DiVERSiDAD DE honGoS MiCoRRíziCoS ... - Interciencia

Diversidad de hongos micorrízicos
arbusculares (HMA) y potencial micorrízico
del suelo de una sabana natural y una sabana
perturbada de La Gran Sabana, Venezuela
Milagros Lovera y Gisela Cuenca
RESUMEN
Los efectos beneficiosos de las micorrizas arbusculares (MA)
son bien conocidos, especialmente en la nutrición mineral de las
plantas y en la protección contra agentes patógenos del suelo,
entre otros. Si bien el 80% de las plantas terrestres son capaces
de formar micorrizas, se considera que dicha asociación no tiene
especificidad taxonómica. Sin embargo, evidencias recientes han
mostrado que la diversidad de hongos MA (HMA) puede influir
en la productividad y diversidad de las comunidades vegetales,
así como en las relaciones competitivas y funcionamiento general
de los ecosistemas naturales. Por otra parte, existen evidencias
de que la diversidad de HMA sufre un impacto severo con las
perturbaciones y algunas especies parecen ser más susceptibles
que otras ante las actividades humanas. El objetivo del presente
trabajo es comparar la diversidad de micorrizas y el potencial
micorrízico del suelo de una sabana natural de La Gran Sabana,
estado Bolívar, Venezuela, y una sabana perturbada adyacente,
haciendo un inventario exhaustivo de las esporas de HMA
presentes a lo largo del año, en el perfil del suelo y utilizando
potes “trampa”. Los resultados muestran la existencia de una
elevada diversidad de especies de HMA en la sabana natural,
muchas de las cuales parecen ser especies nuevas, y señala la
alta vulnerabilidad de ciertos géneros de HMA como son Scutellospora
y Gigaspora ante las perturbaciones. El cambio en la
composición de especies pudiera estar implicado en la escasa
recuperación y el tipo de vegetación a establecerse en estas sabanas
después de una severa perturbación.
Introducción
as micorrizas arbusculares
(MA) han sido estudiadas
intensamente en los
últimos años y actualmente son indiscutibles
sus efectos en la nutrición mineral de
las plantas, especialmente en la captación
de elementos de escasa movilidad en el
suelo como P, Cu y Zn, y en la protección
contra agentes patógenos (Smith y
Read, 1997).
Si bien se considera que
aproximadamente el 80% de las plantas
pertenecen a familias capaces de formar
MA (Trappe, 1987), aparentemente no
existe especificidad taxonómica; es decir,
cualquier planta hospedera puede establecer
la simbiosis con cualquiera de las 200
especies de hongos micorrízicos arbuscula-
res (HMA) descritas hasta el presente. Sin
embargo, evidencias recientes obtenidas con
técnicas moleculares (Vandenkoornhuyse et
al., 2002) indican que las plantas son colonizadas
preferencialmente por ciertas especies
de HMA en base a sus efectos diferenciales
sobre el crecimiento vegetal. Aunque
esta especificidad no es absoluta, puede influir
de un modo importante, no solo en la
productividad de las comunidades vegetales
(van der Heijden et al., 1998) sino también
en la diversidad, relaciones competitivas y
funcionamiento general de los ecosistemas
naturales. Tomando esto en consideración,
una disminución de la diversidad de HMA
podría reducir la velocidad de recuperación
de los ecosistemas perturbados y determinar,
en cierta medida, la composición de
especies de la comunidad vegetal a establecerse
luego de una perturbación.
Dado que la morfología
de la colonización micorrízica que se
produce en las raíces de las plantas es de
escaso valor taxonómico (Brundrett et al.,
1996; Merryweather y Fitter, 1998), la
taxonomía de los HMA se basa fundamentalmente
en la morfología de sus esporas:
forma, color, tamaño, grosor, tipo y naturaleza
de las paredes que la constituyen, conexión
hifal, ornamentaciones, etc. (Smith
y Read, 1997), utilizándose la densidad de
esporas de HMA (número de esporas/100g
de suelo), como una medida de la importancia
de las distintas especies de HMA en
los suelos. Sin embargo, debido a las diferencias
existentes en la capacidad de esporulación,
ese parámetro no necesariamente
refleja la abundancia real de las diversas
especies de HMA. Recientemente, con el
advenimiento de las técnicas de biología
PALABRAS CLAVE / Diversidad / Esporas / Micorrizas Arbusculares / Potencial Micorrízico / Sabanas Degradadas /
Recibido: 01/06/2006. Aceptado: 11/01/2007.
Milagros Lovera. Licenciada en Biología, Universidad Simón Bolívar, Venezuela. Profesional
Asociado, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC). Dirección: Centro de Ecología, IVIC. Apartado 21827, Caracas
1020A, Venezuela. e-mail: mlovera@ivic.ve
Gisela Cuenca. Licenciada en Biología, Universidad Central de Venezuela. Doctora en Ecología,
IVIC, Venezuela. Investigador, IVIC, Venezuela. e-mail: gcuenca@ivic.ve
108 0378-1844/07/02/108-07 $ 3.00/0
FEB 2007, VOL. 32 Nº 2

molecular, se ha comenzado a caracterizar
las diversas especies de HMA presentes en
las raíces de las plantas en base a la comparación
de sus secuencias de ADN (Helgason
et al., 1998), pero el problema de la
significación estadística del muestreo en el
campo con estas técnicas aún dista mucho
de estar resuelto, por lo que la cuantificación
de esporas, aún con sus limitaciones,
sigue siendo la medida de diversidad de
HMA más utilizada.
En trabajos anteriores se
ha mostrado que la diversidad de HMA
sufre un impacto severo con las perturbaciones
y algunas especies parecen ser más
susceptibles que otras frente a las actividades
humanas, como es el caso de Scutellospora
spp. (Cuenca et al., 1998; Picone,
2000; Siqueira et al., 1989). En particular,
en La Gran Sabana, al sureste de Venezuela,
algunas zonas seriamente perturbadas
(préstamos) que fueron resembradas con
Brachiaria decumbens además de fertilizadas
y encaladas, presentaron un incremento
en cuanto al número de esporas de HMA
luego de la resiembra (Cuenca y Lovera,
1992). Sin embargo, su diversidad no se
recuperó al nivel de los ecosistemas naturales
aún después de 7 años de ocurrida la
perturbación (Cuenca et al., 1998).
En la actualidad, en muchos
préstamos este intento de recuperación
ha sido infructuoso, siendo prácticamente
nula su cobertura vegetal. El objetivo del
presente trabajo es contrastar el componente
micorrízico de estas sabanas perturbadas
(préstamos), en las que prácticamente no
se ha recuperado la cobertura vegetal, con
el de la sabana natural adyacente, determinando
el potencial infectivo y la diversidad
de HMA en ambas situaciones. Para evaluar
la composición de especies de HMA
se realizó un inventario exhaustivo en
distintas épocas del año (curso anual) y a
distintas profundidades en el perfil del suelo,
bajo la premisa que los cambios en la
dinámica de las comunidades de los HMA
que se presentan en la sabana perturbada
podrían estar relacionados con su escasa
capacidad de recuperación.
Materiales y Métodos
Sitio de estudio
En las cercanías del aeropuerto
de Luepa (5°47’N y 61°27’O), a
los bordes de la carretera que va desde la
Troncal 10 hasta la Estación Científica de
Parupa (ECP), en La Gran Sabana, estado
Bolívar, Velezuela, se demarcaron un total
de 6 parcelas de 10×30m cada una. De estas
parcelas, tres se marcaron en una sabana
perturbada (préstamo), en la cual los
primeros 50cm de suelo fueron removidos
para la construcción de la carretera aproxi-
madamente 10 años antes
de la realización de este
trabajo. Las otras tres parcelas
se demarcaron en un
área de sabana natural adyacente
dominada por Axonopus
pruinosus y Bulbostylis
paradoxa, entre otras
especies. La precipitación
mensual y la evapotranspiración
para el año de
mediciones se muestra en
la Figura 1, donde se evidencia
un clima estacional
con un período de sequía
de diciembre a marzo.
Análisis de Suelos
Se realizaron análisis de
los suelos tanto de la sabana natural como
del préstamo a distintas profundidades en el
perfil. La materia orgánica fue determinada
por el método de Walkey y Black (Jackson,
1976), los cationes intercambiables (Ca ++ ,
K + , Mg ++ y Na + ) fueron extraídos con una
solución de NH 4 OAc 1M (Thomas, 1982) y
determinados por espectrofotometría de absorción
atómica. La acidez intercambiable
(Al +++ +H + ) fue obtenida utilizando como
solución extractora KCl 1M y determinada
por titulación con NaOH (McLean, 1965).
La textura fue determinada por el método
de Bouyucos (Day, 1965). El P intercambiable
fue extraído por el método de membranas
según Tiessen y Moir (1993) y medido
en el extracto de acuerdo a Murphy y Riley
(1962). El N total fue obtenido por digestión
de la muestra en ácido sulfúrico concentrado
y peróxido de hidrógeno y determinado
posteriormente en un autoanalizador Technicon.
Mediciones realizadas
a- Bioensayo para determinar el potencial
micorrízico (infectividad) de los suelos.
Para realizar este bioensayo se siguió la
metodología propuesta por Plenchette et al.
(1989). Se pregerminaron un total de 100
plántulas de Vigna luteola para cada tipo
de suelo, las cuales se sembraron en conos
plásticos de 80cm 3 llenos con el suelo
a evaluar diluido al 1, 3, 10, 30 y 100%
con el mismo suelo previamente esterilizado
(8kGy). Se sembraron 10 plantas en
cada dilución para cada tipo de suelo para
un total de 200 plantas en todo el bioensayo.
Este procedimiento se llevó a cabo con
los suelos de las parcelas seleccionadas, en
cuatro momentos del año a saber: julio, octubre,
enero y abril, entre 1997 y 1998.
Las plantas se cosecharon
20 días después de la siembra, evaluando
la presencia de colonización micorrízica
mediante la tinción de Phillips y Hayman
Figura 1. Precipitación mensual y evapotranspiración de la Estación
de Kavanayén en La Gran Sabana, durante el período de estudio.
(1970). La presencia de al menos un punto
de entrada o inicio de colonización micorrízica
en la raíz se consideró como un
registro positivo. Los datos se expresaron
como MSI 50 por 100g de suelo seco y están
correlacionados positivamente con el
potencial micorrízico de los suelos.
b- Variaciones anuales de las poblaciones
de esporas de HM. Para inventariar los
HMA presentes se colectaron a lo largo
del año muestras superficiales de suelo (0-
15cm) en cada una de las 6 parcelas demarcadas.
Cada muestra se obtuvo al colectar
al menos 15 paladas de suelo al azar
a través de cada parcela. Las muestras se
guardaron en bolsas plásticas cerradas hasta
su traslado al laboratorio. Transcurridos
menos de 15 días después de la colección
en el campo, las muestras fueron homogeneizadas
cuidadosamente y las esporas
aisladas a partir de 50g de suelo por el
método de tamizado húmedo y decantado
seguido de centrifugación en sacarosa (Sieverding,
1991). Las esporas aisladas fueron
preservadas en azida sódica 0,05% (Morton
et al., 1993) hasta su análisis microscópico.
Se hicieron tres aislamientos de
50g c/u de cada una de las parcelas estudiadas.
Para el estudio de las variaciones
estacionales en las poblaciones de HMA se
colectaron muestras en cuatro épocas del
año, las mismas que para el bioensayo.
Solo las esporas que lucían
intactas y saludables se contaron y
separaron en distintos grupos morfológicos
bajo el microscopio estereoscópico (60×).
De cada morfotipo se preparó una lámina
permanente utilizando alcohol polivinílico
en lactoglicerina (PVLG) como medio
de montaje o PVLG + reactivo de Melzer,
de acuerdo a la metodología sugerida por
Morton et al. (1993). Las esporas fueron
identificadas hasta género y cuando fue
posible hasta especie, utilizando la literatura
especializada. De cada morfotipo se
prepararon láminas de referencia, y se ingresaron
en el herbario de HMA del IVIC.
c- Distribución de las esporas de HMA en
el perfil del suelo. Se estudió la presencia
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Tabla I
Características químicas y físicas de los suelos de la sabana natural y perturbada de Luepa
Tipo de Suelo Prof. (cm) pH (H 2 O) pH (KCl) % MO % N P (µg/g) Textura
Sabana Natural
0-10 5,80 3,97 6,00 0,16 2,07 Franco arenoso
10-20 5,85 4,37 3,10 0,12 0,00 Areno francoso
20-30 6,03 4,46 2,04 0,10 0,00 Franco arenoso
>30 5,88 4,53 1,83 0,07 0,40 Franco arenoso
Sabana Perturbada 0-10 5,43 4,70 2,57 0,09 0,67 Franco arenoso
10-20 5,95 5,15 1,59 0,08 0,00 Franco arcillo arenoso
Cmolc/kg
Tipo de Suelo Prof. (cm) Ca Mg Na K Al +3 H + % SB
0-10 0,07 0,08 0,01 0,05 0,08 0,06 59,54
Sabana Natural 10-20 0,06 0,06 0,02 0,03 0,06 0,02 67,27
20-30 0,03 0,05 0,02 0,03 0,04 0,01 72,56
>30 0,02 0,04 0,01 0,02 0,04 0,01 64,63
Sabana Perturbada 0-10 0,61 0,04 0,01 0,03 0,02 0,01 85,25
10-20 0,07 0,03 0,01 0,02 0,01 0,00 91,08
Tabla II
Infectividad de los suelos de la sabana natural
y la sabana perturbada de Luepa a lo largo del año
de muestreo
de esporas de HMA a lo largo del perfil
de suelo hasta unos 40cm de profundidad
en la época de lluvia (julio) y en la época
de sequía (enero), tanto en la sabana natural
como en el préstamo. Las muestras se
tomaron con un barreno cada 10cm hasta
los 40cm de profundidad, en cada una de
las parcelas previamente demarcadas. Las
muestras se procesaron de manera idéntica
a como se describió en b.
Con los datos obtenidos
en b- y c- se calculó la riqueza de especies,
el índice de diversidad según Whittaker
(1975) y la concentración de dominancia
o Índice de Simpson según Barbour et al.
(1987). Finalmente, las parcelas naturales y
perturbadas se compararon entre sí mediante
el Índice de Similitud de Sörensen (Barbour
et al., 1987).
MSI 50 unidad/100g de suelo seco
jul-97 oct-97 ene-98 abr-98
Sabana Natural 18,52 8,59 21,14 1,42
Sabana Perturbada 0,08 1,32 2,71 0,00
MSI50 unidad/100g de suelo seco: número de unidades MSI 50 (capaces de producir la micorrización
del 50% de las plantas del bioensayo) presentes en 100gr de suelo seco.
Datos determinados de acuerdo al método de Plenchette et al. (1989).
ron semillas pregerminadas de V. luteola, la
cual actuó como hospedero para los hongos
micorrízicos presentes en dichas muestras.
Al cabo de un mínimo de 4 meses y un
máximo de un año, se aislaron las esporas
de HMA presentes en dichos potes utilizando
el método de Sieverding (1991).
Resultados
El suelo de la sabana de
Luepa (Tabla I) es ácido y sumamente bajo
en nutrientes, pero especialmente en P y
bases cambiables, lo que hace que el % de
saturación de bases sea muy bajo. Los datos
del perfil del suelo para la sabana natural
muestran una disminución del contenido
de materia orgánica hacia los estratos más
profundos del perfil. El N presenta valores
medios y los suelos son bien drenados.
La situación de oligotrofia
extrema se acentúa aún mas en el préstamo
(Tabla I), donde prácticamente no existen
nutrientes. Aun puede apreciarse el efecto
del encalado que se aplicó 2 años después
de la perturbación cuando se intentó recuperar
esta zona (Cuenca y Lovera, 1992),
siendo el valor de Ca ++ diez veces superior
d- Reclutamiento de HMA mediante “potes
trampa”. Para complementar el inventario
de especies se prepararon “potes trampa”,
los cuales son cultivos mixtos de HMA obtenidos
a partir del suelo del campo (Bever,
1994). Para ello, parte de las muestras homogeneizadas
se usaron para llenar potes
de 3kg de capacidad en los que se sembraal
de la sabana natural. Otra diferencia notable
entre los dos sistemas es el contenido
de materia orgánica, que en el préstamo es
sumamente bajo, asemejándose a los de las
capas más profundas de la sabana natural.
El Al +++ por su parte, no constituye un problema
en ninguna de las dos condiciones
analizadas.
En la Tabla II se presentan
los datos de infectividad obtenidos
siguendo el método de Plenchette et al.
(1989). En este caso resulta evidente el mayor
potencial micorrízico de la sabana natural
(SN) en contraposición con el préstamo
(P). Los datos, además, indican una mayor
infectividad en enero y julio para SN. Los
valores de infectividad del préstamo fueron
sumamente bajos todo el año, con un ligero
aumento para el mes de menor precipitación
(enero). No se encontraron correlaciones
significativas entre los datos de precipitación
y la infectividad de los suelos.
Del inventario de las especies
de HMA, los resultados más resaltantes
obtenidos son:
El número de esporas de
la sabana natural es bastante bajo a través
de todo el año y muestra un máximo en
abril (Figura 2a). El préstamo presentó una
densidad de esporas aún menor que la sabana
natural, alcanzando su valor mínimo
en enero, cuando la sequía fue máxima. Sin
embargo, a pesar de la ausencia de vegetación,
se encontraron algunas esporas vivas
en estas parcelas en las cuatro fechas de
muestreo. La riqueza y el índice de diversidad
de especies de la sabana natural fueron
superiores a los del préstamo (Figura
2b, c) salvo en julio, cuando los valores se
solaparon. La concentración de dominancia
(Figura 2d) fue mayor para el préstamo en
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comparación con la sabana para todas las
fechas, indicando que en el préstamo la dominancia
está repartida entre un menor número
de especies. Este índice no varió a lo
largo del año de muestreo.
En cuanto a la distribución
de las esporas en el perfil del suelo para la
época de sequía, los resultados se muestran
en la Figura 3. No se hallaron esporas vivas
en el préstamo durante el muestreo realizado
en la época seca, por lo que se muestran
solo los datos relativos a la sabana natural.
El número de esporas colectadas fue bajo
también en este caso y presentó una leve
tendencia a disminuir hacia las capas más
profundas del perfil (Figura 3a). La riqueza
y el índice de diversidad variaron poco a
través del perfil (Figura 3b, c) y la concentración
de dominancia, que arrojó valores relativamente
altos, presentó un valor máximo
entre los 20 y 30cm de profundidad (Figura
3d). En contraste, los valores obtenidos para
la época de lluvia (Figura 4a) muestran una
disminución en el número de esporas para
esta época en relación con la de sequía en la
sabana natural y una franca disminución de
las mismas hacia las capas más profundas
del suelo. En el préstamo las esporas vivas
se encontraron en esta época del año y los
valores no variaron a las dos profundidades
muestreadas. En este caso resultó imposible,
debido a la elevada pedregosidad del terreno,
de hasta 51%, colectar muestras por debajo
de los 20cm de profundidad.
La riqueza de especies en
la época de lluvias no varió apreciablemente
a través del perfil (Figura 4b) pero, en
cambio, el índice de diversidad (Figura 4c)
arrojó su valor máximo para la sabana natural
a los 30cm de profundidad y mostró una
tendencia a aumentar a mayor profundidad.
El préstamo no presentó variaciones en las
dos profundidades a las que se midió esta
variable y tampoco sus valores fueron diferentes
de los de la sabana natural a pesar
de la ausencia de vegetación. Finalmente, la
concentración de dominancia (Figura 4d) fue
claramente mayor para la situación perturbada
y tendió a hacerse mayor hacia la parte
más profunda del perfil en el caso de la sabana
natural.
En la sabana natural se
encontraron en total 29 morfotipos o tipos
de esporas con morfología diferente. De
ellas, la mayoría presentaron caracteres que
no se ajustan a las descripciones publicadas
en la literatura. De hecho, solo se pudieron
identificar 4 de los 29 morfotipos presentes
en las parcelas seleccionadas. La especie
más abundante fue Glomus “marrón hifa
transparente” al cual pertenecían más del
50% del total de esporas colectadas en esta
sabana a lo largo de todo el año de muestreo,
tanto en la parte más superficial del
suelo como en el perfil. En segundo lugar,
con un 25% de abundancia relativa, estuvo
Figura 2. Densidad de esporas (± ES), riqueza de especies (± ES), índice de diversidad y concentración
de dominancia (± ES) de las especies de HMA presentes en la sabana natural y perturbada de Luepa.
Figura 3. Densidad de esporas (± ES), riqueza de especies (± ES), índice de diversidad (± ES) y concentración
de dominancia (± ES) de las especies de HMA en el perfil del suelo en la época de sequía
(enero 1998) en la sabana natural de Luepa.
Figura 4. Densidad de esporas (± ES), riqueza de especies (± ES), índice de diversidad (± ES) y concentración
de dominancia (± ES) de las especies de HMA en el perfil del suelo en la época de lluvia
(julio 1997) en la sabana natural y perturbada de Luepa.
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Figura 6. Distribución porcentual de los géneros
de HMA en la sabana natural y la sabana perturbada
de Luepa.
Figura 5. Aspecto general de los distintos morfotipos de esporas de HMA aislados de la sabana natural
(a-j) y de la sabana perturbada (k-l). a: Glomus “marrón hifa transparente”, b: Entrophospora “crema”,
c: Glomus “amarillo hifa transparente”, d: Glomus “deforme”, e: Glomus “rojo vino”, f: Glomus “ocre
pequeño pared gruesa”, g: Entrophospora colombiana, h: Glomus “manojito enano”, i: Glomus “de Luepa”,
j: Glomus “con esporóforo campana”, k: Acaulospora cf. tuberculata, l: Glomus “mínimo”.
Entrophospora “crema”, la cual probablemente
sea una especie nueva. En total, solo
7 especies de las 29 presentes alcanzaron
abundancias superiores al 1%. Entre ellas se
encuentran (con abundancias relativas entre
2 y 6%) Glomus “amarillo hifa transparente”,
Glomus “deforme”, Glomus “rojo vino”,
Glomus “ocre pared gruesa” y Entrophospora
colombiana. En la Figura 5 (a-g) se
muestra el aspecto al microscopio de las esporas
de estas especies.
En la sabana perturbada
o préstamo, solo se hallaron un total de 12
morfotipos, de los cuales el más abundante
fue Acaulospora cf tuberculata, especie
totalmente ausente en la sabana natural.
Ella constituyó más del 50% de las esporas
colectadas en estas parcelas, seguida
de Glomus “marrón hifa transparente” con
una abundancia de más del 35%. Glomus
“mínimo”, Entrophospora colombiana y
Glomus “deforme” aparecieron con abundancias
entre 2 y 3%, para un total de
solo 5 especies que superaron el 1% de
abundancia relativa. De ellas, sólo Acaulospora
tuberculata y Glomus “mínimo”
no estuvieron entre las más abundantes de
la sabana natural, por lo que se muestran
en la Figura 5 (k-l).
La comparación de ambas
situaciones (Figura 6) resulta de interés.
En ambos casos el sistema está dominado
por esporas del género Glomus
(>70%). Cabe destacar la desaparición de
los géneros Gigaspora y Scutellospora,
los cuales, aunque se encontraron en baja
proporción en la sabana natural (~3%), no
aparecieron en ninguna de las muestras de
la sabana perturbada. En consecuencia, los
géneros Acaulospora y Entrophospora spp.
aumentaron su importancia relativa en la
condición perturbada.
Con la utilización de los
“potes trampa” se detectaron tres especies
que nunca aparecieron en las muestras de
suelo tomadas directamente en el campo.
Las mismas fueron el Glomus “de Luepa”,
el Glomus “con esporóforo campana” y el
Glomus “manojito enano” hallados en la sabana
natural (Figura 5, h-j). Por lo tanto hay
que agregar tres especies más de Glomus
a la lista de 21 morfotipos de este género
ya existentes. El índice de similaridad de
Sörensen arrojó un valor de 0,48 indicando
que ambos sistemas comparten, sin embargo,
casi la mitad de las especies de HMA.
Discusión
Varios aspectos de interés
pudieron ser dilucidados en el presente
trabajo. Uno de ellos es el hecho que en el
préstamo, a pesar de la ausencia de cobertura
vegetal, se pudieron colectar, aunque
en baja proporción, esporas vivas de HMA.
Probablemente este tipo de propágulos sea el
principal responsable de la infectividad del
suelo de la sabana perturbada obtenida en el
bioensayo, dada su capacidad de resistir ante
la ausencia de hospederos.
En la sabana las esporas
se concentran, como es usual, en los primeros
centímetros del perfil. En general,
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el número de esporas vivas encontradas en
las parcelas estudiadas es muy bajo si se lo
compara con otros reportes de la literatura.
En este sentido, Janos (1996) sugiere que en
zonas tropicales húmedas las condiciones
de temperatura y humedad óptimas prevalecientes
favorecen el ataque por parte de
patógenos y depredadores, originando una
disminución en el número de esporas viables
presentes.
Adicionalmente, en la
época de lluvias se presentan condiciones
más favorables para la germinación de las
esporas y, por lo tanto, el número de ellas
que puede ser colectado en el campo tiende
a ser menor (Bever, 1994). Sin embargo,
los presentes resultados en relación al
curso anual de la densidad de esporas, si
bien muestran valores bajos en la época
de lluvia (julio), presentan un número de
esporas aún menor en enero (sequía). Esto
podría estar asociado a la existencia de
dos máximos de esporulación, uno en octubre
y otro mayor en abril, que se vieron
reflejados en el bioensayo como una mayor
actividad micorrízica (germinación de esporas
y en consecuencia una disminución
en su número) en el siguiente muestreo de
enero (sequía) y julio (lluvia), respectivamente.
En el caso del préstamo el único
máximo de esporulación existente parece
tener lugar en octubre, viéndose un leve
aumento del potencial infectivo del suelo
en el siguiente muestreo de enero (sequía).
Estos resultados permitirían especular la
existencia de una pérdida diferencial de especies
de HMA de acuerdo a la estacionalidad
de su esporulación, afectándose particularmente
aquellas que lo hacen en abril,
con la consiguiente disminución del poder
infectivo del suelo de los préstamos en la
época de lluvia.
Una de las hipótesis propuestas
en trabajos anteriores (Cuenca et
al., 1998) supone, que en las áreas perturbadas
no ingresarían nuevas especies de
HMA, o ese reingreso sería muy escaso
debido a la baja capacidad de dispersión de
estos hongos hipógeos. Las esporas encontradas
en las áreas perturbadas serían de
este modo las mismas que se encontraban
en las capas más profundas del suelo luego
de que los estratos superiores fueron removidos.
Aunque en este caso la mayoría de
las especies presentes en el préstamo también
estaban originalmente en la sabana
natural (10 de las 12 especies presentes en
total en el préstamo), se destaca sin embargo
el caso de Acaulospora tuberculata, la
cual nunca fue colectada en la sabana natural
y sin embargo apareció como dominante
en el préstamo y el Glomus “hialino
de pared delgada”, del cual solo se colectó
una espora en el préstamo y ninguna en la
sabana natural. Este resultado coloca a A.
tuberculata como una especie de gran interés
por su adaptabilidad o “preferencia”
por las condiciones perturbadas.
Otro resultado que se
desprende de este estudio es la mayor
susceptibilidad de las Gigaspora y Scutellospora
spp. a las perturbaciones. En un
trabajo previo se señalaron una serie de
especies pertenecientes al género Scutellospora
colectadas en La Gran Sabana,
como muy sensibles a las perturbaciones
(Cuenca et al., 1998). Los resultados obtenidos
en el presente trabajo apoyan esta
presunción, incluyendo a Gigaspora spp.
como un grupo también susceptible ante
las perturbaciones.
En cuanto al inventario
de HMA realizado, éste revela un número
muy elevado de especies de HMA
presentes en un área relativamente pequeña,
sobre todo si se toma en cuenta
que hasta el presente, a nivel mundial, el
número de especies de HMA descritas
no supera las 200.
La gran mayoría de los
HMA colectados en este trabajo no se
ajustan a las características de las especies
descritas en la literatura. Al menos 6 de
las especies colectadas, debido a sus ornamentaciones
y/o características únicas, son
reportadas por primera vez, representando
sin lugar a dudas especies no descritas.
Este hallazgo, reportado por lo demás varias
veces a lo largo de diez años de estudio
de la diversidad de HMA presente en
La Gran Sabana (Walker et al., 1998; Herrera-Peraza
et al., 2001), contrasta con la
idea de la inexistencia de diferencias en la
diversidad de HMA presente en áreas tropicales
y áreas templadas, hecho comúnmente
aceptado en la literatura referente a
los HMA (Allen et al., 1995). Esto podría
deberse al hecho que las áreas tropicales
han sido menos investigadas, dado el menor
número de micorrizólogos que trabajan
en ellas; o bien, podría constituir un caso
particular para la región de La Gran Sabana,
relacionado con el bajo impacto de las
poblaciones humanas en estos ecosistemas
protegidos. Finalmente, una interesante hipótesis
que merece la pena explorar es que
La Gran Sabana, que de por sí posee una
historia geológica única, sea también un
centro de diversificación de este grupo de
organismos. Trabajos futuros deberán focalizarse
hacia el esclarecimiento de tales
supuestos.
En suma, el presente trabajo
muestra la importancia de realizar
muestreos exhaustivos que contemplen las
variaciones estacionales a distintos niveles
de profundidad a través del perfil del suelo,
para describir adecuadamente la diversidad
de HMA presente en un determinado
ambiente. En nuestro caso, a través de este
tipo de muestreo se evidenció a) la alta diversidad
de especies de HMA existente en
la región tropical estudiada, b) el efecto de
las perturbaciones en relación a la pérdida
de diversidad de HMA, y c) la sensibilidad
particular de ciertos géneros, como Scutellospora
y Gigaspora, ante las perturbaciones.
Estos cambios en la composición de
la comunidad de HMA pudieran estar implicados
en la escasa recuperación y en el
tipo de vegetación a establecerse en estas
sabanas perturbadas.
Agradecimientos
Los autores agradecen
a Ricardo Herrera por su contribución en
la descripción taxonómica de los distintos
morfotipos, a Zita de Andrade, recientemente
fallecida y quien participó activamente en
esta investigación, a Erasmo Meneses por
su colaboración en el trabajo de laboratorio
y cuidado de los potes trampa, a Fundacite
Guayana por su apoyo financiero, y a la
Autoridad Gran Sabana, especialmente al
personal de la Estación Científica de Parupa,
sin cuyo apoyo hubiera sido imposible
realizar este trabajo.
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Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and mycorrhizal potential of the soil
from a natural and a disturbed savannah from La Gran Sabana, Venezuela
Milagros Lovera and Gisela Cuenca
SUMMARY
The benefits provided by arbuscular mycorrhizas (AM) to
plants are well known, especially those related to the improvement
of mineral nutrition and protection against root pathogens,
among others. Although 80% of vascular plants are able to form
AM, it is considered that the association lacks specificity from a
taxonomical point of view. However, recent evidence has arisen
about the influence of the diversity of AM fungi (AMF) on the
productivity, diversity, competitive relationships and functioning
of natural ecosystems. In addition, there are evidences that support
the idea that AMF diversity is severely affected by disturbance
and that some AMF are particularly sensitive to human
activities. The aim of this work is to compare the diversity of
AMF and the mycorrhizal soil potential of an undisturbed savannah
from La Gran Sabana, Bolivar state, Venezuela, with an
adjacent disturbed savannah. An exhaustive inventory of AMF
spores was done taking samples along the year, across the soil
profile and using trap culture. Results show that there is a high
AMF diversity in the natural savannah studied and many of the
collected spores correspond to new species. Results also pointed
out that spores belonging to Scutellospora and Gigaspora are
highly vulnerable to disturbance. This change in AMF species
composition might be related with the slow recovery and the type
of plant community that finally will establish in these much degraded
areas.
DiversidadE de FUngos micorrízicos arbusculares (HMA) E potencial micorrízico dO sOlo
de uMa saVana natural E uMa saVana perturbada da Gran Sabana, Venezuela
Milagros Lovera e Gisela Cuenca
RESUMO
Os efeitos benéficos das micorrizas arbusculares (MA) são
bem conhecidos, especialmente na nutrição mineral das plantas
e na proteção contra agentes patógenos do solo, entre outros.
Mesmo que 80% das plantas terrestres são capazes de formar
micorrizas, se considera que dita associação não tem especificidade
taxonômica. No entanto, evidências recentes têm mostrado
que a diversidade de fungos MA (HMA) pode influir na produtividade
e diversidade das comunidades vegetais, assim como
nas relações competitivas e funcionamento geral dos ecossistemas
naturais. Por outra parte, existem evidências de que a
diversidade de HMA sofre um impacto severo com as perturbações
e algumas espécies parecem ser mais susceptíveis que
outras diante das atividades humanas. O objetivo do presente
trabalho é comparar a diversidade de micorrizas e o potencial
micorrízico do solo de uma savana natural de “La Gran Sabana”,
estado Bolívar, Venezuela, e uma savana perturbada adjacente,
fazendo um inventário exaustivo das esporas de HMA
presentes ao longo do ano, no perfil do solo e utilizando potes
“armadilha”. Os resultados mostram a existência de uma elevada
diversidade de espécies de HMA na savana natural, muitas
das quais parecem ser espécies novas, e destaca a alta vulnerabilidade
de certos gêneros de HMA como são Scutellospora
e Gigaspora ante as perturbações. A mudança na composição
de espécies pudera estar implicada na escassa recuperação e
o tipo de vegetação a estabelecer-se nestas savanas depois de
uma severa perturbação.
114 FEB 2007, VOL. 32 Nº 2