Especializaciones en el sistema de ecolocalización de Molossus ...

Especializaciones en el
sistema de
ecolocalización …
Tesis en opción al grado de Doctor en Ciencias
Biológicas
Silvio Macías Herrera (Autor); Emanuel C. Mora Macías (Tutor) y Manfred
Kössl (Tutor)

Tesis para optar por el grado científico de Doctor en Ciencias Biológicas
Especializaciones en el sistema de ecolocalización
de Molossus molossus (Chiroptera, Molossidae).
Autor:
MSc. Silvio Macías Herrera
Dpto. de Biología Animal y Humana
Facultad de Biología
Universidad de La Habana
Tutores:
Dr. Emanuel C. Mora Macías
Dpto. Biología Animal y Humana
Facultad de Biología
Universidad de La Habana
Dr. Manfred Kössl
Instituto de Biología Celular y Neurociencias
Universidad de Frankfurt
Ciudad de La Habana
2009

570-Mac-E
Página legal
Especializaciones en el sistema de ecolocalización de Molossus molossus
(Chiroptera, Molossidae) / Silvio Macías Herrera (Autor); Emanuel C. Mora
Macías (Tutor) y Manfred Kössl (Tutor). -- Tesis en opción al Grado de Doctor
en Ciencias Biológicas. – Ciudad de La Habana : Editorial Universitaria, 2009.
-- ISBN 978-959-16-1121-5. -- 171 pág. --
1. Macías Herrera, Silvio (Autor)
2. Mora Macías, Emanuel C. (Tutor)
3. Kössl, Manfred (Tutor)
4. Ciencias Biológicas
Digitalización: Dr. C. Raúl G. Torricella Morales (torri@reduniv.edu.cu)
Instituto de Investigaciones para la Industria Alimenticia - Editorial
Universitaria del Ministerio de Educación Superior, 2009.
La Editorial Universitaria (Cuba) publica bajo licencia Creative
Commons de tipo Reconocimiento No Comercial Sin Obra Derivada,
se permite su copia y distribución por cualquier medio siempre que
mantenga el reconocimiento de sus autores, no haga uso comercial de
las obras y no realice ninguna modificación de ellas.
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Sitio Web: http://revistas.mes.edu.cu

Lista de Abreviaturas
1. AI: Corteza Auditiva Primaria
2. AII: Corteza Auditiva Secundaria
3. CCE: Células Ciliadas Externas
4. CI: Colículo inferior
5. FC: Frecuencia Constante
6. FCC: Frecuencia Cuasi-Constante
7. FFT: (en inglés) Transformada Rápida de Fourier
8. FM: Frecuenta Modulada
9. FMBA: Frecuencia Modulada de Banda Ancha
10. FMBE: Frecuencia Modulada de Banda Estrecha
11. GABA: (en inglés) Acido amino butirico
12. PDEOA: Productos de Distorsión de las Emisiones Otoacústicas
13. PEE: Porcentaje de Estimulación Efectiva
14. PSTH: (en inglés) Histograma de Tiempo de Postestímulo
15. Q10-dB: Parámetro indicador de la sintonía. Se calcula como la
Frecuencia Óptima entre el Ancho de Banda medido a 10 dB de la
intensidad máxima
16. SPL: (en inglés) Nivel de Presión Sonora

Síntesis
La ecolocalización en los murciélagos se basa en la emisión y el procesamiento de dos
tipos básicos de llamadas: de frecuencia modulada (FM) y de frecuencia constante
(FC). Los murciélagos que ecolocalizan con frecuencia modulada se caracterizan por el
uso de señales de corta duración (

Tabla de Contenidos
Tabla de Contenidos i
Introducción 1
Revisión bibliográfica 7
2.1 Ecolocalización 7
2.1.1 Duración, intervalo entre llamadas y porcentaje de estimulación efectiva 9
2.1.2 Ecolocalización en la familia Molossidae: Molossus molossus 11
2.1.3 Ecolocalización en la familia Vespertilionidae: Eptesicus fuscus 12
2.1.4 Ecolocalización en la familia Mormoopidae: Pteronotus parnellii 13
2.2 Audición en murciélagos 14
2.2.1 Procesamiento espectral: oído interno 14
2.2.2 Procesamiento espectral: colículo inferior 16
2.2.3 Procesamiento espectral: corteza auditiva 19
2.2.4 Procesamiento temporal: selectividad a la duración del estímulo 20
2.2.5 Procesamiento temporal: selectividad al retardo entre estímulos 25
Materiales y Métodos 29
3.1 Llamadas de ecolocalización: registro y análisis 29
3.2 Registro de los PDEOA 32
3.3 Registro de la actividad unitaria de neuronas auditivas 34
3.3.1 Disección y montaje de la preparación 34
3.3.2 Estimulación acústica 35
3.3.3 Registro electrofisiológico y análisis de los datos 38
3.4 Procesamiento estadístico 40
Resultados 42
4.1 Molossus molossus 42
4.1.1 Ecolocalización 42
4.1.2 Sensibilidad espectral en el oído interno 44
4.1.3 Procesamiento espectral en el colículo inferior 45
4.1.4 Selectividad a la duración en el colículo inferior 47
4.1.5 Procesamiento espectral en la corteza auditiva 52
4.1.6 Selectividad a la duración en la corteza auditiva 55
4.2 Pteronotus parnellii 57
i

4.2.1 Ecolocalización 57
4.2.2 Procesamiento espectral en el colículo inferior 57
4.2.3 Selectividad a la duración en el colículo inferior 58
4.2.4 Selectividad al retardo en el colículo inferior 60
4.2.5 Selectividad a la duración y al retardo entre estímulos acústicos 63
4.3 Eptesicus fuscus 63
4.3.1 Ecolocalización 63
4.3.2 Sensibilidad espectral en el oído interno 65
4.4 Análisis comparativo de las llamadas de ecolocalización 66
Discusión 67
5.1 Consideraciones metodológicas 67
5.2 Especializaciones en el repertorio de ecolocalización de M. molossus 71
5.3 Procesamiento espectral en murciélagos de FC, FM, y en M. molossus 78
5.4 Procesamiento temporal en la vía auditiva de murciélagos: mecanismos
implicados 81
Conclusiones 87
Recomendaciones 88
Autobibliografía 89
Referencias 91
ii

Introducción
1
INTRODUCCIÓN
El gran éxito evolutivo de los murciélagos se debe fundamentalmente a la
restricción de sus horarios de actividad a la noche, lo cual les ha permitido escapar de
la fuerte competencia impuesta por las aves durante el día (Neuweiler 2000). Dos
adquisiciones fundamentales han contribuido en este grupo a la conquista del espacio
aéreo nocturno: el vuelo y la ecolocalización. Definida por Griffin (1958) como un
sistema activo de orientación que permite a los murciélagos microquirópteros navegar
en el espacio a partir del análisis de los ecos provenientes de sus propias emisiones
ultrasónicas, la ecolocalización brinda una imagen acústica del entorno lo
suficientemente detallada como para operar en ausencia total de información visual
(Neuweiler 1984). El éxito de los murciélagos depende, por tanto, de su
especialización en el procesamiento de información por el sistema auditivo, lo cual ha
convertido al grupo en un modelo biológico ideal para el estudio de este sistema.
Las grabaciones de las llamadas de ecolocalización de alrededor de 200 de las
más de 700 especies de murciélagos que ecolocalizan han revelado que el diseño de
estas llamadas presenta una de dos alternativas básicas: frecuencia modulada (FM) o
frecuencia constante (FC) (Simmons y Stein 1980). Las llamadas de FM cubren
generalmente una amplia gama de frecuencias, por lo que sus ecos proporcionan más
información acerca de las características físicas de las superficies reflectantes. Las
llamadas de FC son emitidas a una única frecuencia, lo cual es óptimo para detectar
el movimiento de las superficies reflectantes por los cambios inducidos en la
frecuencia de los ecos debido al efecto Doppler. La duración de las llamadas de FM
debe ser corta (< 10 ms), de manera que se evita el que el eco de baja intensidad
pueda enmascararse con la señal emitida, lo cual conduciría a la autosordera (Kalko y
Schnitzler 1993). Las llamadas de cortas duraciones y amplios anchos de banda
favorecen la medición precisa del tiempo hasta el arribo del eco, que indica la
distancia entre el murciélago y la superficie reflectante. En las especies de
murciélagos que utilizan llamadas de FC, la autosordera se resuelve porque la
frecuencia del eco es mayor que la de la llamada emitida. Esta solución permite a los

2
INTRODUCCIÓN
murciélagos que utilizan llamadas de FC la emisión continua de llamadas de larga
duración (> 20 ms), con el consecuente aumento del porcentaje de estimulación
efectiva (> 20%), parámetro indicador de la continuidad del muestreo acústico del
entorno (Neuweiler 1984; Jones 1999).
La frecuencia y la duración de la llamada son, por tanto, parámetros que el sistema
auditivo debe procesar para extraer la mayor cantidad de información útil para la
navegación. En los murciélagos que utilizan llamadas de FM, el análisis espectral está
basado en un filtraje homogéneo de cada frecuencia representada en la llamada, tanto
al nivel periférico como al nivel central (Haplea et al. 1994; Covey y Casseday 1995;
Xie et al. 2005; Voytenko y Galazyuk 2007; Tan y Borst 2007). En cambio, en los
murciélagos que utilizan llamadas de FC, el filtraje espectral favorece el
procesamiento de la frecuencia característica de la llamada, sobre la base
fundamentalmente en una distribución desproporcionada de neuronas sintonizadas a
esta frecuencia a todo lo largo de la vía, dando lugar a lo que se conoce como fóvea
acústica, por analogía con el sistema visual (Kössl 1994; Neuweiler 2003).
A diferencia del análisis espectral, en el cual el procesamiento comienza en la
periferia, las características temporales de las llamadas de ecolocalización deben
computarse en los núcleos centrales de la vía auditiva. Al nivel del colículo inferior de
murciélagos, tanto en especies que utilizan llamadas de FM como las que utilizan
llamadas de FC, se han descrito neuronas que responden selectivamente a las
duraciones características de las llamadas de ecolocalización de la especie
(Casseday et al. 1994; Galazyuk y Feng 1997; Fuzessery y Hall 1999; Zhou y Jen
2001, Luo et al. 2007; Wu y Jen 2008a, 2008b; Xie et al. 2008). Además de la
selectividad a la duración, el procesamiento temporal incluye la selectividad al retardo
entre la llamada y el eco, como ha sido descrito en neuronas de los núcleos por
encima del colículo inferior (Portfors y Wenstrup 1999; Olsen y Suga 1991; Sullivan
1982; Peterson et al. 2008; Felix y Portfors 2007; Portfors y Felix 2005). Los
mecanismos neuronales que han sido propuestos para crear tanto la selectividad a la
duración del estímulo como al retardo entre estímulos acústicos presentan los mismos

3
INTRODUCCIÓN
componentes. Este hecho deja abierta la pregunta si la misma neurona pudiera
procesar tanto la duración como el retardo entre estimulos. No solo no se conocen
precisamente los mecanismos responsables para la creación de la selectividad a la
duración y al retardo entre estímulos sino que la discusión acerca de la significación
funcional acerca de ambor tipos de selectividad temporal todavía está abierta. Hasta
el momento, los estudios acerca de la selectividad a la duración y al retardo entre
estímulos en la misma especie de murciélago desarrollados se han llevado a cabo en
solo dos especies de microquirópteros: Eptesicus fuscus (Casseday et al. 1994; Dear
et al. 1993) y Myotis lucifugus (Galazyuk y Feng 1997; Sullivan 1982). Sin embargo,
ambos tipos de selectividades no han sido estudiadas en la misma neurona o en la
misma región del cerebro.
La mayoría de los estudios en los sistemas de ecolocalización, que utilizan
llamadas de FM y de FC, se han realizado en dos especies principalmente: Eptesicus
fuscus como murciélago que utiliza llamadas de FM y Pteronotus parnellii como
murciélago que utiliza llamadas de FC (Dear et al. 1993; Ehrlich et al. 1997; Olsen y
Suga 1991).
Molossus molossus es una especie de murciélago pequeña que emite llamadas de
FM con duraciones relativamente largas. La emisión de estas llamadas ocurre con
alternancia de frecuencias entre una llamada de 34 kHz y otra de 39 kHz, a intervalos
menores de 100 ms, que determinan porcentajes de estimulación efectiva por encima
de los observados para la mayoría de las especies que utilizan llamadas de FM (Kössl
et al. 1999a). Estos resultados indican que las características de sus vocalizaciones
se encuentran en una posición intermedia entre las estrategias de FC y FM, y generan
varias interrogantes: ¿En la vía auditiva de M. molossus, la discriminación de los ecos
se resolverá en dos canales espectrales con una o dos “fóveas auditivas” de manera
semejante a lo que ocurre en los murciélagos de FC? ¿Seleccionarán las neuronas
centrales de esta especie duraciones de estímulo intermedias entre las cortas
duraciones típicas de los murciélagos de FM y las largas duraciones típicas de los de
FC?

4
INTRODUCCIÓN
Nuestro trabajo se desarrolló sobre la base de la siguiente hipótesis: Si el sistema
de ecolocalización del murciélago de FM Molossus molossus ha integrado ventajas
del sistema de ecolocalización basado en llamadas de FC, entonces el procesamiento
espectral y temporal a lo largo de la vía auditiva en esta especie mostrará
adaptaciones intermedias entre estas dos estrategias.
Esta hipótesis requiere de un análisis comparativo entre M. molossus y murciélagos
con sistemas de ecolocalización basados en llamadas de FM y FC. Es por esto que
nos hemos propuesto complementar los estudios realizados en E. fuscus y P. parnellii,
buscando caracterizar a lo largo de la vía auditiva, el procesamiento espectral y
temporal de los estímulos acústicos.
En este trabajo, nos hemos propuesto los siguientes objetivos:
1. Describir las llamadas de ecolocalización de las especies Molossus molossus
(Molossidae), Pteronotus parnellii (Mormoopidae) y Eptesicus fuscus
(Vespertilionidae).
2. Describir en las especies M. molossus y E. fuscus las curvas de sensibilidad
espectral al nivel coclear, utilizando la técnica de medición de los PDEOAs.
3. Caracterizar la sensibilidad espectral de las neuronas del colículo inferior de M.
molossus y P. parnellii frente a estímulos acústicos de 10 ms de duración, y
analizar cómo se comporta la respuesta de estas neuronas con la variación de la
duración de los estímulos acústicos.
4. Describir la organización tonotópica de la corteza auditiva de M. molossus y
analizar las respuestas de las neuronas corticales ante la variación de la duración
de los estímulos acústicos.
5. Caracterizar la respuesta de las neuronas del colículo inferior de P. parnellii ante la
variación del retardo entre estímulos.
La presente tesis se enmarca en una temática de actualidad que aborda el
estudio, con técnicas electrofisiológicas modernas, de la actividad de neuronas

5
INTRODUCCIÓN
auditivas a diferentes niveles de esta vía sensorial. Incluye además estudios
bioacústicos sobre las emisiones ultrasónicas de murciélagos con las técnicas más
avanzadas de registro y procesamiento de señales acústicas.
La importancia teórica de la presente tesis radica en que permite acercarnos a la
comprensión de los mecanismos neuronales que subyacen en el procesamiento de la
información sensorial auditiva. El estudio realizado caracteriza el procesamiento de la
información auditiva a niveles periféricos y centrales, en especies de murciélagos
autóctonos que utilizan diferentes estrategias de ecolocalización. De manera que
contribuye a profundizar en el análisis de las transformaciones que sufre la
información auditiva a lo largo de la vía sensorial.
Los resultados tienen aplicación práctica en distintas ramas de la ciencia. Por
ejemplo en la Ecología, debido a que la caracterización acústica de las llamadas de
ecolocalización emitidas por las especies de murciélagos Molossus molossus,
Pteronotus parnellii y Eptesicus fuscus permitirá su identificación en la naturaleza y el
estudio de su actividad nocturna, tan difícil con métodos de captura como el uso de
mallas de niebla. Los resultados de esta tesis podrían establecer una metodología de
trabajo a partir de la cual identificar las distintas especies de murciélagos que habitan
nuestros ecosistemas sin necesidad de su captura, con lo cual se ahorra considerable
tiempo y recursos humanos. Además, los resultados pueden incluirse en la Docencia
de pregrado y postgrado, tanto de Fisiología como de Neuroetología.
En el desarrollo de nuestro trabajo, se utilizaron técnicas y equipamientos que son
empleados en la actualidad por diversos autores, lo cual nos permitió comparar
nuestros resultados con los descritos en la literatura sobre estos temas. Pudimos
comprobar algunos de los resultados previamente descritos y obtener otros que
constituyen novedad científica, tales como:
Se describen, por primera vez para la ciencia, las llamadas de ecolocalización
de la especie de murciélago Molossus molossus.

6
INTRODUCCIÓN
Se calculan por primera vez para la ciencia las curvas de audibilidad coclear
obtenidas a través de la medición de los PDEOAs en dos especies de
murciélagos cubanos.
Se obtienen las curvas umbrales de las neuronas del colículo inferior y de la
corteza auditiva de M. molossus. Se demuestra la coincidencia espectral entre
las llamadas de ecolocalización y las curvas de audibilidad. Se demuestra, por
primera vez en un murciélago que utiliza llamadas de FM, en ambos núcleos, la
existencia de una representación desproporcionada de las frecuencias
características de las llamadas de búsqueda.
Se describe en M. molossus y en P. parnellii, la selectividad a la duración del
estímulo acústico en las neuronas coliculares. Las variaciones en las
características de selectividad a la duración con los cambios en la intensidad
del estímulo constituyen un resultado original en los mamíferos.
Se revela la existencia de coincidencia entre las duraciones óptimas y los
retardos óptimos en las neuronas coliculares de P. parnellii, lo que sugiere
mecanismos comunes en ambos tipos de selectividades.
La tesis consta de 88 páginas de texto con Introdución, Revisión Bibliográfica,
Materiales y Métodos, Resultados (que incluyen 51 figuras y 7 tablas), Discusión,
Conclusiones, Recomendaciones y Bibliografía con 142 referencias.
Los resultados de la tesis han dado lugar a 3 publicaciones en tres revistas
internacionales: J. Mammalogy, Journal of Comparative Physiology A y Hearing
Research, y 1 en prensa en Hearing Research, y 18 trabajos presentados en eventos
científicos internacionales celebrados en Cuba, Estados Unidos, Alemania, Costa
Rica, Chile y Brasil. Además, parte de estos resultados han sido presentados en
nueve conferencias científicas impartidas por el autor en Alemania, Chile, Costa Rica
y Estados Unidos. Parte de estos resultados estuvieron incluidos en un Premio Anual
de la Academia de Ciencias (2006) y un Premio Universidad de La Habana (2007).

2.1 Ecolocalización
Revisión bibliográfica
7
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
Los quiróteros constituyen el segundo de los órdenes más diversos dentro de la
clase de los mamíferos, superado sólo por los roedores. El suborden Microchiroptera,
con alrededor de 800 especies, ocupa la mayoría de los hábitats terrestres, y ha
explotado una gran variedad de nichos tróficos entre los que se incluyen desde
insectos, pequeños vertebrados terrestres y peces, hasta sangre, frutas, néctar y
polen. El gran éxito evolutivo de los murciélagos se debe fundamentalmente a la
restricción de sus horarios de actividad a la noche. Este logro evolutivo lo deben a dos
adaptaciones fundamentales: el vuelo y la adquisición de un sistema de
ecolocalizacion basado en la producción y recepción de sonido (Neuweiler 1983,
1984; Kalko 1995a; Schnitzler y Kalko 1996).
Las ondas acústicas, de naturaleza ultrasónica, emitidas por los murciélagos se
reflejan en los obstáculos del medio circundante y regresan al animal en forma de eco.
Debido a que estos ecos le permiten a los murciélagos localizar obstáculos, Griffin
(1958) acuñó el término ecolocalización para hacer referencia a esta forma de
orientación. Sin embargo, este término no describe completamente la funcionalidad de
este sistema perceptivo. Los murciélagos ecolocalizadores no sólo pueden determinar
la localización de un objeto, sino que también pueden caracterizar sus dimensiones,
forma y relieve (Neuweiler 2000). Durante la ecolocalización, tal nivel de información
se extrae de una correlación cruzada entre la llamada emitida y el eco formado en los
objetos circundantes que computa el sistema nervioso en el proceso de creación de la
imagen acústica del entorno (Simmons y Stein 1980). El control que logre cada
especie sobre las características espectrales y temporales de sus llamadas de
ecolocalización, será garantía de la precisión con la cual su sistema nervioso pueda
extraer una información espacio-temporal detallada y precisa de su medio.
Las señales acústicas utilizadas por los murciélagos para la ecolocalización son
producidas por la laringe y moduladas a todo lo largo del tracto vocal. Estas

8
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
vocalizaciones se emiten, con pocas excepciones, en la gama de frecuencias entre 20
y 200 kHz, están conformadas por 1 a 5 armónicos, y cuando está presente uno sólo
es por lo general el segundo. La variación de la frecuencia en el tiempo puede tener
dos formas fundamentales: frecuencia constante (FC), en la cual, como su nombre lo
indica, la frecuencia se mantiene en un mismo valor desde el inicio hasta el final de la
señal, y frecuencia modulada (FM), en la cual la frecuencia varía desde el inicio hasta
el final de la señal, ya sea aumentando o disminuyendo (Simmons y Stein 1980;
Neuweiler 1983, 1984; Kalko y Schnitzler 1993).
Las señales de frecuencia constante están presentes en especies como Pteronotus
parnellii, Rhinolophus rouxi y R. ferrumequinum (Simmons y Stein 1980; Neuweiler et
al. 1987; Schnitzler y Kalko 1996). En las llamadas de ecolocalización que duran más
de 10 ms, es el componente de FC el que abarca la mayor parte de la señal. Este
diseño de llamadas favorece un mayor alcance de la onda en el espacio y aumenta
las probabilidades de detección de objetos a mayores distancias, por ser pulsos cuya
energía está concentrada en una banda de frecuencias relativamente estrecha. Las
llamadas de FM, que usualmente muestran una modulación descendente de
frecuencia y están presentes en la mayoría de las especies de murciélagos del
mundo, se caracterizan por su corta duración entre 0.2 y 10 ms, y comprenden una
gama de frecuencias más amplia que las de FC (Miller y Degn 1981; Thies et al.
1998). Teniendo en cuenta que una onda acústica es reflejada en un objeto si su
longitud de onda es menor que las dimensiones del objeto (Ley de Huygens), las
llamadas de FM son especialmente útiles para determinar las características del
relieve de los objetos. Una señal con mayor contenido de frecuencias, por tanto, tiene
mayores probabilidades de ser reflejada, y brindará mayor información acerca de las
características físicas de la superficie reflectante. Sin embargo, estas señales de
frecuencia modulada generalmente se propagan poco en el espacio debido a la
atenuación atmosférica (Griffin 1971). Las ventajas de uno y otro tipo de señales, es
quizás lo que ha influido en que sea frecuente encontrar en la naturaleza especies con

9
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
llamadas de ecolocalización que combinan componentes de FC y de FM (Simmons y
Stein 1980; Neuweiler 1983, 1984).
Las características físicas de las llamadas de ecolocalización están influenciadas
por diversos factores como la talla, los hábitos alimenticios de la especie, la presencia
de conespecíficos y el tipo de ambiente en el cual desarrollan su actividad, entre otros.
Debido a que no existe un tipo de llamada que se adapte a todas las condiciones
ecológicas, las distintas especies de murciélagos han desarrollado una gran
diversidad de tipos de señales (Kalko y Schnitzler 1993). Una clasificación de los
distintos tipos de llamadas de ecolocalización de FM fue propuesta por Kalko y
Schnitzler (1993) sobre la base de las diferencias de duración, ancho de banda y
pendiente de modulación de frecuencia de las señales emitidas por tres especies
insectívoras del género Pipistrellus. Se definieron tres tipos de señales: de FCC
(frecuencia cuasi-constante), señales con un ancho de banda de hasta 4 kHz y más
de 1 ms de duración; de FMBE-FCC, señales con un ancho de banda de hasta 15
kHz, compuestas por un elemento inicial de frecuencia modulada de banda estrecha
(FMBE) de hasta 11 kHz, y un componente final de frecuencia cuasi-constante; y de
FMBA-FCC, señales con un ancho de banda de más de 15 kHz, con un componente
inicial de frecuencia modulada de banda ancha (FMBA) de más de 11 kHz y un
componente final de frecuencia cuasi-constante.
2.1.1 Duración, intervalo entre llamadas y porcentaje de estimulación efectiva
Una de las limitaciones fundamentales de la ecolocalización en los murciélagos
está relacionada con la longitud de la llamada y el fenómeno de autosordera. La
diferencia física principal entre la llamada y su eco se encuentra en la intensidad,
parámetro acústico que disminuye más cuanto más alta es la frecuencia de la
llamada, más corta es su duración o más pequeña es la superficie reflectante (Griffin
1971). Esta diferencia de intensidad hace que el eco pueda enmascararse con la
señal emitida si en el oído se produce superposición temporal entre ambas ondas, lo
cual provoca un fenómeno conocido como autosordera. En un murciélago que

10
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
ecolocaliza, la velocidad del sonido (~ 340 m/s) determina que una llamada de 20 ms,
por ejemplo, se superponga con sus ecos siempre que estos se formen en objetos
más cercanos que 3.4 m (longitud de la llamada = 340 m/s * 0.020 s = 6.8 m). En
consecuencia, los murciélagos deben utilizar llamadas de corta duración, usualmente
por debajo de 10 ms (Schnitzler y Kalko 1998).
La detección y evaluación del eco no solo se encuentra limitada si el eco se
superpone con la llamada emitida, lo que ocurre, por ejemplo, cuando un murciélago
vuela muy cerca de su alimento (fruta, flor, insecto), sino que además se reducen las
probabilidades de detección cuando la partícula alimentaria se encuentra cerca de
otras superficies reflectantes (árboles, ramas, hojas) y los ecos producidos en ambas
se superponen. Con la finalidad de evitar el enmascaramiento llamada-eco o eco-eco,
los murciélagos disminuyen la duración de la llamada cuando se acercan a los objetos
o ecolocalizan alimentos situados cerca de otros obstáculos (Schnitzler y Kalko 1998).
Las llamadas de larga duración (>20 ms) son utilizadas únicamente por especies
que emplean un sistema de ecolocalización basado en la emisión de llamadas de FC
y en una alta sensibilidad del sistema auditivo a los cambios en frecuencia producidos
por efecto Doppler. Las especies de las familias Rhinolophidae e Hipposideridae en el
Viejo Mundo y la especie Pteronotus parnellii (Mormoopidae) del Nuevo Mundo
presentan una fóvea acústica con muy alta sensibilidad a la frecuencia que caracteriza
al segundo armónico de sus llamadas de ecolocalización (i.e. ~ 61 kHz en Pteronotus
parnellii, Kössl et al. 1999b). Mientras vuelan, estas especies disminuyen la frecuencia
de sus llamadas de FC en dependencia de su velocidad de desplazamiento de tal
manera que los ecos alcancen una frecuencia igual a la frecuencia de mayor
sensibilidad de su fóvea acústica (Schnitzler y Henson 1980). Como logran separar
llamada y eco en frecuencia, los murciélagos de FC no sufren autosordera y pueden
utilizar llamadas de largas duraciones.
El eco de una llamada podrá superponerse también o incluso arribar después de
otra llamada que se emita posteriormente, en dependencia de la distancia a la que se

11
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
encuentre el objeto reflectante y de la frecuencia de repetición con la que se emitan
las llamadas. Este hecho crearía ambigüedades en el cálculo de la distancia al objeto
por parte del murciélago. Una alternativa que tienen estos animales para enfrentar
esta limitación potencial es la de esperar la llegada del eco el tiempo “suficiente” antes
de emitir la próxima llamada. En consecuencia, el intervalo entre llamadas aumenta y
el porcentaje de estimulación efectiva (PEE), o proporción que representa la duración
de la llamada del tiempo total entre llamadas, disminuye, usualmente a valores por
debajo de 20% (Jones, 1999). Únicamente se pueden lograr altos valores de PEE (>
30%) en especies con llamadas de FC, en las cuales la superposición entre la llamada
y el eco se resuelve en el dominio de la frecuencia. Altos valores de PEE aumentan la
continuidad temporal en la entrada de información e incrementa la probabilidad de
detección del alimento.
2.1.2 Ecolocalización en la familia Molossidae: Molossus molossus
La familia Molossidae está compuesta por 16 géneros y 86 especies distribuidos en
todas las regiones cálidas del mundo (Nowak 1991). Al igual que en la mayoría de las
especies que se alimentan de insectos que cazan al vuelo, la conducta de
ecolocalización en esta familia se ha dividido en fase de búsqueda, fase de
aproximación y fase final de captura (Griffin 1958). La mayoría de los molósidos
estudiados desarrollan su actividad de forrajeo en espacios abiertos, por encima del
dosel de la vegetación.
Las especies de la familia Molossidae en las cuales se ha estudiado la
ecolocalización se caracterizan por emitir llamadas de frecuencia cuasiconstante en
su fase de búsqueda (Simmons et al. 1978; Neuweiler 1990). Este diseño de llamadas
logra una mayor penetración en el medio, lo cual es ventajoso en especies que cazan
en espacios abiertos. No obstante, la disminución rápida de la intensidad de los ecos
como consecuencia de la atenuación geométrica y atmosférica constituye una de las
principales dificultades para la ecolocalización en estos murciélagos (Kober y
Schnitzler 1990). Para enfrentar esta limitación, los grandes molósidos Tadarida midas

12
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
(Fenton et al. 1998a) y Cheiromeles torquatus (Heller 1995), por ejemplo, emiten
señales de larga duración (>10 ms) que alternan en valores de frecuencias por debajo
de 20 kHz, y que son emitidas con largos intervalos entre llamadas. Esta conducta es
interpretada como una especialización para un máximo alcance de detección,
minimizando la superposición entre el eco y la señal (Fenton et al. 1998a). Los
molósidos pequeños, por su parte, emiten llamadas de alta frecuencia repetidas a
menores intervalos entre pulsos, de manera que el alcance de detección está más
limitado.
En Cuba, el molósido de pequeño tamaño Molossus molossus es una de las cuatro
especies (junto con Nyctinomops macrotis, Eumops glaucinus y Mormoopterus
minutus) mejor adaptadas al vuelo en espacios abiertos y semiabiertos (Silva 1979).
Kössl et al. (1999a) describen que las llamadas de búsqueda producidas por M.
molossus se emiten por pares que alternan en frecuencia. En este estudio, además,
se muestran espectrogramas de las llamadas emitidas por M. molossus durante su
actividad de forrajeo, que sugieren características atípicas para un murciélago de FM:
altos porcentajes de estimulación efectiva, aumento en el contenido espectral y la
duración de las llamadas de aproximación, y alta plasticidad en el diseño de las
llamadas. Sin embargo, los autores caracterizan un solo tipo de llamada del repertorio
de ecolocalización de la especie, y no discuten todas las posibles ventajas de esta
estrategia acústica en relación con el aumento del alcance y las probabilidades de
detección de sus presas.
2.1.3 Ecolocalización en la familia Vespertilionidae: Eptesicus fuscus
La familia Vespertilionidae está compuesta por 42 géneros y 355 especies que se
encuentran distribuidas en las regiones tropicales y templadas del mundo (Nowak
1991). Las llamadas de ecolocalización que emiten estas especies mientras se
alimentan de insectos que cazan al vuelo, se agrupan en las fases de búsqueda,
aproximación y final de captura (Griffin, 1958).

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
El gran murciélago pardo Eptesicus fuscus se distribuye ampliamente en el
continente americano desde Norteamérica, Centroamérica y Suramérica, hasta
Bahamas y las Antillas Mayores (Silva 1979). En nuestro país, se encuentra
ampliamente distribuido y manifiesta una considerable inestabilidad en la utilización
del refugio diurno. Las emisiones acústicas de esta especie han sido estudiadas
principalmente en la subespecie norteamericana. Durante la fase de búsqueda de sus
presas en el campo, Eptesicus fuscus emite señales con modulación descendente de
frecuencia y relativa larga duración, con un primer armónico comprendido entre 28 y
22 kHz (Griffin 1953, 1958; Casseday y Covey 1992; Obrist 1995; Surlykke y Moss
2000). Una vez que el murciélago comienza a acercarse a la presa, las señales se
hacen más cortas y de mayor ancho de banda, y son emitidas a mayores frecuencias
de repetición. Durante la fase de aproximación el primer armónico varía entre 60 y 25
kHz y entre 2 - 5 ms. Por último, en la fase final de captura la duración de las llamadas
es inferior a 1 ms y la frecuencia mínima disminuye hasta aproximadamente 12 kHz
(Griffin 1953; Simmons et al. 1979; Schnitzler y Henson 1980). Un hallazgo
sorprendente está en la emisión de señales de larga duración (~ 20 ms) cuando los
murciélagos de esta especie abandonan el refugio diurno, según lo descrito por
Surlykke y Moss (2000). La duración de la señal disminuye en varias especies de
murciélagos cuando estos vuelan en la cercanía de obstáculos (Schnitzler et al. 1987;
Kalko y Schnitzler 1989; Kalko 1994), y es raro que esta regla no se cumpla
aparentemente en E. fuscus.
2.1.4 Ecolocalización en la familia Mormoopidae: Pteronotus parnellii
Las especies de la familia Mormoopidae se caracterizan por exhibir los menores
niveles de variabilidad en la estructura de las llamadas de ecolocalización entre las
especies de murciélagos estudiados hasta el momento (Fenton 1994; Ibáñez et al.
1999; Macías y Mora 2003). Las llamadas de ecolocalización características de los
mormoopidos consisten en llamadas multiarmónicas compuestas por un componente
inicial de frecuencia constante de corta duración, seguido de uno de frecuencia
modulada descendente. Este diseño resulta un rasgo característico entre todas las

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
especies de mormoopidos del genero Pteronotus (Ibáñez et al. 1999, 2000; O´Farrell y
Miller 1997; Schnitzler y Kalko 1998), con excepción de la especie P. parnellii. Las
llamadas de ecolocalización de P. parnellii están compuestas por un componente
corto inicial de frecuencia modulada ascendente seguido de uno de frecuencia
constante de larga duración (hasta 20 ms), y termina en uno de frecuencia modulada
descendente (Schnitzler y Kalko 1998; Kössl et al. 1999b). Es notable que aun cuando
esta especie ha sido una de las más utilizadas en experimentos electrofisiológicos
para el estudio de la vía auditiva, no exista una descripción completa de su repertorio
de ecolocalización.
2.2 Audición en murciélagos
2.2.1 Procesamiento espectral: oído interno
En el sistema auditivo de los murciélagos, al igual que en el resto de los mamíferos,
el análisis de la frecuencia de los estímulos acústicos comienza en la cóclea u oído
interno (Kandel 2001), estructura que muestra mayor sensibilidad a determinadas
gamas de frecuencias que resultan ser especie-específicas. Para investigar la
sensibilidad espectral en este nivel periférico, varios autores han utilizado técnicas
como la determinación de los potenciales microfónicos cocleares o técnicas
morfológicas que brindan información valiosa acerca del grado de inervación de
determinadas regiones de la membrana basilar (Kossl y Vater 1985).
Otra técnica comúnmente empleada más recientemente, se basa en la obtención
de los productos de distorsión de las emisiones otoacústicas (PDEOAs), la cual se ha
convertido en una herramienta no invasiva efectiva para la determinación de los
audiogramas cocleares. En los mamíferos, los PDEOA pueden ser provocados por
dos tonos puros simultáneos de diferentes frecuencias (f1

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
las ondas acústicas de estimulación a través del espacio fluido de la cóclea, hacia el
oído medio y externo. Dentro de estas distorsiones, la distorsión 2f1-f2 es la mas
prominente, y por consiguiente la de más fácil medición. Está demostrado que las
mediciones del componente 2f1-f2 brindan información acerca del umbral relativo de la
cóclea (Kössl 1992). Al escoger las frecuencias de los estímulos f1 y f2, se puede
medir la generación de los productos de distorsión y por lo tanto la amplificación
mecánica en diferentes partes en la cóclea. Si una región de la cóclea responde con
mayor sensibilidad a determinada frecuencia, la amplificación mecánica y las
correspondientes distorsiones serán de mayor intensidad incluso a bajas intensidades
de estímulos que a otras frecuencias (Gaskill y Brown 1990; Kössl 1997). La fuente
más probable de distorsión parece radicar en los procesos activos de las CCEs (Kössl
1997), localizadas cerca del lugar de la representación en la cóclea de las frecuencias
de los dos tonos primarios (Kössl 1997; Brown y Kemp 1984).
Las curvas umbrales obtenidas a partir de los PDEOA describen la sensibilidad de
la cóclea y, en las especies investigadas hasta ahora, corren paralelas a datos de
umbrales neuronales y conductuales (Kössl 1997). En aquellas especies que usan
llamadas con componentes de frecuencia constante (FC), los umbrales absolutos de
sensibilidad mecánica aparecen específicamente a la frecuencia del componente de
FC del segundo armónico (Kössl 1994a, 1994b, 1997).
La amplitud de los productos de distorsión ante dos tonos depende del grado de
superposición de los dos recorridos ondulares de los estímulos en la membrana
basilar. Las distorsiones están ausentes si los estímulos están demasiado alejados,
apartados en frecuencias, y no hay superposición. Cuando f1 es gradualmente variada
hacia f2, esto es, que la razón f2/f1 decrece, se perciben niveles de distorsión
continuamente en aumento (Kössl 1997). Después de un incremento inicial de la
magnitud de los PDEOA por decrecimiento de la razón f2/f1, esta vuelve a caer,
dejando definida la razón óptima. Para la mayoría de los mamíferos, la razón óptima
oscila entre 1,15-1,3 (Kössl 1997). Esta razón óptima brinda una primera aproximación
acerca de la agudeza de la sintonización espectral de la cóclea.

2.2.2 Procesamiento espectral: colículo inferior
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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
El éxito de la ecolocalización en los murciélagos depende de la integración que
exista entre sus vocalizaciones y su audición a todos los niveles de la vía auditiva
(Neuweiler 1984, 1990). Numerosos estudios fisiológicos han estado encaminados a
determinar si existen adaptaciones específicas del sistema auditivo central que le
permita a cada especie de murciélago procesar diferencialmente sus llamadas de
ecolocalización (Schuller y Pollak 1979; Jen y Suthers 1982; Pinheiro et al. 1991;
Fuzessery y Hall 1999; Xie et al. 2005; Wang et al. 2007; Portfors y Felix 2005).
Aunque tales investigaciones se han efectuado en todos los núcleos del sistema
auditivo, especial atención ha recibido el colículo inferior, núcleo al que proyectan
directamente los anteriores de la vía auditiva y en el que se ha demostrado que existe
un gran procesamiento de la información sensorial (Casseday y Covey 1996).
Diversos tipos de neuronas, las que se diferencian por sus patrones de respuesta,
han sido registradas en el colículo inferior de los murciélagos. Se han descrito
neuronas con respuestas fásicas, fásicas en trenes, tónicas, fásicas tanto al comienzo
como al final del estímulo (a las que llamaremos por el nombre con el cual se conocen
en inglés: On-Off), fásicas On o fásicas Off e inhibitorias (en las cuales se produce un
silencio de la actividad espontánea en cierta gama de frecuencias e intensidades). En
la mayoría de las especies de murciélagos estudiadas, como por ejemplo: Myotis
yumanensis y Plecotus townsendii (Suga 1969), Tadarida brasiliensis (Pollak et al.
1978), Molossus ater y M. molossus (Vater y Schlegel 1979), Rhinolophus
ferrumequinum (Pollak y Schuller 1981), Pteronotus parnellii (Pollak y Bodenhamer
1981) y Eptesicus fuscus (Jen y Schlegel 1982; Haplea et al. 1994), se han registrado
casi todos los tipos de respuestas descritos. En todas las especies, con excepción de
R. ferrumequinum, más del 90% de las neuronas coliculares mostró respuestas
fásicas, a diferencia de lo que se ha descrito para las neuronas de núcleos anteriores
como los cocleares, en los cuales predominan las respuestas tónicas (Suga 1964;
Haplea et al. 1994). A los tipos de neuronas caracterizadas por los patrones de
respuesta anteriormente mencionados se adiciona uno de “respuesta

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
compleja“(Neuweiler y Vater 1977), en el cual el patrón cambia con las variaciones de
frecuencia, intensidad y duración del estímulo. Este tipo de neurona se ha encontrado
en el colículo inferior de varias de las especies mencionadas. Respuestas complejas
se han descrito igualmente en los núcleos cocleares de R. ferrumequinum (Neuweiler
y Vater 1977).
En los murciélagos, la inmensa mayoría de las neuronas del colículo inferior
participan en el procesamiento de la frecuencia portadora de señales acústicas de
relevancia biológica. El hecho de que la respuesta de estas células se genere
fundamentalmente con estímulos ultrasónicos fue la primera evidencia que tuvieron
los investigadores en este sentido (Suga 1964; Pollak et al. 1978). Pero ya a nivel de
células receptoras periféricas, en la membrana basilar de la cóclea, existe un código
espacial para las frecuencias ultrasónicas a partir del cual se analiza en paralelo cada
componente espectral presente en el estímulo acústico (Kössl y Vater 1995). Este
hecho nos permite deducir que cada neurona de la vía heredará las características de
audibilidad de una subpoblación de receptores y explicar, al menos parcialmente, por
qué las neuronas coliculares responden a estas frecuencias. No obstante, el
procesamiento de frecuencia gana en complejidad en la medida en que la información
sensorial asciende por la vía auditiva (Haplea et al. 1994; Xie et al. 2005; Portfors y
Felix 2005).
Una clasificación inicial de los tipos más comunes de curvas umbrales de las
neuronas del colículo inferior de los murciélagos fue propuesta por Suga (1969). Estas
pueden ser: I) abiertas (cuando las neuronas responden a cualquier intensidad por
encima del umbral absoluto) o cerradas (cuando existe un umbral superior de
intensidades por encima del cual la neurona deja de responder), II) de baja sintonía
(caracterizadas por bajos valores de Q10-dB, calculado como la frecuencia óptima
dividida por el ancho de banda de la curva a 10 dB por encima del umbral absoluto) o
de muy alta sintonía (caracterizados por muy altos valores de Q10-dB). Una misma
curva umbral puede clasificarse con más de uno de los criterios mencionados.

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
Analizadas en conjunto, las curvas umbrales de las neuronas de una especie de
murciélago pueden revelar si existe o no un procesamiento diferencial de las llamadas
de ecolocalización características de esa especie. Por ejemplo, en casi la totalidad de
las especies estudiadas la mayoría de las frecuencias óptimas de las neuronas
coliculares se agrupan alrededor de las gamas espectrales mejor representadas en
sus llamadas de ecolocalización, lo cual sugiere que en esa población de neuronas se
procesan más extensamente tales frecuencias (Pollak et al. 1978; Schuller y Pollak
1979; Pollak y Bodenhamer, 1981; Jen y Suthers, 1982; Casseday y Covey, 1992; Xie
et al. 2005). Solamente en dos especies, M. molossus y M. ater, no se ha descrito
coincidencia entre las frecuencias óptimas de las neuronas coliculares y las
frecuencias fundamentales de sus llamadas de ecolocalización (Vater et al. 1979).
Otro ejemplo de procesamiento diferencial de la frecuencia del estímulo se
manifiesta en que neuronas con curvas umbrales de muy alta sintonía se han
encontrado fundamentalmente en especies que emiten largas llamadas de
ecolocalización de frecuencia constante y en el hecho de que sus frecuencias óptimas
coinciden con alguno de los armónicos presentes en tales llamadas (Schuller y Pollak
1979; Pollak y Bodenhamer 1981). Estas neuronas, cuyas curvas umbrales pueden
alcanzar valores de Q10-dB de hasta 360, pueden responder a oscilaciones en la
frecuencia portadora del estímulo de ± 10 – 40 Hz, las cuales podrían aparecer
superpuestas en la señal por el aleteo de algún insecto volador que actuara como
superficie reflectante (Pollak y Bodenhamer 1981; Pollak y Schuller 1981). Pero si los
altos valores de Q10-dB en estas neuronas coliculares de murciélagos de FC pudieran
tener su origen en especializaciones de la cóclea (Kössl 1994a), altos valores de
sintonía encontrados en murciélagos de FM, los cuales carecen de estas
especializaciones periféricas, deben ser explicados por un procesamiento central
(Casseday y Covey 1992). En estudios realizados en E. fuscus la sintonización a
frecuencia aumentó progresivamente al comparar las neuronas de los núcleos
cocleares con las del lemnisco lateral y del colículo inferior (Haplea et al. 1994). Este
procesamiento central de la frecuencia se ha demostrado mediante el uso de

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
fármacos en P. parnellii y A. pallidus (Yang et al. 1992; Fuzessery y Hall 1996;
Galazyuk et al. 2005). Utilizando antagonistas del neurotrasmisor ácido -amino-
butírico (conocido por sus siglas en inglés: GABA), del cual se conoce que media
inhibición en el sistema nervioso central, se pudo comprobar que muchas de las
neuronas ampliaban sus curvas umbrales. Este resultado indica que la alta sintonía de
las neuronas coliculares, al menos en las especies de FM, es producto de
interacciones inhibitorias en el colículo inferior.
2.2.3 Procesamiento espectral: corteza auditiva
Situada en el tope de la jerarquía entre los núcleos que forman parte de la vía
auditiva, la corteza auditiva debe proveer la mayor cantidad de información en el
análisis de alto orden de las señales acústicas. La corteza auditiva en los murciélagos
es probablemente la más estudiada y mejor entendida entre los mamíferos. Una
especie en particular, Pteronotus parnellii, ha provisto la mayor cantidad de
información detallada acerca de las especializaciones neuronales y la organización
cortical, aún cuando la organización de la corteza auditiva en los murciélagos es
mucho más variada que lo que revela P. parnellii (O´Neill 1995).
La corteza auditiva de todos los mamíferos estudiados hasta el momento está
dominada por una organización tonotópica, y los murciélagos no constituyen una
excepción. De hecho, existen dos patrones generales de organización en la corteza
auditiva, la organización tonotópica y la no-tonotópica. La corteza auditiva primaria
(AI) es un área tonotópicamente organizada, con neuronas de un alto nivel de
sintonización y latencias relativamente cortas, con las frecuencias óptimas
organizadas en un eje a lo largo de la superficie cortical (Woolsey 1960). La corteza
auditiva secundaria (AII) contiene células que responden con latencias más largas,
tienen un menor grado de sintonización y usualmente no responden ante tonos de
frecuencias puras (Schreiner y Cynader 1984). Algunas especies de mamíferos
presentan más de un área cortical primaria. Los murciélagos de frecuencia constante
como P. parnellii presentan un área primaria predominante organizada

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
tonotópicamente, rodeada de múltiples áreas secundarias. Estas áreas secundarias
contienen células con propiedades de respuesta compleja que no muestran respuesta
ante tonos puros, sino ante combinaciones de estímulos con diferentes propiedades
(O´Neill y Basham 1992; O´Neill y Suga 1979; Suga et al. 1983; Suga 1965a, 1965b,
1977, 1982, 1990a, 1990b; Schuller et al. 1991; Radtke-Schuller y Schuller 1995). Por
su parte, en los murciélagos de frecuencia modulada, las neuronas con respuestas
simples y con respuestas complejas se encuentran mezcladas en un área
tonotópicamente organizada relativamente amplia. Además, en estas especies existen
usualmente una o dos áreas adicionales donde la tonotopía está ausente o se
encuentra en dirección inversa a la de la corteza auditiva primaria (Wong y Shannon
1988; Dear et al. 1993; Esser y Eiermann 1999; Razak and Fuzzesery 2001).
2.2.4 Procesamiento temporal: selectividad a la duración del estímulo
La duración del sonido es un parámetro que puede ser utilizado para la
identificación de señales estereotipadas, tales como las emitidas por presas o
depredadores, por individuos de la misma especie, o incluso por el mismo individuo en
el caso de las llamadas de ecolocalización emitidas por los murciélagos. De esta
manera, un filtro biológico para la duración del sonido podría complementar los filtros
para la frecuencia y la intensidad de estas señales de importancia biológica y así
contribuir a su identificación. Sin embargo, no existe una representación periférica
para la duración del sonido, como existe, por ejemplo, para la frecuencia en la
membrana basilar (Kössl y Vater 1995). De esta forma, y como ocurre con la
localización espacial de la fuente emisora de sonido (Pollak et al. 1986), la duración
de las señales acústicas deberá computarse en el sistema nervioso central.
La propiedad que pudieran tener las neuronas auditivas centrales de discriminar
entre una duración y otra no se ha descrito en ninguno de los núcleos del sistema
auditivo por debajo del colículo inferior (Casseday et al. 1994). En estos, la
representación de la duración del sonido se manifiesta en la respuesta de neuronas
individuales a lo largo de cualquier estímulo que se presente en una gama de

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
frecuencias e intensidades apropiada (Vater 1982; Haplea et al. 1994). La posibilidad
de discriminar duraciones fue descrita por primera vez en neuronas del colículo
inferior del murciélago Eptesicus fuscus, cuando Jen y Schlegel (1982) encontraron
que algunas variaban su respuesta en dependencia de la duración del estímulo. Estas
neuronas fueron más tarde caracterizadas en un trabajo dirigido a estudiar la
codificación de frecuencia de repetición y de duración en el colículo inferior de la
misma especie (Pinheiro et al. 1991). Estos autores acuñan por primera vez el término
de “duración óptima” para hacer referencia a la duración de estímulo que provoca en
una neurona la máxima descarga de potenciales de acción.
A lo largo de las últimas décadas, han sido varios los trabajos dirigidos a estudiar la
codificación de duración en el colículo inferior de varias especies de murciélagos
(Pinheiro et al. 1991; Casseday et al. 1994; Fuzessery 1994; Ehrlich et al. 1997;
Fuzessery y Hall 1999). En todos se ha descrito el comportamiento de cuatro tipos
diferentes de neuronas según las variaciones observadas en sus respuestas de
potenciales de acción con los cambios en la duración del estímulo. El primer grupo
está formado por las neuronas que mantienen la cantidad de potenciales de acción en
su respuesta con independencia de la duración del estímulo y que se conocen como
neuronas No Selectivas a duración. Los tres grupos restantes contienen a las
neuronas que son Selectivas a duración. Entre estos últimos, un grupo está formado
por neuronas que aumentan monotónicamente la magnitud de su respuesta en la
medida en que aumenta la duración del estímulo. Por cuanto las duraciones cortas
provocan apenas respuesta en estas neuronas, se les atribuye la facultad de actuar
como un filtro Pasa-Largo para la duración del sonido. A partir de este momento las
llamaremos neuronas Pasa-Largo. El segundo grupo de neuronas selectivas a
duración está formado por las neuronas Pasa-Corto. Por el contrario de lo que ocurre
con las Pasa-Largo, son las duraciones de estímulo más cortas las que provocan la
mayor respuesta de potenciales de acción en estas neuronas. En la medida en que se
aumenta la duración del estímulo su respuesta disminuye monotónicamente hasta un
valor mínimo o incluso hasta desaparecer. El tercer y último grupo está formado por

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
las neuronas que tienen su respuesta máxima en cierta gama de duraciones de
estímulo y que disminuyen su respuesta tanto si la duración del estímulo se alarga
como si se acorta. Estas neuronas actúan como filtros Pasa-Banda.
Pero, ¿cómo pueden responder las neuronas coliculares a una gama particular de
duraciones del estímulo teniendo como entradas sinápticas las pertenecientes a
neuronas que no varían su respuesta con este parámetro del estímulo? El primer
modelo para responder a esta pregunta fue propuesto y demostrado por Casseday et
al. (1994). El modelo consta de tres partes: (I) una inhibición que llega rápido a la
neurona y que es sostenida durante todo el tiempo que dura el estímulo; (II) una
excitación transiente y tardía con respecto al comienzo del estímulo que no provoca
actividad de potenciales de acción en la neurona; y (III) un rebote de la entrada
inhibitoria que produce respuesta de potenciales de acción solo cuando coincide con
la entrada excitatoria tardía (Figura 1). Este modelo ha sido llamado Modelo de
Coincidencia y presupone en las neuronas en las cuales se aplique, un tipo de
respuesta Off. Casseday et al. (1994) registraron intracelularmente las tres partes
descritas en su modelo en una neurona selectiva a duración en el colículo inferior de
E. fuscus y encontraron que la mayoría de las neuronas selectivas a duración tenían
respuestas Off, lo cual apoyaba a su modelo. Sin embargo, al estudiarse las neuronas
del colículo inferior del murciélago Antrozous pallidus más del 50% de las neuronas
selectivas a cortas duraciones tuvieron respuestas On (Fuzessery y Hall 1999). El
modelo previamente descrito no podía aplicarse a estas neuronas y fue necesario
proponer un segundo modelo. El nuevo modelo, llamado de No Coincidencia, tiene
básicamente los mismos componentes (I) y (II) del anterior, con la diferencia de que
en este caso la excitación transiente y tardía de (II) es suficiente para generar
potenciales de acción si no está presente la entrada inhibitoria. De esta forma, la
respuesta de potenciales de acción sólo se logra si no coinciden los eventos
excitatorios e inhibitorios.
Los modelos descritos predicen que las duraciones óptimas de estímulo para
distintas neuronas del colículo inferior se seleccionarán en dependencia de las

Figura 1. Modelo de Coincidencia para la selectividad a la duración. La entrada
sináptica I está compuesta por una inhibición sostenida durante todo el tiempo
que dura el estímulo (Inh) seguido de un rebote post-inhibitorio (Eoff) cuya
latencia depende de la duración del estímulo. La entrada sináptica II está
compuesta por una excitación transiente On (Eon). Ninguno de los componentes
excitatorios provoca potenciales de acción. A. En respuesta a estímulos de 5 ms
el componente Eon coincide en el tiempo con el Eoff, lo cual permite que se
alcance el umbral eléctrico para la generación de potenciales de acción. B. En
respuesta a estímulos de 30 ms el componente Eoff no coincide con el Eon y la
neurona no responde (Ehrlich et al. 1997).

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
latencias con que lleguen las excitaciones tardías On, y que estas latencias serán
siempre mayores que las correspondientes duraciones óptimas. Estas predicciones se
han comprobado tanto en E. fuscus como en E. pallidus (Casseday et al. 1994;
Fuzessery y Hall 1999). Pero si la latencia determina el valor de la duración óptima del
estímulo para una neurona, la selectividad de diferentes duraciones óptimas de
estímulo en una población de neuronas tendrá sus bases en la variedad de latencias
entre las neuronas de esa población. En el propio E. fuscus se ha descrito que la
latencia de las respuestas de neuronas individuales tiende a incrementarse
progresivamente en núcleos cada vez más alejados de la periferia (núcleos cocleares,
núcleos del lemnisco lateral y colículo inferior) (Haplea et al. 1994; Xie et al. 2005).
Pero lo que es más importante, la gama de valores de latencias también fue
incrementándose en esa dirección, haciéndose máxima en el colículo inferior, en el
cual varió entre 2.9 y 42 ms.
Tanto las sinapsis que provocan las excitaciones tardías, como las sinapsis
inhibitorias constituyen un requisito indispensable en la creación de la selectividad a
duración. De aquí se deduce que si el efecto de estas sinapsis inhibitorias fuese
bloqueado, la selectividad a duración desaparecería. Tal experimento se llevó a cabo
para bloquear el efecto de sinapsis inhibitorias mediadas por los neurotrasmisores
GABA y Glicina en el colículo inferior. El resultado fue el esperado. La aplicación de
bicuculina, un antagonista del GABA, hizo desaparecer la selectividad a duración en
más de la mitad de las neuronas estudiadas. Asimismo, la estricnina, un antagonista
de la Glicina, tuvo el mismo efecto. El estudio concluyó que ambos neurotrasmisores
son imprescindibles en la creación de la selectividad a duración y lo que es más
importante, que este mecanismo se desarrollaba en el colículo inferior (Casseday et
al. 1994). Una investigación posterior retomó tales experimentos para demostrar que
no todas las neuronas perdían su selectividad a duración cuando se bloqueaban sus
entradas inhibitorias (Fuzessery y Hall 1999). Aunque este resultado significaba que
tales neuronas estaban heredando sus propiedades de selectividad de neuronas

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
situadas anteriormente en la vía sensorial, no invalidaba las posibilidades de que
estas pertenecieran igualmente al colículo inferior.
La duración es sólo uno de los parámetros de las señales acústicas que deberá ser
procesada en paralelo con los demás que las caracterizan. Esto significa que la
variación de otros parámetros del estímulo podría afectar las características de
selectividad a duración en las neuronas coliculares. Se ha descrito que la
discriminación entre diferentes duraciones de estímulo se ve afectada en algunas
neuronas si se varía la frecuencia de repetición con que se presentan (Pinheiro et al.
1991). Hay afectación también si el tipo de estímulo utilizado se cambia de tonos
puros a señales moduladas. En este caso la afectación descrita consiste en un
corrimiento de la duración óptima hacia valores mayores y no en un cambio del tipo de
selectividad (Fuzessery 1994), lo que podría significar que tales neuronas están
procesando sólo un componente espectral de la señal modulada.
Otro parámetro que se ha variado para estudiar cómo varían las características de
selectividad a duración es la intensidad del estímulo. Sin embargo, se ha descrito que
tiene poca influencia, la cual ha estado referida sólo a un corrimiento leve de la
duración óptima hacia valores menores con el aumento de la intensidad (Pinheiro et
al. 1991; Casseday et al. 1994; Galazyuk y Feng 1997; Fremouw et al. 2005). El
consenso de la poca afectación de la selectividad a duración por la intensidad del
estímulo puede deberse al hecho de que estudios recientes analizan la respuesta de
las neuronas coliculares haciendo variar la duración del estímulo a una sola intensidad
de estímulo (Ehrlich et al. 1997), mientras que en otros casos ni siquiera se menciona
este parámetro (Fuzessery y Hall 1999). Lo que llama la atención es que la intensidad
afecta la selectividad a duración en la corteza auditiva (Galazyuk y Feng 1997).
Neuronas corticales que muestran selectividad a duración y que actúan como filtros
Pasa-Largo, Pasa-Corto y Pasa-Banda, cambian sus propiedades de filtraje con
aumentos de intensidad. Estos cambios se estudiaron con una variación de intensidad
de no más de 20 dB por encima del umbral y consistieron en un corrimiento
sistemático de las duraciones óptimas hacia valores más pequeños en el 65% de las

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REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
neuronas estudiadas. Este hecho, unido a que todas las neuronas selectivas a
duración en corteza auditiva tuvieron respuestas On, hace suponer que el mecanismo
que subyace en la selectividad de la duración del estímulo deberá ser
significativamente transformado entre el colículo inferior y la corteza (Galazyuk y Feng
1997; Portfors y Felix 2005).
La importancia neuroetológica de la selectividad a duración en el colículo inferior de
los murciélagos debe manifestarse en la coincidencia entre las duraciones óptimas
que caracterizan a las neuronas coliculares de diferentes especies y las duraciones de
sus llamadas de ecolocalización. En las tres especies estudiadas hasta ahora, esta
coincidencia existe. Las llamadas de ecolocalización de A. pallidus varían en duración
entre 1 y 6 ms. Las duraciones óptimas de las neuronas coliculares estudiadas en
esta especie estuvieron siempre por debajo de 7 ms, sugiriendo que las
características de selectividad están dirigidas a procesar diferencialmente las
llamadas de ecolocalización (Fuzessery 1994; Fuzessery y Hall 1999). En E. fuscus,
las llamadas utilizadas durante la fase de búsqueda de las presas pueden extenderse
hasta los 20 ms y la gama de duraciones óptimas descritas para sus neuronas
coliculares alcanzan estos valores (Pinheiro et al. 1991; Ehrlich et al. 1997). Un
resultado similar se describió para las neuronas coliculares y de la corteza auditiva de
Myotis lucifugus, las cuales mostraron coincidencia entre sus duraciones óptimas y las
duraciones de sus llamadas de ecolocalización (Galazyuk y Feng 1997). Es, por tanto,
esperable que en especies que muestren llamadas de ecolocalización con duraciones
de más de 10 ms, aparezcan neuronas con la misma gama de duraciones óptimas.
2.2.5 Procesamiento temporal: selectividad al retardo entre estímulos
Los murciélagos ecolocalizadores utilizan el intervalo de tiempo entre la llamada
emitida y el eco que retorna (retardo), como indicador de la distancia a la cual se
encuentran los objetos en el medio (Simmons 1971, 1979). O´Neill y Suga (1982)
fueron los primeros en describir en Pteronotus parnellii la presencia de neuronas que
responden selectivamente a pares de estímulos separados temporalmente por un

26
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
determinado retardo. Aún cuando las neuronas selectivas a retardo fueron descritas
inicialmente en la corteza auditiva, estas han sido encontradas en otros núcleos de la
vía como el cuerpo geniculado medial y el colículo inferior (Mittmann y Wenstrup 1995;
Yan y Suga 1996). Neuronas que responden selectivamente a retardo han sido
encontradas también en el colículo superior de Eptesicus fuscus (Dear y Suga 1995).
En P. parnellii, las neuronas corticales selectivas a retardo se encuentran en un
área especializada con organización cronotópica rostro-caudal, y parcial o totalmente
segregadas del área de procesamiento espectral (O´Neill y Suga 1979; Sullivan 1982;
Wong y Shannon 1988; Dear et al. 1993). Sin embargo, el origen de las respuestas
selectivas a retado se encuentra en núcleos anteriores de la vía auditiva, siendo el
colículo inferior el centro más bajo en el cual se han registrado neuronas codificadoras
de retardo entre estímulos. El origen de esta sintonización tiene su base en una
abundante integración sináptica que ocurre a nivel de dicho núcleo (Sullivan 1982).
La mayor parte de la información acumulada sobre selectividad a retardo se ha
logrado en estudios con la especie Pteronotus parnellii. En este murciélago las
neuronas coliculares o corticales sintonizadas a retardo integran información espectral
hetero-armónica, perteneciente a la señal emitida y al eco retornante (O´Neill y Suga
1979; Suga et al. 1979; Portfors y Wenstrup 1999, 2001, Nataraj y Wenstrup 2006;
Peterson et al. 2008). Así por ejemplo, la mayoría de estas neuronas se asocian al
contorno iso-frecuencial de 60 kHz, el cual está sobre-representado en todos los
niveles de la vía auditiva de esta especie. La mayor parte de las neuronas de esta
capa poseen curvas de audibilidad con más de un área excitatoria, por lo que
presentan varias frecuencias óptimas de estimulación. Experimentos para el análisis
de la codificación de retardo con estímulos portadores de dichas frecuencias, han
mostrado que la respuesta máxima o mínima de estas neuronas, ocurre si y solo si la
diferencia temporal entre los estímulos presentados es equivalente al retardo óptimo
de la neurona en cuestión. Las respuestas registradas frente a estímulos de
frecuencias y retardos óptimos, han sido clasificadas en la literatura como respuestas

27
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
facilitadoras e inhibidoras (O´Neill y Suga 1979; Portfors y Wenstrup 2002; Peterson
et al. 2008).
Los modelos desarrollados para explicar la presencia de neuronas con sintonía a
retardo en especies que siguen la estrategia hetero-armónica (Portfors y Wenstrup
1999; Olsen y Suga 1991; Nataraj y Wenstrup 2006), presentan componentes
sinápticos similares a los del modelo coincidente descrito para la sintonización a
duración (Narins y Capranica 1980; Casseday et al. 1994). El primero de estos
modelos es capaz de explicar la presencia de respuestas facilitadoras en neuronas
coliculares y corticales, e incluye la presencia de dos componentes excitatorios
subumbrales. Estas respuestas tienen latencias diferentes correspondientes al primer
armónico de la señal emitida (FM1= 29-24 kHz) y al eco retornante de los restantes
armónicos (FMx = FM2, 59-48 kHz; FM3, 89-72 kHz; FM4, 119-96 kHz). De este
modo, la llegada de un estímulo con frecuencia en el primer armónico desencadena la
generación de una despolarización de larga latencia en la neurona colicular a
consecuencia de un rebote post-inhibitorio. La llegada del segundo estímulo
desencadenará la aparición de una segunda respuesta excitadora de menor latencia
que la primera (O´Neill y Suga 1982). Ambas respuestas coincidirán solo si el retardo
entre FM1 y FMx es igual a la diferencia entre las latencias de ambos componentes
excitatorios, lo cual la convierte en el retardo óptimo de la neurona (Portfors y
Wenstrup 1999; Nataraj y Wenstrup 2006). Si las respuestas coinciden, ocurrirá una
sumación espacial de la actividad despolarizante con la llegada al umbral de disparo
de la neurona y la generación de potenciales de acción. El segundo modelo descrito
para especies que siguen esta misma estrategia, opera de modo similar al antes
mencionado y explica la presencia de respuestas inhibitorias para retardos
específicos. En este segundo modelo la respuesta asociada al primer estímulo es de
tipo inhibitorio, de manera que la coincidencia entre la respuesta al primer estímulo y
al segundo (este último con respuesta umbral o supraumbral) genera, por sumación
espacial, una disminución en la actividad de la neurona. Debido a que los mecanismos
que explican la selectividad a la duración del estímulo y al retardo entre estímulos son

28
REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA
muy similares, cabe la posibilidad de que existan neuronas que respondan
selectivamente a ambos parámetros duración y retardo, y que muestren valores
coincidentes de duración y retardo óptimos.

Materiales y Métodos
3.1 Llamadas de ecolocalización: registro y análisis
29
MATERIALES Y MÉTODOS
Se grabaron y analizaron las llamadas de ecolocalización de tres especies de
murciélagos cubanos: Molosus molossus (Molossidae), Pteronotus parnellii
(Mormoopidae) y Eptesicus fuscus (Vespertilionidae). Las grabaciones de las
llamadas de M. molossus se realizaron durante 14 noches mientras los individuos de
esta especie cazaban insectos volando por encima de los edificios en el horario de su
primer periodo de alimentación (19:30 - 20:30). Además, se realizaron grabaciones
mientras los individuos de esta especie volaban en las inmediaciones de su refugio
diurno ubicado en el respiradero de un elevador de un edificio cercano a la facultad de
Biología, en el municipio Plaza de la Revolución, Ciudad de La Habana. Se grabaron
animales saliendo y entrando al refugio. La entrada al refugio diurno está compuesta
por tres agujeros de alrededor de 15 cm de diámetro cada uno, alineados
horizontalmente en el extremo superior del respiradero.
Las llamadas de ecolocalización emitidas por cinco individuos de la especie
Pteronotus parnellii se realizaron mientras volaban individualmente en un espacio
cerrado de 4 m x 3m x 3m. Los cinco especímenes se colectaron a la salida de la
Cueva del Indio, ubicada en el municipio San José de las Lajas, provincia La Habana,
durante el primer éxodo nocturno de esta especie (20:00 - 20:30). Los ejemplares
fueron colectados con la utilización de una malla de niebla (12 m x 3 m) colocada en la
entrada de la cueva.
Los registros de las llamadas de Eptesicus fuscus se realizaron en tres localidades
de la provincia Habana: en la cueva “La Chapa”, en el poblado “La Salud” del
municipio Quívican, en la cueva “El túnel”, en la localidad rural “La Jaula”, municipio
Tapaste; y en la cueva de “El baho” ubicada a dos kilómetros del este del pueblo de
Santa Cruz del Norte, en el municipio del mismo nombre. En las tres localidades los
individuos forrajeaban en similares condiciones, sobre un camino relativamente ancho
(6 m) rodeado por vegetación arbustiva en los alrededores de la cueva que utilizaban

30
MATERIALES Y MÉTODOS
como refugio diurno. Algunos individuos de cada una de las colonias estudiadas se
capturaron con un jamo entomológico fijado al extremo de un mango telescópico y
colocado en la entrada del refugio de manera tal que los animales fueran atrapados
mientras se dejaban caer para comenzar el vuelo. Además, se realizaron grabaciones
de las llamadas de ecolocalización de diez individuos en un espacio cerrado de 8 m x
12 m x 3 m, ubicado en el Departamento de Biología Animal y Humana de la Facultad
de Biología.
Las llamadas de ecolocalización se grabaron utilizando como micrófono de
ultrasonidos un detector de murciélagos (Modelo U30 Ultra Sound Advice, Londres,
GB). La salida audible de este detector se dispuso en modo heterodino con el objetivo
de monitorear la presencia de llamadas de ecolocalización. La salida de alta
frecuencia del detector de murciélagos se conectó a una tarjeta análogo-digital PCM-
DAS 16S/330 con una frecuencia de muestreo fijada en 312 kHz y se hizo llegar la
señal a una computadora portátil (Pentium III Celeron, 64 MHz). El registro y análisis
de las llamadas de ecolocalización se hicieron con el programa BatSound versión 2.1.
Entre el detector de murciélagos y el conversor análogo-digital se encontraba un
acoplador de impedancia que permitía detener el ciclo de grabación mediante un
cambio de voltaje. Se realizaron grabaciones de 5 y 10 s de duración. Todas las
grabaciones se hicieron mientras los murciélagos volaban en dirección al micrófono.
Las emisiones acústicas se analizaron a través del programa BatSound 2.1. Este
programa permite presentar simultáneamente los oscilogramas (variaciones de la
amplitud de las señales en el tiempo) y los espectrogramas (variaciones de la
frecuencia en el tiempo) de las grabaciones obtenidas. Además, permite el cálculo de
los espectros de potencia (intensidad relativa de cada componente de frecuencia)
para cada llamada.
Las variaciones de la frecuencia en el tiempo observadas en los espectrogramas y
el aporte energético de cada frecuencia en los espectros de potencias fueron
calculados a través de Transformadas Rápidas de Fourier (en inglés Fast Fourier

31
MATERIALES Y MÉTODOS
Transformed “FFT”) con ventanas de tipo Hanning. El número de puntos
seleccionados para calcular las FFTs en los espectrogramas fue de 512, con el
objetivo de lograr el mayor equilibrio entre las resoluciones temporal y espectral. Las
resoluciones temporal y espectral en cada espectrograma, medidas en la pantalla de
la computadora, fueron de 0.1 ms y 610 Hz, respectivamente. La elección del número
de puntos para los espectros de potencias se hizo en dependencia de la duración de
las llamadas a analizar. Por ejemplo, con una frecuencia de muestreo de 312 kHz
(período de muestreo de 3.2 µs), 512 puntos muestrales cubren llamadas con
duraciones de hasta 1.6 ms de duración, 1024 puntos hasta 3.2 ms, 2048 puntos
hasta 6.4 ms, y 4096 puntos alcanzarían para realizar espectros de potencias a
llamadas de 12.8 ms de duración. La resolución espectral de las mediciones sobre los
espectros de potencias fue de 0.1 kHz en la pantalla de la computadora.
En cada llamada con una intensidad máxima de más de 20 dB por encima del nivel
de ruido de fondo se midieron los siguientes parámetros: (1) duración (tiempo que
media entre el comienzo y el final de la llamada; medido en el oscilograma en
milisegundos con una resolución temporal de 0.01 ms); (2) frecuencia pico,
(frecuencia, en kHz que se corresponde con la intensidad pico o máxima del espectro
de potencias); (3) frecuencia mínima, (valor mínimo de frecuencia a 20 dB por debajo
de la intensidad máxima); (4) frecuencia máxima, (valor máximo de frecuencia a 20 dB
por debajo de la intensidad pico); (5) ancho de banda, (calculado por la diferencia
entre FMax y FMin); (6) Q10-dB (calculado como Frecuencia Pico/Ancho de Banda,
obtenido en este caso por la diferencia entre Frecuencia máxima y Frecuencia Mínima
medidas a 10 dB por debajo de la intensidad pico) y (7) pendiente de modulación de
frecuencia (calculada como la diferencia entre la (frecuencia inicial – frecuencia final) /
duración; las tres variables medidas en el espectrograma). Los parámetros
espectrales en las llamadas de las tres especies se midieron en el armónico más
intenso. En el caso de las grabaciones realizadas en las especies M. molossus y E.
fuscus, en cada pase (definido como una secuencia continua de llamadas de
ecolocalización emitidas por un murciélago) se midió el intervalo entre llamadas

32
MATERIALES Y MÉTODOS
(tiempo que media entre el comienzo de una señal y el comienzo de la siguiente). Las
grabaciones con baja relación señal/ruido y/o con menos de cinco llamadas de
ecolocalización no se analizaron.
3.2 Registro de los PDEOA
Se midieron los productos de distorsión de las emisiones otoacústicas (PDEOAs)
en las especies Molossus molossus y Eptesicus fuscus. Se utilizaron cinco animales
adultos de ambos sexos de M. molossus y siete ejemplares de E. fuscus. Los
individuos de ambas especies se colectaron a la salida de su refugio diurno: M.
molossus en el municipio Plaza de la Revolución y los individuos de E. fuscus en la
Cueva La Chapa, ubicada en la comunidad La Chapa, municipio Quívican, provincia
La Habana. En ambas especies se utilizaron mallas de niebla.
Todos los ejemplares pertenecientes a la especie E. fuscus fueron transportados a
la Facultad de Biología de la Universidad de La Habana. Los ejemplares de M.
molossus fueron transportados a la Universidad de Frankfurt, Alemania. Todos se
mantuvieron en condiciones de temperatura, humedad y fotoperíodo similares a las de
su medio natural y se alimentaron con larvas de coleópteros de forma manual hasta
que aprendieron a alimentarse por ellos mismos.
Antes de comenzar los registros, los animales despiertos se fijaron por sus hocicos
sobre moldes de sus arcadas dentarias maxilares superiores construidos ad hoc con
cemento dental, y se inmovilizaron en una estructura metálica para minimizar sus
movimientos.
Los experimentos para registrar los PDEOAs consisten en estimular la membrana
timpánica con un par de tonos puros de frecuencias e intensidades predeterminadas,
y registrar con un micrófono situado cerca de la membrana las señales acústicas que
aparecen en respuesta a estos tonos. Para realizar al mismo tiempo la estimulación y
el registro de la respuesta acústica se utilizó un acoplador de 1 mm de diámetro, que
posee dos tubos cónicos unidos entre sí (Figura 2). Un canal del acoplador se conectó
al micrófono y el otro a dos bocinas utilizadas para presentar los tonos de

A
Figura 2. Diagrama en bloque de los equipos utilizados en la estimulación acústica y en el registro de los
productos de distorsión de las emisiones otoacústicas (PDEOAs). A (acoplador), D/A (salida digito-analógica)
y A/D (entrada análogo-digital) de la tarjeta Microstar 3000.

33
MATERIALES Y MÉTODOS
estimulación. La punta del acoplador se introdujo por el canal auditivo externo hasta
una posición muy cerca (0.5-1 mm) de la membrana timpánica.
El micrófono utilizado fue un Bruel & Kjaer (B&K) modelo 4135 de ¼ de pulgada de
diámetro, unido a un preamplificador modelo 2670, que se conecta a un amplificador
condicionante NEXUS modelo 2690. El amplificador está conectado, a través de un
adaptador Interfaz, a la tarjeta análogo-digital MicroStar 3000/a212 DSP de una
computadora Pentium II. La frecuencia de muestreo utilizada fue de 384.6 kHz
(periodo de muestreo 2.6 µs). Las señales fueron obtenidas y analizadas utilizando el
programa Ndis, creado por el Prof. Dr. Manfred Kössl de la Universidad de Frankfurt
del Meno, Alemania.
La estimulación se realizó con dos micrófonos condensadores MicroTech Gefell
MK103.1 de una pulgada de diámetro que funcionan como bocinas. Estas bocinas
están conectadas a dos amplificadores de potencia (10x) que reciben señales de dos
atenuadores digitales (Figura 2). Los amplificadores y los atenuadores fueron
diseñados y construidos en el Departamento de Neurobiología de la Universidad de
Sussex, Inglaterra. Los atenuadores están conectados a: dos salidas digito-analógicas
de la tarjeta MicroStar 3000/a212 DSP antes mencionada y a una tarjeta GPIB
(General Purpose Interface Bus), ambas ubicadas en una computadora Pentium II. El
programa Ndis controla ambas tarjetas y permite definir las características de los
estímulos acústicos a producir en las dos bocinas.
El sistema se calibró in situ para cada uno de los experimentos utilizando el propio
programa Ndis y estimulando con ruido blanco generado por la suma de sinusoides
con una relación de fase constante. Esto permite que los niveles de presión sonora
empleados en los experimentos se expresen en dB SPL.
Los audiogramas de los PDEOAs se obtuvieron empleando dos tonos puros de
diferente frecuencia (f1

34
MATERIALES Y MÉTODOS
periodo de muestreo de 2.6 µs). El producto de distorsión seleccionado para obtener
los audiogramas fue 2f1-f2, que resultó ser el de mayor intensidad en todos los
experimentos. Se emplearon frecuencias f2 entre 5 y 120 kHz, con pasos de 5 kHz.
Para obtener el valor de f1 en cada caso se realizó, con el mismo programa Ndis, un
barrido de razones (Ratio Run) f2/f1, que permitió determinar la razón que da lugar a
los productos de distorsión 2f1-f2 de mayor amplitud. Durante esta etapa se fijaron los
valores de intensidad de los dos tonos puros y la frecuencia f2, y se varió el valor de la
frecuencia f1. En esta fase, las respuestas se promediaron 100 veces. A la respuesta
promedio el programa Ndis aplica una Transformada Rápida de Fourier (FFT) con
ventana tipo Hanning.
Con el valor de la razón óptima (f2/f1), se procedió a la determinación del valor de
la intensidad umbral para cada frecuencia f2. Durante esta etapa se fijaron los valores
de frecuencia f2 y f1 que correspondían con la razón óptima y se variaron las
intensidades de los tonos (siempre L1>L2) en pasos de 5 dB. A partir del resultado de
la FFT se obtuvo, para cada frecuencia f2 aplicada, la función de crecimiento de la
intensidad de los PDEOAs: intensidad del PDEOA vs intensidad del estímulo de
frecuencia f2, ambos en dB SPL (Figura 3). Se grafica además en esta función el nivel
de ruido a ambos lados del producto de distorsión 2f1-f2. En esta fase se promediaron
las respuestas 180 veces para mejorar la relación señal-ruido. Se consideró como
umbral de los PDEOAs, para obtener los audiogramas, el valor de 0 dB SPL,
intensidad que corresponde aproximadamente con el valor medio del ruido más dos
veces su desviación estándar, considerando todas las mediciones realizadas en la
gama de intensidades utilizadas. El procesamiento de los datos exportados del
programa Ndis se realizó en el programa Microcal Origin 6.1.
3.3 Registro de la actividad unitaria de neuronas auditivas
3.3.1 Disección y montaje de la preparación
Se estudiaron las respuestas de las neuronas auditivas del colículo inferior de las
especies M. molossus y P. parnellii, y de la corteza auditiva de M. molossus. Los

Intensidad (dB SPL)
20
15
10
5
0
-5
-10
-15
-20
-25
Umbral
20 30 40 50 60 70 80
Intensidad f2 (dB SPL)
Figura 3. Variación de la intensidad de los PDEOAs 2f1-f2 (círculos negros) en
función de la intensidad de f2, en un individuo de Molossus molossus. Las
frecuencias de estimulación fueron f1=33.8 kHz y f2= 40 kHz. La flecha indica el
valor umbral (36 dB SPL) para el cual la intensidad de este producto es 0 dB SPL.
Se observa que en todas las intensidades analizadas el nivel de ruido estuvo por
debajo de 0 dB SPL (círculos blancos).

35
MATERIALES Y MÉTODOS
individuos de P. parnelii utilizados para el registro electrofisiológico se anestesiaron
utilizando una combinación de Pentobarbital (2 mg/100 g. p. c.) y Ketavet (1 mg/100 g.
p. c.), mientras que los individuos de M. molossus fueron anestesiados con una dosis
de pentobarbital (2 mg/100 g. p. c.). En ambos casos la anestesia se inyectó por vía
subcutánea en el cuello. Una vez anestesiados los animales, se fijaron sus hocicos
sobre moldes de sus arcadas dentarias maxilares construidos con cemento dental y
se inmovilizaron en una estructura metálica para minimizar sus movimientos. Se
expuso el cráneo después de retirar piel y músculos y se limpió con alcohol al 70%.
Se fijó una barra de metal al cráneo, al nivel de los huesos parietales en el caso en
que se fuera a registrar en el colículo inferior y a nivel de los huesos occipitales por
detrás de la corteza temporal para el registro en la corteza auditiva, utilizando para
ello cemento dental, y se dejó endurecer antes de regresar el animal a su jaula. En el
caso de animales utilizados para el registro al nivel del colículo inferior, los animales
se dejaron recuperar durante 24 horas antes de ser sometidos al registro
electrofisiológico.
Para comenzar cada experimento se envolvió el animal en gasa, se colocó en un
asiento moldeado a su cuerpo y se fijó por la barra metálica a una estructura que
inmovilizaba el cráneo totalmente. Se abrió un agujero menor que 1 mm 2 en el cráneo
sobre el colículo inferior o la corteza auditiva y se cubrió con solución fisiológica antes
y durante la inserción del electrodo. En el caso del registro al nivel del colículo inferior,
los animales fueron utilizados diariamente durante periodos entre 5 y 6 horas. Una vez
terminado el periodo de registro eran devueltos a la jaula. En el caso de los registros a
nivel de corteza, los experimentos se hicieron agudos y los periodos de
experimentación variaron entre 16 y 48 horas.
3.3.2 Estimulación acústica
Una vez fijado el animal, se colocó una bocina ScanSpeak Neutrik NL2FC a 20 cm
del oído derecho. La bocina presentó una respuesta plana entre 0.1 y 100 kHz y la
intensidad de los estímulos presentados fue ajustada durante los registros en

36
MATERIALES Y MÉTODOS
concordancia con la curva de calibración de la bocina. Durante los experimentos, la
intensidad de los estímulos acústicos se reguló a través de atenuadores programables
Tucker Davis PA5 controlados por el software de registro Neuro1 (diseñado por el
Prof. Dr. Manfred Kössl de la Universidad de Frankfurt del Meno, Alemania).
Los estímulos utilizados para buscar neuronas auditivas fueron pulsos de
frecuencias puras de 10 ms. Durante esta fase los estímulos se repitieron cada 400
ms. Una vez encontrada una neurona se procedió a identificar las combinaciones de
frecuencia-intensidad que provocan su respuesta. En esta segunda fase sólo se
utilizaron pulsos de frecuencia constante repetidos a 250 ms. El protocolo utilizado en
ambas especies consistió en buscar por métodos audiovisuales la gama de
frecuencias en la cual respondía la neurona a estímulos de 10 ms de duración y
seleccionar la matriz de pares frecuencia-intensidad que permitiera obtener su curva
de sintonía en la mayor extensión posible. Entonces se generaban al azar todos los
pares contenidos en la matriz de frecuencia-intensidad y se repetían 10 veces cada
uno, de forma que la neurona fuese estimulada 10 veces con cada combinación.
Como hubo matrices de hasta 12X32 combinaciones de intensidad y frecuencia, cada
una de las cuales se presentó 10 veces, una caracterización espectral de una neurona
pudo suponer hasta 3840 estímulos, que separados a 250 ms significaron cerca de 15
minutos de estimulación. En cada curva de sintonía calculada para cada neurona
registrada se determinó la frecuencia óptima (frecuencia a la cual la neurona muestra
la máxima sensibilidad), el ancho de banda y la sintonización (expresada como el
valor de Q10-dB).
Después de caracterizada espectralmente, se procedió a la caracterización
temporal de cada neurona. Se seleccionó su frecuencia óptima para construir los
tonos a utilizar y la intensidad se hizo variar en escalones comprendidos entre su
intensidad umbral y 90 dB SPL (SPL es Nivel de Presión de Sonido, en inglés Sound
Pressure Level; 0 dB SPL= 20 µPa). A cada intensidad se hizo variar la duración del
estímulo entre 1 y 29 ms con intervalos de 1 ó 2 ms. Cada estímulo así diseñado se
repitió 32 veces con una separación temporal entre ellos de 250 ms, evitando que la

37
MATERIALES Y MÉTODOS
respuesta a uno pudiera afectar la respuesta al siguiente. Las combinaciones
intensidad-duración fueron presentadas aleatoriamente.
Además, en el caso de los registros realizados en el colículo inferior de P. parnelii,
a cada neurona en la que se probaron estímulos de diferentes duraciones se examinó
como neurona sensible a combinaciones de estímulos de dos frecuencias a través de
la presentación de dos señales de diferente frecuencia. Se probó la selectividad al
retardo entre las dos señales de diferente frecuencia variando el tiempo que media
entre la presentación de los dos tonos en pasos de 2 ms y registrando la respuesta
neuronal ante 32 presentaciones de estímulos para cada valor de retardo. En todos
los casos la intensidad y la posición temporal del estímulo de menor frecuencia se
fijaron en 70 - 80 dB SPL y 8 ms, respectivamente. La gama de retardos del tono de
mayor frecuencia abarcó desde -6 ms con respecto al tono de menor frecuencia, hasta
+28 ms, y su gama de intensidades abarcó desde 10 dB por debajo de la intensidad
umbral hasta 70 - 80 dB SPL en dependencia de la intensidad del tono de menor
frecuencia. En todos los casos en que se analizó la selectividad al retardo entre dos
tonos puros, los estímulos fueron de 3 ms con una pendiente de ascenso de 0.5 ms
(duración total de 4 ms). El valor de retardo entre la señal de menor y mayor
frecuencia que provocara la mayor respuesta (o la menor en caso de selectividad por
inhibición) fue definido como el valor de retardo óptimo. En cada neurona registrada,
se probó la selectividad al retardo entre pares de pulsos de frecuencia modulada. En
todos los casos, la gama de frecuencias del pulso de mayor frecuencia se
correspondía con los valores del componente de frecuencia modulada del armónico
en el que se encontraba la frecuencia óptima de la neurona (segundo armónico = 52
kHz ± 0.3 octavas; tercer armónico = 76 kHz ± 0.3 octavas; cuarto armónico = 102 kHz
± 0.3 octavas) y la gama de frecuencias del pulso de menor frecuencia se
correspondía con la de la gama de frecuencias del componente de frecuencia
modulada del primer armónico (26 kHz ± 0.3 octavas).
Para estudiar la organización tonotópica de la corteza auditiva de M. molossus se
emplearon estímulos consistentes en tonos puros de 10 ms (con un tiempo de

38
MATERIALES Y MÉTODOS
ascenso a la amplitud máxima de 1 ms) presentados aleatoriamente en una gama de
frecuencias entre 20-90 kHz y una gama de intensidades hasta 80 dB SPL, con
intervalos entre 2 y 5 kHz y 5 y 10 dB, respectivamente.
3.3.3 Registro electrofisiológico y análisis de los datos
El registro electrofisiológico se realizó en el interior de una cámara de Faraday
recubierta internamente de un material acústico absorbente que la convierte en una
cámara de silencio (Figura 4). La temperatura se mantuvo entre 27 y 32 c C.
A través del agujero hecho en el cráneo sobre el colículo inferior o la corteza
auditiva contralateral a la estimulación se introdujeron electrodos de vidrio o
electrodos de vidrio con fibra de carbón con la ayuda de un micromanipulador. Los
electrodos tenían una impedancia entre 0.8 y 20 M. Tanto en el colículo inferior de
M. molossus y P. parnellii, como en la corteza auditiva de M. molossus, al contacto del
electrodo con la superficie del cerebro se fijó la profundidad en 0 µm en el control
piezoeléctrico de avance. A partir de aquí se controlaba y anotaba la profundidad a la
que se encontraba cada neurona. Como electrodo de referencia se utilizó un alambre
de plata recubierto de una capa de AgCl insertado debajo de la piel del cráneo.
Durante el estudio de la tonotopía de la corteza auditiva de M. molossus, la
posición del electrodo se varió a lo largo de los ejes antero-posterior y rostro-caudal
en pasos de 200-500 µm. Durante el registro se evitó el contacto con los vasos
sanguíneos presentes en la corteza y los sitios de registro eran reflejados en un mapa
con un dibujo detallado de la red vascular de la corteza auditiva.
El electrodo de registro se conectó directamente a un amplificador (DAGAN EX-1).
La señal de este último equipo se conectaba simultáneamente a un osciloscopio y a
una bocina para el control audiovisual de la respuesta neuronal. De forma simultánea
la señal se digitalizaba por medio de una tarjeta análogo-digital de alta frecuencia de
muestreo ubicada en una computadora Pentium IV.
El registro y almacenamiento de los potenciales de acción se realizó con el
programa Neuro1. Para el análisis de los datos se utilizó el programa Neurox4

Figura 4. Diagrama en bloque de los equipos utilizados en la estimulación acústica,
registro electrofisiológico y procesamiento de las respuestas de las neuronas del
colículo inferior y corteza auditiva. Los signos + y – representan los electrodos de
registro y referencia, respectivamente.

39
MATERIALES Y MÉTODOS
(diseñado por el Lic. Cornelius Abel de la Universidad de Frankfurt del Meno,
Alemania) que permite la construcción de los histogramas de tiempo de postestímulo
(PSTH, por sus siglas en inglés) para cada estímulo utilizado. Los potenciales
registrados se sometieron a un proceso de selección que incluyó la redefinición de un
umbral de discriminación de voltaje y la identificación de los potenciales de acuerdo a
su forma y similitud (Figura 5). En este último procedimiento los potenciales de acción
fueron seleccionados de acuerdo a su pendiente de ascenso y descenso, su amplitud
máxima y su duración. Se seleccionaron finalmente los potenciales de acción que
contribuían en más de un 90% a la descarga total registrada.
El programa Neurox4 permite además, el cálculo y trazado de las curvas de
audibilidad de manera automática en umbrales de respuesta definidos por el
investigador. Dichas curvas se calcularon con una resolución temporal de 1 ms a partir
de la respuesta de potenciales de acción registrada en ventanas temporales entre 1 y
85 ms. En ambas especies se escogió un umbral correspondiente al 25% de la
actividad máxima para calcular las curvas umbrales de cada neurona registrada.
Las curvas de sintonía fueron clasificadas según los criterios propuestos por Suga
(1969) en el que se evalúa la influencia de la intensidad del estímulo sobre la
respuesta. Esta clasificación incluyó las siguientes categorías: curvas abiertas: la
neurona genera respuesta en todas las intensidades por encima del umbral mínimo y
no se puede continuar el trazado de las curvas de audibilidad correspondientes a los
diferentes porcentajes de actividad al llegar a la intensidad máxima posible, y curvas
cerradas: la curva calculada al 25% de actividad máxima muestra, además del umbral
mínimo, una intensidad umbral superior a partir de la cual desaparece la respuesta.
Las curvas de sintonía se clasificaron además en dependencia del número de áreas
excitatorias que mostraban. Las curvas simples contienen una única área de
excitación, mientras que las curvas complejas o especiales contienen más de una
separadas por áreas que no mostraron respuesta a la estimulación acústica.

A B
C D
Figura 5: Pasos para la selección de los potenciales de acción a analizar. A. Cálculo
de los histogramas de post-estímulos. Cada celda representa las respuestas a una
combinación duración-intensidad. B. Selección del umbral de voltaje (línea horizontal)
para la discriminación de potenciales de acción. C. Determinación de la forma de los
potenciales de acción discriminados y su agrupación atendiendo al grado de similitud.
D. Selección de los tipos de potenciales a cuantificar. En este ejemplo sólo se analizó
el potencial representado en el panel inferior, asegurando que los potenciales
seleccionados representaran más del 90 % del total discriminado.

40
MATERIALES Y MÉTODOS
En cada neurona estudiada, se analizó el patrón de respuesta de potenciales de
acción. Dichos patrones de respuesta se analizaron en los PSTHs calculados con una
resolución temporal de 1 ms. Se clasificó la respuesta como tónica, cuando se
generaban potenciales de acción que se distribuían durante toda la duración del
estímulo. Las neuronas se clasificaron como fásicas cuando su respuesta estaba
asociada a determinada fase del estímulo y en ellas se distinguen tres categorías. Las
neuronas fásicas On tienen respuestas asociadas al inicio del estímulo y las fásicas
Off asociadas al final del estímulo. Las neuronas fásicas On-Off presentan respuestas
asociadas al principio y al final del estímulo.
Teniendo en cuenta el tipo de selectividad a la duración del estímulo y utilizando las
categorías definidas por Fuzessery y Hall (1999), las neuronas se clasificaron en: No
Selectivas: las que mantienen la cantidad de potenciales de acción de su respuesta
independientemente de la duración del estímulo o alcanzan el 25% de la actividad
máxima a una duración menor que 5 ms; Pasa-Largo: aquellas que aumentan la
magnitud de su respuesta con el incremento de la duración del estímulo y requieren al
menos de 5 ms de duración de este para alcanzar el 25% de su actividad máxima;
Pasa-Banda: en las que la respuesta obtenida a la duración óptima (respuesta
máxima) cae por debajo del 50% a tres duraciones tanto más largas como más cortas;
y Pasa-Corto: las que muestran una respuesta máxima a estímulos de cortas
duraciones que cae por debajo del 50% a tres duraciones más largas.
3.4 Procesamiento estadístico
El análisis estadístico de los datos se realizó utilizando el programa Statistica 6.0.
Fueron utilizadas la media como estadístico de posición y la desviación estándar y el
mínimo y el máximo como estadísticos de dispersión. Como no se pudo excluir la
posibilidad de que durante los registros de la actividad de ecolocalización de los
murciélagos se grabaran múltiples pases de un mismo individuo, los parámetros
correspondientes a cada llamada se promediaron por pases, con el objetivo de
minimizar las posibles pseudorréplicas.

41
MATERIALES Y MÉTODOS
Los pares de medias se compararon mediante una prueba t de student de
comparación de medias mientras que los grupos se compararon con un análisis de
varianza de clasificación simple (ANOVA). Una prueba post-hoc Student-Newman-
Keuls (SNK) se empleó para verificar entre qué medias se encontraban las
diferencias. La posible correlación entre dos variables se evaluó a través del análisis
de Pearson. El nivel de significación utilizado en todos los casos fue de p

4.1 Molossus molossus
4.1.1 Ecolocalización
Resultados
42
RESULTADOS
Se analizaron 178 llamadas de ecolocalización contenidas en 15 pases emitidos
por individuos de Molossus molossus en su actividad de forrajeo. Las llamadas
registradas fueron clasificadas en llamadas de búsqueda, de aproximación y fase final
de captura (Figura 6).
Durante la fase de búsqueda, M. molossus emite señales pareadas en forma de U
invertida (Figura 6A, B), con un patrón dominante consistente en la frecuencia de la
segunda llamada es mayor que la de la primera. Se les denominó BI y BII a la primera
y segunda llamada de cada par, respectivamente. Cuando se compararon los
parámetros característicos de cada tipo de llamada (BI y BII) a través de una prueba t
de Student, sólo se encontraron diferencias significativas entre las frecuencias pico,
mínima y máxima (Tabla I). En la duración de las llamadas y el ancho de banda no
existieron diferencias significativas, al igual que ocurre con los demás parámetros
analizados. Por lo tanto, estos parámetros se promediaron entre todas las llamadas de
búsqueda: duración = 11.43 ± 1.21 ms; ancho de banda = 3.43 ± 0.71 kHz; pendiente
= 0.45 ± 0.08 kHz/ms; y Q10-dB = 14.50 ± 1.70 (N = 15 pases).
La fase de aproximación se caracteriza por estar representada por pocas (entre 3 y
6) llamadas de frecuencia modulada (Figura 6A, C). Las llamadas de aproximación se
compararon con las llamadas BII emitidas durante la fase de búsqueda. Las llamadas
de aproximación (N = 7 pases) son de mayor duración (14.6 3.2 ms), frecuencia pico
(44.7 3.0 kHz), frecuencia máxima (51.7 4.8 kHz), frecuencia mínima (42.5 2.3
kHz) y ancho de banda (9.2 3.4 kHz) que las de la fase de búsqueda (p

Figura 6. Llamadas de ecolocalización emitidas por M. molossus durante su actividad
de forrajeo. A: Oscilograma (arriba) y espectrograma (debajo) de una secuencia de
ecolocalización donde se observan las fases de búsqueda, aproximación y final de
captura. B-D: Oscilograma, espectrograma y espectro de potencias de una llamada
de búsqueda (B), una llamada de aproximación (C) y llamadas de la fase final de
captura (D). El ejemplo de la llamada de búsqueda se corresponde con BII. En A se
han marcado con un asterisco las llamadas ampliadas en B-D. El espectro de
potencias de D corresponde a la llamada marcada en el espectrograma.

Tabla I. Valores de las medias DS de los parámetros acústicos que caracterizan
a las llamadas de ecolocalización BI y BII emitidas por Molossus molossus durante
la fase de búsqueda de su actividad de forrajeo. La cantidad de pases analizados
con cada tipo de llamadas se presenta entre paréntesis. Los valores de p
representan los resultados de una prueba t - Student utilizada en la comparación de
las medias de cada parámetro.
Parámetro
Tipo BI
(N=15 pases)
Tipo BII
(N=15 pases)
p
Duración (ms) 11.35 ± 1.23 11.50 ± 1.10 0.7274
Pendiente de FM (kHz/ms) 0.47 ± 0.09 0.45 ± 0.08 0.5253
Q10-dB 13.30 ± 3.03 15.71 ± 3.57 0.0560
Frecuencia Pico (kHz) 34.50 ± 0.96 39.65 ± 1.38

Figura 7. Variación temporal de cuatro de los parámetros acústicos que
caracterizan a las llamadas de ecolocalización emitidas por Molossus molossus
durante su actividad de forrajeo. Las líneas discontinúas delimitan las fases de
búsqueda (b), de aproximación (a) y la fase final de captura (ffc). A. Banda: ancho
de banda; IEP: Intervalo entre pulsos.

43
RESULTADOS
La fase final de captura está compuesta por pulsos de frecuencia modulada en los
cuales se observa una disminución progresiva de la duración y del ancho de banda
desde 5 ms hasta menos de 1 ms, y desde 20 hasta cerca de 15 kHz,
respectivamente (Figura 6A, D). Asimismo, ocurre una disminución del intervalo entre
pulsos que llega a alcanzar valores entre 1 y 2 ms (Figura 7).
El patrón temporal de las llamadas de ecolocalización emitidas durante la actividad
de forrajeo se analizó utilizando los intervalos entre pulsos en una muestra de 151
llamadas (Figura 8A). La distribución de valores de intervalo muestra tres conjuntos:
uno con un valor central de 70 ms (41%), otro con uno de 140 ms (48%) y un tercero
de 250 ms (11%). El grupo de intervalos de 70 ms, el cual representa un PEE de
alrededor del 20%, típicamente separa las llamadas BI de las BII. El grupo de
intervalos de 140 ms, el cual representa un PEE de alrededor del 10%, caracteriza
fundamentalmente a la transición BII-BI. Sin embargo, en algunas ocasiones (24 de
las llamadas analizadas) la transición BI-BII se caracteriza por intervalos de 140 ms,
indicando que en estas secuencias las llamadas no son emitidas por pares. Por tanto,
la distribución de la frecuencia de repetición de llamadas en la fase de búsqueda es
bimodal con valores máximos de 7 y 13-14 Hz (Figura 8B).
Además de los tres diseños de llamadas empleados por el murciélago casero
durante la búsqueda y captura de sus presas, su repertorio de vocalizaciones incluye
otros tres tipos que utiliza al salir y entrar del refugio diurno. Estas llamadas se
nombraron S1, S2 y S3 o E1, E2 y E3 cuando fueron de salida (S) o entrada (E) y del
primer, segundo o tercer tipos, respectivamente (Figura 9A). Los valores de los
parámetros que caracterizan a cada uno de los tipos de llamadas mencionados se
presentan en la Tabla II.
Por lo general, las primeras señales que aparecen en estas secuencias emitidas en
las inmediaciones del refugio son de tipo E1 o S1, de frecuencia cuasiconstante
semejante a las de búsqueda (Figura 9B). A este diseño de llamadas le sigue en la
secuencia temporal un segundo tipo (E2 o S2) que se caracteriza por una mayor

Duración (ms)
Conteos
25
20
15
10
30
25
20
15
10
5
A
A
A
A
A A
A AA
A
A
A A
A A
A
A
A
A
A
A
A
AA
A
FF
F
F
F
FFF
FF
F
F
FF F
F
FF
F
FFF
FFF
FF
FFF
F
F F
FF
F
F
F
F
F
F
F F
F
F
FF F
F F
F FFF
F
F
F
F
F
F
F
FF
F F
F
F
F
FFF
FF
F 5
0
FFF F F
0 50 100 150 200 250 300
B
20 %
15 %
0
0 5 10 15 20
Frecuencia de Repetición (Hz)
Figura 8. A: Relación entre la duración de las llamadas y el intervalo entre pulsos
para las llamadas de ecolocalización emitidas por Molossus molossus durante su
actividad de forrajeo. Las líneas discontinuas representan 10, 15 y 20 de porcentajes
de estimulación efectiva (PEE). Llamadas tipo BI: círculos cerrados, tipo BII: círculos
abiertos, llamadas de aproximación: A, llamadas de la fase final de captura: F. Las
llamadas emitidas sin alternancia de frecuencias con intervalos entre pulsos de
alrededor de 250 ms se representan con estrellas. B: Histograma de la frecuencia de
repetición de llamadas de ecolocalización emitidas por Molossus molossus durante su
actividad de forrajeo (N=15 pases, 178 llamadas). El ancho de cada barra
corresponde a 1 Hz.
10 %
Intervalo entre pulsos (ms)
A

Figura 9. A. Oscilograma (arriba) y espectrograma (debajo) de una secuencia de
típica de llamadas emitidas por M. molossus durante la entrada al refugio. Por lo
general, aparecen las llamadas E1, E2 y E3 en orden cronológico. B-D: Oscilograma,
espectrograma y espectro de potencias de una llamada tipo E1 (B), una llamada E2
(C) y una llamada E3 (D). En A se han marcado con un asterisco las llamadas
ampliadas en B-D.

Tabla II. Valores de las medias ± DS de los parámetros acústicos que caracterizan a las llamadas de M. molossus
emitidas en las inmediaciones del refugio diurno. El valor del tamaño muestral que se ofrece entre paréntesis está
referido al número de pases en los que se encontró cada tipo en particular.
Saliendo Entrando
Parámetro Tipo I (N=20) Tipo II (N=16) Tipo III (N=15) Tipo I (N=28) Tipo II (N=15) Tipo III (N=29)
Duración (ms) 3.73 ± 0.57 3.22 ± 0.64 2.73 ± 0.43 4.47 ± 0.67 4.04 ± 0.84 3.08 ± 0.57
Pendiente de FM (kHz/ms) 1.12 ± 0.27 2.51 ± 0.86 6.17 ± 1.69 1.27 ± 0.31 1.96 ± 0.61 6.60 ± 1.42
Q10-dB 38.46 ± 6.42 17.40 ± 7.25 4.11 ± 1.40 35.05 ± 6.80 18.90 ± 3.65 3.30 ± 0.65
Frecuencia Pico (kHz) 45.02 ± 2.48 49.68 ± 2.25 48.59 ± 2.24 46.60 ± 2.18 49.76 ± 2.64 48.11 ± 2.81
Frecuencia mínima (kHz) 43.82 ± 2.40 45.88 ± 2.94 36.45 ± 4.43 45.22 ± 2.15 46.80 ± 2.57 35.99 ± 3.51
Frec. máxima (kHz) 45.36 ± 2.81 51.57 ± 2.67 52.42 ± 1.90 47.37 ± 2.21 51.03 ± 2.75 54.49 ± 1.95
Ancho de Banda (kHz) 2.04 ± 0.42 5.69 ± 2.18 16.59 ± 4.92 2.15 ± 0.35 4.14 ± 1.14 19.31 ± 2.57

44
RESULTADOS
modulación de frecuencia y un ancho de banda que cubre más de 4 kHz (Figura 9C).
El último tipo (E3 o S3) es reconocible por un segmento inicial de frecuencia constante
seguido de uno de frecuencia modulada, sobre el cual aparece un segundo armónico
(Figura 9D). Los tres tipos de llamadas estuvieron presentes en la mayoría de las
secuencias analizadas y por lo general se sucedieron temporalmente en el orden que
indican sus denominaciones.
4.1.2 Sensibilidad espectral en el oído interno
La sensibilidad espectral del oído interno de M. molossus se evaluó en la gama de
frecuencias entre 10 y 80 kHz con la técnica de los PDEOAs. El producto de distorsión
más conspicuo en la gama de intensidades probadas resultó ser 2f1-f2, aunque a
altas intensidades se evidencian también 3f1-2f2 y 4f1-3f2 (Figura 10A). En M.
molossus existe una tendencia a la disminución de la razón óptima al aumentar f2,
disminuyendo desde 1.4 en 20 kHz hasta 1.12 en 75 kHz. Sin embargo, los resultados
de la comparación de las medias de las razones óptimas en 20 kHz y 75 kHz no
ofrecieron diferencias significativas (p = 0.0001).
La mayor sensibilidad del oído interno en M. molossus se encuentra en las
frecuencias entre 15 y 35 kHz, con una intensidad umbral alrededor de 30 dB SPL
(Figura 10B). La curva de audibilidad medida a través del registro de los PDEOAs en
la cóclea de esta especie muestra un aumento de la sensibilidad de 20 dB entre 10
kHz y 20 kHz, frecuencia en la que se observa el umbral más bajo en 29 dB SPL. De
20 a 30 kHz no parece haber perdidas evidentes se sensibilidad y a partir de 30 kHz
ocurre una disminución de la sensibilidad con el aumento de la frecuencia de
estimulación. Los valores medios de los umbrales en las diferentes frecuencias se
compararon mediante un ANOVA de clasificación simple y efectos fijos, que mostró
diferencias significativas (F=3.089, p

Figura 10. A. Espectros de potencias de los productos de distorsión de emisiones
otoacústicas (PDEOAs) registrados en un ejemplar de Molossus molossus. Las
frecuencias de estimulación fueron f1=16.9 kHz, y f2=20 kHz. Los valores de
intensidad representados a la izquierda se corresponden con el valor de intensidad
de f2. Se ha destacado la posición de los principales productos de distorsión. B.
Audiograma coclear de M. molossus obtenido a través de las mediciones del
PDEOA 2f1-f2. Se representa el valor de la media DS (N = 5 individuos).

4.1.3 Procesamiento espectral en el colículo inferior
45
RESULTADOS
En el colículo inferior de M. molossus, se analizaron las características espectrales
de las respuestas de 141 neuronas. La organización tonotópica de las neuronas se
evidencia en el registro de células con frecuencias óptimas más bajas en la superficie
del núcleo, y de células sintonizadas a frecuencias más altas en regiones más
profundas. El análisis de regresión realizado entre la frecuencia óptima de la neurona
y la profundidad del electrodo de registro está caracterizado por una correlación
estadísticamente significativa (r=0.69). Las unidades con frecuencias óptimas entre 30
y 40 kHz se encontraron hasta los 1600 µm desde de la superficie del colículo inferior
(Figura 11A). El 78% (110 neuronas de 141) de las neuronas coliculares registradas
muestran una frecuencia óptima entre 30 y 40 kHz (Figura 11B), lo cual evidencia una
representación desproporcionada de las frecuencias características de las llamadas
de búsqueda del repertorio de ecolocalización.
Se analizaron los patrones temporales de descarga en 60 neuronas coliculares. De
acuerdo con el patrón de respuesta cada neurona fue clasificadas en: tónica, fásica
On, fásica Off y fásica On-Off. El 33% de las neuronas analizadas mostró patrones de
respuesta del tipo tónico. Estas neuronas se caracterizan por presentar en todos los
casos más de cuatro potenciales de acción en la respuesta distribuidos a todo lo largo
de la duración de los estímulos. El tipo de respuesta fásica On fue el mejor
representado (46%) en las neuronas del CI, y se caracterizó por potenciales de acción
cuya aparición coincide con el inicio del estímulo con una latencia constante e
independiente de la duración del estímulo. El resto de las neuronas se clasificaron
como fásicas Off (18%), en las que la latencia de la respuesta aumenta en
correspondencia con la duración del estímulo, y fásicas On-Off (3%), en las que
aparecen dos componentes fásicos, uno cuya latencia no varía con la duración del
estímulo y otro sincronizado con el final de este. En la figura 12 se muestran ejemplos
de los cuatro tipos de patrones de respuesta encontrados en las neuronas analizadas.

Figura 11. A. Organización tonotópica en neuronas del colículo inferior de Molossus
molossus. Se ha representado en las ordenadas la profundidad del electrodo durante
el registro de la actividad de potenciales de acción de cada neurona colicular. En las
abscisas se representa el valor de la frecuencia óptima obtenido de las curvas
umbrales al 25 % de actividad máxima para cada neurona. El coeficiente de
correlación calculado r = 0.69, indica una correlación estadísticamente significativa (p
< 0.001) entre la frecuencia óptima y la profundidad a la que se encuentra el
electrodo. La pendiente de esta recta es de 40 µm/kHz, con un intervalo de confianza
al 95 % entre 33 y 47 µm/kHz. B. Histograma de las frecuencias óptimas que
caracterizan a las curvas umbrales al 25% de actividad máxima para cada neurona
del colículo inferior de Molossus molossus. El ancho de cada barra corresponde con 5
kHz.

Figura 12. Patrones de respuesta observados en las neuronas del colículo inferior
de Molossus molossus frente a estímulos de duraciones variables. Los potenciales
de acción de una misma respuesta se representan por puntos distribuidos
horizontalmente en ventanas de registro de 100 ms. La duración del estímulo se ha
representado por las barras en gris. Cada neurona fue sometida a 30 estímulos por
cada duración. A: neurona con respuesta tónica. B: neurona con respuesta fásica
On. C: neurona con respuesta fásica On-Off. D: Neurona con respuesta fásica Off.

46
RESULTADOS
En 10 de las neuronas estudiadas, el patrón de descarga varió en función de la
intensidad del estímulo. Dichas neuronas se incluyeron en dos o más categorías en
dependencia del número de patrones de descarga diferentes descritos en ellas. Las
transiciones más comunes entre patrones fueron de tónico o fásico On a fásico On-
Off. En una neurona se observó un cambio de patrón de descarga fásica Off a fásica
On (Figura 13). En ninguno de los casos estudiados, el patrón de descarga varió
cuando se cambió la frecuencia de los estímulos acústicos.
A partir de las respuestas a las combinaciones de frecuencia-intensidad
presentadas aleatoriamente, se calcularon las curvas de sintonía sobre los contornos
que representan el 25% de la actividad máxima. La mayoría de las neuronas (85%,
120 de 141) mostró una única área excitatoria. En esta categoría, las curvas abiertas
fueron las más comunes (66%, 79 de 120) (Figura 14A). El 30% (41 de 120) de las
neuronas mostró respuestas cerradas (Figura 14B). Las frecuencias óptimas de las
neuronas con curvas cerradas se encuentran en la gama entre 30 y 42 kHz, y
aproximadamente la mitad de estas muestran curvas de sintonía confinadas a bajas
intensidades (inferiores a 40 dB SPL).
En el 11% de las neuronas se obtuvieron curvas a las que hemos denominado
especiales (Figura 14C-F). Entre estas, predominan curvas cerradas con más de un
área excitatoria separadas por intervalos de frecuencia e intensidad que no provocan
respuesta en la neurona. Resalta el hecho de que 12 de estas 15 neuronas con
curvas umbrales especiales respondan con al menos un área excitatoria a las
frecuencias 34 ó 39 kHz, ya sea a bajas o a altas intensidades. Por ejemplo, la
neurona cuya curva umbral se ofrece en la Figura 14C con las curvas multipicos,
respondió con dos áreas excitatorias bien definidas en 34 y 39 kHz. Estos valores se
corresponden con las frecuencias picos de las llamadas de búsqueda BI y BII,
respectivamente. Las áreas excitatorias se encuentran a bajas intensidades (entre 0 y
30 dB SPL) y altas intensidades (por encima de 40 dB SPL) y pueden estar
relacionadas con el procesamiento en paralelo de la llamada y el eco.

Figura
13. Variaciones en los patrones de respuesta observadas en tres neuronas
coliculares
de Molossus molossus con aumentos en la intensidad del estímulo. Los
potenciales
de acción correspondientes a una misma respuesta se representan
horizontalmente por puntos en ventanas de registro de 100 ms. La duración del
estímulo se ha representado por las barras en gris. Para cada duración se han
presentado 30 estímulos. La intensidad del estímulo se representa en la esquina
superior derecha de cada registro. A: Neurona que cambia su patrón de respuesta del
tipo tónica al tipo fásica On-Off. B: Neurona que cambia su patrón de descarga de
fásico On a fásico On-Off. C: Neurona que cambia de un patrón fásico Off a fásico
On.

Figura 14. Ejemplos de curvas umbrales obtenidas en neuronas del colículo inferior
de Molossus molossus. A: Curva abierta, la neurona genera respuesta en todas las
intensidades por encima del umbral mínimo B: Curva cerrada que muestra, además
del umbral mínimo, una intensidad umbral superior a partir de la cual desaparece la
respuesta. C-F: Curvas umbrales especiales en 4 neuronas del colículo inferior de M.
molossus. Las curvas representan el 25 % de actividad máxima.
C: Respuesta a bajas intensidades en 34 kHz y a altas en 39 kHz.
D: Respuesta a altas intensidades en 34 kHz y a bajas en 39 kHz.
E: Respuesta a bajas intensidades en 34 y 39 kHz.
F: Respuesta a bajas y altas intensidades en 39 kHz.

47
RESULTADOS
El umbral mínimo de las neuronas coliculares estudiadas se grafica en la Figura
15A. Las neuronas que muestran la mayor sensibilidad se encuentran sintonizadas en
la gama de frecuencias óptimas entre 30 y 40 kHz. La magnitud de la sintonización
individual de cada neurona colicular estudiada se analizó por sus valores de Q10-dB
(calculados por Q10-dB = Frecuencia Óptima / ancho de banda a 10 dB por encima del
umbral absoluto) sobre las curvas umbrales que representan el 25% de actividad
máxima. En la Figura 15B, se representan los valores de Q10-dB en función de la
frecuencia óptima de cada una de las 125 neuronas estudiadas. El 85% de las
neuronas mostraron relativamente baja sintonía a la frecuencia, con valores de Q10-dB
por debajo de 20. Aun cuando la mayoría de las neuronas más sintonizadas (Q10-dB >
20) pertenecen al intervalo de frecuencias entre 30 y 40 kHz, cinco de los ocho
valores de Q10-dB por encima de 50 se corresponden con neuronas sintonizadas a
frecuencias por encima de 40 kHz.
4.1.4 Selectividad a la duración en el colículo inferior
Se analizó la selectividad a la duración de los estímulos acústicos en 61 neuronas
coliculares, todas ellas sometidas a protocolos de estimulación con un valor fijo de
frecuencia y duraciones e intensidades variables. Se seleccionó como valor de
frecuencia de cada estímulo la frecuencia óptima de las curvas de sintonía
características de cada neurona. Debido a que una misma neurona pudo responder
con diferentes tipos de selectividad a la duración del estímulo al variar la intensidad,
se analizaron de forma independiente las respuestas a cada combinación de estos
parámetros.
La magnitud de la respuesta se cuantificó por el número total de potenciales de
acción (No. de PA) generados ante los 30 estímulos presentados para cada una de
las duraciones. Se consideró una neurona como selectiva a la duración del estímulo si
su respuesta alcanzaba un máximo a alguna de las duraciones estudiadas y caía a
menos del 50% de su valor máximo en más de tres duraciones consecutivas de las
restantes analizadas, tanto más cortas como más largas.

Figura 15. A: Umbrales mínimos de audibilidad en 141 neuronas del colículo
inferior de Molossus molossus representados en función de su frecuencia óptima.
Los estímulos utilizados fueron tonos puros de 10 ms de duración. B: Valores de
Q10-dB en función de la frecuencia óptima para las neuronas estudiadas en el
colículo inferior de Molossus molossus. Los valores de Q10-dB se calcularon en las
curvas de sintonía que representan el 25 % de la actividad máxima en cada
neurona.

48
RESULTADOS
El 30% de las neuronas estudiadas (18/61) se comportaron como No Selectivas a
la duración del estímulo, incluida entre estas una de las cuatro sensibles a ruido
blanco. En este primer grupo de neuronas, se incluyeron aquellas que mantuvieron su
respuesta con más o menos constancia independientemente de la duración del
estímulo, y aquellas en las cuales se alcanzaba más del 25% de la respuesta máxima
a duraciones menores o iguales que 5 ms y que no caían a menos del 50% a
duraciones más largas (Figura 16). Entre las neuronas No Selectivas se encontraron
respuestas tónicas, fásicas On-Off y fásicas On.
Entre las neuronas selectivas a duración encontramos tres grupos difierentes,
según los criterios de Fuzessery y Hall (1999): las que actúan como filtros Pasa-Largo
para la duración del estímulo, las que permiten el paso de duraciones cortas actuando
como filtros Pasa-Corto, y las que actúan como filtros Pasa-Banda. Debido a que
estas características de selectividad pudieran variar con la intensidad del estímulo, a
lo que nos referiremos posteriormente, la clasificación Pasa-Largo, Pasa-Corto o
Pasa-Banda de las neuronas hará referencia al comportamiento de cada neurona en
particular bajo las condiciones específicas de frecuencia e intensidad a las que se
estudiaron. El 70% (43/61) de las neuronas coliculares estudiadas mostraron alguno
de los tipos de selectividad mencionados.
Una neurona Pasa-Largo es aquella en la que la respuesta requiere al menos de 5
ms de duración de estímulo para alcanzar el 25% de actividad máxima de potenciales
de acción generada con alguna de las duraciones estudiadas y que no cae a menos
del 50% de actividad máxima a duraciones más largas (Figura 17A). En 14 de las 43
neuronas estudiadas (33% incluida una neurona sensible a ruido blanco), hubo
respuesta Pasa-Largo en alguna de las intensidades probadas. En algunas de estas
respuestas las duraciones más cortas de estímulo no provocaron respuesta de
potenciales de acción en la neurona, la cual sólo comenzó a manifestarse ante
duraciones mayores de 4 - 5 ms (Figura 17B). Entre las repuestas Pasa-Largo, hubo
tónicas, fásicas On-Off y fásicas On. A diferencia de las respuestas No Selectivas,

Figura 16. A, B: Patrones de respuesta frente a estímulos de duraciones variables en
dos neuronas No Selectivas a la duración. Los potenciales de acción de una misma
respuesta se han representado con puntos en ventanas de registro de 100 ms. La
duración del estímulo se ha representado por las barras en gris. Cada neurona fue
sometida a 30 estímulos por cada duración. C, D: Curvas de descarga de potenciales
de acción en función de la duración del estímulo. E, F: Histogramas de potenciales de
acción de 30 respuestas de la neurona frente a 5 estímulos de diferente duración. El
poder resolutivo temporal de medición fue de 1 ms. La duración del estímulo utilizado
en cada caso se muestra en la parte superior derecha de cada histograma. A se
corresponde con C y E, y B con D y F.

Figura 17. A, B: Patrones de respuesta frente a estímulos de duraciones variables en
dos neuronas Pasa-Largo. Los potenciales de acción de una misma respuesta se han
representado con puntos en ventanas de registro de 100 ms. La duración del estímulo
se ha representado por las barras en gris. Cada neurona fue sometida a 30 estímulos
por cada duración. C, D: Curvas de descarga de potenciales de acción en función de
la duración del estímulo. E, F: Histogramas de potenciales de acción de 30
respuestas de la neurona frente a 5 estímulos de diferente duración. El poder
resolutivo temporal de medición fue de 1 ms. La duración del estímulo utilizado en
cada caso se muestra en la parte superior derecha de cada histograma. A se
corresponde con C y E, y B con D y F.

49
RESULTADOS
alguna de las Pasa-Largo fue del tipo fásica Off, incluso con duraciones de estímulo
superiores a 30 ms.
Las respuestas Pasa-Corto se manifestaron con menor frecuencia que el resto de
los tipos de selectividad. En sólo siete de 43 neuronas (16%, incluida una neurona
sensible a ruido blanco) las menores duraciones estudiadas provocaron las mayores
respuestas (Figura 18). En ninguna de ellas, la respuesta máxima cayó por debajo del
50% al acortar la duración del estímulo con respecto a su duración óptima. Todas las
neuronas Pasa-Corto tuvieron sólo respuestas fásicas tanto On, Off como On-Off.
El tipo de selectividad Pasa-Banda fue el más común de todos, manifestándose en
35 de las 43 neuronas (81%) selectivas a duración (Figura 19). Se clasificó una
respuesta selectiva a la duración del estímulo como Pasa-Banda siempre que la
respuesta de potenciales de acción obtenida a la duración óptima (respuesta máxima)
cayera por debajo del 50% a duraciones más largas y más cortas. Al igual que las
respuestas Pasa-Corto, las Pasa-Banda fueron en todos los casos respuestas fásicas
con 1, 2 o más potenciales, y tanto Off (12/34) como On (22/34). En algunas de las
neuronas clasificadas como No Selectivas con respuesta fásica On-Off, alguno de
estos componentes mostró selectividad Pasa-Banda. En el caso mostrado en la
Figura 19C la respuesta Off se comporta como Pasa-Banda.
Entre las neuronas que actúan como filtros Pasa-Banda debemos destacar la
presencia de respuestas con dos picos máximos (28%) (y por consiguiente dos
duraciones óptimas) en sus curvas de No. de PA en función de la duración del
estímulo. A estas respuestas se les denominó Dobles-Picos y en todas, el número
máximo de potenciales de acción obtenido en cada duración óptima cayó por debajo
del 50% al analizar duraciones a ambos lados de los valores óptimos. Cerca de un
30% de las neuronas con selectividad Pasa-Banda mostraron curvas con Dobles-
Picos (Figura 20). Estas neuronas tuvieron solo respuestas fásicas tanto On como Off.
Se analizó la distribución de las duraciones óptimas de la población de neuronas
estudiadas. El histograma calculado con una resolución temporal de 1 ms muestra

Figura 18. A, B, C: Patrones de respuesta frente a estímulos de duraciones variables
de tres neuronas Pasa-Corto. Los potenciales de acción de una misma respuesta se
han presentado horizontalmente en ventanas con un tiempo de registro de 100 ms. La
duración del estímulo se ha representado por las barras en gris. Cada neurona fue
sometida a 30 estímulos por cada duración. D, E, F: Curvas de descarga de
potenciales de acción en función de la duración del estímulo. G, H, I: Histogramas de
potenciales de acción de 30 respuestas de la neurona frente a 5 estímulos de
diferente duración. El poder resolutivo temporal de medición fue de 1 ms. La duración
del estímulo utilizado en cada caso se muestra en la parte superior derecha de cada
histograma. A se corresponde con D y G; B con E y H y C con F e I.

Figura 19. A, B, C: Patrones de respuesta frente a estímulos de duraciones variables
de tres neuronas Pasa-Banda. Los potenciales de acción de una misma respuesta se
han presentado horizontalmente en ventanas con un tiempo de registro de 100 ms. La
duración del estímulo se ha representado por las barras en gris. Cada neurona fue
sometida a 30 estímulos por cada duración. D, E, F: Curvas de descarga de
potenciales de acción en función de la duración del estímulo. G, H, I: Histogramas de
potenciales de acción de 30 respuestas de la neurona frente a 5 estímulos de
diferente duración. El poder resolutivo temporal de medición fue de 1 ms. La duración
del estímulo utilizado en cada caso se muestra en la parte superior derecha de cada
histograma. A se corresponde con D y G; B con E y H y C con F e I.

Figura 20. Patrón de respuesta (A) y curva de descarga de potenciales de acción
(B) de una neurona colicular de Molossus molossus con respuesta Doble-Pico ante
la variación de la duración del estímulo.

50
RESULTADOS
que las duraciones óptimas están por debajo de 20 ms. Asimismo, 4 ms es la duración
óptima mejor representada. Por otra parte, debemos señalar que un porcentaje
considerable de duraciones óptimas se encuentra en 10 ms. Al contar las cantidad de
duraciones óptimas entre 7 y 14 ms, se obtuvo que el 51% pertenecían a este
intervalo de duraciones (Figura 21A).
Para analizar la relación entre la frecuencia y la duración óptima de las neuronas
coliculares estudiadas, graficamos los valores de ambas variables (Figura 21B).
Hemos incluido los valores de duración óptima obtenidos con cada intensidad
analizada, y por consiguiente, para una misma frecuencia óptima pueden aparecer
varios de estos valores. Puede notarse que la gama de frecuencias entre 30 y 40 kHz
agrupa el mayor número de duraciones óptimas, entre 1 y 14 ms. Por encima de 40
kHz, la gama de valores obtenidos se reduce al intervalo entre 5 y 10 ms. Este
resultado está con toda probabilidad influenciado por la poca cantidad de neuronas
estudiadas con frecuencias óptimas por encima de 40 kHz. Sin embargo, podría
reflejar las características de selectividad a duración de esta subpoblación de
neuronas, teniendo en cuenta que las pocas estudiadas por debajo de 30 kHz cubren
una gama de duraciones óptimas casi tan extensa como las pertenecientes al
intervalo 30-40 kHz.
Se analizó la influencia de los cambios de intensidad en escalones de 10 dB sobre
la selectividad a la duración del estímulo en cada una de las neuronas estudiadas.
Tres procedimientos diferentes sirvieron de control en este experimento y nos
permiten asegurar que las variaciones observadas se deben al efecto de la intensidad
y no a otras causas fuera de nuestro control. Siempre que se detectó una posible
pérdida de sensibilidad en la neurona o cambios en su patrón de respuesta, se
repitieron las estimulaciones con las primeras duraciones probadas y se comprobó si
se mantenían o no las características de selectividad iniciales. Asimismo, la repetición
de un experimento a una misma intensidad, pero cambiando la resolución temporal
con la cual se hacía variar la duración de los estímulos, permitió comprobar si
variaban o no con el tiempo las características de selectividad. Por último, la

Figura 21. A. Distribución de las duraciones óptimas en las neuronas del colículo
inferior de Molossus molossus. El histograma fue calculado con una resolución de 1
ms. B. Relación entre la frecuencia y la duración óptimas de cada neurona
estudiada. Todas las intensidades se han incluido en el análisis, por lo que una
misma neurona puede estar representada más de una vez. Las neuronas que
procesan las frecuencias entre 30 y 40 kHz tienen la mayor gama de duraciones
óptimas.

51
RESULTADOS
presentación aleatoria de las diferentes intensidades impidió que se manifestaran en
los resultados tendencias monotónicas temporales intrínsecas a la preparación.
De las 44 neuronas en las cuales se probaron dos o más intensidades, 36 (82%)
mostraron algún tipo selectividad a duración frente a alguna de las intensidades
utilizadas (Tabla III). Este resultado sugiere que el aumento de la cantidad y la gama
de intensidades para las cuales se analiza la selectividad a duración puede aumentar
la probabilidad de encontrar algún valor de intensidad para el cual la neurona actúe
como un filtro a la duración del estímulo. Este análisis se ve apoyado, además, por el
hecho de que a mayor número de intensidades probadas, menor la cantidad de
neuronas No Selectivas. Entre todos los experimentos en los cuales se estimuló con
más de cuatro intensidades, sólo una neurona (4%) se manifestó como No Selectiva a
duración. De igual forma, se llegaría a la misma conclusión si se analiza en cuantas
neuronas con selectividad a duración, el tipo de selectividad varió al probar más de
una intensidad del estímulo (Tabla III).
No siempre el aumento de la intensidad provocó variaciones en las características
de selectividad de las neuronas (Tabla III, Figura 22A). Incluso en algunas neuronas
(3/8) en las cuales se probaron siete intensidades diferentes cubriendo una gama de
80 dB, el tipo de selectividad se mantuvo invariable. Sin embargo, la duración óptima
pudo variar con los incrementos de intensidad (Figura 22B). Es notable que el máximo
de actividad de potenciales de acción que descarga esta neurona frente a 10 ms de
duración de estímulo se convierta en un mínimo de actividad en la misma duración
con la variación de sólo 10 dB de intensidad.
Pero el efecto de la intensidad fue mucho mayor en otras neuronas. El aumento de
10 dB de intensidad pudo ser suficiente para hacer variar una respuesta No Selectiva
a duración a una Pasa-Corto, la cual perdió nuevamente sus características de
selectividad con otros 10 dB de incremento de intensidad (Figura 22C). En otros
casos, con el aumento sucesivo de intensidad se pasó de un tipo de selectividad a
otro y posteriormente a un tercero. En la figura 22D, la neurona pasa de actuar como

Tabla III. Efecto del uso de varias intensidades de estímulo sobre las características
de selectividad a duración en las neuronas del colículo inferior de Molossus
molossus. Los números en negritas indican la cantidad de intensidades probadas.
Cantidad de neuronas estudiadas
(Cantidad con cambio de Selectividad)
1 2 3 4 5 6 7 8 9 Total
No selectivas 10 2 4 1 0 1 0 0 0 18
Selectivas 7 6(5) 4(2) 3(1) 7(6) 3(3) 8(5) 4(4) 1(1)
43
(28/36)

Figura 22. Curvas de descarga de potenciales de acción en función de la duración
del estímulo para evidenciar la variación del tipo de selectividad con los cambios de
intensidad (en escalones de 10 dB) en cuatro neuronas auditivas coliculares de M.
molossus.
A: La respuesta se mantiene como un filtro Pasa-Banda independientemente de la
intensidad utilizada.
B: El máximo de respuesta en 11 ms a 10 dB se convierte en un mínimo a 20 dB,
intensidad que provoca máximos en la respuesta a 4 y 15 ms. Con otros 10 dB de
intensidad la neurona se comporta como filtro Pasa-Corto.
C: Mientras que dos intensidades separadas 20 dB entre si provocan respuestas
No Selectivas a duración, un valor intermedio determina una respuesta Pasa-Corto.
D: Una respuesta Pasa-Largo cambia a No Selectiva y a Pasa-Banda con
escalones sucesivos de 10 dB.

52
RESULTADOS
un filtro Pasa-Largo a No Selectiva a duración y a Pasa-Banda con dos escalones de
incremento de intensidad.
4.1.5 Procesamiento espectral en la corteza auditiva
Mediante la estimulación acústica con tonos puros se investigaron las propiedades
fisiológicas de las neuronas, la localización y la extensión de la corteza auditiva del
hemisferio izquierdo en seis individuos de M. molossus. De un total de 421
penetraciones en la corteza auditiva del hemisferio izquierdo, se observó respuesta de
neuronas aisladas o registros de múltiples neuronas en 290 penetraciones. En las
restantes 131 posiciones, no se observó respuesta a la estimulación acústica. La
corteza auditiva se encuentra localizada en el lóbulo temporal alrededor de un vaso
sanguíneo que la atraviesa en dirección rostro-caudal. La determinación completa de
la representación de frecuencias en la corteza auditiva fue posible en tres individuos.
En los restantes tres sujetos, no fue posible debido a la ocurrencia de accidentes
cerebro-vasculares o la muerte prematura del individuo. En uno de estos, sin
embargo, toda la región dorsal al vaso sanguíneo pudo ser estudiada. En los otros dos
animales, se registró de un área de 1.2 x 0.6 mm en la región ventral al vaso
sanguíneo que divide a la corteza. Se encontró respuesta auditiva en un área de
aproximadamente 5 mm 2 (2.5 mm x 2 mm) de la superficie cerebral. Las frecuencias
óptimas abarcan una gama de frecuencias entre 17 y 90 kHz. En el 49% (n=143) de
las posiciones de registro, las frecuencias óptimas se encuentran entre 30 y 40 kHz,
que se corresponde con la gama de frecuencias de las llamadas de búsqueda (Figura
23). En cambio, las neuronas con frecuencias óptimas fuera de esta gama se
encuentran poco representadas.
En la figura 24, se muestran ejemplos de las curvas de sintonía calculadas en
neuronas corticales de M. molossus. La mayoría de las neuronas (252 de 290)
mostraron curvas abiertas, mientras que el resto de las curvas de sintonía fueron
cerradas. De las 38 neuronas con curvas cerradas, 13 mostraron áreas excitatorias
restringidas a intensidades entre -6 y 40 dB en la gama de frecuencias entre 30 y 40

Figura 23. Histograma de las frecuencias óptimas calculadas en las curvas
umbrales que representan el 25% de actividad máxima para cada neurona
registrada en la corteza auditiva de Molossus molossus. El ancho de cada barra
corresponde con 5 kHz.

Figura 24. Ejemplos de curvas de sintonía obtenidas en neuronas de la corteza
auditiva de Molossus molossus. A: Curva cerrada con una única área excitatoria. B:
Ejemplo de dos curvas abiertas con una única área excitatoria y diferente umbral y
frecuencia óptima. C: Curva cerrada con dos áreas excitatorias. D: Curva abierta
con dos áreas excitatorias.

53
RESULTADOS
kHz. La mayoría de las neuronas con curvas cerradas mostraron frecuencias óptimas
entre 30 y 40 kHz.
Se analizó la distribución espacial de las frecuencias óptimas a lo largo de la
corteza auditiva de M. molossus con el objetivo de determinar la localización de la
corteza auditiva primaria, la organización tonotópica y una posible subdivisión de la
corteza auditiva en áreas funcionales. Además, se midió el umbral mínimo, la latencia
de la primera espiga y la forma de la curva de sintonía.
Se observó una alta variabilidad interindividual en la organización tonotópica de la
corteza auditiva. Como tendencia, la tonotopía se expresa en una mayor
representación de las bajas frecuencias en la región caudal y una mayor
representación de las altas frecuencias en la región rostral (Figura 25A). En la mayoría
de los animales estudiados, sin embargo, las neuronas más sintonizadas a la gama de
frecuencias entre 30 y 40 kHz cubren un área relativamente grande (Figura 25B-D),
que en ocasiones no deja espacio para una evidente organización tonotópica de la
corteza. En dos de los animales estudiados, además, se determinó que las neuronas
localizadas en la región dorsal muestran valores umbrales mínimos por encima de 50
dB SPL. Esto sugiere la presencia de un área funcional en la corteza auditiva. La
figura 26 muestra los dos ejemplos de la distribución de los umbrales mínimos. En
esta área, las frecuencias óptimas cubren una amplia gama entre 20 y 82 kHz,
indicando que esta podría representar un área funcional dorsal consistente en
neuronas con umbrales mínimos elevados. Las neuronas con frecuencias óptimas
entre 30 y 40 kHz estuvieron pobremente representadas en esta área. En los
restantes animales, sin embargo, la distribución de los umbrales mínimos se comportó
homogéneamente sobre el área de corteza.
Se analizó entonces si existía alguna organización topográfica basada en el
período de latencia al primer potencial de acción o en el tipo de curva de sintonía. En
ningún caso las neuronas de cortas latencias o de latencias largas se agruparon en
áreas separadas. Asimismo, las neuronas con curvas de sintonía cerradas se

Figura 25. Ejemplos de la distribución espacial de las frecuencias óptimas en la corteza auditiva de Molossus
molossus. Las áreas con frecuencias óptimas en la gama entre 30 y 40 kHz se encuentran delimitadas por líneas
continuas. Con el objetivo de ofrecer una idea de la organización tonotópica, las flechas indican áreas con al menos
tres sitios de registro organizados tonotópicamente en los que la frecuencia óptima aumenta en el sentido caudo-rostral.
Los sitios que no mostraron respuesta ante la estimulación acústica se encuentran marcados con una x.

Figura 26. Ejemplos de la distribución espacial de los umbrales mínimos en la
corteza auditiva de Molossus molossus. Los números representan el umbral
mínimo encontrado en el sitio correspondiente. Los cuadros en blanco representan
umbrales mínimos con valores 50 dB SPL y los cuadros en negro valores > 50 dB
SPL. Los sitios que no mostraron respuesta ante la estimulación acústica se
encuentran marcados con una x.

54
RESULTADOS
encontraron mezcladas con neuronas que mostraban curvas de sintonía abiertas, aún
cuando las neuronas con curvas cerradas tienden a estar localizadas más
centralmente en la región más dorsal.
Las neuronas con frecuencias óptimas entre 30 y 40 kHz muestran la mayor
sensibilidad con un umbral mínimo promedio de 13.03 ± 11.0 dB SPL (desde -6.7
hasta 55 dB SPL, n=143; Figura 27A). A partir de los valores de umbrales mínimos, se
calculó un audiograma neuronal de la corteza auditiva de M. molossus. La gama de
frecuencias entre 15 y 95 kHz fue dividido en grupos de 5 kHz y por cada grupo, los
cinco menores valores de umbrales mínimos fueron promediados y graficados en
función de su frecuencia óptima (Figura 27B). El audiograma muestra una curva en
forma de U con un máximo de sensibilidad de -4 dB SPL, similar al del audiograma
calculado a partir del registro en neuronas unitarias en el colículo inferior de esta
especie.
En la población de neuronas corticales estudiadas, el nivel de sintonización
expresado en función del valor de Q10-dB cubre una gama entre 1 y 46.6. Sin embargo,
a diferencia de las neuronas del colículo inferior, no existen notables diferencias en los
niveles de sintonización en dependencia de los valores de frecuencia óptima.
De las 290 neuronas corticales que mostraron respuesta auditiva, el 20% (60
neuronas) mostraron curvas con más de un umbral mínimo. Estas curvas de sintonía
fueron clasificadas como curvas especiales con múltiples áreas excitatorias si la
neurona respondía a dos o más regiones separadas por una gama de frecuencias que
no provocaba actividad. Aún cuando el 43% (25 de 60) de las neuronas con curvas
especiales tenían al menos un umbral mínimo entre 30 y 40 kHz, solo 8 de estas
neuronas mostraban sus dos umbrales mínimos entre 30 y 40 kHz. Las áreas de
respuesta se encontraron a bajas intensidades (0 a 30 dB SPL) o altas intensidades
(por encima de 30 dB SPL), semejantes a las encontradas en el colículo inferior
(Figura 28). Las neuronas con curvas especiales con múltiples áreas excitatorias

Figura 27. A. Umbrales mínimos de neuronas de la corteza auditiva de
Molossus molossus representados en función de su frecuencia óptima. Los
estímulos utilizados fueron tonos puros de 10 ms de duración. B. Audiograma
calculado a partir de los umbrales absolutos de neuronas de la corteza auditiva de
Molossus molossus (círculos negros). Se muestra además el audiograma calculado
con el mismo método en neuronas unitarias del colículo inferior de esta especie
(cuadrados grises) y el audiograma calculado por Vater et al. (1979) a partir de
potenciales evocados (círculos blancos).

Figura 28. Curvas umbrales especiales en 4 neuronas de la corteza auditiva de
Molossus molossus. Las curvas representan el 25 % de actividad máxima.
A: Respuesta a bajas intensidades en 34 kHz y 39 kHz y a altas en 34 kHz.
B: Respuesta a altas intensidades en 34 kHz y a bajas en 39 kHz.
C: Respuesta a bajas intensidades en 34 y 39 kHz.
D: Respuesta a bajas y altas intensidades en 34 kHz.

55
RESULTADOS
estaban localizadas predominantemente en el área más dorsal de la corteza auditiva
explorada (Figura 29).
Se analizaron los patrones de descarga de 89 neuronas corticales que fueron
clasificadas en tónicas, fásicas On y fásicas On-Off. El 12% de las neuronas
analizadas mostró patrones de respuesta del tipo tónico al menos frente a alguna
combinación frecuencia-intensidad. El tipo de respuesta fásica On fue el mejor
representado (79%) en las neuronas corticales estudiadas. El resto de las neuronas
se clasificó como fásicas On-Off (9%). A diferencia de lo encontrado en el colículo
inferior, en la corteza auditiva de esta especie no se registraron neuronas con patrón
de descarga fásico Off.
4.1.6 Selectividad a la duración en la corteza auditiva
Se estudiaron las respuestas de 89 neuronas corticales ante la variación de la
duración de los estímulos acústicos. Al igual que en el colículo inferior, las neuronas
corticales mostraron cuatro comportamientos en sus respuestas (Figura 30). El 42%
(38 de 89) de las neuronas registradas en la corteza auditiva de M. molossus se
comportó como neuronas No Selectivas a la duración del estímulo (Figura 30A). En
este grupo de neuronas se pueden encontrar neuronas con patrones de respuesta
tónicas, fásicas On y fásicas On-Off. El 23% (21 de 89) de las neuronas corticales
fueron clasificadas como neuronas Pasa-Corto (Figura 30B). La mayoría de las
neuronas que se comportan como filtros Pasa-Corto mostraron un patrón de
respuesta del tipo fásico On (17 de 21) mientras que el resto mostró respuestas
tónicas. Alrededor de un cuarto (26%, 23 de 89) de las neuronas corticales que
mostraron algún tipo de selectividad se comportaron como Pasa-Banda (Figura 30C).
La gama de duraciones óptimas de este tipo de neuronas estuvo entre 7 y 17 ms,
aunque se observaron neuronas con duraciones óptimas de más de 20 ms. Similar a
lo encontrado para las neuronas Pasa-Corto, la mayoría de las neuronas Pasa-Banda
(19 de 23) tuvieron un patrón de respuesta del tipo fásico On, mientras que el resto
fue clasificado como tónicas. Las neuronas que se comportaron como filtros Pasa-

ventral
Figura 29. Ejemplos de la distribución espacial de las neuronas con múltiples áreas
excitatorias en la corteza auditiva de Molossus molossus. Cada cuadrado negro
representa una neurona.

Figura 30. A, B, C, D: Patrones de respuesta frente a estímulos de duraciones
variables en cuatro neuronas con diferente tipo de selectividad en la corteza auditiva
de M. molossus. Los potenciales de acción de una misma respuesta se han
representado con puntos en ventanas de registro de 100 ms. La duración del estímulo
se ha representado por las barras en gris. Cada neurona fue sometida a 30 estímulos
por cada duración. E, F, G, H: Curvas de descarga de potenciales de acción en
función de la duración del estímulo. I, J, K, L: Histogramas de potenciales de acción
de 30 respuestas de la neurona frente a 5 estímulos de diferente duración. El poder
resolutivo temporal de medición fue de 1 ms. La duración del estímulo utilizado en
cada caso se muestra en la parte superior derecha de cada histograma. A se
corresponde con E e I (No Selectiva), B con F y J (Pasa-Corto), C con G y K (Pasa-
Banda) y D con H y L (Pasa-Largo).

56
RESULTADOS
Largo fueron las menos representadas en la corteza auditiva de M. molossus (7 de 89)
(Figura 30D). Cinco de siete neuronas Pasa-Largo tuvieron un patrón de respuesta
tónico y las dos restantes mostraron un patrón fásico On-Off.
Al analizar la distribución de las duraciones óptimas de la población de neuronas
corticales estudiadas, se observa que la mayoría de las duraciones óptimas se
encuentran por debajo de 20 ms. Asimismo, 3 ms es la duración óptima mejor
representada, aunque un porcentaje considerable de duraciones óptimas se agrupa
alrededor de 13 ms (Figura 31A).
Para analizar si existía relación entre la frecuencia y la duración óptimas de las
neuronas corticales estudiadas, graficamos los valores de ambas variables (Figura
31B). En el intervalo de frecuencias entre 30 y 40 kHz se agrupa la gama más amplia
de duraciones óptimas, entre 3 y 25 ms. Por encima de 40 kHz, la gama de valores
obtenidos se reduce.
En el análisis de la selectividad a duración de las neuronas corticales de M.
molossus, también se encontraron neuronas en las cuales la selectividad cambió en
dependencia de la intensidad del estímulo. Aun cuando en la mayoría de las neuronas
registradas, las características de selectividad no variaron cuando se varió la
intensidad de los estímulos acústicos (Figura 32A), en 13 de 89 neuronas ocurrió un
cambio en su selectividad frente a un cambio en la intensidad. Los cambios mejor
representados estuvieron caracterizados por una transición de un tipo de respuesta
Pasa-Corto a cualquiera de los restantes tres tipos de selectividad. En una neurona
ocurrieron dos cambios de selectividad. En la figura 32B, se observa la transición de
un tipo de respuesta No Selectiva a uno de tipo Pasa-Corto y a mayores valores de
intensidad se comporta como una neurona Pasa-Largo. En la figura 32C se muestra
que al aumentar la intensidad, la neurona cambia su tipo de selectividad de Pasa-
Corto a Pasa-Banda. Sin embargo, ante un nuevo aumento de la intensidad de solo
10 dB, aun cuando mantiene sus condiciones de filtro Pasa-Banda, la duración óptima
cambia.

Figura 31. A. Distribución de las duraciones óptimas en las neuronas de la corteza
auditiva de Molossus molossus. El histograma fue calculado con una resolución de
2 ms. B. Relación entre la frecuencia y la duración óptimas de cada neurona
estudiada.

Figura 32. Variación de las características de selectividad a duración con los
cambios de intensidad en cuatro neuronas auditivas corticales de Molossus
molossus.
A: La respuesta se mantiene como un filtro Pasa-Corto independientemente de la
intensidad utilizada.
B: La respuesta pasa de No Selectiva a Pasa-Corto y a Pasa-Alto.
C: Una respuesta Pasa-Corto cambia a Pasa-Banda y aun cuando ante otro
aumento de la intensidad se mantiene como Pasa-Banda, varía su valor de
duración óptima.

57
RESULTADOS
Se analizó la distribución espacial de las neuronas en las cuales se estudió la
selectividad a duración en la corteza auditiva de los seis individuos de M. molossus
estudiados. En la corteza auditiva, tampoco hay agrupamiento de las neuronas que
muestran un tipo específico de selectividad a duración. En la Figura 33, se muestran
tres ejemplos que ilustran la distribución topográfica de las neuronas con diferente tipo
de selectividad a la duración. Asimismo, no se encontró ningún eje cronotópico para la
duración del estímulo.
4.2 Pteronotus parnellii
4.2.1 Ecolocalización
Las llamadas de ecolocalización de P. parnellii están formadas por un largo
componente de frecuencia constante emitido con frecuencias cercanas a 60 kHz en el
armónico de mayor intensidad, precedido por un componente de frecuencia modulada
ascendente y seguido de uno de frecuencia modulada descendente. Estas llamadas
están compuestas generalmente por tres armónicos, de los cuales el segundo es el
más intenso. En las llamadas con un solo armónico (28%), es invariablemente el
segundo armónico el que está presente (Figura 34). Los valores medios de los
parámetros medidos en las llamadas de ecolocalización de P. parnellii se ofrecen en
la tabla IV.
4.2.2 Procesamiento espectral en el colículo inferior
En el colículo inferior de P. parnellii existe una representación desproporcionada de
neuronas que responden a la frecuencia característica del componente de frecuencia
constante del segundo armónico de las llamadas de ecolocalización de la especie. El
80% (110 neuronas) de las 136 neuronas coliculares registradas, en 11 animales,
muestran una frecuencia óptima entre 60 y 62 kHz (Figura 35A).
El umbral mínimo de la población de neuronas coliculares estudiadas se grafica en
la Figura 35B. Las neuronas que muestran la mayor sensibilidad se encuentran
sintonizadas en la gama de frecuencias óptimas entre 59 y 62 kHz. La magnitud de la

anterior
dorsal
ventral
posterior
Figura 33. Ejemplos de la distribución del tipo de selectividad y la duración óptima en
la corteza auditiva de Molossus molossus. En cada sitio de registro marcado por una
x, se representa el tipo de selectividad de cada neurona registrada a lo largo de cada
penetración. NS: No Selectiva; PC: Pasa-Corto; PB: Pasa-Banda; PL: Pasa-Largo. En
el caso de las neuronas Pasa-Corto y Pasa-Banda se especifica el valor de la
duración óptima.

Figura 34. Oscilograma, espectrograma y espectro de potencias de las llamadas
de ecolocalización representativas de Pteronotus parnellii. A: Llamada compuesta
solamente por el segundo armónico. B: Llamada compuesta por tres armónicos.

Tabla IV: Valores de las medias DS de los parámetros acústicos que caracterizan
a las llamadas de ecolocalización emitidas por Pteronotus parnellii.
P. parnellii (n=5)
Duración (ms) 21.23 ± 0.87
Pendiente de FM (kHz/ms) 0.02 ± 0.01
Frecuencia pico (kHz) 60.00 ± 0.17
Q10-dB
96.77 ± 3.40
Frecuencia mínima (kHz) 59.61 ± 0.16
Frecuencia máxima (kHz) 60.23 ± 0.16
Ancho de banda (kHz) 0.62 ± 0.05

Figura 35. A: Histograma de las frecuencias óptimas calculadas a partir del 25% de
actividad máxima para cada neurona del colículo inferior de Pteronotus parnellii. El
ancho de cada barra corresponde con 5 kHz. B: Umbrales mínimos de neuronas
del colículo inferior de P. parnellii representados en función de su frecuencia
óptima. Los estímulos utilizados fueron tonos puros de 10 ms de duración. C:
Valores de Q10-dB en función de la frecuencia óptima para las 125 neuronas
estudiadas en el colículo inferior de P. parnellii. Los valores de Q10-dB se calcularon
en las curvas de sintonía que representan el 25 % de la actividad máxima en cada
neurona.

58
RESULTADOS
sintonización individual de cada neurona se analizó por sus valores de Q10-dB (Figura
35C). En la gama de frecuencias que se corresponde con el valor del componente de
frecuencia constante del segundo armónico, las neuronas muestran un Q10-dB de hasta
300, mientras que apenas sobrepasan 25 en las frecuencias por fuera de esta gama.
Al analizar los patrones de descarga de estas 136 neuronas se encontraron
respuestas tónicas, fásicas On, fásicas Off y fásicas On-Off. El 25% de las neuronas
analizadas mostró patrones de respuesta del tipo tónico. El tipo de respuesta fásica
On fue el mejor representado (51%) en las neuronas del colículo inferior. El resto de
las neuronas se clasificaron como fásicas Off (4%) y fásicas On-Off (18%). A
diferencia de lo encontrado en las neuronas coliculares de M. molossus, en el colículo
inferior de P. parnellii no se encontraron variaciones en el patrón de respuesta al
variar la intensidad de los estímulos acústicos.
Para cada neurona se calculó la curva de sintonía y se representó por el contorno
que representa el 25% de la actividad máxima. La mayoría de las neuronas (80%)
mostró una única área excitatoria (Figura 36A, B). En esta categoría, las curvas
abiertas fueron las más comunes (87%). El 13% de las neuronas mostró respuestas
cerradas. Las curvas de sintonía que mostraron varias áreas excitatorias se dividieron
en dos grupos en dependencia del área en la que muestran su umbral absoluto. En el
primer grupo (12 de 27), la región más sensible se encontró en la gama de
frecuencias pertenecientes al tercer armónico de las llamadas de ecolocalización,
mientras que en el otro grupo se encontró en la gama que representa al segundo
armónico (Figura 36C y D). En ambos casos, el área excitatoria menos sensible se
encontró en frecuencias del primer armónico.
4.2.3 Selectividad a la duración en el colículo inferior
Se analizó la selectividad a la duración del estímulo en 136 neuronas coliculares
(Figura 37). Se encontraron respuestas No Selectivas en el 25% (34 de 136) de las
neuronas (Figura 37A). Las respuestas del tipo No Selectivas se presentaron en la
mayoría de los casos en neuronas con patrones de respuesta fásico On (15 de 34),

Figura 36. Ejemplos de curvas de sintonía obtenidas en las neuronas del colículo
inferior de Pteronotus parnellii. A, B: Curvas con una única área excitatoria
sintonizada al segundo y tercer armónicos, respectivamente. C: Curva con dos
áreas excitatorias localizadas en las frecuencias del primer y tercer armónicos de
las llamadas de ecolocalización. D: Curva con dos áreas excitatorias localizadas en
las frecuencias del primer y segundo armónicos de las llamadas de ecolocalización.

Figura 37. Tipos de selectividad a la duración del estímulo encontrados en las
neuronas del colículo inferior de Pteronotus parnellii. A, E, I: Ejemplo de neurona
No Selectiva a la duración del estímulo. B, F, J: Ejemplo de neurona Pasa-Corto.
C, G, K: Ejemplo de neurona Pasa-Banda. D, H, L: Ejemplo de neurona Pasa-Alto.

59
RESULTADOS
nueve neuronas mostraron un patrón de respuesta tónico y diez neuronas se
comportaron de manera fásica On-Off. En el 75% de las neuronas estudiadas, se
encontraron respuestas que se comportaron como selectivas a la duración frente a
alguna combinación de estímulos. Las neuronas que se comportaron como filtros
Pasa-Corto constituyeron el 12% (16 de 136) del total de neuronas analizadas (Figura
37B). Tomadas en conjunto, las duraciones óptimas aparecieron entre 1 y 5 ms. Las
respuestas del tipo Pasa-Corto se presentaron en la mayoría de los casos en
neuronas con patrones de respuesta fásico On (9 de 16). Además, se encontraron
respuestas tipo fásico On-Off en 4 de 16 neuronas y respuestas fásicas Off en tres
neuronas. Las respuestas Pasa-Banda aparecieron en el 25% de las neuronas
estudiadas (Figura 37C). Las duraciones óptimas para este grupo de neuronas se
ubicaron en el intervalo entre 7 y 30 ms. La duración óptima mejor representada fue
17 ms. De 34 neuronas con respuestas Pasa-Banda, 19 mostraron un patrón de
respuesta del tipo fásico On, 10 neuronas con respuesta del tipo tónica y cinco
neuronas con respuesta fásica On-Off. El 38% de las neuronas coliculares estudiadas
mostró un tipo de filtraje Pasa-Largo (Figura 37D) y apareció en la mayoría de los
casos (49 de 54) en respuestas tónicas, mientras que en las cinco restantes fueron del
tipo fásica On-Off.
El histograma calculado con una resolución temporal de 2 ms muestra que las
duraciones óptimas alcanzan valores de hasta 30 ms. Asimismo, 3 ms es la duración
óptima mejor representada. Por otra parte, debemos señalar que un porcentaje
considerable de duraciones óptimas correspondientes a las neuronas del colículo
inferior de P. parnellii se agrupa alrededor de 17 ms (Figura 38A).
Para analizar si existía relación entre la frecuencia y las duraciones óptimas de las
neuronas coliculares estudiadas, graficamos los valores de ambas variables (Figura
38B). Puede notarse que la mayoría de las neuronas que mostraron una duración
óptima se encuentra en la gama de frecuencias correspondiente al segundo armónico.

Figura 38. A. Distribución de las duraciones óptimas en las neuronas del colículo
inferior de Pteronotus parnellii. El histograma fue calculado con una resolución de 2
ms. B. Relación entre la frecuencia y la duración óptimas de cada neurona
estudiada.

60
RESULTADOS
En el análisis de la selectividad a duración de las neuronas coliculares de P.
parnellii también se encontraron neuronas en las cuales la selectividad cambió en
dependencia de la intensidad del estímulo. Seis neuronas variaron su selectividad
frente a un cambio en la intensidad. En unos casos con el aumento sucesivo de
intensidad se pasó de un tipo de selectividad a otro y posteriormente a un tercero. El
aumento de 20 dB de intensidad pudo ser suficiente para hacer variar una respuesta
Pasa-Largo a una Pasa-Banda, la cual se convierte en una neurona Pasa-Corto con
otros 20 dB de incremento de intensidad (Figura 39B). En la Figura 39C, la neurona
pasa de actuar como un filtro Pasa-Banda a Pasa-Corto y a No Selectiva a duración
con dos escalones de incremento de intensidad. En otros casos pasa de No Selectiva
a la duración a comportarse como Pasa-Corto (Figura 39D).
4.2.4 Selectividad al retardo en el colículo inferior
El estudio de la selectividad al retardo en el colículo inferior de P. parnellii se realizó
en 136 neuronas, de las cuales 68 mostraron su máxima sensibilidad en las
frecuencias características del componente de frecuencia modulada del segundo
(FM2) o tercer (FM3) armónicos, y 49 en las del componente de frecuencia constante
del segundo armónico (FC2). Las curvas de sintonía de estas neuronas se
recalcularon presentando en cada caso un segundo estímulo de 20 - 26 kHz y 3 ms de
duración a intervalos de tiempo de -12 a 0 ms con respecto al estímulo variable.
En la figura 40A se muestra un ejemplo de una neurona con un área excitatoria en
la gama de frecuencias correspondiente al componente FM3 de las llamadas de
ecolocalización (Frecuencia óptima: 83 kHz). Sin embargo, cuando se realiza
nuevamente la curva de sintonía en combinación con un tono de frecuencia constante
de 26 kHz, la respuesta se facilita y aparece un área excitatoria en la gama de
frecuencias correspondiente al componente FM1. En la mayoría de estas respuestas
facilitadas, la frecuencia óptima del componente de mayor frecuencia se mantuvo
constante al igual que el valor de umbral mínimo. Este tipo de interacción se puso de
manifiesto en 37 de las 68 neuronas con curvas de sintonía con áreas de respuesta

Figura 39. Variación del tipo de selectividad a la duración del estímulo con los
cambios de intensidad en cuatro neuronas auditivas coliculares de Pteronotus
parnellii. A: La respuesta se mantiene como un filtro Pasa-Banda
independientemente de la intensidad utilizada. B: La respuesta varía de un filtro
Pasa-Largo a Pasa-Banda y seguidamente a Pasa-Corto. C: La respuesta cambia
de Pasa-Banda a Pasa-Corto a No Selectiva. D: Una respuesta No Selectiva
cambia a Pasa-Corto.

Figura 40. Curvas de sintonía de neuronas coliculares de Pteronotus parnellii que
muestran respuestas facilitadas e inhibidas. A: La respuesta es facilitada cuando se
obtiene una nueva curva de sintonía con la presentación de un segundo tono de 26
kHz a 80 dB SPL a -6 ms del estímulo variable. B: La respuesta es inhibida cuando
se obtiene una nueva curva de sintonía presentando simultáneamente un estímulo
de 20 kHz y 90 dB SPL. C: La neurona deja de responder ante la presentación
simultánea de un pulso de 24 kHz y 80 dB SPL.

61
RESULTADOS
correspondientes a FM2 o FM3 y en 18 de las 49 neuronas que estuvieron
sintonizadas al componente FC2.
En otro grupo de neuronas se puso de manifiesto una interacción de carácter
inhibitoria. La neurona presentada en la figura 40B muestra una curva de sintonía
compuesta por dos áreas excitatorias, una de menor frecuencia sintonizada al
componente FM1 y otra de mayor frecuencia que responde a las frecuencias
correspondientes al componente FC2. Sin embargo, cuando se realiza nuevamente la
curva de sintonía presentando simultáneamente un tono de frecuencia en la gama del
componente FM1, desaparece el área excitatoria correspondiente a este componente
(Figura 40B) o desaparecen ambos componentes (Figura 40C). Este tipo de
interacción estuvo presente en nueve de las neuronas sintonizadas con los
componentes FM2 o FM3 y en 28 de las neuronas que mostraron áreas de respuesta
en la gama de frecuencias del componente FC2.
A las neuronas que mostraron alguno de estos tipos de interacción, con áreas
excitatorias en la gama de frecuencias de los componentes FM2 o FM3 se les
denominó “neuronas FM-FM”, mientras que a las neuronas que mostraron
interacciones en la gama correspondiente al FC2, “neuronas FM-FC”.
Una característica típica de las neuronas FM-FM y FM-FC es la selectividad que
muestran al tiempo de retardo entre una señal de menor frecuencia seguida de una de
mayor frecuencia. Esta selectividad puede ponerse de manifiesto tanto por facilitación
como por inhibición. En la figura 41, se muestra un ejemplo de cada uno de los tipos
de selectividad al retardo. En la figura 41A, se muestra una respuesta facilitada en la
cual la presentación de dos tonos separados con un retardo determinado provoca un
aumento significativo de la respuesta de la neurona, de manera que es posible
determinar un valor de retardo óptimo por facilitación. Este tipo de interacción se pone
de manifiesto en el 54% de las neuronas FM-FM y en el 36% de las neuronas FM-FC.
Por otra parte, en la figura 41B la presentación de dos tonos con determinado retardo
provoca la desaparición de la respuesta, de forma tal que el valor del retardo óptimo

Retardo (ms) Retardo (ms)
Figura 41. Ejemplos de facilitación (A) e inhibición (B) como respuesta neuronal al
retardo entre estímulos acústicos en neuronas coliculares de Pteronotus parnellii.
En el panel superior se muestra la dependencia entre la generación de potenciales
de acción y el retardo entre estímulos. En los paneles inferiores se muestra la
respuesta de la neurona ante los pulsos aislados y ante la combinación de estos.
En cada panel se ofrecen la frecuencia y la intensidad del estímulo o los estímulos
utilizados.

62
RESULTADOS
por inhibición se define como el retardo en el cual la respuesta de la neurona
desaparece. Este segundo tipo de interacción se observó en el 13% de las neuronas
FM-FM y en el 57% de las neuronas FM-FC.
La codificación del retardo entre estímulos, tanto por facilitación como por
inhibición, se estudió en 136 neuronas coliculares de P. parnellii ante estímulos
consistentes en tonos de frecuencias puras y ante estímulos consistentes en pares de
pulsos de frecuencia modulada que se correspondían con los componentes FM1 y FM
del armónico al cual la neurona muestra su máxima sensibilidad. De ellas, 123
neuronas mostraron algún tipo de selectividad a retardo.
En 82 neuronas, la selectividad a retardo apareció tanto con tonos puros como con
pulsos de frecuencia modulada, y en ambos coincidió el valor del retardo óptimo
(Figura 42). En las restantes 41 neuronas solo se observó selectividad a retardo ante
un tipo de estimulación. En la figura 43, se muestra un ejemplo de una neurona de las
22 que mostraron selectividad a retardo solo cuando se estimularon con pares de
pulsos de frecuencias puras. De ellas, 16 neuronas mostraron selectividad por
facilitación y 6 por inhibición. Por otra parte, 19 de las neuronas estudiadas mostraron
selectividad a retardo solo cuando fueron estimuladas con pares de pulsos de
frecuencia modulada (Figura 44). De ellas, siete neuronas fueron selectivas a retardo
por facilitación y 12 por inhibición.
La distribución de los retardos óptimos de la población de neuronas estudiadas
mostró que estos alcanzan valores de hasta 27 ms. Asimismo, cero milisegundos es el
retardo óptimo mejor representado. Aunque es necesario señalar que el 100% de las
neuronas con retardo óptimo igual a cero lo hace por interacción inhibitoria. Por otra
parte, tanto ante estimulación con tonos puros como ante pares de pulsos de
frecuencia modulada, la gama de retardos óptimos se encuentra uniformemente
distribuidas entre 3 y 27 ms (Figura 45).

Retardo (ms) Retardo (ms)
Figura 42. Curvas de descarga de potenciales de acción en función del retardo
entre estímulos en una neurona colicular de Pteronotus parnellii. A: La neurona
muestra una respuesta selectiva al retardo alrededor de los 6 ms ante la
estimulación con pulsos de frecuencias puras (26 kHz, 80 dB SPL y 58 kHz, 40 dB
SPL). B: La misma neurona muestra el mismo valor de retardo óptimo ante la
estimulación con pares de pulsos de frecuencia modulada (FM1, 80 dB SPL y FM2,
40 dB SPL).

Retardo (ms) Retardo (ms)
Figura 43. Curvas de descarga de potenciales de acción en función del retardo
entre estímulos en una neurona colicular de Pteronotus parnellii. A: La neurona
muestra una respuesta selectiva al retardo alrededor de los 6 ms ante la
estimulación con pulsos de frecuencias puras (26 kHz, 80 dB SPL y 74 kHz, 40 dB
SPL). B: La misma neurona no muestra ninguna selectividad ante la estimulación
con pares de pulsos de frecuencia modulada (FM1, 80 dB SPL y FM3, 40 dB SPL).

Retardo (ms) Retardo (ms)
Figura 44. Curvas de descarga de potenciales de acción en función del retardo
entre estímulos en una neurona colicular de Pteronotus parnellii. A: La neurona no
muestra una respuesta selectiva al retardo ante la estimulación con pulsos de
frecuencias puras (24 kHz, 90 dB SPL y 58 kHz, 60 dB SPL). B: La misma neurona
muestra selectividad al retardo ante la estimulación con pares de pulsos de
frecuencia modulada (FM1, 80 dB SPL y FM2, 40 dB SPL).

Figura 45. Distribución de los retardos óptimos en las neuronas del colículo inferior
de Pteronotus parnellii ante estimulación con tonos de frecuencias puras (A) y con
pares de pulsos de frecuencia modulada (B). Ambos histogramas fueron calculados
con una resolución de 2 ms.

4.2.5 Selectividad a la duración y al retardo entre estímulos acústicos
63
RESULTADOS
En las neuronas coliculares que mostraron algún valor de duración óptima, se
comparó la selectividad a la duración de los estímulos acústicos con la selectividad al
retardo entre estímulos, tanto ante estimulación con pares de pulsos de frecuencias
puras como ante pares de pulsos de frecuencia modulada. De las 40 neuronas
clasificadas como Pasa-Corto (16) o como Pasa-Banda (34), en 15 neuronas existió
una coincidencia entre el valor de duración óptima y el valor de retardo óptimo. De
estas, seis neuronas mostraron coincidencia entre el valor óptimo de duración y los
valores de retardo óptimo tanto ante pares de pulsos de frecuencia pura como ante
pares de pulsos de frecuencia modulada (Figura 46A). En cinco neuronas solo hubo
coincidencia del valor de duración óptima con el retardo óptimo obtenido ante pares
de pulsos de frecuencias puras (Figura 46B) y en tres neuronas con el retardo óptimo
observado ante estimulación con pares de pulsos de frecuencia modulada (Figura
46C).
4.3 Eptesicus fuscus
4.3.1 Ecolocalización
Se analizaron un total de 15 pases que contenían 306 llamadas de ecolocalización
emitidas por E. fuscus durante su actividad de forrajeo. Las llamadas registradas
fueron clasificadas teniendo en cuenta las diferentes etapas implicadas en la conducta
de alimentación de los murciélagos insectívoros: fase de búsqueda, fase de
aproximación y fase final de captura (Figura 47A).
Las llamadas de búsqueda (N = 211 llamadas distribuidas en 15 pases) están
conformadas por un solo armónico con modulación descendente de frecuencia de
banda estrecha (FMBE) seguido por un componente de frecuencia cuasi-constante
(FCC) (Figura 47B). La frecuencia pico es de 36 kHz y se localiza en el segmento de
frecuencia cuasi-constante de la señal. Las llamadas son emitidas a intervalos de 87.7
± 19.2 ms y son de corta duración (< 8 ms). El ancho de banda es de 14 kHz y la
frecuencia mínima se mantuvo alrededor de 33 kHz (Tabla V). Durante la fase de

Figura 46. Ejemplos de neuronas coliculares de Pteronotus parnellii en las que
existe coincidencia en los valores de duraciones óptimas y de retardos óptimos. El
panel superior representa el gráfico de actividad en función de la duración del
estímulo. El panel medio la actividad en función del retardo ante pares de estímulos
de frecuencias puras. El panel inferior representa la actividad en función del retardo
ante estimulación con pares de pulsos de frecuencia modulada. A: Neurona que
muestra coincidencia en el valor de duración óptima y retardo óptimo ante los dos
tipos de estimulación. B: Neurona en la que coincide el valor de la duración óptima
con el valor de retardo óptimo ante pares de pulsos de frecuencias puras. C:
Neurona en la que coincide el valor de duración óptima con el de retardo óptimo
obtenido ante pares de pulsos de frecuencia modulada.

Figura 47. Llamadas de ecolocalización emitidas por E. fuscus durante su actividad
de forrajeo. A: Oscilograma (arriba) y espectrograma (debajo) de una secuencia de
ecolocalización donde se observan las fases de búsqueda, aproximación y final de
captura. Oscilograma, espectrograma y espectro de potencias de una llamada de
búsqueda (B), una llamada de aproximación (C) y llamadas de la fase final de
captura (D). Cada tipo de llamada mostrada está señalada con un asterisco.

Tabla V: Valores de las medias DS de los parámetros acústicos que caracterizan a las llamadas de
ecolocalización emitidas por Eptesicus fuscus durante cada una de las fases de su actividad de forrajeo. Los
valores de p representan los resultados de un ANOVA de clasificación simple utilizado en la comparación de
las medias de cada parámetro. Las letras en minúscula representan los resultados de la prueba SNK (p

64
RESULTADOS
búsqueda no se evidencian variaciones de en los parámetros que caracterizan a cada
señal.
Las llamadas producidas durante la fase de aproximación están conformadas
básicamente por un solo armónico con un diseño similar al de las llamadas de
búsqueda, y son emitidas con un intervalo promedio de 33.2 ± 14.9 ms. Las 53
llamadas de aproximación analizadas fueron obtenidas de 4 pases, el más corto de
los cuales agrupó 6 llamadas y el más largo 17 llamadas. Un pequeño número de
llamadas (12) presentó un segundo armónico de menor intensidad (Figura 47C).
Ambos armónicos se superponen en frecuencia al medirlos en el espectro de potencia
20 dB por debajo de la intensidad máxima. Esta fase se caracteriza por un aumento
en el ancho de banda, un incremento en la pendiente de modulación de frecuencia así
como una disminución en la duración de las llamadas con respecto a la fase de
búsqueda (Figura 48, Tabla V).
En la fase final de captura (N = 42 llamadas distribuidas en 3 pases) E. fuscus
emite señales de frecuencia modulada descendente y carece del componente de
frecuencia cuasi-constante característico de las llamadas de búsqueda (Figura 47D).
El 36% del total de llamadas correspondientes a la fase final de captura presentó un
segundo armónico de menor intensidad que se superpone con el primero y tiene un
diseño similar a éste. El comienzo de esta fase se caracteriza por una disminución del
intervalo entre pulsos que alcanza valores de 7.5 ± 1.2 ms. La duración de las
llamadas se hace mínima (0.87 ms) en esta fase (Figura 48, Tabla V), al igual que la
pendiente de modulación de frecuencia y al ancho de banda (Figura 48, Tabla V).
Al comparar los valores de los parámetros acústicos medidos en las llamadas
emitidas en cada una de las tres etapas de la conducta de forrajeo con una prueba
ANOVA se obtuvieron diferencias altamente significativas para cada uno de los
parámetros medidos (Tabla V). Los resultados de la prueba post – hoc SNK muestran
diferencias significativas (p

Figura 48. Variación temporal de cuatro de los parámetros acústicos que
caracterizan a una secuencia típica de llamadas de ecolocalización emitidas por
Eptesicus fuscus durante su actividad de forrajeo: fase de búsqueda (b), de
aproximación (a) y fase final de captura (ffc). A. Banda: ancho de banda; IEP:
Intervalo entre pulsos.

65
RESULTADOS
(Tabla V). Las llamadas de mayor duración y menor pendiente se corresponden con
las de la fase de búsqueda, mientras que las de menor duración son las de la fase
final de captura. Sin embargo, las llamadas de mayor ancho de banda para esta
especie se corresponden con las de la fase de aproximación.
El patrón de emisión de llamadas producidas por E. fuscus superó el 20% de PEE
sólo en la fase final de captura donde los intervalos entre pulsos disminuyen hasta 6
ms (Figura 49A). La figura 49B muestra la distribución de frecuencias de repetición de
llamadas. La distribución es unimodal con un valor máximo alrededor de 11-12 Hz.
Al volar en un espacio cerrado, E. fuscus emite señales de muy corta duración (< 4
ms) conformadas en su mayoría por dos armónicos superpuestos. En 166 llamadas
de ecolocalización emitidas en 15 pases, el diseño es similar al de las llamadas
producidas por los animales durante la fase de aproximación de la conducta de
forrajeo. Las llamadas son emitidas a intervalos superiores al de las registradas
durante el forrajeo, con un valor promedio de 105.6 ± 16.9 ms. Al comparar las
llamadas producidas mientras los individuos vuelan en un espacio cerrado con
aquellas producidas durante la fase de búsqueda en la actividad de forrajeo a través
de una prueba t, se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre todos
los parámetros que caracterizan a las señales (p

Duración (ms)
Conteos
10
8
6
A
4
2
0
A
A
A
0 20 40 60 80 100 120 140 160
A AAAA
A A
A
A
A
A
A AA
A AA A
A
A
A A
A A
A A A
A A
A
A
A A
A
A
A
A
A
A
AA A
A
A
F FFF
F
FFF F
F
FF F
F
60
50
40
30
20
10
0
A
B
20 %
15 %
Intervalo entre pulsos (ms)
Figura 49. A: Relación entre la duración de las llamadas y el intervalo entre pulsos
para las llamadas de ecolocalización emitidas por Eptesicus fuscus durante su
actividad de forrajeo. Las líneas discontinuas representan 10, 15 y 20 % de
estimulación efectiva (PEE). Llamadas de búsqueda: círculos cerrados, llamadas
de aproximación: A, llamadas de la fase final de captura: F. B: Histograma de la
frecuencia de repetición de llamadas de ecolocalización durante su actividad de
forrajeo (N=15 pases, 306 llamadas). El ancho de cada barra corresponde a 1 Hz.
10 %
0 10 20 30 40 50 60 70 80
Frecuencia de Repetición (Hz)

Tabla VI: Valores de las medias DS de los parámetros acústicos que caracterizan
a las llamadas de ecolocalización emitidas por Eptesicus fuscus al volar en un
espacio cerrado. Se incluyen los resultados de la comparación con las llamadas de
búsqueda emitidas durante la actividad de forrajeo mediante una prueba t-Student.
Parámetro
Espacio cerrado
(N = 15 pases)
p
Duración (ms) 3.03 0.66

66
RESULTADOS
E. fuscus muestra un aumento de sensibilidad de más de 20 dB entre 10 kHz y 20
kHz, frecuencia en la que aparece la máxima sensibilidad con un umbral de 36 dB
SPL (Figura 50). De 20 a 50 kHz no se evidencian variaciones en la sensibilidad y a
partir de 50 kHz ocurre una disminución de esta con el aumento de la frecuencia.
Los valores umbrales promedio entre las diferentes frecuencias fueron comparados
mediante un ANOVA de clasificación simple y efectos fijos. Se observan diferencias
significativas (F=17.76, p

Figura 50. Audiograma obtenido a través de las mediciones del PDEOA 2f1-f2 en
Eptesicus fuscus. Se representa el valor de la media (N = 7 individuos) DS.

Tabla VII: Resultados del análisis de varianza de clasificación simple utilizado para
comparar las medias de cada uno de los parámetros que caracterizan las llamadas
de ecolocalización de las tres especies. El nivel de significación utilizado fue de
pb>c).
Parámetros
Molossus
molossus
Pteronotus
parnellii
Eptesicus
fuscus
Duración (ms) b a c

5.1 Consideraciones metodológicas
Discusión
67
DISCUSIÓN
En la caracterización correcta de las llamadas de ecolocalización emitidas por las
diferentes especies de murciélagos influyen el equipamiento empleado, así como
factores metodológicos y ambientales (Griffin 1958, Griffin 1971; Fenton 1994; Obrist
1995).
Entre los equipos más utilizados para el registro y grabación de las señales
acústicas emitidas por los murciélagos destacan las grabadoras (Miller y Degn 1981;
Ibañez et al. 1999, 2000), y más recientemente, las computadoras (O´Farrell y Miller
1997, 1999; O´Farrell et al. 1999; Surlykke y Moss 2000). Entre las desventajas de las
primeras figuran el alto nivel de ruido de fondo presente en las grabaciones y la
imposibilidad de monitorear visualmente las llamadas que van siendo registradas.
Aunque las computadoras resultan mucho más costosas y frágiles, permiten la
representación en la pantalla de los oscilogramas y espectrogramas de las llamadas
registradas, lo cual es controlado con programas de computación. Esta posibilidad
favorece el control visual de parámetros de relevancia para el registro, entre los que
pueden mencionarse el nivel de ruido externo y la ganancia interna de los equipos, así
como la frecuencia de muestreo utilizada.
El equipamiento empleado en este estudio incluye, además de una computadora
portátil Pentium II, Celerom, una tarjeta digitalizadora PCM-DAS 16s/330, que puede
alcanzar una frecuencia de muestreo de 333 kHz. Según el teorema de Nyquist, el
cual indica que una señal acústica debe digitalizarse con una frecuencia de muestreo
mayor que el doble de su frecuencia máxima, 312 kHz (que fue la frecuencia de
muestreo utilizada) nos permite registrar frecuencias de hasta 156 kHz. Sin embargo,
cuanto mayor la frecuencia de muestreo, mayor volumen de memoria de la
computadora ocupada por las grabaciones. Así, el control visual de los
espectrogramas es imprescindible para optimizar la velocidad de procesamiento y el
volumen de los datos almacenados durante el proceso de grabación. La frecuencia

68
DISCUSIÓN
máxima de muestreo disponible fue suficiente para el registro correcto de las especies
estudiadas debido a que ninguna emitió llamadas de ecolocalización por encima de
130 kHz.
Este método trae aparejadas además otras ventajas con respecto al uso de uno de
los sistemas de grabación de murciélagos que más se utiliza en la actualidad, el
ANABAT (Titley Electronics, Ballina, New South Wales, Australia) (O´Farrell y Miller
1997, 1999; O´Farrell et al. 1999). El sistema ANABAT se basa en detectores de
murciélagos que cuentan por unidad de tiempo las veces que la onda registrada
atraviesa el nivel de cero voltaje (en inglés “zero-crossing analysis”). Este sistema
permite obtener información solamente acerca del armónico fundamental (más
intenso) presente en la llamada. El detector utilizado en nuestro estudio (U30,
UltraSound Advice, Londres, GB) tiene una salida de alta frecuencia que no modifica
los parámetros de las señales acústicas que se encuentren en una gama de
frecuencia entre 20 y 200 kHz. Así, la información referente a los armónicos de cada
señal puede ser obtenida si se selecciona adecuadamente la frecuencia de muestreo
de la tarjeta digitalizadora.
Así como las características de los equipos utilizados pueden alterar la forma de las
ondas acústicas a registrar, el método de análisis utilizado también puede distorsionar
las características de las señales grabadas. En la actualidad, la caracterización
espectral de las llamadas de ecolocalización se lleva a cabo mediante métodos
matemáticos (principalmente utilizando la Transformada Rápida de Fourier) y ya no
por analizadores de espectro analógicos (Ajrapetjans y Konstantinov 1973). La
construcción de los espectrogramas y espectros de potencias utilizando la
transformada rápida de Fourier requiere de una selección adecuada de las
resoluciones temporal y espectral, entre las cuales se establece una interdependencia
que hace que el aumento de una haga disminuir la otra. En nuestro análisis los
espectrogramas se obtuvieron aplicando FFTs de 512 puntos muestrales, lo cual nos
permitió obtener resoluciones temporales y espectrales de 0.1 ms y 610 Hz,
respectivamente. Ambos valores son comparables y en muchas ocasiones mejores

69
DISCUSIÓN
que los utilizados en investigaciones previas (Kalko y Schnitzler 1993; Obrist 1995;
Surlykke y Moss 2000).
Las curvas umbrales o audiogramas en murciélagos hasta el momento se han
obtenido a partir de registros de neuronas unitarias y potenciales evocados en los
diferentes núcleos auditivos del sistema auditivo, así como conductualmente (Vater et
al. 1979; Kössl y Vater 1995; Heffner et al. 2003). Por ejemplo, el registro de los
potenciales microfónicos cocleares depende de la geometría de la cóclea en relación
con el sitio de registro y muestra un sesgo específico de cada frecuencia que los hace
poco útiles en la determinación de curvas umbrales (Kössl y Vater 1995). Los
potenciales evocados dependen de la sincronización en la descarga de las diferentes
fibras nerviosas. Por ejemplo, existen procesos mecánicos On/Off en los murciélagos
de frecuencia constante a ciertas frecuencias que podrían afectar esta sincronización
(Grinnell 1973). Por tanto, los potenciales evocados no reflejarían de manera fiel la
audibilidad de la especie. Durante los últimos años, la medición de los productos de
distorsión de las emisiones otoacústicas ha ganado popularidad. Con esta técnica se
puede estudiar la sensibilidad del oído interno a todo lo largo del conducto coclear y
se considera un indicador no-invasivo de la sensibilidad auditiva. Esta técnica además
elimina el efecto amplificador del oído externo a frecuencias alrededor de los 20 kHz,
capaz de amplificar 17 dB a 20 kHz (Obrist et al. 1993), pues la estimulación se realiza
a nivel de la membrana timpánica.
El uso de técnicas electrofisiológicas para el estudio del sistema nervioso, ha sido
durante décadas una herramienta importante para la comprensión de los fenómenos
que tienen lugar en dicho sistema. La construcción de curvas umbrales ha devenido
en uno de los principales pasos para la caracterización de las neuronas en los
diferentes centros de las vías sensoriales. Así, por ejemplo, las neuronas del colículo
inferior (vía auditiva) son caracterizadas a través del cálculo de la frecuencia óptima
en su curva de audibilidad. Este parámetro ha sido obtenido en la mayoría de los
estudios realizados hasta la fecha por aplicación de un protocolo de determinación
audiovisual (Casseday y Covey 1992; Jen y Schlegel 1982; Pollak y Schuller 1981;

70
DISCUSIÓN
Suga 1964; Vater et al. 1979). Dicho procedimiento necesita definir los valores de
frecuencia e intensidad que producen respuesta en la neurona; así como los valores
en la vecindad que limitan al área de respuesta. La metodología audiovisual no incluye
la búsqueda de respuestas a otras intensidades y frecuencias fuera de esta área.
El cálculo de curvas umbrales llevado a cabo en nuestro estudio difiere de los
utilizados con anterioridad por la mayor parte de los investigadores. En nuestro caso,
las curvas umbrales fueron fabricadas utilizando protocolos de estimulación en los que
se generan, de manera automática, matrices aleatorias de frecuencia-intensidad. La
ventaja de la construcción de curvas con este protocolo, radica en la posibilidad de
detectar en una misma neurona varias áreas de actividad asociadas a diferentes
frecuencias. Estas curvas de audibilidad complejas, denominadas también como
“especiales” en la literatura, han sido descritas además en especies como
Rhinolophus ferrumequinum (Neuweiler y Vater 1977).
La presentación aleatoria de los estímulos en el análisis de la selectividad a
duración, garantizó en nuestro estudio que fenómenos acumulativos como habituación
o fatiga no tuvieran influencia en el resultado. Podemos asegurar que cualquier
tendencia observada en las respuestas es consecuencia solamente del efecto de los
parámetros manipulados en el protocolo de estimulación.
En estudios electrofisiológicos como el nuestro, podría ocurrir también que las
ambigüedades encontradas durante la aplicación de los protocolos de sintonización a
duración y frecuencia, o la aparición de patrones de respuesta complejos, fuesen
consecuencia del registro de actividad multiunitaria. Antes de proceder a la aplicación
de alguno de estos protocolos, se tuvo cuidado de elegir respuestas auditivas en las
cuales aparecieran uno o muy pocos tipos de potenciales, indicativo de estar en
presencia de la actividad de una neurona aislada. No obstante, el posterior proceso de
filtraje de las espigas por su amplitud y forma, garantizan que en la mayoría de los
casos, la respuesta analizada pertenezca a una única neurona.

5.2 Especializaciones en el repertorio de ecolocalización de M. molossus
71
DISCUSIÓN
Molossus molossus se alimenta de insectos que caza al vuelo mientras se desplaza
en áreas libres de obstáculos situadas, generalmente, por encima de las edificaciones
y el dosel de la vegetación (Silva 1979; observaciones del autor). La detección de los
pequeños insectos que conforman su dieta se ve poco favorecida por la baja
intensidad de los ecos provenientes de superficies reflectantes de tan poca área
(Ajrapetjans y Konstantinov 1973). Los murciélagos que comparten este nicho trófico
utilizan durante la fase de búsqueda señales de relativa larga duración, baja
frecuencia y de ancho de banda espectral relativamente estrecho (Simmons y Stein
1980; Neuweiler 1983, 1984; Kalko 1995a). Este diseño de llamadas es útil para la
detección de ecos provenientes de insectos lejanos, por tener la mayor parte de su
energía acústica concentrada en unas pocas frecuencias, que además logran mayor
penetración en el medio por ser emitidas en la parte más baja de la gama ultrasónica
(Griffin 1971; Simmons y Stein 1980).
Las llamadas de ecolocalización de M. molossus son de relativa larga duración,
ventajosas para el tipo de área en la cual desarrollan su actividad de forrajeo. Esta
especie es, no obstante, un murciélago de frecuencia modulada (el único murciélago
de frecuencia constante en América es Pteronotus parnellii), y por tanto intolerante a
la superposición entre la señal emitida y su eco (Kalko y Schnitzler 1993; Fenton et al.
1998a; Schnitzler y Kalko 1998). Este hecho unido a que M. molossus es un
murciélago pequeño (10.5 g, Silva 1979) presupone duraciones cortas en las llamadas
de ecolocalización de la especie (Jones 1999). Sin embargo, durante la búsqueda de
sus presas, sus llamadas alcanzan más de 11 ms, comparable a la duración de las
llamadas utilizadas por especies mucho más grandes como Noctilio leporinus (70.0 g,
Silva 1979) con 13.0 1.3 ms (Schnitzler et al. 1994), Tadarida condylura (26.6 g) con
12.5 2.0 ms (Fenton et al. 1998a) o Molossus ater (35.6 g) con 12.3 1.7 ms
(Fenton et al. 1998b). Estas largas duraciones aseguran una mayor penetración en un
medio aéreo libre de obstáculos, incluso si las altas frecuencias intrínsecas de sus
llamadas determinan una mayor atenuación atmosférica (Griffin 1971). Esta

72
DISCUSIÓN
desventaja relacionada con las altas frecuencias intrínsecas no puede ser evitada en
una especie de pequeña talla como M. molossus en la cual las dimensiones reducidas
del aparato vocal provocan la generación de mayores frecuencias (Jones 1999). Sin
embargo, con la emisión de altas frecuencias la especie garantiza la detección de
insectos de menor talla, más abundantes en el espacio aéreo, y que el murciélago
puede capturar e ingerir durante el vuelo con mayor facilidad.
La emisión de llamadas de larga duración se asocia, sin dudas, a un mayor
distancia de detección, pero en consecuencia genera la necesidad en el murciélago
de un mayor tiempo de espera de los ecos para evitar la superposición entre una
segunda llamada emitida y el eco de una llamada previa formado en objetos distantes.
Esta interdependencia de factores es lo que determina en los murciélagos de FM una
conducta de ecolocalización con bajos porcentajes de estimulación efectiva,
usualmente menores que 10% (Jones 1999). En M. molossus, el porcentaje de
estimulación efectiva de las llamadas de búsqueda (> 20%) también constituye una
excepción entre los murciélagos de FM.
La utilización de llamadas de búsqueda con alternancia de frecuencias parece estar
relacionada con la posibilidad de la especie de ecolocalizar a altos PEE (entre 15% y
20%, ver Figura 8), valores que constituyen límites para los murciélagos de frecuencia
modulada y que sólo son alcanzados por algunas pocas especies como Noctilio
leporinus y N. alventris (Schnitzler et al. 1994; Kalko et al. 1998; Jones 1999). De
acuerdo con las características de las señales emitidas por M. molossus, se espera
que la superposición entre la señal y el eco ocurra cuando la presa se encuentra a
una distancia de 12 m, si las llamadas son emitidas a intervalos entre pulsos de 70
ms, tal como es el caso en el 40% de los pares de llamadas de búsqueda. Debido a la
diferencia en frecuencia entre las llamadas de un par, el murciélago podría
procesarlas en paralelo, aumentando de esta forma la continuidad temporal de su
búsqueda (reflejada en los altos valores de PEE), una estrategia que es frecuente
entre los murciélagos que utilizan llamadas de frecuencia constante de larga duración
(Schnitzler et al. 1987; Neuweiler 2003). Esta adaptación podría permitirle al

73
DISCUSIÓN
murciélago ganar una mayor distancia de detección, como fue propuesto previamente
para T. midas (Fenton et al. 1998a).
Para aumentar la distancia de detección, además, las señales de búsqueda deben
ser emitidas a altas intensidades. Desafortunadamente no se tienen datos acerca del
nivel de presión sonora absoluto de las llamadas de búsqueda de la mayoría de las
especies. Sin embargo, la comparación con un gran número de grabaciones
realizadas en especies de molósidos simpátricos (por ejemplo, Mormoopterus minutus
y Tadarida brasiliensis) sugiere que M. molossus es la especie que emite a mayor
intensidad en su fase de búsqueda (Mora et al. resultados sin publicar).
Con tales valores de duración de sus llamadas de búsqueda y porcentajes de
estimulación efectiva, M. molossus ubica su estrategia temporal de ecolocalización
entre la del murciélago de FM Eptesicus fuscus, y la del de FC Pteronotus parnellii. En
nuestro estudio, Eptesicus fuscus emite llamadas de búsqueda con duraciones
generalmente menores que 5 ms y PEE menores que 10% (ver Figura 49). Con estas
características la especie evita la superposición llamada-eco o eco-eco, mientras
vuela en cotos de caza de aproximadamente 6 m de diámetro y alejados de la
vegetación. P. parnellii, sin embargo, utiliza llamadas con duraciones por encima de
20 ms y PEE de alrededor de 58.3%, con lo cual consigue realizar un muestreo más
efectivo y continuo del entorno.
La comprobación en este estudio de la emisión de las llamadas de búsqueda de M.
molossus, por pares y con alternancia de frecuencias, coincide con lo descrito por
Kössl et al. (1999a) para esta especie, y por otros autores para otras especies como
Nyctalus noctula (Miller y Degn 1981), Saccopteryx bilineata y S. leptura (Barclay
1983; Kalko 1995b), y Barbastella barbastellus (Denzinger et al. 2001). De acuerdo
con nuestros datos, la alternancia de frecuencias entre 34.5 y 39.6 kHz siempre
aparece en las llamadas de búsqueda de M. molossus cuando el intervalo entre
pulsos es menor que 180 ms. Sin embargo, las llamadas de 34 kHz pueden ser
emitidas con intervalos entre pulsos por encima de 200 ms. Una relación similar entre

74
DISCUSIÓN
la alternancia de frecuencias y el intervalo entre pulsos no es conocida hasta ahora en
otra especie de murciélago.
La alternancia de frecuencias ha sido descrita previamente en otras especies de
molósidos como C. torquatus (Heller 1995) y T. midas (Fenton et al. 1998a), ambas de
gran tamaño que acostumbran a forrajear en espacios abiertos y que utilizan señales
de baja frecuencia (

75
DISCUSIÓN
consecuente aumento del PEE contribuyen a aumentar el flujo de información. Los
intervalos entre pulsos de 67.5 ms característicos de la fase de aproximación
corresponden a una distancia de detección máxima de 11.5 m. La ventana de tiempo
libre de superposición (sección en la cual el eco proveniente de una presa potencial
no se verá enmascarado por la señal emitida) estará abierta mientras el murciélago y
la presa se encuentren a una distancia mayor que 2.4 m con una duración de las
llamadas de aproximación de 14.6 ms. Si la presa se encuentra a una distancia de
cinco metros (la fase de aproximación en M. molossus contiene hasta 7 llamadas, las
cuales con un intervalo entre pulsos de alrededor de 70 ms, y una velocidad del
murciélago de aproximadamente 10 m/s, representan una distancia de 4.9 m) la
superposición aparecerá solamente durante las tres últimas llamadas de
aproximación. De hecho, se ha observado que los murciélagos disminuyen la duración
de las últimas llamadas, manteniendo así una ventana libre de superposición. Esta
correspondencia entre los datos conductuales y esta plataforma teórica necesita ser
demostrada a través de un estudio pormenorizado de las conductas de captura. Una
estrategia similar para aumentar la continuidad del muestreo del entorno no es
utilizada en la fase de aproximación por otros murciélagos de FM como E. fuscus,
especies en las que el PEE de 20 % sólo se supera durante la fase final de captura.
Otra característica inusual de las llamadas de aproximación emitidas por M.
molossus es el cambio a frecuencias por encima de las de las llamadas de búsqueda.
Frecuencias más altas proveen una mejor evaluación de las presas en términos de
tamaño, profundidad y textura (Simmons y Stein 1980; Schmidt 1988; Neuweiler 1989,
1990). Una segunda ventaja de la utilización de frecuencias más altas, podría estar
relacionada con la conducta acústica defensiva de las presas (insectos). Debido a que
los órganos timpánicos de las polillas son incapaces de discriminar frecuencias
(Roeder y Treat 1961), un cambio en la frecuencia de las llamadas de ecolocalización
a valores por encima de las frecuencias a las cuales estos insectos muestran mayor
sensibilidad podría ser interpretado por la polilla como una reducción de la intensidad
de la señal y consecuentemente como un incremento de la distancia a la que se

76
DISCUSIÓN
encuentra el depredador. Si este es el caso, las polillas y otros insectos podrían
mostrar menos reacciones evasivas y las probabilidades de captura de esta especie
estarían aumentadas.
A pesar de tener diferentes diseños en las señales emitidas durante la fase de
búsqueda, M. molossus y E. fuscus presentan similares variaciones al pasar a las
fases más próximas a la captura de la presa. En estas y otras especies insectívoras
como Pipistrellus kuhli, P. pipistrellus, P. nathusii, Myotis daubentoni, M. siligorensis y
Craseonycteris thonglongyai, las llamadas aumentan en modulación de frecuencia y
en frecuencia de repetición (Kalko y Schnitzler 1989, 1993; Surlykke et al. 1993; Kalko
1995b). Las llamadas de frecuencia modulada presentes en las dos últimas fases le
permiten al murciélago identificar la presa potencial que ha detectado durante la fase
de búsqueda y ubicarla con precisión en el espacio (Simmons y Stein 1980). En la
fase final de captura, la alta frecuencia de repetición (que puede alcanzar valores de
hasta 200 Hz) aumenta la cantidad de información obtenida por unidad de tiempo y
permite al murciélago prepararse para la captura.
El repertorio de llamadas de una especie de murciélago puede ser vasto y depende
en gran medida de la variedad de conductas de la especie (Kalko y Schnitzler 1993).
En Rhinopoma hardwickei y Eptesicus serotinus, especies insectívoras, se ha descrito
un tipo de llamada de frecuencia modulada utilizada cuando salen del refugio diurno,
que se diferencia de las de frecuencia constante que utilizan para localizar a sus
presas (Habersetzer 1981; Miller y Degn 1981). M. molossus utiliza igualmente
llamadas de frecuencia modulada cuando vuela en las inmediaciones del refugio,
tanto cuando sale como cuando entra a este. Una de estas llamadas (E3 o S3) puede
ser diferenciada de las de frecuencia modulada emitidas en las fases de aproximación
o final de captura por poseer dos armónicos bien distinguibles con un componente
inicial de frecuencia constante en 52.60 ± 2.02 kHz. La otra llamada de frecuencia
modulada (E2 o S2) tiene igualmente un componente inicial de FC en 51.92 ± 2.35
kHz que la diferencia de las utilizadas durante la fases de aproximación y final de
captura. Aunque las de tipo E1 o S1 mantienen la forma de U invertida característica

77
DISCUSIÓN
de las llamadas emitidas durante la fase de búsqueda, se pueden diferenciar de estas
tanto en la duración como en el resto de los parámetros.
A diferencia de lo descrito en la literatura para las especies R. hardwickei y E.
serotinus en las cuales las llamadas utilizadas durante el forrajeo están, al igual que
las emitidas en las inmediaciones del refugio diurno, formadas por dos o tres
armónicos, la variación en M. molossus implica un cambio en su diseño de llamada y
no sólo en el ancho de la banda de FM. La presencia de estos armónicos en las
llamadas emitidas en las inmediaciones del refugio podrían favorecer que M.
molossus contara con una señal de más de 70 kHz de ancho de banda, la cual le es
útil en la identificación de los alrededores de su colonia y en la localización precisa de
su entrada. La descripción de las llamadas que utiliza M. molossus al salir y entrar del
refugio permite reconocer como una de estas señales (Tipo E3 o S3) a la que se
había propuesto con anterioridad como la utilizada por la especie para localizar a sus
presas (Vater et al. 1979). Otro representante de la familia Molossidae, Tadarida
brasiliensis, produce durante la salida del refugio señales muy parecidas a las
llamadas tipo E3 o S3 emitidas por M. molossus (Simmons et al. 1979). Sin embargo,
en ninguna otra especie se han descrito otros dos tipos de llamadas utilizadas en las
inmediaciones del refugio diurno.
Este nivel de variabilidad en las características de las llamadas en dependencia de
la situación conductual en que se encuentre la especie no se observó en ninguna de
las otras dos involucradas en este estudio. Cuando los individuos de E. fuscus se
hicieron volar en un espacio cerrado no se observaron variaciones en el diseño de las
llamadas con respecto a los diseños utilizados en espacios más libres de obstáculos.
Un fenómeno similar ocurre cuando se cambian las condiciones de vuelo a los
individuos de P. parnellii. Esta última especie emite llamadas con la misma estructura
cuando vuela en espacios cerrados y cuando abandona su refugio diurno durante el
éxodo nocturno (Macías et al. 2006). La inusual variabilidad en el diseño de las
llamadas de ecolocalización de M. molossus contrasta con la alta estereotipicidad de

78
DISCUSIÓN
aquellas emitidas por otras especies de murciélagos insectívoros, y la sitúa entre las
especies de murciélagos con mayor plasticidad vocal en el mundo.
5.3 Procesamiento espectral en murciélagos de FC, FM, y en M. molossus
En la mayoría de las especies de murciélagos estudiadas, los audiogramas
conductuales o las curvas umbrales obtenidas electrofisiológicamente en varios
núcleos de la vía auditiva corren paralelos a los audiogramas obtenidos a nivel
periférico (Haplea et al. 1994; Koay et al. 1997; Xie et al. 2005; Portfors y Felix 2005).
Por ejemplo, en especies de murciélagos de frecuencia constante como P. parnellii y
Rhinolophus rouxi existe una fóvea auditiva tanto al nivel del mesencéfalo como en la
corteza auditiva. Esta elevada representación neuronal de una frecuencia en particular
en los núcleos centrales de la vía, es heredada de una fóvea auditiva en el oído
interno (Schuller y Pollak 1979; Kössl 1994a; este estudio). Es decir, que la existencia
de esta fóvea se debe más a especializaciones cocleares que a especializaciones
neuronales en los núcleos centrales de la vía. Por otro lado, en murciélagos de
frecuencia modulada como E. fuscus, la ausencia de fóvea auditiva para el
procesamiento espectral al nivel periférico (ver Figura 50) también se refleja en los
audiogramas de los núcleos superiores de la vía (Haplea et al. 1994; Dear et al. 1993).
En esta especie, sin embargo, la curva de audibilidad evaluada a través de
experimentos conductuales mostró dos umbrales mínimos (6-15 dB SPL) en 20 kHz y
60 kHz, separados por un umbral máximo (30 dB SPL) en 40 kHz (Koay et al. 2003).
Este máximo local no se manifiesta en la curva umbral calculada a través de los
PDEOAs. Los máximos valores umbrales encontrados en las curvas de audibilidad
obtenidas conductualmente separan el audiograma en dos dominios, sugiriendo que
existe un procesamiento por separado de las llamadas de comunicación, usualmente
de menor frecuencia, y las llamadas de ecolocalización, de mayor frecuencia. Los
resultados de esta tesis no apoyan que la forma de estos audiogramas se deba a las
propiedades del oído interno; sino que refuerzan la sugerencia de la literatura de
buscar las causas en relación con la atenuación de determinadas frecuencias debido

79
DISCUSIÓN
a la estructura del oído externo. Los valores umbrales máximos encontrados en los
audiogramas conductuales de A. jamaicensis en 40 kHz, Phyllostomus discolor en 55
kHz, E fuscus en 40 kHz y Carollia perspicillata en 50 kHz se han relacionado con la
contribución del oído externo (Esser y Daucher 1996; Firzlaff y Schuller 2003; Heffner
et al. 2003; Koay et al. 2003). La función de ganancia del pabellón auricular obtenida
para E. fuscus por Koay et al. (1997) revela un mínimo a 40 kHz que se corresponde
con el máximo observado en el audiograma conductual calculado por estos autores.
En el colículo inferior y la corteza auditiva de M. molossus existe una alta
representación de las frecuencias contenidas en sus llamadas de ecolocalización de la
fase de búsqueda, que es comparable a la existente en los murciélagos de frecuencia
constante (Suga y Jen 1976). Por ejemplo, el 78% de las neuronas coliculares
registradas en M. molossus muestra una frecuencia óptima entre 30 y 40 kHz,
comparable en P. parnellii con el 80% de neuronas coliculares sintonizadas con la
frecuencia del componente de FC del segundo armónico. Sin embargo, en M.
molossus, a diferencia de P. parnellii, no se han encontrado especializaciones en la
cóclea que puedan heredarse en el colículo inferior o la corteza auditiva. Así, en esta
especie la elevada representación al nivel central debe originarse por mecanismos de
convergencia-divergencia a lo largo de la vía. En otras palabras, parece ser que M.
molossus cuenta con un procesamiento espectral más elaborado entre periferia y
núcleos centrales de la vía auditiva, que el resto de las especies de murciélagos
estudiadas hasta ahora.
En el colículo inferior de esta especie, además, algunas neuronas mostraron
niveles de sintonización relativamente altos, con valores de Q10-dB que superan 50
(Vater et al. 1979; este estudio). Estos valores no son tan elevados como los
obtenidos en P. parnelli (> 200, Figura 35C), por lo cual, tales neuronas no pueden
resolver variaciones de unos pocos Hertz, imprescindibles en el murciélago de FC
para la evaluación de los pequeños desplazamientos en la frecuencia de los ecos,
inducidos por el movimiento relativo entre el murciélago y la presa por efecto Doppler
(Pollak y Bodenhamer 1981, Pollak y Pack 1995). Sin Una neurona con sintonización

80
DISCUSIÓN
espectral caracterizada por valores de Q10-dB de 50, podría en M. molossus resolver
los varios kHz que separan a las llamadas de FCC BI-BII de la fase de búsqueda, lo
cual es apoyado por el hecho de que estas neuronas muestran frecuencias óptimas
en la gama de frecuencias de 30-40 kHz. Este hallazgo refuerza la idea de un
procesamiento espectral en dos bandas de frecuencias, que en M. molossus
contribuye a aumentar el PEE durante la fase de búsqueda. En la mayoría de los
murciélagos de FM como Eptesicus fuscus, sin embargo, las neuronas muestran bajos
niveles de sintonización (Q10-dB < 20), adecuados para el procesamiento de llamadas
de amplio ancho banda (Haplea et al. 1994).
Es necesario destacar en relación con el procesamiento espectral en M. molossus,
que tanto al nivel del colículo inferior como al de la corteza auditiva, existen neuronas
con curvas de sintonía de múltiples áreas excitatorias. En ambos núcleos, se
observaron respuestas con al menos uno de los umbrales mínimos en la gama de
frecuencias entre 30 y 40 kHz. Esto sugiere su participación en el procesamiento de
las llamadas de búsqueda BI-BII. Algunas neuronas con múltiples áreas excitatorias
mostraron curvas cerradas a intensidades altas y/o bajas. Altas (por encima de 40 dB
SPL) y bajas intensidades (entre 0 y 30 dB SPL) coinciden con las intensidades
descritas para las llamadas y los ecos en murciélagos ecolocalizadores (Griffin 1971;
Lawrence y Simmons 1982; Waters y Jones 1995), y sugiere que la respuesta de las
neuronas podría estar restringida al procesamiento de la llamada y/o el eco,
respectivamente. Así, la actividad de una neurona ante altas intensidades a 39 kHz y
bajas intensidades a 34 kHz podría estar relacionada con el procesamiento en
paralelo del eco de las llamadas BI durante la emisión de la llamada BII. Este tipo de
especializaciones no ha sido descrito en otra especie de murciélago de frecuencia
modulada.

81
DISCUSIÓN
5.4 Procesamiento temporal en la vía auditiva de murciélagos: mecanismos
implicados
El mecanismo para la representación neuronal de los parámetros temporales de los
estímulos acústicos: duración y retardo entre estímulos, no es simplemente uno en el
cual la neurona responda a todo lo largo del estímulo, debido a que la mayoría de las
neuronas auditivas del colículo inferior, el núcleo geniculado lateral y la corteza
auditiva responden transientemente con uno o varios potenciales de acción (Jen y
Schlegel 1982; Galazyuk y Feng 1997). Este hecho sugiere que los parámetros
temporales del estímulo acústico deberán ser transformados en la vía auditiva en un
código espacial. Hasta el momento, todos los trabajos dirigidos a estudiar la
codificación de duración y retardo entre estímulos en el sistema auditivo de
murciélagos concuerdan en que es el colículo inferior el primer núcleo en el cual las
neuronas responden selectivamente a estos parámetros temporales de los estímulos
(Pinheiro et al. 1991; Casseday et al. 1994; Erlich et al. 1997; Fuzessery y Hall 1999).
En estudios sobre selectividad a la duración del estímulo, se ha comprobado que el
modelo de coincidencia puede explicar este tipo de selectividad en más del 50% de
las neuronas coliculares en E. fuscus (Erlich et al. 1997) y en el 42% de las neuronas
selectivas a cortas duraciones en A. pallidus (Fuzessery y Hall 1999). En la presente
tesis, en la población de neuronas estudiada en el colículo inferior de M. molossus, la
selectividad a la duración de un 39% de las neuronas Pasa-Corto y Pasa-Banda
puede ser explicada por el modelo de coincidencia debido a sus respuestas Off (ver
Figuras 18B, C, y 19A, C). Según las predicciones del modelo de coincidencia, la
diversidad de latencias en las neuronas selectivas a duración determinará una gama
mayor o menor de duraciones óptimas. Las latencias medidas en neuronas coliculares
de E. fuscus estuvieron en valores entre 2 y 30 ms (Haplea et al. 1994), mientras que
las duraciones óptimas estuvieron entre 1 y 20 ms, aproximadamente (Ehrlich et al.
1997). En M. molossus, las respuestas de la población de neuronas coliculares
estudiadas son selectivas a duraciones óptimas en una gama muy similar a la descrita

82
DISCUSIÓN
para E. fuscus, lo que sugiere que la gama de latencias con las que responden estas
neuronas abarca una gama de valores similares a los de E. fuscus.
De los componentes del modelo de coincidencia, el II es una entrada sináptica
excitatoria. Dada la complejidad de las conexiones en una red nerviosa, son altas las
probabilidades de tener varias entradas sinápticas excitatorias en una misma neurona,
separadas temporalmente y con suficiente intensidad como para dar respuesta de
potenciales de acción al sumarse con el rebote post-inhibitorio. Por tanto, al aplicarse
el modelo de coincidencia debe esperarse que el corrimiento del rebote produzca
entonces brotes de espigas a más de una duración de estímulo. Sin embargo, la
existencia de Dobles-Picos en las curvas de No. de PA en función de la duración del
estímulo solamente ha sido descrita para algunas neuronas en el colículo inferior de
E. fuscus (Pinheiro et al. 1991), y no se ha discutido el posible mecanismo
involucrado. El hecho de que un 28% de las neuronas selectivas a duración en el
colículo inferior de M. molossus tengan dobles picos en sus curvas de No. de PA
sugiere que las interacciones sinápticas pudieran ser más complejas que lo que se ha
reflejado hasta ahora en la literatura. De estas neuronas con Dobles-Picos, en cerca
de la mitad se podría explicar la presencia de dos duraciones óptimas por la entrada
de dos sinapsis excitatorias separadas temporalmente, que se sumarían con el rebote
post-inhibitorio a dos duraciones diferentes de estímulo (Figura 51). El posible efecto
de más de una entrada sináptica puede observarse igualmente en neuronas con
respuestas caracterizadas por una sola duración óptima. En la figura 19C la entrada
excitatoria On es lo suficientemente fuerte como para dar respuesta de potenciales de
acción sin la coincidencia del rebote post-inhibitorio, y como para permanecer aún
cuando la inhibición sostenida a lo largo del estímulo la alcance. Otras explicaciones
pueden ser igualmente válidas, sin embargo, muy probablemente involucrarán más de
una entrada sináptica excitatoria.
Debido a que algunas neuronas coliculares de E. fuscus (Erlich et al. 1997) y la
mayoría de las de A. pallidus (Fuzessery y Hall 1999) son selectivas a duración con
respuestas On, es que se propuso un segundo modelo para explicar este

Figura 51. Esquema de los componentes sinápticos presentes en el modelo de
coincidencia propuesto por Ehrlich et al. (1997) para explicar la selectividad a la
duración del estímulo en las neuronas dobles pico. Las barras negras
representan la posición temporal y la duración del estímulo. (i) componente
inhibitorio, (r) rebote post-inhibitorio, (e1) entrada excitatoria 1, (e2) entrada
excitatoria 2. A. Ninguno de los componentes excitatorios alcanza el umbral
eléctrico. B y C. Ante ciertas duraciones de estímulos el rebote postinhibitorio
coincide con alguna de las entradas sinápticas excitatorias y se alcanza el
umbral eléctrico.

83
DISCUSIÓN
comportamiento (Fuzessery y Hall 1999). Tanto en el colículo inferior como en la
corteza auditiva de M. molossus, así como en el colículo inferior de P. parnellii, se han
encontrado neuronas con comportamientos similares (ver por ejemplo Figura 19B o
37C). El modelo de no coincidencia presupone que la entrada sináptica excitatoria
tardía generará espigas hasta tanto la inhibición sostenida a lo largo de la presencia
del estímulo la contrarreste. Este modelo, sin embargo, no puede explicar las curvas
con Dobles-Picos de respuestas On. De todas formas hay una explicación probable.
Una de las respuestas máximas (picos) es explicada por el modelo de no
coincidencia, mientras la segunda es heredada de una neurona precedente. Si una
neurona anterior en la vía sensorial auditiva permite el paso de determinada gama de
duraciones y tiene una entrada sináptica que determina siempre la respuesta de
potenciales de acción de la neurona que inerva (como lo hace la entrada On en la
Figura 19C), entonces la neurona inervada responderá a igual gama de duraciones de
estímulo. El hecho de que parte de la selectividad a duración puede heredarse se ha
comprobado con el bloqueo de la inhibición que reciben las neuronas coliculares
(Casseday et al. 1994; Fuzessery y Hall 1999). El bloqueo de este componente
inhibitorio, tanto glicinérgico como GABAérgico, participante en el cómputo de la
duración del estímulo, no eliminó las características de selectividad en todas las
neuronas estudiadas.
Si analizamos la selectividad a duración en las neuronas auditivas coliculares de M.
molossus en los experimentos desarrollados con una única intensidad de estímulo
(Tabla III), se obtiene que un 41% de las neuronas son selectivas a duración (7/17) y
un 59% no lo es. Estas proporciones son comparables a las descritas en otras
especies: E. fuscus: selectivas 36%, no selectivas 64% (Ehrlich et al. 1997); A.
pallidus: selectivas 53%, No Selectivas 47% (Fuzessery y Hall 1999). Sin embargo, al
analizar la selectividad en cada una de las intensidades probadas en las diferentes
neuronas de M. molossus y P. parnellii los porcentajes se incrementan notablemente.
Un porcentaje tan alto de neuronas con selectividad a la duración del estímulo sólo ha
sido descrito en la corteza auditiva de Myotis lucifugus: 69% (Galazyuk y Feng 1997).

84
DISCUSIÓN
El hecho de que 10 de las 18 neuronas coliculares clasificadas como No Selectivas a
la duración del estímulo en M. molossus se estimularon solamente con una intensidad
(Tabla III), unido a que cuando se probaron más de cuatro intensidades la gran
mayoría de las neuronas resultaron selectivas a la duración, sugiere que los
porcentajes de selectividad podrían aumentar si se analiza cada neurona con varias
intensidades. De hecho al analizar las neuronas en las que se utilizaron al menos dos
intensidades diferentes el porcentaje de neuronas selectivas asciende hasta el 82%.
Los resultados en M. molossus y P. parnellii indican que la intensidad del estímulo
afecta las características de selectividad a duración en las neuronas del colículo
inferior al menos de estas especies. En ninguna de las otras especies de murciélagos
estudiadas en cuanto a selectividad a duración se ha obtenido un resultado similar
(Pinheiro et al. 1991; Galazyuk y Feng 1997; Fuzessery y Hall 1999; Zhou y Jen 2001;
Fremouw et al. 2005). Las afectaciones que producen sobre la selectividad a duración
la frecuencia de repetición de pulsos (Pinheiro et al. 1991) o el cambio de un tono puro
por un pulso modulado en frecuencia (Fuzessery 1994), no han sido descritas para la
intensidad. La única variación descrita consiste en una disminución ligera del valor de
duración óptima con el aumento de intensidad (Casseday et al. 1994). Sólo
recientemente se ha evidenciado que un tercio de las neuronas coliculares de E.
fuscus cambian ligeramente su selectividad a la duración del estímulo cuando se
aumenta la intensidad en más de 20 dB, sin embargo, variaciones en una gama de
intensidades menores no afectó la selectividad de ninguna de las neuronas estudiadas
(Zhou y Jen 2001).
En estudios de procesamiento temporal dirigidos al análisis de la selectividad al
retardo entre estímulos se ha demostrado que la mayoría de las respuestas
neuronales con interacciones de tipo facilitadoras sincronizadas a un determinado
intervalo de tiempo entre una señal de mayor intensidad (llamada) y una de menor
intensidad (eco) en P. parnellii, se originan en el colículo inferior (Leroy y Wenstrup
1998; Wenstrup et al. 1999; Portfors y Wenstrup 1999). De esta manera, en este
núcleo se ponen de manifiesto los mecanismos sinápticos necesarios para crear la

85
DISCUSIÓN
selectividad a retardo. De acuerdo con la hipótesis de coincidencia propuesta por
Olsen y Suga (1991) y Suga et al. (1990), para que una neurona muestre selectividad
a un retardo específico entre la señal emitida y el eco, se requiere de la coincidencia
entre dos respuestas postsinápticas excitatorias, una a la señal de menor frecuencia y
otra a la de mayor frecuencia. Para crear selectividad a retardo con interacción
facilitadora en una neurona la respuesta a la señal de menor frecuencia debe estar
neuronalmente retrasada para coincidir con la respuesta a la señal de mayor
frecuencia que se encuentra demorada acústicamente. Tanto en las neuronas del
núcleo geniculado medial como en las neuronas del núcleo central del colículo inferior,
apoyan esta hipótesis ya que existen diferencias entre las latencias de las respuestas
excitatorias a los estímulos de menor y mayor frecuencia. Estas latencias están
altamente correlacionadas con el retardo óptimo de la neurona (Olsen y Suga 1991,
Portfors y Wenstrup 1999). Las neuronas que muestran selectividad a retardo en la
corteza auditiva de P. parnellii forman varias áreas corticales auditivas secundarias
organizadas en un eje cronotópico. Así, la respuesta de estas neuronas sólo
aparecerá si se estimula con dos pulsos de frecuencia modulada en los cuales la
señal más intensa y de menor frecuencia se corresponda con el componente FM del
primer armónico, y la señal menos intensa y de mayor frecuencia se corresponda con
el componente FM de los armónicos superiores, y ambas estén separadas
temporalmente por un intervalo determinado (Suga et al. 1978). Ha sido demostrado
que la selectividad al retardo entre estímulos surge en el colículo inferior y no en el
núcleo geniculado medial como se había propuesto anteriormente. Sin embargo, los
experimentos que evidenciaron la existencia de selectividad al retardo en el colículo
inferior solo se realizaron a través de estimulación con pulsos de frecuencias puras
(Leroy y Wenstrup 1998; Wenstrup et al. 1999; Portfors y Wenstrup 1999). Hasta la
realización de esta tesis no se había esclarecido en cual núcleo aparece la
selectividad a retardo semejante a la existente en la región FM-FM de la corteza. En
este estudio se encontró que un 60% de las neuronas coliculares de P. parnellii
muestran un valor de retardo óptimo ante estimulación con pares de pulsos de

86
DISCUSIÓN
frecuencia modulada. De estas, un 23% solo mostró selectividad al retardo cuando fue
estimulada con pares de pulsos de frecuencia modulada, lo que puede representar
que la selectividad a retardo encontrada en la región FM-FM de la corteza auditiva sea
creada en el colículo inferior.
En nuestro estudio sobre selectividad a duración y a retardo, se observaron 15
neuronas en las cuales coincidió el valor de duración óptima con el de retardo óptimo,
tanto ante la estimulación con pares de tonos puros como con pares de pulsos de
frecuencia modulada. Como hemos expuesto anteriormente, los mecanismos
sinápticos para crear la selectividad a duración y la selectividad a retardo con un tipo
de interacción facilitadora presentan componentes muy similares. Este resultado
sugiere que en estas neuronas el mismo mecanismo es responsable de ambas
selectividades. Sin embargo, aun queda por responder la interrogante de cómo este
mecanismo se puede poner de manifiesto para crear también selectividad a retardo de
acuerdo a una estrategia multiarmónica.

Conclusiones
1. Durante la fase de búsqueda, M. molossus emite pares de llamadas de
ecolocalización de FCC de larga duración (>10 ms) que alternan entre 34.5 kHz
y 39.6 kHz. Sus llamadas se distinguen de las cortas (< 5 ms) llamadas de FM
de E. fuscus y de las largas (> 20 ms) llamadas de FC de P. parnellii.
2. M. molossus ecolocaliza a PEEs intermedios (~20%) entre los bajos valores
(50%) en P. parnellii, lo cual constituye
una especialización para aumentar la continuidad del muestreo durante la
ecolocalización.
3. En las curvas de sensibilidad coclear de M. molossus y E. fuscus se manifiesta
un procesamiento homogéneo en la gama espectral de las llamadas de
ecolocalización. En el colículo inferior y la corteza auditiva de M. molossus,
existe una representación desproporcionada de las frecuencias características
de sus llamadas de búsqueda, similar a la encontrada en el colículo inferior de
P. parnellii.
4. La mayoría de las neuronas auditivas coliculares y corticales de M. molossus y
P. parnellii muestra selectividad a la duración del estímulo acústico, y sus
respuestas se comportan como filtros Pasa-Largo, Pasa-Banda y Pasa-Corto.
El tipo de selectividad a la duración puede cambiar con la variación de la
intensidad del estímulo. Las duraciones óptimas de las neuronas Pasa-Corto y
Pasa-Banda coinciden con las de las llamadas de ecolocalización de cada
especie, lo cual indica un filtraje diferencial de sus propias vocalizaciones.
5. En el colículo inferior de P. parnellii, un conjunto de neuronas muestran
selectividad a la duración y al retardo entre estímulos, con igual valor óptimo en
ambos tipos de filtraje temporal. Esto sugiere la participación de mecanismos
similares en ambos tipos de selectividades.
87

Recomendaciones
1. Describir la selectividad al retardo entre estímulos acústicos en el colículo
inferior y la corteza auditiva de M. molossus.
2. Caracterizar la selectividad a duración en la regiones organizadas y no
organizadas tonotópicamente de la corteza auditiva de P. parnellii,
correlacionarlas con los resultados previos acerca de la selectividad a retardo.
88

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Parte de los resultados de esta tesis ha sido publicada en:
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