Efeito de Peixes Onívoros Sobre a Estrutura e Estabilidade ... - capes

Universidade Federal do Rio de JaneiroInstituto de BiologiaPrograma de Pós Graduação em Ecologia (PPGE)Efeito de Peixes Onívoros Sobre a Estrutura e Estabilidade deCadeias Tróficas AquáticasLuciana Silva CarneiroTese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da UniversidadeFederal do Rio de Janeiro, como parte dosrequisitos necessários à obtenção do grau deDoutor em EcologiaOrientador: Prof. Dr. Reinaldo Luiz BozelliRio de Janeiro – RJOutubro de 2008

Efeito de Peixes Onívoros Sobre a Estrutura e Estabilidade deCadeias Tróficas AquáticasLuciana Silva CarneiroTese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da UniversidadeFederal do Rio de Janeiro, como parte dosrequisitos necessários à obtenção do grau deDoutor em Ecologia__________________________________________________Profa. Odete Rocha, Dr.__________________________________________________Profa. Ana Petry, Dr.__________________________________________________Prof. Sidinei Magela Thomaz, Dr.__________________________________________________Prof. Érica Caramaschi, Dr.__________________________________________________Prof. Reinaldo Luiz Bozelli, Dr.Rio de Janeiro - RJOutubro de 2008

Ficha Catalográfica:Carneiro, Luciana SilvaEfeito de peixes onívoros sobre a estrutura e estabilidade de cadeias tróficas aquáticas[Rio de Janeiro 2008]Tese de Doutorado – Universidade Federal do Rio de JaneiroDepartamento de Ecologia, UFRJ, 2008. 43pPalavras-chave:1.Onivoria2. compartimentos aquáticos3. cascata trófica 4. comunidades pelágicas5. meta-análise 6. mesocosmos.

“Tenha em mente que tudo que você aprendena escola é trabalho de muitas gerações.Receba essa herança, honre-a, acrescente a elae, um dia, fielmente, deposite-a nas mãos deseus filhos.”Albert Einstein

AgradecimentosAs 131 páginas que se seguem foram fruto de 11 anos de aprendizado neste grupode pesquisa. Então, há muitas pessoas e instituições à agradecer.Ao meu orientador, Reinaldo Bozelli, por ter sido o incentivo ao estudo da Ecologia.Compartilhou comigo seu tema de pesquisa, e desde o início, ouviu com interesse todas asdúvidas e problemas que surgiram durante toda a minha formação. Pela confiança em medeixar ousar trabalhar com novas idéias e conceitos, correndo riscos inerentes a estaatitude (Acho que deu certo, né?). Por sua amizade e pela alegria de trabalharmos juntos.Ao Prof. Dr. Francisco Esteves, graças a seu trabalho árduo desde jovem é quepude usufruir de uma boa formação dentro da “Família Limnológica”.Aos membros da pré-banca Prof. Ricardo Iglesias e Prof. Érica Caramaschi pelasvaliosas sugestões.Aos professores Dr. Sidnei Magela Thomas, Dra. Odete Rocha, Dra. Ana Petry, Dra.Érica Caramaschi e Dr. Paulo Paiva por terem aceito o convite para participar da bancaavaliadora desta tese de doutorado.Às professoras Paulina Maria Maia Barbosa e Érica Caramaschi por serem asgrandes incentivadoras da linha de pesquisa que adotei para vida.Ao Professor José Luiz Attayde (Coca), o irmão científico mais velho e co-orientador,que é exemplo de entusiasmo pela Ecologia. A semelhança entre nossas linhas depesquisa NÃO é mera coincidência, mas sim pura inspiração!To Professor Mike Vanni who generously let me join his lab group and devoted hisprecious time and made “much many” valuable suggestions which indeed helped improvethis study. His body stoichiometry is 1:1 (smartness: friendship). He is the Real McCoy Guy!Meu especial agradecimento àqueles amigos que estiveram envolvidos de corpo ealma nos cansativos, porém felizes dias de trabalho de campo: Adriana, Adriano, Ellen,Fred, Jabour, Jayme, Joao Marcelo, Leticia, Leandro (NUPEM), Vinicius, João Leal,Humberto, Pedro (Lab. Peixe/UFRJ). Obrigada pela ajuda e paciência em aguentar minhaansiedade!Obrigada a toda a familia limnológica! Desde 23 de julho de 1997, vocês setornaram parte da minha vida! PRIMEIRO A LISTA DOS DINOSSAUROS: Adriana, Ana,iii

Betina, Chico, Christina, Cláudio, Cléber, Coca, Dinho, Fred, João, Júnior, Kika, Lisiana,Marquinhos, Mariana, Manuel, Paulina, Reinaldo, Renata, Rose, Sandra, Sérgio e Vinicius.AGORA A SEGUNDA GERAÇÃO DE DINOSSAUROS: Adriano, Albert, Alexandre,Andresson, Chiquitito, Coutinho, Fabiana, Fernanda, Humberto, Jabour, Jayme, Juliana,Letícia, Mário, Murilo, Paloma e Thais. FINALMENTE, AOS FILHOTES DEDINOSSAUROS, que são tantos, que nem cabem nestas páginas.Aos imãos planctônicos, Adriana, Ana Cláudia, Jayme, Leticia, Luciana, MonalisaPaloma, Sandra e Rayanne. Muito obrigada pela troca de experiências no dia a dia!To my international family for their kidness and affection, and for never letting me feelthat I was away from my parents and country. I will never forget none of you: Lesley Knoll,Allie Bable, Jen Bobson, Beth Dickman, Leah Jeansen, Albeto Pilati, Mike Vanni, MariaGonzalez, Melina Vanni-Gonzalez, Yuta Kawasaky. Thank you so much for making my lifein OHIO awesome!!!!À amiga Letícia (Let’s Go) que foi meu incentivo para jornada de milhares de horasem frente ao microscópio! Obrigada pelas 128 amostras de fitoplâncton contadas e medidascom muito amor e dedicação... Obrigada pela companhia nos fins de semana e noites detrabalho no Fundão! Obrigada pelo sorriso aberto e pela amizade sincera!À amiga Adriana (Cãodriana e/ou Mãedriana) porque estamos caminhando juntas ede mãos dadas há muitos anos. Obrigada pelo companherismo!Ao amigo Marquinhos (MP) que sempre amenizou meu sofrimento me incentivandoquando experimentos deram errado, chamado para um café de fim de tarde, em conversasnoturnas no MSN ou mesmo tirando minha concentração no trabalho.Ao Jabouranga, meu querido amigo de todas as horas. Sorrindo ou emburrado, elesempre esteve do meu lado para ajudar ou atrapalhar! Obrigada pelo trabalho emcooperação, pelas horas em frente a televisão e por ser parte da minha família.Obrigada a toda equipe do Núcleo de Desenvolvimento Sócio Ambiental de Macaé(NUPEM), especialmente a Lena, Inês, João Marcelo, Sr. Paulo, Prof. Delicius (Vinicius),Prof. Francisco Esteves. O NUPEM foi minha casa, meu trabalho, meu lazer, meudescanso! Minha formação como verdadeira Ecóloga se deve aquele pedaço abençoado deTerra em Macaé.iv

Meu muito obrigada ao Consenho Nacional de Desenvolvimento Tecnológico eCientífico (CNPq) pelas duas modalidades de bolsa que me concedeu para desenvolvereste trabalho (Bolsa de Doutorado e Doutorado Sanduíche). Espero poder retornar ao Brasilbons frutos de tudo o que foi investido na minha formação.To the members of Departament of Zoology at Miami University (Oxford, OH), all ofwhom I thank for their hospitality and support. I am grateful especially to Dr. Mike Vanni, Dr.Tom O. Crist, Dr. Maria Gonzalez, Dr. Alberto Pilati, Dr. Maten Hogan, Dr. Jim Stoeckel eMSc. Stephen Glaholt.Obrigada a todos os professores do Departamento de Ecologia e do Programa dePós-Graduação em Ecologia da UFRJ. Os ensinamentos e influência acadêmica de vocêsme ajudam a exercer esta profissão com sabedoria e carinho.As amigas que nunca me vêem, mas sempre me ligam para dar apoio: Daniela,Clarice e Paulinha. Vocês são queridas mesmo à distância!Toda e qualquer parte deste trabalho, qualquer idéia e toda a inspiração são frutosdo amor incondicional e dedicação que eu tenho recebido do Adriano. Ele é meu amigo,meu estatistico de plantão, minha fonte de bibliografia, meu conselheiro, meu incentivador,minha alegria, meu amor! Ao lado dele sei que consigo chegar muito mais longe... Muitoobrigada por você fazer minha vida muito feliz!Agradeço e dedico este trabalho à minha família. “Seu Jeová” (O PAI), “MãinhaSalete” (A MÃE), “Ana Cretina” e “Mary Lu” (AS IRMÃS), “Sufiss” (ETERNO NAMORADO),“Garotinha Insuportável” (A SOBRINHA). Obrigada por tudo, pela educação, pelo apoio,pela compreensão nas constantes ausências e principalmente pela paciência nas “criseshistéricas”! Obrigada por sempre, sempre, acreditarem em mim!A todos agradeço, profundamente, e dedico o resultado deste trabalho.Luciana Silva CarneiroRio de Janeiro, Outubro de 2008.v

ResumoAs generalizações a respeito do conceito de cascatas tróficas têm sido intensamentedebatidas entre os ecólogos. À onivoria tem sido atribuído o efeito de enfraquecer ouintensificar a magnitude de cascata trófica; pesquisas recentes sugerem que interaçõesfracas advindas de interações onívoras promovem estabilidade de redes tróficas. Aocontrário, o enriquecimento de nutrientes é previsto como um fator desestabilizador emecossistemas. O objetivo deste estudo foi testar estas proposições avaliando os resultadosde experimentos publicados a respeito de cascata trófica em comunidades aquáticas deágua doce e os resultados de um experimento conduzido em mesocosmos. Foramanalisados 330 experimentos publicados que manipularam independentemente a presençade peixes planctívoros e onívoros com o objetivo de avaliar seus efeitos na distribuição debiomassa a na estabilidade das comunidades planctônicas. Como previsto pela teoria decadeias tróficas, a presença de peixes tanto onívoros quanto planctívoros resultou emsignificativa diminuição da biomassa do zooplâncton e aumento da biomassa dofitoplâncton; entretanto o efeito de cascata trófica sobre o fitoplâncton foi significativamentemenor na presença de peixes onívoros. Assim, o efeito das diferentes guildas tróficas depeixes analisadas não alterou a probabilidade de ocorrência de cascata trófica, no entanto,fatores como o estado trófico do ambiente e a biomassa de peixes afetaram significativa ediferentemente o efeito de peixes onívoros e zooplanctívoros sobre a força da cascata.Além disso, peixes onívoros e zooplanctívoros não apresentaram efeitos significativos sobrea estabilidade temporal do zooplâncton, mas, ao contrário do previsto pela teoria de cadeiastróficas, apenas os peixes zooplanctívoros tiveram efeito estabilizador sobre a variabilidadetemporal do fitoplâncton. São apresentados também os resultados de um experimento decascata trófica em mesocosmos, que teve duração de 11 semanas, e testou a previsão deque onívoros multi-cadeia (organismos que se alimentam em diferentes níveis tróficos queestão imersos em diferentes compartimentos aquáticos) podem atenuar a cascata trófica eestabilizar a variação temporal da biomassa total e da composição de espécies dascomunidades fito e zooplanctônicas. Foi encontrado suporte parcial aos resultados da metaanálise.O peixe onívoro atenuou significativamente a cascata trófica e aumentou aestabilidade temporal das medidas de biomassa e composição das comunidadesplanctônicas. Além disso, foi observado que o enriquecimento por nutrientes teve um efeitocontrário, reduzindo significativamente o efeito estabilizador dos peixes onívoros. Odesacordo parcial entre a meta-análise e o experimento (em que um onívoro multi-cadeia foiutilizado) ressalta a necessidade dos experimentos futuros incorporarem estruturas deredes tróficas mais complexas dirigidas por predadores multi-cadeia, para promover umembasamento conceitual mais robusto para análise de redes tróficas em ecossistemasaquáticos de água doce.vi

AbstractThe generality of the trophic cascade has been intensely debated among ecologists.Omnivory has been implicated in both diffusing and intensifying the trophic cascadestrength, as well as, current view holds that weak interactions between species promotestability of food webs. To the contrary, nutrient enrichment is predicted to destabilizeecosystems. The aim of this work was to test these propositions by examining the results ofpublished trophic cascade experiments in freshwater communities and the result of our ownunpublished field mesocosm experiment. In particular, we analyzed the results of 330published trophic cascade experiments which independently manipulated the presence ofomnivorous and planktivorous fishes and examined their effects on biomass distribution andstability of planktonic communities. In accordance with the predictions of food web theory,the presence of both omnivorous and zooplanktivorous fishes consistently reducedzooplankton biomass and increased phytoplankton biovolume, but the strength of thistrophic cascade was weaker in the presence of omnivorous fishes. Fish trophic guilds didnot affect differently the probability of cascade occurrence, but they have distinct interactiveeffects with trophic state and fish biomass on cascade strength. Furthermore, omnivorousand zooplanktivorous fishes did not affect zooplankton biomass temporal variability, but incontrast with the predictions of food web theory zooplanktivorous fish stabilizedphytoplankton biomass temporal variability. We therefore presented the results of 11 weeksstudy of trophic cascade in experimental mesocosms, to test the predictions that multi-chainomnivory (i.e., organisms that feed off different trophic levels embedded in multiple aquaticcompartments) can attenuate trophic cascade and stabilize temporal variation on aggregatecommunity biomass and species composition of phytoplankton and zooplânctoncommunities. We found mixed support to the meta-analysis results. Omnivorous fishattenuate trophic cascade, but significantly increase the temporal stability of aggregate andcompositional metrics of planktonic communities. Additionally, we found that nutrientenrichment had an opposite effect dampening the effects of omnivorous fish on stability. Thepartial disagreement between the meta-analysis and our experiment (i.e., which used amulti-chain omnivore) claims the need of further research to incorporate more complex foodweb structures driven by multi-chain predators to provide a complete conceptual frameworkfor analysis of reticulate food webs in freshwater ecosystems.vii

ÍndiceResumo ..........................................................................................................................viAbstract.........................................................................................................................viiIntrodução Geral ........................................................................................................... 2Capítulo 1: Diferenças entre os Efeitos de Peixes Onívoros e Zooplanctívoros naDistribuição de Biomassa e Estabilidade de Teias Tróficas Planctônicas: UmaAbordagem Meta-Analítica.............................................................................................. 7Capítulo 2: Efeito da Predação de um Peixe onívoro na Dinâmica e Intensidade deCascata Trófica em Comunidades Planctônicas .......................................................... 31Capítulo 3: Efeitos Diretos e Indiretos da Predação de um Peixe Onívoro naEstabilidade Temporal da Biomassa e Composição de Espécies de ComunidadesPlanctônicas.................................................................................................................. 78Discussão e Conclusão Geral.................................................................................. 1161

Introdução GeralÀ medida que diversas informações foram reunidas pelos naturalistas durante oúltimo século, vários conceitos novos emergiram e direcionaram o estudo da Ecologiamoderna. Um deles foi a percepção de que as relações de alimentação ligam aspopulações numa entidade funcional reconhecida como comunidade biológica. O primeiroentre os proponentes desta nova visão foi o ecólogo inglês Charles Elton que desenvolveuo conceito de cadeias alimentares, uma simples representação de conexões tróficasverticais na comunidade, que permanece em foco até os dias atuais (Ricklefs 1990).No último século, duas linhas gerais de investigação emergiram dos estudos decadeias alimentares aquáticas. A primeira delas surgiu do interesse na qualidade daságuas, onde os lagos eram considerados sistemas de fluxo unidirecional de energia,passando dos nutrientes minerais para o fitoplâncton e deste para o zooplâncton até chegaraos peixes (Straskraba 1965). Apenas a partir da década de 60 surgiram os primeirostrabalhos sobre a perspectiva reversa, na qual os piscívoros (4 o nível trófico) no topo dascadeias alimentares aquáticas exercem um controle regulatório sobre os peixesplanctívoros (3 o nível trófico), reduzindo a pressão de predação sobre o zooplâncton (2 onível trófico) e conseqüentemente aumentando a pressão de herbivoria sobre o fitoplâncton(1 o nível trófico), modelo que também é conhecido como cascata trófica (Carpenter et al.1985).Hrbáček et al. (1961) demonstraram que o fitoplâncton não era apenas reflexo dosnutrientes do sistema. Em seu trabalho, a presença de peixes em um lago reduziusignificativamente a biomassa de zooplâncton, tendo como resultado aumento da biomassade fitoplâncton. Seguiram-se a este, inúmeros experimentos, que independentemente daescala do sistema (aquários, pequenos lagos, limnocurrais, mesocosmos ou manipulaçãode todo o lago) ou da espécie de peixe, obtiveram após a introdução ou a remoção decarnívoros primários (ex. peixes zooplanctívoros) um expressivo efeito qualitativo sobreníveis tróficos inferiores (Brooks & Dodson 1965; Lynch & Shapiro 1981).2

Recentemente, cascata trófica é um fenômeno que tem sido observado em váriossistemas, incluindo lagos, rios, florestas, pradarias e sistemas marinhos (Power 1990; Brett& Goldman 1996; Carpenter et al. 2001; Shurin et al. 2002; Borer et al. 2005) e o debatemais atual tem sido sob quais condições ambientais a cascata trófica é mais freqüente(Pace et al. 1999; Polis 1999; Polis et al. 2000; Borer et al. 2005).Inicialmente, em razão dos exemplos de cascatas tróficas mais evidentes terem sidoobservados em sistemas aquáticos, vários autores sugeriram que a ocorrência de cascatatrófica era um fenômeno prevalente de ambientes aquáticos (Strong 1992; Polis 1999; Halaj& Wise 2001). Embora existam muitas evidências empíricas, este modelo de controledescendente de cadeias tróficas aquáticas tem sido criticado por apresentar pressupostosespaciais e temporais estáticos (Chase 2003), que ignoram características comuns edinamicamente importantes em cadeias tróficas reais, as quais podem potencialmente levara padrões diferentes daqueles previstos pela teoria (Polis et al. 1996b). Alguns autoressugerem que a teoria de cadeias tróficas não acomoda processos dinâmicos cruciais, taiscomo competição, ciclagem de nutrientes, heterogeneidade espacial, estrutura de tamanhodas comunidades, mecanismos de defesa contra predação, cadeias de detritivoria eonivoria (Vanni et al. 1997; Vanni 2002).Nas últimas décadas, a onivoria tem assumido um papel fundamental no estudo daecologia de populações e comunidades (Pimm & Lawton 1978; Polis et al. 1996b; Vanni etal. 2005). Considerada uma característica comum em muitas teias tróficas, a onivoria refletea flexibilidade do predador de adquirir energia de várias fontes (Yodzis 1984). Umadefinição abrangente considera a onivoria como uma estratégia de forrageamentogeneralista (Fig. 1A), mas a definição mais comumente aceita é que onívoros alimentam-seem mais de um nível trófico dentro de uma mesma cadeia (Pimm & Lawton 1978) (Fig. 1B).No entanto, a estrutura dos ecossistemas raramente pode ser reduzida a apenas umacadeia trófica (Polis et al. 1996b) e os predadores, presas e recursos geralmenteultrapassam o limite de compartimentos, habitats e ecossistemas (Polis 1991), translocandomatéria e energia entre compartimentos (Vanni 2002). Esta visão de acoplamento de3

habitas foi incorporada à definição de onivoria, considerando que os organismos que sealimentam em diferentes níveis tróficos estão imersos em compartimentos com múltiplasvias de transferência de energia. Atualmente, a definição de maior abrangência ecológicarefere-se a onívoros de cadeias múltiplas “multi-chain omnivores” que exploram diferentescadeias tróficas baseadas em produtores primários de grupos funcionais e compartimentosdiversos, incluindo detritos (Fig 1C e D) (Polis et al. 1996b). Segundo Vadeboucoeur et al.(2005), a inclusão deste conceito em trabalhos atuais irá contribuir para o entendimento deprocessos ecológicos em escalas temporais e espaciais mais verdadeiras.Generalista/Onívoro Onivoria intra-cadeiaEcossistema 1 Ecossistema 2Onivoria inter-cadeiaFigura 1. Modelo esquemático a respeito dodesenvolvimento do conceito de onivoria. A) Onívorodefinido como um consumidor (C) capaz de forragearsobre múltiplos recursos (R); B) Onivoria intra-cadeiafoi originalmente definida como um predador (P)capaz de se alimentar tanto de plantas quanto deanimais, mas que agora incorpora definições maismodernas, um organismo que se alimenta em maisde um nível trófico dentro de uma mesma cadeia(Pimm & Lawton 1978). Polis & Strong (1996b)propuseram que a onivoria pode também ocorrerentre cadeias (C) de um mesmo ecossistema ou (D)entre cadeias de ecossistemas distintos. Modificadode Vadeboncoeur et al. (2005).Diferentes arquiteturas de cadeias tróficas que incluem interações de predação entreindivíduos de uma mesma guilda (“intraguild predation”) demonstram reduzir a intensidadede cascata trófica devido a interações mais fracas e difusas entre os níveis tróficos (Fagan1997; Leibold et al. 1997; Agrawal 1998; Borer et al. 2005). Além disso, alguns estudospropõem que predadores onívoros são uma fonte de instabilidade para o sistema predadorpresa,por apresentarem resposta denso-independente às flutuações da presa. Ou seja, oforrageamento adaptativo, característico de consumidores onívoros capazes de variar apreferência alimentar em resposta a disponibilidade de recursos, pode manter suas4

populações em altas densidades independentemente da diminuição populacional de umadada presa, podendo portanto levar a supressão da presa de menor densidade (Pimm &Lawton 1978; Murdoch & Bence 1987; Holt & Polis 1997; Diehl & Feissel 2001; Diehl 2003;Vanni et al. 2005). Por outro lado, vários autores indicam que a fraca ligação na relaçãopredador-presa em sistemas sujeitos a onivoria estabiliza drásticas oscilações entre osconsumidores e os recursos. Isto tende a manter a densidade das populações longe daprobabilidade estatística de se tornar extinta, processo que é considerado muito importanteem promover a persistência e a estabilidade em comunidades naturais (McCann & Hastings1997; McCann et al. 1998a).Diante da discrepância entre estes dois modelos teóricos se estabeleceu um novohorizonte de pesquisas na ecologia de cadeias tróficas. A questão mais atual é sobre ascircunstâncias ecológicas em que a onivoria é mantida em comunidades naturais (Diehl2003). Segundo Rosenheim & Corbett (2003), esta não é uma questão simples de serrespondida. Vários fatores influenciam as taxas de predação do onívoro, incluindo aprobabilidade de encontro, a probabilidade de ataque, o sucesso de captura e aprobabilidade de consumo. Por sua vez, cada um destes fatores é influenciado pelashabilidades do predador, da presa e de características do ambiente (Sih 1993).Muitas pesquisas sobre a interação predador-presa têm demonstrado o importantepapel das defesas ativas da presa (Snyder & Ives 2001), das preferências do predador(Colfer & Rosenheim 2001), da produtividade do sistema (Holt & Polis 1997; Diehl & Feissel2001) (HilleRisLambers et al. 2006) e da estrutura de hábitat e de refúgios físicos (MacRae& Croft 1996; Agrawal & Karban 1997; Finke & Denno 2002; Vanni et al. 2005). SegundoRosenzweig (1971) e Gilpin & Rosenzweig (1972), o aumento da produtividade primária emconseqüência do enriquecimento trófico leva o sistema predador-presa a oscilações tãodrásticas, que aumenta muito a probabilidade das populações se extinguirem. Taisoscilações na abundância das populações nos níveis tróficos também foram previstas pelateoria de cascatas tróficas de Carpenter et al. (1985). No entanto, estudos teóricos indicamque esta desestabilização decorrente do enriquecimento raramente ocorre em cadeias5

tróficas sujeitas a significante onivoria (Diehl & Feissel 2001). Poucos testes empíricosdesta predição têm sido realizados e seus resultados têm sido contraditórios,conseqüentemente o efeito de predadores onívoros na estabilidade de comunidadespermanece desconhecido. A instabilidade (variabilidade temporal) de populações eecossistemas pode elevar consideravelmente as taxas de extinção (Lande 1993) e reduzemo valor econômico dos serviços prestados pelos ecossistemas (Armsworth & Roughgarden2003). Além disso, do ponto de vista da gestão dos recursos hídricos, a suposta fracapressão de predação dos peixes onívoros sobre o zooplâncton, torna a implementação detécnicas de biomanipulação desenvolvidas em cadeias tróficas lineares inoperante parasistemas onde predominam interações tróficas complexas, tais como as que envolvem umelevado número de espécies ou a onivoria (Lazzaro 1987; Drenner et al. 1996; Jeppessenet al. 2005). Sob uma perspectiva de conservação e manejo, torna-se iminente a síntese deconhecimento sobre como peixes onívoros podem afetar a distribuição de biomassa eestabilidade de cadeias tróficas planctônicas em ecossistemas aquáticos continentais.Desta maneira, este trabalho se propõe a testar através de abordagens metaanalíticase experimentais a generalidade da hipótese de que peixes onívoros sãoresponsáveis por enfraquecer a força de cascata trófica e aumentar a estabilidade dascomunidades fitoplanctônicas e zooplanctônicas de ambientes aquáticos continentais.Além disso, buscou-se entender também se os efeitos da onivoria são dependentesda densidade de peixes (capítulo I), do estado trófico do sistema (capítulos I e II) e do tipode peixe onívoro (capítulos I e II).6

Capítulo IDiferenças entre os Efeitos de Peixes Onívoros e Zooplanctívoros naDistribuição de Biomassa e Estabilidade de Teias Tróficas Planctônicas: UmaAbordagem Meta-Analítica7

IntroduçãoEcólogos têm há muito reconhecido a importância estrutural e ecológica do papelque peixes desenvolvem em comunidades e ecossistemas aquáticos (Hrbacek et al. 1961;Grygierek et al. 1966; Lazzaro 1987; Power 1990; Diehl 1992; Fernando 1994; Flecker1997; Vanni et al. 1997; Scheffer et al. 2000; Attayde & Hansson 2001a; Vander Zanden &Vadeboncoeur 2002; Vanni et al. 2005; McIntyre et al. 2007). Através de efeitosdescendentes oriundos da predação (Vanni & Layne 1997; Lazzaro et al. 2003) eascendentes mediados pela reciclagem de nutrientes via excreção e bioturbação(Komarkova 1998; Attayde & Hansson 2001a; McIntyre et al. 2008), peixes podemsignificativamente alterar a composição de espécies, a distribuição da biomassa e aestabilidade de níveis tróficos inferiores (Carpenter et al. 1985; Van De Bund & Van Donk2004; Vanni et al. 2005). Particularmente o estudo sobre os efeitos de peixes sobre adinâmica de cadeias tróficas foi fundamental para o desenvolvimento do conceito decascatas tróficas (Carpenter et al. 2001), com um considerável corpo de literatura jáexistente a este respeito (sumarizado em Brett & Goldman 1996, 1997; Bell et al. 2003).Embora atualmente a ocorrência de cascata trófica na natureza seja um fenômenojá reconhecidamente comprovado (Pace et al. 1999), controvérsia ainda existe em relação àsua onipresença a todos os tipos de ecossistemas e comunidades (Strong 1992; Polis et al.2000; Halaj & Wise 2001). Vários estudos têm recentemente tentado sintetizar quaismecanismos estão relacionados à ocorrência e à força de cascata tróficas (Shurin et al.2002; Borer et al. 2005; Carpenter et al. 2008). Os resultados têm indicado que uma amplagama de fatores ambientais como a produtividade do ambiente (Carpenter et al. 2001;Chase 2003; Hall et al. 2007; Gruner et al. 2008), diferenças de tamanho entre presa epredador (Borer et al. 2005; Shurin & Seabloom 2005), heterogeneidade espacial(Grabowski 2004; Finke & Denno 2006) e diversidade de presas ou predadores (Finke &Denno 2004; Byrnes et al. 2006; Otto et al. 2008), são aspectos que interferem diretamentena força e ocorrência de cascata trófica. Um outro tópico que tem recebido considerávelatenção a este respeito é a onivoria (capacidade de se alimentar em mais de um nível8

trófico). Pelo fato de poder afetar simultaneamente níveis tróficos inferiores, o consumidoronívoro pode enfraquecer os efeitos descendentes indiretos ao longo da cadeia trófica eportanto modificar o padrão de força e ocorrência de cascata trófica (Hart 2002; Lancasteret al. 2005; Vadeboncoeur et al. 2005). Muitos estudos têm destacado a importância depeixes onívoros em enfraquecer a ocorrência de cascatas tróficas em ambientes pelágicos(Drenner et al. 1986; Drenner et al. 1987; Lazzaro et al. 1992; Lazzaro et al. 2003; Okun etal. 2008), mas até o momento nenhum estudo tentou sinteticamente avaliar se diferençasentre o hábito trófico de peixes onívoros e zooplanctívoros realmente desencadeiam efeitosdistintos sobre a ocorrência e força de cascatas tróficas pelágicas. Além disso, emboramuito abordado em estudos teóricos, pouco se sabe experimentalmente se peixes onívorosafetam também a estabilidade de cadeias tróficas (Schindler & Scheuerell 2002).Devido à grande quantidade de estudos experimentais que avaliam os efeitos dapredação por peixes em cadeias tróficas planctônicas (Brett & Goldman 1996, 1997; Bell etal. 2003) e a necessidade de testar objetivamente a consistência das diferentes hipóteses arespeito do papel de peixes onívoros sobre a dinâmica de cadeias tróficas aquáticas, foiutilizada neste trabalho uma abordagem meta-analítica com o objetivo de comparar osefeitos de peixes zooplanctívoros estritos e onívoros sobre a distribuição e estabilidadetemporal da biomassa de comunidades planctônicas.Meta-análise é um método estatístico que permite sumarizar, através de revisõesquantitativas, padrões gerais oriundos da análise conjunta de múltiplos experimentosindependentes (Osenberg et al. 1997; Gurevitch & Hedges 1999; Hedges et al. 1999). Aocontrário dos tradicionais métodos de revisões qualitativas e narrativas, a abordagem metaanalíticagera conclusões mais confiáveis pois ao invés de se basear em simples contagemde resultados significativos “vote quoting”, se fundamenta em uma padronizada e rígidaanálise de magnitude de efeitos (i.e., diferenças de magnitude entre um tratamento e seurespectivo controle experimental) calculados de múltiplos experimentos independentes(Arnqvist & Wooster 1995; Gurevitch & Hedges 1999; Hedges et al. 1999). Desta forma,revisões meta-analíticas permitem testar de forma mecanicista e generalizada se padrões9

ecológicos diferem entre si ou se variam consistentemente em relação a outras variáveisambientais, uma vez que seus testes levam em consideração a magnitude e direção doefeito e não apenas a sua ocorrência (Gurevitch & Hedges 1999; Nakagawa & Cuthill 2007).O objetivo deste trabalho foi testar através de uma abrangente revisão quantitativameta-analítica se e como peixes onívoros afetam a biomassa e estabilidade decomunidades planctônicas diferentemente de peixes zooplanctívoros. Baseado no corpoteórico e sobre o histórico de informações empíricas a respeito dos efeitos docomportamento onívoro sobre a dinâmica de cadeias tróficas, nós acreditamos que (1)peixes onívoros enfraquecerão significativamente a força e ocorrência de cascata tróficasobre a biomassa fitoplanctônica, (2) peixes onívoros terão um efeito estabilizador sobre avariabilidade temporal da biomassa fito e zooplanctônica e (3) os efeitos de peixes onívorose zooplanctívoros sobre a dinâmica das comunidades planctônicas serão densodependentesdas suas biomassas e afetados pelo estado trófico do sistema.10

Material e MétodosLevantamento bibliográfico, escolha e coleta de dadosO processo de coleta de dados foi iniciado através de um levantamento bibliográficode estudos relacionados aos efeitos de peixes onívoros e zooplanctívoros em cadeiastróficas planctônicas. Foram compilados resultados de 330 experimentos (150correspondentes a peixes onívoros e 180 a peixes zooplanctívoros) descritos em 109artigos (Tabela 1). O levantamento foi composto praticamente em sua totalidade detrabalhos publicados, porém com a inclusão de resultados de um estudo ainda nãopublicado (Carneiro, em preparação). Os estudos selecionados foram aqueles queretratavam experimentos onde peixes onívoros e zooplanctívoros foram adicionados ouremovidos independentemente, e seus efeitos sobre a dinâmica da biomassa dozooplâncton e fitoplâncton foram quantificados. O levantamento de estudos publicados foirealizado através de busca na base referencial do Institute of Scientific Information -Thomson Science Citation Index - (www.isiwebofknowledge.com), utilizando como palavraschave:trophic cascade, biomanipulation, pond, enclosure, mesocosm, planktivorous fish,omnivorous fish e combinações entre elas. O resultado do levantamento realizado na basereferencial do ISI Thomson foi complementado por estudos referenciados por Drenner et al.(1996) e Bell et al. (2003).Os critérios para separação das espécies de peixes nas respectivas guildas tróficasincluiu conhecimentos relacionados à preferência alimentar das espécies; alteraçõesontogenéticas dos hábitos alimentares (Schaus et al. 2002); bem como as condiçõesexperimentais capazes de restringir a amplitude trófica das espécies onívoras, tais comoimpedimento do acesso ao sedimento de espécies com hábitos bento-pelágicos (Drenner etal. 1996; Schaus & Vanni 2000), contenção do desenvolvimento de algas perifíticas nasparedes dos mesocosmos e etc. Desta forma, o critério não foi espécie-específico e umamesma espécie de peixe pôde ser classificada como zooplanctívoro ou onívorodependendo do seu estágio de vida (estágios larvais foram considerados sempre comozooplanctívoros) e se a condição experimental permitia a expressão funcional do hábito11

onívoro (Drenner et al. 1996). Resultados de manipulações experimentais envolvendo umlago todo, onde a abundância de peixes (onívoros ou zooplanctívoros) foi reduzida atravésda adição de piscívoros, só foram incluídos quando a introdução do piscívoro resultou emuma larga diminuição do estoque destas presas. Além disso, resultados de experimentosenvolvendo todo o lago também não foram considerados quando o lago apresentavamassiva colonização de plantas aquáticas e quando a guilda trófica da espécie oucomunidade de peixes alvo da redução não se constituía unicamente de onívoros ouzooplanctívoros.Os dados foram retirados de gráficos utilizando o software DigitizeIt versão 1.5.8(http://www.digitizeit.de). A Clorofila-a fitoplanctônica foi usada como medida preferencial dabiomassa do fitoplâncton, entretanto biovolume e fluorescência foram usados quando dadosde clorofila-a não eram fornecidos. A medida de peso seco do zooplâncton foi usada comoestimativa da biomassa zooplanctônica. Quando apenas dados de abundância dozooplâncton estavam disponíveis, estes foram convertidos para unidade de peso secoatravés de relações alométricas de peso-comprimento (Bottrell et al. 1976), masfreqüentemente foram utilizados os pesos médios de espécies zooplanctônicas publicadosna literatura (Hall et al. 1970; Wetzel & Likens 1991) quando dados do tamanho dozooplâncton não estavam disponíveis (Brett & Goldman 1996; Bell et al. 2003). Em algunscasos, quando os dados referentes a toda a comunidade zooplanctônica não estavamdisponíveis, a biomassa de cladóceros e copépodos representou a biomassa total dozooplâncton (Brett & Goldman 1996; Bell et al. 2003).Quando os resultados temporais da dinâmica das comunidades fitoplanctônicas ezooplanctônicas foram disponibilizados, a média temporal e o coeficiente de variação foramcalculados e utilizados nas análises como estimativas de efeito global sobre a quantidade evariabilidade temporal da biomassa destas comunidades. Para estudos onde a manipulaçãodos peixes foi repetida em várias densidades ou conjuntamente com adição de nutrientes,os tratamentos com a presença do peixe foram contrastados com os respectivos controlespara cada situação, e a biomassa de peixe utilizada, bem como a concentração de fósforo12

total foram registradas. As informações da biomassa de peixes e da concentração defósforo total (i.e. estimativa de estado trófico) foram incluídas na análise pois representamfatores biológicos e físico-químicos capazes de afetar a intensidade dos efeitos diretos eindiretos da predação por peixes sobre a dinâmica das comunidades zooplanctônicas efitoplanctônicas (Vanni 1987; Drenner et al. 1996; Drenner et al. 1998; Vanni et al. 2005).Nos trabalhos onde apenas o tamanho e o número de indivíduos de peixes foramdisponibilizados, a biomassa de peixes do tratamento foi estimada utilizando relaçõesalométricas espécie-específicas de peso-comprimento obtidas através do site(http://www.fishbase.org). Experimentos onde outros fatores senão a biomassa de peixes eo estado trófico co-variaram com a presença de peixes, tais como a presença de plantasaquáticas, não foram considerados neste estudo.Cálculo da magnitude dos efeitosA magnitude dos efeitos (“effect size”) da presença de peixes onívoros ezooplanctívoros na biomassa e estabilidade temporal das comunidades zooplanctônicas efitoplanctônicas foi estimada através do logaritmo da razão (“log ratio”) (Osenberg et al.1997; Gurevitch & Hedges 1999; Hedges et al. 1999). Os efeitos de cada guilda trófica depeixe sobre a biomassa do zooplâncton e fitoplâncton foram calculados como{log10(Bp + /Bp - )}, sendo Bp + a biomassa de zooplâncton ou fitoplâncton na presença depeixes e Bp - na ausência (controle). Valores positivos indicam que a biomassa dacomunidade em questão aumentou na presença do peixe em relação ao tratamentocontrole, valores negativos indicam o oposto. Para o cálculo da magnitude do efeito dapresença dos diferentes tipos de peixes sobre a estabilidade temporal da biomassafitoplanctônica e zooplanctônica, foi utilizado como estimativa o coeficiente de variação(CV). Valores de CV foram incluídos na fórmula {log 10 (CVp + /CVp - )}, onde CVp+ é avariabilidade temporal da biomassa do fitoplâncton ou do zooplâncton na presença depeixes e CVp- na ausência. Valores do logaritmo da razão positivos indicam que a presençade peixes aumenta a variabilidade temporal da biomassa e valores negativos indicam umefeito estabilizador dos peixes sobre a variabilidade temporal da biomassa planctônica. O13

CV foi utilizado no presente estudo devido à sua utilização freqüente em estudos queabordam estabilidade de ecossistemas (Tilman 1996; Cottingham et al. 2001) e por forneceruma medida adimensional passível de comparações entre dados coletados de múltiplosestudos (Ives et al. 2000).A utilização do logaritmo da razão como uma estimativa comparável da magnitudedo efeito das diferentes guildas tróficas sobre as comunidades planctônicas deveu-se aofato de que a mesma confere significados biológicos claros através de mudançasproporcionais na variável resposta, além de satisfazer propriedades estatísticasparamétricas como distribuição normal dos valores (Hedges et al. 1999). Entretanto, avariância ao redor do logaritmo da razão é afetada pela variância temporal da variávelresposta e o seu número de replicação amostral, o que representa uma potencialdesvantagem para contrastar médias temporais de experimentos realizados em diferentesescalas de tempo e/ou que contem com desigual número de amostragens (Osenberg et al.1997). Uma alternativa para corrigir tal problema é calcular a magnitude do efeito utilizandoíndices que produzem magnitude de efeitos padronizada pela variância conjunta dasmédias envolvidas no cálculo (Gurevitch & Hedges 1999). Entretanto, tais índices exigemreplicação nos tratamentos dos experimentos. Considerando que vários experimentosutilizados neste estudo não contaram com réplicas e muitos outros apresentaram osresultados apenas em valores médios sem fornecer medidas de variância, a não utilizaçãodo logaritmo da razão reduziria consideravelmente o número de experimentos utilizadosneste estudo, repercutindo em perda do poder de generalização e possivelmente umaamostragem tendenciosa (Englund et al. 1999). Embora o uso do logaritmo da razão possapor um lado diminuir o poder de detectar diferenças estatísticas (aumento do erro tipo II),ele garante uma estimativa não tendenciosa da magnitude média dos efeitos (Gurevitch &Hedges 1999; Hedges et al. 1999). Além disso, um recente estudo de revisão metaanalítico,que utilizou resultados de mais de 90 estudos empíricos, demonstrou que aduração experimental não afeta a força de cascata trófica originada pela predação porpeixes em cadeias tróficas planctônicas (Bell et al. 2003), o que refuta a existência de14

potenciais inadequações relacionadas ao uso do logaritmo da razão no cálculo damagnitude dos efeitos no presente trabalho.Análises estatísticasDiferenças globais (independentes do estado trófico ou da biomassa de peixes)entre o efeito de peixes onívoros e zooplanctívoros sobre a distribuição e estabilidade dabiomassa das comunidades fitoplanctônicas e zooplanctônicas foram testadas contrastandoos valores médios e seus respectivos ±95% intervalos de confiança. Este método decomparação é amplamente indicado para testes de significância em estudos de revisãometa-analíticos, devido a sua insensibilidade à diferenças do número de réplicas entre ostratamentos e facilidade de interpretação (Nakagawa & Cuthill 2007). Valores sobrepostosde ±95% intervalos de confiança indicam que os tratamentos não diferem significativamenteentre si e o caso específico de estudos que testam hipóteses através de medidas demagnitude do efeito, a sobreposição do ±95% intervalo de confiança com o eixo x, denotaque a magnitude do efeito do tratamento sobre a variável em questão não diferesignificativamente de zero (Gurevitch & Hedges 1999; Nakagawa & Cuthill 2007).Para testar se a biomassa de peixes e o estado trófico afetaram diferencialmente osefeitos da presença de peixes onívoros e zooplanctívoros sobre as comunidadesplanctônicas, foi utilizada uma análise de covariância (ANCOVA), onde as magnitudes dosefeitos foram consideradas como a variável dependente (ANCOVAS separadas para cadamagnitude de efeito), o estado trófico e a biomassa de peixes como variáveis contínuas ouco-variáveis e as guildas tróficas como variável categórica. Foi utilizado um nível designificância de α = 0.05 para todos os testes.15

Tabela1: Lista de referências dos estudos experimentais utilizados nesta meta-análise.ReferênciaComunidade DuraçãoUnidade Guildaanalisada experimental experimental trófica1 Albright, et al., (2004) Fito 2 anos Lago inteiro Zoo2 Acunã et al., (2008) Fito/Zoo 3 semanas Enclosure Zoo3 Arcifa, et al., (1986) Fito/Zoo 2 meses Enclosure Zoo4 Attayde & Hansson (2001a) Fito/Zoo 5 semanas Enclosure Zoo5 Attayde & Hansson (2001b) Fito/Zoo 5 semanas Enclosure Zoo6 Baca & Drenner (1995) Fito/Zoo semanas/anos Mesocosmo/Lago inteiro Oni7 Beklioglu & Moss (1995) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Zoo8 Beklioglu & Moss (1996) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Oni9 Beklioglu & Moss (1998) Fito/Zoo 5 semanas Enclosure Oni/ Zoo10 Bell et al., (2003) Fito/Zoo 4 anos Poça Zoo11 Bertolo et al., (1999) Fito/Zoo 3 meses Enclosure Zoo12 Bertolo et al., (1999) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Zoo13 Bertolo et al., (2000) Fito/Zoo 2 meses Enclosure Zoo14 Burke &Bayne (1986) Fito/Zoo 7 meses Poça Oni15 Byers & Vinyard (1990) Fito/Zoo 2 semanas Mesocosmo Oni16 Carneiro et al., (Em Preparação) Fito/Zoo 11 semanas Enclosure Oni17 Carpenter et al., (2001) Fito/Zoo 7 anos Lago inteiro Zoo18 Christoffersen et al., (1993) Fito/Zoo 5 meses Enclosure Zoo19 Crisman & Beaver (1990) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Oni20 Dettmers & Stein (1996) Fito/Zoo 3 meses Enclosure/Lago inteiro Oni21 Devries & Stein (1992) Fito/Zoo 2 semanas Enclosure/Lago inteiro Zoo22 Diana et al., (1991) Fito/Zoo 5 meses Lago inteiro Oni23 Drenner et al., (1990) Fito/Zoo 3 semanas Mesocosmo Zoo24 Drenner (1982) Zoo 3 meses Poça Oni25 Drenner et al., (1986) Fito/Zoo 2 meses Mesocosmo Oni26 Drenner et al., (1987) Fito 1 semana Mesocosmo Oni27 Drenner et al., (1989) Fito/Zoo 4 semanas Mesocosmo Zoo28 Drenner et al., (1996) Fito/Zoo 1 semana Mesocosmo Oni29 Drenner et al.,(1998) Fito 1 mês/18 meses Mesocosmo/Lago inteiro Oni30 Elhigzi et al., (1995) Fito/Zoo 2 meses Poça Oni31 Elser & Carpenter (1988) Fito/Zoo 2 anos Lago inteiro Zoo32 Faafeng et al., (1990) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Zoo33 Figueredo &Giani (2005) Fito 4 semanas Enclosure Oni34 Findlay et al., (1994) Fito/Zoo 5 anos Lago inteiro Oni35 Giussani et al., (1990) Fito/Zoo 3 anos Lago inteiro Oni36 Goad (1984) Fito/Zoo 2 semanas Enclosure Zoo37 Hall et al., (1970) Fito/Zoo 5 meses Poça Zoo38 Hambright (1994) Fito/Zoo 3 anos Lago inteiro Zoo39 Hambright et al., (1986) Fito/Zoo 4 meses Poça Zoo40 Hanazato et al., (1990) Zoo 4 semanas Enclosure Zoo41 Hansson & Carpenter (1993) Fito/Zoo 3 meses Enclosure Zoo/Oni42 Hansson et al., (1998) Fito/Zoo 4 meses Mesocosmo Oni43 Horppila & Kairesalo (1992) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Zoo/Oni44 Horppila &Kairesalo (1990) Fito 6 semanas Enclosure Oni45 Horppila et al., (1998) Fito 5 anos Lago inteiro Oni46 Hurlbert &Mulla (1981) Fito/Zoo 10 meses Poça Oni47 Hurlbert et al., (1972) Fito/Zoo 3 meses Mesocosmo Oni48 Khan et al., (2003) Fito/Zoo 4 semanas Poça Oni49 Lancaster & Drenner (1990) Fito/Zoo 4 semanas Mesocosmo Oni50 Laws & Weisburd (1990) Fito 10 meses Poça Oni51 Lazzaro et al., (1992) Fito/Zoo 4 semanas Mesocosmo Zoo/Oni52 Leibold (1989) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Zoo53 Lu et al., (2002) Fito/Zoo 8 semanas Enclosure Oni54 Lynch (1979) Fito/Zoo 6 semanas Enclosure Zoo55 Lynch & Shapiro (1981) Fito/Zoo 8 semanas Enclosure Zoo56 Markosova & Jezek (1993) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Zoo57 Mattson (1998) Fito 5 meses Poça Oni58 Matveev et al., (2000) Fito/Zoo 5 semanas Mesocosmo Oni/ Zoo59 Mazumder et al., (1990) Fito/Zoo 4 meses Enclosure Zoo60 Mcqueen et al., (1989) Fito/Zoo 5 anos Lago inteiro Zoo61 Mcqueen et al., (1992) Fito/Zoo 4 meses Enclosure Zoo62 Meijer et al., (1990) Fito/Zoo 4 meses Poça Oni63 Meijer et al., (1990) Fito/Zoo 1 ano Lago inteiro Oni16

Tabela1: Lista de referências dos estudos experimentais utilizados nesta meta-análise.ReferênciaComunidadeanalisadaDuraçãoexperimentalUnidadeexperimentalGuildatrófica64 Nowlin & Drenner (2000) Fito/Zoo 4 semanas Mesocosm Zoo/Oni65 Okun & Mehner (2005) Zoo 5 semanas Enclosure Oni/Zoo66 Okun et al., (2007) Fito/Zoo 5 semanas Enclosure Oni67 Ortega-Mayagoita et al., (2002) Fito/Zoo 3 semanas Microcosmo Zoo68 Otsuki et al., (2000) Fito/Zoo 6 semanas Mesocosmo Oni69 Parker et al., (2001) Fito/Zoo 2 anos Lago inteiro Zoo70 Perez-Fuentetaja et al., (1996a) Zoo 4 semanas Enclosure Zoo71 Perez-Fuentetaja et al., (1996b) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Oni72 Persson (1997) Fito/Zoo 4 semanas Mesocosmo Zoo73 Persson et al., (1993) Fito/Zoo 3 anos Lago inteiro Oni74 Post & Mcqueen (1987) Fito/Zoo 4 meses Enclosure Zoo75 Proulx et al., (1996) Fito 8 semanas Enclosure Zoo76 Qin & Culver (1995) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Zoo77 Qin & Culver (1996) Fito/Zoo 7 semanas Poça Zoo78 Qin & Threlkeld (1990) Fito/Zoo 8 semanas Mesocosmo Zoo/Oni79 Radke et al., (2002) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Oni80 Ramcharan et al., (1996) Fito/Zoo 9 semanas Enclosure Zoo81 Ranta et al., (1987) Fito/Zoo 6 semanas Poça Zoo82 Reinertsen et al., (1990) Fito/Zoo 3 anos Lago inteiro Zoo83 Rejas et al., (2005) Fito/Zoo 2 semanas Enclosure Zoo84 Richardson (1990) Fito/Zoo 4 semanas Mesocosmo Zoo/Oni85 Riemann et al., (1990) Fito/Zoo 2 anos Lago inteiro Oni86 Rondel et al., (2007) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Oni/Zoo87 Schaus & Vanni (2000) Fito/Zoo 2 semanas Enclosure Oni/Zoo88 Schindler (1992) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Zoo89 Sondergaard et al., (1990) Fito/Zoo 3 anos Lago inteiro Oni90 Spencer & King (1984) Fito/Zoo 5 meses Poça Zoo91 Starling (1993) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Oni92 Starling &Rocha (1990) Fito/Zoo 5 semanas Enclosure Zoo93 Stephen et al., (1998) Fito/Zoo 5 semanas Enclosure Zoo94 Tang et al., (2002) Fito/Zoo 4 semanas Enclosure Oni95 Tatrai et al, (1990) Zoo 3 meses Enclosure Oni96 Tatrai et al., (1985) Fito/Zoo 3 semanas Enclosure Oni97 Threlkeld (1988) Fito/Zoo 6 semanas Mesocosmo Zoo98 Turner & Mittelbach (1990) Fito/Zoo 10 semanas Poça Zoo99 Turner & Mittelbach (1992) Fito/Zoo 5 semanas Enclosure Zoo100 Vakkilainen et al., ( 2004) Zoo 6 semanas Enclosure Zoo/Oni101 Van De Bund et al., (2004) Fito 6 semanas Enclosure Zoo/Oni102 Vanni (1987) Fito/Zoo 6 semanas Enclosure Zoo103 Vanni & Findlay (1990b) Fito/Zoo 3 meses Enclosure Zoo104 Vanni et al., (1990) Fito/Zoo 2 anos Lago inteiro Zoo105 Vanni et al., (1997) Fito/Zoo 6 semanas Enclosure Zoo106 Vinebrooke et al., (2001) Zoo 6 semanas Enclosure Oni107 Vinyard et al., (1988) Fito/Zoo 3 semanas Mesocosmo Oni108 Watson et al., (2003) Fito/Zoo 2 semanas/3 anos Mesocosmo/Lago inteiro Oni109 Williams & Moss (2003) Fito/Zoo 5 semanas Enclosure OniOni = Peixes onívoros; Zoo = Peixes zooplanctívoros estritos; Oni/Zoo = Experimento quemanipulou independentemente peixes onívoros e zooplanctívoros estritos.17

ResultadosOs peixes zooplanctívoros e onívoros induziram cascata trófica no fitoplâncton (Fig.2A), ou seja, levaram a um aumento da biomassa total nos tratamentos. Os valores médiosdo logaritmo da razão entre os tratamentos e os controles foram sempre significativamentemaiores que zero, no entanto, a intensidade de cascata trófica desencadeada por peixesonívoros foi significativamente menor. Além disso, o efeito positivo dos peixes onívoros nabiomassa do fitoplâncton foi significativamente maior à medida que a concentração defósforo total aumentou (Fig. 2B). Este resultado indica que peixes onívoros são menosefetivos em reduzir cascata trófica em condições de alta trofia. Por outro lado, peixeszooplanctívoros tiveram efeito de induzir cascata independentemente do estado trófico dosistema (Fig. 2B). Considerando os efeitos interativos entre a biomassa de peixes e asestratégias de forrageamento (Fig. 2C), apenas os peixes zooplanctívoros levaram a umaumento da biomassa do fitoplâncton em função do seu aumento de biomassa. A biomassade peixes onívoros não apresentou nenhum efeito interativo na resposta do fitoplâncton.Peixes onívoros e zooplanctívoros reduziram significativamente a biomassa dozooplâncton (Fig. 2D). Este efeito foi ligeiramente mais negativo na presença de peixesonívoros, no entanto a diferença entre ambos não foi significativa. Os peixeszooplanctívoros exerceram uma pressão de predação menor no zooplâncton à medida quea concentração de fósforo total aumentou, mas este resultado não ocorreu para peixesonívoros (Fig. 2E). O aumento de biomassa dos peixes onívoros teve um efeito significativona redução da biomassa do zooplâncton, e o mesmo resultado não foi observado parapeixes zooplanctívoros (Fig. 2F).Peixes zooplanctívoros estabilizaram a dinâmica temporal da biomassa dofitoplâncton, e os peixes onívoros apresentaram a mesma tendência, no entanto, seu efeitonão foi significativo (Fig. 3A). O efeito de peixes zooplanctívoros e onívoros apresentou umatendência de desestabilização da biomassa fitoplanctônica ao longo de um gradiente deconcentração de fósforo total; no entanto esta tendência não foi significativa para ambos18

(Fig. 3B). A variação da biomassa de peixes zooplanctívoros e onívoros não influenciousignificativamente a estabilidade temporal da biomassa fitoplanctônica (Fig. 3C).O efeito de peixes zooplanctívoros e onívoros teve tendência de desestabilizar adinâmica temporal da biomassa do zooplâncton, mas esta tendência não foi significativapara zooplanctívoros e foi marginalmente não significativa para onívoros (Fig. 3D). Aestratégia de forrageamento dos peixes não alterou a estabilidade temporal do zooplânctonao longo de um gradiente de concentração de fósforo (Fig. 3E). Considerando a variação dabiomassa dos peixes, o aumento da biomassa de onívoros teve um efeito significativo naestabilização temporal da biomassa do zooplâncton, já a variação da biomassa dezooplanctívoros em nada afetou a dinâmica do zooplâncton (Fig. 3F).Nós também avaliamos qual porcentagem do aumento na biomassa do fitoplâncton(magnitude de efeitos >1) estaria associada a uma redução da biomassa do zooplâncton(magnitude de efeitos

Figura 2: Magnitude do efeito (ME) de peixes zooplanctívoros e onívoros sobre a biomassa fito e zooplanctônica analisadas (A e D) de formaglobal, (B e F) em relação ao gradiente de trofia e (C e F) em relação à biomassa de peixes. Valores negativos indicam que a biomassa dascomunidades foi menor na presença do que na ausência de peixes. Figuras A e D apresentam valores médios da magnitude do efeito calculadopelo log da razão do coeficiente de variação da biomassa do fitoplâncton e zooplâncton na presença e na ausência de peixes zooplanctívoros ouonívoros. Barras de erro são intervalos de confiança de ±95%. Efeitos da presença de peixes são estatisticamente significativos sobre abiomassa das comunidades quando as barras de erro não sobrepõem o eixo x. Tratamentos são diferentes entre si quando não houversobreposição entre suas barras de erros. Figuras B, C, E e F cada ponto representa a magnitude do efeito de experimentos individuais.20

Figura 3: Magnitude do efeito (ME) de peixes zooplanctívoros e onívoros sobre a variabilidade temporal da biomassa fito e zooplanctônicaanalisadas (A e D) de forma global, (B e F) em relação ao gradiente de trofia e (C e F) em relação à biomassa de peixes. Valores negativosindicam que a variabilidade temporal das comunidades foi menor na presença do que na ausência de peixes (i.e. efeito estabilizador). Figuras A eD apresentam valores médios da magnitude do efeito calculado pelo log da razão do coeficiente de variação da biomassa do fitoplâncton ezooplâncton na presença e na ausência de peixes zooplanctívoros ou onívoros. Barras de erro são intervalos de confiança de ±95%. Efeitos dapresença de peixes são estatisticamente significativos sobre a biomassa das comunidades quando as barras de erro não sobrepõem o eixo x.Tratamentos são diferentes entre si quando não houver sobreposição entre suas barras de erros. Figuras B, C, E e F cada ponto representa amagnitude do efeito de experimentos individuais.21

Figura 4: Magnitude do Efeito (ME) na biomassa do fitoplâncton em função da magnitude doefeito na biomassa do zooplâncton para peixes zooplanctívoros e onívoros. Dados contidos noquadrante cinza (superior esquedo) estão de acordo com o previsto pela hipótese de cascatatrófica.22

DiscussãoNeste trabalho nós sintetizamos os resultados de quase três décadas deexperimentos que manipularam diferentes estratégias de forrageamento de peixes nadistribuição de biomassa e estabilidade de comunidades zooplanctônicas efitoplanctônicas. Mais especificamente, nosso objetivo foi responder qual o papel deinterações onívoras em teias alimentares aquáticas, uma questão que até hoje foidebatida apenas à luz de pesquisas teóricas (Pimm & Lawton 1978; Polis et al. 1989;Diehl 1993; Fagan 1997; McCann & Hastings 1997; McCann et al. 1998a). Emboraexistam outros trabalhos meta-analíticos que avaliaram o efeito de cascata trófica emdiferentes ecossistemas (Brett & Goldman 1996; Shurin et al. 2002; Bell et al. 2003;Borer et al. 2005), este é o primeiro que mede o efeito da predação de peixes naestabilidade de cadeias aquáticas planctônicas.Os resultados da análise dos 330 experimentos demonstraram que aocorrência de cascata trófica não variou de acordo com a estratégia alimentar dospeixes (Fig. 4), no entanto a intensidade foi significativamente enfraquecida pelaonivoria (Fig. 2A). A zooplanctivoría e a onivoria reduziram a biomassa do zooplânctonde modo similar, mas a resposta da biomassa fitoplanctônica foi diferente. A respostamais intensa do fitoplâncton à zooplanctivoría deveu-se provavelmente à estratégiadestes peixes que na sua maioria são predadores visuais de águas abertas, cujaeficiência na remoção do macrozooplâncton, traduz-se numa forte resposta dofitoplâncton. Ao reduzirem o macrozooplâncton, os peixes zooplanctívoros liberam omicrozooplâncton da competição, permitindo que seu crescimento compense parte daperda de biomassa total do zooplâncton (Vanni 1986a). Além disso, a dominância deespécies menores como rotíferos tem efeito muito pouco eficiente no controle dofitoplâncton, ao mesmo tempo em que suas mais elevadas taxas metabólicas reciclame liberam nutrientes em maior quantidade e mais rapidamente, subsídio que podegarantir um crescimento ainda maior para o fitoplâncton (Vanni 1986a, 2002).23

A maioria dos estudos com peixes onívoros incluiu espécies filtradorasgeneralistas representadas principalmente por ciprinídeos (e.g. Cyprinus carpio,Hypophthalmichthys molitrix, Rutilus rutilus, Abramis brama, Oreochromis niloticus) eclupeídeos (Dorosoma cepedianum) que se alimentam de macrozooplâncton,microzooplâncton, fitoplâncton e detritos (Fernando 1994). Ao reduzirem a biomassanão apenas do macrozooplâncton (i.e. cladóceros e copépodos), mas também domicrozooplâncton (i.e. rotíferos e náuplios), os resultados mostraram um efeito globalligeiramente mais negativo dos peixes onívoros sobre a biomassa total do zooplâncton(Fig. 2D). Este resultado não se traduziu num aumento maior da biomassa dofitoplâncton (Fig. 2A), porque peixes onívoros também exercem forte pressão depredação direta sobre essa comunidade, com taxas de consumo maiores sobre algasde grande tamanho (Vinyard et al. 1988; Smith 1989; Drenner et al. 1996; Okun et al.2008).A análise do efeito dos peixes onívoros sobre a comunidade fitoplanctônica ficaainda mais interessante ao analisarmos os resultados sob uma perspectiva degradiente de trofia dos experimentos. Quanto maior o grau de trofia do sistema, maispronunciado foi o efeito positivo dos peixes onívoros na biomassa do fitoplâncton (Fig.2B). A hipótese sobre estado trófico de lagos e interação com peixes proposta porMcQueen et al. (1986) prevê que o aumento da biomassa do fitoplâncton pelapresença de peixes será mais intensa em sistemas oligotróficos. Os resultados desteestudo meta-analítico não foram consistentes com esta hipótese.Os peixes onívoros são reconhecidos por atuarem como eficientesregeneradores e recicladores de nutrientes através de translocação de sedimentos dofundo para coluna d’agua (i.e. bioturbação) e através de excreção, respectivamente(Vanni 2002). Ao consumirem matéria orgânica dos sedimentos, parte dos nutrientesingeridos são excretados em uma razão estequiométrica nitrogênio:fósforo mais baixae portanto mais apropriada a assimilação de outros organismos. Desta forma, ospeixes onívoros podem aumentar a biomassa do fitoplâncton agindo como verdadeiras24

“bombas de nutrientes” que estavam imobilizados no sedimento (Schaus et al. 1997;Vanni & Layne 1997).Alguns trabalhos demonstram que a porção de nutriente incorporada aossedimentos é cada vez maior, à medida que o grau de trofia dos sistemas aumenta(Sondergaard et al. 2003; Vanni et al. 2006), provendo aos onívoros filtradores edetritívoros um potencial ainda maior de agirem como bombas de nutrientes. De fato, aocorrência desse mecanismo tem sido demonstrada empiricamente em estudosexperimentais (Drenner et al. 1996) e de observação realizados ao longo degradientes tróficos em ecossistemas lacustres naturais colonizados por peixesonívoros. Desta forma, fica compreensível o mecanismo pelo qual a magnitude doefeito de peixes onívoros na biomassa do fitoplâncton pode aumentar com os estadotrófico do ambiente (Fig 2B). Outra evidência que contribui para acreditarmos que oaumento da biomassa do fitoplâncton dá-se primariamente pelo efeito ascendente dabioturbação e excreção de peixes onívoros, é o efeito invariável que a predação depeixes onívoros teve na biomassa zooplanctônica ao longo de um gradiente trófico(Fig. 2E).O efeito de peixes zooplanctívoros sobre a biomassa do zooplânctondecresceu ao longo de um gradiente de trofia (Fig. 2E). Nesse caso, a predação domacrozooplâncton pelos peixes, concomitante ao aumento de trofia do sistema, pôdefavorecer o crescimento do microzooplâncton e compensar minimamente a redução nabiomassa total do zooplâncton. Com isso, sistemas de alta trofia, dominados pormicrozooplâncton e onde o impacto de predação foi presumivelmente pequeno, nãotiveram correspondente aumento significativo da biomassa do fitoplâncton (Fig. 2B).Além disso, a presença dos peixes zooplanctívoros pode não ter surtido o efeito decascata trófica, uma vez que em condições meso-eutróficas a proliferação de algasmenos palatáveis (e.g. blooms de cianobactérias) pode minimizar a susceptibilidadedo fitoplâncton à predação pelo zooplâncton (McQueen et al. 1986; Brett & Goldman1996; Cottingham et al. 2004; Moss et al. 2004; Rondel et al. 2008).25

Verificar efeitos sinérgicos da biomassa de peixes onívoros e zooplanctívorosna distribuição de biomassa fito e zooplanctônicas tem implicações práticas muitoimportantes do ponto de vista da biomanipulação de ecossistemas. Conhecer osefeitos da estocagem de peixes amplia o entendimento sobre a ocorrência e amagnitude de cascata trófica, tanto via remoção do zooplâncton quanto viatranslocação de nutrientes entre compartimentos, e pode prevenir os efeitos negativossobre a qualidade da água. A reunião de todos os trabalhos que possuíaminformações sobre a biomassa dos peixes possibilitou-nos concluir que o aumento dabiomassa de peixes onívoros teve um efeito significativo na redução da biomassa dozooplâncton, porém o mesmo resultado não foi observado para peixes zooplanctívoros(Fig. 2F).A estratégia de predação ativa dos zooplanctívoros utilizando a visão éextremamente eficiente em reduzir a biomassa do macrozooplâncton prontamente(Confer & Blades 1975). Sendo assim, mesmo baixas densidades de zooplanctívorospodem causar reduções extremas na biomassa do zooplâncton, de modo que umaumento na biomassa de peixe não se reflete necessariamente em um aumento nataxa de predação per capita. Apesar da resposta invariável do zooplâncton aoaumento da biomassa dos peixes zooplanctívoros (Fig. 2F), observamos umcorrespondente aumento na biomassa do fitoplâncton (Fig. 2C). Este aumento dofitoplâncton não pode ser atribuído a nenhum mecanismo de controle ascendenterelacionado ao aumento de biomassa dos peixes (e.g. regeneração e excreção denutriente), uma vez que a biomassa de peixes e a concentração de fósforo não foramsignificativamente correlacionados ao longo dos múltiplos experimentos analisados (p> 0.05). Alternativamente, podemos explicar tal aumento do fitoplâncton por um efeitodescendente indireto, onde o aumento da biomassa de peixes zooplanctívorosrepresentou maior risco de predação para o zooplâncton, diminuindo suas taxas deherbivoria por mecanismos comportamentais e não pela redução de sua densidade[i.e. cascata trófica comportamental, (Werner & Peacor 2003)]. Tais efeitos não letais26

na eficiência de herbivoria ocasionada pela presença de predadores é amplamentedocumentada em vários tipos de ecossistemas e comunidades, incluindo cadeiastróficas pelágicas (Peacor & Werner 1997; Wojdak & Luttbeg 2005; Stief & Holker2006).A biomassa dos peixes onívoros reduziu de forma significativa a do biomassado zooplâncton (Fig 2F). A diferença no efeito da biomassa de onívoros ezooplanctívoros ocorreu provavelmente porque predadores generalistas filtradores sãomenos eficientes na captura de presas do que os predadores zooplanctívoros visuais(Drenner & McComas 1980). O modo de captura por sucção e não visual da maioriados predadores onívoros faz com que o aumento da sua eficiência de predação sejafunção exclusiva da probabilidade de encontro com sua presa. Por esta razão, oaumento de biomassa do predador reflete-se proporcionalmente em um aumento naprobabilidade de captura da presa. No entanto, a redução do zooplâncton não sereverteu em um aumento significativo do fitoplâncton, porque os peixe onívorostambém exerceram pressão de predação sobre esta comunidade (Fig. 2C).Os estudos reunidos nesta meta-análise mostram que a adição de umpredador à comunidade gerou uma tendência de desestabilização na biomassa dozooplâncton, independentemente da estratégia de forrageamento deste predador (Fig.3D). Mesmo assim, a biomassa de herbívoros mais variável traduziu-se emsignificativa estabilidade da biomassa fitoplanctônica em comunidades sujeitas àzooplanctivoria (Fig. 3A). Este resultado é contrário a alguns modelos teóricos queprevêem que a onivoria estabiliza teias tróficas porque aumenta o número deinterações tróficas fracas (McCann & Hastings 1997; McCann et al. 1998a; Kuijper etal. 2003; Emmerson & Yearsley 2004; Vadeboncoeur et al. 2005). Interessantemente,a predação por onívoros nesta síntese mostrou ser um mecanismo ligeiramente maisforte na redução da biomassa zooplanctônica (Fig. 2D). Segundo alguns estudos, aresposta denso-independente de predadores onívoros à flutuação de suas presas27

pode gerar supressão mais intensa sobre elas (Pimm & Lawton 1978; Holt & Polis1997; Diehl 2003).Diante deste resultado, a questão mais interessante é saber qual foi omecanismo de estabilização desencadeado pelos peixes zooplanctívoros. Estaabordagem não foi elaborada para testar mecanismos específicos e sim hipótesesespecíficas, e portanto, estudos adicionais serão necessários para esclarecer de formaconsistente o padrão observado. Entretanto, algumas hipóteses podem ajudar a dirigirfuturas investigações. A predação visual dos zooplanctívoros, muito seletiva para omacrozooplâncton, porém pouco eficaz na redução do microzooplâncton e deespécies muito evasivas (Confer & Blades 1975), teve um efeito global não diferentedos peixes onívoros, porém mais ameno sobre a biomassa total do zooplâncton (Fig.2D). Esta sutil diferença, foi suficiente para produzir um efeito de cascata tróficasignificativamente maior na biomassa do fitoplâncton em relação aos peixes onívoros(Fig. 2A) e também pode ter sido fundamental para diminuir significativamente aestabilidade temporal do fitoplâncton (Fig. 3A). Esta hipótese considera o fato de queem razão dos peixes zooplanctívoros terem provocado um efeito ligeiramente maisfraco sobre o controle da biomassa zooplanctônica em relação aos onívoros, esteefeito foi suficiente para manter o fitoplâncton sob certo nível de controle descendentecapaz de evitar grandes oscilações temporais na biomassa desta comunidade. Algunstrabalhos têm demonstrado que uma moderada pressão de consumo pode funcionarprevenindo dominância e extinção de espécies, bem como impedindo picos decrescimento descontrolado e assim produzir uma estabilidade temporal maisconsistente (Worm et al. 2002).Outro fato intrigante que foi contrariado pelos resultados deste estudo e quetem sido proposto por vários estudos teóricos é o de que a onivoria, ao reduzir acascata trófica, produziria efeitos responsáveis por estabilizar drásticas oscilaçõesentre os consumidores e os recursos (Polis et al. 1996b; McCann & Hastings 1997;McCann et al. 1998a; Thompson & Gese 2007). Entretanto, os resultados desta28

síntese de trabalhos empíricos não corroboram esta predição. De fato, um recentetrabalho meta-analítico que considerou vários ecossistemas em sua abordagem, nãoencontrou nenhuma relação óbvia de susceptibilidade entre a força de cascata tróficae o efeito de predadores na estabilidade temporal de produtores primários e deherbívoros (Halpern et al. 2005). A falta de mecanismos aparentes para elucidar estepadrão levou os autores a proporem que fatores determinantes da distribuição debiomassa entre níveis tróficos podem ser diferentes daqueles responsáveis pordeterminar a variância da biomassa. Este fato coloca em dúvida a relação deacoplamento causal entre a ocorrência de cascata trófica e a instabilidade temporal,sugerida como um mecanismo estabilizador oriundo da onivoria. Um fato importanteque deve ser considerado é o nível de generalização dos modelos teóricos que podemser eficientes para preverem os efeitos de peixes onívoros em condições maiscontroladas e restritas, mas não ao longo de uma ampla e heterogênea escala decondições ecológicas tais como as abordadas neste estudo. Os dados utilizados nesteestudo para o cálculo de estabilidade refletem processos ecológicos em escalastemporais reais (i.e. os estudos analisados levaram em consideração várias geraçõesde herbívoros e produtores primários), tendo sido improvável a ocorrência de umaanálise experimental tendenciosa.Ao mostrar que peixes onívoros enfraquecem a cascata trófica masaparentemente não afetam a estabilidade temporal de cadeias tróficas aquáticas emum conjunto significativo de experimentos publicados na literatura, estes resultados,dentro de seus limites de abrangência (e.g., cadeias tróficas planctônicas deecossistemas lacustres), podem refletir um importante grau de generalização echamarem a atenção para revisões de conceitos que tangem a dinâmica dofuncionamento de teias tróficas além, também de, importantes ramificações práticas ede conservação. Uma importante constatação é que peixes onívoros, ao promoveremuma teia trófica reticulada e portanto com maior conectividade entre níveis tróficos,não necessariamente promovem a maior estabilidade destes. Outra é que, de fato,29

estratégias de biomanipulação que, baseadas no conceito de cascata trófica, utilizama introdução de piscívoros para indiretamente promover a redução da biomassafitoplanctônica, podem não prosperar se a comunidade de peixes planctívoros fordominada por onívoros. Além disso, várias das mais bem sucedidas espéciesinvasoras de peixes de ecossistemas aquáticos dulcícolas ao redor do mundo sãoonívoras e portanto sua introdução pode modificar significativamente a dinâmicanatural de ecossistemas aquáticos lacustres.30

Capítulo IIEfeito da Predação de um Peixe Onívoro na Dinâmica e Intensidade deCascata Trófica em Comunidades Planctônicas31

IntroduçãoA natureza dos fatores responsáveis por regular a estrutura e funcionamentode teias tróficas tem sido uma área de considerável debate dentro da ecologia (Pimm1980; Pimm et al. 1991; Borer et al. 2006; Hillebrand et al. 2007). Um importante tópicoemergente deste cenário foi a teoria de cascatas tróficas, a qual prevê que a biomassade cada nível trófico, em uma determinada cadeia, é inversamente e diretamenterelacionada à biomassa dos níveis tróficos sobrejacentes e subjacentes a ele(Oksanen 1991; Brett & Goldman 1996; Carpenter et al. 2001). Grande parte dosestudos que originaram a proposição desta teoria se remete a ecossistemas aquáticos(Strong 1992; Carpenter et al. 2001; Shurin et al. 2006) envolvendo cadeias tróficaspelágicas, tendo o fitoplâncton como produtor primário, zooplâncton como herbívoro epeixes como predadores (McQueen et al. 1986).Embora a ocorrência de cascatas tróficas devido a manipulações da presençaou do estoque de peixes seja atualmente um fato comprovado tantoexperimentalmente (Brett & Goldman 1996, 1997; Bell et al. 2003) quanto em estudosde observação (Vanni et al. 1990) realizados em ecossistemas aquáticos continentais,o conhecimento sobre fatores responsáveis por determinar a dinâmica temporal bemcomo a força da cascata trófica ainda é permeado de considerável incerteza (Shurin etal. 2002; Borer et al. 2005; Shurin & Seabloom 2005). Um fator que tem merecidoconsiderável atenção tanto teórica quanto experimental, é como o hábito trófico (i.e.peixes zooplanctívoros ou onívoros) pode afetar a força da cascata trófica (Pace et al.1999). Um considerável número de evidências sustenta o fato de que peixeszooplanctívoros visuais, por exibirem predação direcionada a organismoszooplanctônicos de maior tamanho exercem forte efeito indireto no aumento dabiomassa fitoplanctônica pela redução da herbivoria imposta pelo zooplâncton,ocasionando cascatas tróficas de grande magnitude (McQueen et al. 1986; Vanni1986b; McQueen et al. 1989; Vanni & Findlay 1990; Vanni et al. 1997). Por outro lado,considerando que peixes onívoros filtradores se alimentariam tanto do zooplâncton32

quanto também do produtor primário (fitoplâncton), vários estudos propuseram-se atestar a hipótese de que a predação por peixes onívoros poderia ser um fatoramenizador da intensidade de cascatas tróficas uma vez que a diminuição da força deinteração entre o predador onívoro e o zooplâncton, aliada ao fato do peixe também sealimentar do produtor primário, diminuiria seus efeitos positivos indiretos sobre abiomassa algal, reduzindo a intensidade da cascata trófica (Drenner et al. 1982;Drenner et al. 1984b; McCann et al. 1998a; McCann et al. 1998b; Scheffer 1998;Lazzaro et al. 2003).Embora uma considerável parte destes trabalhos de certa forma suporte ahipótese de que a onivoria reduz a força de cascatas tróficas (Drenner et al. 1996),parte da variação observada nestes experimentos não pôde ser explicada apenas pordiferenças entre as duas guildas tróficas de peixes, revelando que a força da cascatatrófica pode ser um fenômeno regulado de forma interativa por múltiplos fatoresambientais (Brett & Goldman 1996, 1997; Agrawal 1998; Borer et al. 2005). Dentreestes, o estado trófico do ecossistema (McQueen et al. 1986; Drenner et al. 1996;Drenner et al. 1998) bem como a heterogeneidade da composição intratrófica (Attayde& Hansson 2001b; Hansson et al. 2004) têm sido apontados como importantes fatorescapazes de modificar tanto a ocorrência quanto a intensidade de cascatas tróficas emecossistemas pelágicos (Vakkilainen et al. 2004; Van de Bund et al. 2004; Rondel etal. 2008). Adicionalmente, os experimentos que buscam avaliar o papel de peixesonívoros sobre a força de cascata trófica têm sido realizados basicamente com peixesonívoros-planctívoros filtradores (e.g. tilápia, carpa etc) que consomem tanto abiomassa zooplanctônica como também a biomassa fitoplanctônica (Drenner et al.1996). Entretanto, o número de espécies de peixes nos quais a onivoria nãonecessariamente encontra-se relacionada ao consumo de algas planctônicas, mas simao consumo de perifíton, detritos e etc, é imensamente maior, principalmente naregião tropical (Fernando 1994). Tal fato impede que generalizações consistentes em33

elação aos efeitos da onivoria sobre a dinâmica e força de cascata trófica pelágicasejam feitas.Uma inovadora proposição funcional do hábito onívoro, conhecida comoonivoria de cadeias múltiplas (“multi-chain omnivory”) (Polis et al. 1996b;Vadeboncoeur et al. 2005), propõem que onívoros que utilizam subsídios oriundos deníveis tróficos pertencentes a cadeias alimentares distintas e portanto espacialmentee/ou funcionalmente desacoplados (i.e. produtor primário bentônico, herbívoroplanctônico, detritos alóctones) podem, através de complexos mecanismos indiretos,modificar a dinâmica de interações tróficas e o fluxo de energia responsáveis pordeterminar padrões de regulação trófica entre as diferentes comunidades ecompartimentos aquáticos (Huxel et al. 2002; Vadeboncoeur et al. 2002; VanderZanden & Vadeboncoeur 2002; McCann et al. 2005; Vander Zanden et al. 2005).Desta forma, peixes onívoros não filtradores poderiam afetar a força de cascata tróficapelágica sobre o fitoplâncton se por exemplo, o forrageamento sobre o perifíton e/ouinvertebrados bentônicos contribuir para a diminuição da taxa de predação sobre ozooplâncton (alterando a pressão de herbivoria sobre o fitoplâncton) ou interferir nasrelações competitivas por nutrientes entre as algas pelágicas e o perifíton.Neste estudo, através de experimentos de campo realizados em mesocosmos,foi avaliado se a presença de um peixe onívoro-zooplanctívoro não filtrador afeta adinâmica temporal e a força de cascata trófica em comunidades pelágicas (fitoplânctone zooplâncton), e se estes efeitos são dependentes do estado trófico (disponibilidadede nutrientes).A seguinte hipótese geral foi testada:Os efeitos da predação pelo peixe onívoro-zooplanctívoro não filtrador sobre adinâmica temporal da cascata trófica bem como sobre sua intensidade sãodependentes do estado trófico e da identidade (heterogeneidade) funcional dasassembléias fitoplanctônicas e zooplanctônicas.34

Para testar esta hipótese a dinâmica individual (e.g. biomassa de diferentesgrupos funcionais e taxonômicos) e agregada das comunidades fitoplanctônicas ezooplanctônicas foram comparadas em relação aos efeitos individuais e interativos dapresença de peixe e adição de nutrientes ao longo de 11 semanas.35

Materiais e MétodosÁrea de EstudoEste trabalho foi realizado na lagoa Cabiúnas, localizada no Parque Nacionalda Restinga de Jurubatiba, Rio de Janeiro – Brasil (22º 15’ S, 41º 40’ O) (Fig. 1a).Seus limites físicos estão contidos no domínio geomorfológico da planície desedimentação aluvial estando sua gênese referente ao período terciário (Soffiati 2000).A lagoa Cabiúnas é uma típica lagoa costeira permanecendo separada do oceano poruma barra de areia, possui uma área de aproximadamente 0,35 km 2 e profundidademédia de 2,0 m (Panosso et al. 1998). Suas águas se caracterizam por serem húmicase ligeiramente ácidas (pH 6,3) com temperatura média anual de 23,6º e transparênciamedida a partir do disco de Secchi de aproximadamente 0,5 m (Petrucio 1998). Seuformato dendrítico confere uma alta relação perímetro:volume, permitindo odesenvolvimento de uma extensa região litorânea densamente colonizada pelaBACFigura 1: (a) Fotografia aérea da Lagoa Cabiúnas localizada no Parque Nacional da Restinga deJurubatiba. A seta indica o local (b) onde os mesocosmos foram instalados próximo da regiãolitorânea. (c) Detalhe dos mesocosmos.36

macrófita aquática Typha domingensis (Pers). Pode ser classificada como oligomesotrófica,com concentrações médias de fósforo total (PT) e nitrogênio total (NT) de0,35 e 55 µM, respectivamente e biomassa média fitoplanctônica, estimada a partir daconcentração de clorofila-a, de 4 µg/L (Enrich-Prast et al. 2004). A lagoa apresentaelevada biodiversidade no que se refere à fauna e flora pelágica possuindo o maiornúmero de táxons zooplanctônicos (Castelo-Branco 1998), fitoplanctônicos (de Mello &Suzuki 1998) e ictiológicos (Caramaschi et al. 2004) documentados para as lagoascosteiras da região. A maior parte da ictiofauna é composta por peixes de hábitosonívoros associados à região litorânea da lagoa (Caramaschi et al. 2004).Estrutura dos mesocosmos e desenho experimentalDezesseis mesocosmos cilíndricos (2,0 m de diâmetro × 2,4 m de altura)construídos de polietileno translúcido (300 mm de espessura) foram instaladospróximos à região litorânea da lagoa em local sem a presença de macrófitas aquáticas(Fig. 1b e 2). Cada mesocosmo foi equipado com um anel de ferro em cadaextremidade para permitir estabilidade estrutural e o acoplamento de bóias e âncoras.Os mesocosmos foram abertos para a atmosfera e para o sedimento, isolandocompletamente a coluna d’água interna da água da lagoa, mas permitindo que trocasgasosas e a incidência luminosa fossem próximas às condições naturais além doacesso irrestrito dos peixes ao sedimento. Para evitar a fuga de peixes, a extremidadeinferior de cada mesocosmo foi firmemente enterrada (≈ 0,1 m) dentro do sedimento eancorada com placas de concreto. Todos os mesocosmos foram colocados emprofundidades de aproximadamente 2 m, de maneira que a parte superiorpermanecesse 0,3 m acima do nível d’água evitando a entrada de água da lagoa pelaação de ondas (Fig. 2). Desta forma a profundidade dos mesocosmos correspondeu àprofundidade média da lagoa Cabiúnas, sendo o volume médio dos mesocosmosnesta profundidade de aproximadamente 6300 L. Após a instalação, cada mesocosmo37

foi inspecionado visualmente, não sendo detectada a presença de peixes em nenhumdeles.O desenho experimental consistiu de um arranjo fatorial do tipo 2x2 com doisníveis do fator nutriente (sem ou com adição) e dois níveis do fator peixe (ausência oupresença) resultando nos seguintes tratamentos: CTRL (sem peixe e sem adição denutrientes), PEIXE (presença de peixe sem a adição de nutrientes), NUT (ausência depeixe com a adição de nutrientes) e PEIXE+NUT (presença de peixe e adição denutrientes) (Fig. 2). Desta forma foi possível avaliar os efeitos independentes einterativos dos fatores principais (i.e. peixe e nutrientes) sobre as variáveis analisadas.Cada tratamento foi replicado 4 vezes e cada réplica igualmente distribuída em 4diferentes blocos para diluir potenciais efeitos da heterogeneidade ambiental de formahomogênea entre os tratamentos (Fig. 2). Entretanto, para detectar eventuais efeitosda heterogeneidade sobre as variáveis mensuradas, os tratamentos só foramimplementados uma semana após a instalação dos mesocosmos (semana 1), períodono qual foram realizadas coletas para avaliar a homogeneidade das condições iniciaisentre os diferentes tratamentos.Procedimento ExperimentalO experimento ocorreu ao longo de 11 semanas, de maio a agosto de 2005.Semanalmente após a semana 1, nitrogênio (NH 4 NO 3 ) e fósforo (KH 2 PO 4 e K 2 HPO 4 )foram adicionados conjuntamente de forma a estabelecer uma concentração finaldesejada de 200 µM de nitrogênio e 40 µM de fósforo aos tratamentos que recebiamadição de nutrientes, resultando em uma razão N:P = 5:1. Os nutrientes foramadicionados diluindo a quantidade específica desejada em um balde contendo água dopróprio mesocosmo. Em seguida a água era retornada para o mesocosmo ecuidadosamente homogeneizada com o auxílio de um remo. Esta metodologia foirepetida em períodos intercalados à coleta das variáveis, o que além de permitir a38

homogeneização dos nutrientes minimiza o processo de decantação do séston, que émais acelerado em experimentos de mesocosmos pela redução do hidrodinamismo dacoluna d’água (Stephen et al. 2004). Considerando que a dinâmica de nutrientes podeArranjo espacial dos tratamentosCtrlPeixeNutNut+PeixeCtrlPeixeNutNut+PeixeNut+PeixeNutPeixeCtrlNut+PeixeNutPeixeCtrlFlutuadoresCtrl Peixe Nut Nut + PeixeNível d’águaN + PN + PAnel de ferroSedimentoFig. 2 - Representação esquemática do desenho experimental adotado e detalhes estruturaisdos mesocosmos.ser diferente em réplicas de um mesmo tratamento em experimentos de campo, adeterminação semanal das concentrações das formas inorgânicas de nitrogênio (N-NH 4 e N-NO 3 ) e fósforo (P-PO 4 ), permitiram calcular a quantidade necessária de N e Pa ser adicionada em cada mesocosmo semanalmente, de forma a manter asconcentrações finais homogeneamente próximas aos limites desejados. Embora estasconcentrações finais reflitam a de um ambiente hipereutrófico, elas foram escolhidascom base em um experimento piloto realizado previamente na lagoa Cabiúnas, ondefoi demonstrado que após 48 horas, havia a redução de aproximadamente 70% e 85%do N e P adicionados, respectivamente. De acordo com vários estudos esta reduçãodeve-se principalmente à absorção/complexação de nutrientes pelo sedimento(Schindler et al. 1997; Carpenter et al. 2001). Portanto, a adição de quantidadesmenores de nutrientes a sistemas experimentais onde o contato do sedimento com a39

coluna d`água existe pode prejudicar o objetivo da manipulação, pela redução dosnutrientes, devido a fatores geoquímicos. Entretanto, as concentrações utilizadasneste experimento não se apresentaram tóxicas às comunidades aquáticas e estãodentro da amplitude de variação daquelas utilizadas em experimentos que buscaramavaliar os efeitos do enriquecimento e predação por peixes sobre comunidadesplanctônicas (Stephen et al. 2004).A presença de peixes foi manipulada através da adição de 40 indivíduosadultos (comprimento padrão 3 - 3,5 cm, 0,5 g/ind) da espécie Hyphessobryconbifasciatus (Ellis 1911) (Characidae - Fig. 3). A densidade final de peixes nosmesocosmos foi de 13 ind/m 2 . Os indivíduos de H. bifasciatus foram cuidadosamentecapturados com o auxílio de redes de arrasto na região litorânea próxima ao local darealização do experimento, e imediatamente acondicionados em tanques redeinstalados na própria lagoa Cabiúnas._______1 cmFigura 3: Indivíduo adultode Hyphessobryconbifasciatus. A espécie écomumente encontrada naregião litorânea da lagoaCabiúnas (Macaé, RJ) epossui hábitos onívoros,alimentando-se deperifíton, detritosorgânicos, zooplâncton,invertebrados aquáticos einsetos terrestres. (Créditoda foto -www.fishbase.org).Os peixes foram mantidos nestas condições por 24 horas para recuperação doestresse da captura. Apenas indivíduos ativos e aparentemente saudáveis foramutilizados no experimento. A espécie H. bifasciatus foi escolhida pelo fato de possuirhábitos onívoros (Sánchez-Botero 2005) (alimenta-se de zooplâncton, invertebradosbentônicos, perifíton, detritos e etc.) além de apresentar ampla distribuição nas lagoas40

costeiras da região Norte Fluminense (Caramaschi et al. 2004) e em ecossistemas deágua doce na América do Sul (www.fishbase.org). Embora a densidade de peixes nãotenha sido registrada ao final do experimento, inspeções diárias permitiram detectarindivíduos mortos que foram substituídos imediatamente por peixes saudáveismantidos em tanques-rede na lagoa. Entretanto a mortalidade de peixes foi baixadurante o experimento (< 10%) e não relacionada a algum dos tratamentos onde apresença de peixe foi manipulada, garantindo, portanto, a densidade de peixes emníveis desejáveis ao longo do experimento.Amostragem e Análise das VariáveisAmostragens semanais, conduzidas consecutivamente entre a 1ª e 7ª semanae uma última na 11ª semana, foram realizadas totalizando 8 amostragens ao longo doexperimento. Para evitar efeitos relacionados a variações diárias das variáveisanalisadas, as amostragens foram sempre conduzidas entre 10:00 h e 12:00 h. Asvariáveis analisadas foram íon amônio e nitrato (nitrogênio inorgânico dissolvido –NID), ortofosfato, oxigênio dissolvido, temperatura da água, biovolume fitoplanctônicoe biomassa zooplanctônica. Com exceção das medidas de oxigênio dissolvido etemperatura que foram feitas na superfície, meio e fundo através de um oxímetro (YSI-95), as demais amostragens foram realizadas de forma integrada ao longo da colunad’água. Para cada mesocosmo, amostras de água da superfície e fundo foramcoletadas com auxílio de garrafa tipo Van Dorn e integradas em um balde de ondeforam retiradas amostras de 100 ml para determinação do biovolume fitoplanctônico(contagem de células) e 50 ml para determinação das concentrações de nutrientes. Ozooplâncton foi coletado através de 1 arrasto vertical (1,6 m) realizado com uma redede plâncton de 65 µm. O fitoplâncton foi fixado com lugol e o zooplâncton em soluçãoaçucarada de formalina a 4%. As concentrações do íon amônio foram determinadaspelo método colorimétrico do indofenol azul, conforme proposto por Koroleff (1978) eas concentrações de nitrato medidas através de um analisador de nutrientes (FIA),41

pelo método de redução do nitrato a nitrito em coluna de cádmio (Golterman et al.1978). Em laboratório células fitoplanctônicas foram contadas através de microscopiainvertida e identificadas até o nível de espécie ou gênero e medidas de acordo comsua conformação geométrica (Hillebrand et al. 1999). O volume celular do fitoplânctonfoi calculado através de aproximações a formas geométricas sólidas similares. Asalgas foram em seguida agrupadas e classificadas em suas respectivas classes.Organismos zooplanctônicos foram contados, medidos (apenas náuplios) eidentificados a nível específico através de microscópio estereoscópico. Os organismosforam agrupados em cladóceros, copépodes (Calanoida e Cyclopoida), náuplios erotíferos. Para determinação da biomassa de microcrustáceos (copépodes ecladóceros), os primeiros 20 exemplares (somente adultos para copépodes) de cadaespécie contados foram separados em cadinhos espécie-específicos, secos em estufaa 60 o C por 24 horas e em seguida pesados em microbalança Metler modelo UMT2para a determinação da biomassa por indivíduo. A biomassa de adultos demicrocrustáceos foi calculada multiplicando o peso médio por indivíduo de cadaespécie pela sua respectiva densidade na amostra. Para a determinação da biomassade náuplios foram utilizadas equações alométricas (peso x comprimento) segundoCulver et al. (1985). Para a determinação da biomassa de rotíferos, a densidade decada espécie foi multiplicada por seu respectivo peso médio obtido da literatura e abiomassa de todas as espécies somadas (Wetzel & Likens 1991).Análises dos DadosPara detectar efeitos independentes e interativos da adição dos fatoresnutrientes e peixes sobre a dinâmica da biomassa das comunidades fitoplanctônica ezooplanctônica, foi adotada uma rotina hierárquica de análises de variância.Inicialmente foram conduzidas análises de variância multivariadas com medidasrepetidas (RM-MANOVA) para analisar os efeitos globais dos fatores manipuladossobre as comunidades zooplanctônicas e fitoplanctônicas separadamente. Peixes e42

nutrientes foram tratados como fatores categóricos principais, o tempo (semanas) foiconsiderado como fator repetido e a biomassa total e dos grupos (zooplâncton) e obiovolume total e das classes (fitoplâncton) como variáveis dependentes. A utilizaçãoda MANOVA é indicada para casos onde múltiplas variáveis dependentes que mantéminterdependência são analisadas (Scheiner 2001). Seu uso é especialmenteimportante em análises que incluam o tempo como fator repetido, pois é mais robustaa problemas de circularidade associados à RM-ANOVA, além de prevenir erro do TipoI associado à ocorrência de múltiplos testes (Maxwell & Delaney 2004). O índice dePillai-Trace foi utilizado como critério estatístico em todas as MANOVAs, pois é o testemais indicado para avaliar significância em relação a múltiplas variáveisinterdependentes (Scheiner 2001). Em seguida, como a MANOVA testa os efeitosindependentes e interativos dos fatores categóricos sobre todas as variáveisdependentes simultaneamente, fatores que apresentaram resultados significativos daMANOVA foram analisados por RM-ANOVAs fatoriais (com correções de Huyn-Feldtpara o termo repetido) para cada variável dependente, para avaliar os efeitosprincipais e interativos da presença de peixes e nutrientes sobre a dinâmica temporalde cada variável resposta separadamente. Por fim para detectar diferençasespecíficas entre cada tratamento (CTRL, NUT, PEIXE e PEIXE+NUT), análises decontraste pareadas foram realizadas para cada variável dependente. Considerandoque 6 comparações pareadas podem ser feitas entre os quatro tratamentos, o valor dea inicialmente selecionado como P = 0,05, foi corrigido pelo procedimento seqüencialde Bonferroni para o ajuste de múltiplas comparações (Rice 1989). Nesteprocedimento, para cada variável os valores de P obtidos das 6 comparaçõespareadas entre os tratamentos são classificados hierarquicamente do menor para omaior valor e em seguida o menor valor de P obtido é comparado ao menor valor de Pajustado calculado como a/k, onde k é o número de comparações pareadas existentes(neste caso 0,05/6 = 0,008). O resultado é considerado significativo se o menor valorde P obtido da análise de contraste for menor que o menor valor de P ajustado. Em43

seguida sucessivamente os crescentes valores de P obtidos são comparados com oscrescentes valores de a calculados como a/k-1, a/k-2,..., até que todas ascomparações sejam efetuadas. RM-ANOVAs fatoriais foram feitas para detectardiferenças entre os tratamentos em relação à temperatura, oxigênio dissolvido, NID eortofosfato. Para todas as análises tanto em relação às comunidades quanto àsvariáveis fisico-químicas, a primeira semana (semana pré-tratamento) não foi incluídano modelo. Análises de variância simples (ANOVA) foram feitas para todas asvariáveis (bióticas e abióticas) com apenas os dados da 1 semana (antes daimplementação dos tratamentos) para avaliar se haviam diferenças prévias entre osmesocosmos que compreenderiam os tratamentos.Para analisar como a presença de peixes afetou globalmente (ao longo de todoo experimento) a relação entre a biomassa zooplanctônica e o biovolumefitoplanctônico, regressões lineares foram feitas considerando todos os tratamentosconjuntamente bem como separadamente enfocando o efeito da presença de peixessob condições de disponibilidade de recursos variada. Todos os dados foramtransformados pelo Log 10 para redução da heterogeneidade das variâncias. Todas asanálises de variância foram feitas através do programa STATISTICA 7.0 (StatSoft2001).Para estimar uma medida integrativa referente à intensidade de cada fator (i.e.peixe e nutriente) sobre a distribuição da biomassa dos níveis tróficos planctônicos, aintensidade dos efeitos da presença de peixes e da adição de nutrientes (effect sizes)sobre grupos individuais e sobre a biomassa zooplanctônica e fitoplanctônica totalforam calculadas como a diferença padronizada entre as médias (D) conformeproposto por Gurevitch & Hedges (1993), de acordo com a seguinte equação:D=ˆ χT− ˆ χSCJOnde X T e X c são respectivamente as médias do tratamento manipulado e seurespectivo controle. S é o desvio padrão agrupado e J corrige os desvios gerados pela44

diferença de tamanho amostral. Uma vez que a variância geralmente aumenta com oaumento da média, é vantajoso contemplar a variação das réplicas (S) no cálculo daintensidade do efeito. A diferença entre duas médias portanto, é padronizada pelodesvio conjunto de ambos os tratamentos. O desvio padrão agrupado é calculadoconforme a expressão:S=( nT−1)(SD( nT2) + ( nC−1)(SDC)+ n − 2)TC2Onde n é o número de réplicas e SD o desvio padrão dos tratamentos. J é calculadocomo:J3= 1−4( n T+ n C− 2) −1Desta forma para cada semana (exceto a 1 semana) o tamanho do efeito da presençade peixes (D peixes ) foi calculado tanto para a situação ambiente, onde X T foi otratamento PEIXE e X c o CTRL, quanto para a situação de maior trofia, onde X T foi otratamento PEIXE+NUT e X c o tratamento NUT. O mesmo procedimento foi adotadopara o cálculo dos efeitos dos nutrientes (D nutrientes ), onde os efeitos dos nutrientesforam calculados na ausência de peixe (X T tratamento NUT e X c o CTRL) e napresença de peixes (X T tratamento PEIXE+NUT e X c tratamento PEIXE). A magnitudedo efeito cumulativo de cada fator sobre a biomassa total e dos diferentes gruposplanctônicos foi calculada a partir da integração das respectivas magnitudescalculadas em cada semana através do programa Metawin (versão 2.0 para Windows)de acordo com Rosenberg et al. (2000). Em seguida para saber se a variação na forçado efeito dos nutrientes e dos peixes sobre a biomassa de cada grupo foi dependenteda presença do outro fator, (isto é, se o efeito do peixe muda dependendo da condiçãotrófica ou se o efeito dos nutrientes muda dependendo da presença ou ausência depeixes) as magnitudes dos efeitos de cada fator foram comparadas nas duassituações.45

Para traçar uma comparação entre a intensidade de cascata trófica promovidapor peixes onívoros e zooplanctívoros, confrontamos os dados de intensidade doefeito de peixe onívoros calculados neste experimento com os dados de 11experimentos que examinaram a intensidade do efeito de peixes zooplanctívoros. Acompilação destes 11 experimentos foi apresentado em uma meta-análise de Brett &Goldman (1996), que utilizou a mesma métrica de cálculo de intensidade do efeitodescrita para este estudo (Gurevitch & Hedges 1993), tornando portanto os dadoscomparáveis. Estudos prévios sugerem que peixes onívoros e zooplanctívorosdesencadeiam cascata trófica por diferentes vias (Drenner et al. 1996), mas acomparação da intensidade de seus efeitos é bastante escassa (Lazzaro et al. 1992;Williams & Moss 2003; Boveri & Quiros 2007). Embora nosso experimento não tenhasido desenhado para testar no campo a diferença entre diferentes estratégias dealimentação de peixes, a proposta de comparação da intensidade do efeito de cascatatrófica utilizando dados obtidos aqui e na literatura, permite que nossa comparaçãoseja bastante abrangente.46

ResultadosEficiência da manipulação experimentalAs variáveis abióticas coletadas na fase pré-tratamento foram avaliadas através deanálises de variância (ANOVA) simples que demonstraram não haver diferençassignificativas nas condições iniciais dos 16 mesocosmos. A semana 1, anterior à adição denutrientes e peixes, apresentou temperatura média máxima da água de 23,36°C [(±0,42),ANOVA F = 0,29; P = 0,83], concentração de oxigênio máxima de 3,52 mg.L -1 [(±0,47),ANOVA F = 0,63; P = 0,59], NID de 6,31mmol. L -1 [(±2,27), ANOVA F = 0,26; P = 0,85),ortofosfato de 0.11 mmol. L -1[(±0,02), ANOVA F = 0,55; P = 0,65] e razão deNID:ortofosfato de 57,07 [(±18,77), ANOVA F = 0,26; P = 0,84] (Tabela 1).As condições iniciais da biomassa e da composição das comunidadeszooplanctônicas e fitoplanctônica também não foram significativamente diferentes nos 4tratamentos [Fig. 4A (F = 0,02, P = 0,99); 4B (F = 2,63, P = 0,09); 4C (F = 0,85, P = 0,49);4D (F = 0,85, P = 0,49), 4E (F = 1,35, P = 0,30) e Fig. 5A (F = 0,26, P = 0,84); 5B (F = 0,99,P = 0,42); 5C (F = 1,24, P = 0,33); 5D(F = 0,71, P = 0,33); 5E (F = 0,17, P = 0,91); 5F (F =0,35, P = 0,78)] fato que garantiu que a manipulação experimental fosse comparável.Variáveis AbióticasA análise de variância repetida (RM-ANOVA) sobre as concentrações de nutrientesdissolvidos (NID e ortofosfato) demonstrou um aumento significativo e consistente com oenriquecimento de nutrientes a partir da segunda semana. Com a adição (correção)semanal sistemática de nutrientes, estes valores persistiram inalterados até a décimaprimeira semana, tanto no tratamento NUT quanto PEIXE+NUT. A razão NID:ortofosfatotambém permaneceu constante e próxima do valor desejado (5:1) nos tratamentos ondeforam adicionados nutrientes. As concentrações de nutrientes no CTRL e no tratamentoPEIXE permaneceram estáveis e semelhantes às concentrações do ambiente no início doexperimento (Tabela 1). Desta forma, concluímos que a manipulação experimental dosnutrientes foi bem sucedida.47

A temperatura variou entre as três profundidades mensuradas mas não sofreunenhuma alteração significativa no curso do experimento entre os diferentes tratamentos(RM-ANOVA; Tabela 1). No entanto, as concentrações de oxigênio na superfície sofreramum significativo aumento nos tratamentos com nutrientes (particularmente o tratamentoPEIXE+NUT), como resultado provável de maior atividade fotossintética pelo aumento dabiomassa fitoplanctônica (RM-ANOVA; Tabela 1).ZooplânctonTanto a presença de peixes como a adição de nutrientes e a interação entre ambosos fatores afetaram de forma global e significativa a biomassa da comunidadezooplanctônica (RM-MANOVA, Tabela 2A).A presença dos peixes como fator principal diminuiu significativamente a biomassados cladóceros, dos copépodes e da soma de todos os organismos da comunidadezooplanctônica, e por outro lado, aumentou significativamente a biomassa dos rotíferos(RM-ANOVA, Tabela 3, Fig. 4A, B, C, E). A redução da biomassa dos cladóceros foi maiorno tratamento PEIXE do que no tratamento PEIXE+NUT (Análise de Contraste Pareada,Fig. 4B). O aumento da biomassa dos rotíferos foi maior no tratamento PEIXE+NUT do queno tratamento PEIXE (Análise de Contraste Pareada, Fig. 4A). O efeito da presença depeixes foi dependente do tempo, mostrando um efeito interativo significativo para adinâmica da biomassa dos rotíferos, copépodes, náuplios e da biomassa total (Tabela 3,Fig. 4).O efeito interativo da adição de nutrientes e da presença de peixes foi significativopara a biomassa de rotíferos e cladóceros (Tabela 3). Para os rotíferos, o tratamentoPEIXE+NUT produziu um efeito global de elevação de biomassa (Análise de ContrastePareada, Fig. 4A). Para os cladóceros, a direção oposta dos fatores principais produziuefeito de compensação que aproximou o resultado do tratamento PEIXE+NUT aoCONTROLE (Análise de Contraste Pareada, Fig. 4B). A interação da adição de nutrientes e48

da presença de peixes foi dependente do tempo e influenciou significativamente a dinâmicada biomassa dos rotíferos, cladóceros e da biomassa zooplanctônica total (Tabela 3, Fig. 4).A adição de nutrientes como fator principal aumentou significativamente a biomassados cladóceros, dos náuplios e da soma de todos os organismos da comunidadezooplanctônica (RM-ANOVA, Tabela 3, Fig. 4B, D, E). Entretanto, o tratamento NUT não foidiferente do tratamento PEIXE+NUT para nenhum dos componentes da comunidadezooplanctônica (Análise de Contraste Pareada, Fig. 4). A interação dos nutrientes com otempo também produziu aumento significativo da biomassa total do zooplâncton, bem comoda biomassa de rotíferos e náuplios (Tabela 3).O tempo foi um fator importante que independente e interativamente com os fatoresmanipulados, afetou significativamente a dinâmica da comunidade zooplanctônica de formatransiente (Tabela 3, Fig. 4).A análise da contribuição proporcional dos grupos zooplanctônicos também dáindícios do efeito dos peixes e dos nutrientes na composição da comunidade (Fig. 6). Nostratamentos onde os peixes foram incluídos, é clara a redução da contribuição decladóceros e o aumento dos rotíferos (Fig. 6B e D). Por outro lado, nos tratamentos onde ospeixes foram excluídos houve um aumento significativo de cladóceros e uma drásticaredução de rotíferos a partir da quarta semana (Fig. 6A e C), ocorrência que ficou aindamais evidente quando combinada a adição de nutrientes (Fig. 6C). De modo geral, oscopépodes, representados principalmente por calanóides, foram os organismos com maiorcontribuição na biomassa total em todos os tratamentos (Fig. 6). No entanto, no tratamentoPEIXE+NUT, os copépodes ciclopóides co-dominaram com os calanóides (Fig. 6D). Oscopépodes foram um grupo susceptível à predação por peixes tendo uma significativaredução de sua biomassa (Tabela 3), no entanto, sua contribuição proporcional foi sempreconstante (Fig. 6).49

FitoplânctonOs efeitos independentes e interativos da adição de nutrientes e da presença depeixes influenciaram significativamente o resultado global do biovolume da comunidadefitoplanctônica (RM-MANOVA, Tabela 2B).A presença de peixes como fator principal aumentou significativamente o biovolumede Chlorophyceae, Cryptophyceae, Euglenophyceae e o biovolume total da comunidadefitoplanctônica (RM-ANOVA, Tabela 4, Fig. 5B, C, E, F). O efeito interativo do tempo com apresença de peixes também explicou o aumento significativo do biovolume total, bem comodos grupos Chlorophyceae, Cryptophyceae e Cyanophyceae (RM-ANOVA, Tabela 4, Fig.5). A comparação planejada entre tratamentos com a presença de peixes demonstrou umaumento significativo do biovolume no tratamento PEIXE+NUT, com exceção da classeEuglenophyceae, para a qual não se detectou diferença entre os tratamentos PEIXE ePEIXE+NUT (Análise de Contraste Pareada, Fig. 5).A adição de nutrientes como fator principal aumentou significativamente o biovolumedos grupos Chlorophyceae, Cryptophyceae, Cyanophyceae e o biovolume total dacomunidade fitoplanctônica (RM-ANOVA, Tabela 4, Fig. 5B, C, D, F). A comparaçãoplanejada entre tratamentos onde foram adicionados nutrientes, demonstrou um aumentosignificativo do biovolume total e de Chlorophyceae no tratamento PEIXE+NUT (Análise deContraste Pareada, Fig. 5B, F). A análise do efeito interativo do tempo com a adição denutrientes novamente indicou aumento do biovolume total, de Chlorophyceae eCyanophyceae (Tabela 4). Adicionalmente, este efeito interativo também resultou emaumento de biovolume de Bacillariophyceae e Euglenophyceae, embora para estas, nãotenha havido diferença entre os tratamentos NUT e PEIXE+NUT (Análise de ContrastePareada, Fig. 5A, E).O efeito interativo da adição de nutrientes e da presença de peixes com o tempo foisignificativo na explicação da dinâmica do biovolume total da comunidade fitoplanctônica,de Chlorophyceae e Cyanophyceae (RM-ANOVA, Tabela 4, Fig. 5). Com isso, podemosafirmar que o tempo foi um fator que de forma independente ou interativa com os fatores50

manipulados influenciou a dinâmica de todos os grupos da comunidade fitoplanctônica (RM-ANOVA, Tabela 4, Fig. 5).Das 9 classes da comunidade fitoplanctônica registradas durante o experimento, 5tiveram uma contribuição relevante para o biovolume total e responderam de formasignificativa aos fatores manipulados (Fig. 7). A partir de uma comunidade quaseinteiramente dominada por Euglenophyceae na primeira semana pré-tratamento, foramregistrados aumentos na contribuição proporcional do biovolume de Bacillariophyceae,Chlorophyceae, Cryptophyceae e Cyanophyceae (Fig. 7). De maneira geral, nostratamentos onde foram incluídos os peixes e conseqüentemente houve uma redução deherbivoria, as classes Chlorophyceae e Cryptophyceae sofreram um aumento de biovolumeproporcional (Fig. 7B e D). A adição dos nutrientes teve um efeito significativo no aumentodo biovolume proporcional do grupo Cyanophyceae (Fig. 7C e D), que se tornou dominanteno tratamento NUT ao fim do experimento (Fig. 7C). A adição dos nutrientes aliada àredução da herbivoria do zooplâncton elevou não só o biovolume do grupo Chlorophyceae,como também sua contribuição proporcional que chegou a 89% no tratamento PEIXE+NUTno final do experimento (Fig. 7D).Controle Ascendente e DescenteA regressão temporal entre a biomassa das comunidades fitoplanctônica ezooplanctônica, levando-se em consideração a média semanal de todos os tratamentos,demonstra não haver relação significativa entre estas comunidades (Fig. 10A). Esteresultado foi ditado pelos tratamentos sem a presença de peixes, onde o aumento dabiomassa do zooplâncton controlou o crescimento do fitoplâncton, mesmo quandonutrientes foram adicionados (Fig. 10B). Nos tratamentos onde os peixes estavampresentes, a pressão de predação sobre o zooplâncton reduziu a herbivoria econseqüentemente o fitoplâncton demonstrou um crescimento significativo, que foi aindamaior no tratamento PEIXE+NUT (Fig. 10C). A regressão linear positiva e significativa entrea biomassa do zooplâncton e o biovolume do fitoplâncton é resultado do crescimento do51

fitoplâncton num gradiente de condição trófica (com e sem nutriente) (Fig. 10), quesustentou um aumento da biomassa do zooplâncton mesmo sob pressão de predação dopeixe.Intensidade de Cascata Trófica “Effect Sizes”A intensidade e a direção do efeito dos peixes na biomassa do zooplânctondependeram do grupo taxonômico e da condição trófica (Fig. 8A). Para os rotíferos, apresença dos peixes teve um efeito de elevação da biomassa, que foi ligeiramente maisintenso com o enriquecimento de nutrientes, embora não significativamente diferente dacondição sem nutrientes. Para os demais componentes do zooplâncton e para biomassatotal da comunidade, a predação por peixes teve um efeito de depleção de biomassa, quefoi mais intenso quando os nutrientes não foram adicionados. A força de predação dospeixes na biomassa total, de cladóceros e de copépodes foi significativa e menos variável(menores intervalos de confiança) na condição sem nutrientes, enquanto na condição comnutrientes foi mais variável (maiores intervalos de confiança) e significativa apenas paracladóceros (Fig. 8A).De maneira geral, a adição de nutrientes teve efeito positivo na biomassa dozooplâncton. No entanto, apenas na presença de peixes, este efeito foi consistente esignificativo para todos os componentes da comunidade (Fig. 8B), sugerindo que o efeito daadição de nutrientes sobre a biomassa zooplanctônica foi intensificado pelo controledescendente dos peixes.Houve uma tendência geral de efeito positivo dos nutrientes e dos peixes nobiovolume do fitoplâncton (Fig. 9). A intensidade do efeito dos peixes (D peixe ) no biovolumetotal e das diferentes classes do fitoplâncton variou entre 0,21 e 0,91 na condição semnutrientes, e entre 0,14 a 1,15 na condição com nutrientes (Fig. 9A). O aumento dobiovolume do fitoplâncton pela supressão da herbivoria do zooplâncton pelos peixes(controle descendente) nas duas condições (com e sem nutrientes) confirma a ocorrênciade cascata trófica. A intensidade do efeito dos nutrientes (D nutriente ) no biovolume total e das52

diferentes classes do fitoplâncton variou entre -0,06 e 2,03 na ausência de peixes, e entre0,17 e 2,39 na presença de peixes (Fig. 9B). A comparação da intensidade do efeito dospeixes e dos nutrientes demonstra que os nutrientes tiveram maior efeito sobre ofitoplâncton (Fig. 9A e B), embora os amplos intervalos de confiança de D nutrientedemonstrem grande variabilidade de resposta. Desta forma, peixes e nutrientes foram aomesmo tempo efetivos na resposta do fitoplâncton, porém a regulação ascendente dosnutrientes foi mais importante.A confrontação do efeito médio do H. bifasciatus e de diferentes espécies de peixesnas comunidades fito e zooplanctônicas estabeleceu uma medida comparativa daocorrência e da intensidade de cascata trófica entre peixes zooplanctívoros estritos e opeixe onívoro não filtrador utilizado neste estudo (Fig. 11). A maioria dos tratamentos compeixes resultaram em evidente redução da biomassa zooplanctônica (Fig. 11A) e aumentoda biomassa fitoplanctônica (Fig. 11B). Este resultado dá suporte inequívoco à existênciade cascata trófica, independente do hábito trófico do peixe estudado. A comparação dosresultados do ponto de vista da intensidade do efeito mostra que o hábito onívoro do H.bifasciatus pode ter menor efeito de atenuação sobre a comunidade zooplanctônica emcondições naturais (comparação com modelo misto de Brett e Goldman, 1996). Mas éimportante ressaltar uma redução na intensidade deste efeito, na condição onde osnutrientes foram adicionados. Por outro lado, a intensidade da cascata trófica sobre abiomassa do fitoplâncton foi enfraquecida pelo hábito onívoro não-filtrador de H. bifasciatus(comparação com modelo misto de Brett e Goldman, 1996) e neste caso, não houvediferença na resposta de acordo com a disponibilidade de nutrientes.53

Tabela 1 - Comparações gerais das variáveis abióticas da coluna d’água entre tratamentos e a condição inicial (CI) do experimento. Os resultados são amédia (± DP) ao longo das semanas (segunda a décima primeira, n = 28). Resultados marcados com letras diferentes são estatisticamente distintos (RM-ANOVA, Análise de Contraste como teste post hoc).CI Controle Peixe Nutriente Peixe+Nuta. Temperatura ( o C)Prof. (m)0,10 23,36 (±0,42) 22,57 (±1,09) a 22,74 (±1,22) a 22,86 (±1,17) a 22,94 (±1,27) a0,90 22,53 (±0,11) 21,47 (±0,83) a 21,48 (±0,84) a 21,44 (±0,84) a 21,46 (±0,86) a1,80 22,40 (±0,06) 21,29 (±0,81) a 21,31 (±0,82) a 21,29 (±0,81) a 21,28 (±0,80) ab. Oxigênio (mg.L -1 )Prof. (m)0,10 3,52 (±0,47) 4,41 (±0,68) a 4,61 (±1,12) ab 6,37 (±3,72) b 9,23 (±3,64) c0,90 3,03 (±0,48) 3,95 (±0,73) a 4,04 (±0,98) a 4,07 (±2,29) a 5,38 (±1,91) a1,80 2,88 (±0,47) 3,22 (±0,86) a 3,18 (±0,95) a 2,82 (±1,61) a 3,52 (±1,49) ac. NID (µmol.L -1 )d. PID (µmol.L -1 )e. Razão NID:PIDCI - condição inicial6,31 (±2,27) 11,86 (±9,64) a 5,88 (±4,10) a 128,8 (±47,11) b 135,8 (±56,56) b0,11 (±0,02) 0,21 (±0,38) a 0,11 (±0,15) a 28,73 (±3,99) b 32,01 (±6,70) b57,07 (±18,77) 231,4 (±370,5) a 240,0 (±371,1) a 4,44 (±1,40) b 4,27 (±1,54) b54

Tabela 2 - Resultados da RM-MANOVA mostrando os efeitos globais, independentes e interativosdos fatores peixe e nutriente: (a) considerando 6 variáveis resposta do biovolume (µm 3 .mL -1 ) dacomunidade fitoplanctônica (biovolume total, Bacillariophyceae, Chlorophyceae, Cryptophyceae,Cyanophyceae e Euglenophyceae); (b) considerando 5 variáveis resposta da biomassa (µg.m -3 ) dacomunidade zooplanctônica (biomassa total, Rotifera, Cladocera, Copepoda e Nauplii). Valores de pem negrito indicam efeitos significativos dos tratamentos.Pillai Trace gl F Pa. ZooplânctonPeixe 0,84 5,8 8,11 0,005Nutriente 0,90 5,8 14,57 0,001Peixe x Nutriente 0,82 5,8 7,47 0,007b. FitoplânctonPeixe 0,90 6,7 10,06 0,004Nutriente 0,97 6,7 43,55

Tabela 3 - Resultados da RM-ANOVA mostrando os efeitos independentes e interativos do tempo, presença de peixe e adição de nutriente sobre abiomassa (µg.m -3 ) total e dos grupos zooplanctônicos. Valores de P em negrito indicam efeitos significativos dos tratamentos. Setas ao lado dos valores de Pindicam a direção do efeito.Rotifera Cladocera Copepoda Nauplii Biomassa totalFatores gl SQ F P SQ F P SQ F P SQ F P SQ F PFIXOSPeixe (P) 1 18,0 52,5

Tabela 4 - Resultados da RM-ANOVA mostrando os efeitos independentes e interativos do tempo, presença de peixe e adição de nutriente sobre obiovolume (µm 3 .mL -1 ) das classes dominantes e da comunidade fitoplanctônica total. Valores de P em negrito indicam efeitos significativos dos tratamentos.Setas ao lado dos valores de P indicam a direção do efeito.Bacillariophyceae Chlorophyceae Cryptophyceae Cyanophyceae Euglenophyceae Biovolume totalFatores gl SQ F P SQ F P SQ F P SQ F P SQ F P SQ F PFIXOSPeixe (P) 1 6,9 2,5 0,139 11,4 18,2 0,001 5,0 8,2 0,014 0,3 0,1 0,673 19,0 10,0 0,008 5,1 17,1 0,001Nutriente (N) 1 1,3 0,4 0,509 27,8 44,4

Figura 4 - Resposta temporal da biomassa (µg.m -3 ) dos principais grupos taxonômicos (A - C), nauplii(D) e da biomassa total da comunidade zooplanctônica (E) aos tratamentos peixe e nutriente. Asemana 1 refere-se às amostras coletadas antes da adição de peixes e nutrientes aos tratamentos enão foram incluídas na analise. Os valores representam a média (n = 4 ± EP). Os asteriscos indicamos níveis de significância dados pela RM-ANOVA (*P < 0,05, **P < 0,01, ***P < 0,001) para os efeitosdo peixe (P), nutriente (N), tempo (T) e das interações entre eles. Letras iguais ao lado das legendasque identificam os tratamentos indicam inexistência de diferença estatística entre eles (Análise decontraste pareado com correção de Bonferroni seqüencial). Note diferenças entre as escalas dasfiguras.58

Figura 5 - Resposta temporal do biovolume (µm 3 .mL -1 ) dos principais grupos taxonômicos (A - E) edo biovolume total da comunidade fitoplanctônica (F) aos tratamentos peixe e nutriente. A semana 1refere-se às amostras coletadas antes da adição de peixes e nutrientes e não foram incluídas naanalise. Os valores representam a média (n = 4 ± EP). Os asteriscos indicam os níveis designificância dados pela RM-ANOVA (*P < 0,05, **P < 0,01, ***P < 0,001) para os efeitos do peixe(P), nutriente (N), tempo (T) e da interação entre eles. Letras iguais ao lado das legendas queidentificam os tratamentos indicam inexistência de diferença estatística entre eles (Análise decontraste pareado com correção de Bonferroni seqüencial). Note diferenças entre as escalas dasfiguras.59

Figura 6 - Contribuição proporcional dos grupos zooplanctônicos à biomassa total da comunidade,nos diferentes tratamentos ao longo das semanas: (A) CTRL; (B) PEIXE; (C) NUT; (D) PEIXE+NUT.60

Figura 7 - Contribuição proporcional das classes de algas ao biovolume total da comunidadefitoplanctônica, nos diferentes tratamentos ao longo das semanas: (A) CTRL; (B) PEIXE; (C) NUT;(D) PEIXE+NUT.61

Figura 8 - Magnitude do efeito (± 95% “bootstrapped” intervalos de confiança) da: (A) predação depeixes sobre a biomassa total e dos diferentes grupos da comunidade zooplanctônica, com e semadição de nutrientes; (B) adição de nutrientes sobre a biomassa total e dos diferentes grupos dacomunidade zooplanctônica, na presença e na ausência de peixes. Efeitos são significativos quando asbarras de intervalo de confiança não sobrepõem a linha pontilhada.Figura 9 - Magnitude do efeito (±95% “bootstrapped” intervalos de confiança) da: (A) presença de peixessobre o biovolume total e dos diferentes grupos da comunidade fitoplanctônica, com e sem adição denutrientes; (B) adição de nutrientes sobre o biovolume total e dos diferentes grupos da comunidadefitoplanctônica, na presença e na ausência de peixes. Efeitos são significativos quando as barras deintervalo de confiança não sobrepõem a linha pontilhada.62

Figura 10 – Regressões lineares entre o biovolume total do fitoplâncton e a biomassa total do zooplâncton (a) ao longo detodos os tratamentos, (b) na ausência de peixe e (c) na presença de peixe. Dados são médias semanais entre as quatroréplicas de cada tratamento.63

Figura 11 - Comparação dos valores de magnitude do efeito (Hedges’ d) da presença de peixessobre o zooplâncton (A) e o fitoplâncton (B) registrados no presente estudo (barras escuras)com valores apresentados em uma meta-análise de 11 experimentos (Brett e Goldmand, 1996).64

DiscussãoOs resultados desta pesquisa sugerem que a predação por peixes onívoros nãofiltradores,a disponibilidade de nutrientes, e a interação de ambos os fatores tiveram efeitosignificativo na biomassa do fitoplâncton e do zooplâncton. A presença do peixe reduziusignificativamente a biomassa total do zooplâncton e aumentou a biomassa total dofitoplâncton, produzindo um resultado que suporta a ocorrência de cascata trófica. Noentanto, a magnitude e a direção do efeito dos peixes foi variável nos diferentes grupostaxonômicos de fitoplâncton e zooplâncton e foi significativamente influenciado pela adiçãode nutrientes.Adequação ExperimentalEste experimento foi desenhado de acordo com recomendações de Frost et al.(2001) que dizem que muitas das importantes interações que acontecem no plâncton estãobem representadas em experimentos de mesocosmos de mais 1 m 3 , com um tempo deduração de pelo menos uma semana. Nosso experimento conduzido no campo incluiuelementos que representam importantes componentes dos ecossistemas aquáticos, como opadrão de circulação térmica, o contato com o sedimento e interações com a comunidadeperifítica. As manipulações dos peixes e dos nutrientes foram eficientes, i.e., a densidadede peixes foi estável durante as 11 semanas experimentais, e a concentração de N e Pdissolvido foi mantida maior nos tratamentos enriquecidos do que nos tratamentos comconcentração ambiente. Sendo assim, estamos certos que as condições realísticasadotadas neste experimento revelaram padrões confiáveis na distribuição de biomassa dosníveis tróficos em resposta a pressão de predação e o efeito de nutrientes.65

Dinâmica Temporal das Comunidades Planctônicas em Resposta à ManipulaçãoExperimental.Os resultados obtidos no presente estudo indicam que o efeito das variáveiscategóricas manipuladas (peixe e nutriente), seja na biomassa do zooplâncton ou nobiovolume do fitoplâncton, foi dependente do tempo experimental (Tabela. 3 e 4, Fig. 4 e 5).A expressão dos efeitos foi mais evidente após algumas semanas do início do experimento,provavelmente devido ao atraso na resposta das comunidades aos fatores manipulados. Osresultados globais foram consistentes com padrões de cascata trófica. Diferentemente dascomunidades planctônicas instituídas logo após a montagem das unidades experimentais insitu, as comunidades bentônica e perifítica levaram um tempo maior para colonizar asunidades. Sendo assim, foi fundamental considerar uma duração experimental compatívelcom o desenvolvimento das interações tróficas em cadeias múltiplas doHyphesobrycon bifasciatus.Vários estudos demonstraram a importância de levar em consideração o tempo emexperimentos de perturbação permanente (“press pertubation”), sobretudo porque aintensidade e a direção das interações ecológicas são altamente variáveis com o tempo(Paine 1988; Yodzis 1988; Menge et al. 1994; Power et al. 1996; Sarnelle 1997; Attayde &Hansson 2001b; Bell et al. 2003). É esperado que o aumento da duração experimentalproduza resultados mais previsíveis, uma vez transposta a fase transiente do processosucessional pós-perturbação (Hastings 1996; Attayde & Hansson 2001b). A maior parte dosestudos demonstra que experimentos de longa duração produzem cascatas tróficas degrande intensidade, mas estes efeitos podem se estabilizar, aumentar ou mesmo decrescerapós algumas gerações do produtor primário (Polis et al. 1996a; Persson 1999; Polis 1999;Bell et al. 2003). Esta variação de resposta é conseqüência de que nem todas as espéciesde um mesmo nível trófico (i.e. fitoplâncton ou zooplâncton) são igualmente palatáveis evulneráveis ao consumo. A heterogeneidade específica intra-níveis tróficos temconsiderável influência na dinâmica temporal das interações entre espécies (Polis et al.1996b; Attayde & Hansson 2001b; Bell et al. 2003; Hansson et al. 2004) e pode influenciar66

também o quanto as forças ascendentes e descendentes irão controlar um nível trófico emparticular (Henry et al. 2006).Experimentos em mesocosmos feitos in situ têm a vantagem de incorporar adiversidade natural de formas, tamanho e palatabilidade das espécies. Os resultados desteexperimento demonstraram que a heterogeneidade intra-níveis tróficos teve um efeitosubstancial na resposta das comunidades fitoplanctônicas e zooplanctônicas aos fatoresmanipulados, na dinâmica predador-presa e conseqüentemente na ocorrência de cascatatrófica.Nos tratamentos onde os peixes não foram incluídos (CTRL e NUT), o biovolumetotal do fitoplâncton aumentou em resposta à adição de nutrientes (Fig. 5, Tabela 4). Noentanto, a partir da 3 a semana, o aumento da biomassa total do zooplâncton no tratamentoNUT (Fig. 4) gerou um controle descendente eficaz sobre o fitoplâncton (Fig. 10B),demonstrado pela tendência de queda do biovolume total até a 7 asemana (Fig. 5). Osgrupos zooplanctônicos dominantes no tratamento NUT foram cladóceros e copépodescalanóides (Fig. 6C) que são reconhecidos por apresentarem altas taxas de filtração epotencial para o controle de florações de algas (Hansson 1992; Sarnelle 1993). Comoresultado da intensa herbivoria entre a 3 a e a 7 a semana no tratamento NUT, foi observadoum decréscimo significativo no biovolume de Cryptophyceae e Chlorophyceae, que sãoclasses de algas consideradas respectivamente de alta e média qualidade nutricional epalatabilidade para o zooplâncton (Brett et al. 2000). Simultaneamente ao decréscimo debiovolume do fitoplâncton no tratamento NUT, foi registrado um aumento da contribuiçãorelativa do biovolume de Cyanophyceae, que chegou a dominar inteiramente o tratamentona 11 asemana (Fig. 7C). A sucessão na comunidade fitoplanctônica deu-se pelasubstituição de algas de crescimento rápido e palatáveis como Cryptophyceae eChlorophyceae, por algas de crescimento lento e reconhecida resistência à herbivoria,como são as Cyanophyceae. Esta substituição por algas impalatáveis pode ter enfraquecidoo controle imposto pela herbivoria do zooplâncton sobre o fitoplâncton. E as conseqüênciasdesta mudança na qualidade do alimento aparentemente propagaram-se à comunidade67

zooplanctônica, que apresentou redução da biomassa de crustáceos entre a 6 a e a 11 asemana, quando os rotíferos mostraram significativo restabelecimento em sua biomassa.Nossos resultados dão suporte a uma previsão secundária pouco explorada dateoria de cascatas tróficas aquáticas, que prevê atenuação do controle descendente emcomunidades heterogêneas onde algas resistentes à herbivoria atingem altas biomassas(Agrawal 1998; Bell 2002). Segundo esta previsão, algas de menor tamanho, comcrescimento mais rápido e mais palatáveis dominam em sistemas onde a herbivoria formínima; por outro lado, algas resistentes que crescem mais lentamente como resultado doinvestimento em defesa, devem se desenvolver e dominar sob intensa herbivoria. Existe umbalanço entre habilidade competitiva e palatabilidade na comunidade de algas, que éfundamental em mediar a interação entre os níveis tróficos (Agrawal 1998; Hansson et al.1998; Bell 2002).Quando os peixes foram incluídos (PEIXE e PEIXE+NUT), a biomassa dozooplâncton foi reduzida em relação aos tratamentos sem peixe (Fig. 4E, Tabela 3),enquanto o biovolume total e o biovolume da maioria das classes do fitoplâncton tiveram umaumento significativo (Fig. 5, Tabela 4). Isto sugere que a presença de peixes foi umimportante fator na redução da pressão de herbivoria do zooplâncton sobre o fitoplâncton,induzindo a ocorrência de cascata trófica. Apesar dos efeitos positivos globais dos peixessobre o fitoplâncton, o aumento do biovolume desta comunidade foi ainda maior notratamento PEIXE+NUT, quando houve a combinação de efeitos descendentes eascendentes (Fig. 5F e 10C, Tabela 4). Embora neste experimento mecanismosrelacionados à interação trófica entre o fitoplâncton e o zooplâncton não tenham sidocontrolados, dois mecanismos não mutuamente exclusivos parecem ter contribuído para oresultado acentuado desta combinação de fatores.Primeiro, H. bifasciatus demonstrou ser um peixe de hábito seletivo na predação deorganismos zooplanctônicos de maior tamanho, produzindo um efeito global de redução dabiomassa de cladóceros e copépodes (Tabela 4), que são considerados herbívoros demaior eficiência (Gilbert 1985, 1988; Hansson 1992; Sarnelle 1997). Especificamente no68

tratamento PEIXE+NUT, a redução da biomassa de copépodes não foi significativa (Fig.4C, Tabela 4). O aumento da contribuição relativa de copépodes da ordem Cyclopoida (Fig.6D), neste tratamento, provavelmente compensou a perda total do grupo por predação. Talfato pode estar relacionado ao maior poder de evasibilidade dos copépodes ciclopóides àpredação, comportamento muitas vezes descrito para este grupo (Drenner & McComas1980; Zaret 1980). A redução da biomassa do macrozooplâncton pela predação dos peixestambém produziu um efeito indireto de aumento da biomassa de rotíferos, pelo relaxamentodas pressões competitivas inter-específicas. Diversos trabalhos experimentais demonstrama vantagem competitiva de organismos zooplanctônicos de maior tamanho (i.e.macrozooplâncton) na coleta de partículas em suspensão (Gilbert 1988; Jack & Gilbert1994; Sarnelle 1997; Hansson et al. 1998). Esta vantagem, no entanto, é suprimida pelapresença de peixes que exibem predação seletiva por tamanho e favorecem o crescimentode organismos menores como rotíferos, ou com maior capacidade de fuga (Brooks &Dodson 1965; Grygierek et al. 1966; Hall et al. 1970; Lynch 1979; Hurlbert & Mulla 1981;Langeland 1982; Langeland & Reinertsen 1982). O favorecimento do microzooplânctonmediado pela presença de peixes foi significativamente maior no tratamento PEIXE+NUT(Fig. 4A, Tabela 3). De forma geral, a presença de peixes combinada à adição de nutrientesproduziu um aumento de biomassa total do zooplâncton (Fig. 10C). Este aumento deu-seprincipalmente pelo crescimento do microzooplâncton, poder de evasibilidade doscopépodes ciclopóides à predação, e redução não tão drástica da biomassa de cladócerospor predação (i.e. as perdas podem ter sido compensadas pelo aumento de recursosdisponíveis) (Fig. 4B). De modo que, embora com uma biomassa zooplanctônica totalmaior, o tratamento PEIXE+NUT sofreu uma redução funcional de herbivoria, uma vez queas espécies presentes eram pouco eficientes no controle do fitoplâncton, o que resultou emaumento considerável do biovolume das algas (Fig. 5 e 10C, Tabela 4).Segundo, é conhecido que a distribuição de tamanho da comunidade zooplanctônicapode afetar também a distribuição de tamanho das algas de várias maneiras (Bogdan et al.1980; DeMott 1985). Em geral, grande abundância de microzooplâncton deve reduzir o69

iovolume de algas pequenas, liberando o grupo de algas maiores e/ou impalatáveis (e.g.Cyanophyceae) da competição com as espécies pequenas e de crescimento rápido (e.g.Chlorophyceae e Cryptophyceae) (McCauley & Briand 1979; Reynolds 1984; Kerfoot et al.1988; Leibold 1989; Gliwicz 1990; Sarnelle 1993; Agrawal 1998). Embora este efeito domicrozooplâncton sobre algas tenha presumivelmente ocorrido neste experimento, uma vezque registramos um aumento simultâneo de náuplios, rotíferos e Cyanophyceae, este nãoparece ter sido o principal mecanismo responsável pelo aumento adicional de biovolumetotal do fitoplâncton no tratamento PEIXE+NUT. Algumas vezes o crescimento rápido dealgas pequenas pode ser por si só um mecanismo de defesa contra herbivoria (Coley et al.1985). Em condições eutróficas, algas de crescimento rápido podem suplantar a pressão deherbivoria do microzooplâncton, e exibir um crescimento líquido maior do que em situaçãode limitação por nutrientes. Assim, o grande aumento de biovolume de algas palatáveiscomo Chlorophyceae e Cryptophyceae no tratamento PEIXE+NUT, mesmo sob pressão deherbivoria do microzooplâncton, pode ter sido função da dinâmica de nutrientes que asfavoreceram. Há também a possibilidade de classes consideradas palatáveis, comoChlorophyceae, conterem espécies de tamanho grande para o consumo domicrozooplâncton, e com isso terem se tornado abundantes no tratamento PEIXE+NUT.Segundo Agrawal (1998), palatabilidade e resistência à herbivoria são característicasrelativas à espécie de herbívoro que se estuda, e portanto, é difícil fazer classificaçõesrigorosas. Assim sendo, o aumento de biovolume de algas impalatáveis, somado aoaumento do biovolume de algas de crescimento rápido que foram estimuladas pela adiçãode nutrientes, parecem ter gerado o padrão de cascata trófica, com a adição de um terceironível trófico (Fig. 10C). Efeitos não mutuamente exclusivos da adição de nutrientes e dapredação por peixes modificaram a composição das comunidades fitoplanctônica ezooplanctônicas alterando a força de interação trófica entre estas comunidades eprovocando o padrão de aumento linear observado entre a biomassa zooplanctônica efitoplanctônica nos tratamentos com a presença de peixes em diferentes condições tróficas(Fig. 10C).70

O modelo tradicional de cadeias tróficas presa-dependente (prey-dependent model)e suas modificações (Hairston et al. 1960; Fretwell 1977; Oksanen et al. 1981; Scheffer1991) enfatizam o controle dos produtores primários pelos consumidores, e prevêem queem sistemas de dois níveis tróficos (fitoplâncton e zooplâncton), os efeitos doenriquecimento por nutrientes são convertidos em aumento de biomassa apenas para osherbívoros; mas que em sistemas de três níveis tróficos (fitoplâncton, zooplâncton e peixes)o aumento de biomassa é previsto apenas para os organismos posicionados nos níveistróficos ímpares. Nossos resultados para sistemas de dois níveis tróficos (CONTROLE eNUT, Fig. 10B) são consistentes com o modelo presa-dependente. No entanto, emcontraste a este modelo, a maior biomassa de fitoplâncton e zooplâncton observada nostratamentos com peixes (PEIXE e PEIXE+NUT, Fig. 10C), parece corroborar o modelo deresposta razão-dependente (ratio-dependent model), o qual prevê que o aumento nadisponibilidade de recursos propaga-se em um constante aumento da biomassa dos níveistróficos superiores (Arditi & Ginzburg 1989). Vários estudos de campo e laboratório em teiastróficas aquáticas demonstraram resultado similar de aumento de biomassa simultâneo emsistemas de dois e três níveis tróficos (Mazumder 1994; Leibold et al. 1997; Persson et al.2001; Vakkilainen et al. 2004). De forma geral, a adição de nutrientes pareceu determinar abiomassa total de organismos em cada nível trófico, enquanto a herbivoria e a predaçãopelos peixes pareceu regular tanto a biomassa total quanto relativa dos diferentes gruposfuncionais (i.e. algas palatáveis e impalatáveis; macro e microzooplâncton). Isto enfatiza aimportância da heterogeneidade trófica entre os níveis tróficos e dentro deles nas respostasaos fatores manipulados; e revela a limitação dos modelos teóricos de capturar toda avariabilidade natural dos sistemas (Leibold et al. 1997; Hulot et al. 2000).Resultados semelhantes a estes já foram descritos por vários autores, que avaliaramo efeito de peixes zooplanctívoros e mesmo onívoros filtradores em cadeias tróficaspelágicas (Leibold 1989; Mittelbach et al. 1995; Vanni & Layne 1997; Ives et al. 1999;Vakkilainen et al. 2004; Okun et al. 2008; Rondel et al. 2008). No entanto, o efeito potencialde peixes onívoros multi-cadeia e não filtradores nas comunidades planctônicas era incerto.71

Desta forma, nossos resultados indicam que peixes onívoros não-filtradores comoH. bifasciatus, a exemplo dos demais peixes onívoros filtradores e zooplanctívoros, tambémproduzem cascata trófica através da predação seletiva do zooplâncton. Observamos quesubstanciais desdobramentos na dinâmica das comunidades se deram em função daduração experimental, dos grupos taxonômicos avaliados e da disponibilidade de recursosno sistema.Efeito da manipulação experimental na intensidade de cascata tróficaA onivoria tem sido apontada como um mecanismo que tanto pode enfraquecerquanto intensificar os efeitos dos consumidores sobre os níveis tróficos inferiores. Estacontrovérsia tornou o comportamento onívoro um tema muito abordado na Ecologiarecente, onde se postula que o controle descendente dos onívoros não se expressa comintensidade similar em todos os ambientes (Pace et al. 1999; Persson 1999; Polis et al.2000; Power 2000; Schmitz et al. 2000). Tem se discutido que a comum ocorrência defortes cascatas tróficas em ambientes aquáticos se deve à linearidade das cadeias e àhomogeneidade dos níveis tróficos, quando comparados a sistemas terrestres (Hairston &Hairston 1993; Polis et al. 2000). A generalização de que cadeias tróficas de ambientesaquáticos são sempre simples e favorecem cascata trófica de grande intensidade tem sidodesafiada empírica (Chase 2000; Power 2000) (Capítulo 1) e teoricamente (Hastings 1997;Scheffer 1998; Vadeboncoeur et al. 2005). A maioria dos estudos empíricos realizados foibasicamente a respeito de peixes onívoros filtradores, que exploram produtores primáriosde cadeias pelágicas (Vanni & Findlay 1990; Fernando 1994; Vanni & Layne 1997; Vanni etal. 1997). Nestes trabalhos, a adição de interações onívoras em cadeias alimentaresconferiu maior reticularidade às interações tróficas, fato que gerou o enfraquecimento dacascata trófica (Fagan 1997; McCann & Hastings 1997). No entanto, pouco se sabeempiricamente sobre os efeitos diretos e indiretos da onivoria multi-cadeia na intensidadedo controle de biomassa dos níveis tróficos em lagos; e como estes efeitos sãoinfluenciados pelo estado trófico.72

Neste experimento, os resultados observados com relação à intensidade de controletrófico tanto para o zooplâncton quanto para o fitoplâncton refletiram o que foi observado nadinâmica destas comunidades, onde a intensidade e a direção dos efeitos foram variáveisdependendo do nível trófico e do grupo taxonômico avaliado (Fig. 8 e 9). De maneira geral,o peixe onívoro teve um efeito negativo na biomassa total do zooplâncton de maiorintensidade na ausência dos nutrientes (Fig. 8A). Três mecanismos podem ter contribuídopara o efeito mais intenso do peixe sobre o zooplâncton na condição sem adição denutrientes (Fig 8B, painel superior) e menos consistente na condição com adição denutrientes (Fig. 8B, painel inferior). (1) As perdas por controle de predação na condiçãooligotrófica não foram compensadas por um estímulo ascendente. Este mecanismo écorroborado pelo fato do zooplâncton ter aumentado sua biomassa pelo estímulo denutrientes (Fig. 8B), o que demonstra que o zooplâncton era limitado indiretamente pelosnutrientes. (2) Na condição eutrófica, o peixe pode ter saciado sua fome ao acessar osherbívoros zooplanctônicos, que embora sofressem com o impacto da predação, tinhamuma taxa de renovação rápida pela alta disponibilidade de alimento; somado a isso, aadição de nutrientes favoreceu o aumento de espécies menos vulneráveis à predação (i.e.rotíferos e copépodes ciclopóides). (3) Na condição eutrófica, os peixes predaramsignificativamente mais invertebrados bentônicos (Guariento 2008). Esta troca no alvoalimentar pode ter relaxado a pressão de predação sobre o zooplâncton e permitido que acomunidade atingisse valores de biomassa mais elevados.A diferença de intensidade do efeito do peixe onívoro no zooplâncton em diferentescondições tróficas não se propagou em efeito positivo significativamente diferente nobiovolume total do fitoplâncton (Fig. 9A). A menor intensidade de predação do zooplânctonpelos peixes na condição eutrófica (Fig. 8A) não se traduziu em um efeito de cascata tróficaenfraquecido (Fig. 9A). Nesta condição, os organismos zooplanctônicos que sobreviveram àpredação eram herbívoros menos eficientes (rotíferos, náuplios, copépodes ciclopóides).Somado a isto, o estímulo ascendente produzido pela adição de nutrientes ao biovolume dofitoplâncton (Fig. 9B), favoreceu o crescimento de espécies resistentes à herbivoria, bem73

como acelerou o crescimento de outras, mesmo que vulneráveis à herbivoria.Vários autores prevêem que a predação por peixes planctívoros atua sinergicamentecom o estado trófico do sistema, alterando a intensidade da cascata trófica, no entanto, osresultados são controversos. A hipótese proposta por McQueen et al. (1986) prevê que oaumento da biomassa do fitoplâncton pelo efeito indireto de peixes planctívoros seria maisforte em sistemas oligotróficos, onde a supressão do zooplâncton herbívoro por predaçãoliberaria as populações de algas para crescer, mesmo que limitadas por nutrientes. Poroutro lado, em um ambiente eutrófico, a introdução de peixes planctívoros não implicaria emaumento de biomassa fitoplanctônica, uma vez que as algas dominantes destes sistemassão comumente mais resistentes à herbivoria (e.g. cianobactérias). Segundo algunsautores, esta hipótese seria apenas aplicável a peixes zooplanctívoros visuais queativamente selecionam o macrozooplâncton e indiretamente aumentam a biomassa dofitoplâncton pela supressão eficiente da herbivoria (Lazzaro 1987; Northcote 1988; Vanni &Findlay 1990). Para planctívoros facultativos como peixes onívoros filtradores, a hipóteseproposta por Drenner et al. (1996) prevê intensificação da cascata trófica com o aumento daeutrofização. O comportamento alimentar de onívoros filtradores não apenas suprime omacrozooplâncton, mas também age como “bomba de nutrientes” enquanto os peixesconsomem nutrientes em forma de detrito no sedimento e excretam nutrientes dissolvidosna coluna d’água (Lamarra 1975; Brabrand et al. 1990; Vanni 2002). Este efeito dos peixesonívoros na reciclagem dos nutrientes tende a ser mais forte em sistemas mais eutróficos,onde o maior acúmulo de nutrientes no sedimento potencializa a ação do peixe como“bomba de nutrientes”. Desta forma, em condições eutróficas, tanto a supressão daherbivoria quanto a reciclagem de nutrientes mediada pelos onívoros filtradores estimulam ocrescimento das algas, intensificando o efeito de cascata trófica (Drenner et al. 1996; Vanniet al. 2006).Baseados no presente experimento, observamos que o comportamento de peixesonívoros não filtradores, como o H. bifasciatus, não interagiu sinergicamente com o estadotrófico para modificar a intensidade de cascata trófica (Fig. 9A). Testes experimentais desta74

natureza se limitaram durante vários anos a avaliar o efeito dos zooplanctívoros visuais emsua maioria (Post & McQueen 1987; McQueen et al. 1989; Lancaster & Drenner 1990;Lafontaine & McQueen 1991; DeMelo et al. 1992) e de onívoros filtradores mais raramente(Drenner et al. 1996; Okun et al. 2008). O comportamento alimentar de peixes, aprodutividade do sistema, o tempo de substituição das espécies e a palatabilidade dasalgas são fatores interligados que afetam a distribuição de biomassa em uma rede trófica(Cebrian 1999; Persson 1999; Polis 1999; Borer et al. 2005). Portanto, as controvérsias deresultados aqui demonstrados indicam que mais pesquisas sobre estas relações sãonecessárias. A inclusão dos efeitos de peixes onívoros não filtradores multi-cadeia nosmodelos atuais pode significativamente contribuir para o entendimento da dinâmica deredes tróficas (Polis et al. 1996b; Vadeboncoeur et al. 2005) sobretudo em regiões tropicaisonde a diversidade e abundância destes peixes é maior (Flecker & Hu 1992; Fernando1994; Pough et al. 2005).O experimento com H. bifsaciatus não corroborou a hipótese de que o estado tróficoaltera a intensidade de cascata trófica sobre o fitoplâncton. No entanto, nossos resultadossão congruentes com vários estudos teóricos que prevêem o enfraquecimento daintensidade da cascata trófica pela presença de ligações tróficas difusas e mais fracasresultantes do comportamento onívoro dos predadores (Fagan 1997; Leibold et al. 1997;Agrawal 1998; Borer et al. 2005). As comparações entre a intensidade de cascata tróficapromovida pelo peixe onívoro no presente estudo e espécies de peixes zooplanctívorosestritos (retirados da meta-análise de (Brett & Goldman 1996), demonstraram que H.bifasciatus promoveu enfraquecimento significativo da cascata trófica ao nível dofitoplâncton (Fig. 11B). Este resultado indica que peixes onívoros não filtradores multicadeiatêm efeito de enfraquecimento semelhante ao previsto para onívoros filtradores, noentanto, este efeito não se dá por mecanismos diretos de consumo do fitoplâncton. Osmecanismos indiretos pelos quais os peixes onívoros multi-cadeia podem interferir naintensidade de cascata trófica devem estar relacionados ao forrageamento adaptativodestes peixes, que modificam sua interação com os herbívoros (i.e. tanto na distribuição de75

iomassa quanto a composição de espécies) e reverberam seus efeitos até a comunidadefitoplanctônica (Vadeboncoeur et al. 2005). Resultados apresentados por Guariento (2008)mostraram que H. bifasciatus alimentou-se também no compartimento bentônico durantetodo o experimento, com preferência por algas perifíticas na condição sem nutrientes e pormacroinvertebrados bentônicos na condição com nutrientes. É provável que estecomportamento alimentar de H. bifasciatus tenha gerado uma interação trófica mais fracacom o zooplâncton, que liberado de uma pressão de predação intensa manteve ofitoplâncton sob relativo controle descendente.Entretanto é importante ressaltar ainda que a intensidade do efeito de cascata tróficapromovido pelo H. bifasciatus pode ter sido superestimado devido a artefatos experimentaisrelacionados à modificação do habitat da espécie. As condições experimentais dosmesocosmos reduziram a complexidade estrutural existente naturalmente no habitatlitorâneo em virtude da ausência da vegetação aquática, que é um importante fatorambiental mediador da força de interação predador-presa em comunidades naturais. Emlagos rasos não estratificados, ou mesmo nas regiões litorâneas, a complexidade estruturalimposta pela vegetação desempenha um importante papel na redução da eficiência deforrageamento de diversas espécies de peixes (Timms & Moss 1984; Jeppesen et al. 1998).A disponibilidade de refúgios pode alterar a força da interação trófica entre peixes onívorose organismos zooplanctônicos, dificultando o acesso dos peixes a seu item alimentarpreferencial (herbívoros) e aumentando a expressão do comportamento onívoro (via maiorconsumo de produtores primários e detritos). Sendo assim, numa condição de maiorcomplexidade estrutural, conforme a existente no habitat natural da espécie estudada, seriaesperado uma cascata trófica ainda mais fraca do peixe sobre a comunidadefitoplanctônica.Os resultados deste trabalho evidenciaram que onívoros não filtradores podemsignificativamente afetar a ocorrência e a força de cascatas tróficas. Estudos futuros,sobretudo na região tropical onde vivem mais de 50% das espécies de peixes sendo a suamaioria de hábitos onívoros, devem enfatizar o papel de onívoros multi-cadeia sobre a76

distribuição da biomassa em cadeias tróficas planctônicas. Do ponto de vista prático dagestão dos recursos hídricos, o melhor entendimento dos mecanismos de controle tróficodesencadeados por estes peixes pode subsidiar estratégias de biomanipulação maisadequadas para a recuperação de sistemas degradados tropicais. Do ponto de vista teórico,o aprofundamento sobre o conhecimento dos efeitos indiretos de peixes onívoros multicadeiairão significativamente contribuir para o melhor entendimento dos efeitos da onivoriana dinâmica de cadeias tróficas aquáticas.77

Capítulo IIIEfeitos Diretos e Indiretos da Predação de um Peixe Onívoro naEstabilidade Temporal da Biomassa e Composição de Espécies deComunidades Planctônicas78

IntroduçãoA relação entre complexidade (maior número de interações tróficas) e estabilidadede comunidades ecológicas tem historicamente recebido considerável atenção no âmbito daecologia e há muito é considerada como um tópico de intensa controvérsia (Pimm 1980;Lawton & Warren 1989; Diehl 1995; McCann et al. 1998a; Montoya et al. 2003; Montoya etal. 2006). O entendimento da relação entre complexidade e estabilidade pode ajudar aelucidar como cadeias tróficas respondem a perturbações, incluindo a extinção de espéciescausada por atividades humanas. O conceito de estabilidade de ecossistemas abrangetanto a resistência ou sensibilidade (o nível pelo qual um sistema é afetado por umaperturbação) quanto a resiliência (a taxa na qual um sistema retorna à sua condição préperturbação).Os primeiros estudos teóricos a respeito da relação entre complexidade eestabilidade indicaram que teias tróficas simples eram mais estáveis do que teias tróficasmais reticuladas e complexas (May 1973) e que onívoros (espécies que ocupam mais deum nível trófico) aumentavam a complexidade e por isso desestabilizavam cadeias tróficasnaturais (Pimm & Lawton 1978). Entretanto, comunidades naturais são complexas, compredominância de onívoros (Polis et al. 1989; Winemiller 1990; Polis 1991; Diehl 1993; Coll& Guershon 2002; Denno & Fagan 2003; Diehl 2003; Arim & Marquet 2004), e persistem aolongo do tempo, o que contraria a noção de que sistemas complexos são instáveis (Polis1991, 1998).Vários estudos teóricos têm recentemente re-analisado a relação entre onivoria eestabilidade assumindo entretanto pressupostos mais reais. Os resultados continuamentretanto, apontando para divergências, com alguns modelos prevendo que a onivoriaestabiliza dinâmicas tróficas (McCann & Hastings 1997; McCann et al. 1998a; Kuijper et al.2003; Emmerson & Yearsley 2004; Vadeboncoeur et al. 2005), enquanto outros sugeremum efeito desestabilizador (Morin & Lawler 1996; Tanabe & Namba 2005) ou que a relaçãoentre onivoria e estabilidade depende de características particulares da cadeia trófica (e.g.topologia das interações) (Vandermeer 2006). A aparente discrepância entre estudos79

teóricos pode derivar de diferentes abordagens de modelagem, diferentes critérios deestabilidade e/ou tipo de onivoria explorada [e.g. onivoria intra-cadeia ou onivoria decadeias múltiplas (Vadeboncoeur et al. 2005; Montoya et al. 2006; Ives & Carpenter 2007)].Além disso, os poucos estudos empíricos designados a avaliar o papel da onivoria naestabilidade, também apresentaram resultados conflitantes. Experimentos de microcosmosem laboratório demonstraram que a variação temporal na população de presas (bactérias ealgas) não apresentou resposta diferencial à presença de consumidores onívoros epredadores de topo (Holyoak & Sachdev 1998). Por outro lado, artrópodes onívorosconferiram estabilidade populacional a afídeos herbívoros submetidos à ação de pesticidas(Fagan 1997). A discrepância destes resultados gerou também críticas pelo fato de que ossistemas experimentais utilizados não compreendiam em suas abordagens característicasbiológicas e físicas dinamicamente ativas que, entre outros aspectos, são responsáveis pordeterminar a ocorrência e a força da expressão do forrageamento adaptativo característicodo hábito onívoro (Rosenheim & Corbett 2003; Singer & Bernays 2003). Desta forma, éevidente que perspectivas teóricas a respeito da relação entre onivoria e estabilidadecarecem não só de um maior número de abordagens empíricas, mas também que estasabordagens sejam conduzidas em sistemas ecológicos que conservem parte dacomplexidade de teias tróficas naturais (Neutel et al. 2002; Neutel et al. 2007).Experimentos envolvendo os efeitos de peixes onívoros na distribuição da biomassade suas presas, notadamente experimentos a respeito de cascatas tróficas envolvendocomunidades zooplanctônicas e fitoplanctônicas, são relativamente comuns na literaturaecológica (Drenner et al. 1984a; Drenner et al. 1996; Drenner et al. 1998; Schaus & Vanni2000; Chumchal & Drenner 2004; Chumchal et al. 2005; Figueredo & Giani 2005; Vanni etal. 2006; Okun et al. 2008). Entretanto, surpreendentemente, nenhum estudo até omomento destinou-se a testar empiricamente os efeitos de peixes onívoros sobre aestabilidade de níveis tróficos inferiores. Nas abordagens teóricas que envolveram estaquestão, o principal mecanismo proposto pelo qual peixes onívoros estabilizariam variaçõestemporais de comunidades planctônicas seria o fato de que na presença de sua presa80

preferencial (e.g. zooplâncton) o peixe mantém sua taxa de forrageamento sobre este item,mas em caso de redução dos estoques desta presa o peixe muda o seu forrageamentopara o fitoplâncton. Este desacoplamento adaptativo em relação a um tipo específico depresa/alimento resulta em interações fracas e gera independência trófica do consumidoronívoro a uma determinada presa, o que minimiza as clássicas flutuações temporais densodependentesentre predador e presa responsáveis pelo aumento da probabilidadeestocástica de extinções (McCann et al. 1998a; Vadeboncoeur et al. 2005).Este tipo de mecanismo assume interações tróficas diretas entre o peixe onívoro esuas presas, e portanto, é limitado a explicar situações onde o peixe onívoro alimenta-setanto do fitoplâncton quanto do zooplâncton. Entretanto, interações tróficas indiretas sãoonipresentes em teias tróficas naturais (Strauss 1991) e em muitos casos mais importantesem determinar padrões de topologia (Miller & Travis 1996) e fluxo de energia do queinterações tróficas diretas (Reisewitz et al. 2006), sobretudo em ecossistemas tropicais,onde a maior biodiversidade favorece o aumento de interações indiretas (Flecker & Hu1992).Embora existam alguns exemplos que avaliaram a importância de interaçõesindiretas mediadas por onívoros sobre presas (Diehl 1993, 1995), nenhum deles édestinado a testar efeitos diretos e indiretos de peixes onívoros sobre a estabilidade decomunidades planctônicas. Uma série de mecanismos diretos e indiretos mediados porpeixes onívoros foram ainda pouco estudados. Por exemplo, a dieta mais diversificada depeixes onívoros leva a uma redução da força de interação/predação sobre determinadapresa. A ação direta deste mecanismo pode ser de intensidade intermediária de forma a serfraco o bastante para não provocar drásticas reduções na população de presas, mas forte osuficiente para relaxar interações competitivas, estabilizando a comunidade de presas(Paine 1966; Chase et al. 2002; HilleRisLambers & Dieckmann 2003). Além disso, conformetem sido proposto na literatura, a pressão de predação intermediária (e.g. onivoria) aumentaa diversidade de presas, o que pode maximizar a coexistência de espécies (Worm et al.2002). A maior diversidade de espécies em teias tróficas sujeitas à predação por peixes81

onívoros poderia indiretamente aumentar a estabilidade da comunidade através da relaçãoentre diversidade vs. estabilidade, a qual postula por uma série de mecanismos quecomunidades mais diversas são mais estáveis (McNaughton 1978; Tilman 1996; Hughes &Roughgarden 2000; McCann 2000; Kiessling 2005; Tilman et al. 2006; Ives & Carpenter2007). Além disso, pouco se sabe se tais mecanismos estabilizadores diretos e indiretos dapredação de peixes onívoros sobre níveis tróficos adjacentes (e.g. zooplâncton) reverberamde forma descendente na cadeia trófica.Neste estudo, foram avaliados os efeitos de um peixe onívoro não filtrador(Hyphessobrycon bifasciatus), sobre a estabilidade das comunidades zooplanctônicas efitoplanctônicas. A variabilidade temporal da biomassa e composição destas comunidadesfoi utilizadas como medida de estabilidade. Embora a estabilidade da biomassa dascomunidades seja uma medida comumente usada, a estabilidade da composição deespécies tem sido largamente negligenciada (Frank & McNaughton 1991; Sankaran &McNaughton 1999; Forrest & Arnott 2006). Além disso, pelo fato da força de interação entrepredador e presa bem como os efeitos indiretos descendentes sobre a estrutura dascomunidades poderem variar em função do estado trófico (Rosenzweig 1971; Worm et al.2002; Hillebrand et al. 2007), foi verificado como os efeitos do peixe onívoro sobre aestabilidade das comunidades interagem com a produtividade do ambiente, manipuladaaqui pela adição de nutrientes. Para elucidar possíveis mecanismos indiretos pelos quais osefeitos da onivoria e estado trófico pudessem afetar a estabilidade dos parâmetros epropriedades das comunidades avaliadas, foram analisados também como a presença dopeixe onívoro e a adição de nutrientes modificam estas variáveis. Desta forma duashipóteses gerais foram testadas através de um experimento de campo onde a presença deum peixe onívoro e o estado trófico foram manipulados.(1) Efeitos diretos e indiretos da predação do peixe onívoro aumentam aestabilidade temporal da biomassa e da composição das comunidadesfitoplanctônica e zooplanctônica.82

(2) A adição de nutrientes enfraquece os efeitos estabilizadores da predação porpeixes onívoros sobre a biomassa e composição das comunidades fito ezooplanctônicas.Os resultados deste experimento foram utilizados para explorar relações de duasclasses de mecanismos pelas quais a predação por peixes onívoros e a adição denutrientes podem afetar a estabilidade das comunidades planctônicas: (1) mediandointerações competitivas e (2) modificando a diversidade de espécies.83

Materiais e MétodosInformações relacionadas a características da área de estudo, estrutura dosmesocosmos, desenho experimental, procedimento experimental podem seracessadas no capítulo II.Amostragem e Análise das VariáveisAmostragens semanais, conduzidas consecutivamente entre a 1ª e a 7ª semana euma última na 11ª semana, foram realizadas totalizando 8 amostragens ao longo doexperimento. Para evitar efeitos relacionados a variações diárias das amostragens foramsempre conduzidas entre 10 h e 12 h. Como variáveis foram analisados a estrutura (númerode espécies) e o biovolume fitoplanctônico e biomassa zooplanctônica. Para cadamesocosmo, amostras de água da superfície (0,3 m) e fundo (1,6 m) foram coletadas comauxílio de garrafa tipo Van Dorn e integradas em um balde de onde foram retiradasamostras de 100 ml para determinação do biovolume (contagem de células) e identificaçãodas espécies fitoplanctônicas. O zooplâncton foi coletado através de 1 arrasto vertical (1,6m) realizado com uma rede de plâncton de 65 µm. O fitoplâncton foi fixado com lugol e ozooplâncton em solução açucarada de formalina a 4%. Em laboratório célulasfitoplanctônicas foram contadas através de microscopia invertida, identificadas ao maisdetalhado nível taxonômico (em geral espécie ou gênero) e medidas de acordo com suaconformação geométrica para o cálculo do biovolume celular (Hillebrand et al. 1999).Organismos zooplanctônicos foram identificados ao menor nível taxonômico (excetonáuplios) e contados através de microscópio estereoscópico. Apenas os náuplios forammedidos. Os organismos foram agrupados em cladóceros, copépodes (calanóides eciclopóides), náuplios e rotíferos. Para determinação da biomassa de microcrustáceos(copépodes e cladóceros), os primeiros 20 exemplares (somente adultos para copépodes)contados de cada espécie foram agrupados, secos em estufa a 60 o C por 24 h e em seguidapesados em microbalança Metler modelo UMT2 para a determinação da biomassa porindivíduo. A biomassa de adultos de microcrustáceos foi calculada multiplicando o pesomédio por indivíduo de cada espécie pela sua respectiva densidade na amostra. Para a84

determinação da biomassa de náuplios foram utilizadas equações alométricas (peso xcomprimento) segundo Culver et al. (1985). Em seguida o peso médio por indivíduo foimultiplicado pela densidade de náuplios na amostra. Para a determinação da biomassa derotíferos, a densidade de cada espécie foi multiplicada por seus respectivos pesos médiosobtidos da literatura (Wetzel & Likens 1991).Análises dos DadosForam utilizados dois métodos para analisar os efeitos independentes e interativosda adição de nutrientes e da presença do peixe sobre a diversidade das comunidadesfitoplanctônicas e zooplanctônicas. Curvas de rarefação foram utilizadas como método maisconservativo e que permitiam a análise global dos efeitos dos fatores sobre a diversidadeplanctônica. Curvas de rarefação são constituídas do acúmulo do número de espécies emfunção do número ou biomassa de indivíduos amostrados. O número esperado de espéciesé calculado por sucessivas amostragens sobre uma distribuição que assume que indivíduosde cada espécie são aleatoriamente distribuídos entre as amostragens (Gotelli & Colwell2001). Desta forma curvas de rarefação permitem calcular a riqueza de espécies dediferentes comunidades extraindo a interferência relacionada ao esforço de amostragem(Connor & McCoy 1979) ou a densidade de indivíduos (Gotelli & Colwell 2001). As curvasde rarefação foram construídas para cada tratamento considerando a riqueza e a biomassadas espécies por amostra (mesocosmo) incluindo todas as réplicas temporais e espaciaisatravés do programa EstimateS versão 8.0 para Windows (Colwell 2006). Para a construçãodas curvas a rotina utilizada incluiu formulas clássicas para o cálculo de Chao1 e Chao2,com 50 permutações sem substituição (bootstrap). Para identificar diferenças estatísticasentre as curvas, foram feitas comparações da sobreposição dos intervalos de confiança de95% das mesmas até o limite de biomassa (zooplanctônica ou fitoplanctônica) determinadopela menor curva. Isto permitiu comparar a diversidade de espécies de cada tratamentodescontando o efeito da abundância das comunidades (Gotelli & Colwell 2001). Aequitabilidade do zooplâncton e do fitoplâncton foi calculada semanalmente através da85

proporção relativa entre o índice de Shannon-Wiever (real das amostras) e o índice deShannon-Wiever assumindo proporção relativa máxima entre as espécies. O número deespécies total calculado da media dos valores semanais observados em cada tratamentotambém foi utilizado como medida de diversidade de espécies.A estabilidade temporal foi estimada para biovolume das classes fitoplanctônicas ebiomassa dos grupos zooplanctônicos, bem como, para o biovolume e biomassa totaisdessas comunidades em cada tratamento, através do índice de variabilidade populacional(PV) proposto por Heath (2006). Este índice foi escolhido em detrimento de outras medidaspadrões de variabilidade estatística, tal como o coeficiente de variação (CV), pelo fato deleser mais robusto a eventos populacionais raros, valores zero e outros aspectos queinfringem a distribuição normal dos dados, uma vez que ele quantifica a variabilidade comoa diferença média percentual originada das comparações realizadas entre todos os valoresde abundância/biomassa observados (Heath 2006). Este índice foi calculado para asdiferentes classes fitoplanctônicas e grupos zooplanctônicos bem como para a biomassa ebiovolume total destas comunidades utilizando os seus valores registrados na sérietemporal de um mesmo mesocosmo (excluindo a primeira semana pré-tratamento).Portanto, cada tratamento conteve quatro réplicas independentes do cálculo devariabilidade do índice PV. Para todos os cálculos do índice PV foi utilizado o programaMATLAB versão 6.5 para Windows. Os efeitos globais independentes e interativos dospeixes e adição de nutrientes sobre a estabilidade temporal do biovolume do fitoplâncton eda biomassa do zooplâncton foram então primeiramente testados em um modelomultivariado através de análise de variância múltipla (MANOVA) considerando nutrientes epeixes como fatores categóricos e o índice PV das comunidades fitoplanctônicas ezooplanctônicas como variável dependente. Em seguida, análises de variância bi-fatoriais(two-way ANOVA) foram realizadas para cada variável resposta individualmente paradetectar padrões específicos de resposta da estabilidade temporal das diferentescomunidades aos fatores manipulados (Scheiner 1993). Para diferenciar, os efeitosindividuais de cada tratamento sobre a estabilidade de cada comunidade, análises de86

contraste com posterior correção seqüencial de Bonferroni para múltiplas comparações(Rice 1989) foram realizadas (ver capítulo 2 para detalhes do procedimento). As análises devariância foram realizadas através do programa STATISTICA 7.0 (StatSoft 2001).Para elucidar possíveis mecanismos pelos quais a predação pelos peixes onívoros ea adição de nutrientes poderiam influenciar direta e/ou indiretamente a estabilidadetemporal da biomassa dos níveis tróficos planctônicos analisados, os valores de PVreferentes à biomassa total das comunidades fitoplanctônicas e zooplanctônicas forammodelados separadamente em função da riqueza de espécies, equitabilidade e biomassa(Log 10 ) da própria comunidade e da comunidade adjacente de forma a explorar a expressãointra-trófica e inter-trófica de importantes fatores relacionados a características ecológicascomo redundância funcional, capacidade de compensação, dominância competitiva,pressão de predação e disponibilidade de recursos, todos considerados mecanismos chavena determinação da estabilidade de comunidades naturais (MacArthur 1955; Rosenzweig1971; May 1973; Tilman 1999; Cottingham et al. 2001; Halpern et al. 2005; Polley et al.2007; Hillebrand et al. 2008). Para isso foi desenvolvida uma série de modelos linearesgeneralizados (Generalized Linear Models-GLZ) para observar os efeitos quantitativos dosatributos das comunidades planctônicas sobre a sua estabilidade. De forma a selecionar omodelo mais parcimonioso em relação à maior porcentagem de explicabilidade dos dados,foi utilizado o Akaike’s Information Criterion (AICc, AIC de segunda-ordem, o qual é indicadopara tamanhos amostrais reduzidos), uma abordagem de seleção de modelos baseada nateoria da informação (Johnson & Omland 2004). Diferenças no AICc (Δ i ) foram calculadasentre todos os modelos candidatos da série (Burnham & Anderson 2002). A parcimônia domodelo é inversamente proporcional ao valor de Δ i de forma que valores de Δ i conferem umsuporte empírico para um dado modelo (Burnham & Anderson 2002). Além disso, osvalores de Δ i foram usados para calcular a medida de força do modelo (Akaike’s weight) ou(w i) o que fornece evidência de que o modelo é verdadeiramente o mais parcimonioso naexplicação dos resultados. Os valores de w i são padronizados pelas suas somas ao longo87

de todos os modelos avaliados de forma que seu valor é dependente da série de modelosutilizados. A vantagem de se usar o critério de seleção de modelos é que o mesmo permitetestar estatisticamente a resposta da variável dependente a múltiplos concomitantes efeitosecológicos indiretos, os quais são difíceis de controlar em experimentos de campo onde osfatores manipulados adicionam considerável complexidade à dinâmica das comunidades(Johnson & Omland 2004). As análises para a seleção de modelos pelo método de Akaikeforam conduzidas utilizando o programa SAM (Spatial Analysis in Macroecology) versão 3.0para Windows (Rangel et al. 2006).Para analisar os efeitos dos fatores manipulados sobre a estabilidade temporal dacomposição de espécies das comunidades fitoplanctônicas e zooplanctônicas (náuplios ecopepoditos não inclusos), foi utilizada a análise explanatória (NMDS - Non-metricMultidimensional Scaling) baseada na dissimilaridade de Bray-Curtis calculada através dasvariáveis coletadas entre semanas adjacentes (a partir da segunda semana) para cadamesocosmo. Ao contrário de algumas outras técnicas de ordenação, a NMDS é adequadapara analisar a composição de espécies e não apresenta restrição à cerca da forma darelação entre abundância de espécies e gradientes ambientais, o que a torna ideal para aanálise dos dados gerados através de manipulação experimental de múltiplos fatores(Quinn & Keough 2002). A distância de Bray-Curtis foi calculada, utilizando dados dabiomassa de espécie não transformados. A melhor solução foi encontrada após 400permutações. Os eixos foram considerados significantes se eles reduziram pelo menos 5%do estresse total, quando comparado a menor dimensão adjacente e se produziram umvalor de estresse final significativamente menor do que o produzido por 50 permutaçõesaleatórias de Monte Carlo. A NMDS foi realizada utilizando o programa estatístico PC-Ordversão 4.17 (McCune & Mefford 1999). O cálculo da distância de Bray-Curtis considerainformações a respeito da abundância de espécies, além efetivamente da presença deespécies, e peculiaridades relacionadas ao seu cálculo infringem a premissa deindependência das réplicas necessárias para a análise de variância (Anderson 2001). Destamaneira uma abordagem alternativa não paramétrica foi adotada para a comparação da88

distância média de Bray-Curtis utilizando os valores entre semanas adjacentes (i.e. 2 a - 3 a ,3 a - 4 a , 4 a - 5 a , etc..) como réplicas do tratamento, o que fornece uma medida de similaridademédia temporal de todo o experimento. Medidas dos intervalos de confiança de 95% aoredor dos valores médios da distância de Bray-Curtis foram construídas através da técnicade “bootstrap” com 4999 permutações (Anderson 2001). Diferenças na dissimilaridade deBray-Curtis foram consideradas significantes se os intervalos de confiança de 95% em tornoda média de cada tratamento não fossem sobrepostos. Entretanto, considerando que asimilaridade de Bray-Curtis calculada entre semanas adjacentes pode ser variável ao longodo tempo, ou seja, pode apresentar grandes mudanças na composição entre semanasadjacentes ao mesmo tempo que se mantém pouco alterada entre outras, foi tambémcalculada a variabilidade (através do índice de PV) entre as diferenças de Bray-Curtissemanais. Tal cálculo fornece uma medida de previsibilidade da mudança composicional epermite inferir se a mudança na composição de espécies entre semanas adjacentesmantém uma taxa constante (i.e. mais previsível) ou variável (i.e. mais imprevisível) aolongo do tempo em resposta ao tratamento empregado. Desta forma, foram consideradoscomo tendo efeitos consistentes no aumento da estabilidade composicional dascomunidades somente os tratamentos onde a redução média na dissimilaridade de Bray-Curtis entre semanas adjacentes não foi associada à grande variabilidade(imprevisibilidade) da mudança de composição ao longo do tempo (Ives & Carpenter 2007).89

ResultadosA presença de peixe e a adição de nutrientes afetaram significativamente porém deforma independente e antagônica a estabilidade temporal das comunidades fitoplanctônicase zooplanctônicas (MANOVA; Tabela 1). A presença de peixes promoveu a redução globalda variabilidade temporal da biomassa (i.e. aumentou a estabilidade) da comunidadezooplanctônica, enquanto que a adição de nutrientes globalmente contribuiu para oaumento da variabilidade temporal das comunidades zooplanctônicas e fitoplanctônicas(MANOVA; Tabela 1A, B). Para ambas as comunidades não foi observado nenhum efeitointerativo multivariado entre os fatores, provavelmente neutralizado pela direção oposta queo efeito dos peixes e nutrientes demonstraram isoladamente (Tabela 1).Tabela 1: Resultados da MANOVA mostrando os efeitos globais independentes e interativos dapresença de peixes e adição de nutrientes na estabilidade temporal (estimada pelo índice PV) dascomunidades: (a) zooplanctônica considerando a biomassa (µg.m -3 ) de Rotifera, Cladocera,Copepoda, Nauplii e de toda a comunidade zooplanctônica e (b) fitoplanctônica considerando obiovolume (µm 3 .mL -1 ) total da comunidade e das classes Bacillariophyceae, Chlorophyceae,Cryptophyceae, Cyanophyceae e Euglenophyceae. Valores de p em negrito indicam efeitossignificativos dos tratamentos. Setas ao lado do valor de p indicam se o fator aumentou ou diminuiu avariabilidade temporal da comunidade.Pillai Trace gl F p(a) ZooplânctonPeixe 0,86 5,8 10,26 0,0025↓Nutriente 0,89 5,8 14,33 0,0008↑Peixe × Nutriente 0,67 5,8 3,25 0,0673↑(b) FitoplânctonPeixe 0,61 6,7 1,83 0,2220↑Nutriente 0,89 6,7 10,25 0,0035↑Peixe × Nutriente 0,51 6,7 1,21 0,3969↑gl – graus de liberdadeAnálises de variância bi-fatoriais (ANOVA two-way) sobre os componentesindividuais das comunidades (grupos e classes) mostraram que para o zooplâncton osefeitos da predação por peixes e adição de nutrientes foram significativos apenas para osrotíferos, onde a presença de peixes diminuiu e a adição de nutrientes aumentou avariabilidade temporal da biomassa deste grupo (Fig. 1A). Para o fitoplâncton, os efeitosdesestabilizadores da adição de nutrientes foram significativos sobre o biovolume das90

classes Chlorophyceae, Cyanophyceae e sobre o biovolume total da comunidade (Fig. 2B,D, F). Embora, a presença do peixe como fator principal (independente da condição trófica)não tenha exercido efeito significativo sobre nenhum dos componentes da comunidadefitoplanctônica, comparações pareadas entre tratamentos mostraram que a variabilidadetemporal da biomassa total fitoplanctônica no tratamento PEIXE foi significativamentemenor do que os demais tratamentos e o CTRL (Fig. 2F).As curvas de rarefação demonstraram que a presença do peixe afetoupositivamente a diversidade da comunidade zooplanctônica (Fig. 3A). Os tratamentosPEIXE e PEIXE+NUT apresentaram os maiores valores de diversidade, embora nãotenham sido diferentes entre si. O tratamento PEIXE foi significativamente diferente doCTRL e do tratamento NUT, sendo este último o que apresentou a menor diversidadezooplanctônica (Fig. 3A detalhe). O tratamento PEIXE+NUT foi significativamente diferenteapenas do tratamento NUT (Fig. 3A detalhe). Estes resultados refletem o mesmo padrãoobservado para a estabilidade temporal da comunidade zooplanctônica, onde a presençado peixe e a adição de nutrientes afetaram de forma contrária os padrões de diversidade dacomunidade zooplanctônica, sendo os efeitos dos peixes positivos e dos nutrientesnegativos. Em relação ao fitoplâncton, as curvas de rarefação mostraram que a diversidadede algas foi significativamente diferente entre todos os tratamentos, sendo maior nostratamentos PEIXE, CTRL, NUT e PEIXE+NUT respectivamente (Fig. 3B detalhe). Houvesignificativa interação entre os fatores peixe e nutrientes, que quando combinadoscontribuíram para gerar os menores valores de diversidade fitoplanctônica.Pelas análises de regressão linear, apenas a biomassa zooplanctônica foisignificativamente relacionada à variabilidade temporal (PV) do zooplâncton, sendo osmaiores valores de biomassa zooplanctônica associados à maior instabilidade dacomunidade zooplanctônica (Fig. 4A). O critério de seleção de Akaike também selecionou abiomassa zooplanctônica como o principal preditor da variabilidade temporal do zooplâncton(Tabela 2). Entretanto, o biovolume e riqueza do fitoplâncton foram selecionados nosegundo modelo mais parcimonioso proposto pelo método Akaike (Tabela 2).91

Figura 1: Média [n=4 (± EP)] da variabilidadetemporal da biomassa de rotíferos (a),cladóceros (b), copépodes (c), náuplios (d) etoda a comunidade zooplanctônica (e) emresposta aos tratamentos experimentais. P(peixe), N (nutriente) denotam casos onde osfatores foram significativos. *** P < 0,001.Letras diferentes sobre as barras indicamdiferenças estatísticas entre os tratamentos(análise de contraste para múltiplascomparações com correção seqüencial deBonferroni). Valores menores de PV indicammaior estabilidade temporal.Quatro variáveis foram significativamente relacionadas à variabilidade temporal dobiovolume total fitoplanctônico (Fig. 5). A biomassa e a equitabilidade zooplanctônica e obiovolume fitoplanctônico foram positivamente relacionados à maior variabilidade temporalda comunidade fitoplanctônica (Fig. 5A, D, E), enquanto a equitabilidade fitoplanctônicalevou a um significativo decréscimo da variabilidade temporal do fitoplâncton (Fig. 5B). Ocritério de seleção Akaike, selecionou o modelo contendo o biovolume e a riqueza de92

espécies fitoplanctônicas como sendo o que explicou a maior variabilidade do fitoplâncton(Tabela 3). Entretanto, razões entre as medidas de força do melhor modelo em relação aos4 seguintes modelos (w1/wi) mostraram que a diferença entre estas medidas são muitopequenas (8,192 – 8,875), o que indica considerável incerteza na seleção de modelos, eFigura 2: Média [n=4 (± EP)] da variabilidade temporal do biovolume de Bacillariophyceae (a),Chlorophyceae (b), Cryptophyceae (c), Cyanophyceae (d), Euglenophyceae (e) e de toda acomunidade fitoplanctônica (f) em resposta aos tratamentos experimentais. P (peixe), N (nutriente)denotam casos onde os fatores foram significativos. * P < 0,05, ** P < 0,01, *** P < 0,001. Letrasdiferentes sobre as barras indicam diferenças estatísticas entre os tratamentos (análise de contrastepara múltiplas comparações com correção seqüencial de Bonferroni). Valores menores de PVindicam maior estabilidade temporal.93

portanto todas as variáveis contidas nos demais modelos podem ser importantes naexplicação da variabilidade do fitoplâncton (Tabela 3).Medidas da distância de Bray-Curtis, evidenciaram que o tratamento PEIXEestabilizou significativamente a variabilidade temporal da composição de espécieszooplanctônicas ao longo do tempo (fig. 6a) e a variabilidade (previsibilidade) dasmudanças de composição entre semanas adjacentes não respondeu significativamente anenhum tratamento (fig. 6b), indicando a consistência do efeito estabilizador do peixe nestetratamento. Para o fitoplâncton, foi observado o menor valor médio da distância de Bray-Curtis no tratamento PEIXE+NUT (fig. 6c). Entretanto, a análise de variabilidade damudança composicional entre semanas adjacentes, mostrou que em média o tratamentoPEIXE+NUT foi o mais imprevisível (maior variabilidade) em relação às taxas de mudançada composição de espécies fitoplanctônicas entre semanas adjacentes (fig. 6d), indicandoque entre certas semanas a magnitude de mudança da composição foi baixa, mas emoutras elevada, caracterizando um sistema pouco previsível.A análise exploratória (NMDS) da composição das comunidades fitoplanctônica ezooplanctônica em resposta aos fatores manipulados reforçou o resultado de haverconsiderável mudança na composição entre semanas adjacentes (Fig. 7). Para ozooplâncton, a NMDS mostra que o CTRL e os tratamentos começam a divergir a partir dasegunda semana (Fig. 7A). O CTRL e o tratamento PEIXE mostraram trajetórias temporaispraticamente paralelas (mais semelhantes entre si) em relação à composição de espécies,mas o tratamento PEIXE, nitidamente apresenta distâncias menores entre os pontos aolongo da progressão temporal, indicando maior estabilidade da composição. A partir da 3ªsemana, o tratamento NUT mostrou um padrão de sucessão da comunidade não direcional,indicando instabilidade na trajetória sucessional da comunidade. A trajetória temporal maisisolada do tratamento PEIXE+NUT indica baixa similaridade composicional destetratamento com os demais.A NMDS para o fitoplâncton mostrou divergência entre os tratamentos a partir da 2ªsemana do experimento (Fig. 7B). A composição de espécies fitoplanctônicas divergiu mais94

claramente entre os 4 tratamentos do que foi observado para o zooplâncton, mas estepadrão foi mais evidente entre as trajetórias temporais dos tratamentos com nutrientes(NUT e PEIXE+NUT) em relação aos tratamentos sem nutrientes (CTRL e PEIXE) (Fig. 7B).As trajetórias dos tratamentos CTRL e PEIXE foram distribuídas ao longo do eixo 2,enquanto as trajetórias dos tratamentos PEIXE+NUT e NUT distribuídas ao longo do eixo 1.Entretanto, assim como o observado para o zooplâncton, a distância entre os pontos quedenotam a progressão temporal do experimento foram em geral menores no tratamentoPEIXE (principalmente até a 7ª semana), do que o observado nos outros tratamentos,indicando também um efeito estabilizador do peixe sobre o fitoplâncton em condições semadição de nutrientes.95

Figura 3: Estimativa da diversidade de espécies zooplanctônicas (a) e fitoplanctônicas (b) aos efeitosindividuais e interativos da adição de nutrientes e da presença de peixes estimada por curvas de rarefação.As curvas mostram a riqueza de espécies esperada para uma dada biomassa/biovolume de organismosamostrados. Diferenças estatísticas entre as curvas foram feitas analisando a sobreposição dos intervalosde confiança de 95% (barra de erros) entre as curvas até o limite fixo de biomassa/biovolume indicadospelas setas e representados em detalhe nos gráficos internos. Letras diferentes denotam que ostratamentos diferem significativamente um do outro.96

Figura 4: Relações entre a variabilidade temporal da biomassa total zooplanctônica em relação à biomassatotal (A), equitabilidade (B) e riqueza de espécies (C) do zooplâncton e ao biovolume total (D),equitabilidade (E) e riqueza de espécies (F) do fitoplâncton ao longo dos tratamentos experimentais. Pontosrepresentam a média temporal (2 a -11 a semana) da variável em cada mesocosmo. A linha tracejadademarca o limite do intervalo de confiança de 95%. Valores menores de PV indicam maior estabilidade.97

Figura 5: Relações entre a variabilidade temporal do biovolume total fitoplanctônico em relação aobiovolume total (A), equitabilidade (B) e riqueza de espécies (C) do fitoplâncton e à biomassa total (D),equitabilidade (E) e riqueza de espécies (F) do zooplâncton ao longo dos tratamentos experimentais.Pontos representam a média temporal (2 a -11 a semana) da variável em cada mesocosmo. A linhatracejada demarca o limite do intervalo de confiança de 95%. Valores menores de PV indicam maiorestabilidade.98

Tabela 2: Modelos a priori sobre as variáveis determinantes da estabilidade temporal da biomassa totalzooplanctônica determinado pelo critério de seleção de Akaike. (Akaike’s selection criterion values).Apenas modelos mais parcimoniosos com valores de (Δ ) menores que 7 são mostrados.Modelo AIC c Δ AIC c w i w 1 /w iB zoo -37.995 0 0.202B fito, S fito -36.005 1.990 0.075 2.693B zoo, S zoo -35.272 2.724 0.052 3.885E zoo -35.250 2.745 0.051 3.961B zoo, E zoo -35.248 2.748 0.051 3.961E fito -35.168 2.827 0.049 4.122S fito, E fito -35.083 2.912 0.047 4.298B zoo, E fito -35.034 2.961 0.046 4.391B zoo, S fito -34.719 3.277 0.039 5.179S fito, S zoo, E fito -34.569 3.426 0.036 5.611B fito, B zoo -34.362 3.633 0.033 6.121S fito, E zoo -33.961 4.034 0.027 7.481S fito -33.628 4.368 0.023 8.783B fito, S fito, S zoo -33.243 4.752 0.019 10.632B fito -33.039 4.956 0.017 11.882S zoo -32.848 5.147 0.015 13.467B zoo, S fito, S zoo -32.698 5.297 0.014 14.429E fito, E zoo -32.550 5.445 0.013 15.538S fito, S zoo -32.524 5.471 0.013 15.538B fito, S fito, E fito -32.440 5.555 0.013 15.538B fito, S fito, E zoo -32.157 5.838 0.011 18.364B zoo, S fito, E fito -32.090 5.905 0.011 18.364S fito, E fito, E zoo -31.918 6.078 0.010 20.200B fito, B zoo, S fito -31.892 6.103 0.010 20.200S zoo, E fito -31.848 6.147 0.009 22.444B zoo, S fito, E zoo -31.801 6.194 0.009 22.444B fito, E fito -31.702 6.293 0.009 22.444S zoo, E zoo -31.685 6.310 0.009 22.444B fito, E zoo -31.624 6.371 0.008 25.250B zoo, S zoo, E fito -31.393 6.602 0.007 28.857B zoo, S zoo, E zoo -31.360 6.635 0.007 28.857B fito, B zoo, S zoo -31.227 6.768 0.007 28.857S fito, S zoo, E zoo -31.172 6.823 0.007 28.857B zoo, E fito, E zoo -31.111 6.884 0.006 33.667B fito, B zoo, E zoo -31.090 6.905 0.006 33.667B fito, B zoo, E fito -31.028 6.967 0.006 33.667B = Biomassa; S = Número de espécies; E = Equitabilidade99

Tabela 3: Modelos a priori sobre as variáveis determinantes da estabilidade temporal do biovolume totalfitoplanctônico determinado pelo critério de seleção de Akaike. (Akaike’s selection criterion values).Apenas modelos mais parcimoniosos com valores de (D ) menores que 7 são mostrados.Modelo AIC c Δ AIC c w i w 1 /w iB fito, S fito -42.151 0 0.639B fito, S fito, E zoo -37.954 4.197 0.078 8.192B fito, B zoo, S fito -37.890 4.261 0.076 8.408B fito, S fito, S zoo -37.803 4.349 0.073 8.753B fito, S fito, E fito -37.794 4.357 0.072 8.875B = Biomassa; S = Número de espécies; E = Equitabilidade100

Figura 7: Dissimilaridade média (a, c) e variabilidade da dissimilaridade (b, d) entre semanasadjacentes na composição das comunidades zooplanctônica (a, b) e fitoplanctônica (b, d). Adissimilaridade foi estimada a partir da distância de Bray-Curtis. A distância de Bray–Curtis podevariar de 0 (similaridade máxima) até 1,0 (dissimilaridade máxima), portanto valores médios menoresdenotam uma menor ou mais gradual modificação da composição das comunidades entre semanasadjacentes. O cálculo de Bray-Curtis (a, c) foi aplicado para cada mesocosmo comparando semanasadjacentes. Em seguida foram calculadas médias temporais entre todas as semanas para cadamesocosmo que foram utilizadas para calcular a média geral do tratamento e os intervalos deconfiança de 95% (barra de erros) através da técnica de bootstrap com 4000 iterações. Avariabilidade temporal da dissimilaridade foi calculada através do índice de variabilidade de PV, entreos valores da distância de Bray-Curtis entre semanas adjacentes calculados para cada mesocosmo.Valores mais elevados da variabilidade do índice de Bray-Curtis significam que a composição dacomunidade muda em taxas diferentes entre semanas adjacentes ao longo do experimento (maiorinstabilidade nas taxas de mudança composicional). Letras diferentes indicam tratamentos onde nãohouve sobreposição entre os intervalos de confiança (para a, c) e onde os tratamentos foramdiferentes entre si com pós-teste de Tukey (b, d) evidenciando diferenças estatísticas significativasentre os mesmos. Símbolo N, denota o fator Nutriente e ** significa P < 0,01. Barras de erros em (b,d) são ±DP.101

Figura 7: Análise NMDS representando os efeitos dos tratamentos (para os dois eixossignificativos) sobre as trajetórias temporais da composição das comunidades zooplanctônica(a) e fitoplanctônica (b). Círculos destacam o ponto inicial (1 a semana) da trajetória temporaldas comunidades. Cada ponto representa a média entre as quatro réplicas de um mesmotratamento em cada semana do experimento.102

DiscussãoEmbora problemas de escala sejam inerentes a todas as pesquisasexperimentais, estudos realizados em mesocosmos in situ têm sido considerados umaferramenta realística na representação da dinâmica em larga escala de ecossistemasnaturais (Kemp et al. 2001). De fato, experimentos em mesocosmos já foram usadoscom sucesso para elucidar inúmeras relações ecológicas como interação predadorpresa(Luckinbi 1974), diversidade de espécies (Dickerson & Robinson 1986),estrutura de redes tróficas (Spencer & Warren 1996) e padrões de produtividadeprimária (Petersen et al. 1997). Contudo, ainda não foram testes das prediçõesteóricas da relação onivoria-estabilidade em escala experimental adequada. Aabordagem em mesocosmos adotada neste estudo incluiu ambiente físico e estruturadas comunidades bastante próximas da condição real do sistema, simulando asinterações tróficas peculiares ao forrageamento adaptativo de onívoros multi-cadeia.Os resultados deste estudo mostraram que as interações fracas decorrentes dapredação por peixes onívoros aumentaram a estabilidade temporal da biomassa e dacomposição das comunidades planctônicas, no entanto, este efeito foi dependente dacondição trófica do sistema. O efeito estabilizador da onivoria foi anulado pelo efeitoantagônico desestabilizador da adição de nutrientes. Estes resultados corroboram asargumentações teóricas de que o forrageamento adaptativo dos predadores onívorosestabelece caminhos alternativos para o fluxo de energia, conferindo ao sistemaecológico maior estabilidade (Polis et al. 1996b; Fagan 1997; Holt & Polis 1997;McCann & Hastings 1997; McCann et al. 1998a; Kondoh 2003). Adicionalmente, esteestudo forneceu evidências empíricas de que predadores onívoros que acoplamcadeias tróficas de diferentes compartimentos (i.e. onívoros multi-cadeia) tambémagem como estabilizadores de redes tróficas (Polis et al. 1996b; Vadeboncoeur et al.2005). Além disso, o fato da estabilidade ter sido dependente da trofia do sistema,sendo as comunidades consistentemente desestabilizadas pelo aumento deprodutividade, corrobora a clássica hipótese do paradoxo do enriquecimento103

(Rosenzweig 1971; Gilpin 1972; McCauley et al. 1999). Assim, os resultados indicamque a onivoria multi-cadeia e a produtividade do sistema interagem para determinardiferentes aspectos da estabilidade das comunidades.O debate a respeito dos mecanismos que estabilizam as interaçõesconsumidor-recurso em ecossistemas aquáticos sujeitos a onivoria considera em suamaioria efeitos diretos da alternância na seleção alimentar. Ou seja, a habilidade deum predador onívoro trocar de um tipo de alimento para outro, quando o primeiro estáem baixa densidade, tende a manter as populações longe da probabilidade estatísticade se tornar extinta, e assim reduzem a amplitude das oscilações de biomassa deconsumidores e recursos, fato que é considerado um mecanismo importante namanutenção da estabilidade das comunidades naturais. O presente estudo mostra quenão apenas os mecanismos estabilizadores diretos, mas também indiretosrelacionados a mudanças na estrutura e composição das comunidades podem mediara estabilidade. Tais mecanismos indiretos envolvem alteração da força de interaçãotrófica e competitiva entre as espécies e resposta das comunidades a variabilidadeambiental (Tilman 1999; Yachi & Loreau 1999; Hillebrand et al. 2008).Estabilidade na biomassa do zooplâncton e no biovolume do fitoplânctonDe acordo com a predição dos modelos teóricos, as interações onívoras emredes tróficas aquáticas reduziram a variabilidade temporal na biomassa dozooplâncton e no biovolume do fitoplâncton, no entanto, diferentes mecanismos foramresponsáveis pelos resultados em cada uma das comunidades.O efeito de um predador na estabilidade temporal de uma comunidade depresas pode ter dois mecanismos diretos e indiretos de ação. O primeiro é resultadodo consumo direto e direcional do peixe reduzindo a biomassa de microcrustáceos, ecom isso, produzindo relaxamento das pressões competitivas intra e inter-específicase prevenindo grandes oscilações de biomassa total (Paine 1966; Chase et al. 2002). Osegundo refere-se à mudança na estrutura da comunidade das presas pela predação104

seletiva dos competidores superiores, mecanismo que aumenta a coexistência ediversidade de espécies e indiretamente aumenta a estabilidade local (Chesson 2000;Chase et al. 2002; Miracle et al. 2007).No presente experimento, Hyphesobrycon bifasciatus tanto aumentousignificativamente a diversidade da comunidade zooplanctônica (Fig. 3A) quantoreduziu sua biomassa total (Capítulo 2, Fig. 1E). No entanto, o critério de informaçãoAkaike apontou a redução de biomassa total como o modelo mais importante paraexplicar a maior estabilidade temporal da comunidade zooplanctônica (Tab. 2, Fig.4A). Ou seja, a redução de biomassa do zooplâncton causada pela predação do peixeparece ser um dos principais fatores estabilizadores de sua oscilação temporal. Nostratamentos com presença de peixe foram registrados os menores valores debiomassa do zooplâncton, um padrão evidente sobretudo no tratamento PEIXE (Fig.4A). Esta redução na biomassa total refletiu a predação seletiva do peixeprincipalmente sobre cladóceros e copépodes, e esta preferência alimentar mediourelações inter-especificas na comunidade zooplanctônica, possibilitando o aumento dabiomassa de rotíferos. Vários trabalhos encontraram que os rotíferos, que sãocompetidores inferiores, se tornaram abundantes no plâncton apenas quando aspopulações de microcrustáceos foram suprimidas por peixes (Grygierek et al. 1966;Gilbert 1985; Sarnelle 1997).Como fonte de mortalidade, a predação atua como um caso especial dedistúrbio em que o predador geralmente seleciona determinados membros (e.g. porespécie, classe de tamanho) da comunidade (Huston 1994). Assim, se de algumaforma a predação causar uma mortalidade diferenciada nos membros dominantes,liberando espaço e/ou recursos para exploração de outras espécies, é provável quehaja uma maior coexistência de espécies na comunidade (Paine 1966; Leibold 1996;Roy & Chattopadhyay 2007). Neste estudo, a predação por H. bifasciatus agiu comoum distúrbio, não extinguindo completamente os microcrustáceos e permitindo aosrotíferos se estabelecerem. O caráter intermediário da pressão de predação deste105

peixe deu-se pelo seu comportamento adaptativo de trocar de uma presa para outrapor questões energéticas (ver discussão em Pyke et al. 1977). Esta condição ocorreuquando o predador onívoro passou a consumir tanto o zooplâncton quanto o perifíton,visando complementar sua dieta (Guariento 2008).No entanto, o efeito de controle descendente intermediário do peixe parece nãoter sido forte o suficiente para o relaxamento da competição entre os membros dacomunidade zooplanctônica, quando o efeito do peixe foi combinado com a adição denutrientes (tratamento PEIXE+NUT) (Fig. 1). Inúmeros trabalhos demonstraram oefeito desestabilizador do enriquecimento de nutrientes em razão do estímulo aorápido crescimento das populações de produtores e consumidores, que se contrapõeao controle descendente, e provoca grandes oscilações populacionais (Rosenzweig1971; Deangelis et al. 1989; PerezFuentetaja et al. 1996; Persson et al. 2001;Romanuk et al. 2006). Os resultados do presente experimento corroboram o efeitodesestabilizador da adição de nutrientes na comunidade zooplanctônica, edemonstram que o efeito antagônico de peixes e nutrientes contribuiu para a ausênciade efeito interativo destes fatores na estabilidade global da comunidade (Tabela 1A).O critério de informação Akaike incluiu em seu segundo melhor modelo(∆AIC

adição de nutrientes. O efeito estabilizador da riqueza de espécies de fitoplâncton nacomunidade zooplanctônica em mesocosmos sem nutrientes (tratamento PEIXE), e aausência de efeito da riqueza em mesocosmos enriquecidos com nutrientes(tratamento PEIXE+NUT), sugerem que o aumento do número de espéciesfitoplanctônicas deve contribuir para uma redução na variabilidade da comunidadezooplanctônica através do mecanismo de complementaridade no uso dos recursos(Norberg 2000; Loreau & Hector 2001; Cardinale et al. 2002; Romanuk et al. 2006).Por outro lado, nos mesocosmos com alta proporção de recursos (fitoplâncton)disponíveis (tratamento NUT e PEIXE+NUT), a biomassa das populaçõeszooplanctônicas deve flutuar mais que nos mesocosmos onde o uso dos recursos écompleto (tratamentos CTRL e PEIXE) (Rosenzweig 1971; Deangelis et al. 1989;Romanuk et al. 2006).O critério de informação AIC selecionou a biomassa e a riqueza do fitoplânctoncomo as melhores variáveis para explicar estabilidade temporal do fitoplâncton (Tabela3). Em geral, o maior biovolume do fitoplâncton foi registrado nos tratamentos comadição de nutrientes (NUT e PEIXE+NUT), que também apresentaram a maiorinstabilidade temporal da comunidade (Fig. 5A). Este resultado corrobora o efeitoglobal significativo do nutriente de aumentar a variabilidade temporal da comunidadefitoplanctônica (Tabela 1B). Por outro lado, os menores valores médios de biovolumedo fitoplâncton foram observados nos tratamentos CONTROLE e PEIXE (Fig. 5A) eembora, neste último, a presença do peixe tenha estimulado um aumento debiovolume fitoplanctônico significativamente maior do que no controle (Fig. 2F doCapítulo 2), ainda assim, a maior estabilidade temporal do fitoplâncton foisignificativamente maior no tratamento PEIXE (Fig. 2F). Isso indica que o efeito daestabilidade do fitoplâncton mediada pelo seu biovolume sofreu influência tanto daadição de nutrientes quanto da presença de peixes. No entanto, o resultadoascendente da adição dos nutrientes teve um efeito desestabilizador no biovolume dofitoplâncton mais forte que o efeito estabilizador da presença do peixe (Tabela 1B).107

Alguns estudos sugerem assimetria na intensidade relativa dos controles ascendentese descendentes na distribuição de biomassa em comunidades pelágicas de água doce(Brett & Goldman 1997; Borer et al. 2006). É previsto que o controle ascendente deveser maior na base das cadeias tróficas, e o controle descendente maior nos níveistróficos superiores (McQueen et al. 1986). Porém, este é o primeiro trabalho queestende a previsão de assimetria no controle ascendente e descendente da biomassados níveis tróficos, para a estabilidade temporal das comunidades. As implicaçõespráticas deste resultado demonstram que a eutrofização de sistemas aquáticos podeeliminar o efeito estabilizador previsto para peixes onívoros.A riqueza de espécies fitoplanctônicas apresentou, segundo o critério AIC, umacorrelação negativa significativa com a variabilidade temporal do biovolume total dacomunidade (r = -0,945), ou seja, quanto maior foi a riqueza, maior foi também aestabilidade do fitoplâncton. Apesar da análise de regressão não ter apresentadorelação entre estas variáveis (Fig. 5C), o critério AIC selecionou a riqueza como umbom modelo explicador da variabilidade temporal do fitoplâncton, pois ele leva emconsideração não apenas o ajuste dos dados à regressão, mas também acomplexidade entre as variáveis incluídas no modelo (i.e. como as variáveis interagementre si). A análise detalhada dos pontos da regressão (Fig. 5C) bem como das curvasde rarefação (Fig. 3B) indica que os tratamentos onde os peixes foram incluídos(PEIXE e PEIXE+NUT) apresentaram os maiores valores de riqueza fitoplanctônica,mas apenas no tratamento PEIXE os maiores valores de riqueza estiveramverdadeiramente relacionados à maior estabilidade temporal do fitoplâncton (Fig. 2F).O aumento da riqueza do fitoplâncton mediada pela presença do peixe pode tervias descendentes e ascendentes de atuação. A via descendente diz respeito àredução da biomassa e aumento da diversidade de espécies do zooplânctonresultantes da pressão de predação seletiva do H. bifaciatus (i.e. diminuição daspopulações de microcrustáceos possibilitando a coexistência com rotíferos). Destaforma, o equilíbrio entre atenuação de herbivoria e manutenção de espécies de108

herbívoros com habilidades variadas de consumir algas sem pressioná-las à extinção,pode ter contribuído para estabelecer uma comunidade fitoplanctônica mais diversa notratamento PEIXE (Fig. 3B) (Agrawal 1998; Scheffer et al. 2003; Hillebrand et al.2007). A via ascendente pela qual o peixe influencia a comunidade fitoplanctônicapode estar relacionada à translocação de nutrientes do habitat bentônico/litorâneopara o pelágico via excreção. Neste experimento, o hábito onívoro em cadeiasmúltiplas do H. bifasciatus provavelmente atuou translocando nutrientes do perifítonpara a coluna d’água (Guariento 2008). Vários estudos recentes têm demonstrado aimportância da excreção de peixes como uma fração substancial da demanda dasalgas por nutrientes (Vanni 2002); sua contribuição relativa parece ser determinanteem ambientes oligotróficos (Gido 2002) estimulando o aumento da produtividadeprimária e da diversidade de espécies pela disponibilização de recursos limitantes(Srivastava & Lawton 1998). Entretanto, na condição eutrófica (tratamentoPEIXE+NUT), a atenuação da herbivoria mediada pelo peixe reduziu a diversidadeprovavelmente por favorecer a dominância de espécies (Fig. 3B). Este resultado écompatível com o modelo que prevê que uma pressão de herbivoria acentuada temefeito negativo na diversidade de produtores primários, quando estes estão sob regimede recursos limitantes, e portanto, a atenuação da herbivoria promove um aumento nadiversidade em ambientes oligotróficos (Worm et al. 2002).Inúmeras evidências empíricas demonstram que a diversidade de espécies e aestabilidade estão positivamente correlacionadas (Frank & McNaughton 1991; Worm &Duffy 2003; Kiessling 2005; Tilman et al. 2006). Os resultados apresentados nesteexperimento para a comunidade fitoplanctônica corroboram esta tendência (Tabela 3).No entanto, os mecanismos por trás desta proposição parecem ser mais complexos doque o simples aumento do número de espécies e das possibilidades de interaçãotrófica entre elas (McCann 2000). Os argumentos básicos para esta correlaçãopositiva entre diversidade e estabilidade dos produtores primários em nível decomunidade podem ser classificados em duas hipóteses mecanicistas, não109

mutuamente exclusivas. A primeira prevê que quanto maior a diversidade maior é aprobabilidade de co-ocorrência de espécies que se complementem em suas funçõesno ambiente através de efeitos de diferenciação de nicho; este mecanismo devesupostamente relaxar a competição inter-específica, prevenindo grandes oscilaçõespopulacionais ("complementarity hypothesis", Tilman 1996; Hooper & Vitousek 1998;Loreau 1998). A segunda hipótese inclui dois pressupostos probabilísticos que podemou não considerar interação entre as espécies; uma explicação é que aumentando adiversidade aumenta a chance de pelo menos algumas espécies responderemdiferencialmente à perturbações e à condições flutuantes do ambiente (Lawton &Brown 1994; Naeem & Li 1997; Naeem 1998); a explicação seguinte considera quecom o aumento da diversidade aumenta as chances do sistema apresentarredundância funcional por conter espécies capazes de compensar a perda deespécies importantes (Lawton & Brown 1994; Naeem & Li 1997; Naeem 1998). Acombinação destes dois pressupostos probabilísticos é a base conceitual da “hipóteseda seguridade” ("insurance hypothesis", Yachi & Loreau 1999) que atualmente temsido amplamente aceita como explicação para a relação positiva entre diversidade eestabilidade. Isolar dentre os vários mecanismos apresentados, aquele que seja oprincipal gerador da estabilidade é uma tarefa difícil para experimentos em escala deredes tróficas, sendo na realidade possível que eles todos estejam ocorrendosimultaneamente. O presente experimento sugere que a onivoria teve um importanteefeito estabilizador na variabilidade temporal da comunidade fitoplanctônica, e queeste efeito foi indiretamente mediado pela riqueza de espécies.Estabilidade Temporal da Composição do Zooplâncton e do FitoplânctonA estabilidade de redes tróficas tem sido amplamente discutida baseada navariabilidade agregada das comunidades, ou seja, o foco está nas mudanças emvariáveis que integram múltiplas espécies, como por exemplo abundância total,produtividade, ciclagem de nutrientes ou biomassa da comunidade (Micheli et al.110

1999). Pouca atenção tem sido destinada à variabilidade na composição de espécies,que leva em consideração mudanças relativas na abundância das espéciescomponentes (Frank & McNaughton 1991; Sankaran & McNaughton 1999). Até omomento, nenhum estudo foi feito para testar o papel da onivoria na estabilidade dacomposição de espécies. Além disso, dos raros estudos que contemplamsimultaneamente a variabilidade de propriedades agregadas das comunidades e dacomposição de espécies, apenas três o fizeram de forma a associar resultados(Silvertown et al. 1994; Tilman 1996; Sankaran & McNaughton 1999). A proposta delidar claramente com estas duas vertentes da variabilidade das comunidades podepromover o entendimento holístico dos fatores que promovem a estabilidade, além deajudar a solucionar um longo caminho de controvérsias na ecologia de comunidades.Por exemplo, May (1973) sugeriu que comunidades mais ricas em espécies seriamtambém menos estáveis, enquanto vários trabalhos empíricos sugerem o oposto(Tilman & Downing 1994; Tilman 1996). Na verdade, estes dois resultados podem nãoser necessariamente contraditórios porque May (1973) lidou com a variabilidade dacomposição, enquanto os estudos empíricos focaram na variabilidade agregada. Omodelo conceitual apresentado por Micheli et al. (1999) demonstrou que medidasintegradas (e.g., biomassa da comunidade) e a composição de espécies podemresponder independentemente a alterações ambientais ou da comunidade. Nossoestudo é pioneiro no sentido que experimentalmente demonstrou que a onivoria podedesencadear mecanismos capazes de estabilizar tanto medidas integradas dacomunidade quanto a composição de espécies.A exemplo do que foi observado para biomassa do zooplâncton (Tabela 1), opeixe onívoro também estabilizou a composição de espécies do zooplâncton entresemanas adjacentes, e em contraponto, a adição de nutrientes produziu um efeitodesestabilizador que neutralizou o efeito da presença do peixe (Fig. 6A e 7A).A literatura tem demonstrado uma dualidade na natureza dos mecanismos queregem a estabilidade da dinâmica das espécies e das propriedades agregadas que111

descrevem a comunidade. Um modelo conceitual proposto por Micheli et al. (1999)apresentou como ambos os componentes da variabilidade da comunidade podemestar relacionados positiva ou negativamente, produzindo cenários extremos comquatro possíveis combinações de baixa e alta variabilidade da composição e daspropriedades agregadas. A confrontação deste modelo com os resultadosexperimentais da variabilidade do zooplâncton apontou dois cenários de relaçãopositiva. A presença do peixe onívoro produziu baixa variabilidade temporal dabiomassa e baixa variabilidade da composição de espécies zooplanctônicas, cenáriodenominado como estase (“stasis”). O mecanismo proposto por Micheli (1999) prevêque este cenário ocorre sob condições de equilíbrio competitivo entre as espécies, emum ambiente relativamente estável. No tratamento PEIXE, o relaxamento deinterações de competição assimétrica entre as espécies do zooplâncton, mediada pelapredação seletiva do peixe sobre o competidor superior (i.e., microcrustáceos), pareceter sido o principal mecanismo estabilizador. O efeito do peixe na redução dabiomassa total da comunidade, simultânea à manutenção da simetria na intensidadedo efeito de competição per capita de uma espécie na outra, reduziu a variação tantona flutuação temporal da biomassa quanto na substituição das espécies. Acreditamosque o comportamento onívoro do peixe teve um papel importante neste cenário, pois oforrageamento adaptativo em dois compartimentos (pelágico e bentônico) reduz aprobabilidade de grandes flutuações populacionais das presas (Polis et al. 1996b;Schindler & Scheuerell 2002; Vadeboncoeur et al. 2005).Por outro lado, encontramos que a adição de nutrientes desacopla o efeitoestabilizador do peixe onívoro, e em conseqüência, observamos uma alta variabilidadetanto da biomassa quanto na composição de espécies do zooplâncton, produzindo umcenário de assincronia (“asynchrony”) no tratamento PEIXE+NUT. A assincroniaocorre quando as espécies respondem de forma complexa e independente à fatoresabióticos, produzindo flutuações populacionais de grande amplitude, semelhantes aosobservados em ambientes com alta disponibilidade de recursos (Rosenzweig 1971;112

Deangelis et al. 1989). No tratamento PEIXE+NUT, o enriquecimento teve um papelcrucial em manter espécies competidoras superiores no sistema, que de outra formaseriam vulneráveis a predação. Isso gerou dinâmicas transientes de substituição deespécies zooplanctônicas e portanto resultou em maior variabilidade temporal dabiomassa e da composição.Para a comunidade fitoplanctônica, a presença do peixe onívoro produziu umefeito de estabilização do biovolume total apenas no tratamento PEIXE (Fig. 2F), e umefeito de estabilização menos evidente na composição de espécies (Fig. 6C e D, 7A).A similaridade na composição de espécies fitoplanctônicas entre semanas adjacentesapontou apenas o tratamento PEIXE+NUT como o mais estável (Fig. 6C), no entanto,este resultado apresenta um aspecto peculiar que deve ser interpretado à luz davariabilidade temporal das mudanças registradas na composição (Fig. 6D). Após aadição de nutrientes, um subconjunto das espécies fitoplanctônicas foi perdida,permaneceram no sistema aquelas que se tornaram muito abundantes; a dominânciarelativa destas espécies aumentou significativamente a variabilidade em resposta aosnutrientes (Fig. 6D). A dominância de espécies aumenta a importância relativa dasinterações competitivas intra-especificas para as espécies dominantes, que vão exibirdinâmicas de crescimento logístico até o limite da capacidade suporte do sistema,quando decrescem bruscamente (Hillebrand et al. 2008). Assim, em sistemas de altadominância, onde uma ou apenas poucas espécies fazem muita diferença para obiovolume total e para a composição, dinâmicas de substituição entre a espécies criamsituações de alta similaridade entre semanas adjacentes durante as florações, e poroutro lado, criam situações de alta dissimilaridade nos períodos de transiência(Cottingham et al. 2001). Isto explica a maior similaridade média na composição dofitoplâncton entre semanas adjacentes em resposta aos nutrientes (Fig. 6C), noentanto, este efeito não pode ser considerado estabilidade per se, pois foi acoplado amenor previsibilidade nas taxas semanais de mudança composicional (Fig. 6D).113

Sobretudo no tratamento PEIXE+NUT, a presença do peixe agravou a ocorrência deflorações de algas, pois o controle descendente da herbivoria foi reduzido.O resultado da MNDS mostra a distinção na trajetória dos tratamentos ondenutrientes foram adicionados (NUT e PEIXE+NUT), além de corroborar graficamente aalta variabilidade na mudanças da composição de espécies fitoplanctônicas emresposta ao enriquecimento (i.e., existem trajetórias longas e curtas entre semanasadjacentes, que representam baixa e alta similaridade, respectivamente) (Fig. 7B). Poroutro lado, o tratamento PEIXE mostrou a menor dispersão de pontos na trajetóriatemporal entre as semanas, o que é um forte indicativo de estabilidade na composiçãode espécie do fitoplâncton (Fig. 7B). Assim, a presença do peixe onívoro pareceestabilizar tanto a composição do fitoplâncton quanto o biovolume total da comunidadeatravés de mecanismos ascendentes e descentes, que atuam impedindo que algumaespécie obtenha monopólio competitivo (Cottingham et al. 2001; Hillebrand et al.2008). Novamente, o efeito do peixe onívoro na estabilidade temporal da composiçãodo fitoplâncton parece depender decisivamente do estado trófico do sistema.Nosso resultados mostram que o peixe onívoro não filtrador tem efeitoestabilizador tanto nas propriedades agregadas (i.e., biomassa e diversidade) quantona composição de espécies dos níveis tróficos basais (i.e., zooplâncton e fitoplâncton).Este resultado é consistente com a idéia de que redes tróficas alimentares cominterações onívoras fracas são mais estáveis e por isso, são comumente encontradasna natureza. Os mecanismo responsáveis pelo efeito estabilizador da onivoriaenvolvem interações diretas (e.g., predação seletiva do zooplâncton e excreção denutrientes disponíveis ao fitoplâncton) e indiretas (e.g., alteração das habilidadescompetitivas intra e inter-específicas) que modificam atributos das comunidades (e.g.,riqueza, equitabilidade) capazes de promover estabilidade temporal. Nosso resultadosmostram ainda que o papel estabilizador da onivoria é dependente da integração entrecompartimentos (litorâneo/bentônico) quando os nutrientes são limitantes, no entanto,esta “via de estabilização” é enfraquecida em resposta ao enriquecimento trófico. Do114

ponto de vista teórico estes resultados são importantes no que diz respeito à teoriadiversidade-estabilidade, pois mostram que modificações reais da diversidade deespécies significativamente afetam a estabilidade de propriedades agregadas epopulacionais de comunidades naturais, uma questão que têm sido basicamenteexplorada matematicamente ou utilizando comunidades formadas experimentalmente(Ives & Cardinale 2004). Sob este ponto de vista, os resultados indicam que peixesonívoros podem desempenhar funções chave em redes tróficas reais. Sob o aspectoprático, os resultados apontam tendências preocupantes, visto que tanto oenriquecimento trófico, quanto a redução e extinção de populações e espécies depeixe apresentam um crescente aumento em regiões tropicais. Considerando aprevalência do hábito onívoro entre os peixes de água doce nestes sistemas, taismodificações podem significativamente alterar a forma pela qual as comunidadesresistem e respondem a flutuações ambientais, potencializando a chance de extinçõespor eventos estocásticos populacionais e conseqüentemente contribuindo para aperda de biodiversidade aquática.115

Discussão e Conclusão GeralDesde que foi proposta, a teoria de cascata trófica tem estimuladocontrovérsias sobre a importância dos fatores ascendentes (nutrientes) edescendentes (predação) na determinação de estrutura de redes tróficas (Brett &Goldman 1997; Borer et al. 2006; Gruner et al. 2008). Vários estudos empíricos sevoltaram para esta questão, mas uma crítica veemente do início da década de 90ponderou que “mesmo uma breve análise da literatura específica indica que, longe deser robusta, a teoria de cascata trófica está baseada em meias-verdades eextrapolação exagerada dos dados”. Desde então, muitos estudos de síntesebuscaram generalizações na literatura sobre a ocorrência de cascata trófica em umaampla variedade de ecossistemas aquáticos e terrestres (Shurin et al. 2002; Borer etal. 2005); vários modelos matemáticos acrescentaram à teoria elementos cominterações onívoras e heterogeneidade dos níveis tróficos (McCann et al. 1998b;Persson 1999). Mas a união das vertentes teóricas e empíricas permanece como umalacuna até os dias atuais. Dentro do escopo restrito de ambientes aquáticos de águadoce, este estudo teve como objetivo reconciliar proposições empíricas e teóricas.A meta-análise e o experimento apresentados neste estudo promoveramsuporte irrestrito à ocorrência de cascata trófica em ecossistemas aquáticos de águadoce. Tanto peixes onívoros quanto planctívoros tiveram grande impacto na biomassado zooplâncton; no entanto, a reverberação deste impacto para o fitoplâncton sofreuinfluência da heterogeneidade intra-trófica e da disponibilidade de nutrientes. Apesarde evidente na maior parte dos experimentos apresentados na meta-análise, aintensidade da cascata trófica foi significativamente reduzida pela presença de peixesonívoros, assim como previsto pela teoria (Polis et al. 1996b).O segundo aspecto do efeito da onivoria muito abordado, porém aindacontroverso, é a estabilidade promovida por ela. MacArthur (1995) pioneiramentepreviu que o aumento de “caminhos de fluxo de energia” promovido por interações116

onívoras preveniria grande flutuações das comunidades de presa, enquanto Pimm eLawton (1978) e May (1972 e 1973) demonstraram matematicamente que o aumentodos possíveis tipos de interação predador-presa aumentaria significativamente afreqüência de extinções. Seguiram-se, a estas duas vertentes, várias discussõesteóricas, porém a ausência de síntese sobre o assunto mantém a questão em aberto.Os resultados meta-analíticos demonstraram que, se por um lado, a maiorconectividade entre níveis tróficos originadas pela presença do peixe onívoro afetousignificativamente a intensidade de cascata trófica, por outro lado, não promoveumaior estabilidade. Em nosso experimento, porém, a onivoria teve efeito estabilizadortanto nas propriedades agregadas (biomassa do zooplâncton e biovolume dofitoplâncton), quanto na composição de espécies.A comparação do resultado meta-analítico e do experimento chama atençãopara outra variável importante para o estudo de redes tróficas: o tipo de onivoriaabordado. A definição de onivoria mais amplamente aceita e estudada é baseada nohábito do predador de alimentar-se em mais de um nível trófico, porém na mesmacadeia alimentar. Peixes onívoros desta natureza geralmente são filtradores que temimpacto direto nas comunidades de fito e zooplâncton. No entanto, a estrutura deecossistemas raramente pode ser reduzida a uma simples cadeia (Polis e Strong1996) e predadores, presas e recursos normalmente atravessam os limites de habitase ecossistemas (Polis 1991). Esta diversidade de caminhos tróficos é característicados onívoros multi-cadeia, aos quais é atribuído um efeito teórico de conectividade eestabilidade ainda mais consistentes (Vadeboncoeur, 2005).A discordância entre os resultados da meta-análise e do experimento sugereque o tipo de onívoro pode ser realmente uma variável importante de se considerar,uma vez que a maioria dos peixes incluídos na meta-análise eram onívoros de cadeiasimples, enquanto H. bifasciatus um onívoro multi-cadeia. Neste contexto, éindispensável que experimentos em cadeias tróficas daqui para frente incluam peixesonívoros multi-cadeia, para que seja construído um cenário mais amplo sobre os117

efeitos da onivoria na distribuição de biomassa e estabilidade de propriedadesagregadas e composição de espécies. Além disso, analisar estes efeitossimultaneamente sobre o maior número possível de comunidades (e.g., planctônicas,litorâneas e bentônicas) e compartimentos (e.g., pelágico, litorâneo e bentônico) podegerar melhores conclusões sobre como o forrageamento adaptativo pode influenciar aestabilidade ao nível de ecossistema.Tanto na meta-análise quanto no experimento, o enriquecimento trófico foi umimportante modificador dos efeitos da onivoria, reduzindo seu efeito estabilizador.Deste modo, a eutrofização antropogênica pode alterar significativamente os caminhosevolutivos e ecológicos pelos quais a onivoria se expressa em ecossistemasaquáticos. Esta afirmação é particularmente importante para ecossistemas tropicais,onde grande parte das espécies de peixes são onívoras, e onde a degradação dosecossistemas aquáticos continentais é uma crescente realidade (Schindler 2007).118

Referências BibliográficasAgrawal A.A. (1998). Algal defense, grazers, and their interactions in aquatic trophic cascades.Acta Oecologica-International Journal of Ecology, 19, 331-337.Agrawal A.A. & Karban R. (1997). Domatia mediate plant-arthropod mutualism. Nature, 387,562-563.Anderson M.J. (2001). A new method for non-parametric multivariate analysis of variance.Austral Ecology, 26, 32-46.Arditi R. & Ginzburg L.R. (1989). Coupling in predator prey dynamics - Ratio-Dependence.Journal of Theoretical Biology, 139, 311-326.Arim M. & Marquet P.A. (2004). Intraguild predation: a widespread interaction related to speciesbiology. Ecology Letters, 7, 557-564.Armsworth P.R. & Roughgarden J.E. (2003). The economic value of ecological stability.Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 100,7147-7151.Arnqvist G. & Wooster D. (1995). META-ANALYSIS - SYNTHESIZING RESEARCH FINDINGSIN ECOLOGY AND EVOLUTION. Trends in Ecology & Evolution, 10, 236-240.Attayde J.L. & Hansson L.A. (2001a). Fish-mediated nutrient recycling and the trophic cascadein lakes. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 58, 1924-1931.Attayde J.L. & Hansson L.A. (2001b). Press perturbation experiments and the indeterminacy ofecological interactions: effects of taxonomic resolution and experimental duration.Oikos, 92, 235-244.Bell T. (2002). The ecological consequences of unpalatable prey: phytoplankton response tonutrient and predator additions. Oikos, 99, 59-68.Bell T., Neill W.E. & Schluter D. (2003). The effect of temporal scale on the outcome of trophiccascade experiments. Oecologia, 134, 578-586.Bogdan K.G., Gilbert J.J. & Starkweather P.L. (1980). In situ clearance rates of planktonicrotifers. Hydrobiologia, 73, 73-77.Borer E.T., Halpern B.S. & Seabloom E.W. (2006). Asymmetry in community regulation: Effectsof predators and productivity. Ecology, 87, 2813-2820.Borer E.T., Seabloom E.W., Shurin J.B., Anderson K.E., Blanchette C.A., Broitman B., CooperS.D. & Halpern B.S. (2005). What determines the strength of a trophic cascade?Ecology, 86, 528-537.Bottrell H., Duncan A., Gliwicz Z., Grygierek E., Herzig A., Hillbricht-Ilkowska A., Kurasawa H.,Larsson P. & Weglenska T. (1976). A review of some problems in zooplanktonproduction studies. Norwegian Journal of Zoology, 24, 419-456.Boveri M.B. & Quiros R. (2007). Cascading trophic effects in pampean shallow lakes: results ofa mesocosm experiment using two coexisting fish species with different feedingstrategies. Hydrobiologia, 584, 215-222.Brabrand A., Faafeng B.A. & Nilssen J.P.M. (1990). Relative importance of phosphorus supplyto phytoplankton production - Fish excretion versus external loading. Canadian Journalof Fisheries and Aquatic Sciences, 47, 364-372.Brett M.T. & Goldman C.R. (1996). A meta-analysis of the freshwater trophic cascade.Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 93,7723-7726.Brett M.T. & Goldman C.R. (1997). Consumer versus resource control in freshwater pelagicfood webs. Science, 275, 384-386.Brett M.T., Muller-Navarra D.C. & Park S.K. (2000). Empirical analysis of the effect ofphosphorus limitation on algal food quality for freshwater zooplankton. Limnology andOceanography, 45, 1564-1575.Brooks J. & Dodson S. (1965). Predation, Body Size, and Composition of Plankton. Science,150, 28-35.Burnham K.P. & Anderson D.R. (2002). Model Selection and Multimodel Inference: A PracticalInformation-Theoretic Approach. 2 edn. Springer, New York, USA.Byrnes J., Stachowicz J.J., Hultgren K.M., Hughes A.R., Olyarnik S.V. & Thornber C.S. (2006).Predator diversity strengthens trophic cascades in kelp forests by modifying herbivorebehaviour. Ecology Letters, 9, 61-71.Caramaschi E.P., Sánchez-Botero J.I., Hollanda-Carvalho P., Brandão C.A.S., Soares C.L.,Novaes J.L.C. & Bartolette R. (2004). Peixes das lagoas costeiras do norte fluminense:estudo de caso. In: Pesquisas de Longa Duração na Restinga de Jurubatiba: ecologia,119

história natural e conservação (eds. Rocha CFD, Esteves FA & Scarano FR). RimaEditora Rio de Janeiro, p. 376.Cardinale B.J., Palmer M.A. & Collins S.L. (2002). Species diversity enhances ecosystemfunctioning through interspecific facilitation. Nature, 415, 426-429.Carpenter S., Kitchell J. & Hodgson J. (1985). Cascading trophic interactions and lakeproductivity. Bioscience, 35, 634-639.Carpenter S.R., Brock W.A., Cole J.J., Kitchell J.F. & Pace M.L. (2008). Leading indicators oftrophic cascades. Ecology Letters, 11, 128-138.Carpenter S.R., Cole J.J., Hodgson J.R., Kitchell J.F., Pace M.L., Bade D., Cottingham K.L.,Essington T.E., Houser J.N. & Schindler D.E. (2001). Trophic cascades, nutrients, andlake productivity: whole-lake experiments. Ecological Monographs, 71, 163-186.Castelo-Branco C.W. (1998). Composição e aspectos ecológicos das comunidadeszooplanctônicas nas lagoas Imboassica, Cabiúnas e Comprida. In: Ecologia dasLagoas Costeiras do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba e do Município deMacaé (RJ). (ed. Esteves FA). Nupem/UFRJ Rio de Janeiro, p. 464.Cebrian J. (1999). Patterns in the fate of production in plant communities. American Naturalist,154, 449-468.Chase J.M. (2000). Are there real differences among aquatic and terrestrial food webs? Trendsin Ecology & Evolution, 15, 408-412.Chase J.M. (2003). Strong and weak trophic cascades along a productivity gradient. Oikos, 101,187-195.Chase J.M., Abrams P.A., Grover J.P., Diehl S., Chesson P., Holt R.D., Richards S.A., NisbetR.M. & Case T.J. (2002). The interaction between predation and competition: a reviewand synthesis. Ecology Letters, 5, 302-315.Chesson P. (2000). Mechanisms of maintenance of species diversity. Annual Review of Ecologyand Systematics, 31, 343-+.Chumchal M.M. & Drenner R.W. (2004). Interrelationships between phosphorus loading andcommon carp in the regulation of phytoplankton biomass. Archiv Fur Hydrobiologie,161, 147-158.Chumchal M.M., Nowlin W.H. & Drenner R.W. (2005). Biomass-dependent effects of commoncarp on water quality in shallow ponds. Hydrobiologia, 545, 271-277.Coley P.D., Bryant J.P. & Chapin F.S. (1985). Resource availability and plant antiherbivoredefense. Science, 230, 895-899.Colfer R. & Rosenheim J. (2001). Predation on immature parasitoids and its influence of aphidpopulation suppression. Oecologia, 126, 292-304.Coll M. & Guershon M. (2002). Omnivory in terrestrial arthropods: Mixing plant and prey diets.Annual Review of Entomology, 47, 267-297.Colwell R.K. (2006). EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared speciessamples. Version 8. . URL Confer J.L. & Blades P.I. (1975). OMNIVOROUS ZOOPLANKTON AND PLANKTIVOROUSFISH. Limnology and Oceanography, 20, 571-579.Connor E.F. & McCoy E.D. (1979). STATISTICS AND BIOLOGY OF THE SPECIES-AREARELATIONSHIP. American Naturalist, 113, 791-833.Cottingham K.L., Brown B.L. & Lennon J.T. (2001). Biodiversity may regulate the temporalvariability of ecological systems. Ecology Letters, 4, 72-85.Cottingham K.L., Glaholt S. & Brown A.C. (2004). Zooplankton community structure affects howphytoplankton respond to nutrient pulses. Ecology, 85, 158-171.de Mello S. & Suzuki M.S. (1998). Variações temporais e espaciais do fitoplâncton das lagoasImboassica, Cabiúnas e Comprida. In: Ecologia das Lagoas Costeiras do ParqueNacional da Restinga de Jurubatiba e do Município de Macaé (RJ). (ed. Esteves FA).Nupem/UFRJ Rio de Janeiro, p. 464.Deangelis D.L., Mulholland P.J., Palumbo A.V., Steinman A.D., Huston M.A. & Elwood J.W.(1989). Nutrient Dynamics and Food-Web Stability. Annual Review of Ecology andSystematics, 20, 71-95.DeMelo R., France R. & McQueen D.J. (1992). Biomanipulation - Hit or Myth? Limnology andOceanography, 37, 192-207.DeMott W.R. (1985). Relations between filter mesh-size, feeding mode, and capture efficiencyfor cladocerans feeding on ultrafine particles. Ergeb. Limnol, 21, 125-l.Denno R.F. & Fagan W.F. (2003). Might nitrogen limitation promote omnivory amongcarnivorous arthropods? Ecology, 84, 2522-2531.120

Dickerson J.E. & Robinson J.V. (1986). The controlled assembly of microcosmic communities -The selective extinction hypothesis. Oecologia, 71, 12-17.Diehl S. (1992). Fish Predation and Benthic Community Structure - the Role of Omnivory andHabitat Complexity. Ecology, 73, 1646-1661.Diehl S. (1993). RELATIVE CONSUMER SIZES AND THE STRENGTHS OF DIRECT ANDINDIRECT INTERACTIONS IN OMNIVOROUS FEEDING RELATIONSHIPS. Oikos,68, 151-157.Diehl S. (1995). Direct and Indirect Effects of Omnivory in a Littoral Lake Community. Ecology,76, 1727-1740.Diehl S. (2003). The evolution and maintenance of omnivory: Dynamic constraints and the roleof food quality. Ecology, 84, 2557-2567.Diehl S. & Feissel M. (2001). Intraguild prey suffer from enrichment of their resources: Amicrocosm experiment with ciliates. Ecology, 82, 2977-2983.Drenner R.W., Denoyelles F. & Kettle D. (1982). SELECTIVE IMPACT OF FILTER-FEEDINGGIZZARD SHAD ON ZOOPLANKTON COMMUNITY STRUCTURE. Limnology andOceanography, 27, 965-968.Drenner R.W., Gallo K.L., Baca R.M. & Smith J.D. (1998). Synergistic effects of nutrient loadingand omnivorous fish on phytoplankton biomass. Canadian Journal of Fisheries andAquatic Sciences, 55, 2087-2096.Drenner R.W., Hambright K.D., Vinyard G.L., Gophen M. & Pollingher U. (1987).EXPERIMENTAL-STUDY OF SIZE-SELECTIVE PHYTOPLANKTON GRAZING BY AFILTER-FEEDING CICHLID AND THE CICHLIDS EFFECTS ON PLANKTONCOMMUNITY STRUCTURE. Limnology and Oceanography, 32, 1138-1144.Drenner R.W. & McComas S.R. (1980). The roles of zooplankter escape ability and fish sizeselectivity in the selective feeding and impact of planktivorous fish. In: Evolution andecology of zooplankton communities (ed. Kerfoot WC). University Press of NewEngland Hanover, pp. 587–593.Drenner R.W., Mummert J.R., Denoyelles F. & Kettle D. (1984a). SELECTIVE PARTICLEINGESTION BY A FILTER-FEEDING FISH AND ITS IMPACT ON PHYTOPLANKTONCOMMUNITY STRUCTURE. Limnology and Oceanography, 29, 941-948.Drenner R.W., Smith J.D. & Threlkeld S.T. (1996). Lake trophic state and the limnologicaleffects of omnivorous fish. Hydrobiologia, 319, 213-223.Drenner R.W., Taylor S.B., Lazzaro X. & Kettle D. (1984b). PARTICLE-GRAZING ANDPLANKTON COMMUNITY IMPACT OF AN OMNIVOROUS CICHLID. Transactions ofthe American Fisheries Society, 113, 397-402.Drenner R.W., Threlkeld S.T. & McCracken M.D. (1986). EXPERIMENTAL-ANALYSIS OF THEDIRECT AND INDIRECT EFFECTS OF AN OMNIVOROUS FILTER-FEEDINGCLUPEID ON PLANKTON COMMUNITY STRUCTURE. Canadian Journal of Fisheriesand Aquatic Sciences, 43, 1935-1945.Emmerson M. & Yearsley J.M. (2004). Weak interactions, omnivory and emergent food-webproperties. Proceedings of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences,271, 397-405.Englund G., Sarnelle O. & Cooper S. (1999). THE IMPORTANCE OF DATA-SELECTIONCRITERIA: META-ANALYSES OF STREAM PREDATION EXPERIMENTS. Ecology,80, 1132-1141.Enrich-Prast A., Bozelli R.L., Esteves F.A. & Meirelles F.P. (2004). Lagoas costeiras da restingade jurubatiba: descrição de suas variáveis limnológicas. In: Pesquisas de LongaDuração na Restinga de Jurubatiba: ecologia, história natural e conservação (eds.Rocha CFD, Esteves FA & Scarano FR). Rima Editora Rio de Janeiro, p. 376.Fagan W.F. (1997). Omnivory as a stabilizing feature of natural communities. AmericanNaturalist, 150, 554-567.Fernando C.H. (1994). Zooplankton, fish and fisheries in tropical fresh-waters. Hydrobiologia,272, 105-123.Figueredo C.C. & Giani A. (2005). Ecological interactions between Nile tilapia (Oreochromisniloticus, L.) and the phytoplanktonic community of the Furnas Reservoir (Brazil).Freshwater Biology, 50, 1391-1403.Finke D.L. & Denno R.F. (2002). Intraguild predation diminished in complex-structuredvegetation: Implications for prey suppression. Ecology, 83, 643-652.Finke D.L. & Denno R.F. (2004). Predator diversity dampens trophic cascades. Nature, 429,407-410.121

Finke D.L. & Denno R.F. (2006). Spatial refuge from intraguild predation: implications for preysuppression and trophic cascades. Oecologia, 149, 265-275.Flecker A.S. (1997). Habitat modification by tropical fishes: Environmental heterogeneity andthe variability of interaction strength. Journal of the North American BenthologicalSociety, 16, 286-295.Flecker A.S. & Hu (1992). Fish trophic guilds and the structure of a tropical stream - weak directvs. strong indirect effects. Ecology, 73, 927-940.Forrest J. & Arnott S.E. (2006). Immigration and zooplankton community responses to nutrientenrichment: a mesocosm experiment. Oecologia, 150, 119-131.Frank D.A. & McNaughton S.J. (1991). Stability Increases with Diversity in Plant-Communities -Empirical-Evidence from the 1988 Yellowstone Drought. Oikos, 62, 360-362.Fretwell S.D. (1977). Regulation of plant communities by food-chains exploiting them.Perspectives in Biology and Medicine, 20, 169-185.Frost T.M., Ulanowicz R.E., Blumenshine S.C., Allen T.F.H., Taub F. & Rodgers J.H. (2001).Scaling issues in experimental ecology: freshwater ecosystems. Scaling relations inexperimental ecology. Columbia University Press, New York, 253–280.Gido K.B. (2002). Interspecific comparisons and the potential importance of nutrient excretionby benthic fishes in a large reservoir. Transactions of the American Fisheries Society,131, 260-270.Gilbert J.J. (1985). Competition between rotifers and Daphnia. Ecology, 66, 1943-1950.Gilbert J.J. (1988). Supression of rotifer populations by Daphnia - A review of the evidence, themechanisms, and the effects on zooplankton community structure. Limnology andOceanography, 33, 1286-1303.Gilpin M. & Rosenzweig M. (1972). Enriched Predator-Prey Systems: Theoretical Stability. In,pp. 902-904.Gilpin M.E. (1972). Enriched predator-prey systems - Theoretical stability. Science, 177, 902-&.Gliwicz Z.M. (1990). Why do cladocerans fail to control algal blooms. Hydrobiologia, 200, 83-97.Golterman H.L., Clymo R.S. & Ohnstad M.A.M. (1978). Methods for physical and chemicalanalysis of freshwater. Blackwell Scientific Publication, Oxford.Gotelli N.J. & Colwell R.K. (2001). Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in themeasurement and comparison of species richness. Ecology Letters, 4, 379-391.Grabowski J.H. (2004). Habitat complexity disrupts predator-prey interactions but not the trophiccascade on oyster reefs. Ecology, 85, 995-1004.Gruner D.S., Smith J.E., Seabloom E.W., Sandin S.A., Ngai J.T., Hillebrand H., Harpole W.S.,Elser J.J., Cleland E.E., Bracken M.E.S., Borer E.T. & Bolker B.M. (2008). A crosssystemsynthesis of consumer and nutrient resource control on producer biomass.Ecology Letters, 11, 740-755.Grygierek E., Hillbrkxt-Ilkowska A. & Spodniewska I. (1966). The effect of fish on planktoncommunity in ponds. Int. Ver. Theor. Angew. Limnol. Verh, 16, 1359-1366.Guariento R.D. (2008). Efeito da adição de recursos e da configuração da teia trófica nabiomassa e estequiometria (C:N:P) da comunidade perifítica de uma lagoa costeiratropical, Lagoa Cabiúnas – Macaé, RJ. In: Departamento de Ecologia. UniversidadeFerderal do Rio de Janeiro Rio de Janeiro, p. 43.Gurevitch J. & Hedges L.V. (1993). Meta-analysis: combining the results of independentexperiments. In: Design and Analysis of Ecological Experiments (eds. Scheiner SM &Gurevitch J). Chapmann and Hall, New York, pp. 378–398.Gurevitch J. & Hedges L.V. (1999). Statistical issues in ecological meta-analyses. Ecology, 80,1142-1149.Hairston N.G. & Hairston N.G. (1993). Cause-effect relationships in energy-flow, trophicstructure, and interspecific interactions. American Naturalist, 142, 379-411.Hairston N.G., Smith F.E. & Slobodkin L.B. (1960). Community Structure, Population Control,and Competition. The American Naturalist, 94, 421.Halaj J. & Wise D.H. (2001). Terrestrial trophic cascades: How much do they trickle? AmericanNaturalist, 157, 262-281.Hall D.J., Cooper W.E. & Werner E.E. (1970). Experimental approach to production dynamicsand structure of freshwater animal communities. Limnology and Oceanography, 15,839-&.Hall S.R., Shurin J.B., Diehl S. & Nisbet R.M. (2007). Food quality, nutrient limitation ofsecondary production, and the strength of trophic cascades. Oikos, 116, 1128-1143.122

Halpern B.S., Borer E.T., Seabloom E.W. & Shurin J.B. (2005). Predator effects on herbivoreand plant stability. Ecology Letters, 8, 189-194.Hansson L.A. (1992). The role of food-chain composition and nutrient availability in shapingalgal biomass development. Ecology, 73, 241-247.Hansson L.A., Bergman E. & Cronberg G. (1998). Size structure and succession inphytoplankton communities: the impact of interactions between herbivory and predation.Oikos, 81, 337-345.Hansson L.A., Gyllstrom M., Stahl-Delbanco A. & Svensson M. (2004). Responses to fishpredation and nutrients by plankton at different levels of taxonomic resolution.Freshwater Biology, 49, 1538-1550.Hart D.R. (2002). Intraguild predation, invertebrate predators, and trophic cascades in lake foodwebs. Journal of Theoretical Biology, 218, 111-128.Hastings A. (1996). What equilibrium behavior of Lotka-Volterra models does not tell us aboutfood webs. Food Webs: Integration of Patterns and Dynamics, 211–217.Hastings A. (1997). Population Biology: Concepts and Models. Springer-Verlag, New York.Heath J.P. (2006). Quantifying temporal variability in population abundances. Oikos, 115, 573-581.Hedges L.V., Gurevitch J. & Curtis P.S. (1999). The meta-analysis of response ratios inexperimental ecology. Ecology, 80, 1150-1156.Henry M., Stevens M.H.H. & Steiner C.E. (2006). Effects of predation and nutrient enrichmenton a food web with edible and inedible prey. Freshwater Biology, 51, 666-671.Hillebrand H., Bennett D.M. & Cadotte M.W. (2008). Consequences of dominance: A review ofevenness effects on local and regional ecosystem processes. Ecology, 89, 1510-1520.Hillebrand H., Durselen C.D., Kirschtel D., Pollingher U. & Zohary T. (1999). Biovolumecalculation for pelagic and benthic microalgae. Journal of Phycology, 35, 403-424.Hillebrand H., Gruner D.S., Borer E.T., Bracken M.E.S., Cleland E.E., Elser J.J., Harpole W.S.,Ngai J.T., Seabloom E.W., Shurin J.B. & Smith J.E. (2007). Consumer versus resourcecontrol of producer diversity depends on ecosystem type and producer communitystructure. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States ofAmerica, 104, 10904-10909.HilleRisLambers R. & Dieckmann U. (2003). Competition and predation in simple food webs:intermediately strong trade-offs maximize coexistence. Proceedings of the RoyalSociety of London Series B-Biological Sciences, 270, 2591-2598.HilleRisLambers R., van de Koppel J. & Herman P.M.J. (2006). Persistence despite omnivory:benthic communities and the discrepancy between theory and observation. Oikos, 113,23-32.Holt R.D. & Polis G.A. (1997). A theoretical framework for intraguild predation. AmericanNaturalist, 149, 745-764.Holyoak M. & Sachdev S. (1998). Omnivory and the stability of simple food webs. Oecologia,117, 413-419.Hooper D.U. & Vitousek P.M. (1998). Effects of plant composition and diversity on nutrientcycling. Ecological Monographs, 68, 121-149.Hrbacek J., Dvorakova M., Korinek V. & Prochazkova L. (1961). Demonstration of the effect ofthe fish stock on the species composition of zooplankton and the intensity ofmetabolism of the whole plankton association. Ver. Limnol, 14, 192-195.Hughes J.B. & Roughgarden J. (2000). Species diversity and biomass stability. AmericanNaturalist, 155, 618-627.Hulot F.D., Lacroix G., Lescher-Moutoue F.O. & Loreau M. (2000). Functional diversity governsecosystem response to nutrient enrichment. Nature, 405, 340-344.Hurlbert S.H. & Mulla M.S. (1981). Impacts of mosquitofish (Gambusia affinis) predation onplankton communities. Hydrobiologia, 83, 125-151.Huston M. (1994). Biological Diversity: The Coexistence of Species on Changing Landscapes.Cambridge University Press.Huxel G.R., McCann K. & Polis G.A. (2002). Effects of partitioning allochthonous andautochthonous resources on food web stability. Ecological Research, 17, 419-432.Ives A.R. & Cardinale B.J. (2004). Food-web interactions govern the resistance of communitiesafter non-random extinctions. Nature, 429, 174-177.Ives A.R. & Carpenter S.R. (2007). Stability and diversity of ecosystems. Science, 317, 58-62.Ives A.R., Carpenter S.R. & Dennis B. (1999). Community interaction webs and zooplanktonresponses to planktivory manipulations. Ecology, 80, 1405-1421.123

Ives A.R., Klug J.L. & Gross K. (2000). Stability and species richness in complex communities.Ecology Letters, 3, 399-411.Jack J.D. & Gilbert J.J. (1994). EFFECTS OF DAPHNIA ON MICROZOOPLANKTONCOMMUNITIES. Journal of Plankton Research, 16, 1499-1512.Jeppesen E., Lauridsen T.L., Kairesalo T. & Perrow M.R. (1998). Impact of submergedmacrophytes on fish-zooplankton interactions in lakes (Chapter 5). Jeppesen, E., M.Søndergaard & Christoffersen (eds), The Structuring Role of Submerged Macrophytesin Lakes. Ecological Studies, 131, 91-114.Jeppessen E., Sondergaard M., Jensen J., Havens K., Aanneville O., Carvalho L., Coveney M.,Deneke R., Dokulil M. & Foy B. (2005). Lake responses to reduced nutrient loading-ananalysis of contemporary long-term data from 35 case studies. Freshwater Biology, 50,1747-1771.Johnson J.B. & Omland K.S. (2004). Model selection in ecology and evolution. Trends inEcology & Evolution, 19, 101-108.Kemp W.M., Petersen J.E. & Gardner R.H. (2001). Scale-dependence and the problem ofextrapolation. In: Scaling relations in experimental ecology. (eds. Gardner RH, KempWM, Kennedy VS & Petersen JE). Columbia University Press, New York, pp. 3–57.Kerfoot W.C., Levitan C. & Demott W.R. (1988). Daphnia-phytoplankton interactions - Densitydependentshifts in resource quality. Ecology, 69, 1806-1825.Kiessling W. (2005). Long-term relationships between ecological stability and biodiversity inPhanerozoic reefs. Nature, 433, 410-413.Komarkova J. (1998). Fish stock as a variable modifying trophic pattern of phytoplankton.Hydrobiologia, 370, 139-152.Kondoh M. (2003). Foraging adaptation and the relationship between food-web complexity andstability. Science, 299, 1388-1391.Koroleff F. (1978). Determination of ammonia. In: Methods of sea water analysis (eds.Grasshoff K, Ehrhardt M & Kremling K). Verlag Chemie Republic of Germany, pp. 151-157.Kuijper L.D.J., Kooi B.W., Zonneveld C. & Kooijman S. (2003). Omnivory and food webdynamics. Ecological Modelling, 163, 19-32.Lafontaine N. & McQueen D.J. (1991). Contraing trophic level interactions in lake St. Georgeand Haynes Lake (Ontario, Canada). Canadian Journal of Fisheries and AquaticSciences, 48, 356-363.Lamarra V.A. (1975). Digestive activities of carp as a major contributor to the nutrient loading oflakes. Verh. int. Ver. Limnol, 19, 2461-2468.Lancaster H.F. & Drenner R.W. (1990). Experimental mesocosm study of the separate andinteraction effects of phosphorus and mosquitofish (Gambusia affinis) on planktoncommunity structure. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 47, 471-479.Lancaster J., Bradley D.C., Hogan A. & Waldron S. (2005). Intraguild omnivory in predatorystream insects. Journal of Animal Ecology, 74, 619-629.Lande R. (1993). Risks of Population Extinction from Demographic and EnvironmentalStochasticity and Random Catastrophes. American Naturalist, 142, 911.Langeland A. (1982). Interactions between zooplanckton and fish in a fertilized lake. HolarcticEcology, 5, 273-310.Langeland A. & Reinertsen H. (1982). Interactions between phytoplankton and zooplankton in afertilized lake. Holarctic Ecology, 5, 253-272.Lawton J.H. & Brown V.K. (1994). Redundancy in ecosystems. In: Biodiversity and ecosystemfunction (eds. Schulze ED & Mooney HA). Springer-Verlag Berlin, pp. Pages 255-270.Lawton J.H. & Warren P.H. (1989). Patterns in Food Webs - Reply. Trends in Ecology &Evolution, 4, 50-50.Lazzaro X. (1987). A review of planktivorous fishes - Their evolution, feeding behaviors,selectivities, and impacts. Hydrobiologia, 146, 97-167.Lazzaro X., Bouvy M., Ribeiro R.A., Oliviera V.S., Sales L.T., Vasconcelos A.R.M. & Mata M.R.(2003). Do fish regulate phytoplankton in shallow eutrophic Northeast Brazilianreservoirs? Freshwater Biology, 48, 649-668.Lazzaro X., Drenner R.W., Stein R.A. & Smith J.D. (1992). PLANKTIVORES AND PLANKTONDYNAMICS - EFFECTS OF FISH BIOMASS AND PLANKTIVORE TYPE. CanadianJournal of Fisheries and Aquatic Sciences, 49, 1466-1473.Leibold M.A. (1989). Resource edibility and the effects of predators and productivity on theoutcome of trophic interactions. American Naturalist, 134, 922-949.124

Leibold M.A. (1996). A graphical model of keystone predators in food webs: Trophic regulationof abundance, incidence, and diversity patterns in communities. American Naturalist,147, 784-812.Leibold M.A., Chase J.M., Shurin J.B. & Downing A.L. (1997). Species turnover and theregulation of trophic structure. Annual Review of Ecology and Systematics, 28, 467-494.Loreau M. (1998). Biodiversity and ecosystem functioning: A mechanistic model. Proceedings ofthe National Academy of Sciences of the United States of America, 95, 5632-5636.Loreau M. & Hector A. (2001). Partitioning selection and complementarity in biodiversityexperiments. Nature, 412, 72-76.Luckinbi L.S. (1974). Effects of space and enrichment on a predator-prey system. Ecology, 55,1142-1147.Lynch M. (1979). Predation, competition, and zooplankton community structure - Experimentalstudy. Limnology and Oceanography, 24, 253-272.Lynch M. & Shapiro J. (1981). Predation, enrichment, and phytoplankton community structure.Limnol. Oceanogr, 26, 86-102.MacArthur R.H. (1955). Fluctuations of animal populations and a measure of communitystability. Ecology, 36, 533-536.MacRae V. & Croft B. (1996). Differential impact of Zetzellia ma/i (Acari: Stigmaeidae) onMetaseiulus occidentalis and Typh/odromus pyri (Acari: Phytoseiidae). Exp. AppI.Acarol, 20, 143-1.Maxwell S.E. & Delaney H.D. (2004). Designing Experiments and Analyzing Data: A ModelComparison Perspective. Lawrence Erlbaum Associates.May R.M. (1973). Stability and complexity in model ecosystems. Princeton University Press,Princeton.Mazumder A. (1994). Patterns of algal biomass in dominant odd-link vs. even-link lakeecosystems. Ecology, 75, 1141-1149.McCann K. & Hastings A. (1997). Re-evaluating the omnivory-stability relationship in food webs.Proceedings of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences, 264, 1249-1254.McCann K., Hastings A. & Huxel G.R. (1998a). Weak trophic interactions and the balance ofnature. Nature, 395, 794-798.McCann K.S. (2000). The diversity-stability debate. Nature, 405, 228-233.McCann K.S., Hastings A. & Strong D.R. (1998b). Trophic cascades and trophic trickles inpelagic food webs. Proceedings of the Royal Society of London Series B-BiologicalSciences, 265, 205-209.McCann K.S., Rasmussen J.B. & Umbanhowar J. (2005). The dynamics of spatially coupledfood webs. Ecology Letters, 8, 513-523.McCauley E. & Briand F. (1979). Zooplankton grazing and phytoplankton species richness -Field tests of the predation hypothesis. Limnology and Oceanography, 24, 243-252.McCauley E., Nisbet R.M., Murdoch W.W., de Roos A.M. & Gurney W.S.C. (1999). Largeamplitudecycles of Daphnia and its algal prey in enriched environments. Nature, 402,653-656.McCune B. & Mefford M.J. (1999). Multivriate analysis of ecological data, version 4.17. MjMSoftware, Gleneden Beach, OR.McIntyre P.B., Flecker A.S., Vanni M.J., Hood J.M., Taylor B.W. & Thomas S.A. (2008). Fishdistributions and nutrient cycling in streams: Can fish create biogeochemical hotspots?Ecology, 89, 2335-2346.McIntyre P.B., Jones L.E., Flecker A.S. & Vanni M.J. (2007). Fish extinctions alter nutrientrecycling in tropical freshwaters. Proceedings of the National Academy of Sciences ofthe United States of America, 104, 4461-4466.McNaughton S.J. (1978). STABILITY AND DIVERSITY OF ECOLOGICAL COMMUNITIES.Nature, 274, 251-253.McQueen D.J., Johannes M.R.S., Post J.R., Stewart T.J. & Lean D.R.S. (1989). Bottom-up andTop-Down Impacts on Fresh-Water Pelagic Community Structure. EcologicalMonographs, 59, 289-309.McQueen D.J., Post J.R. & Mills E.L. (1986). Trophic relationships in fresh-water pelagicecosystems. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 43, 1571-1581.Menge B.A., Berlow E.L., Blanchette C.A., Navarrete S.A. & Yamada S.B. (1994). The KeystoneSpecies Concept - Variation in Interaction Strength in a Rocky Intertidal Habitat.Ecological Monographs, 64, 249-286.125

Micheli F., Cottingham K.L., Bascompte J., Bjornstad O.N., Eckert G.L., Fischer J.M., Keitt T.H.,Kendall B.E., Klug J.L. & Rusak J.A. (1999). The dual nature of community variability.Oikos, 85, 161-169.Miller T.E. & Travis J. (1996). The evolutionary role of indirect effects in communities. Ecology,77, 1329-1335.Miracle M.R., Alfonso M.T. & Vicente E. (2007). Fish and nutrient enrichment effects on rotifersin a Mediterranean shallow lake: a mesocosm experiment. Hydrobiologia, 593, 77-94.Mittelbach G.G., Turner A.M., Hall D.J., Rettig J.E. & Osenberg C.W. (1995). Perturbation andresilience - A long-term, whole-lake study of predator extinction and reintroduction.Ecology, 76, 2347-2360.Montoya J.M., Pimm S.L. & Sole R.V. (2006). Ecological networks and their fragility. Nature,442, 259-264.Montoya J.M., Rodriguez M.A. & Hawkins B.A. (2003). Food web complexity and higher-levelecosystem services. Ecology Letters, 6, 587-593.Morin P.J. & Lawler S.P. (1996). Effects of food chain length and omnivory on populationdynamics in experimental food webs. In: Food Webs: Integration of Patterns andDynamics (eds. Polis GA & Winemiller KO). Chapman and Hall, New York, pp. 218–230.Moss B., Stephen D., Balayla D.M., Becares E., Collings S.E., Fernandez-Alaez C., Fernandez-Alaez M., Ferriol C., Garcia P., Goma J., Gyllstrom M., Hansson L.A., Hietala J.,Kairesalo T., Miracle M.R., Romo S., Rueda J., Russell V., Stahl-Delbanco A.,Svensson M., Vakkilainen K., Valentin M., Van de Bund W.J., Van Donk E., Vicente E.& Villena M.J. (2004). Continental-scale patterns of nutrient and fish effects on shallowlakes: synthesis of a pan-European mesocosm experiment. Freshwater Biology, 49,1633-1649.Murdoch W. & Bence J. (1987). General predators and unstable prey populations. Predation:Direct and Indirect Impacts on Aquatic Communities, 17–30.Naeem S. (1998). Species redundancy and ecosystem reliability. Conservation Biology, 12, 39-45.Naeem S. & Li S.B. (1997). Biodiversity enhances ecosystem reliability. Nature, 390, 507-509.Nakagawa S. & Cuthill I.C. (2007). Effect size, confidence interval and statistical significance: apractical guide for biologists. Biological Reviews, 82, 591-605.Neutel A.M., Heesterbeek J.A.P. & de Ruiter P.C. (2002). Stability in real food webs: Weak linksin long loops. Science, 296, 1120-1123.Neutel A.M., Heesterbeek J.A.P., van de Koppel J., Hoenderboom G., Vos A., Kaldeway C.,Berendse F. & de Ruiter P.C. (2007). Reconciling complexity with stability in naturallyassembling food webs. Nature, 449, 599-U11.Norberg J. (2000). Resource-niche complementarity and autotrophic compensation determinesecosystem-level responses to increased cladoceran species richness. Oecologia, 122,264-272.Northcote T.G. (1988). Fish in the sctructure and function of fresh-water ecosystems - A topdownview. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 45, 361-379.Oksanen L. (1991). Trophic Levels and Trophic Dynamics - a Consensus Emerging. Trends inEcology & Evolution, 6, 58-60.Oksanen L., Fretwell S.D., Arruda J. & Niemela P. (1981). Exploitation ecosystems in gradientsof primary productivity. American Naturalist, 118, 240-261.Okun N., Brasil J., Attayde J.L. & Costa I.A.S. (2008). Omnivory does not prevent trophiccascades in pelagic food webs. Freshwater Biology, 53, 129-138.Osenberg C., Sarnelle O. & Cooper S. (1997). Effect Size in Ecological Experiments: TheApplication of Biological Models in Meta-Analysis. The American Naturalist, 150, 798-812.Otto S.B., Berlow E.L., Rank N.E., Smiley J. & Brose U. (2008). Predator diversity and identitydrive interaction strength and trophic cascades in a food web. Ecology, 89, 134-144.Pace M.L., Cole J.J., Carpenter S.R. & Kitchell J.F. (1999). Trophic cascades revealed indiverse ecosystems. Trends in Ecology & Evolution, 14, 483-488.Paine R.T. (1966). FOOD WEB COMPLEXITY AND SPECIES DIVERSITY. AmericanNaturalist, 100, 65-&.Paine R.T. (1988). Food Webs - Road maps of interactions or grist for theoretical development.Ecology, 69, 1648-1654.126

Panosso R.F., Attayde J.L. & Muehe D. (1998). Morfometria das lagoas Imboassica, Cabiúnas,Comprida e Carapebus: implicações para seu funcionamento e manejo. In: Ecologiadas Lagoas Costeiras do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba e do Município deMacaé (RJ). (ed. Esteves FA). Nupem/UFRJ Rio de Janeiro, p. 464.Peacor S.D. & Werner E.E. (1997). Trait-mediated indirect interactions in a simple aquatic foodweb. Ecology, 78, 1146-1156.PerezFuentetaja A., McQueen D.J. & Demers E. (1996). Stability of oligotrophic and eutrophicplanktonic communities after disturbance by fish. Oikos, 75, 98-110.Persson A., Hansson L.A., Bronmark C., Lundberg P., Pettersson L.B., Greenberg L., NilssonP.A., Nystrom P., Romare P. & Tranvik L. (2001). Effects of enrichment on simpleaquatic food webs. American Naturalist, 157, 654-669.Persson L. (1999). Trophic cascades: abiding heterogeneity and the trophic level concept at theend of the road. Oikos, 85, 385-397.Petersen J.E., Chen C.C. & Kemp W.M. (1997). Scaling aquatic primary productivity:Experiments under nutrient- and light-limited conditions. Ecology, 78, 2326-2338.Petrucio M.M. (1998). Caracterização das lagoas Imboassica, Cabiúnas, Comprida eCarapebus a partir da temperatura, salinidade, condutividade, alcalinidade, O2dissolvido, pH, transparência e material em suspensão. In: Ecologia das LagoasCosteiras do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba e do Município de Macaé(RJ). (ed. Esteves FA). Nupem/UFRJ Rio de Janeiro, p. 464.Pimm S.L. (1980). Properties of Food Webs. Ecology, 61, 219-225.Pimm S.L. & Lawton J.H. (1978). FEEDING ON MORE THAN ONE TROPHIC LEVEL. Nature,275, 542-544.Pimm S.L., Lawton J.H. & Cohen J.E. (1991). Food Web Patterns and Their Consequences.Nature, 350, 669-674.Polis G.A. (1991). Complex Trophic Interactions in Deserts - an Empirical Critique of Food-WebTheory. American Naturalist, 138, 123-155.Polis G.A. (1998). Ecology - Stability is woven by complex webs. Nature, 395, 744-745.Polis G.A. (1999). Why are parts of the world green? Multiple factors control productivity and thedistribution of biomass. Oikos, 86, 3-15.Polis G.A., Holt R.D., Menge B.A. & Winemiller K.O. (1996a). Time, space, and life history:influences on food webs. Pages. 435–460. Food Webs: Integration of Patterns andDynamics. New York: Chapman and Hall.Polis G.A., Myers C.A. & Holt R.D. (1989). THE ECOLOGY AND EVOLUTION OFINTRAGUILD PREDATION - POTENTIAL COMPETITORS THAT EAT EACH OTHER.Annual Review of Ecology and Systematics, 20, 297-330.Polis G.A., Sears A.L.W., Huxel G.R., Strong D.R. & Maron J. (2000). When is a trophiccascade a trophic cascade? Trends in Ecology & Evolution, 15, 473-475.Polis G.A., Strong D.R. & Uk (1996b). Food web complexity and community dynamics.American Naturalist, 147, 813-846.Polley H.W., Wilsey B.J. & Derner J.D. (2007). Dominant species constrain effects of speciesdiversity on temporal variability in biomass production of tallgrass prairie. Oikos, 116,2044-2052.Post J.R. & McQueen D.J. (1987). The impact of planktivorous fish on the structure of aplankton community. Freshwater Biology, 17, 79-89.Pough F.H., Janis C.M. & Heiser J.B. (2005). Vertebrate Life. In. New Jersey: PearsonEducation, Inc.Power M.E. (1990). Effects of Fish in River Food Webs. Science, 250, 811-814.Power M.E. (2000). What enables trophic cascades? Commentary on Polis et al. Trends inEcology & Evolution, 15, 443-444.Power M.E., Tilman D., Estes J.A., Menge B.A., Bond W.J., Mills L.S., Daily G., Castilla J.C.,Lubchenco J., Paine R.T. & Vd (1996). Challenges in the quest for keystones.Bioscience, 46, 609-620.Pyke G.H., Pulliam H.R. & Charnov E.L. (1977). Optimal Foraging - Selective review of theoryand test. Quarterly Review of Biology, 52, 137-154.Quinn G.P. & Keough M.J. (2002). Experimental Design and Data Analysis for Biologists.Cambridge University Press.Rangel T., Diniz-Filho J.A.F. & Bini L.M. (2006). Towards an integrated computational tool forspatial analysis in macroecology and biogeography. Global Ecology and Biogeography,15, 321-327.127

Reisewitz S.E., Estes J.A. & Simenstad C.A. (2006). Indirect food web interactions: sea ottersand kelp forest fishes in the Aleutian archipelago. Oecologia, 146, 623-631.Reynolds C.S. (1984). The Ecology of Freshwater Phytoplankton. Cambridge University Press.Rice W.R. (1989). Analyzing tables of statistical tests. Evolution, 43, 223-225.Ricklefs R. (1990). Ecology. WH Freeman, New York.Romanuk T.N., Vogt R.J. & Kolasa J. (2006). Nutrient enrichment weakens the stabilizing effectof species richness. Oikos, 114, 291-302.Rondel C., Arfi R., Corbin D., Le Bihan F., Ndour E.H. & Lazzaro X. (2008). A cyanobacterialbloom prevents fish trophic cascades. Freshwater Biology, 53, 637-651.Rosenberg M.S., Adams D.C. & Gurevitch J. (2000). MetaWin: statistical software for metaanalysis.Version 2.0. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts.Rosenheim J.A. & Corbett A. (2003). Omnivory and the indeterminacy of predator function: Cana knowledge of foraging behavior help? Ecology, 84, 2538-2548.Rosenzweig M.I. (1971). PARADOX OF ENRICHMENT - DESTABILIZATION OFEXPLOITATION ECOSYSTEMS IN ECOLOGICAL TIME. Science, 171, 385-&.Roy S. & Chattopadhyay J. (2007). Towards a resolution of ‘the paradox of the plankton’: A briefoverview of the proposed mechanisms. Ecological Complexity, 4, 26-33.Sánchez-Botero R.I. (2005). Efeitos de distúrbios naturais e antrópicos sobre a fauna ictíica emlagoas costeiras na região de Macaé. In: Programa de pós-graduação em Ecologia(PPGE). Universidade Federal do Rio de Janeiro Rio de Janeiro, p. 70.Sankaran M. & McNaughton S.J. (1999). Determinants of biodiversity regulate compositionalstability of communities. Nature, 401, 691-693.Sarnelle O. (1993). Herbivore effects on phytoplankton succession in a eutrophic lake.Ecological Monographs, 63, 129-149.Sarnelle O. (1997). Daphnia effects on microzooplankton: Comparisons of enclosure and wholelakeresponses. Ecology, 78, 913-928.Schaus M.H. & Vanni M.J. (2000). Effects of gizzard shad on phytoplankton and nutrientdynamics: Role of sediment feeding and fish size. Ecology, 81, 1701-1719.Schaus M.H., Vanni M.J. & Wissing T.E. (2002). Biomass-dependent diet shifts in omnivorousgizzard shad: Implications for growth, food web, and ecosystem effects. Transactions ofthe American Fisheries Society, 131, 40-54.Schaus M.H., Vanni M.J., Wissing T.E., Bremigan M.T., Garvey J.E. & Stein R.A. (1997).Nitrogen and phosphorus excretion by detritivorous gizzard shad in a reservoirecosystem. Limnology and Oceanography, 42, 1386-1397.Scheffer M. (1991). Fish and nutrients interplay determines algal biomass - A minimal model.Oikos, 62, 271-282.Scheffer M. (1998). Ecology of shallow lakes. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, TheNetherlands.Scheffer M., Rinaldi S., Huisman J. & Weissing F.J. (2003). Why plankton communities have noequilibrium: solutions to the paradox. Hydrobiologia, 491, 9-18.Scheffer M., Rinaldi S. & Kuznetsov Y.A. (2000). Effects of fish on plankton dynamics: atheoretical analysis. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 57, 1208-1219.Scheiner S.M. (1993). MANOVA: multiple response variables and multispecies interactions. p94–112. In: Design and analysis of ecological experiments. Chapman and Hall, NewYork (eds. Scheiner SM & Gurevitch J). Oxford University Press, New York, pp. 445–112.Scheiner S.M. (2001). Multiple response variables and multispecies interactions. In: Design andAnalysis of Ecological Experiments (eds. Scheiner SM & Gurevitch J). Oxford UniversityPress, New York, pp. 94–112.Schindler D.E. (2007). Fish extinctions and ecosystem functioning in tropical ecosystems.Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 104,5707-5708.Schindler D.E., Carpenter S.R., Cole J.J., Kitchell J.F. & Pace M.L. (1997). Influence of foodweb structure on carbon exchange between lakes and the atmosphere. Science, 277,248-251.Schindler D.E. & Scheuerell M.D. (2002). Habitat coupling in lake ecosystems. Oikos, 98, 177-189.128

Schmitz O.J., Hamback P.A. & Beckerman A.P. (2000). Trophic cascades in terrestrial systems:A review of the effects of carnivore removals on plants. American Naturalist, 155, 141-153.Shurin J.B., Borer E.T., Seabloom E.W., Anderson K., Blanchette C.A., Broitman B., CooperS.D. & Halpern B.S. (2002). A cross-ecosystem comparison of the strength of trophiccascades. Ecology Letters, 5, 785-791.Shurin J.B., Gruner D.S. & Hillebrand H. (2006). All wet or dried up? Real differences betweenaquatic and terrestrial food webs. Proceedings of the Royal Society B-BiologicalSciences, 273, 1-9.Shurin J.B. & Seabloom E.W. (2005). The strength of trophic cascades across ecosystems:predictions from allometry and energetics. Journal of Animal Ecology, 74, 1029-1038.Sih A. (1993). Effects of Ecological Interactions on Forager Diets: Competition, Predation Risk,Parasitism and Prey Behaviour. Diet Selection: An Interdisciplinary Approach toForaging Behaviour.Silvertown J., Dodd M.E., McConway K., Potts J. & Crawley M. (1994). Rainfall, biomassvariation, and community composition in the park grass experiment. Ecology, 75, 2430-2437.Singer M.S. & Bernays E.A. (2003). Understanding omnivory needs a behavioral perspective.Ecology, 84, 2532-2537.Smith D.W. (1989). THE FEEDING SELECTIVITY OF SILVER CARP,HYPOPHTHALMICHTHYS-MOLITRIX VAL. Journal of Fish Biology, 34, 819-828.Snyder W.E. & Ives A.R. (2001). Generalist predators disrupt biological control by a specialistparasitoid. Ecology, 82, 705-716.Soffiati A. (2000). Aspectos históricos das restingas da eco-região Norte do Estado do Rio deJaneiro - Brasil. In: Ecologia de Restingas e Lagoas Costeiras (eds. Esteves FA &Lacerda LD). Núcleo de Pesquisas Ecológicas de Macaé (NUPEM/UFRJ) Rio deJaneiro, p. 446.Sondergaard M., Jensen J.P. & Jeppesen E. (2003). Role of sediment and internal loading ofphosphorus in shallow lakes. Hydrobiologia, 506, 135-145.Spencer M. & Warren P.H. (1996). The effects of energy input, immigration and habitat size onfood web structure: A microcosm experiment. Oecologia, 108, 764-770.Srivastava D.S. & Lawton J.H. (1998). Why more productive sites have more species: Anexperimental test of theory using tree-hole communities. American Naturalist, 152, 510-529.StatSoft (2001). Statistica for Windows version 6.0. Statsoft Inc., Tulsa, OK, USA.Stephen D., Balayla D.M., Becares E., Collings S.E., Fernandez-Alaez C., Fernandez-Alaez M.,Ferriol C., Garcia P., Goma J., Gyllstrom M., Hansson L.A., Hietala J., Kairesalo T.,Miracle M.R., Romo S., Rueda J., Stahl-Delbanco A., Svensson M., Vakkilainen K.,Valentin M., Van de Bund W.J., Van Donk E., Vicente E., Villena M.J. & Moss B. (2004).Continental-scale patterns of nutrient and fish effects on shallow lakes: introduction to apan-European mesocosm experiment. Freshwater Biology, 49, 1517-1524.Stief P. & Holker F. (2006). Trait-mediated indirect effects of predatory fish on microbialmineralization in aquatic sediments. Ecology, 87, 3152-3159.Straskraba M. (1965). The effect of fish on the number of invertebrates in ponds and streams.Mitt. int. Ver. Limnol, 13, 106-127.Strauss S.Y. (1991). Indirect Effects in Community Ecology - Their Definition, Study andImportance. Trends in Ecology & Evolution, 6, 206-210.Strong D.R. (1992). Are Trophic Cascades All Wet - Differentiation and Donor-Control inSpeciose Ecosystems. Ecology, 73, 747-754.Tanabe K. & Namba T. (2005). Omnivory creates chaos in simple food web models. Ecology,86, 3411-3414.Thompson C.M. & Gese E.M. (2007). Food webs and intraguild predation: Communityinteractions of a native mesocarnivore. Ecology, 88, 334-346.Tilman D. (1996). Biodiversity: Population versus ecosystem stability. Ecology, 77, 350-363.Tilman D. (1999). The ecological consequences of changes in biodiversity: A search for generalprinciples. Ecology, 80, 1455-1474.Tilman D. & Downing J.A. (1994). Biodiversity and Stability in Grasslands. Nature, 367, 363-365.Tilman D., Reich P.B. & Knops J.M.H. (2006). Biodiversity and ecosystem stability in a decadelonggrassland experiment. Nature, 441, 629-632.129

Timms R.M. & Moss B. (1984). Prevention of growth of potentially dense phytoplanktonpopulations by zooplankton grazing, in the presence of zooplanktivorous fish, in ashallow wetland ecosystem. Limnology and Oceanography, 29, 472-486.Vadeboncoeur Y., McCann K.S., VanderZanden M.J. & Rasmussen J.B. (2005). Effects ofmulti-chain omnivory on the strength of trophic control in lakes. Ecosystems, 8, 682-693.Vadeboncoeur Y., Vander Zanden M.J. & Lodge D.M. (2002). Putting the lake back together:Reintegrating benthic pathways into lake food web models. Bioscience, 52, 44-54.Vakkilainen K., Kairesalo T., Hietala J., Balayla D.M., Becares E., Van de Bund W.J., Van DonkE., Fernandez-Alaez M., Gyllstrom M., Hansson L.A., Miracle M.R., Moss B., Romo S.,Rueda J. & Stephen D. (2004). Response of zooplankton to nutrient enrichment andfish in shallow lakes: a pan-European mesocosm experiment. Freshwater Biology, 49,1619-1632.Van de Bund W.J., Romo S., Villena M.J., Valentin M., Van Donk E., Vicente E., Vakkilainen K.,Svensson M., Stephen D., Stahl-Delbanco A., Rueda J., Moss B., Miracle M.R.,Kairesalo T., Hansson L.A., Hietala J., Gyllstrom M., Goma J., Garcia P., Fernandez-Alaez M., Fernandez-Alaez C., Ferriol C., Collings S.E., Becares E., Balayla D.M. &Alfonso T. (2004). Responses of phytoplankton to fish predation and nutrient loading inshallow lakes: a pan-European mesocosm experiment. Freshwater Biology, 49, 1608-1618.Van De Bund W.J. & Van Donk E. (2004). Effects of fish and nutrient additions on food-webstability in a charophyte-dominated lake. Freshwater Biology, 49, 1565-1573.Vander Zanden M.J., Essington T.E. & Vadeboncoeur Y. (2005). Is pelagic top-down control inlakes augmented by benthic energy pathways? Canadian Journal of Fisheries andAquatic Sciences, 62, 1422-1431.Vander Zanden M.J. & Vadeboncoeur Y. (2002). Fishes as integrators of benthic and pelagicfood webs in lakes. Ecology, 83, 2152-2161.Vandermeer J. (2006). Omnivory and the stability of food webs. Journal of Theoretical Biology,238, 497-504.Vanni M.J. (1986a). COMPETITION IN ZOOPLANKTON COMMUNITIES - SUPPRESSION OFSMALL SPECIES BY DAPHNIA-PULEX. Limnology and Oceanography, 31, 1039-1056.Vanni M.J. (1986b). FISH PREDATION AND ZOOPLANKTON DEMOGRAPHY - INDIRECTEFFECTS. Ecology, 67, 337-354.Vanni M.J. (1987). EFFECTS OF NUTRIENTS AND ZOOPLANKTON SIZE ON THESTRUCTURE OF A PHYTOPLANKTON COMMUNITY. Ecology, 68, 624-635.Vanni M.J. (2002). Nutrient cycling by animals in freshwater ecosystems. Annual Review ofEcology and Systematics, 33, 341-370.Vanni M.J., Arend K.K., Bremigan M.T., Bunnell D.B., Garvey J.E., Gonzalez M.J., RenwickW.H., Soranno P.A. & Stein R.A. (2005). Linking landscapes and food webs: Effects ofomnivorous fish and watersheds on reservoir ecosystems. Bioscience, 55, 155-167.Vanni M.J., Bowling A.M., Dickman E.M., Hale R.S., Higgins K.A., Horgan M.J., Knoll L.B.,Renwick W.H. & Stein R.A. (2006). Nutrient cycling by fish supports relatively moreprimary production as lake productivity increases. Ecology, 87, 1696-1709.Vanni M.J. & Findlay D.L. (1990). Trophic Cascades and Phytoplankton Community Structure.Ecology, 71, 921-937.Vanni M.J. & Layne C.D. (1997). Nutrient recycling and herbivory as mechanisms in the ''topdown''effect of fish on algae in lakes. Ecology, 78, 21-40.Vanni M.J., Layne C.D. & Arnott S.E. (1997). ''Top-down'' trophic interactions in lakes: Effects offish on nutrient dynamics. Ecology, 78, 1-20.Vanni M.J., Luecke C., Kitchell J.F., Allen Y., Temte J. & Magnuson J.J. (1990). EFFECTS ONLOWER TROPHIC LEVELS OF MASSIVE FISH MORTALITY. Nature, 344, 333-335.Vinyard G.L., Drenner R.W., Gophen M., Pollingher U., Winkelman D.L. & Hambright K.D.(1988). AN EXPERIMENTAL-STUDY OF THE PLANKTON COMMUNITY IMPACTSOF 2 OMNIVOROUS FILTER-FEEDING CICHLIDS, TILAPIA-GALILAEA ANDTILAPIA-AUREA. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 45, 685-690.Werner E.E. & Peacor S.D. (2003). A review of trait-mediated indirect interactions in ecologicalcommunities. Ecology, 84, 1083-1100.Wetzel R.G. & Likens G.E. (1991). Limnological Analysis. Springer Verlag, New York.130

Williams A.E. & Moss B. (2003). Effects of different fish species and biomass on planktoninteractions in a shallow lake. Hydrobiologia, 491, 331-346.Winemiller K.O. (1990). Spatial and Temporal Variation in Tropical Fish Trophic Networks.Ecological Monographs, 60, 331-367.Wojdak J.M. & Luttbeg B. (2005). Relative strengths of trait-mediated and density-mediatedindirect effects of a predator vary with resource levels in a freshwater food chain. Oikos,111, 592-598.Worm B. & Duffy J.E. (2003). Biodiversity, productivity and stability in real food webs. Trends inEcology & Evolution, 18, 628-632.Worm B., Lotze H.K., Hillebrand H. & Sommer U. (2002). Consumer versus resource control ofspecies diversity and ecosystem functioning. Nature, 417, 848-851.Yachi S. & Loreau M. (1999). Biodiversity and ecosystem productivity in a fluctuatingenvironment: The insurance hypothesis. Proceedings of the National Academy ofSciences of the United States of America, 96, 1463-1468.Yodzis P. (1984). How Rare is Omnivory? Ecology, 65, 321-323.Yodzis P. (1988). The indeterminacy of ecological interactions as perceived throughperturbation experiments Ecology, 69, 508-515.Zaret T.M. (1980). The effect of prey motion on planktivore choice. In: Evolution and Ecology ofZooplankton Communities (ed. Kerfoot WC). University Press of New England Hanover,pp. 594-603.131