunda muestra, frotando con un hisopo estéril la mucosa
bucal con lesiones de estomatitis protética atrófica, la mucosa
del paladar, la zona retromolar o cualquier otra zona mucosa en
contacto con la prótesis dental. Las muestras se colocaron inmediatamente
en medio de transporte de Stuart (BBL, EE.UU.) para
su posterior procesamiento.
Métodos. Se midió el pH salival inmediatamente después de haberse
obtenido la muestra mediante un potenciómetro (Conductronic
pH120, EE.UU.). Para el aislamiento e identificación de C.
albicans, las muestras se sembraron por agotamiento en placas de
agar cromógeno CandiSelect (Bio-Rad, Francia), que es un medio
específico para el crecimiento de levaduras que contiene una base
nutritiva con glucosa, un sustrato cromógeno y antibióticos que
29
enzymes such as proteinases and phospholipases) and the oral
microenvironment conditions (temperature, pH, carbohydrates
concentration, etc.)
Biomedical materials can be colonized by microorganisms
producing a biofilm. Biofilms are organized in microbial communities
structured within an extra cellular material womb. The
phenotype of these microorganisms is different from those of
the free cells in suspension (planktonic cells)
In most cases, bacterial biofilms are produced by S. aureus and
Staphylococcus epidermidis. (14-17) C. albicans and Candida
parapsilosis are the most frequent fungi species found in these
biofilms, however, Candida dubliniesis species, predominant in
the oral habitat, is an effective producer of biofilms on acrylic
surfaces.(9) Salivary proteins (mucines mainly), that cover the
oral mucous and the inert surfaces of dental prosthesis act as specific
receptors of C. albicans and other microorganisms.(2,5)
The aim of this study was to find out the prevalence of C. albicans,
S. aureus and S. mutans as colonizers of the oral mucous
and dental prosthesis in patients wearing dental prosthesis, the
association between these microorganisms and its relationship
with other clinical potential co-factors.
METHODOLOGY AND MATERIALS
Patients, material and methodology
Patients. 105 patients wearing dental prosthesis were studied
(43 male and 62 female with an average age of 67 years) All
the patients were treated at the Prosthodontic Clinics, School of
Dentistry, Universidad Nacional Autónoma de México, Mexico,
D.F. The sample was taken from edentulous patients wearing
dental prosthesis, with denture stomatitis or without it. The patients
had to observe a fasting period of at least 3 hours before
taking the samples, without previous oral hygiene procedures
and without being under any antimicrobial treatment in a period
of at least 6 months before the study.
Microbiologic samples. The patients who had agreed to participate
in the study were subjected to a clinical check-up and
filled up a questionnaire as anamnesis. A sample of 2ml of non
stimulated saliva was taken from each patient for 5 minutes. For
each patient, a sample of the internal surface of the prosthesis
was also taken using a sterile cotton bud immediately after the
prosthesis was removed from the oral cavity. A second sample
was obtained from the oral mucous with atrophic denture stomatitis
lesions, the palate mucous, the rear zone of the molars or
any other zone in contact with the dental prosthesis using a sterile
cotton bud. The samples were immediately placed in a Stuart
transport media (BBL, EE.UU) for its subsequent processing.
Methodology. The salivary pH was tested immediately after the
sample was taken using a potentiometer (Conductronic pH120,
EE.UU.). For the isolation and identification of C. albicans,
the samples were sown using the exhaustion technique in plates
of chromogenic agar media, CandiSelect (Bio-Rad, France),
which is a specific culture media for the growth of yeasts. It
contains a nutritious base with glucose, chromogenic substrate
and antibiotics in order to prevent bacteria development. Blue
colonies in this media were identified as C. albicans. For the
isolation and identification of S. aureus, the samples were sown

Med Oral Patol Oral Cir Bucal 2005;10:E27-E39. Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
impiden el desarrollo de bacterias. En este medio las colonias
azules fueron identificadas como C. albicans. Para el aislamiento
e identificación de S. aureus, las muestras se sembraron en placas
de agar de Chapman o agar sal-manitol (Difco, EE.UU.), que es
un medio altamente selectivo para el aislamiento de estafilococos
patógenos, contiene un 7,5% de cloruro de sodio y manitol con
rojo fenol como indicador ácido-base. S. aureus, se identificó en
éste medio por producir colonias con un halo de color dorado
(producción de ácido como resultado de la fermentación del manitol),
adicionalmente se realizaron las pruebas de la coagulasa
y la catalasa. Para el aislamiento e identificación de S. mutans,
las muestras se sembraron en placas de agar Mitis- Salivarius
(Difco) con 0,2U.ml -1 de bacitracina (Merck, EE.UU.), 15 g.l -1 de
sacarosa y 1 ml.l -1 de solución Bacto-Chapman (telurito potásico
al 1%) (BBL). En este medio, las colonias características de S.
mutans aparecieron elevadas, convexas, onduladas, opacas, de
color azul oscuro, con márgenes irregulares, superficie granular,
más o menos adheridas. Todas las placas fueron incubadas a
37 ºC y se evaluaron con lecturas del crecimiento microbiano a
las 24 y 48 h. Los aislamientos de microorganismos se identificaron
y confirmaron en cultivos puros complementariamente
con la tinción de Gram y con la observación de las características
microscópicas (18,19).
Se realizó una estadística descriptiva general para todas las variables
con el programa SPSS 10.0 para Windows. Se identificó la
prevalencia de C. albicans, S. aureus y S. mutans, y la asociación
entre las prevalencias mediante la prueba no paramétrica de Chi 2 ,
además se identificó la asociación existente entre: sexo, ingesta de
carbohidratos y presencia de estomatitis, con la presencia de C.
albicans, S. aureus y S mutans. Las diferencias entre los valores
de pH salival se calcularon mediante un ANOVA.
RESULTADOS
Las características clínicas generales de los pacientes se presentan
en la tabla 1. Se observó la presencia de estomatitis
protética atrófica en 50 pacientes (47,6 %), con un predominio
de la afectación de la zona del paladar blando (en 31,4 % de
los pacientes).
- C. albicans. Cincuenta y cuatro pacientes (51,4 %) presentaron
una colonización de la mucosa bucal por C. albicans. Cuarenta y
tres pacientes presentaron estomatitis protética atrófica asociada
con la presencia en la mucosa bucal de C. albicans (Chi 2 = 48,1,
p < 0,001), se encontró la presencia de C. albicans en 70 prótesis
(66,7 % de los pacientes) Trece prótesis de pacientes con
estomatitis protética estaban colonizadas por C. albicans
- S. aureus. Se aisló de la mucosa de 55 pacientes (52,4 %).
En 42 pacientes con estomatitis se aisló S. aureus (Chi 2 = 48,1,
p < 0,001) de la mucosa. El estudio de las muestras tomadas de
las prótesis reveló la presencia de S. aureus en 52 pacientes (el
49,5 % de los pacientes). Dieciocho prótesis de pacientes con
estomatitis protética fueron colonizadas por S. aureus.
- S. mutans. Se aisló de la mucosa de 71 pacientes (67,6 %).
Únicamente ocho pacientes con estomatitis protética estaban
colonizados por S. mutans en la mucosa bucal. El estudio de las
muestras tomadas de las prótesis reveló también la presencia de
S. mutans en 52 pacientes (el 49,5 % de los pacientes). En
30
in plates containing Chapman agar or Mannitol Salt Agar (Difco,
EE.UU.), which is a selective media for pathogenic Staphylococcus
isolation. It contains 7,5% sodium chloride and mannitol
with red phenol as an acid-base marker. S. aureus was identified
in this media by the production of golden color zones around
the colonies. Additionally, catalase and coagulase tests were
performed. The samples were sown in Mitis Salivarius Agar
(Difco) plates for S. mutans identification. This media contains
0.2 U.ml -1 of Bacitracin (Merck, EE.UU.), 15g.L -1 of sucrose
and 1ml.L -1 of Bacto-Chapman tellurite solution (potassium
tellurite 1%) (BBL). In this media, the characteristic colonies
of S. mutans appeared elevated, convex, wavy, and opaque, in a
dark blue color, with irregular borders, granular surface and not
so adhered. All the plates were incubated at 37°C and evaluated
with microbial growth readings at 24 and 48 h. Microorganisms
isolation were identified and confirmed in pure cultivation.
In order to complement the identification, gram stain test and
microscope observation were performed. (18,19)
All the variables were analyzed through a general statistical descriptive
analysis using SPSS program version 10.0 for Windows.
C. albicans, S. aureus and S. mutans prevalence, as well as its
association were identified using the Chi 2 non parametrical test,
whereas sex association, carbohydrates ingestion and denture
stomatitis were identified with C. albicans, S. aureus and S,
mutans presence. ANOVA was used to calculate the differences
between salivary pH values.
RESULTS
Table 1 shows general clinical patients characteristics. In 50
patients (47,6%) denture stomatitis was observed, and in 31,4%
of these cases, soft palate was the affected zone.
- C. albicans. Fifty four patients (51,4%) showed oral mucous
colonization by C. albicans. Forty three showed atrophic denture
stomatitis associated with C. albicans presence in oral mucous.
(Chi 2 =48,1, p

Medicina y Patología Oral / Oral Medicine and Pathology Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
Tabla 1. Características clínico-microbiológicas de los pacientes.
Pacientes
Características Total (n = 105) Con estomatitis protética (n = 50)
N % N %
Género (sexo)
Masculino/ Femenino 43 / 62 41 / 59 21 / 29 42 / 58
Edad (media) 67 68
Padecimientos sistémicos
Diabetes mellitus 23 21,9 15 30
Hipertensión arterial 18 17,1 12 24
Tratamiento farmacológico
Hipoglucemiantes 21 20 15 30
Antihipertensivos 21 20 12 24
Duración del tratamiento farmacológico
1-5 años 29 27,6 15 30
6-10 años 11 10,5 9 18
11-15 años 2 1,9 2 4
16-20 años 7 6,7 4 8
+ 20 años 3 2,9 2 4
Ingesta de carbohidratos
Alta 75 71,5 38 86
Baja 30 28,5 12 24
pH salival (media) 5,6 5,2
Estomatitis protética (localización)
Paladar blando 33 66
Paladar duro 5 10
Paladar duro y blando 8 16
Reborde residual 4 8
Colonización de mucosa bucal
Candida albicans 54 51,4 43 86
Staphylococcus aureus 55 52,4 42 84
Streptococcus mutans 71 67,6 8 16
Colonización de la prótesis
Candida albicans 70 66,7 13 26
Staphylococcus aureus 52 49,5 18 36
Streptococcus mutans 52 49,5 20 40
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Med Oral Patol Oral Cir Bucal 2005;10:E27-E39. Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
Table 1. Clinical and microbiological characteristics (all patients)
Patients
Characteristics Total (n=105) With denture stomatitis (n=50)
N % N %
Gender (sex)
Male/Female 43/62 41/59 21/29 42/58
Age (average) 67 68
Systemic Illnesses
Diabetes mellitus 23 21,9 15 30
Arterial Hypertension 18 17,1 12 24
Pharmacological Treatment
Hypoglycemics 21 20 15 30
Anti-hypertensive 21 20 12 24
Pharmacological Treatment Period
1-5 years 29 27,6 15 30
6-10 years 11 10,5 9 18
11-15 years 2 1,9 2 4
16-20 years 7 6,7 4 8
+ 20 years 3 2,9 2 4
Carbohydrates ingestion
High 75 71,5 38 86
Low 30 28,5 12 24
pH saliva (average) 5,6 5,2
Prosthetic stomatitis location
Soft Palate 33 66
Hard Palate 5 10
Hard and Soft Palate 8 16
Residual Edging 4 8
Mucous Colonization
Candida albicans 54 51,4 43 86
Staphylococcus aureus 55 52,4 42 84
Streptococcus mutans 71 67,6 8 16
Prosthesis Colonization
Candida albicans 70 66,7 13 26
Staphylococcus aureus 52 49,5 18 36
Streptococcus mutans 52 49,5 20 40
32

Medicina y Patología Oral / Oral Medicine and Pathology Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
Tabla 2. Colonización por C. albicans, S. aureus y S. mutans en mucosa bucal y prótesis dental en el total de los pacientes.
Presencia de microorganismos en
mucosa
C. albicans
Presencia de microorganismos en
prótesis dental
C. albicans
* Chi 2 significativa (p ≤ 0,001)
33
S. aureus S. mutans
si no si no
si 45* 8 6 47
no 10 42 27 25
si no si no
si 19* 17 19* 17
no 34 35 34 35
Table 2. Colonization by C. albicans, S. aureus and S. mutans in oral mucous and dental prosthesis (total of patients).
Presence of microorganisms in mucous S. aureus S. mutans
C. albicans
Presence of microorganism in dental
prosthesis
C. albicans
* Significative Association p≤0,001
yes no yes no
Yes 45* 8 6 47
No 10 42 27 25
yes no yes no
Yes 19* 17 19* 17
No 34 35 34 35

Med Oral Patol Oral Cir Bucal 2005;10:E27-E39. Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
Tabla 3. Colonización por C. albicans, S. aureus y S. mutans en mucosa bucal y prótesis dental de los pacientes con estomatitis protética.
Presencia de microorganismos en la
mucosa bucal
C. albicans
Presencia de microorganismos en
prótesis dental
C. albicans
* Chi 2 significativa (p ≤ 0,001)
34
S. aureus S. mutans
si no si no
si 39* 4 6 37
no 3 4 2 5
si no si no
si 6 7 7 6
no 12 25 13 24
Table 3. Colonization by C.°albicans, S.°aureus and S.°mutans in oral mucous and dental prosthesis in patients with denture stomatitis.
Presence of microorganisms in the oral
mucous
C. albicans
Presence of microorganisms in dental
prosthesis
C. albicans
* Significative Association p≤0,001
S. aureus S. mutans
yes no yes no
Yes 39* 4 6 37
No 3 4 2 5
yes no yes no
Yes 6 7 7 6
No 12 25 13 24

Medicina y Patología Oral / Oral Medicine and Pathology Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
pacientes con estomatitis 20 prótesis fueron colonizadas por
S. mutans.
Los valores de pH salival más ácidos (5,2) se observaron en los
pacientes con estomatitis protética y en aquellos pacientes que
referían una alta ingesta de carbohidratos (5,4), en comparación
con el resto de los pacientes estudiados (ANOVA, p < 0,001).
En 45 pacientes se observó una asociación de C. albicans y
S. aureus en la mucosa bucal (Chi 2 = 45,3, p < 0,001) y en 19
pacientes la asociación entre ambos microorganismos se observaba
en las muestras de sus prótesis dentales. La asociación entre
C. albicans y S. mutans se encontró en seis pacientes en mucosa
bucal y en 19 en sus prótesis dentales. (Chi 2 = 20, p < 0,001)
(Tabla 2). En 39 de los 50 pacientes con estomatitis protética
se encontró una asociación entre C. albicans y S. aureus en
mucosa bucal (Chi 2 = 10,25 p ≤ 0,001). La asociación entre
estos microorganismos con S. mutans, tanto en la mucosa bucal
como en la prótesis era mucho menor (Tabla 3).
Al relacionar la presencia de estomatitis protética y la colonización
microbiana en mucosa y prótesis con otros cofactores
clínicos, es de resaltar que se encontró que existe una preferencia
por los pacientes del género femenino en la colonización de C.
albicans (28 mujeres), S. aureus (31 mujeres) y S. mutans (23
mujeres) se observó que de los padecimientos sistémicos se
presentó un mayor porcentaje de pacientes con diabetes mellitus
(23 pacientes 21,9%), seguido de hipertensión arterial (18
pacientes 17,1%), estos y otros factores que se mostraron con
una baja frecuencia así como la alta ingesta de carbohidratos no
mostraron correlación estadística con la presencia de estomatitis
protética o la colonización microbiana. Pero si se observo que en
los pacientes con estomatitis protética los valores de pH salival
fueron más ácidos cuando su mucosa bucal estaba colonizada
por C. albicans y S. aureus (ANOVA, p < 0,001) (Figura 1).
DISCUSION
La estomatitis protética atrófica es una lesión oral muy frecuente
en pacientes portadores de prótesis dentales. En el presente estudio
se observaba que el 58 % de los pacientes con estomatitis
protética atrófica eran mujeres y la edad media de estos pacientes
fue de 69 años, lo que confirma que afecta predominantemente
a mujeres y personas de edad avanzada (1,7,20,21). Es probable
que las mujeres se vean más afectadas debido a los cambios
hormonales que presentan asociados a la menopausia, que
influyen sobre la composición de la microbiota oral. La edad
avanzada se asocia con el desarrollo de enfermedades sistémicas,
modificaciones en los hábitos alimenticios e higiénicos de
la cavidad bucal, y de la composición salival que junto con el uso
de prótesis dentales facilitan los cambios de la microbiota oral
y la aparición de lesiones en la mucosa oral (5,6,20,21). En este
sentido nosotros observamos que de 23 pacientes con diabetes,
12 desarrollaron estomatitis protética y de los 18 pacientes con
hipertensión arterial, todos presentaron estomatitis. Es también
probable que la estomatitis protética atrófica esté asociada con
los tratamientos farmacológicos que alteran las condiciones de la
saliva y, a su vez, la composición de la microbiota oral y podrían
ser cofactores a considerar en su implicación con la aparición
de estomatitis protética y otras lesiones orales (4). En el estudio
35
C. albicans and S. mutans was found in the oral mucous of six
patients and in the dental prosthesis of 19 patients. (Chi 2 =20,
p

Med Oral Patol Oral Cir Bucal 2005;10:E27-E39. Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
Salivary pH
pH salival
Fig. 1. pH salival de pacientes con estomatitis y su relación con la colonización por C. albicans, S. aureus y S. mutans.
5.8
5.7
5.6
5.5
5.4
5.3
5.2
5,8
5,7
5,6
5,5
5,4
5,3
5,2
5.4
5,4
5.6
5,6
5.4
5,4
5.5
5,5
5.8
5,8
Fig. 1. Salivary pH of patients with stomatitis and its relationship with the colonization by C. albicans, S. aureus and S. mutans
presente, el 30 % de los pacientes estaban sometidos a terapias
hipoglucemiantes y el 26 % a terapias antihipertensivas.
Las condiciones bajas del pH salival favorecen la colonización
por C. albicans. Se ha observado que las condiciones bajas de
pH salival favorecen la adherencia de C. albicans tanto a los
materiales acrílicos como a la mucosa oral (22-24).
En el estudio presente, se observaba que el pH salival era más
ácido en pacientes con estomatitis colonizados por C. albicans,
S. aureus y S. mutans, lo que apoya lo referido por otros autores
(4,5) que un pH salival ácido podría favorecer el desarrollo de
36
5.6
C. albicans S. aureus S. mutans
Species Isolated
5,6
C. albicans S. aureus S. mutans
Especie aislada
Mucosa
Prótesis
Mucous
Prosthesis
explanations about the influence of an acid pH in C. albicans
colonization, the increase in adhesion capacity of the fungi to
the oral epithelial cells and prosthetic materials and the acidic
and acidophilic nature of the species of Candida. (5,9,23-25),
besides, it has been demonstrated that the secretory IgA, which
is an effective mechanism against C. albicans and other oral
pathogenic agents, is more effective when the salivary pH is
between 5,9 and 7,5, as in normal saliva. Its effectiveness is
lesser or it can even be abolished in microenvironments with
an acid or alkaline pH(22-25). This acid ambient is found in the

Medicina y Patología Oral / Oral Medicine and Pathology Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
estomatitis protética. Este pH salival ácido también puede deberse
a que una dieta alta en carbohidratos favorece el metabolismo
fermentativo de C. albicans y S. mutans, lo que acidifica aún
más la saliva, promueve el desarrollo de estos microorganismos
y fomenta su adhesión. Dos explicaciones posibles sobre
la influencia del pH ácido en el aumento de la colonización por
C. albicans son el aumento en la capacidad de adhesión de este
hongo a las células epiteliales bucales y a los materiales protéticos
y la naturaleza acidúrica y acidófila de las diferentes especies
de Candida (5,9,23-25), adicionalmente se ha demostrado que la
IgA secretoria que es un mecanismo eficaz frente a C. albicans
y otros patógenos bucales es más eficaz cuando el pH bucal está
entre 5,9 y 7,5, como en la saliva normal. Su eficacia es mucho
menor e, incluso, puede estar abolida en microambientes con un
pH más ácido o más alcalino (22-25). Este ambiente más ácido
se encuentra en el dorso de la lengua, en la mucosa debajo de
la prótesis dental y en las lesiones candidiásicas (5), factores a
los que nosotros asociamos mayor acidez salival.
En el estudio presente, hemos observado la presencia conjunta
de C. albicans y S. aureus en la mucosa bucal de 45 pacientes y
en cultivos de las prótesis de 19 pacientes. Nikawa y Saramanarayake
(5,26) han demostrado que los carbohidratos de la dieta
favorecen la formación de biopelículas de C. albicans sobre
materiales acrílicos. Kagermeier y Callaway (3) indican que la
biopelícula formada en las prótesis dentales de pacientes con
estomatitis es predominantemente bacteriana. Sin embargo, en el
estudio presente, hemos observado un aislamiento más frecuente
de Candida de la superficie de las prótesis dentales (C. albicans
se aisló de 70 pacientes, y S. aureus y S. mutans se aislaron de
52). Por el contrario, el aislamiento en cultivos de muestras de
la mucosa bucal fue predominantemente bacteriano (S. mutans
en 71 pacientes, S. aureus en 55 pacientes y C. albicans en 54).
La prevalencia de colonización por Candida en mucosa oral y
en superficie protética fue mayor en el estudio presente que la
observada por otros autores(2,5,25-28). Dar-Odeh y Shehabi
(27) observaban una colonización del 28 % de los pacientes
por diferentes especies de Candida aunque consideraban que
el 72 % de las estomatitis protéticas estaban causadas por C. albicans.
Barbeau y colaboradores (28) observaron en pacientes
con estomatitis protética que la extensión e intensidad de la
inflamación de las lesiones, el tabaquismo o el mantenimiento
de la prótesis dental durante el sueño se relacionaban con una
mayor colonización y adhesión por C. albicans. La presencia de
S. aureus en la mucosa oral y las prótesis dentales en la mitad de
los pacientes estudiados debe considerarse como representativo
de una alta prevalencia de portadores de este microorganismo
en personas con prótesis. Esta elevada colonización corrobora
con lo observado por otros autores (4,15) que sugieren
que S. aureus es un colonizador habitual de la cavidad oral y
que esta colonización puede ser un reservorio potencialmente
peligroso para el paciente como foco de diseminación o otras
localizaciones corporales y como fuente de transmisión a otras
personas, alimentos y objetos. Debemos considerar que tanto en
la cavidad oral, las superficies acrílicas de las prótesis dentales
y otros materiales biomédicos se forman biopelículas, las cuales
han sido descritas en su mayoría como monomicrobianas; sin
embargo, también se han descrito biopelículas polimicrobianas
37
dorsum of tongue, in the mucous under the dental prosthesis as
well as in candidosis lesions (5), factors that we associate to a
higher acidity in saliva.
In this study it was observed a jointly presence of C. albicans
and S. aureus both in oral mucous of 45 patients as well as in
the prosthesis of 19 patients. Nikawa and Samaranayake (5,26)
have demonstrated that carbohydrates in the diet help the biofilm
formation of C. albicans on acrylic materials. Kagermeier and
Callaway (3) showed that the biofilm formed in dental prosthesis
of patients with stomatitis is predominately bacterial. How ever,
C. albicans was isolated more frequently from the prosthetic
surface in this study (C. albicans was isolated from 70 patients
and S. aureus and S. mutans were isolated from 52) , contrary
to the isolation in cultures of the oral mucous samples which
was mainly bacterial (S. mutans in 71 patients, S. aureus in 55
patients and C. albicans in 54). The prevailed colonization of
Candida in the oral mucous and the prosthetic surface was bigger
in this study than the observed by other authors. (2,5,25-28).
Dar-Odeh and Shehabi (27) observed a colonization of 28% by
different species of Candida, how ever, they considered that the
72% of denture stomatitis were caused by C. albicans. Barbeau
and cols (28) observed that the extension and intensity of
inflammation in denture stomatitis lesions, smoking, or the use
of dental prosthesis during the night were related to the colonization
and adhesion of C. albicans. The presence of S. aureus
on the oral mucous and dental prosthesis in half of the studied
patients must be considered as a representative high prevalence
of this microorganism in persons wearing dental prosthesis. This
elevated colonization corroborates what it has been observed
by other authors (4,15) who suggest that S. aureus is a normal
colonizer of the oral cavity and that this colonization can be a
potentially dangerous provision for the patient as a dissemination
source to other corporal sites and as a transmission source to
other people, food or objects.
It has to be considered that the acrylic surfaces of dental prosthesis
and other biomedical materials show biofilms. These
biofilms have been described in the main as monomicrobial,
however, polimicrobial biofilms have also been described and
the association of bacteria and fungus (Staphylococcus-Candida
mainly) has been related to the vocal prosthesis of silicone and
the acrylic dental prosthesis(14-16), situation that confirms our
results. We agree that the type of material of the prosthesis and
itʼs accessories are affected in different grades by the development
of the microbial biofilm (adhesion and penetration of
microorganisms in the prosthetic materials) and this colonization
is a powerful source of infectious problems and deterioration
in the functionality of the prosthesis (14-16,29-30)
The treatment of denture stomatitis is principally based in
disinfection, adjustment or change of dental prosthesis, use
of mouth rinses and in most of the cases the administration of
anti-fungi. In Mexico, nystatine is used in most of the cases,
how ever it has not been considered that the microbial biofilms
have more resistance to the hostʼs defenses and less sensibility
to the anti-microbial agents.(14-16,30) In the case of biofilms
formed by S. epidermidis and C. albicans, there are important
interactions between these microorganisms which lead to the
less sensibility of these mixed biofilms with a diminution of

Med Oral Patol Oral Cir Bucal 2005;10:E27-E39. Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
y la asociación de bacterias y hongos (Staphylococcus-Candida
principalmente) han sido asociadas con prótesis vocales de silicona
y con prótesis dentales acrílicas(14-16), lo que confirma
nuestros resultados. Coincidimos en que el tipo de materiales que
componen la prótesis y sus accesorios se ve afectado en diferente
grado por la formación de la biopelícula microbiana (adhesión
y penetración de los microorganismos en los materiales protéticos)
y que esta colonización puede ser una fuente potencial
de problemas infecciosos y de deterioro en la funcionalidad de
la prótesis(14-16,29-30).
El tratamiento de la estomatitis protética se basa primordialmente
en la desinfección, ajuste o cambio de las prótesis dentales,
uso de colutorios y en la mayoría de los casos la administración
de antifúngicos, en México se utiliza primordialmente la nistatina,
sin embargo no se ha considerado que las biopelículas
microbianas presentan una mayor resistencia a las defensas
del hospedador y una menor sensibilidad a los agentes antimicrobianos
(14-16,30). En el caso concreto de las biopelículas
formadas entre S. epidermidis y C. albicans hay interacciones
importantes entre ambos microorganismos que conducen a una
menor sensibilidad de éstas biopelículas mixtas con una disminución
tanto de la acción bactericida de la vancomicina como
de la acción antifúngica del fluconazol (25). Esta resistencia
antimicrobiana puede estar relacionada con una incapacidad
del fármaco de penetrar en la matriz de la biopelícula, con el
diferente ritmo de crecimiento celular de los microorganismos
que componen la comunidad microbiana o con mecanismos
específicos de expresión de genes de resistencia antimicrobiana
(30). La nistatina y otros polienos de aplicación tópica poseen
una acción inhibitoria sobre la adhesión de C. albicans y C.
glabrata a células epiteliales bucales. Esta acción se observa
incluso con concentraciones subinhibitorias de nistatina que han
persistido después de un tratamiento antifúngico tópico de lesiones
orales candidiásicas. Sin embargo, el efecto es mayor cuando
el tratamiento se realiza en las primeras fases del desarrollo de la
adhesión. El efecto añadido antimicrobiano sobre el crecimiento
y viabilidad de los cocos Gram positivos (como Staphylococcus
spp. o Streptococcus spp.) puede ser útil para combatir las
colonizaciones microbianas y biopelículas mixtas.
CONCLUSIONES
Nuestros resultados indican la asociación de bacterias y hongos
(Staphylococcus-Candida, principalmente) en la colonización de
la mucosa oral y las prótesis dentales de pacientes con estomatitis
protética, esto aunado a la etiología multifactorial y cofactores
asociados de la estomatitis protética hace que su manejo terapéutico
resulte muy complicado. Los estudios que se están
realizando para definir el papel de Candida y otros microorganismos
en la patogenia de este y otros procesos, en la formación
de biopelículas pueden aportar datos de gran interés para mejorar
el tratamiento de está enfermedad, debemos considerar que las
asociaciones microbianas encontradas indican la formación de
biopelículas mixtas y que estas presentan diferentes patrones de
sensibilidad a antisépticos utilizados en los colutorios bucales
y a fármacos antifúngicos o antimicrobianos. El tratamiento
farmacológico para la estomatitis protética deberá considerarse
38
the bactericide action of vancomicine as well as the anti-fungi
action of fluconazol (25).
This anti-microbial resistance can be related to the medicament
incapacity of penetration on the biofilm, with a different
rhythm of cellular growth of the microorganisms that compose
the microbial community or with specific mechanisms for the
genes expression of anti-microbial resistance (30). Nystatine
and other polyenes of local application possess an inhibitory
action in the adherence of C. albicans and C. glabrata to oral
epithelial cells. This action is observed even with sub inhibitory
concentrations of nystatine which have persisted after the local
anti-fungi treatment of candidosic oral lesions. How ever, the
effect is bigger when the treatment is applied in the first stage
of adherence development. The antimicrobial effect added to
the growth and viability of Gram positive coccus (such as Staphylococcus
spp. or Streptococcus spp.) is useful in the battle
against the microbial colonization and mixed biofilms.
CONCLUSIONS
Our results have demonstrated the association between bacteria
and fungi (Staphylococcus-Candida principally) in the colonization
of oral mucous and dental prosthesis in patients with denture
stomatitis. Due to the multi-factor etiology and associated cofactors,
therapeutic management of denture stomatitis becomes
complicated. Nowadays, several studies about pathogenesis have
been developed to determine the role of Candida and other microorganisms
in biofilms formation. These studies can give us
important information in order to improve the treatment of this
illness. We must consider that microbial associations found in
this study, show the formation of mixed biofilms and that these
biofilms present different sensibility patterns in contact with
antiseptics used as mouth rinses and anti-fungis or antibiotics.
Pharmacological treatment of denture stomatitis must be considered
for the fungus as well as the bacteria and it is important
to continue the study of these microbial associations.
Luis Octavio Sanchez Vargas has been financed by the Programa de Becas
MAE Curse 2002-2003 of the Agencia Española de Cooperación Internacional.
Guillermo Quindós has been financed by the proyects 1/UPV 00093.327-E-
14645/2002 of the Universidad del País Vasco- Euskal Herriko Unibertsitatea
and PI030662/2003 of the Fondo de Investigaciones Sanitarias del Ministerio
de Sanidad.

Medicina y Patología Oral / Oral Medicine and Pathology Colonización en prótesis dentales / Colonization in dental prosthesis
tanto para hongos como para bacterias y seguir estudiando estas
asociaciones microbianas.
Agradecimientos
Luis Octavio Sánchez Vargas ha sido financiado por el Programa de Becas
MAE Curso 2002-2003 de la Agencia Española de Cooperación Internacional.
Guillermo Quindós ha sido financiado por los proyectos 1/UPV 00093.327-E-
14645/2002 de la Universidad del País Vasco-Euskal Herriko Unibertsitatea
y PI030662/2003 del Fondo de Investigaciones Sanitarias del Ministerio de
Sanidad.
BIBLIOGRAFÍA
1. Balerdi I, Aguirre JM, Zamacona JM, Ajuria B, Pontón J, Quindós G. Analyse
clinique et microbiologique de la stomatite par prothese. Actualités Odonto
Stomatologiques 1994; 186: 173-183.
2. Nikawa H, Taizo H. Denture plaque-past and recent concerns. J Dent 1998;
26: 299-304.
3. Kagermeier-Callaway A, Willershausen B. In vitro colonisation of acrylic
resin denture base materials by Streptococcus oralis and Actimomyces viscosus.
Int Dent J 2000; 50:79-85.
4. Sánchez-Vargas LO, Pérez-Ríos P, Romo-García J, Corona-Izquierdo FP,
Hidalgo-Loperena H, Franco-Martínez F. Determinación de pH salival y cultivo
en pacientes con candidiasis bucal. Rev Iberoam Micol 2002; 19; 155-160.
5. Samaranayake LP, MacFarlane TW (Eds.). Oral candidiasis. London: Butterworths
& Co. Ltd.; 1990.
6. Budtz-Jorgensen E. Non-insulin dependent diabetes mellitus as a risk factor
for denture stomatitis. J Oral Pathol 1996; 25:411-415.
7. Aguirre JM, Verdugo F, Zamacona JM, Quindós G, Pontón J. Cytological
changes in oral mucosa in denture stomatitis. Gerodontology 1996; 13: 63-
67.
8. Smith AJ, Brewer A, Kirkpatrick P, Jackson MS, Young J, Watson S, Thakker
B. Staphylococcal species in the oral cavity from patients in a regional burns
unit. J Hosp Infect 2003; 55: 184-189.
9. Vidotto V, Mantoan B, Pugliese A, Pontón J, Quindós G, Aoki S, Ito-Kuwa S.
Adherence of Candida albicans and Candida dubliniensis to buccal and vaginal
cells. Rev Iberoam Micol 2003; 20: 52-54.
10. Jenkinson H, Harish C. Coaggregation of Streptococcus sanguis and other
Streptococci with Candida albicans. Infec Immun 1990; 58:1429-1436.
11. Nikawa H, Egusa H. Alteration of the coadherence of Candida albicans with
oral bacteria by dietary sugars. Oral Microbiol Immunol 2001; 16: 279-284.
12. Jabra-Rizk MA, Falkler WA Jr, Merz WG, Kelley JI, Baqui AAMA, Meiller
TF. Coaggregation of Candida dubliniensis with Fusobacterium nucleatum. J
Clin Microbiol 1999;37:1464-1468.
13. Jabra-Rizk MA, Falkler WA Jr., Merz WG, Baqui AAMA, Kelley JI, Meiller
TF. Cell surface hydrophobicityassociated adherence of Candida dubliniensis to
human buccal epithelial cells. Rev Iberoam Micol 2001; 18: 17-22.
14. Donlan RM, Costerton JW. Biofilms: survival mechanisms of clinically
relevant microorganisms. Clin Microbiol Rev 2002; 15: 167-193.
15. Douglas LJ. Medical importance of biofilms in Candida infections. Rev
Iberoam Micol 2002; 19: 139-143.
16. Chandra J, Kuhn DM, Mukherjee PB, Hoyer LL, McCormick T, Ghannoum
MA. Biofilm formation by the fungal pathogen Candida albicans: Development,
architecture, and drug resistance. J Bacteriol 2001; 183: 5385-5394.
17. Ramage G, Vande Walle K, Wickes BL, López-Ribot JL. Characteristics
of biofilm formation by Candida albicans. Rev Iberoam Micol 2001; 18:
163-170.
18. Quindós G, Pontón J. Candidiasis de la cavidad oral: Etiología, patogenia
y diagnóstico de laboratorio. Med Oral 1996; 1: 85-95.
19. Murray PR, Baron EJ, Pfaller MA, Tenover FC, Yolken RH (Eds.). Manual
of Clinical Microbiology. 7th Ed. Washington D.C.: American Society for
Microbiology; 1999.
20. Erkki O. Factors predisposing to oral yeast infections. Acta Odontol Scand
1990; 48:71-74.
21. Vitkov L, Lugstein A. Glycaemic disorders in denture stomatitis. J Oral
Pathol Med 1999; 28: 406-409.
22. San Millán R, Elguezabal N, Regúlez P, Moragues MD, Quindós G, Pontón
J. Effect of salivary secretory IgA and monoclonal antibodies on the adhesion
of Candida albicans to plastic. Microbiology 2000; 146: 2105-2112.
39
23. Bikandi J, Moragues MD, Quindós G, Polonelli L, Pontón J. Influence of
environmental pH on the reactivity of Candida albicans with salivary IgA. J
Dent Res 2000; 79: 1439-1442.
24. Pontón J, Bikandi J, Moragues MD, Arilla MC, Elósegui R, Quindós G, Fisicari
P, Conti S, Polonelli L. Hypha formation in Candida albicans decreases the
reactivity of the fungus with salivary sIgA. J Dent Res 1996;75: 1979-1985.
25. Adam B, Baille GS, Douglas J. Mixed species biofilms of Candida albicans
and Staphylococcus epidermidis. J Med Microbiol 2002; 51: 344-349.
26. Nikawa H, Samaranayake L. Effects of dietary sugars and, saliva and
serum on Candida biofilm formation on acrylic surfaces. Mycopathologia
1997; 139: 87-91.
27. Dar-Odeh NS, Shehabi AA. Oral candidosis in patients with removable
dentures. Mycoses 2003; 46: 187-191.
28. Barbeau J, Seguin J, Goulet JP, de Koninck L, Avon SL, Lalonde B, Rompre
P, Deslauriers N. Reassessing the presence of Candida albicans in dentureinduced
stomatitis. Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endod 2003;
95: 51-59.
29. Nikawa H, Jim C, Makihira S, Egusa H, Hamada T, Kumagai H. Biofilm
formation of Candida albicans on the surfaces of deteriorated soft denture
lining materials caused by denture cleansers in vitro. J Oral Rehabil 2003; 30:
243-250.
30. Jabra-Rizk MA, Flakler WA, Meiller TF. Fungal biofilms and drug resistance.
Emerg Infect Dis 2004; 10: 14-19