Les modes de transmission des virus ... - Remy Froissart

Les modes de transmission des virus phytopathogènes par
vecteurs
Hébrard E, Froissart R, Louis C et S Blanc*.
Équipe Vection, Laboratoire de Biologie Cellulaire et Moléculaire,
Station de Pathologie Comparée, INRA-CNRS
30380 Saint-Christol-lez-Alès
* auteur pour correspondance
e-mail : blanc@ensam.inra.fr
RESUME
Les virus phytopathogènes sont le plus souvent transmis d’une plante à
l’autre par un organisme tiers dénommé vecteur. Il existe des vecteurs chez les
champignons, les nématodes, les acariens et les insectes. Les stratégies virales
adoptées pour l’interaction virus/vecteur sont très diverses. Certains virus
s’adsorbent à la surface externe du vecteur alors que d’autres pénètrent le milieu
intérieur où seuls certains se multiplieront. Quelle que soit la nature du vecteur,
certaines stratégies de transmission se ressemblent et peuvent être classées en trois
grandes catégories. Sur la base des exemples des relations virus/vecteur les mieux
connus, les caractéristiques de chacune de ces catégories sont décrites. Le choix de
caractères qualitatifs plutôt que quantitatifs, utilisés pour définir les différents modes
de transmission, est discuté dans cette synthèse dans l’optique d’établir une
classification extrapolable à tous les virus de plantes.
Mots-clé : Virus de plantes, transmission, vecteurs, classification.
ABSTRACT
Plants viruses are most often transmitted by vectors which can be fungi,
nematodes, mites or insects. Viruses have evolved a wide range of strategies for
interacting with their respective vectors. Some viruses are externally transported by
the vector whereas others can penetrate inside the vector body (and/or cells) where
they will, in some cases only, replicate. Some mechanisms of virus/vector interaction
are found to be rather alike and the overall diversity of the strategies encountered
among plant viruses can be grouped in three major categories. Based upon the best
known exemples, the virus-vector relationship corresponding to each category is
described herein. A few qualitative, rather than quantitative, parameters were chosen
here to simplify the system classifying the different strategies used by viruses for
vector transmission. The possibility to extrapolate this classification to all plant
viruses, whatever the vector, is discussed.
Keywords : plant viruses, transmission, vectors, classification
1

INTRODUCTION
Les virus sont des parasites endocellulaires obligatoires dont la pérennité
dépend bien sûr de leur capacité à se répliquer au sein d’une cellule hôte, mais pas
uniquement. Avant la mort de cette cellule, le virus doit également être capable
d’infecter d’autres cellules du même hôte en opérant des mouvements de cellule à
cellule, et des mouvements systémiques en empruntant les tissus vasculaires de son
hôte (pour revue [1]). Enfin avant ou peu après la mort de l’hôte, les virus devront
impérativement en infecter un autre. Cette étape de transmission est indispensable et
commune à tous les virus connus et elle implique le plus souvent un passage très
délicat du virus dans le milieu extérieur. Les solutions adoptées par les virus pour
accomplir cette étape avec succès (étape que nous considérons comme l’une des plus
problématiques du cycle viral), sont impressionnantes tant par leur nature que par
leur diversité.
Les virus de plantes sont confrontés aux difficultés de la transmission
accentuées par le fait que leurs hôtes sont immobiles. Ceci explique probablement
pourquoi la majorité des stratégies de transmission adoptées par les phytovirus fait
appel à un organisme tiers, bien que certains virus soient transmissibles par la graine,
le pollen ou par contact (cas de transmission non traités ici). De nombreux animaux,
en particulier des invertébrés, puisent leurs ressources dans les tissus de végétaux
supérieurs. Ils sont le plus souvent très mobiles, capables de passer de manière
autonome d’une plante à une autre et ne détruisent pas immédiatement la plante sur
laquelle ils se nourrissent. Tous ces organismes sont susceptibles d’être utilisés
comme véhicules de transport entre plantes hôtes, dans l’espace ou dans le temps,
par des virus phytopathogènes et sont dans ce cas dénommés « vecteur ». Ainsi, pour
l’ensemble des virus connus infectant des plantes variées dans différentes régions du
monde, des vecteurs ont été décrits chez les champignons du sol, les nématodes du
sol, les acariens et les insectes. Les études sur la transmission par vecteurs (vection)
ont débuté dès le début de ce siècle [2] et la grande majorité des données
expérimentales accumulées depuis concernent principalement les virus transmis par
insectes dont l’adaptation de l’appareil buccal est de type piqueur-suceur. Il s’agit là,
en tout cas, du seul groupe de vecteur pour lequel la masse d’informations a permis
l’établissement d’une classification des différentes stratégies de transmission virale.
Les insectes de type piqueur-suceur se trouvent principalement dans trois
ordres : Diptera, Heteroptera et Homoptera. Très peu de diptères se nourrissent sur
plantes, ce qui est plus fréquent chez les hétéroptères et caractéristique chez les
homoptères, où l’on trouve l’immense majorité des vecteurs. L’ordre Homoptera
regroupe les cochenilles, les cicadelles, les aleurodes et surtout les aphides
(pucerons). C’est pour la transmission de virus par pucerons que la classification
des différentes stratégies a été originellement élaborée. Ce n’est que par la suite
qu’elle fut, par usage consensuel, extrapolée aux cas des virus transmis par les autres
familles d’homoptères cités ci-dessus.
Nous présenterons ici cette classification de manière critique, notre objectif
étant d’en proposer une actualisation et d’évaluer la possibilité d’élaborer un
système simplifié (tout en restant informatif) qui soit extrapolable à tous les cas de
transmission de virus phytopathogènes, quel que soit le vecteur considéré.
Cette démarche de réflexion sur les problèmes de classification nous parait
particulièrement importante pour les deux raisons suivantes. (i) Un mode de
classement (bien conçu) des stratégies de transmission devrait, à terme, permettre de
confirmer des liens évolutifs entre différents groupes viraux. (ii) Les cas où la
phylogénie (établie sur d’autres caractères que la transmission) ne permet pas
d’expliquer que deux groupes viraux possèdent la même stratégie de transmission
2

sont plus intéressants encore sur un plan fondamental et épidémiologique. En effet,
ils permettront de poser de nouvelles hypothèses concernant l’évolution de la
stratégie de transmission correspondante.
A l’aide de quelques exemples bien connus, nous décrirons les interactions
moléculaires entre un virus et son vecteur pour chacune des stratégies de
transmission présentées. Dans cette optique, nous ne dresserons pas un inventaire
exhaustif des différents couples virus/vecteur dans chaque catégorie, un tel inventaire
serait ici inutile et fastidieux.
Historique de l’évolution du système de classification
Le système de classification généralement admis résulte de la synthèse de
plusieurs systèmes revus et complétés au fil de l’approfondissement des
connaissances depuis plus de cinquante années. Cette évolution est liée à l’apparition
graduelle de nouvelles techniques telles que la microscopie optique,
l’immunocytochimie, la microscopie électronique et enfin la biologie moléculaire.
Une des toutes premières tentatives de classification des stratégies de transmission
fut proposée par Watson et Roberts [3] qui introduisent les notions de transmission
« persistante » et « non-persistante », complétée par Sylvester [4] avec les virus à
stratégie intermédiaire, qualifiée de « semi-persistante ». Ces travaux étaient basés
sur des critères quantitatifs : la mesure du temps nécessaire à l’acquisition du virus
(le vecteur devient ainsi infectant) et son inoculation par le vecteur, ainsi que la durée
de rétention du virus infectieux et inoculable par le vecteur. Cette classification avait
l’inconvénient de placer le vecteur comme une véritable « boîte noire » dans laquelle
le virus peut entrer et d’où il peut sortir, mais dont les événements internes restaient
totalement inconnus. Kennedy et al. [5] et plus tard Harris [6] proposent les termes
qualitatifs de transmission « circulante » (à la place de persistante) et « noncirculante
» (à la place de non et semi-persistante) suivant que le virus effectue un
cycle passant par l’hémolymphe du vecteur (i) ou pas (ii).
(i) Un virus à transmission dite circulante est ingéré par le vecteur lors d’un
repas sur une plante infectée et atteint l’intestin. Il traverse alors la paroi intestinale
puis diffuse dans l’hémolymphe jusqu’aux glandes salivaires. C’est la salivation du
vecteur lors de l’introduction des stylets dans une nouvelle plante hôte qui sera
responsable de l’inoculation du virus. Cette catégorie était divisée en deux sousgroupes
suivant que le virus se réplique dans le vecteur durant ce cycle (virus à
transmission circulante propagative) ou ne s’y réplique pas (virus à transmission
circulante non-propagative).
(ii) Un virus à transmission dite non-circulante est retenu au niveau des
stylets et/ou du tube digestif antérieur du vecteur à partir d’où il sera inoculé à une
nouvelle plante saine. Cette catégorie est encore aujourd’hui divisée en deux sousgroupes
: transmission non-persistante et semi-persistante suivant les critères anciens
définis par Watson et Roberts [3] et Sylvester [4].
Le résultat de cette évolution terminologique reste somme toute assez
complexe puisque toutes les notions suscitées, parfois même un cumul de ces
notions, sont encore utilisées dans la littérature de façon plus ou moins sporadique et
que la terminologie varie de manière importante suivant les auteurs. La synthèse la
plus récente a été proposée par Nault [7], mais nous emploierons une terminologie
simplifiée basée sur des caractères qualitatifs. Lorsqu’un virus se réplique durant
son passage dans le vecteur, nous parlerons de virus à transmission propagative.
Lorsque le virus passe par le milieu intérieur du vecteur sans s’y répliquer nous
parlerons de virus à transmission circulante. Enfin, si le virus ne pénètre jamais le
milieu intérieur du vecteur, nous parlerons de virus à transmission non-circulante.
C’est sur cette base que nous essayerons de proposer et de justifier, au fil du texte,
3

quelques actualisations qui nous paraissent plus satisfaisantes au vu des résultats
apportés par les outils de biologie moléculaire au cours de la dernière décennie.
Stratégie de transmission propagative
Les virus à transmission propagative appartiennent aux genres Cyto- et
Nucleorhabdovirus, Phytoreovirus, Fijivirus, Oryzavirus, Marafivirus et Tenuivirus
qui sont tous apparentés à des familles virales aussi inféodées aux animaux et
notamment aux insectes ([7], pour revue sur la taxonomie voir [8]). La majorité de
ces virus est transmise à la descendance, chez l’insecte, par passage transovarien et
aucun d’entre eux ne l’est, chez la plante, par transmission par la graine.
L’acquisition du virus par son vecteur lors d’un repas sur une plante infectée
s’effectue en une période pouvant durer de quelques minutes à quelques heures. La
variabilité de cette mesure dépend vraisemblablement de la répartition du virus dans
la plante hôte et par conséquent, du temps nécessaire aux vecteurs pour atteindre lors
du repas, les tissus infectés. Il existe une phase de latence, après le repas
d’acquisition, durant laquelle le vecteur n’est pas infectant pour la plante. Ce
phénomène correspond au temps nécessaire au virus pour s’accumuler sous forme
infectieuse dans les glandes salivaires et donc dans la salive. Bien évidemment,
puisque le virus se multiplie dans l’insecte durant son transfert, la durée de cette
phase de latence est proportionnelle à la durée du cycle de multiplication virale. On
peut donc s’attendre à ce que ce paramètre soit influencé par des facteurs tels que: la
nature et l’état physiologique de l’insecte (stade du développement et âge), la
température, la génétique du virus et celle du vecteur. En tout état de cause, cette
phase de latence dure de quelques jours à plusieurs mois. Le vecteur restera alors
infectant et infecté jusqu’à sa mort, bien que l’efficacité d’inoculation du virus à la
plante diminue souvent à des âges avancés du vecteur. La durée minimale du repas au
cours de laquelle ces virus sont inoculés à la plante est relativement courte puisque
quelques minutes suffisent le plus souvent. L’ensemble de ces informations est
détaillé par Nault [7].
Les arguments expérimentaux qui sont en général interprétés comme des
preuves de la multiplication virale dans le vecteur sont issus de différentes approches.
Des observations en microscopie optique et électronique ont montré que les virus
transmis suivant la stratégie propagative sont présents dans les cellules de nombreux
organes de leurs vecteurs : les ovaires, les corps gras, les muscles, les tissus du
système nerveux, les tissus conjonctifs et les glandes salivaires [9]. Des injections
d’extraits d’insectes vecteurs virulifères dans l’hémolymphe d’autres insectes
permissifs non porteurs du virus provoquent l’infection de ces derniers. Cette
transmission par injection peut être répétée (en chaîne) un nombre de fois supérieur à
celui qui, si le virus ne se multipliait pas, aboutirait à sa perte par simple effet de
dilution limite [10]. La principale preuve de la multiplication du virus dans son
vecteur a été la mesure quantitative du taux d’antigènes viraux dans le vecteur qui a
démontré une augmentation du titre viral après que le vecteur ait été isolé de la plante
infectée, source de l’inoculum [11]. Enfin, il a été possible dans quelques cas de
propager le virus sur des cultures de cellules de l’insecte vecteur (pour revue voir
[7]).
Les mécanismes moléculaires régissant l’interaction virus/vecteur sont très
complexes puisqu’ils correspondent à toutes les étapes du cycle de multiplication
virale dans l’insecte. Dans le cadre de cette revue, nous nous limiterons aux étapes
caractéristiques de la reconnaissance et donc des premiers stades de l’infection du
vecteur par le virus. Qu’il s’agisse de virus enveloppés comme les Rhabdoviridae ou
non enveloppés comme les Reoviridae, la reconnaissance de récepteur(s) chez le
4

vecteur (au niveau de l’intestin) se fait à l’aide d’une protéine associée à la surface
de la particule virale. Les deux exemples les plus connus sont ceux du potato yellow
dwarf nucleorhabdovirus (PYDV) et du wound tumor phytoreovirus (WTV). Pour le
PYDV, la protéine G glycosylée faisant saillie hors de l’enveloppe virale est
responsable de la reconnaissance du vecteur et donc de la spécificité de vection. La
suppression de cette protéine G diminue fortement l’infectiosité du virus en culture
de cellules d’insecte, alors qu’aucune modification n’est notable dans l’infectiosité
du virus pour les cellules végétales [12]. Un mécanisme tout à fait similaire est connu
pour les rhabdovirus d’animaux (voir [7] et références citées). Chez le WTV, la perte
de la possibilité d’être transmis par insecte vecteur est associée à la perte de deux des
douze segments de l’ARN génomique, les segments S2 et S5. Le fait que les deux
protéines codées par ces segments d’ARN, P2 et P5, forment la capside externe du
WTV suggère que cette structure pourrait être impliquée dans la reconnaissance du
vecteur ou dans la pénétration du virus dans la cellule végétale hôte (voir [13] et
références citées). Plus précisément, une mutation de la protéine P2 du rice dwarf
phytoreovirus (RDV) est à elle seule suffisante pour abolir la possibilité d’infection
du vecteur et donc la transmissibilité du virus [13].
Les virus ayant adopté la stratégie de transmission propagative présentent des
différences importantes avec les autres virus de plantes [7]. En effet, si les autres
virus sont généralement considérés comme des virus de végétaux à part entière, ceux
qui sont transmis suivant la stratégie propagative sont plutôt considérés comme des
virus d’insectes phytophages ayant acquis au cours de l’évolution, la capacité de
s’établir dans les tissus végétaux, au départ de façon transitoire et locale. Ainsi, ces
virus auraient pu se maintenir momentanément sous forme infectieuse pour l’insecte
seulement, dans les plantes (au niveau du site d’alimentation d’un insecte) et
constituer de la sorte un « réservoir » dans lequel un nouvel insecte pourrait
s’infecter. Ce phénomène existe encore pour quelques virus d’insectes dont le
Nilaparvata lugens reovirus (NLRV) [14] qui est un virus phylogénétiquement
proche du genre Fijivirus, infectant des insectes homoptères delphacides. En plus de
sa capacité de transmission verticale transovarienne à l’insecte, le NLRV peut être
transmis de façon horizontale (d’un insecte à l’autre) quand ceux-ci se nourrissent
sur la même plante, bien que ce virus soit incapable de se répliquer dans la plante.
Les phytovirus transmis suivant la stratégie propagative ont tous acquis,
probablement secondairement, les fonctions nécessaires à leur réplication et
propagation dans les plantes. Ces dernières sont, en quelque sorte, devenues des
hôtes alternatifs si bien qu’il est difficile de décider qui, de la plante ou de l’insecte,
transmet le virus à l’autre.
Stratégie de transmission circulante
Les virus transmis selon ce mode sont transportés de façon interne, mais
jamais ils ne se répliquent durant leur passage dans le milieu intérieur du vecteur. Ils
doivent traverser différentes barrières membranaires : au niveau du tube digestif pour
entrer, et des glandes salivaires pour sortir de leur vecteur. Le virus ingéré avec la
sève phloémique lors de la prise de nourriture du vecteur traverse les cellules
épithéliales de l’intestin vers l’hémocèle (phase d’acquisition) et diffuse dans
l’hémolymphe jusqu’aux glandes salivaires. Il traverse les cellules de ces glandes et
est injecté dans la plante hôte avec la salive lors d’une nouvelle piqûre (phase
d’inoculation) (voir figure 1).
5

Les virus pour lesquels les mécanismes de la transmission circulante sont les
plus connus sont membres de la famille Luteoviridae et surtout des genres
Luteovirus et Polerovirus (pour détails de taxonomie voir [8]).
Les voies de transport du virus dans son vecteur ont principalement été
étudiées par microscopie sur le barley yellow dwarf luteovirus (BYDV) ainsi que sur
le beet western yellows polerovirus (BWYV) et le potato leafroll polerovirus (PLRV)
[15]. Le passage des virus au niveau de l’intestin nécessite une phase de
reconnaissance certainement prise en charge par un récepteur spécifique des cellules
épithéliales du tube digestif. Le virus est transporté activement par endocytose dans
des vésicules particulières pour être ensuite relargué par exocytose dans l’hémocèle
du puceron [15]. Le passage du virus de l’hémolymphe vers les glandes salivaires
accessoires semble être la principale barrière déterminant la spécificité de
transmission (voir [16] et références citées). En effet, certaines souches nontransmises
peuvent être détectées dans l’hémolymphe mais pas dans le canal
salivaire. Des études sur le passage in vitro du BYDV au travers des glandes
salivaires accessoires laissent supposer que la lame basale et le plasmalemme de ces
organes contiennent chacun des composants spécifiques régulant activement et
indépendammant la reconnaissance et l’endo-exocytose des Luteovirus [16]. La
lame basale constituerait une première barrière extracellulaire très spécifique, la
variation de l’affinité de la liaison virus/vecteur correspondant à la variation de
l’efficacité de transmission. Le plasmalemme des glandes salivaires accessoires
constituerait une autre barrière régulant la reconnaissance du virus et son transfert,
par passage intracellulaire, vers le canal salivaire [16]. Les auteurs suggèrent qu’un
récepteur du même type que celui associé à la transmission du virus Sindbis, qui
passe à travers la lame basale des cellules de moustique, pourrait être impliqué.
Les bactéries du genre Buchnera, endosymbiotiques des pucerons, sécrètent
la symbionine. Cette protéine est présente en très forte concentration dans
l’hémolymphe des pucerons. Sa séquence est à 85 % homologue à celle de la
protéine GroEL d’E. coli qui est, elle, limitée au cytosol. GroEL appartient à la
famille des protéines chaperonnes qui lient et stabilisent les polypeptides
nouvellement synthétisées, et aident à leur repliement fonctionnel et à leur
assemblage (voir [17] et références citées). Van den Heuvel et al. [18] remarquent
que les pucerons traités par des antibiotiques (dépourvus de bactéries
endosymbiotiques et donc de symbionine) sont de mauvais vecteurs. En fait, ces
auteurs suggèrent que la transmission des membres de la famille Luteoviridae
implique probablement l’intervention de symbionine durant leur passage dans
l’hémolymphe.
L’implication de la capside dans la transmission des virus appartenant à la
famille Luteoviridae a d’abord été démontré par des expériences d’hétéroencapsidation
(pour revue [19]). L’hétéro-encapsidation est un phénomène naturel
qui consiste à envelopper le génome d’un virus avec des protéines de capside
provenant d’un autre virus. Or, une des principales spécificités des Luteoviridae est
de posséder une capside virale constituée d’une protéine majeure, la protéine de
capside et d’une protéine mineure, qui ne semble pas nécessaire à l’encapsidation du
virus, appelée protéine de translecture (readthrough = RT). Toutes les données
suivantes non référencées concernant la protéine de translecture sont répertoriées
dans la revue de Miller et al. [19]. La protéine de translecture est formée par la
protéine de capside fusionnée avec un domaine dit de translecture (readthrough
domain = RTD). En effet, le gène de la protéine de capside se termine par un codon
de terminaison faible (UAG) et la traduction peut parfois continuer grâce à
l’intervention d’un ARN de transfert dit suppresseur. Les expériences d’hétéro-
6

encapsidation évoquées ci-dessus ne permettent pas de déterminer laquelle de ces
deux protéines capsidaires est impliquée dans la transmission par pucerons.
Les séquences du domaine de translecture de différents membres de la
famille Luteoviridae sont très conservées dans la région N-terminale et plus variables
dans la région C-terminale. Sachant que cette protéine est ancrée dans la particule
virale par son domaine « protéine de capside », le RTD serait donc localisé à la
surface externe de la particule virale. Dans cette dernière, le RTD apparaît sous une
forme tronquée dans sa partie C-terminale (pour revue [20]).
Le RTD est multifonctionnel : il intervient (i) dans l’accumulation du virus
dans la plante, (ii) dans l’apparition des symptômes par sa partie C-terminale et (iii)
dans la transmission par vecteur par sa partie N-terminale. Le rôle de la protéine de
translecture dans la transmission par vecteur a été démontré par comparaison de
séquences de souches virales transmissibles ou non et par mutagenèse dirigée au
niveau du RTD. Elle pourrait être impliquée dans la reconnaissance de récepteur au
niveau des glandes salivaires accessoires du puceron. La protéine de translecture
pourrait également permettre d’expliquer le rôle de la symbionine dans la
transmission, évoqué précédemment. En effet, la particule virale a une forte affinité in
vitro pour la symbionine [18] et c’est le domaine N-terminal du RTD qui est
responsable de cette interaction [21]. De plus, l’interaction RTD / symbionine est
spécifique du couple virus/vecteur [17]. La symbionine, par sa liaison avec la
protéine de translecture, pourrait protéger le virion contre sa dégradation par les
enzymes présentes dans l’hémocèle et/ou par le système immunitaire de l’insecte. En
effet, Van den Heuvel et al. [18] [21] remarquent que la protéine de capside n’est
plus détectable dans les pucerons traités par des antibiotiques.
L’interaction in vitro d’une protéine composant la capside (mineure ou
majeure) avec une protéine de type symbionine a également été mise en évidence
pour un membre de la famille Geminiviridae transmis par aleurodes : le tomato
yellow leaf curl begomovirus (TYLCV) [22]. L’intervention de symbionine (ou de
molécules similaires) semble donc être un phénomène généralisable à l’ensemble des
cas de transmission circulante.
La principale autre famille de virus transmis selon le mode circulant est celle
des Geminiviridae. Beaucoup moins d’informations sont disponibles sur leur
mécanisme de transmission, mais il est encore à ce jour considéré comme
globalement similaire à celui des membres de la famille Luteoviridae. La famille
Geminiviridae est caractérisée par des particules doubles (jumelles) quasiicosaédriques.
Cette famille est divisée en 3 genres [8]. Les membres des genres
Mastrevirus (ancien groupe I) et Curtovirus (ancien sous-groupe II) possèdent un
génome à ADN simple brin circulaire monopartite et sont transmis par cicadelles, ils
se distinguent par leurs plantes hôtes qui sont respectivement des monocotylédones
et des dicotylédones. Enfin, le genre Begomovirus (ancien sous-groupe III)
rassemble de nombreuses espèces virales qui possèdent un génome mono ou, plus
souvent, bipartite (molécules A et B) transmis par aleurodes (principalement Bemisia
tabaci) à des dicotylédones. Le génome des Curtovirus présente une forte similarité
avec la molécule A du génome des Begomovirus [8].
Il semble que la spécificité de la relation virus/vecteur soit régulée à différents
niveaux suivant les genres considérés. En effet, les mastrevirus et les curtovirus sont
normalement non-transmissibles par cicadelles, mais ils peuvent le devenir après
injection des particules virales dans l’hémolymphe de ces insectes [23, 24]. Pour ces
virus, la barrière intestin/hémocèle semble donc être l’élément majeur de la spécificité
de transmission. En revanche, Cohen et al. [25] ont montré que certaines espèces
d’aleurodes peuvent acquérir de grandes quantités d’un bégomovirus dans
l’hémocèle, bien qu’elles restent incapables de le transmettre. La spécificité de
7

transmission, pour ce troisième genre, semble donc résider au niveau des glandes
salivaires. Néanmoins, une telle généralisation semble quelque peu hâtive et la
spécificité des barrières membranaires de différents couples virus/vecteur devra
vraisemblablement être étudiée au cas par cas.
Contrairement aux Luteoviridae, les Geminiviridae ne possèdent pas de
protéine de translecture, seule la protéine de capside semble impliquée dans la
transmission. Les protéines de capside sont fortement similaires à l’intérieur de
chacun des genres, alors qu’elles diffèrent d’un genre à l’autre. En conséquence, la
spécificité de vection pourrait être due à des différences à ce niveau. Des virus
chimériques ont été construits en remplaçant le gène de capside de la molécule
d’ADN A de l’ACMV (african cassava mosaic begomovirus) par celui du BCTV
(beet curly top curtovirus). Après injection du virus chimérique dans des cicadelles
vectrices du BCTV, il a pu être transmis, alors que l’ACMV sauvage n’est
normalement pas transmissible par cet insecte (voir [26] et références citées). Ces
résultats montrent donc que les déterminants de la spécificité du passage du BCTV
entre l’hémocèle et les glandes salivaires de la cicadelle sont portés par la protéine de
capside. De même, le remplacement du gène codant pour la protéine de capside du
AbMV (abutilon mosaic begomovirus, non transmissible par vecteur) par le gène
correspondant du SiGMV-Co (sida golden mosaic begomovirus du Costa Rica,
transmissible) permet l’acquisition et la transmission du virus par aleurode [26].
Plusieurs résultats obtenus récemment sur le tomato yellow leaf curl virus
(TYLCV) induisent un doute quant à la stratégie de transmission adoptée par ce
bégomovirus. En effet, l’ADN viral reste détectable dans les aleurodes vectrices
durant toute la vie adulte. De même, après un repas d’acquisition, ces aleurodes
restent vectrices jusqu’à leur mort et elles possèdent une fécondité et une espérance
de vie inférieures aux aleurodes non-virulifères. Ces effets négatifs du TYLCV sur le
vecteur semblent le rapprocher des virus pathogènes d’insectes [27]. Récemment, et
pour la première fois dans la famille des Geminiviridae, la transmission à la
descendance du vecteur, par passage transovarien, a été démontré pour le TYLCV
[28]. Ces observations sont tout à fait atypiques pour un virus à transmission
circulante et ressemblent plutôt à des caractéristiques de virus se multipliant dans leur
vecteur. Une démonstration directe de la réplication du TYLCV dans l’aleurode
vectrice serait toutefois indispensable pour déterminer si les virus de la famille
Geminiviridae (tout au moins les bégomovirus) doivent être considérés comme ayant
adopté une stratégie de transmission propagative.
D’autres résultats plus surprenants encore concernant le TYLCV méritent
d’être mentionnés ici. Contrairement à l’ADN viral, détectable durant toute la vie du
vecteur, la protéine de capside n’est plus présente dans l’adulte à partir du douzième
jour après l’acquisition [27], comme si l’ADN pouvait persister alors que les
particules virales disparaissent. Cette observation, bien que très préliminaire, pourrait
trahir une stratégie d’interaction virus/vecteur encore inconnue à ce jour.
Stratégie de transmission non-circulante
Ce chapitre regroupe des informations sur les stratégies de transmission
anciennement qualifiées de non- et semi-persistantes. Les premières études ont été
menées sur des virus à transmission dite non-persistante transmis par pucerons. Le
terme de non-persistance du virus dans son vecteur a été défini selon différents
critères quantitatifs : (i) le temps minimal d’acquisition par leur vecteur est réduit
(quelques secondes à quelques minutes), (ii) il n’y a pas de phase de latence (c’està-dire
que le vecteur peut transmettre le virus immédiatement après son acquisition),
(iii) il n’y a pas de passage dans l’hémolymphe du vecteur, (iv) le virus est perdu
8

lors de la mue de son vecteur et (v) la période de rétention du virus par son vecteur
est courte (quelques minutes à quelques heures) (pour revue [6]). L’hypothèse la
plus ancienne du mécanisme impliqué a été formulée par Doolittle et Walker [2] :
l’acquisition serait un phénomène passif correspondant à une contamination externe
des stylets. Cette transmission mécanique pourrait être accentuée par le
comportement du puceron qui lors de sa recherche de nourriture effectue de
nombreuses piqûres d’essais (pour « goûter ») dans les cellules épidermiques.
Kennedy et al. [5] proposent donc le terme de « virus de stylets ». Les pucerons
agiraient ainsi comme de simples « aiguilles volantes » [29]. L’incapacité de
transmission des virus après traitement des stylets aux UV ou au formaldéhyde
semblait renforcer cette hypothèse.
Cependant, Harris [6] conteste cette interprétation considérant ces traitements
comme un facteur de stress pour les pucerons. La perte de transmissibilité du virus
serait, selon lui, plus due à une modification du comportement du vecteur qu’à
l’inactivation du virus lui-même. Il formule donc une nouvelle hypothèse sur le
mécanisme d’acquisition/inoculation des virus à transmission non-persistante : il
s’agirait d’un phénomène actif par « ingestion/égestion » de la part du vecteur. Ceci
expliquerait notamment que l’introduction de stylets de pucerons anesthésiés dans
des feuilles ne permettent pas la transmission. Selon ce point de vue, les pucerons
agissent plutôt comme des « seringues volantes » (sur cette polémique voir [29] et
références citées). En effet, pour sélectionner ses plantes hôtes, le puceron doit les
« goûter » c’est-à-dire aspirer les fluides présents dans les cellules épidermiques
jusqu’à ce qu’ils atteignent les organes chimiorécepteurs localisés dans le
précibarium (voir figure 2A). Si les liquides induisent une phagostimulation, ils
passent dans le cibarium vers l’intestin. Si non, les fluides sont expulsés par le canal
alimentaire. Les virus acquis lors de l’ingestion au cours d’un repas préalable
pourraient ainsi être inoculés lors de l’égestion, durant un repas ultérieur.
La mise au point de l’électro-pénétrographie (EPG) a permis d’étudier plus
précisement le comportement alimentaire du puceron. Cette technique est basée sur
l’enregistrement des différences de potentiel entre une électrode fixée sur le puceron,
lui-même posé sur sa plante hôte, et une autre électrode en relation avec les vaisseaux
de cette plante. Elle permet de déterminer les différentes phases d’alimentation du
puceron : salivation/ingestion/égestion. De récentes études ont ainsi montré que
certains virus seraient inoculés à la plante lors de la salivation qui se produit avant
même la phase d’ingestion/égestion sur une nouvelle plante [29]. Il faut noter que le
canal salivaire est séparé, sur presque toute la longueur des stylets, du canal
alimentaire (qui est une des principales zones d’acquisition des virus) à l’exception
de sa partie distale (à environ 8 µm) où ils sont communs. Le mécanisme de
salivation n’est donc effectif pour l’inoculation que pour les particules virales qui se
fixent en aval de cette jonction.
La transmission dite non-persistante serait donc un phénomène actif rapide
qui pourrait se produire lors des piqûres d’essai comprennant une phase
d’acquisition par ingestion sur une plante infectée et une phase d’inoculation par
égestion et/ou salivation sur une plante saine.
Lorsque le sous-groupe des virus à transmission dit semi-persistante a été
défini par Sylvester [4] à partir de différences observées sur les critères quantitatifs
définissant la persistance, on a cherché des explications à ces variations. Ces virus
sont souvent localisés dans les vaisseaux du phloème, le vecteur devrait donc
effectuer une piqûre plus profonde pour les acquérir. Ce type de piqûre correspond à
une phase d’alimentation plus longue que la phase de piqûre d’essai. Quoiqu’il en
soit, ces critères de semi-persistance ne tiennent pas compte des mécanismes utilisés
par le virus dans le vecteur. Certains de ces virus (à transmission semi-persistante)
ont été localisés dans le tube digestif antérieur et appelés « virus du tube digestif
9

antérieur » par opposition aux « virus de stylets » (à transmission non-persistante)
(pour revue [7]). Cependant, les virus se retrouvent parfois dans ces deux organes
sur un même individu vecteur ; de plus, d’un point de vue technique, la localisation
dans les stylets est beaucoup plus difficile à déterminer. Les limites du groupe des
« virus du tube digestif antérieur » ne nous paraissent donc pas assez bien définies.
De plus, la compréhension du mécanisme d’inoculation de ces virus reste
problématique, puisque l’égestion a été définie comme partant du précibarium et non
du tube digestif antérieur.
Les stylets et le tube digestif antérieur sont deux organes originaires de tissus
ectodermiques, ils sont donc recouverts de cuticule. Les virus dits non-persistants et
semi-persistants se fixent tous sur cette cuticule, ils ne traversent pas de barrières
membranaires et sont perdus lors des mues. Nous retiendrons donc que les virus qui
se localisent sur ces organes sont associés de façon externe au vecteur.
Concernant la distinction entre virus à transmission non-persistante (ou de
stylets) et virus à transmission semi-persistante (ou du tube digestif antérieur), nous
pensons que les critères choisis (discutés ci-dessus) ne sont pas suffisamment
discriminants, alors que la localisation externe (sur la cuticule) de ces virus est un
caractère satisfaisant puisqu’il est simple et exclusif (oui/non). Cette dichotomie a
déjà était proposée par ailleurs par Hull [30]. Ces arguments nous paraissent
suffisants pour abandonner ces deux catégories au profit d’une seule : la
transmission non-circulante.
En revanche, les progrès des connaissances moléculaires de l’interaction
virus/vecteur ont mis à jour deux mécanismes significativement différents. Nous
pensons que ceux-ci permettent de distinguer deux stratégies de transmission noncirculante
: la « stratégie capside » et la « stratégie FAT » (voir figure 2B). Cette
dichotomie a été proposée dans une revue récente [31]. Toute les informations
présentées ci-après sans références particulières sont détaillées dans cette revue qui
contient la liste des travaux correspondants.
Stratégie capside
Si après alimentation artificielle avec des particules virales purifiées, un
vecteur transmet ces particules, cela prouve qu’elles sont capables d’interagir
directement avec la cuticule des vecteurs. Ceci est le cas par exemple pour le
cucumber mosaic cucumovirus (CMV), l’alfafa mosaic alfamovirus (AlMV), le pea
streak carlavirus (PSV) et le red clover vein mosaic carlavirus (RCVMV). Le ou les
seuls déterminants viraux impliqués dans la transmission de ces virus ne peuvent
donc être qu’une ou des protéines de la capside. Dans ce sens, des expériences
d’hétéro-encapsidation in vitro ont permis de transmettre l’ARN du TMV (tobacco
mosaic tobamovirus), naturellement non-transmissible par pucerons, en utilisant la
protéine de capside du CMV pour former une particule virale chimérique. De même,
l’efficacité de transmission du CMV est différente selon que la capside provient de
souches hautement ou peu transmissibles. Certains domaines importants de cette
protéine ont été identifiées, notamment des acides aminés qui jouent un rôle dans la
spécificité de vecteur [32].
Nous définissons ici la « stratégie capside » comme une stratégie virale de
transmission non-circulante qui consiste à utiliser exclusivement la protéine de
capside ou plus largement toute protéine structurale constituant la particule virale,
pour l’interaction avec le vecteur.
Stratégie FAT
Sur l’ensemble des virus actuellement connus transmis selon le mode noncirculant,
seul un faible nombre peut être transmis à partir de particules virales
purifiées, comme ci-dessus (virus à stratégie capside). En effet, la plupart des autres
10

virus, comme par exemple le turnip mosaic potyvirus (TuMV) et le cauliflower
mosaic caulimovirus (CaMV), ne sont pas transmis suivant cette stratégie. Dans ce
cas, un composant additionnel nécessaire à la transmission pourrait être perdu lors de
la purification de ces virus. Le premier indice de l’existence de ce type de composant
a été obtenu par des expériences d’acquisition séquentielle menées sur plantes
infectées par le potato potyvirus C (PVC), virus connu pour n’être transmissible par
puceron que s’il est en présence du potato potyvirus Y (PVY) lors d’une infection
mixte. Le PVC peut également être acquis individuellement puis transmis par des
pucerons, lorsqu’ils ont préalablement été nourris sur des plantes infectées par le
PVY. La séquence inverse d’acquisition (PVC puis PVY) ne permet pas la
transmission du PVC. Un composant, induit lors de l’infection de la plante par le
PVY, semble donc nécessaire à la transmission des particules de PVC, il est appelé
« helper component » (HC). Par la suite, il a été démontré qu’il ne s’agit pas de la
particule virale du PVY elle-même, mais plutôt d’un composant extra-capsidaire codé
par ce dernier.
Chez les membres du genre Caulimovirus, le virus le plus étudié est le
cauliflower mosaic caulimovirus (CaMV). La présence d’un facteur assistant appelé
« Aphid Transmision Factor » (ATF) a été montré de la même manière par
acquisitions séquentielles sur des plantes infectées par des souches transmissibles
et/ou non transmissibles. Dans la suite de cette revue, le HC des Potyvirus et l’ATF
des Caulimovirus seront désignés sous le terme commun de « Facteur Assistant de
la Transmission » (FAT).
Des fractions de nature protéique ayant une activité FAT ont été obtenues par
différentes purifications à partir d’extraits de plantes infectées par le PVY ou le
tobacco vein mottling potyvirus (TVMV). Par l’analyse de ces fractions, les FAT des
potyvirus ont été caractérisés comme des protéines d’un poids moléculaire variant de
53-58 kDa dont la forme active serait apparemment dimérique. La comparaison des
séquences du FAT de souches transmissibles et non-transmissibles a révélé des
mutations dans deux motifs très conservés : un domaine N-terminal centré sur le
motif protéique KITC (lysine-isoleucine-thréonine-cystéine) et un autre C-terminal
centré sur le motif PTK (proline-thréonine-cystéine). L’importance de ces domaines
pour la fonction FAT a pu être confirmée par mutagenèse dirigée.
De manière équivalente, la comparaison des séquences de souches
transmissibles et non transmissibles par pucerons du CaMV, indique que le FAT du
CaMV correspond au produit de l’expression du gène II. Il s’agit d’un polypeptide
de 18 kDa n’ayant apparemment pas d’autre fonction dans le cycle viral. En effet,
l’isolat CM4-184 dont le gène II est entièrement délété n’est pas transmissible par
pucerons, mais il reste parfaitement infectieux pour la plante. Contrairement aux FAT
des Potyvirus, celui du CaMV n’a pas encore pu être purifié à partir d’extraits de
plantes infectées. En revanche, il peut être produit sous forme active en système
hétérologue « baculovirus/cellules d’insectes » .
L’hypothèse du mécanisme d’action des facteurs assistants de transmission
la plus communément admise est que ce type de molécules joue un rôle dans la
rétention et le relarguage du virus par le vecteur par « pontage réversible » entre les
deux. Un domaine du FAT serait impliqué dans l’interaction avec la capside virale et
un autre domaine avec un récepteur hypothétique sur la cuticule des pièces buccales
et/ou le tube digestif antérieur du vecteur. Ainsi, la non-transmissibilité d’un virus à
stratégie FAT peut être due à un facteur assistant non fonctionnel (qui ne peut plus
interagir avec le vecteur et/ou le virion) ou à une protéine de capside non
fonctionnelle (qui ne peut plus interagir avec le FAT). Le FAT d’un virus
transmissible est capable d’assister la transmission de souches non-transmissibles (à
cause d’une absence ou d’une non-fonctionnalité de son propre FAT) dans un
11

phénomène défini comme « l’hétéro-assistance » [33], en permettant l’interaction de
ces derniers avec le vecteur concerné. L’hétéro-assistance est logiquement possible
entre deux virus transmissibles et ce phénomène est soumis à une certaine spécificité.
Pour preuve, les FAT des potyvirus et des caulimovirus ne sont pas interchangeables.
A l’intérieur du genre Potyvirus, le FAT d’un virus donné peut « assister » la
transmission d’un certain nombre d’autres virus mais pas tous; lors d’infection
mixte ou d’expériences d’acquisition séquentielle in vitro, ce FAT assistera
préférentiellement la transmission du virus homologue. Chez les Caulimovirus,
l’hétéro-assistance d’isolats de CaMV non-transmissibles par puceron a pu être
obtenue à l’aide des FAT du carnation etch ring caulimovirus (CERV) et du figwort
mosaic caulimovirus (FMV).
Bien que le rôle de « pontage réversible » des facteurs assistants de
transmission, présenté ci-dessus soit hypothétique, les résultats récemment publiés
semblent en accord avec cette explication. Chez les potyvirus, l’utilisation de la
mutagenèse dirigée couplée à des expériences d’interaction protéine/protéine in vitro
ont permis de montrer que la protéine de capside interagit avec le FAT [34]. Plus
précisément, le domaine N-terminal de la protéine de capside centré sur le motif
protéique très conservé DAG (acide aspartique-alanine-glycine) [34] est
spécifiquement reconnu par le domaine PTK du FAT, mentionné ci-dessus [35].
Pour le CaMV, le domaine C-terminal du FAT est responsable de l’association avec
la particule virale en un site inconnu. Ces interactions FAT/virion démontrées pour
les potyvirus et les caulimovirus sont corrélées à l’efficacité de la transmission par
pucerons.
Pour ce qui est de l’interaction du FAT avec le vecteur, Wang et al. [36]
montrent que le FAT des potyvirus peut réguler la spécificité et l’efficacité de
transmission en contrôlant l’accrochage des virions dans les stylets et le tube digestif
antérieur. C’est le domaine KITC (mentionné ci-dessus) du FAT qui serait impliqué
de manière directe ou indirecte dans la reconnaissance des récepteurs, toujours
hypothétiques, du vecteur [37]. Aucune information n’est actuellement disponible
sur le domaine équivalent du FAT pour le CaMV.
Nous avons vu que les potyvirus et les caulimovirus pouvaient être considérés
comme transmis par puceron suivant la stratégie FAT. Cependant, les facteurs
assistants de ces deux genres viraux diffèrent en plusieurs points. (i) Les FAT des
potyvirus sont multifonctionnels, alors que celui du CaMV n’est impliqué que dans
la transmission par pucerons. (ii) Le FAT du CaMV interagit fortement avec les
microtubules d’insectes, de mammifères et de plantes [38]. Le rôle de cette propriété
est pour l’instant incompris et cela n’a jamais été décrit pour le FAT des potyvirus.
(iii) Enfin, contrairement aux Potyvirus, il semble qu’en plus du FAT et de la
particule virale, l’intervention d’un facteur supplémentaire soit nécessaire à la
transmission du CaMV par pucerons [39].
Nous définissons donc la « stratégie FAT » comme une stratégie virale de
transmission non-circulante qui consiste à utiliser obligatoirement, en plus de la
protéine de capside, un ou plusieurs composants viraux extra-capsidaires. Une des
propriétés de cette stratégie, à nos yeux très importante, est qu’elle autorise le
phénomène d’hétéro-assistance (tableau I).
La stratégie FAT semble largement répandue aux sein des virus à
transmission non-circulante. La liste des genres de virus concernés est présentée
dans le tableau II.
Les cas de transmission par des vecteurs autres que les homoptères
12

Ce chapitre ne vise pas à détailler précisément les interactions virus/vecteur
pour chacun des groupes de vecteurs autres que les homoptères mais plutôt à
résumer les caractéristiques principales de chacune des stratégies de transmission
rencontrées. Lorsque cela est possible, les stratégies décrites seront assimilées à
l’une ou l’autre des catégories présentées ci-dessus.
Transmission par champignons
Les données récentes sur la transmission de virus phytopathogènes par
champignons sont rares. Toutefois, la synthèse bibliographique proposée par
Campbell [40] indique que l’association virus/vecteur peut se faire suivant deux
stratégies bien différentes.
Les virus des genres Furovirus et Bymovirus par exemple colonisent le
cytoplasme du champignon vecteur (genre Polymyxa) dès la formation de la spore et
suivent l’ensemble du cycle fongique jusqu’à l’hôte végétal suivant. C’est lors du
contact entre le cytoplasme du vecteur et celui de l’hôte que le virus est inoculé.
Les membres d’autres genres viraux tels que Necrovirus ou Tombusvirus ne
pénètrent jamais le cytoplasme du vecteur (genre Olpidium) mais opèrent une
association spécifique avec la surface externe de la paroi de la zoospore.
L’adsorption du virus sur la spore se fait dans le sol et c’est par la blessure,
provoquée par le champignon lors de sa pénétration dans les tissus végétaux, que le
virus est inoculé.
Ces deux mécanismes ont parfois été considérés comme une transmission
persistante dans le premier cas et non-persistante dans le second. Toutefois,
Campbell [40] conteste l’application d’une telle terminologie aux virus transmis par
champignons. Nous préfèrerons classer ces deux stratégies de transmission suivant
le système proposé dans cette revue (tableau I et II) : (i) lorsque le virus est
transporté de manière interne par le champignon, nous considérons qu’il s’agit là de
transmission circulante, puisque aucun cas de multiplication virale dans le
champignon vecteur n’a été signalé à ce jour et (ii) lorsque l’association du virus se
fait sur la surface externe de la spore de son vecteur, nous assimilons ce phénomène
à la transmission non-circulante. Dans ce dernier cas, trop peu de données sont
disponibles au sujet des déterminants viraux impliqués pour permettre de préciser
s’il s’agit d’une stratégie capside ou FAT.
Transmission par nématodes
Les Népovirus sont transmis par des nématodes des genres Xiphinema et
Longidorus et les Tobravirus sont transmis par des membres des genres
Trichodorus et Paratrichodorus. Tous les nématodes vecteurs décrits sont
ectoparasites de plantes, vivent dans le sol et se nourrissent sur les parties distales
des racines. Une espèce de nématode n’est vectrice que pour un nombre limité de
virus et un même virus est transmis avec une efficacité très variable suivant l’origine
géographique de son nématode vecteur (pour revue voir [41]). De par ces
observations, un processus de transmission assimilé à un simple phénomène
mécanique ne peut pas être invoqué.
Lors de la prise de nourriture, le nématode projette ses stylets à travers la
paroi et la membrane cellulaire jusqu’au contact direct avec le cytoplasme de la
cellule racinaire. Il aspire alors la quasi-totalité du contenu cellulaire, y compris le
virus quand la cellule est infectée. Lorsque virus et vecteur sont compatibles, le virus
s’adsorbe très solidement sur la cuticule des stylets ou de la capsule buccale,
probablement par des interactions de type électrostatique. Le relarguage du virus est
induit petit à petit par les sécrétions salivaires éjectées au cours de nouvelles piqûres.
Après un repas d’acquisition, le virus peut être inoculé successivement à plusieurs
plantes par le même vecteur, dans lequel il persiste de quelques mois à quelques
années.
13

Bien que le virus puisse persister aussi longtemps dans son vecteur, nous
pensons que la stratégie utilisée est clairement la stratégie non-circulante. La
persistance du virus dans le nématode résulte probablement d’une interaction très
forte entre les deux et de la grande stabilité des virus considérés. Cette persistance
n’est pas le reflet d’un mécanisme qualitativement différent et nous ne la prendrons
donc pas en compte dans l’identification de la stratégie de transmission.
Pour des raisons liées à la biologie des nématodes phytophages, il semble
que la mise au point d’un protocole expérimental d’alimentation artificielle des
nématodes soit extrêmement difficile, voir impossible (G. Demangeat,
communication personnelle). La transmission à partir de préparations de virus
purifiés n’a donc jamais pu être testée. Cependant, des expériences de mutagénèse
dirigée sur l’ARN 2 des tobravirus [42] montrent que, outre la protéine de capside,
au moins une protéine virale extracapsidaire est nécessaire à l’efficacité de la
transmission. Bien qu’une preuve expérimentale directe fasse encore défaut, il
semble cela soit aussi le cas des népovirus (G. Demangeat, communication
personnelle). Il nous apparaît raisonnable de suggérer que la transmission noncirculante
des Nepovirus et des Tobravirus par nématodes suive des modalités
assimilables à ce que nous avons dénommé la stratégie FAT.
Transmission par acariens
Les vecteurs appartiennent aux familles Eriophyidae et Tetranychidae. Ces
organismes se nourrissent par perforation de la cellule végétale puis aspiration de
son contenu. La plupart des espèces ont une gamme de plantes hôtes restreinte et la
spécificité de vection des virus phytopathogènes est stricte [43].
Certains virus apparentés aux rhabdovirus sont probablement transmis
suivant la stratégie propagative. En effet, bien que peu de données expérimentales
soient disponibles, la transmission verticale d’un rhabdovirus « atypique » de l’orge
chez le vecteur Petrobia latens, par passage transovarien, a pu être démontrée (pour
revue [7]).
Les acariens de la famille Eriophyidae transmettent des virus plus étudiés tels
que les Rymovirus (Potyviridae). Le wheat streak mosaic rymovirus (WSMV)
persiste dans son vecteur après une mue et a pu être détecté dans plusieurs de ses
organes dont l’hémolymphe et les glandes salivaires [43]. La question de la
multiplication des Rymovirus dans leur vecteur acarien reste obscure et aucune mise
en évidence de ce type n’a été décrite à notre connaissance. De ce fait, il est encore
impossible de déterminer si les Rymovirus sont transmis par acariens suivant une
stratégie de transmission circulante ou propagative.
Transmission par coléoptères
Un certain nombre d’insectes vecteurs ont été décrits dans l’ordre
Coleoptera et plus précisemment dans la famille Chrysomelidae (pour revue voir
[44]). Ils transmettent des virus appartenant aux genres Tymovirus, Comovirus,
Bromovirus et Sobemovirus qui ont des particules isométriques, très stables et
transmissibles mécaniquement.
Ces insectes mâchent les tissus végétaux en broyant les cellules puis les
absorbent avec le virus, si la plante est infectée. Le temps nécessaire à l’acquisition
du virus par le vecteur est très bref, une seule morsure peut suffire. Lors du repas
suivant sur une plante saine, le virus sera inoculé en un temps également très court.
Longtemps un processus pûrement mécanique a été invoqué pour expliquer la
transmission mais, depuis une vingtaine d’années, les données qui s’accumulent font
apparaître des interactions bien plus complexes et spécifiques entre virus et vecteurs
[44]. Après acquisition, certains virus passent dans l’hémolymphe de l’insecte en
quelques minutes, parfois même quelques secondes seulement [45]. Bien qu’il ait été
possible d’obtenir des cas de transmission après injection du virus purifié dans
14

l’hémocèle du vecteur, le caractère obligatoire du passage du virus dans le milieu
intérieur du coléoptère pour la transmission n’a pas pu être établi de manière
certaine. En effet, Wang et al. [46] démontrent que la présence de virions dans
l’hémolymphe dépend du couple virus/insecte considéré et que ceci n’est pas
directement lié à l’efficacité de la transmission.
Les éléments qui déterminent la spécificité de la relation virus/vecteur sont
particulièrement intéressants puisqu’une partie au moins semble liée au
comportement du virus dans la plante immédiatement après l’inoculation par le
vecteur. Les virus non-transmissibles semblent initier leur cycle réplicatif aux
alentours du site d’inoculation alors que les virus transmissibles, eux, sont capables
de se déplacer via le xylème et de s’éloigner du site d’inoculation avant de se
répliquer. Les coléoptères phytophages ne possèdent pas de structures semblables
aux glandes salivaires des homoptères et ils humectent ou lubrifient leur pièces
buccales par régurgitation lors du repas. Le fluide de régurgitation contient une
activité RNAsique très élevée qui pourrait dégrader les virus initiant leur cycle aux
abords du site d’inoculation. Les détails des phénomènes pouvant expliquer la
spécificité de vection ont récemment été compilés (pour revue [7]).
Bien que Wang et al. [46] considèrent que les virus puissent avoir adopté
deux stratégies de transmission (non-circulante et circulante) par coléoptères, nous
pensons que de plus amples informations seront nécessaires avant de déterminer si la
ou les stratégies de transmission rencontrées pour ces virus seront assimilables à
l’une ou l’autre de celles présentées ici, ou si une nouvelle catégorie devra être crée.
Transmission par thrips
Des travaux relativement récents (pour revue voir [47]) indiquent que les
thrips (ordre Thysanoptera) utilisent des stylets pour perforer les tissus végétaux,
injecter leur salive qui va lyser les cellules avoisinantes et enfin aspirer le lysat
cellulaire. Une particularité notable de l’appareil buccal des thrips réside dans le fait
que l’architecture interne des stylets forme un canal unique, utilisé à la fois pour
l’absorption de nourriture et pour l’excrétion de salive.
Le seul groupe connu de virus transmis par thrips est le genre Tospovirus et
plus particulièrement le tomato spotted wilt virus (TSWV). Ce genre appartient à la
famille Bunyaviridae qui regroupe des virus essentiellement inféodé aux animaux.
De manière comparable aux bunyavirus d’animaux et aux virus de plantes à stratégie
de transmission propagative, le TSWV reconnaît spécifiquement des récepteurs
membranaires au niveau de l’intestin de son vecteur via des glycoprotéines de
l’enveloppe virale. La fusion de cette enveloppe avec la membrane cellulaire libère les
nucléocapsides infectieuses dans le cytoplasme des cellules de l’insecte où le virus
se multipliera, ainsi que dans d’autres organes, avant de rejoindre les glandes
salivaires (voir [48] et références citées). Il est à noter qu’une protéine réceptrice du
TSWV a été mise en évidence au niveau de l’intestin moyen du thrips vecteur,
Frankliniella occidentalis [48].
Les mécanismes moléculaires de l’interaction virus-vecteur permettent
d’assimiler sans équivoque la transmission des Tospovirus par thrips à une
transmission propagative.
CONCLUSION
Selon les écosystèmes dans lesquels ils évoluent, les virus se trouvent soumis
à des contraintes et conditions extrêmements variées, mais tous sont, à un moment ou
à un autre, confrontés à la transmission. Face à ce problème, la stratégie adoptée
dépend de l’histoire évolutive du virus et d’un ensemble de paramètres liés à son
cycle biologique, à celui du vecteur et à l’écologie et la biologie de la plante hôte. Il
est possible d’imaginer que parfois, pour des virus très éloignés du point de vue
15

taxonomique, la résultante globale de tous ces paramètres se ressemble. On
observera alors des convergences au niveau de la stratégie de transmission virale
adoptée. Le nombre de groupes de vecteurs, de plantes hôtes et de virus est très
largement supérieur à celui des modes de transmission connus. C’est ainsi que
différents virus, infectant des hôtes différents, sont transmis par des vecteurs
différents suivant des mécanismes globalement similaires.
Etablir une classification des différentes stratégies de transmission est un
problème complexe, justement du fait de la multitude et de la diversité des tryptiques
plante/virus/vecteur existants. La clef de l’établissement d’un système de
classification simple et extrapolable à tous les virus de plantes repose sur le choix
des critères définissant chaque catégorie. Ces critères doivent être simples et assez
généraux et surtout, ils ne doivent pas tenir compte de variations quantitatives ou liées
à la nature et au comportement du vecteur. C’est pour cela que nous proposons
d’abandonner les termes de transmission non-persistante, semi-persistante et
persistante dans cette revue. Nous pensons que cette terminologie est de nature à
limiter l’extrapolation de la classification à l’ensemble des virus de plantes, définie
pour la transmission par pucerons (puis étendue aux autres homoptères), elle ne
semble applicable sensu stricto qu’à ce type de vecteurs.
Les critères de classification des stratégies de transmission virales que nous
proposons dans le tableau I repose sur des caractères qualitatifs discréminants. Nous
avons essayer ici d’extrapoler la classification des modes de transmission à tous les
virus de plantes, quel que soit le vecteur (tableau II). Les tableaux I et II ne reflètent
pas la taxonomie des virus, ils visent simplement à identifier des stratégies,
globalement similaires, ayant été adoptées par des virus qui peuvent être très éloignés
phylogénétiquement.
Les transmissions propagative et circulante correspondent à des catégories
préexistantes (pour revue [7]). Rien n’est donc changé dans ces catégories pour les
virus transmis par homoptères, mais les critères simples que nous utilisons
permettent d’y adjoindre certains des cas de transmission par d’autres groupes de
vecteurs tels que les champignons et les acariens. La transmission non-circulante est
généralement scindée en deux catégories : non-persistante et semi-persistante. Pour
les raisons discutées ci-dessus, nous avons préféré à ces deux catégories les
stratégies de transmission « capside » et « FAT ». Les mécanismes moléculaires mis
en jeu par les virus concernés par chacune de ces stratégies sont significativement
différents et seule la stratégie FAT permet le phénomène de l’hétéro-assistance. De
cette modification résulte une redistribution de certains genres viraux à l’intérieur de
la transmission non-circulante ainsi que l’intégration de genres transmis par
champignons et nématodes.
La plupart des virus connus s’intègre d’ores et déjà à ce système de
classification (tableau II). Cependant, il est facile d’imaginer que des stratégies
originales puissent être découvertes. Il faudra alors probablement créer des
catégories, ou plus vraisemblablement des sous-catégories, nouvelles.
16

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20

Figure 1 : Stratégie de transmission circulante des virus phytopathogènes par insecte
vecteur de type piqueur-suceur. A. Schéma anatomique du vecteur. CA canal
alimentaire, CB cibarium, CS canal salivaire, E estomac, GS glande salivaire, GSA
glande salivaire accessoire, H hémocèle, IM intestin moyen, IP intestin postérieur, OE
oesophage, P pharynx, PCB précibarium, PS pompe salivaire, R rectum. B.
Représentation schématique du mécanisme. (1) Le virus est transporté dans le CA des
stylets jusqu’au CB grâce à la succion générée par la décompression de celui-ci lors de
la prise de nourriture de l’insecte sur une plante infectée. (2) La fermeture de la vanne
du PCB, l’ouverture de la vanne du P et la compression du CB chasse le virus avec les
fluides alimentaires vers le P et l’OE. (3) La vanne de l’OE s’ouvre et les fluides
passent dans l’E, l’IM et l’IP vers le R. (4) Le virus utilise la clé moléculaire
correspondant à la serrure de la barrière intestinale et il passe dans l’H par endoexocytose.
(5) Le virus possède la pièce moléculaire du puzzle qui permet sa
reconnaissance et sa protection par l’autre pièce du puzzle portée par la symbionine
produite par les endosymbiontes de l’insecte. (6) Le virus circule dans l’hémolymphe
jusqu’aux sites de production de la salive : les GS et GSA. Il utilise les deux autres clés
moléculaires qui permettent sa reconnaissance par les serrures des barrières salivaires
des GSA et son passage par endo-exocytose vers le canal salivaire où il est relargué.
(7) Le virus passe la PS avec le flux de salive et est inoculé dans la plante au moment
de la salivation lors d’un nouveau repas de l’insecte.
Le circuit emprunté par les virus ayant une stratégie de transmission propagative est le
même. L’intervention de symbionine n’a toutefois pas été démontrée et la localisation
des sites de multiplication du virus est multiple et variée.
A
P
CB
PCB
CA
GSA
GS
PS
CS
OE
P
I
E
IM
I
P
H
R
21

Figure 2 : Stratégie de transmission non-circulante des virus phytopathogènes par
insecte vecteur de type piqueur-suceur A. Représentation schématique du mécanisme.
(1) Le virus est aspiré dans le CA en direction du CB par sa décompression lors d’une
piqûre par l’insecte dans une plante infectée. (2) Le virus utilise sa pièce moléculaire
du puzzle pour s’accrocher à la pièce réceptrice dans les pièces buccales et/ou le tube
digestif antérieur de l’insecte. L’inoculation se fera lors d’une autre piqûre. Le
mécanisme de décrochage du virus de sa pièce réceptrice dans l’insecte n’est pas
connu. Il pourrait avoir lieu lors de l’égestion et/ou de la salivation. Les zones de
l’insecte concernées par ces deux mécanismes sont différentes. La salivation se produit
juste avant l’ingestion et l’égestion a lieu lors d’une piqûre d’essai non satisfaisante.
(3) Lors d’une piqûre d’essai, le PCB contrôle la composition des fluides tests ingérés.
Si le test de phagostimulation est positif, une piqûre d’alimentation est effectuée. Si le
test est négatif, la compression du CB est déclenchée sans qu’il y ait ouverture de la
vanne du P : il y a égestion des fluides du CB vers le CA et l’extérieur. CA canal
alimentaire, CB cibarium, CS canal salivaire, H hémocèle, PCB précibarium, PS pompe
salivaire. B. Représentation schématique des interactions moléculaires entre le virus (à
stratégie capside ou FAT) et son vecteur. Les connaissances actuelles ne nous
permettent pas de savoir si c’est le même récepteur hypothétique dans l’insecte qui
portent les deux sites d’interaction avec les déterminants des virus à stratégie capside et
à stratégie FAT.
22

A
4
zone de
reconnaissance
soumise à
l’égestion
3
2
CB
CA
1
PCB
CS
P
I
PS
4
zone de
reconnaissance
soumise à la
salivation
23

B
Stratégie
capside
Stratégie
FAT
lumière du CA
particule virale possédant
la protéine de la capside
compatible avec le
récepteur
particule virale
possédant
la protéine de la capside
compatible avec le FAT
Facteur Assistant de
Transmission
protéine virale extra-capsidaire
compatible avec le récepteur
récepteur hypothétique qui
permet
la reconnaissance et l’accrochage
sur la cuticule du vecteur
24