3 - Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal

Contenido
Diagnóstico fitosanitario
Hongos y oomycetes fitopatógenos en viveros de piña Ananas comosus (L.) Merril en Ciego de Ávila, Cuba
Alexis A. Hernández Mansilla, Berta Lina Muiño García, Carmen Rosón Álvarez y Caridad Cazola González
Informe de Perkinsiella saccharicida Kirkaldy (Hemiptera: Delphacidae) en el cultivo del maíz (Zea mays L.)
en la provincia de Ciego de Ávila, Cuba
María Rodríguez García, Caridad Cazola González, Domingo A. de León Reyes y Fernando García Gómez
137
143
Control biológico
Patogenicidad de los hongos Metarhizium anisopliae (Metschn.), Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare & Gams
y Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. sobre Thrips palmi Karny en el cultivo de la papa Solanum
tuberosum L.
Ana Ibis Elizondo Silva, Carlos A. Murguido Morales y Michel Matamoros Torres
Aislamiento de nematodos entomopatógenos en áreas de Buenaventura, Valle del Cauca, Colombia
Alberto A. Méndez Barceló, Glosby Olaya Riascos y Ana Milena Caicedo Vallejo
Influencia de Trichoderma harzianum A-34 en la germinación de las semillas de majagua Talipariti elatum
(Sw.) Fryxell
Maria del Carmen Diez Camejo y Jorge Luis Ayala Sifontes
147
153
159
Ecología
Relación entre el contenido de nutrientes en suelo y raíces de banano (Musa AAA) con el peso de raíces y número
de nematodos
Mario Araya Vargas, Edgardo Serrano Elizondo y Alfonso Vargas Calvo
Afectaciones directas producidas por el complejo de chinches (Hemiptera: Pentatomidae) en granos de frijol común
(Phaseolus vulgaris L.) y determinación de Nematospora sp.
Yordanys Ramos González, Jorge R. Gómez Sousa, Ray Espinosa Ruíz, Eddy Marichal Ferrer y Clarivel Armentero
Catarla
163
179
Comunicación corta
Citrus sinensis (L.) Osbeck, nuevo hospedante de Xiphinema basiri Siddiqi en Cuba
Marisela Almarales Antúnez y Hortensia Gandarilla Basterrechea
185

Contents
Phytosanitary diagnosis
Phytopathogen Fungi and Oomycetes in Nursery Pineapple Ananas comosus (L.) Merril in Ciego de Ávila, Cuba
Alexis A. Hernández Mansilla, Berta Lina Muiño García, Carmen Rosón Álvarez and Caridad Cazola González
137
Inform of Perkinsiella saccharicida Kirkaldy (Hemiptera: Delphacidae) in Maize Cultivation (Zea mays
L.) in Ciego de Ávila Province, Cuba
María Rodríguez García, Caridad Cazola González, Domingo A. de León Reyes and Fernando García Gómez
143
Biological control
Pathogenesis of Fungi Metarhizium anisopliae (Metschn.), Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare & Gams
and Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. on Thrips palmi Karny in Potato Cultivation Solanum
tuberosum L.
Ana Ibis Elizondo Silva, Carlos A. Murguido Morales and Michel Matamoros Torres
147
Isolation of Entomopathogenic Nematodes in the Area of Buenaventura, Valle del Cauca, Colombia
Alberto A. Méndez Barceló, Glosby Olaya Riascos and Ana Milena Caicedo Vallejo
153
Influence of Trichoderma harzianum A-34 on Mahoe Seeds Germination Talipariti elatum (Sw.) Fryxell
Maria del Carmen Diez Camejo and Jorge Luis Ayala Sifontes
159
Ecology
Relation between Nutrients Content in Soil and Roots of Banano (Musa AAA) with Roots Weigth and Nematodes
Number
Mario Araya Vargas, Edgardo Serrano Elizondo and Alfonso Vargas Calvo
163
Direct Damages Caused by Pentatomidae Family Bugs (Hemiptera: Pentatomidae) in Common Bean Seeds
(Phaseolus vulgaris L.) and Determination of Nematospora sp.
Yordanys Ramos González, Jorge R. Gómez Sousa, Ray Espinosa Ruiz, Eddy Marichal Ferrer and Clarivel
Armentero Catarla
179
Short communication
Citrus sinensis (L.) Osbeck, a New Host of Xiphinema basiri Siddiqi in Cuba
Marisela Almarales Antúnez and Hortensia Gandarilla Basterrechea
185

FITOSANIDAD 15 (3) septiembre (2011) 137-142
Diagnóstico fitosanitario
HONGOS Y OOMYCETES FITOPATÓGENOS EN VIVEROS
DE PIÑA ANANAS COMOSUS (L.) MERRIL EN CIEGO
DE ÁVILA, CUBA
Alexis A. Hernández Mansilla, 1 Berta Lina Muiño, 2 Carmen Rosón Álvarez 3 y Caridad Cazola González 3
1
Grupo Científico. Centro Meteorológico Provincial de Ciego de Ávila. Calle Marcial Gómez 401
esq. Estrada, Ciego de Ávila, Cuba, ahmansilla@yahoo.es; ahmansilla@meteoro.fica.inf.cu
2
Instituto Nacional de Investigaciones de Sanidad Vegetal. Calle 110. No. 514 e/ 5. a B y 5. a F, Playa,
La Habana, C.P. 1600, bertam@inisav.cu
3
Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera Central extremo Oeste, Ciego de Ávila, Cuba
RESUMEN
La muerte de posturas a causa de enfermedades en viveros de piña
impone la necesidad de establecer medidas efectivas de control
fitosanitario, las que requieren de una clara identificación de sus
agentes causales que permitan realizar una correcta y efectiva selección
de los ingredientes activos para intervenir en la protección.
El objetivo de este trabajo consistió en determinar los agentes
fitopatógenos causantes de muerte de posturas en viveros mediante
sistema tecnológico de fraccionamiento de tallos y coronas de piña.
Su ejecución se desarrolló en el Laboratorio de Sanidad Vegetal de
Ciego de Ávila con muestras procedentes de viveros pertenecientes
a la Empresa de Piña de Ciego de Ávila. Las muestras consistieron
en fracciones de tallos de la variedad Cayena Lisa Serrana con síntomas
visuales de pudrición, que se trasladaron al laboratorio para
su procesamiento mediante la aplicación de técnicas y procedimientos
microbiológicos para la identificación de las especies presentes.
Se incubaron mediante cámaras húmedas, aislamientos, preparaciones
fijas, observaciones mediante microscopía óptica y comparaciones
con criterios taxonómicos para su determinación. Como resultado
se describen síntomas y caracteres morfofisiológicos que
identifican como principales responsables los hongos fitopatógenos
Fusarium subglutinans (Wr. & Reink), P. E. Nelson, T. A. Tousson &
Marasas, Phytophthora nicotianae Breda de Haan y Chalara paradoxa
(De Seyn) Sacc. Se destaca la actividad patogénica de estas especies
sobre las fracciones de tallos que convierten este sistema de
propagación en un método altamente sensible a contraer fuertes
pérdidas ante estos hongos fitopatógenos.
Palabras claves: piña, viveros, enfermedades fungosas, organismos
patógenos
ABSTRACT
Death of postures caused by nursery pineapple diseases imposes
the need of establishing effective phytosanitary control measures,
which require a clear identification of their causal agents that allows
realizing a proper and effective selection of active ingredients involved
in protection. The aim of this work was to identify plant pathogens
causing postures death in nursery through technological system
fractionation of pineapple stems and crowns. Its implementation was
developed in Plant Protection Laboratory of Ciego de Ávila Cuban
province with samples from nurseries belonging to Ciego de Ávila
Pineapple Enterprise. Samples, formed by stems fractions of Serrana
Smooth Cayenne variety with visual symptoms of rot, were kept to the
laboratory for processing through the application of microbiological
techniques and procedures for the identifying of present species.
They were incubated with moist chambers, insulation, fixed
preparations, observed by optical microscopy and compared with
taxonomic criteria for its determination. As a result there were
described symptoms and morpho-physiological characters that
identify as most responsible the phytopathogens fungi Fusarium
subgutinas (Wr. & Reinke), P. E. Nelson, T. A. Tousson & Marasas,
Phytophthora nicotianae Breda de Haan and Chalara paradoxa (De
Seyn) Sacc. It emphasizes the pathogenic activity of these species on
stems fractions that makes this propagation system in a highly sensitive
method to have heavy losses by these phytopathogen fungi.
Key words: pineapple, plant nurseries, fungal diseases, pathogens
INTRODUCCIÓN
El cultivo de la piña ocupa un reglón económico importante
en los países que lo cultivan, oportunidad que
brinda la comercialización de sus frutos, tanto frescos
como industrializados de alta demanda por la población
y el turismo. En los momentos actuales Cuba, y
en especial la provincia de Ciego de Ávila, se encuen-
Recibido: 24/5/2011
Aceptado: 29/6/2011
137

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Hernández et al.
tran en total recuperación y ampliación de este cultivo
mediante la incorporación de campesinos usufructuarios
como nuevos productores, e incluso la introducción
de nuevos cultivares como la MD2 a fin de alcanzar
buenos rendimientos productivos sobre la base de
un trabajo de excelencia agrotécnica.
La literatura especializada informa sobre numerosos
agentes nocivos que afectan este cultivo, capaces de
producir severas pérdidas, entre los que figuran insectos,
ácaros, nematodos, bacterias, hongos y virus. Los
hongos fitopatógenos ocupan un lugar importante por
los daños que causan a las plantas en diferentes fases
del cultivo, desde viveros para la obtención de material
de propagación, plantación, tanto plantas en desarrollo
como en fructificación y cosecha. Algunos de los más
conocidos e importantes actualmente son Fusarium
subglutinans (Wr. & Reink), P. E. Nelson, T. A.
Tousson & Marasas, en estado perfecto Gibberella
subglutinans (Edwards) Nelson, Toussoun & Marasas
[CAB Abstracts, 1973-1998], y con excesivas implicaciones
económicas para el caso específico de la piña en
Brasil se reconoce a Fusarium sublgutinans fsp. ananas
sinonimio de Fusarium guttiforme [Ventura et al., 2008].
Chalara paradoxa (De Seyn) Sacc., fase imperfecta de
Ceratocystis paradoxa (Dade) C. Moerau y la especie
Oomycetes del género Phytophthora, entre ellas
Phytophthora nicotianae Breda de Haan, referidos todos
por Rohrbach y Schmitt (1994) y Bartholomew et
al. (2003), dada su importancia a consecuencia de las
serias afectaciones que causan al cultivo.
En Cuba F. subglutinans es un peligro potencial para la
estrategia de obtención de un fruto de alta calidad
[Santos et al., 1999]; igualmente se consideran P. nicotianae
y Rhizoctonia solani Kühn (teleomorfo:
Tanatephorus cucumeris (Frank) (Donk) [CAB
Abstracts, 1973-1998], fitopatógenos relevantes a causa
de las pérdidas que producen en las fases aclimatización
de vitroplantas [Hernández et al., 2002] y en
viveros [Hernández et al., 2010a, b].
En estos momentos son pocos los trabajos que describen
las afectaciones por agentes nocivos con mayor acentuación
en fase de vivero de piña, donde ocurren pérdidas
considerables por pudrición del material, con peso
económico por la disminución de las cantidades de semilla
disponible para la siembra y por el propio valor
de los propágulos, factores que repercuten decisivamente
en la extensión de las áreas del cultivo. Por lo cual, el
objetivo de este trabajo radicó en determinar a partir
de los caracteres sintomatológicos y morfofisiológicos
los agentes fitopatógenos causantes de muerte de posturas
en viveros mediante sistema tecnológico de fraccionamiento
de tallos de piña, opción coyuntural que
se emplea en determinados ocasiones en la esfera productiva
como forma para obtener material de propagación.
MATERIALES Y MÉTODOS
Semanalmente se muestrearon, por inspección visual,
2400 fracciones de tallos de la variedad Cayena Lisa
Serrana, sembrados en dos parcelas o canteros de cemento
de 80 m de largo, 1,5 m de ancho y 1 m de alto,
con suelo ferralítico rojo, según sistema de propagación
de tallos y coronas de Singh y Yoden (1980) citado
por González (1988). Se colectaron los tallos enfermos
que se llevaron al Laboratorio Provincial de Sanidad
Vegetal de Ciego de Ávila para el diagnóstico y determinación
de las especies de los agentes causales de los
daños.
La obtención de los aislamientos partió de una selección
de las muestras, las cuales se sanearon y se lavaron
con agua corriente, para luego tomar pequeños trozos
de tejido enfermo y desinfectar mediante tres pases
por solución de hipoclorito de sodio al 2 %, alcohol 70 %
y agua destilada estéril por tiempo de un minuto en
cada solución; posteriormente se realizaron cortes a los
tejidos, se secaron con papel de filtro estéril y se sembraron
en placas Petri con agar agua como medio de
cultivo,y se incubaron a 25 °C. Los crecimientos obtenidos
se trasfirieron a tubos con cuñas de agar-papadextrosa
(PDA), se incubaron a temperatura de 25 °C,
a un régimen de luz/oscuridad de 8/16 h bajo lámparas
de luz fluorescente de 40 W dispuestas a una altura de
40 cm. Pasados siete días, se detallaron las características
morfológicas de las colonias en el medio de cultivo
y con empleo de microscopía óptica se midieron las estructuras
con aumentos de 100 y 400 X, para su comparación
con los descriptores taxonómicos.
Otros fragmentos de los tallos seleccionados se colocaron
en condiciones de cámara húmeda dentro de placas
Petri de 20 cm de diámetro, cubiertas con dobles discos
de papel de filtro en cada una de sus partes, y con
portaobjetos en su interior, sobre los cuales se depositó
el tejido enfermo y así evitar su contacto con el agua.
Las condiciones de incubación para favorecer el crecimiento
del micelio y la esporulación fueron similares a
las descritas anteriormente. Pasadas las 24 y 48 h se
evaluó mediante observación microscópica de prepara-
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Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
ciones fijas, y se comparó con los resultados de las observaciones
realizadas a los aislamientos puros.
En la determinación de las especies se emplearon los
criterios de Nelson et al. (1983) para los hongos del género
Fusarium, además de materiales publicados por
Ventura et al. (2008); Erwin y Ribeiro (1996) y Ryan et
al. (1978) para Phytophthora; Sivanesan y Waller (1986)
en el caso de Chalara. Otros géneros como Rhizoctonia
se identificaron mediante los criterios de Domsch et al.
(1980).
Finalmente se efectuaron pruebas de patogenicidad a
fracciones de tallos de la misma variedad, desinfectados
de forma similar al aislamiento e inoculados con
una suspensión de cada uno de los fitopatógenos aislados
a concentración de 10 6 esporas/mL. Posteriormente
se introdujo el material bajo una campana de cristal,
se incubó a 25 °C bajo el mismo régimen de iluminación
hasta que trascurrió un terminó de 98 h cuando
se manifestaron los síntomas de la enfermedad, en que
se procedió al reaislamiento y valoración de la
sintomatología.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la fase de vivero del cultivo de la piña se identificaron
los hongos fitopatógenos Fusarium subglutinans
(Wr. & Reink), P. E. Nelson, T. A. Tousson & Marasas;
Chalara paradoxa (De Seyn) Sacc. y el Oomycetes
Phytophthora nicotianae Breda de Haan. En la tabla se
informa el número de los aislamientos de cada una de
las especies identificadas.
Especies de hongos que inciden en el cultivo de la piña en la fase de viveros
Canteros
Número de aislamientos obtenidos por especies
P. nicotianae F. subglutinans C. paradoxa
1 29 34 12
2 3 4 5
Total 32 38 17
Se obtuvieron 38 aislamientos de F. subglutinans (tabla),
los cuales se aislaron de fracciones de tallos con
síntomas característicos de pudrición ligeramente húmeda,
de color pardo claro a oscuro. Se observó que la
enfermedad avanza de forma rápida en los tallos y asciende
a las yemas en desarrollo; su veloz progreso y el
estado de deterioro de los tejidos impiden originar posturas.
En etapas de crecimiento de yemas a posturas,
los síntomas de pudrición se detectan generalmente en
la parte basal de la postura en formación, y el tejido
afectado adquiere un color pardo oscuro. En posturas
ya formadas el hongo invade los tejidos, origina una
pudrición parda oscura en la parte inferior del tallo y
de las hojas, las que muestran ligera decoloración semejante
a una clorosis.
La morfología de las colonias de este hongo en medio
de cultivo papa-dextrosa-agar se caracterizó por presentar
un micelio aéreo de color blanco, con crecimiento
irregular muy profuso, de un tamaño que osciló entre
40 y 50 mm de diámetro a los siete días, además de
visualizar en el medio de cultivo una pigmentación de
color naranja pálido.
Las observaciones en el microscopio óptico permitieron
detectar microconidios formados inicialmente en
fiálides laterales y conidióforos terminados en polifiálides.
El tamaño de las fiálides oscila entre 16-23 mm x
2,5-2,9 mm. Se observaron microconidios de forma oval
a obclavados con un tamaño de 8,6-10 mm x 2,7-3,0 mm.
Los macronidios inicialmente aparecen en forma de
polifialides simples, son falciformes con 3-5 septos y
miden de 32-50 mm x 3-4,3 mm de longitud. Por otra
parte, no se detectaron clamidósporas.
Las características de los cultivos puros se compararon
y mostraron coincidencias con las descritas por
Nelson et al. (1983) para la especie F. subglutinans, lo
que demuestra que los daños presentes en las fracciones
de los tallos son causados por este hongo, el cual se
informa en otros países como agente causal de daños
en frutos y órganos reproductores en la piña [Chalfoun
y Carvalho, 1982; Rohrbach y Schmitt, 1994; Carvalho,
et al., 2007].
En Cuba la especie se informó como agente causal de
pudriciones en caña de azúcar [López et al.,1998], pero
no como organismo causal de enfermedades en viveros
de piña.
En relación con la situación polémica que ofrece
F. subglutinans desde hace algunos años respecto a
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Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Hernández et al.
identificación, y sobre la cual se trabaja por diferentes
investigadores para facilitarla, se señala la necesidad
de considerar la utilización del concepto de especie
morfológica, biológica o filogenética, así como es importante
asumir que existen poblaciones en procesos de
divergencia, y agregan la existencia de linajes, los cuales
se deben ubicar en taxones distintos para poder ser
debidamente identificados [Steenkamp et al., 2002].
También se realizaron 32 aislamientos pertenecientes
al género Phytophthora, clasificados como Phytophthora
nicotianae Breda de Haan = Phytophthora parasitica
Dastur. Los aislamientos se realizaron a partir de fracciones
de tallos con lesiones que presentaban síntomas
de pudrición ligeramente húmeda y una coloración pardo
oscura en la zona afectada. Se pudo constatar que
esta pudrición avanza rápidamente y llega a afectar las
yemas vegetativas de las cuales se originan las posturas,
las que en fase de crecimiento pueden presentar
lesiones con una pudrición de color pardo oscuro en la
zona blanca de la base de las hojas, mientras las
plántulas adquieren una decoloración o clorosis y posteriormente
mueren. Esta sintomatología se presentó
en todos los casos en que se aisló P. nicotianae, elementos
que apuntan responsabilizar a este Oomycetes como
agente causal de estos daños.
Por otra parte, y como elemento de corroboración, la
morfología de las colonias cultivadas en medio papadextrosa-agar
se caracterizaron por presentar un micelio
blanco, ramificado, con crecimiento radial, de una apariencia
aracnoide. Se detectó además, mediante la observación
al microscopio óptico, esporangios hialinos
elipsoidales de 36-40 mm con una papila apical protuberante
de 5,7 a 5,8 mm, y una relación entre largo y
ancho del esporangio que osciló entre 1,2 y 1,3 mm. Los
esporangióforos eran simples y con un simpodio regular.
El crecimiento a 25 °C fue estable.
La valoración de todos estos caracteres y su comparación
con los criterios de Hall (1993), citado por Erwin
y Ribeiro (1996), señalan una estricta coincidencia con
las características descritas para la especie Phytophthora
nicotianae, que la confirman como agente causal de los
daños descritos anteriormente. Se asumió además este
nombre por considerar a P. nicotianae = P. parasitica
de acuerdo con las referencias de estos mismos autores,
que demuestran que la especie debe denominarse como
Phytophthora nicotianae.
Otro aspecto que apoya la presencia de P. nicotianae en
áreas de piña en el país se debe a las condiciones que
poseen los suelos ferralíticos rojos en que predominantemente
se cultiva, que a pesar de tener un buen drenaje
satisfacen los requerimientos biológicos de alta temperatura
y humedad necesarios para el desarrollo de
este fitopatógeno.
Referencias de Rohrbach y Schmitt (1994) asocian la
presencia de diferentes especies de este género de acuerdo
con las condiciones de temperatura y humedad que
puedan tener los suelos, y especifican para P. nicotianae
suelos de más baja humedad y con temperaturas más
altas, a diferencia de aquellos que se encuentran en
ambientes más frescos y en suelos muy húmedos, donde
abunda con mayor frecuencia P. cinamomi, como
ocurre en los territorios fríos de Australia y zonas elevadas
de Hawai.
Los resultados de este trabajo hacen necesario afirmar
que este fitopatógeno produce daños de importancia
en el material de propagación de piña, pues una vez que
infectan las fracciones de tallos y posturas el material
se destruye en su totalidad. Consideraciones similares
informan Rohrbach y Schmitt (1994) al destacar que el
impacto económico de P. nicotianae se debe a la alta
mortalidad de plantas en crecimiento y por la reducción
del número de plantas en cosecha. Esta especie se
registró en Cuba por Brunner (1920), y posteriormente
por Seidel (1976) y Arnold (1986) como fitopatógeno
del cultivo de la piña.
Se obtuvieron además 17 aislamientos de Chalara
paradoxa (tabla), a partir de lesiones de tallos, con síntomas
que muestran en un inicio una pudrición blanda
de color pardo que progresivamente se oscurece hasta
pardo negruzco. En casos de existir humedad y temperatura
favorables la afectación progresa de forma rápida
hasta dañar toda la fracción de tallo, conjuntamente
con la presencia de un micelio gris claro a negruzco.
En los casos en que las lesiones aparecen después de
brotadas las yemas vegetativas, la pudrición avanza con
rapidez y se destruyen totalmente las yemas, lo cual
implica la muerte de las posturas en desarrollo. Esta
pudrición también se manifiesta en la base de las hojas
y del tallo en crecimiento. Cuando esto ocurre se observa
que el tejido afectado adquiere una consistencia blanda
de color pardo oscuro a negro. Es oportuno señalar
que a veces en presencia de esta sintomatología se percibe
un olor agradable a piña madura proveniente de
los tallos y posturas afectadas.
Las colonias de este hongo en medio de cultivo papadextrosa-agar
presentaron un micelio de crecimiento
140

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
rápido, de forma radial, regular, plano, aterciopelado,
en un inicio de coloración blanca que torna progresivamente
a gris claro hasta negruzco, asociado a la maduración
de los conidios, que adquieren un color pardo
oscuro. Otra característica es el olor a piña madura
que se percibe al ser destapadas las placas Petri. En las
preparaciones observadas al microscopio óptico se detectaron
conidios de color pardo oscuro, de forma cilíndrica
u oval con extremos casi cuadrados o ligeramente
redondeados, de pared gruesa, con una ranura
longitudinal hialina en algunos casos. Estos conidios
forman cadenas al insertarse unos con otros. Los
conidióforos se muestran de un color pardo claro y están
constituidos por fiálides delgadas, ligeramente largas,
que adelgazan en la base. En su parte terminal se
observan conidios endógenos hialinos, similares a los
anteriormente detallados. El tamaño de estas estructuras
osciló entre 8-22 mm x 8-16 mm, mientras los
conidióforos son de un promedio de 200 mm de longitud.
Las características expuestas para este hongo
fitopatógeno se ajustan a los criterios de clasificación
que establecen Sivanesan y Waller (1986), por lo cual se
demuestra la presencia de C. paradoxa en los viveros de
piña en Ciego de Ávila.
En la literatura relacionada con el cultivo de la caña se
sitúa a este hongo bajo el género Chalara al considerar
los conidios oscuros como clamidósporas [Sivanesan y
Waller, 1986], consideración que se tomó en cuenta para
su determinación, pues también muchos autores suelen
situarlo en el género Thielaviopsis [López et al.,
1998]. En Cuba algunos autores informaron este hongo
fitopatógeno como agente causal de enfermedades de
las fases de plantación y fructificación, entre ellos Díaz
y Pérez (1980) y Zaldívar (1983), los cuales no llegan a
especificar su presencia en la fase de vivero.
Es destacable hacer mención de cuatro aislamientos de
Rhizoctonia solani Kühn. Los síntomas se aprecian
visualmente como una pudrición parda de aspecto seco
que logra cubrir las fracciones de tallos y que llega a
causar la muerte sin permitir la obtención de las posturas.
Los cultivos de R. solani sobre papa-dextrosaagar
mostraron colonias en un inicio casi incoloros, que
posteriormente se tornan a pardo oscuro, con micelio
aéreo variable, de crecimiento rastrero sobre la superficie
del medio. En algunos casos se detectaron
esclerocios. La observación microscópica mostró hifas
con células multinucleadas de septos conspicuos, con
formación en sus ramificaciones de un ángulo de 90°
con un estrechamiento en su base. Estas ramificaciones
se muestran en diferentes puntos a lo largo de la
longitud de las células, además de apreciar células
monilioides. Estas características coinciden con las descritas
para la especie por Domsch et al. (1980), lo cual
confirma la presencia de esta especie como fitopatógeno
en los viveros de piña.
R. solani es un integrante de la micobiota del suelo y
agente causal de pudriciones en semillas y del material
de propagación de diferentes cultivos. Algunos autores
no lo consideran con importancia relevante para este
cultivo por su baja incidencia; sin embargo, los resultados
de este trabajo hacen evidente que puede ocasionar
daños en esta fase de cultivo.
Las pruebas de patogenicidad realizadas a los aislamientos
de F. subglutinans, P. nicotianae, C. paradoxa y R. solani
confirman su actividad como agentes causales de enfermedades
en el material de propagación en viveros de
piña en Cuba. Mediante estas pruebas se logró una reproducción
similar de los síntomas, así como una coincidencia
en cuanto a los caracteres morfológicos y fisiológicos
descritos anteriormente para cada una de las
especies. Estos fitopatógenos son predominantes en las
afectaciones del material de propagación para este cultivo,
por tanto, pueden ser consideradas como patologías
importantes desde el punto de vista económico.
Pueden no solo estar en la fase de vivero, sino en otras
como desarrollo vegetativo, fructificación, cosecha y
poscosecha.
La sintomatología que se aprecia en las fracciones de
tallos afectadas por F. subglutinans, P. nicotianae y
C. paradoxa son difíciles de diferenciar, ya que los síntomas
iniciales de las pudriciones adquieren un aspecto
similar sin marcadas diferencias a simple vista; no
obstante, si se realizan cortes en el tejido y se incuban
pequeñas fracciones de tallos afectados en cámara húmeda,
resulta relativamente fácil definir el organismo
causal que está presente. Para el caso de F. subglutinans
se observó en un término de 24 h la aparición de un
micelio blanco que, mediante observación de microscopia
óptica, se reconoce la presencia de macroconidios y
micronidios que caracterizan a esta especie. En cuanto
a P. nicotianae, se diferencia de F. subglutinans por presentar
en el mismo período una acentuación del aspecto
húmedo de la pudrición y la presencia de un micelio
blanco lanoso con formación de esporangios que cubre
los fragmentos, mientras que C. paradoxa se define por
un micelio gris oscuro con presencia de clamidósporas,
además del avance rápido de la pudrición. Estos ele-
141

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Hernández et al.
mentos las distinguen de las restantes especies, lo que
facilita su identificación.
Como derivación de los resultados en este trabajo, se
impone la necesidad de proceder mediante un análisis
complementario a través de cámara húmeda para la
observación y caracterización de las estructuras de los
hongos, como procedimiento metodológico de laboratorio
y servir de gran ayuda para encaminar los pasos
a seguir en diagnóstico definitivo de estas patologías y
ganar en optimización, confiabilidad y rapidez.
Hasta el momento las descripciones de la sintomatología
e identificación de las especies informadas en Cuba por
otros autores en el cultivo de la piña solo abordan la
fase de plantación y fructificación, pero no detallan la
fase de vivero, y con mayor acentuación en lo referente
a sistemas de fraccionamiento de tallos y coronas como
método de obtención del material de propagación, el
cual se emplea en ocasiones y que además se caracterizó
por la alta sensibilidad ante estas enfermedades.
CONCLUSIONES
• Las especies fitopatógenas que inciden con mayor relevancia
en los sistemas de propagación de viveros
para el cultivo de la piña, y según orden de importancia,
son Fusarium sublutinans (Wr. & Rien) P. E.
Nelson, T. A. Tousson & Marasas, Phytophthora
nicotianae Breda de Haan y Chalara paradoxa (De
Seyn) Sacc.
• Se destaca la actividad patógenica que ejercen F. subglutinans,
P. nicotianane y C. paradoxa sobre las fracciones
de tallos, que convierten este sistema en un
método altamente sensible a contraer fuertes pérdidas
del material de propagación.
REFERENCIAS
Arnold, G. R. W.: Lista de hongos fitopatógenos de Cuba, Ed. Científico-Técnica,
La Habana, 1986.
Bartholomew, D. P.; R. E. Paull; K. G. Rohrbach: «The Pineapple. Botany,
Production and Uses», University of Hawaii, Honolulu, CABI
Publishing, EE. UU., 2003.
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142

FITOSANIDAD 15 (3) septiembre (2011) 143-145
INFORME DE PERKINSIELLA SACCHARICIDA KIRKALDY
(HEMIPTERA: DELPHACIDAE) EN EL CULTIVO DEL MAÍZ
(ZEA MAYS L.) EN LA PROVINCIA DE CIEGO DE ÁVILA, CUBA
María Rodríguez García, 1 Caridad Cazola González, 1 Domingo A. de León Reyes 2 y Fernando
García Gómez 2
1
Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal de Ciego de Ávila. Carretera central s/n e/ 6 y 7, reparto
Vista Alegre, Ciego de Ávila, Cuba, C.P. 65300, laboratorio.dtca@eimaca.co.cu
2
Dirección Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera central s/n e/ 6 y 7, reparto Vista
Alegre, Ciego de Ávila, Cuba, C.P. 65300, sanidad.dtca@eimaca.co.cu
RESUMEN
Se observó una infestación de Perkinsiella saccharicida Kirkaldy
(Hemiptera: Delphacidae) en cultivo de maíz localizado en la zona
sur de la provincia de Ciego de Ávila. La aparición de P. saccharicida
como plaga en maíz constituye un primer reporte en Cuba.
Palabras claves: Perkinsiella saccharicida, plagas
ABSTRACT
Maize cultivation infested with Perkinsiella saccharicida Kirkaldy
(Hemiptera: Delphacidae) in the Southern of Ciego de Ávila province,
Cuba, was observed. This constitutes the first report of P. saccharicida
as an insect pest on maize cultivation for the country.
Key words: Perkinsiella saccharicida, pests
INTRODUCCIÓN
El maíz se considera desde la antigüedad una importante
fuente alimenticia, y es una de las plantas más
valiosas en la alimentación humana y animal por su
contenido nutricional. En Cuba, con el objetivo de diversificar
e incrementar la dieta de la población, así
como impulsar el programa de recuperación ganadera,
anualmente se siembran apreciables extensiones de esta
poácea, y en el caso de la provincia de Ciego de Ávila, el
cultivo alcanzó más de 3800 ha en 2010 [Delegación
Territorial de la Agricultura, 2010].
El cultivo del maíz en Cuba es atacado por diversos
organismos nocivos, principalmente la palomilla del
maíz (Spodoptera frugiperda J. E. Smith) considerada
como la principal plaga de este cultivo por sus daños al
brote o cogollo de la planta [Bruner et al., 1975; Mendoza
y Gómez, 1982; Vázquez, 1979], aunque también resulta
de gran importancia por sus daños en los granos el
gusano de la mazorca Helicoverpa zea Boddie [Bruner
et al., 1975] y más recientemente han adquirido relevancia
los saltahojas Peregrinus maydis (Ashmead) y
Dalbulus maidis (De Long y Wolcott), por ser vectores
de virus y fitoplasmas, respectivamente [González et
al., 2002].
Precisamente en marzo de 2011 fue informada por la
Estación de Protección de Plantas de Ciego de Ávila,
perteneciente al Sistema Estatal de Sanidad Vegetal, una
inusual incidencia de saltahojas, la cual estaba asociada
a la manifestación de daños en áreas de maíz, localizadas
en la zona sur de la provincia, por lo que surgió la necesidad
de determinar la especie y el alcance del ataque, resultados
que se ofrecen en el presente artículo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se visitó la Granja Militar Integral La Ofelia, de la
Unión Agropecuaria Militar, en el municipio de Vene-
Recibido: 31/5/2011
Aceptado: 8/6/2011
143

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Rodríguez et al.
zuela, de la provincia de Ciego de Ávila, por ser donde
se informaban los ataques más intensos. Se seleccionaron
dos campos representativos de maíz, uno transgénico
de la variedad FR-BT-1 (1,0 ha) y otro convencional de
la variedad P-7928 (0,5 ha), ambos sembrados el 27 de
febrero de 2011 en suelos donde anteriormente se cultivaba
caña de azúcar (Saccharum spp.).
Cada campo se evaluó siempre en horas tempranas de
la mañana, a los diez y veinte días después de la siembra
(dds), los que se recorrieron en zigzag para evaluar
cinco plantas en 20 puntos, con un total de 100 plantas
por campo, en cada una de las cuales se observaron todas
las hojas, para anotar la cantidad de adultos de
saltahojas presentes [Inisav, 1981]. De cada planta se
colectó una muestra de adultos de saltahojas, la que se
introducía en frascos pequeños que contenían alcohol
70 %, y se anotaron los datos del campo.
Las muestras se trasladaron a la Sección de Entomología
del Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal,
donde se observaron con el auxilio de un microscopio-estereoscopio
para separar los adultos de saltahojas
en morfoespecies y proceder a su determinación, la cual
se realizó con la utilización de las claves y descripciones
del Manual de Cuarentena Vegetal [LCCV, 1988]. Paralelamente
se prepararon muestras, las que se enviaron
al Laboratorio Central de Cuarentena Vegetal (LCCV)
del Centro Nacional de Sanidad Vegetal para confirmar
la identificación de la especie.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En ambas variedades la distribución del ataque de
saltahojas fue superior al 30 % desde la evaluación realizada
a los diez días después de la siembra, con tendencia
a incrementarse, ya que a los veinte días estaba
por encima del 40 %, con una mayor distribución en la
variedad convencional (P-7928), en comparación con la
transgénica (FR-BT-01), que fue del 96 y 46 %, respectivamente,
al igual que el índice de infestación, que
también se incrementó y fue superior en la variedad
de maíz convencional (3,4 adultos/planta) (tabla), resultados
que pudieran estar influenciados por diferencias
en el programa fitosanitario que se aplica a
ambas variedades.
De acuerdo con los índices poblacionales observados, la incidencia
del saltahojas se considera elevada, ya que la metodología
de señalización para Peregrinus maidis refiere como
índice crítico la presencia de poblaciones [Inisav, 1981].
Resultados de las evaluaciones a los campos de maíz. Granja Militar Integral La Ofelia, Venezuela,
Ciego de Ávila, 2011
10 dds 20 dds
Variedades Plantas afectadas
Plantas afectadas
Adultos/planta
(%)
(%)
Adultos/planta
FR-BT-1 33 0,5 46 1,0
P-7928 69 1,5 96 3,4
Los resultados de la identificación de los adultos de
saltahojas colectados permitieron comprobar que el 100
% de ellos pertenecía a la especie Perkinsiella
saccharicida Kirkaldy, diagnóstico que fue confirmado
por el LCCV.
Los especímenes colectados en el estudio tienen como
característica principal una línea parda formada por
los bordes exteriores de las alas en reposo, la venación
del primer par de alas semejante a hileras de puntos
escamosos y presencia de un estigma largo en la parte
centro apical; tibias del primer y segundo par de patas
con dos anillos de color pardo oscuro; carcal con más de
treinta dientes [LCCV, 1988].
Esta especie había sido informada anteriormente en el
país en caña de azúcar [Grillo, 1994; Loddo et al., 2005;
Rodríguez, 2002], por lo que su incidencia en el cultivo del
maíz es el primer informe para Cuba, pues en este cultivo
solo se había informado los saltahojas Dalbulus maidis
(De Long y Wolcott), Draeculacephala producta Ball, Hortensia
similis (Walker)(Cidadellidae) y Peregrinus maidis
(Ashmead)(Delphacidae) [Vázquez, 2005]. Sobre las plantas
hospedantes de P. saccaricida, CABI (s/a) informa arroz
(Oryza sativa), maíz (Zea mays), caña de azúcar
(Saccharum spp.), Paspalum spp. y Sorghum halepense.
Precisamente resultó interesante que en dichas plantas
no se detectaran adultos de otras especies de
saltahojas, consideradas habituales en el maíz, aspecto
que se sugiere sea estudiado con mayor profundidad,
sobre todo porque la evaluación no incluyó la colecta
de inmaduros.
144

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
El hecho además de que el cultivo anterior fuera la caña
de azúcar, donde esta especie había sido informada, también
sugiere una manifestación oportunista, debido a que
se eliminó su hospedante principal para sembrar maíz en
esa área, aunque según refirió Rodríguez (2002), P. saccharicida
demuestra una gran plasticidad ecológica y se
observa ampliamente distribuido en todo el país; se encuentra
en equilibrio estable con niveles poblacionales por
debajo del umbral de daño en virtud de los factores denso-dependientes
y denso-independientes. Entre estos tienen
importancia fundamental las temperaturas, la cepa
de caña de azúcar, la fecha de plantación y cosecha y los
enemigos naturales de la fase de huevo, entre otros.
También es importante considerar que la fauna
entomológica asociada al maíz en Cuba es muy rica y
existe un equilibrio respecto al número de especies de
fitófagos (48,7 %) y entomófagos (51,3 %), lo que significa
que en la composición de especies de insectos que
habitan en esta planta existe una activa relación trófica,
la que puede verse afectada por el uso de herbicidas
que reducen las relaciones tróficas de estas especies con
las arvenses y por el maíz transgénico, que elimina a
Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) del brote terminal,
donde cohabitan 10 especies de insectos fitófagos y sus
enemigos naturales, principalmente cuatro predadores,
20 parasitoides y tres patógenos [Vázquez, 2009].
CONCLUSIONES
• Se informa por primera vez la incidencia del
saltahojas Perkinsiella saccharicida Kirkaldy
(Hemiptera: Delphacidae) al atacar el cultivo del maíz
en la provincia de Ciego de Ávila, con distribución e
índices elevados en variedades transgénica y convencional,
con mayor manifestación en esta última.
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145

FITOSANIDAD 15 (3) septiembre (2011) 147-151
Control biológico
PATOGENICIDAD DE LOS HONGOS METARHIZIUM
ANISOPLIAE (METSCHN.), LECANICILLIUM LECANII (ZIMM.)
ZARE & GAMS Y BEAUVERIA BASSIANA (BALS.-CRIV.) VUILL.
SOBRE THRIPS PALMI KARNY EN EL CULTIVO DE LA PAPA
(SOLANUM TUBEROSUM L.)
Ana Ibis Elizondo Silva, Carlos A. Murguido Morales y Michel Matamoros Torres
Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. Calle 110 no. 514 e/ 5. a B y 5. a F, Playa, La Habana,
C.P. 11600, aelizondo@inisav.cu
RESUMEN
Thrips palmi Karny ataca varios cultivos entre los que se encuentra la
papa (Solanum tuberosum L.), y para su control se han investigado
diversas alternativas de manejo integrado de plagas. El control biológico
mediante el uso de bioplaguicidas es parte fundamental de ello,
pero aún falta abundar en cuanto a su utilización en condiciones de
campo. Con el propósito de profundizar en este conocimiento se
desarrolló un experimento en el que se estudió el efecto de los
bioplaguicidas artesanales de los hongos entomopatógenos
Metarhizium anisopliae (Metschn.), Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare
& Gams y Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. sobre la población
de la plaga, así como la patogenicidad y su influencia en el rendimiento.
La aplicación de los bioplaguicidas disminuyó la población
de T. palmi significativamente respecto al testigo sin tratamiento; el
mayor porcentaje de mortalidad lo alcanzaron M. anisopliae a la dosis
de 1,7 x 10 13 conidios/ha y L. lecanii 1,5 x 10 13 conidios/ha. No se
encontraron diferencias significativas en el número y peso de los
tubérculos entre las variantes tratadas, pero sí respecto al testigo.
Palabras claves: Thrips palmi, Metarhizium anisopliae, Lecanicillium
lecanii, Beauveria bassiana, papa
ABSTRACT
Thrips palmi Karny attacks several crops where potato (Solanum
tuberosum L.) is one of them so diverse alternatives of Integrated Pest
Management have been proved for its control. Biological control by
use of biopesticides is a fundamental part of it, but it is still limited
because the necessity of knowing more about their behaviour under
field conditions. With the purpose of enlarging this knowledge an
experiment to study the effect of handmade biopesticides prepared
from entomopathogenics fungi Metarhizium anisopliae (Metschn.),
Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare & Gams and Beauveria bassiana
(Bals.-Criv.) Vuill. was developed on potato crop, where the reduction
of the pest population as well as pathogenesis and its influence on
yields were measured. Biopesticides application reduced significantly
T. palmi population regarding the control without treatment; biggest
mortality percentage were reached by M. anisopliae (1.7 x 10 13 conidia/ha
and L. lecanii (1.5 x 10 13 conidia/ha). Number and weight of tubers did
not show significant differences in treated variants, but it was positive
respect to control.
Key words: Thrips palmi, Metarhizium anisopliae, Lecanicillium
lecanii, Beauveria bassiana, potato
INTRODUCCIÓN
El uso de insecticidas químicos para el control de
T. palmi ha sido una práctica ampliamente utilizada a
nivel mundial; sin embargo, el elevado precio que tienen
en el mercado, la tendencia internacional a disminuir
la carga tóxica en la agricultura, la contaminación
ambiental y el escaso número de moléculas capaces de
alcanzar la efectividad esperada han conducido a la búsqueda
de nuevas alternativas de control [Murguido et
al., 2002].
Parker et al. (2011) realizaron experimentos con
diferentes aislados de los hongos entomopatógenos
M. anisopliae y B. bassiana colectados en campo al
infestar este trips. Por su parte, Proprawski y Wraight
(2000) refieren que se han descubierto numerosos orga-
Recibido: 13/5/2011
Aceptado: 31/8/2011
147

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Elizondo et al.
nismos patógenos con capacidad de control biológico
contra las plagas de insectos, incluidos los que atacan
la papa.
En Cuba el uso de bioplaguicidas obtenidos de hongos
entomopatógenos para el control de plagas se ha convertido
en una práctica difundida entre los agricultores.
Por ello este método fue factible de transferir al
control de T. palmi en el cultivo de la papa. Por otra
parte, el control biológico es una de las alternativas
que se han investigado en diversas regiones del mundo,
y se ha demostrado hasta el presente que puede constituir
un componente importante del Manejo Integrado
de Plagas [Vázquez et al., 2007].
Algunos patógenos de insectos tienen numerosas ventajas,
entre las que se incluyen menor impacto directo
sobre parásitos, parasitoides y depredadores invertebrados,
la ausencia de residuos tóxicos y menor contaminación
al ambiente, entre otras [Kaya y Lacey, 2000].
Elósegui y Elizondo (2010) estudiaron el efecto in vitro
de los hongos entomopatógenos M. anisopliae, L. lecanii
y B. bassiana, donde obtuvieron un porcentaje
de germinación superior al 95 %.
En condiciones de campo existen pocos resultados experimentales
que validen la eficacia de los hongos
entomopatógenos. Por ello se desarrolló este estudio
con el objetivo de evaluar su efectividad para el control
de T. palmi en el cultivo de la papa.
MATERIALES Y MÉTODOS
El experimento se realizó en áreas agrícolas del Instituto
Nacional de Ciencias Agrícolas, ubicado en el municipio
de San José de Las Lajas, provincia de
Mayabeque.
Las parcelas experimentales se sembraron el 29 de diciembre
de 2003, con la variedad Chieftain a una distancia
de siembra de 0,90 m x 0,25 m. Se utilizó un
diseño de bloques al azar con cuatro variantes y cuatro
réplicas. El área de cada parcela fue de 18 m 2 . Las labores
de cultivo se realizaron según el Instructivo Técnico
del Cultivo [Minag, 2003] y el riego fue por aspersión
con una norma de 25 mm semanales.
Los bioplaguicidas cumplieron con los parámetros de
calidad de concentración de 10 9 conidios/mL, viabilidad
del 97% y virulencia del 95%.
Las variantes utilizadas en el experimento fueron
M. anisopliae a una dosis de 1,7 x 10 13 conidios/ha,
L. lecanii y B. bassiana a 1,5 x 10 13 conidios/ha, así
como un testigo tratado con agua.
Las aplicaciones se realizaron de cuatro a seis de la tarde,
para lo cual se utilizó una mochila de motor con
una entrega de caudal 1 L/min y velocidad del paso del
operador 0,4-0,6 m/s, de acuerdo con lo orientado por
Hernández (2010). Una vez calibrado el equipo se obtuvo
un volumen promedio de 400 L/ha como solución
final.
Las evaluaciones comenzaron a partir de la brotación
del cultivo y se iniciaron los tratamientos cuando se
detectó la presencia de T. palmi. Se realizaron siete aplicaciones
en un intervalo de siete días y un conteo a los
tres días después de cada tratamiento. Se colectaron
10 hojas de los surcos centrales por parcela y se trasladaron
en bolsas de polietileno al Laboratorio de
Entomología del Instituto de Investigaciones de Sanidad
Vegetal para su observación bajo el microscopio
estereoscopio con 20X. Se registró la cantidad de adultos
y larvas de primero y segundo estadio y se calculó
el promedio por hoja, según la metodología propuesta
por Jiménez et al. (2000).
Se calculó el promedio de adultos y de ninfas por estadio,
los datos de los conteos se transformaron a X = x +1 y
fueron sometidos a análisis de varianza. Se establecieron
las diferencias entre las variantes según la prueba de
Tukey para p < 0,05, para lo que se utilizó el paquete
de diseños experimentales [Olivares, 1994]. Se calculó
el porcentaje de mortalidad por variante según la fórmula
de Abbott [Ciba-Geigy, 1981].
Durante el ciclo del cultivo se registraron los valores de
temperatura, humedad relativa y precipitaciones de la
Estación Meteorológica Tapaste, municipio de San José
de las Lajas.
Con respecto al rendimiento, se cosecharon los dos surcos
centrales de cada parcela, se determinó el peso de
los tubérculos en kilogramos, con procedimientos similares
a lo realizado por Salomón et al. (2004), y se expresó
en tonelada por hectárea. Los datos obtenidos se
sometieron a análisis de varianza y se establecieron las
diferencias entre las variantes según la prueba de Tukey
para p < 0,05 [Olivares, 1994].
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los tres hongos entomopatógenos redujeron la población
de T. palmi y fueron diferentes al testigo sin tra-
148

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
tamiento, lo que quedó demostrado en el análisis estadístico.
M. anisopliae produjo la mayor disminución
de ninfas de primer estadio y resultó diferente a
L. lecanii y B. bassiana; sin embargo, para las ninfas
de segundo estadio fueron similares a M. anisopliae y
L. lecanii, y diferentes a B. bassiana. En el caso de los
adultos, M. anisopliae resultó diferente al resto de las
variantes y al testigo sin tratamiento. La disminución
causada por este hongo entomopatógeno sobre los tres
estadios muestra mayor efecto sobre la población de la
plaga (Tabla 1).
Alatorre (2000) indicó que los insecticidas microbianos
son más efectivos cuando son aplicados sobre poblaciones
consistentes en ninfas de primer estadio, lo que no
se corresponde con los resultados de este experimento,
ya que además se demostró que M. anisopliae, L. lecanii
y B. bassiana actuaron sobre ninfas de segundo
estadio y adultos de T. palmi.
Tabla 1. Efecto de los hongos entomopatógenos M. anisopliae, L. lecanii
y B. bassiana sobre la población de T. palmi
Variantes
Dosis
(conidios/ha)
Promedio de los conteos de la cantidad
de insectos
Ninfa 1 Ninfa 2 Adulto
M. anisopliae 1,7 x 10 13 4,5 c 9,5 c 4 c
L. lecanii 1,5 x 10 13 8 b 15 c 5 bc
B. bassiana 1,5 x 10 13 9,5 b 25 b 8 b
Testigo – 20,2 a 39,6 a 15 a
C. V. (%) 21,35 20,33 20,15
Ex 8,87 2,61 1,20
La mortalidad promedio calculada para todo el ciclo de tratamientos
corresponde con el valor más alto sobre el efecto
de la población. El porcentaje de mortalidad en la variante
tratada con M. anisopliae osciló en un rango del 73,3 al
77,7 %, donde el mayor valor lo alcanzaron las ninfas de
primer estadio. En el tratamiento con L. lecanii el mayor
porcentaje correspondió a los adultos (66,6 %). En B. bassiana
los valores fluctuaron respecto a los tres estadios y el
porcentaje más alto de mortalidad correspondió para las
ninfas de primer estadio con el 52,9 % (Fig. 1).
Figura 1. Mortalidad de T. palmi según estadio de desarrollo con los hongos entomopatógenos
M. anisopliae, L. lecanii y B. bassiana.
149

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Elizondo et al.
En la Florida, Castiñeiras et al. (1996) obtuvieron resultados
acerca del potencial de B. bassiana, pero solamente
el 24 % de infección sobre ninfas de T. palmi en
hojas de pepino. Por otra parte, Ehident y Guarín
(2003) realizaron estudios en Colombia sobre la
patogenicidad de B. bassiana y registraron un efecto
significativo en la mortalidad de T. palmi con valores
del 40 %. Estos resultados son similares con los obtenidos
en este experimento, puesto que se obtuvieron
valores entre el 36,8 y el 52,9 % de mortalidad.
En Cuba Trujillo et al. (2003) obtuvieron una mortalidad
mayor del 60 % contra ninfas y adultos de T. palmi
en pepino (Cucumis sativus L.) tratado con M. anisopliae
y L. lecanii. Resultados semejantes obtuvieron
Cuthbertson et al. (2005) en Inglaterra, cuando hallaron
alta mortalidad para las ninfas de T. palmi con el
hongo entomopatógeno L. lecanii en condiciones de laboratorio,
sin diferencia significativa entre plantas de
pepino (C. sativus) y pimiento (Capsicum annuum L.),
lo que coincide con los resultados en este ensayo sobre
el cultivo de la papa (Fig. 1).
El rendimiento presentó valores altos para todas las
variantes, lo que estuvo relacionado con las labores culturales
que recibió el cultivo. Entre las variantes tratadas
no se encontraron diferencias significativas en el
rendimiento, con valores superiores a 30 t/ha, pero sí
respecto al testigo, que alcanzó 28,2 t/ha. Esto indica
que en las parcelas tratadas con bioplaguicidas la población
se mantuvo con un nivel de daño por debajo del
que alcanzó la variante sin tratamiento (Fig. 2).
Figura 2. Efecto de los tratamientos sobre el rendimiento de la papa.
En la literatura consultada no se encontraron referencias
acerca de estudios sobre el efecto de los hongos entomopatógenos
sobre el rendimiento del cultivo de la papa.
El promedio decenal de la temperatura media y de la
humedad relativa fluctuó entre 25,4 °C y 97 % respectivamente.
No se registró ningún fenómeno meteorológico
extremo durante el desarrollo del cultivo.
CONCLUSIONES
• Los hongos entomopatógenos M. anisopliae a la dosis
de 1,7 x 10 13 , L. lecanii a 1,5 x 10 13 y B. bassiana
a 1,5 x 10 13 redujeron la población de T. palmi en el
cultivo de la papa.
• M. anisopliae causó patogenicidad superior al 70 %
sobre los tres estadios, la patogenicidad de L. lecanii
fue buena, entre el 60 y el 66% sobre los tres estadios
de T. palmi, mayor sobre los adultos, y B.
bassiana presentó una patogenicidad del 53 % sobre
ninfas de primer estadio y menos del 47 % sobre los
otros dos.
• El mayor porcentaje de mortalidad se obtuvo en el
primer estadio de ninfa con valores de 77,7 y 52,9 %
para M. anisopliae y B. bassiana, respectivamente.
• El rendimiento en todas las variantes tratadas fue
superior al testigo sin tratamiento.
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151

FITOSANIDAD (15) 3 septiembre (2011) 153-157
AISLAMIENTO DE NEMATODOS ENTOMOPATÓGENOS
EN ÁREAS DE BUENAVENTURA, VALLE DEL CAUCA, COLOMBIA
Alberto A. Méndez Barceló, 1 Glosby Olaya Riascos 2 y Ana Milena Caicedo Vallejo 3
1
Universidad de Las Tunas. Ave. Carlos J. Finlay s/n, Buenavista, Las Tunas, Cuba, mendez@ult.edu.cu
2
Universidad del Pacífico. Ave. Simón Bolívar no. 54A-10, Los Laureles, Buenaventura, Valle del Cauca,
Colombia
3
Universidad del Valle. Calle 13 no. 100-00, Santiago de Cali, Colombia
RESUMEN
Se realizó un estudio para identificar nematodos entomopatógenos
en tres localidades del distrito especial Buenaventura, Valle del Cauca,
Colombia (Cisneros, Córdova y Llano Bajo), y se utilizó la técnica de
insecto-trampa con larvas de Galleria mellonella (L.). Los nematodos
entomopatógenos aislados se inocularon nuevamente en larvas de
G. mellonella con el propósito de evaluar su patogenicidad y obtener
muestras para su identificación a nivel de género. Se detectaron
nematodos entomopatógenos en el 36,84 % de las muestras, y se
identificó solo el género Steinernema. Los nematodos aislados en las
tres localidades causaron el 100 % de mortalidad en las larvas de
G. mellonella a las 48 h. Los resultados indican que el género
Steinernema se encuentra presente en las tres localidades de Buenaventura.
Este resultado abre posibilidades para su evaluación y posterior
uso en programas de manejo integrado de insectos plaga de
importancia económica en la región.
Palabras claves: nematodos, entomopatógenos, Steinernema
ABSTRACT
A study to identify entomopathogenic nematodes in three localities of
the special district of Buenaventura, Valle del Cauca, Colombia
(Cisneros, Córdova, Llano Bajo) was conducted, and the technique of
insect-tramp with larvae of Galleria mellonella (L.) was used The
Isolated entomopathogenic nematodes were inoculated again in
larvae of G. mellonella in order to assess its pathogenicity and to
obtain samples for his identification to genus level. Entomopathogenic
nematodes were detected in 36.84 % of samples and only genus
Steinernema was positive in identification. Isolated nematodes of three
localities caused 100 % mortality in the larvae of G. mellonella at 48
hours. Results indicate that the genus Steinernema is present in the
three locations of Buenaventura. This result opens possibilities for
evaluation and subsequent use in integrated management programs
of insect pests with economic importance in the region.
Key words: nematodes, entomopathogenic, Steinernema
INTRODUCCIÓN
Los nematodos entomopatógenos constituyen importantes
agentes para el control biológico de insectos plaga
en cultivos de importancia, y son herramientas
promisorias en los programas de Manejo Integrado de
Plagas [Kaya, 1985; Stock, 1998].
Varios cultivos que contribuyen a la seguridad
alimentaria en la costa pacífica colombiana son atacados
por diferentes especies de insectos, donde se destacan
los coleópteros esencialmente de la familia
Curculionidae [Constantino et al., 2003].
Dado que las medidas de control que en la actualidad
y en las localidades donde se realizó la experiencia se
desarrollan con el uso indiscriminado de insecticidas
químicos y contribuyen al desequilibrio ecológico con
afectaciones para la salud de los agricultores y de los
consumidores [Peña et al., 2002; Constantino et. al.,
2003], se justifica el uso de nematodos entomopatógenos
como agentes de control biológico que pueden minimizar
la utilización de agroquímicos.
El uso de nematodos para el control de plagas de interés
agroeconómico ha sido probado ampliamente
[Bedding y Millar, 1981; García-Roa et al., 1993 citados
por Rosales y Suárez, 1998]; sin embargo, es imprescindible
desarrollar estudios de aislamiento y reconoci-
Recibido: 16/5/2011
Aceptado: 16/7/2011
153

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Méndez et al.
miento de los géneros y especies nativas de forma
regionalizada para su posterior utilización en acciones
de control biológico en las localidades agrícolas del distrito
Buenaventura, de interés para la seguridad
alimentaria de esa región donde solo se emplean productos
químicos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Las muestras de suelo se tomaron en tres localidades
del distrito especial portuario Buenaventura, Valle del
Cauca (Cisneros, Córdova y Llano Bajo), en áreas de
10 000 m 2 representadas por policultivos. En Cisneros la
composición florística estuvo integrada por chontaduro
(Bactris gasipaes H. B. K.), papachina (Coloasia esculenta,
Schott), plátano (Musa sp.), árbol del pan (Arthocarpus
sp.) y especies frutales y forestales. En la localidad de
Córdova los cultivos presentes correspondieron a yuca
(Manihot sculenta, Krantz), plátano (Musa sp.),
chontaduro (B. gasipaes). El área muestreada en Llano
Bajo presentó una asociación de chontaduro (B. gasipaes)
y borojó (Borojoa patiñoi, Cuatr.).
El clima, según González et al. (2009), en todas las áreas es
de bosque tropical húmedo con temperatura anual media
de 28 °C y precipitaciones acumuladas de 7000 mm en el
año. La altura sobre el nivel del mar es de 0,2 m.
Los muestreos del suelo se realizaron de agosto a diciembre
de 2007. En cada área de muestreo (10 000 m 2 ) se
tomaron 50 muestras de suelo con un barreno sacabocado
tipo California de 10,5 cm de diámetro, a profundidades
de 0-20 cm en las diagonales del campo y en forma de
zigzag. Las muestras de 1 kg de cada punto se mezclaron
y luego se tomaron 2 kg para continuar el proceso según
el método propuesto por García et al. (1979). Después de
cada toma de muestra, el barreno se limpió y lavó con
agua. Se tomaron además 10 muestras de material orgánico
en descomposición proveniente del estipe de plantas
muertas de chontaduro. Las muestras se situaron en
bolsas plásticas debidamente rotuladas y se conservaron
en neveras de icopor. En laboratorio se mantuvieron
durante 12 h a 5 °C hasta su procesamiento.
La fase de laboratorio se desarrolló en las instalaciones
de producción de microorganismos para el control de
plagas y enfermedades del Laboratorio Bioecológico en
la ciudad de Palmira, Valle del Cauca, con temperatura
media de 23 °C y Hr del 65 %.
Para la recuperación de los nematodos entomopatógenos
se utilizaron larvas del último instar de G. mellonella
criadas a base de dieta artificial.
Las muestras mezcladas de cada área se dividieron en
seis submuestras de 300 g, las que se situaron en recipientes
plásticos de 500 mL de capacidad y se humedecieron
con agua destilada en los que se introdujeron 10
larvas del último instar de G. mellonella. Los recipientes
se taparon y se cubrieron con una tela negra para
proporcionar oscuridad durante cinco días.
Las larvas muertas o con síntomas de infección por
nematodos adquirieron una coloración crema y textura
flácida, lo que coincide con lo informado por Boemare
(2002). Se retiraron y colocaron en cámara húmeda
hasta que se observó la presencia de los nematodos.
Posteriormente se llevaron a trampas White y colectadas
en los tres primeros días. Se lavaron mediante
decantaciones sucesivas y conservaron en formaldehído
al 0,01 % a 4 °C. La metodología para la identificación
del género fue la propuesta por Poinar (1990) y Byron
y Khuong (2002), basada esencialmente en la descripción
y comparación morfológica y dimensiones del aparato
reproductor, esófago, labios, cola, ano y otras estructuras.
La evaluación de la mortalidad se desarrolló mediante la
inoculación de 60 larvas de G. mellonella con concentraciones
de 200, 400 y 600 nematodos/mL, en placas Petri
sobre papel de filtro humedecido con 1 mL de agua destilada.
Las larvas se trasladaron a la trampa White y se
cuantificaron las larvas muertas a las 24 y 48 h.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En las localidades de Cisneros, Córdova y Llano Bajo
fue detectado el género Steinernema en el 39,77 % de
las muestras (Tabla 1).
El mayor porcentaje de muestras positivas para
nematodos del género Steinernema se corresponden con
las localidades de Córdova (50 y 30 %) y Cisneros (30 y
33,33 %). En estos sitios las muestras de suelo fueron
colectadas en sistemas agroforestales, donde se presume
que existe mayor conservación del suelo como consecuencia
de la asociación de diversas especies en el
agroecosistema, que confieren similitudes con el bosque
natural, mientras que en la localidad de Llano Bajo
las muestras de suelo y de material orgánico de estipe
en descomposición se colectaron en un agroecosistema
con menor diversidad (borojó y chontaduro). Según
Gyayetto y Chichon (2006), en los sitios con menor
degradación hay mayor presencia de nematodos del
género Steinernema, lo que coincide con los resultados
encontrados en el presente trabajo.
154

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Tabla 1. Ocurrencia de nematodos del género Steinernema en las tres
localidades donde se realizaron los muestreos en el distrito Buenaventura
Número de muestras
Sitio Aislamiento
Evaluadas Positivas %
Cisneros
Córdova
Llano Bajo
1 6 2 33,33
2 10 3 30,00
1 6 3 50,00
2 10 3 30,00
1 6 1 16,60
2 10 2 20,00
Totales 38 14 36,84
1: Muestras de suelo, 2: Muestras de estipe de chontaduro en descomposión
La ocurrencia del 36,84 % de nematodos del género
Steinernema en las muestras de suelo y estipes de
chontaduro en descomposición indican una significativa
incidencia de estos organismos en sistemas de cultivos
tradicionales en la zona rural de Buenaventura. Esa
incidencia es superior a la encontrada por otros autores
en Colombia, como Caicedo et al. (2004), que informaron
el 5,1 %; Hernández et al. (2005) encontraron el
7,8 %, y Rosales y Suárez (1998) informaron en Venezuela
el 8,3 % de ocurrencia de nematodos entomopatógenos.
Es importante considerar que los porcentajes
de distribución encontrados en el presente trabajo
son inferiores a los observados en Alemania con el 38 %
y Gran Bretaña con el 48 %, de acuerdo con lo informado
por Hominick (2002). Es probable que se deba a
que algunos estudios realizados muestran que el género
Steinernema es frecuente en climas fríos y templados.
Así, el género se ha reportado en China [Qiu et al.,
2005], Bélgica [Ansari et al., 2005], Japón [Long et al.,
2006], en Canadá [Simard et al., 2007] y también está
informado en zonas tropicales [Hazir et al., 2003].
Todos los nematodos encontrados en las muestras de
las tres localidades se correspondieron con el género
Steinernema y coinciden con las descripciones informadas
para este género por Stock (1998) y Stock y Hunt
(2005), según lo informado por Stock (1998) y Stock y
Hunt (2005). Los ecotipos aislados fueron codificados
de acuerdo con el sitio donde se colectaron y el año:
SCISB-07 (Steinernema sp. Cisneros), SCORB-07
(Steinernema sp. Córdova), SLLAB1-07 (Steinernema sp.
Llano Bajo). Todas las dosis utilizadas (200, 400 y 600
nematodos/mL) ocasionaron el 100 % de mortalidad
de larvas de G. mellonella a las 48 h posteriores a la
inoculación (Tabla 2).
Tabla 2. Porcentaje de mortalidad de larvas del último instar
de G. mellonella inoculadas con los nematodos aislados
(60 larvas de G. mellonella)
Dosis
(Nematodos/mL)
Mortalidad
(%)
Ecotipos
200 400 600
SCISB-07 60 60 60 100
SCORB-07 60 60 60 100
SLLAB1-07 60 60 60 100
SLLAB2-07 60 60 60 100
La textura de los suelos donde se desarrollaron los
nematodos entomopatógenos en las tres áreas
muestreadas era arcilloso. Resultados similares en ese
sentido encontraron Rosa et al. (2000) en las islas Azores,
y Rolston et al. (2005) en Indonesia; sin embargo,
Kaya (1990) afirmó que en suelos arcillosos los juveniles
no prosperan. En la mayoría de los casos se han
aislados nematodos entomopatógenos en suelos con
contenido bajo de arcillas [Hominick y Briscoe, 1990;
Griffin et al., 1994]. Los resultados encontrados en este
trabajo indican que en zonas de la región pacífica
vallecaucana la textura del suelo no parece ser un fac-
155

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Méndez et al.
tor que determine de forma directa la presencia o ausencia
de nematodos entomopatógenos.
Las muestras fueron tomadas a una profundidad de
0 a 20 cm, donde existe una gran dinámica de la materia
orgánica por los aportes de biomasa que hacen
los árboles al suelo y la rápida descomposición favorecida
por la alta humedad y la temperatura. Otros
autores [Kaya, 1990; Portillo et al., 2000 y Molina y
López, 2002] aducen que la supervivencia de los
nematodos entomopatógenos es menor en suelos orgánicos
cuando poseen alto contenido de arcilla, aspecto
que no coincide con los resultados en esta investigación,
lo que puede deberse a que la composición
y textura del suelo no son los únicos elementos
del agroecosistema que pueden influir en los niveles
de su supervivencia. Las muestras obtenidas en
estipes de chontaduro en descomposición tuvieron
un contenido alto de materia orgánica (88 %) en la
localidad de Cisneros, mientras que las muestras
en la localidad de Córdova contenían solo el 39 %
(Tabla 3). A pesar de la notable diferencia en el contenido
de materia orgánica en los suelos de ambas
localidades, el mayor número de muestras positivas
se encontró en la localidad de Córdova.
Tabla 3. Características del suelo en los sitios muestreados
Sitios
pH
Temperatura
(°C)
Textura
Materia orgánica
(%)
Humedad
(%)
Cisneros 5,2 26 Arcilloso 88 30
Córdova 4,5 26 Arcilloso 39 61,4
Llano Bajo 5,5 28 Arcilloso 32 38
La temperatura también es una variable que puede limitar
la permanencia de los nematodos. Según
Haukeland et al. (1992), el rango de temperatura óptima
para el desarrollo de los nematodos entomopatógenos
en G. mellonella difiere de acuerdo con las especies.
S. feltiae es favorecida por rangos de temperatura
de 6 a 27 °C, mientas que S. capocapsae posee mayor
desarrollo entre 14 y 32 °C.
Kung et al. (1990) y Koppenhofer et al. (2006) encontraron
que los nematodos del género Steinernema sobreviven
en suelos con baja humedad. Las muestras de
suelo en la localidad de Córdova con alta humedad presentaron
un elevado nivel poblacional de nematodos en
el suelo.
Los rangos de variación del pH en las muestras positivas
varió entre 4,5 y 5,5, aspecto que coincide con lo
encontrado en otros trabajos, donde la variación fue de
4,6 a 8,0 [Hara et al., 2002; Griffin et al., 1994].
CONCLUSIONES
• Se aisló el género Steinernema en tres localidades rurales
del municipio de Buenaventura, Valle del Cauca,
lo que constituye un nuevo informe para la nematofauna
colombiana.
• Los mayores niveles de población del género
Steinernema muestreados se encontraron en las localidades
de Córdova y Cisneros.
• Los nematodos nativos del género Steinernema encontrados
en las tres localidades de Buenaventura
ocasionaron el 100 % de mortalidad.
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157

FITOSANIDAD 15(3) septiembre (2011) 159-161
INFLUENCIA DE TRICHODERMA HARZIANUM A-34
EN LA GERMINACIÓN DE LAS SEMILLAS DE MAJAGUA
(TALIPARITI ELATUM (SW.) FRYXELL)
María del Carmen Diez Camejo y Jorge Luis Ayala Sifontes
Dirección Provincial de Sanidad Vegetal, Carretera del Jíbaro Km 2, Sancti Spíritus, Cuba,
jlayala@svssp.co.cu
RESUMEN
Las semillas de majagua (Talipariti elatum (Sw.) Fryxell) tienen una
germinación errática, frecuentemente muy baja, y presentan
dormancia. Trichoderma spp. ha probado tener potencial para estimular
la germinación en diferentes especies, incluidos algunas forestales
en Cuba. Se evaluaron tres tratamientos y compararon con
un testigo para mejorar la rapidez y nivel de germinación, que incluyeron
la hidratación de las semillas por 48 h antes del montaje del
ensayo, el tratamiento de las semillas con conidios de T. harzianum
A-34 y la combinación de ambos. Las semillas se mantuvieron en
bandejas sobre papel de filtro humedecido dentro de una incubadora
a 30 °C. Remojar las semillas por 48 h y después tratarlas con T. harzianum
incrementó la germinación a más del doble que el testigo. Los
demás tratamientos aumentaron en solo diez días, un tercio del tiempo
establecido para la evaluación de la viabilidad. Estos resultados
podrían introducirse en los análisis de laboratorio para reducir la
estancia de las muestras y en la producción de posturas en los
viveros.
Palabras claves: Trichoderma harzianum, tratamiento de semillas,
estimulantes de crecimiento vegetal
ABSTRACT
Mahoe seeds (Talipariti elatum (Sw.) Fryxell) had an erratic germination
and frequently very low so with dormancy. Trichoderma spp. has proved
its potential to stimulate germination in different plant species,
including some other forestry in Cuba. Three different treatments
were evaluated and compared with a control to improve germination
and the speed of it. They included seeds wetting for 48 hours before
starting the assay, seed treatment with Trichoderma harzianum A-34
conidia and the combination of both. The seeds were kept in trays on
wet filter paper in an incubator at 30 °C. Wetting the seeds for 48
hours and treating them with T. harzianum increased more than double
compared with the control, the other treatments increased in only 10
days, one third the time established for the final evaluation of seeds
viability. These results could be introduced in laboratory analysis to
reduce the samples stay and seedlings production.
Key words: Trichoderma harzianum, seed treatment, plant growth
stimulants
INTRODUCCIÓN
La madera obtenida de la majagua (Talipariti elatum
(Sw.) Fryxell) es considerada preciosa, y por ello esta
planta es una de las especies más manejadas en los planes
de repoblación forestal en Cuba, lo que se realiza
por la vía de posturas con cepellones producidas en viveros
[Bravo et al., 2007].
Las semillas de majagua recién cosechadas germinan
lentamente debido a que en ellas ocurre un proceso de
dormancia, por lo que la germinación es baja y errática,
y en ocasiones se prolonga hasta por dos o tres meses y
alcanza valores bajos entre el 20 y el 55 % en treinta y
un días en diferentes tratamientos [Maresma y Cárdenas,
1981].
Para reducir el efecto de este proceso de latencia se han
realizado investigaciones con éxito para evaluar el efecto
de la hidratación-deshidratación, y la escarificación
con ácido sulfúrico como vía para incrementar la
germinación de las semillas [Montejo et al., 2004; 2005].
Recibido: 5/5/2011
Aceptado: 17/6/2011
159

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Diez y Ayala
Se ha reportado que el hongo antagonista Trichoderma spp.
tiene un efecto bioestimulante en la germinación de las
semillas de diferentes especies incluso forestales [López
et al., 2004; Stefanova, 2007; Vitale et al., 2008].
Este trabajo tiene como objetivo evaluar el efecto del
tratamiento pregerminativo de la semilla de majagua
(T. elatum) para disminuir el proceso de dormancia y
elevar el porcentaje y rapidez de la germinación.
MATERIALES Y MÉTODOS
El trabajo se realizó en el Laboratorio Provincial del
Servicio de Inspección y Certificación de Semillas (SICS),
perteneciente a la Dirección Provincial de Sanidad Vegetal
en la provincia de Sancti Spíritus.
El diseño experimental fue completamente aleatorizado,
con cuatro tratamientos y cuatro repeticiones cada uno.
Se tomaron 100 semillas por réplica que se colocaron en
bandejas plásticas de 20 cm x 22,5 cm cubiertas en el
fondo con papel de filtro humedecido con agua destilada
como sustrato e incubadas a 30 °C. Los tratamientos
utilizados consistieron en:
1. Semillas prerremojadas con agua durante 48 h y tratadas
con el formulado producido en la Unidad Provincial
de Control Biológico de Sanci Spiritus,
Trichobiol 34 PH (5 x 10 9 esp/g de T. harzianum A-34)
a 5 g/L + humectante (0,5 mL/L de agua).
2. Semillas tratadas con el formulado Trichobiol 34 PH
a 5 g/L + humectante (0,5 mL/L de agua).
3. Semillas en prerremojo durante 48 h.
4. Testigo sin tratamiento.
Se realizaron evaluaciones de la germinación a los diez,
veinticinco y treinta días de iniciado el ensayo. Los treinta
días es la fecha establecida como la evaluación final
por la norma de semillas forestales.
Los datos de germinación obtenidos en cada fecha de
evaluación se transformaron por arc sen p,
y se les
realizó un análisis de varianza, donde se estableció el nivel
de significación para una probabilidad del error del 5 %,
por la prueba de rangos múltiples de Duncan con la utilización
del programa estadístico SPSS versión 18.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Desde los diez días posteriores al tratamiento la variante
1, con Trichoderma aplicado a la semilla después
del remojo, tenía un porcentaje de germinación
significativamente mayor que las demás, diferencia que
se mantuvo durante todo el experimento (tabla). A los
treinta días acumularon mayor cantidad de semillas
germinadas la variante 1, con diferencia significativa
sobre los demás tratamientos, y el testigo, seguida por
la variante 2 (semillas tratadas con Trichoderma, pero
no previamente remojada la semilla), y la variante 3,
con solo remojo de la semilla, pero no tratada con
Trichoderma, que presentaron diferencia significativa
en la germinación acumulada sobre el testigo.
La combinación del remojo de la semilla de majagua
por 48 h y su tratamiento posterior logró una germinación
2,5 veces más alta que los demás tratamientos
y en un tiempo mucho más corto.
Como sugieren López et al. (2004), la utilización de este
antagonista también contribuiría al manejo de las
marchiteces y el damping off en los viveros forestales.
También podría mezclarse con micorrizas con potenciales
buenos resultados como los obtenidos por Duarte
et al. (1999) citado por López et al., 2004.
Efecto de diferentes tratamientos sobre la germinación de las semillas
de majagua
Tratamientos
Germinación (%)
10 días 25 días 30 días
1. Remojo 48 h y Trichobiol 34 PH 68 a 70 a 71 a
2.-Trichobiol 34 PH 14 c 25 c 35 b
3. Remojo 48 horas 20 b 30 b 38 c
4. Testigo sin tratar 16 bc 25 c 26 c
ES 0,128 0,102 0,096
CV (%) 9,00 5,94 3,85
Medias seguidas de letras iguales no presentan diferencias significativas para una probabilidad del error
del 5% por la prueba de rangos múltiples de Duncan.
160

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
CONCLUSIONES
• El remojo de la semilla de majagua por 48 h seguido
de un tratamiento con Trichoderma harzianum A-34
incrementó la germinación a más del doble en solo
diez días que ambos tratamientos por separado.
REFERENCIAS
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natural de Talipariti elatum (Sw.) Fryxell», IV Congreso Forestal
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«Situación actual y perspectivas del diagnóstico y manejo de las
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(no. especial), La Habana, 2004.
Maresma, J.; A. Cárdenas: «Efecto de seis materiales de cubierta sobre
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elatum», Pastos y Forrajes 27 (4): 331-338, Matanzas, 2004.
Montejo, Laura; J.A. Sánchez; Bárbara Muñoz: «Tratamientos
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Stefanova, Marusia: «Introducción y eficacia del biocontrol de
fitopatógenos Trichoderma spp. en Cuba», Fitosanidad 11 (3): 75-
80, La Habana, 2007.
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Lorito: «Trichoderma-Plant-Pathogen Interactions», Soil Biology and
Biochemistry 40 (1): 1-10, Inglaterra, 2008.
161

FITOSANIDAD 15(3) septiembre (2011) 163-177
Ecología
RELACIÓN ENTRE EL CONTENIDO DE NUTRIENTES EN SUELO
Y RAÍCES DE BANANO (MUSA AAA) CON EL PESO DE RAÍCES
Y NÚMERO DE NEMATODOS
Mario Araya Vargas, 1 Edgardo Serrano Elizondo 2 y Alfonso Vargas Calvo 3
1
AMVAC de Costa Rica P.O. Box: 825-4100 Grecia, Alajuela, Costa Rica (Exempleado de Corbana),
marioa@amvac-chemicalcr.com
2
Compañía Palma Tica, Apdo. 30-1000, San José (Exempleado de Corbana)
3
Dirección de Investigaciones Corbana, Apdo. 390-7210 Guápiles, Costa Rica,
mario@amvac-chemicalcr.com
RESUMEN
Se estudió la relación entre el contenido de nutrientes en suelo o
raíces con peso de raíces y número de nematodos a partir de resultados
comerciales de 1997-2002, con muestras pareadas de un
muestreo puntual y de 12 muestreos sucesivos en dos fincas
bananeras. Los valores de nutrientes en suelo o raíces se
correlacionaron con peso de raíz total, funcional y número de
nematodos en raíces de banano. Conforme aumentó el contenido de
Ca (r = 0,86; P = 0,0248), P (r = 0,81; P = 0,0502) y Mn (r = 0,89;
P = 0,0169) en suelo, aumentó el número de Helicotylenchus spp. en las
raíces. Incrementos en el contenido de materia orgánica (r = -0,89;
P = 0,0169) disminuyeron el número de Helicotylenchus spp. en las
raíces. El número de Radopholus similis y nematodos totales en las
raíces y el contenido de raíces no correlacionó con ninguna de las
variables de suelo estudiadas. En las raíces conforme aumentó el Fe
y Cu, disminuyó el número de R. similis (r = –0.64; P = 0,0008, r = –0,70;
P = 0,0001) y nematodos totales (r = –0,65; P = 0,0006, r = –0,66;
P = 0,0005), respectivamente. Incrementos en el contenido de Mn en
las raíces redujeron el número de Radopholus similis (r = –0,80;
P < 0,0001) y nematodos totales (r = –0,74; P< 0,0001). Conforme
aumentó el contenido de Ca en las raíces, decreció el número de
R. similis (r = –0,60; P = 0,0019) y nematodos totales (r = –0,57; P = 0,0037).
Se requieren futuros estudios que evalúen el efecto de la nutrición en
el número y daño de los nematodos y el efecto de los nematodos en la
absorción de nutrientes.
Palabras claves: Helicotylenchus spp., Meloidogyne spp., Pratylenchus
spp.,Radopholus similis
ABSTRACT
The relationship between soil or root nutrient content with root weight
and number of banana root (Musa AAA) nematodes was studied through
analyzing commercial results from 1997-2002, comparing paired
samples from a punctual sampling and assessing 12 successive
samplings within two farms. The soil or roots nutrient values were
correlated with total and functional root weight and number of
nematodes in the banana roots. As Ca (r = 0.86; P = 0.0248), P (r = 0.81;
P = 0.0502) and Mn (r = 0.89; P = 0.0169) soil content increased the
number of Helicotylenchus spp. increased in the roots. Increments in
soil organic matter (r = –0.89; P = 0.0169) decreased Helicotylenchus
spp. numbers in the roots. Radopholus similis and total nematodes in
roots, and root content did not correlate with any of the soil variables
studied. As Fe and Cu in the root increased, the number of R. similis
(r = –0.64; P = 0.0008, r = -0.70; P = 0.0001) and total nematodes
(r = –0.65; P = 0.0006, r = –0.66; P = 0.0005) decreased, respectively.
Increments in root Mn content decreased R. similis (r= -0.80; P< 0.0001)
and total nematodes (r = -0,74; P < 0,0001) numbers. As root Ca
content increased, numbers of R. similis (r= -0.60; P= 0.0019) and total
nematodes (r = –0.57; P = 0.0037) decreased. More research including
the effect of plant nutrition on the number and damage of nematodes
and the effect of nematodes on nutrients up take is suggested.
Key words: Helicotylenchus spp., Meloidogyne spp., Pratylenchus
spp., Radopholus similes
INTRODUCCIÓN
La producción de un agroecosistema de banano depende
de factores abióticos y bióticos. Dentro de los factores
abióticos las características físico-químicas del suelo
son determinantes junto con las condiciones de clima
para una producción eficiente. En Costa Rica el área
de producción comercial de banano para la exportación
Recibido: 9/2/2011
Aceptado: 18/7/2011
163

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Araya et al.
se define básicamente en función de la ubicación geográfica
y del origen del suelo en tres zonas [López y
Solis, 1991]: oeste (cantones Sarapiquí, Pococí y
Guácimo), este (cantones de Siquirres, Matina y
Talamanca), ubicadas ambas en la Vertiente Atlántica
o Caribe, y sur (cantones de Osa, Golfito y Corredores)
localizada en el Pacífico del país. La división de la Vertiente
Atlántica en zona este y oeste se hace con la separación
natural del cauce del río Reventazón, y el nombre
de cada zona se deriva de su ubicación con respecto
a la posición del río [Dóndoli et al., 1968; Lara, 1970;
Jiménez, 1972]. Los suelos de la zona oeste son de origen
volcánico, y sedimentario los de las zonas este y sur .
En sistema radical, además de proveerle sostén a la planta,
interviene en la absorción de agua y nutrientes, así
como en el intercambio de sustancias de crecimiento con
el tallo. De acuerdo con López y Espinoza (1995), de los
16 nutrientes normalmente reconocidos como esenciales
para la planta, 13 son suplidos por el suelo y absorbidos
por la raíces. Acevedo (1997) determinó en el cv. Grande
Naine (Musa AAA) una correlación negativa (r = 0,40;
P = 0,0097) entre la concentración de Fe en el suelo y el
peso de la raíz funcional. Esta respuesta no fue congruente
con el resultado de Vargas (1999), quien bajo condiciones
de toxicidad de Fe en medio hidropónico con el cv.
Grande Naine (Musa AAA) no encontró reducción, y
por el contrario, hubo un ligero incremento en el peso
fresco de las raíces con el exceso inducido de dicho
nutrimento. El mismo autor observó ausencia de respuesta
sobre el peso fresco de las hojas en presencia de
niveles tóxicos de Fe y Mn, y sugirió un escaso o inexistente
efecto de la toxicidad inducida de estos oligonutrientes
sobre el sistema radical.
Similares resultados fueron observados por Vargas
(2001) en plátano (Musa AAB, cv. Hartón semigigante),
donde plantas con síntomas de toxicidad de Mn en
domos de reciente construcción no expresaron reducción
en el crecimiento ni en la productividad; no obstante,
Acevedo (1997) encontró una correlación negativa
entre el contenido de Mn en las raíces y el peso de la
raíz funcional (r = –0,32; P = 0,047) y positiva entre el
Fe y el Mn y el peso de la raíz no funcional (r = 0,64;
P = 0,0001 y r = 0,71; P =0,0001, respectivamente). Cuando
la concentración de Fe en las raíces alcanzó de 1000 a
1500 mg/kg la masa radical disminuyó notoriamente.
En el cultivo del banano los nematodos son el factor
biótico que más afecta negativamente el desarrollo y la
sanidad del sistema radical al reducir la producción.
La relación de dichos nematodos con los nutrientes del
suelo y las raíces ha sido poco estudiada. Tabora et al.
(2002) sugirieron que la toxicidad en el suelo de Fe, Mn
y Zn favorece la infección por nematodos en las raíces
de banano. De acuerdo con Acevedo (1997), existe una
tendencia a encontrar más nematodos en las raíces conforme
aumenta el contenido de Fe en ellas, especialmente
a partir de 1000 mg/kg; sin embargo, Ferreira et
al. (2006) no encontraron una correlación entre el contenido
de nutrientes en el suelo y el número de R. similis
en bananos del cultivar Prata Ana (Musa AAB). El
objetivo del presente estudio fue determinar la relación
entre el contenido de nutrientes en el suelo o en las
raíces con el peso de raíces y número de nematodos en
banano.
MATERIALES Y MÉTODOS
Se realizaron tres estudios para determinar la relación
entre el contenido de elementos en el suelo o las raíces y
el peso de raíces y número de nematodos.
1. Relación entre el contenido de nutrientes en el suelo
con el peso de raíces y número de nematodos en plantaciones
comerciales de banano
Se analizaron datos de plantaciones comerciales de banano
de los cantones de Sarapiquí, Pococí, Guácimo
(zona oeste), Siquirres, Matina y Talamanca (zona este),
pertenecientes a la zona Atlántica o Caribe de Costa
Rica, más los cantones de Osa, Golfito y Corredores
(zona sur) en el Pacífico del país. La precipitación anual
y su promedio mensual de algunos de los cantones productores
revelaron un mínimo anual de 2250 mm y un
máximo de 5750 mm. Los promedios mensuales mostraron
que de enero a abril fueron los meses de menor
precipitación. Todas las plantaciones disponen de una
red de drenajes primarios, secundarios y terciarios para
la evacuación de los excesos de agua interna y superficial
durante las precipitaciones intensas.
Las plantas florecidas se apuntalaron con doble cuerda
de nailon a las plantas vecinas o con una cuerda de nailon
al cable aéreo. El control de sigatoka negra (Mycosphaerella
fijiensis, Morelet) se mantuvo en forma adecuada
con deshoja, despunta, deslaminado y mediante
aspersiones foliares alternas de fungicidas sistémicos y
protectantes en mezcla con agua o aceite agrícola. La
fertilización se realizó cada dos, tres o cuatro semanas
con fórmulas integrales que suplieron 300-400 kg
N, 0-50 kg P 2
O 5
, 400-500 kg K 2
O, 50-150 kg MgO y 50-
100 kg S por hectárea. El CaCO 3
se aplicó hasta 1000 kg/ha
164

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
de acuerdo con los requerimientos. El deshije se realizó
cada ocho semanas y se regularon las unidades de producción
a madre, hijo y nieto, en forma lineal en plantaciones
sembradas en tresbolillo y con deshije direccionado en plantaciones
establecidas en doble surco.
En el estudio se consideraron los datos de los años
1997-2002 de las bases de datos de las secciones de
Suelos y Nematología de Corbana, de forma que coincidieran
con el mismo mes para cada una de las fincas
bananeras. Las muestras se organizaron según
cantón de procedencia. El número de muestras de
nematodos y suelo por cantón se indican en las Tablas
1 y 2. Las plantaciones muestreadas tienen un
amplio rango de edad, desde los tres hasta los treinta
y cinco años de establecidas, con aplicaciones regulares
de nematicida. Los clones cultivados son
Grande Naine, Williams y el Valery, todos del
subgrupo Cavendish (Musa AAA).
Tabla 1. Poblaciones (media) de nematodos por 100 g de raíces y contenido (g)
de raíces en los diferentes cantones productores de banano (Musa AAA)
entre 1997 y 2002
Cantón Nf Nm Rs He Me Pr Nt Rt Rf
Sarapiquí 3 202 12 245 395 606 129 13 375 62 51
Pococí 13 359 14 334 307 252 64 14 959 88 66
Guácimo 10 300 15 345 1584 765 180 17 874 75 58
Siquirres 7 315 16 011 1696 1297 137 19 142 93 75
Matina 12 155 11 583 2094 607 188 14 474 108 85
Talamanca 5 415 12 035 2875 626 259 15 791 71 60
Zona Sur* 9 133 21 819 7685 565 224 30 293 60 50
Nf: Número de fincas por cantón, Nm: Número de muestras analizadas, Rs: Radopholus similis,
He: Helicotylenchus spp., Me: Meloidogyne spp., Pr: Pratylenchus spp., Nt: Nematodos totales
(Radopholus similis + Helicotylenchus spp. + Meloidogyne spp. + Pratylenchus spp.), Rt: Raíz total,
y Rf: Raíz funcional
* Zona sur incluye muestras de los cantones de Osa, Golfito y Corredores.
Tabla 2. Promedios de 1997 a 2002 de pH, nutrientes y materia orgánica en muestras de suelo
en los diferentes cantones productores de banano (Musa AAA)
Cantón Nf Nm pH
AE Ca Mg K P Fe Cu Zn Mn MO
cmol/L mg/L %
Sarapiquí 3 216 5,2 1,3 7,7 2,8 1,3 21,6 282 6,7 1,7 31,5 3,4
Pococí 13 579 5,1 1,4 8,2 2,6 1,4 14,8 152 2,9 1,8 36,8 4,8
Guácimo 10 499 5,6 0,7 13,2 3,4 1,2 22,2 202 4,1 2,0 51,3 3,5
Siquirres 7 446 5,3 1,8 20,7 7,1 1,4 54,2 298 7,1 3,0 67,6 2,6
Matina 12 298 5,2 1,6 24,5 6,5 1,2 38,7 319 9,2 2,4 90,1 2,7
Talamanca 5 799 5,2 1,5 20,8 5,6 1,2 53,4 317 9,1 2,6 78,8 3,2
Zona sur* 9 163 5,5 0,7 26,9 5,6 1,4 47,0 274 148,3 5,0 53,5 3,0
Nf: Número de fincas por cantón, Nm: Número de muestras de suelo analizadas, MO: Materia orgánica, A.E.: Acidez
extractable.
* Zona sur incluye muestras de los cantones de Osa, Golfito y Corredores.
Las muestras de suelo se tomaron en la banda de fertilización
de plantas entre uno y ocho días de florecidas.
Cada una comprendió 16 submuestras procedentes de
10 ha, que se tomaron con la ayuda del barreno de tornillo
en una profundidad de hasta 30 cm. Las muestras
compuestas se colocaron en bolsas plásticas debidamente
identificadas y se enviaron al Laboratorio Químico de
Corbana para su proceso; allí se sometieron a extracción
por el método de Mehlich III [Mehlich, 1984] para
la determinación de Ca, Mg, K, P, Fe, Cu, Zn y Mn. La
lectura de todos los nutrientes se efectuó por medio de
un espectrofotómetro de plasma modelo Optima 3000.
165

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Araya et al.
La acidez, pH y la materia orgánica se determinaron
de acuerdo con el método descrito por Díaz y Hunter
(1978), por extracción con KCl 1M, y titulado con hidróxido
de sodio se determinó la acidez; con agua se
extrajo para la determinación del pH. La materia orgánica
se determinó por digestión con una mezcla de
K 2
Cr 2
O 7
y H 2
SO 4
y valoración con sulfato amónico
ferroso. Los datos de las muestras de suelo se clasificaron
de acuerdo con los ámbitos de bajo, medio y alto
contenido de cada nutriente según los requerimientos
del cultivo [Soto, 1992; Bertsch, 1995; López y Espinoza,
1995; Arias et al., 2003].
Cada muestra para análisis de nematodos se conformó
por las raíces de cinco plantas. Los cinco puntos de
muestreo se distribuyeron al azar a lo largo de cables
con aproximadamente 10-12 ha. Las muestras se tomaron
en el intermedio de plantas entre uno y ocho
días de florecidas, y su respectivo hijo de sucesión, o al
frente del hijo de sucesión. Se excavó en la base un hoyo
de 15 cm de longitud por 15 cm de ancho por 30 cm de
profundidad (volumen 6750 cm 3 de suelo), se recolectaron
todas las raíces presentes en bolsas plásticas debidamente
identificadas y se enviaron al laboratorio. La
extracción de nematodos se realizó por el método de
licuado-tamizado desarrollado por Taylor y Loegering
(1953), modificado por Araya (2002), y se expresó el
número por 100 g de raíces.
Se calcularon promedios del número de nematodos (por
especie y nematodos totales), contenido de raíces y de
cada uno de los nutrientes considerados en los análisis
químicos de suelo por zonas, mes, año y cantón. Los
nutrientes en el suelo y contenido de nematodos en las
raíces de banano se correlacionaron por zona, mes, año
y cantón mediante el coeficiente de correlación lineal
de Pearson. Como se notó que la zona sur tenía gran
influencia en los coeficientes de correlación obtenidos
por cantón, se repitió el análisis de correlación y se excluyó
a la zona sur. Se utilizó el método stepwise de
selección de variables de regresión para explicar la magnitud
de las poblaciones de R. similis.
2. Relación entre el contenido de nutrientes en el suelo o
raíces y el peso de raíces y número de nematodos en
muestras pareadas de un muestreo puntual
Se analizaron muestras pareadas y puntuales de raíces
y suelo de dos fincas con condiciones agroecológicas diferentes.
De acuerdo con la metodología de muestreo
para nematodos descrita en el primer estudio, se tomaron
32 y 72 muestras de raíces y suelo de una finca
ubicada en el cantón de Siquirres, y otra en el cantón
de Talamanca, respectivamente. Las muestras de raíces
se conformaron de cinco hijos de sucesión, y las de
suelo se obtuvieron de los mismos cinco hoyos que se
excavaron al frente del hijo para colectar las raíces.
De cada muestra se seleccionaron al azar cinco raíces
gruesas para estimar el daño [Moens et al., 2001]. Las
raíces se cortaron a 10 cm de longitud, se dividieron
longitudinalmente y en una mitad se midió en cada
borde la longitud del tejido necrosado (cm) o de coloración
rojiza-púrpura. El porcentaje de daño de cada raíz
se calculó a partir de la suma de las longitudes de ambos
bordes dividido por dos para promediar, y dividido
por la longitud de un tramo de raíz (10 cm) se obtiene
la relación de longitudes; luego se sumó el valor
obtenido para cada una de las cinco raíces de cada muestra
y se dividió entre cinco, que fue el número de raíces
evaluadas por muestra. Esto se multiplicó por 100 para
obtener el porciento de afectación (fórmula). El análisis
químico de los nutrientes en el suelo y la extracción
de nematodos en las raíces se realizó según la metodología
descrita en el primer estudio.
r1 + r2
+ r3
+ r4
+ r5
b1 + b2
% daño = x100 Donde r =
5
2 x10
r: Razón de daño por raíz
b: Longitud de daño en el borde (cm)
Como de cada muestra de raíz la extracción de
nematodos se realizó de 25 g, el resto de la muestra se
trasladó al Laboratorio Químico de Corbana para determinar
el contenido de nutrientes. Las raíces se colocaron
en un horno a 70 °C hasta sequedad y se pasaron
a un molino Thomas Scientific Model 4 con malla de
1 mm-d. Medio gramo de las raíces molidas se digirierón
en 3 mL de ácido nítrico y 3 mL de peróxido de hidrógeno
en un microondas modelo Mars Xpress durante
20 min a 200 °C. La solución obtenida se diluyó con
agua destilada y desionizada hasta 50 mL. La lectura
de Ca, Mg, K, P, S, Fe, Cu, Zn, Mn y B se efectuó por
medio del espectrofotómetro de plasma modelo Optima
3000. El N se leyó en un analizador de N por combustión
seca Model Rapid N de Elementar.
Los datos se sometieron a un análisis de correlación
lineal de Pearson entre las variables raíz total, raíz funcional,
R. similis, Helicotylenchus spp., Meloidogyne spp.,
Pratylenchus spp., nematodos totales (suma de los géneros
parásitos presentes), daño y el contenido de
nutrientes en el suelo y las raíces.
166

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
3. Relación entre el contenido de nutrientes en las raíces
con su peso y número de nematodos a través de 12
muestreos
Se siguió la misma metodología de muestreo descrita anteriormente
y se tomaron 104 muestras mensuales durante
doce meses de la misma sección dentro de cada finca,
una localizada en el cantón de Siquirres y otra en el de
Talamanca. En el laboratorio las raíces de cada muestra
se sometieron al mismo proceso de extracción de
nematodos descrito anteriormente. Las raíces sobrantes
de cada muestra se trasladaron al Laboratorio Químico
para la determinación de la concentración de nutrientes
de igual forma que el procedimiento descrito para el segundo
estudio. Los datos de Fe y Mn en las muestras de
raíces se clasificaron en ámbitos de bajo, medio y alto
contenido del nutriente de acuerdo con los datos reportados
por Acevedo (1997). De manera que los rangos para
Fe fueron Fe < 500 mg/cmol bajo, 500 Fe 1000 medio
y Fe > 1000 mg/cmol alto, y para Mn < 50 mg/cmol bajo,
50 Mn 150 medio y Mn > 150 mg/cmol alto.
Se determinaron los promedios mensuales del contenido
de nutrientes en las raíces y se estimó el número de
nematodos, pesos de raíces y se calculó el daño. Los datos
se sometieron a un análisis de correlación lineal de Pearson
entre las variables raíz total, raíz funcional, R. similis,
Helicotylenchus spp., Meloidogyne spp., Pratylenchus spp.,
nematodos totales (suma de los géneros parásitos presentes),
daño y contenido de nutrientes en las raíces.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Relación entre el contenido de nutrientes en el suelo y el
peso de raíces y número de nematodos en plantaciones
comerciales de banano
El análisis de la base de datos de 1997 a 2002 permitió
usar una cantidad de muestras representativa de toda
el área productora de banano del país. El mayor número
promedio de nematodos por 100 g de raíces en el
período 1997-2002 se encontró en la zona sur (cantones
Osa, Golfito y Corredores) del país con 21 819 R. similis,
7685 Helicotylenchus spp. y 30 293 de nematodos
totales (Tabla 1). En los cantones Sarapiquí, Pococí,
Guácimo, Siquirres, Matina, Talamanca de la zona
Atlántica, los promedios de R. similis estuvieron
comprendidos entre 11 583 y 16 011, y los de nematodos
totales entre 13 375 y 19 142 individuos por 100 g de
raíces. Las plantaciones de los cantones de Guácimo y
Siquirres pertenecientes a la zona este presentaron la
mayor infección de nematodos. En general, las poblaciones
de Helicotylenchus spp., Meloidogyne spp. y
Pratylenchus spp. fueron bajas en todos los cantones.
Las características químicas de los suelos de las fincas
incluidas en el estudio (Tabla 2) fueron similares entre
sí en los cantones de Sarapiquí, Pococí y Guácimo (zona
oeste), y entre Siquirres, Matina y Talamanca (zona
este). Los últimos tres cantones se caracterizan por tener
mayores contenidos de Ca, Mg, P, Fe, Cu, Zn y Mn, y
menor de materia orgánica que los tres primeros. Los
valores de pH se concentraron en los niveles bajo (71 %)
y medio (27 %). La frecuencia de muestras del nivel
alto y medio de acidez extractable fue similar con el 48
y el 52 %, respectivamente (Tabla 3). El 68 y el 67 % de
las muestras presentaron alto contenido de K y P, respectivamente.
El mayor número de muestras de Mg y
Cu se ubicaron en el nivel medio con el 88 y el 89 %. Los
contenidos de Ca se agruparon en los niveles alto (43 %)
y medio (53 %), los de Zn en medio (56 %) y bajo (44 %),
los de Fe en el nivel medio con 89 %, y los de Mn se
concentraron en el nivel alto (59 %) y medio (41 %).
De acuerdo con el análisis de correlación por zonas, mes
y año (este, oeste y sur), se encontró que la mayor asociación
ocurrió cuando al aumentar el contenido de Cu
aumentó el número de Helicotylenchus spp. (r = 0,67;
P < 0,0001) y nematodos totales (r = 0,45; P = 0,0016).
Por tanto, se descartó la presentación de las correlaciones
por la categorización de zonas. Cuando se hicieron
las correlaciones de los seis cantones de la región Atlántica
más la zona sur, solamente tres de las 11 características
químicas del suelo estudiadas correlacionaron
con alguno de los nematodos presentes (Tabla 4).
Al aumentar los contenidos de Ca (r = 0,77; P = 0,0435)
en el suelo aumentó el número de Helicotylenchus spp.
en las raíces. Similarmente, incrementos en los contenidos
de Cu en el suelo aumentaron el número de R. similis
(r = 0,86; P = 0,0129), Helicotylenchus spp. (r = 0,94;
P = 0,0015) y nematodos totales (r = 0,93; P = 0,0019)
en las raíces. También aumentos en el contenido de Zn
en el suelo resultaron en mayores poblaciones de R. similis
(r = 0,82; P = 0,0212), Helicotylenchus spp. (r = 0,96;
P = 0,0006) y nematodos totales (r = 0,94; P = 0,0015).
Ninguna de las características químicas del suelo
correlacionó con el peso de raíz total o funcional. Los
bajos valores de correlación encontrados al analizar los
datos por la categorización de zonas (este, oeste y sur)
difieren de lo esperado. De este modo se agruparon fincas
según el origen de los suelos de cada zona, por lo que
se esperaba una alta correlación. La falta de correlación
por zonas motivó a desestimar su presentación, y en su
defecto a realizar y presentar el análisis por cantones.
167

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Araya et al.
Tabla 3. Frecuencias (%) y ámbitos de los niveles alto, medio y bajo de pH y del contenido
de nutrientes en el suelo de 3000 muestras tomadas de 1997 a 2002
Alto Medio Bajo
Nutriente Unidad
Frecuencia Ámbito Frecuencia Ámbito Frecuencia Ámbito
pH – 2 > 6,5 27 5,5 a 6,5 71 < 5,5
A.E. cmol/L 48 > 1,5 52 0,5 a 1,5 0 < 0,5
K cmol/L 68 > 1 19 0,6 a 1,0 13 < 0,6
Ca cmol/L 43 > 20 53 5, 0 a 20 4 < 5
Mg cmol/L 1 > 10 88 2,3 a 10 11 < 2,3
P mg/L 67 > 40 20 20 a 40 13 < 20
Fe mg/L 11 > 50 89 10 a 50 0 < 10
Cu mg/L 11 > 20 89 2,0 a 20 0 < 2
Zn mg/L 0 > 10 56 2,0 a 10 44 < 2
Mn mg/L 59 > 50 41 5,0 a 50 0 < 5
A.E.: Acidez extractable.
Tabla 4. Correlación y probabilidad asociada del pH, contenidos de los nutrientes
y materia orgánica en el suelo con el número de nematodos y peso de raíces
en banano (Musa AAA) de seis cantones de la región Atlántica (N = 6)
y de esos seis más la zona sur de Costa Rica (N = 7)
pH
A.E.
Ca
Mg
K
P
Fe
Cu
Zn
Mn
MO
pH
Rs He Me Pr Nt Rt Rf
Seis cantones de la región Atlántica más la zona sur (N = 7)
0,63 0,45 0,25 0,33 0,60 –0,31 –0,35
0,1302 0,3041 0,5940 0,4619 0,1527 0,4954 0,4393
–0,58 –0,52 0,33 –0,29 –0,57 0,62 0,69
0,1665 0,2344 0,4617 0,5236 0,1814 0,1355 0,0854
0,39 0,77 0,30 0,72 0,60 0,18 0,28
0,3794 0,0435 0,5052 0,0688 0,1527 0,6968 0,5405
0,15 0,44 0,61 0,51 0,32 0,42 0,54
0,7430 0,3251 0,1463 0,2372 0,4788 0,3444 0,2061
–0,47 –0,15 –0,04 –0,49 –0,34 –0,22 –0,22
0,2898 0,7454 0,9268 0,2644 0,4476 0, 6337 0,6382
0,23 0,55 0,57 0,67 0,42 0,06 0,20
0,6134 0,1947 0,1806 0,0981 0,3427 0,9012 0,6607
–0,18 0,29 0,45 0,63 0,05 0,06 0,22
0,6971 0,5148 0,3087 0,1231 0,9149 0,8858 0,6383
0,86 0,94 –0,13 0,40 0,93 –0,48 –0,45
0,0129 0,0015 0,7677 0,3700 0,0019 0,2750 0,3059
0,82 0,96 0,16 0,53 0,94 –0,29 –0,23
0,0212 0,0006 0,7222 0,2223 0,0015 0,5171 0,6240
–0,23 0,22 0,32 0,62 –0,02 0,56 0,66
0,6168 0,6275 0,4719 0,1406 0,9661 0,1862 0,1068
–0,10 –0,39 –0,70 –0,59 –0,28 –0,11 –0,24
0,8268 0,3825 0,0753 0,1594 0,5441 0,8034 0,6003
0,58 –0,18 0,35 0,21 0,65 –0,13 –0,19
0,2222 0,7335 0,4995 0,6896 0,1628 0,8028 0,7177
168

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
A.E.
Ca
Mg
K
P
Fe
Cu
Zn
Mn
MO
–0,16 0,14 0,31 –0,09 –0,03 0,47 0,58
0,7595 0,7910 0,5504 0,8606 0,9548 0,3441 0,2267
–0,19 0,86 0,46 0,66 0,32 0,61 0,72
0,7164 0,0248 0,3515 0,1520 0,5313 0,2009 0,1066
–0,02 0,74 0,65 0,48 0,43 0,60 0,73
0,9630 0,0922 0,1562 0,3264 0,3894 0,2073 0,1001
0,30 –0,60 0,01 –0,74 –0,03 –0,04 –0,05
0,5608 0,2014 0,9765 0,0947 0,9471 0,9338 0,9259
–0,05 0,81 0,65 0,63 0,44 0,24 0,41
0,9178 0,0502 0,1603 0,1767 0,3777 0,6419 0,4242
–0,50 0,64 0,47 0,66 –0,05 0,12 0,28
0,3061 0,1674 0,3477 0,1531 0,9249 0,8243 0,5831
–0,63 0,71 0,30 0,72 –0,15 0,18 0,34
0,1795 0,1097 0,5641 0,1038 0,7764 0,7288 0,5064
0,15 0,74 0,49 0,19 0,60 0,41 0,55
0,7690 0,0868 0,3203 0,7176 0,2002 0,4176 0,2592
–0,29 0,89 0,32 0,71 0,22 0,59 0,69
0,5691 0,0169 0,5385 0,1144 0,6722 0,2145 0,1245
–0,29 –0,89 –0,32 –0,71 0,22 0,59 0,69
0,5691 0,0169 0,5385 0,1144 0,6722 0,2145 0,1245
Rs: Radopholus similis, He: Helicotylenchus spp., Me: Meloidogyne spp., Pr: Pratylenchus spp.,
Nt: Nematodos totales (R, similis + Helicotylenchus spp. + Meloidogyne spp. + Pratylenchus spp.),
Rt: Raíz total, Rf: Raíz functional, MO: Material orgánica.
La observación de la dispersión de los datos hizo evidente
que en varios casos un solo punto, correspondiente
generalmente a la zona sur, fue el responsable de
la alta correlación lineal. Cuando en el análisis se excluyeron
los datos de la zona sur se encontró que las correlaciones
de Cu y Zn con los nematodos desaparecieron.
Al aumentar el contenido de Ca (r = 0,86; P = 0,0248),
P (r = 0,81; P = 0,0502) y Mn (r = 0,89; P = 0,0169) en
el suelo, aumentó el número de Helicotylenchus spp. en
las raíces. Incrementos en el contenido de materia orgánica
redujeron (r = –0,89; P = 0,0169) el número de
Helicotylenchus spp. Ningún nutriente en el suelo se
asoció con el número de R. similis o nematodos totales
en las raíces. Nuevamente ninguna de las características
químicas del suelo correlacionó con el peso de raíz
total o funcional.
Cuando se hizo la selección de variables de regresión a
partir de todos los datos originales por finca y muestreo,
el Cu fue el nutriente que más contribuyó a explicar el
número de R. similis con R 2 –parcial = 0,0994; P = 0,0007,
seguido del pH, con R 2 –parcial = 0,0362; P = 0,0348.
Las variables seleccionadas para explicar los datos de
nematodos totales fueron Cu con R 2 –parcial = 0,2100;
P < 0,0001 y pH con R 2 –parcial = 0,0411; P = 0,0161.
Excluidos los datos de la zona sur, ninguna variable
explicó significativamente a R. similis ni a nematodos
totales. En el análisis de las medias de cantones, el Cu
tuvo R 2 –parcial = 0,7411; P = 0,0129 y ningún otro
nutriente contribuyó significativamente a la explicación
de R. similis; sin embargo, tres variables fueron
seleccionadas para explicar nematodos totales: Zn con
R 2 –parcial = 0,8874; P = 0,0015, pH con R 2 –parcial = 0,0665;
P = 0,0742 y K con R 2 –parcial = 0,0379; P = 0,0336. Tanto
para R. similis como para nematodos totales, cuando
del análisis se excluyó a la zona sur todos los efectos
desaparecieron.
Las correlaciones encontradas de Cu-Zn con el número
de nematodos en el análisis hecho con los seis cantones
del Caribe más la zona sur, desaparecieron cuando se
excluyó a la zona sur del análisis. Dado que la correlación
ocurrió por la inclusión de esta zona, no se profundizó
en el análisis de los nutrientes que dieron alta
correlación, porque no tendría aplicación práctica. La
asociación del contenido de Cu en el suelo con el contenido
de nematodos en las raíces fue baja, y el que más
estaba asociado. No necesariamente debe concluirse que
haya un efecto del Cu. El responsable directo de dicho
efecto podría ser un factor biótico o abiótico (excluidos
169

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Araya et al.
los otros nutrientes considerados en los análisis de suelo)
asociado al Cu en la zona sur. Los resultados del
análisis de regresión para la selección de variables sustentó
la decisión de la exclusión de la zona sur en los
análisis de correlación, al resultar el Cu como el elemento
que más contribuyó a explicar el número de R.
similis y nematodos totales. El contenido de Cu en la
zona sur fue 22,7 veces mayor al promedio de los seis
cantones de la zona Atlántica, y se conoce que para
encontrar correlación entre dos variables se necesita una
variación amplia en cada una de las variables.
Independientemente de la inclusión o no de los datos
de la zona sur en el análisis de correlación, se encontró
de nuevo que aumentos en los niveles de Ca en el suelo
favorecieron el número de Helicotylenchus spp. en las
raíces. Esto ocurrió porque los contenidos de Ca de la
zona sur son similares a los de los cantones de Siquirres,
Matina y Talamanca (zona este) en congruencia con el
origen de los suelos [Dondoli et al., 1968], y superado
en dos y tres veces el contenido en los cantones de
Sarapiquí, Pococí y Guácimo (zona oeste).
Cuando se consideraron solamente los cantones de la zona
Atlántica, surgió que incrementos en el contenido de P
y Mn en el suelo favorecieron el número de Helicotylenchus
spp. en las raíces, y aumentos en el porcentaje
de materia orgánica disminuyeron su población. En
este estudio el 59 % de las muestras contenían más de
50 mg/L de Mn y solo el 8 % de las muestras superaron
los 100 mg/L de Mn. Vargas (2001) observó síntomas de
toxicidad de Mn en hojas de plátano cuando la concentración
de Mn, en el suelo fue de 103 mg/L sin deterioro
de la capacidad productiva de la planta. Lahav e Israeli
(2000) y Moreira (1999) indicaron que el banano puede
soportar altos niveles de Mn. En concordancia, Bayona
(1988) encontró en Colombia que plantas de Valery y
Grande Naine no mostraron daños por Mn aun a niveles
de 600 mg/L en el suelo. En plantas de Williams cultivadas
en arena, Turner y Barkus (1983) observaron que
dicho cultivar tolera altas concentraciones de Mn en la
solución del suelo.
La reducción en la población de Helicotylenchus spp.
con incrementos en el contenido de materia orgánica es
contrario a lo observado por Quénéhervé (1988), quien
reporta altas poblaciones de este nematodo en suelos
con alto contenido de materia orgánica. Este efecto
supresor de la materia orgánica probablemente se relacione
con una mayor diversidad biológica de microorganismos
en el suelo que pueden contactar directamente
o a través de sus metabolitos secundarios al nematodo,
por ser un ectoparásito que desarrolla la mayor parte
de su ciclo de vida en el suelo [Siddiqi, 1973; Orion y
Bar, 1995]. La ausencia de correlación entre la materia
orgánica (MO) y R. similis concuerda con lo reportado
por Quénéhervé (1988) y Okech et al. (2000), y probablemente
se relacione con el hábito de alimentación de
R. similis, que es un endoparásito migratorio que completa
su ciclo de vida dentro de la raíz [Orton y Siddiqi,
1973].
La falta de correlación de los contenidos de Fe y Mn en
el suelo con las poblaciones de nematodos y peso de
raíces contrasta con lo sugerido por Acevedo (1997) y
Tabora et al. (2002), quienes reportaron que excesos de
Fe y Mn en el suelo favorecían la presencia de nematodos
y reducirían la raíz funcional. Esto podría deberse a la
ausencia de muestras con bajo contenido de esos
nutrientes. De las 3000 muestras de suelo consideradas
en el estudio, en el caso específico de Fe hubo una desproporción
en la cantidad de muestras en cada nivel.
La mayoría tenían un nivel medio (89 %), lo que dificulta
detectar una correlación. Algo semejante ocurrió
con el Mn, donde la gran mayoría de las muestras estaban
en el nivel alto (59 %) y medio (41 %). En el caso
del Zn, la desproporción fue por la ausencia de muestras
de alto contenido del nutriente.
El contenido de K en el suelo no correlacionó con ninguno
de los nematodos detectados en desacuerdo con lo
observado por Ferreira et al. (2006), quienes citan correlación
positiva en una plantación comercial de banano
en Brasil. También se aleja de lo encontrado por Cássia
et al. (2006), quienes indican una correlación positiva
entre el nivel de K y el número de M. javanica y H. multicinctus.
Bwamiki et al. (2003) sugieren que con niveles
de K más bajos de los recomendados en banano podría
reducirse el impacto de R. similis. En plantas de
frijoles infectadas con Meloidogyne incognita y fertilizadas
con un nivel deficiente, óptimo y excesivo de K,
se observó que la madurez de las hembras del nematodo
se retardaba, y el número de huevos producidos por
hembra se reducía en las plantas con niveles deficientes
del nutriente [Oteifa, 1953]. En otros cultivos infectados
de nematodos se reporta que la fertilización racional
y balanceada de K favorece las poblaciones de
nematodos [Chambers, 1985], mientras en otros
patógenos se cita que reduce su incidencia y aumenta
los rendimientos [Anónimo, 1998].
La ausencia de correlación entre el pH y el número de
R. similis corrobora lo reportado por Quénéhervé
(1988), Okech et al. (2000) y Cássia et al. (2006); sin
170

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
embargo, estos autores encontraron correlación positiva
del pH con Helicotylenchus spp., relación no observada
en el presente estudio. En Filipinas, Davide
(1980) encontró mayores poblaciones de R. similis y
M. incognita a pH entre 5,0 y 5,6. Según Norton
(1979), los nematodos pueden tolerar rangos amplios
de pH; por consiguiente, solo valores extremos, de
muy bajo o muy alto, afectaría su población; sin embargo,
Pattison (2006) observó en plantaciones de
Costa Rica que a pH neutros se reduce el número de
nematodos parásitos de las raíces del banano. En este
estudio solamente el 2 % de las 3000 muestras tenían
pH mayores a 6,5.
De las 11 variables de suelo (pH, acidez extractable, Ca,
Mg, K, P, Fe, Cu, Zn, Mn, materia orgánica) estudiadas,
con excepción de Ca, P, Mn y MO, que se relacionó con el
número de Helicotylenchus spp., ninguna se asoció con el
número de R. similis, nematodos totales o el contenido
de raíces. Pareciera entonces que las características químicas
del suelo tienen poca afinidad con el desarrollo
radical y la invasión y daño inducidos por los nematodos
en las condiciones de estos estudios. Esto puede deberse
a la selección que se hace de los suelos para el cultivo del
banano, donde la gran mayoría se ubican en clase I, II y
III de aptitud agroecológica, con suelos de similar origen.
También esta ausencia o poca asociación de las características
químicas del suelo con el número de R. similis,
probablemente se deba al hábito de alimentación
de dicho nematodo que es un endoparásito migratorio
obligado, que pasa la mayor parte de su ciclo biológico
dentro de las raíces del banano.
Relación entre el contenido de nutrientes en el suelo o
raíces y el peso de raíces y número de nematodos en
muestras pareadas de un muestreo puntual
La infección total de nematodos fue parecida en ambas
fincas (Tabla 5); sin embargo, en Siquirres la proporción
de R. similis fue mayor, y la de Helicotylenchus spp.
menor que la de Talamanca. Los contenidos de los
nutrientes en el suelo y los de P, K, Mg y S en las raíces
fueron similares entre ambas fincas, mientras que los
de Ca, Fe, Cu, Zn, Mn y B fueron entre el 20 y el 46 %
mayores en la finca de Talamanca (Tabla 6).
Tabla 5. Promedios del número de nematodos por 100 g de raíces y peso (g)
de raíces en dos fincas de banano (Musa AAA) ubicadas en los cantones
de Siquirres y Salamanca
Finca
(cantón)
Nm Rs He Me Pr Nt Rt Rf
Siquirres 32 23058 671 129 155 24013 37,8 30,1
Talamanca 72 18939 5216 150 72 24377 37,8 28,1
Nm: Número de muestras analizadas, Rs: Radopholus similis, He: Helicotylenchus spp.,
Me: Meloidogyne spp., Pr: Pratylenchus spp.; Nt: Nematodos totales (Radopholus similes +
Helicotylenchus spp. + Meloidogyne spp. + Pratylenchus spp.), Rt: Raíz total, Rf: Raíz funcional.
Tabla 6. Promedios de pH, nutrientes y materia orgánica en muestras de suelo y raíces de dos fincas
de banano (Musa AAA) ubicadas en los cantones de Siquirres y Talamanca
Suelo
Finca
Ca Mg K P Fe Cu Zn Mn MO
Nm pH
(cantón)
cmol/L mg/L %
Siquirres 32 5,03 24,0 8,6 1,1 59,6 290 6,5 2,3 90 1,3
Talamanca 72 5,04 19,3 5,1 1,3 69,5 363 9,7 5,8 96 3,5
Raíces
Finca
P K Ca Mg S Fe Cu Zn Mn B
Nm
(cantón)
% base seca mg/kg
Siquirres 32 0,13 4,8 0,58 0,39 0,12 1035 13 50 209 20
Talamanca 72 0,12 4,8 0,70 0,38 0,13 1341 19 71 301 27
Nm: Número de muestras analizadas, MO: Materia orgánica.
171

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Araya et al.
Las correlaciones entre el contenido de nutrientes en el
suelo y los pesos de raíz total y funcional fueron muy
bajas (r < 0,18; P > 0,0652) (Tabla 7). Similarmente,
fueron bajas (r 0,36) para los nematodos y el daño
en las raíces, y unas pocas significativas. Aumentos en
el contenido de P (r = 0,26; P = 0,0074) en el suelo
aumentaron el número de R. similis en las raíces. Aumentos
en los contenidos de Zn (r = 0,21; P = 0,0288) y
materia orgánica (r = 0,36; P = 0,0002) en el suelo aumentaron
el número de Helicotylenchus spp. en las raíces;
por el contrario, aumentos en el contenido de Ca
(r = –0,31; P = 0,0013) y Mg (r = –0,35; P = 0,0002)
redujeron el número de Helicotylenchus spp. en las raíces.
Incrementos en los niveles de Zn (r = 0,27; P = 0,0048)
en el suelo aumentaron el número de Pratylenchus spp.
en las raíces. El porcentaje de daño en las raíces
se incrementó con aumentos en el contenido de
Mg (r = 0,25; P = 0,0099) y P (r = 0,20; P = 0,0407) en
el suelo, y se redujo con aumentos en el suelo del contenido
de Ca (r = –0,23; P = 0,0173).
Las correlaciones entre los nu trientes en las raíces y el
número de nematodos de dichas raíces fueron también
muy bajas (r 0,24) y muy pocas fueron significativas
(Tabla 7). Aumentos en el contenido de Fe (r = –0,19;
P = 0,0482), Cu (r = –0,24; P = 0,0119) y Mn (r = –0,20;
P = 0,0460) redujeron el número de R. similis en dichas
raíces. Aumentos en el contenido de B (r = 0,19;
P = 0,0479) en las raíces aumentaron el número de
Helicotylenchus spp. en ellas. Incrementos en los niveles
de Ca (r = –0,20; P = 0,0400) aumentaron el número de
Pratylenchus spp. de dichas raíces. Incrementos en contenidos
de Cu (r = –0,20; P = 0,0397) en las raíces redujeron
el número de nematodos totales de las raíces. Las
correlaciones entre los nutrientes en las raíces y el peso de
raíz total y funcional fueron también muy bajas (r 0,18)
y todas no significativas. El daño en las raíces se
correlacionó solamente con el contenido de Mn en ellas,
y aumentos (r = –0,28; P = 0,0034) en dicho nutriente
redujeron el porcentaje de daño en las raíces.
Los coeficientes de correlación observados fueron muy
bajos cuando se estudiaron datos puntuales pareados
de nutrientes en el suelo, con el número de nematodos
y peso de raíces, probablemente producto de la desproporción
en la cantidad de muestras en los rangos de
alto, medio y bajo contenido de cada nutriente.
Relación entre el contenido de nutrientes en las raíces y
su peso con número de nematodos a través de 12 muestreos
Las mayores poblaciones de R. similis y nematodos
totales se observaron en la finca de Siquirres (Tabla 8).
Con excepción de los muestreos de abril y mayo, en los
otros meses la población de dichos nematodos siempre
fue mayor en la finca de Siquirres. Los contenidos promedio
de raíz total y funcional fueron similares para
ambas fincas. En los contenidos de nutrientes (P, K,
Ca, Mg, Mg, S, Fe, Cu, Zn, Mn y B) en las raíces no se
observaron grandes diferencias entre ambas fincas (Tabla
9). De todos los nutrientes, sobresalen los altos niveles
de Fe y luego los de Mn, y fueron los valores de
cada uno similares en ambas fincas.
Aumentos en los contenidos de Ca en las raíces redujeron
el número de R. similis (r = –0,60; P = 0,0019) y
nematodos totales (r = –0,57; P= 0,0037) de dichas raíces
(Tabla 10). Similarmente, aumentos en los niveles
de Mg en las raíces disminuyó el número de R. similis
(r = –0,50; P = 0,0127) y nematodos totales (r = –0,50;
P = 0,0123) de dichas raíces. Incrementos en el contenido
de Fe también suprimieron el número de R. similis
(r = –0,64; P = 0,0008) y nematodos totales (r = –0,65;
P = 0,0006) de dichas raíces, pero aumentaron el contenido
de raíz total (r = 0,42; P = 0,0400) y raíz funcional
(r = 0,51; P = 0,0109). También aumentos en el
contenido de Cu en las raíces redujo el número de R. similis
(r = –0,70; P = 0,0001) y nematodos totales (r = –0,66;
P = 0,0005) de las raíces y redujo el daño (r = –0,42;
P = 0,0438).
Por el contrario, al aumentar el contenido de Zn en las
raíces creció el número de Helicotylenchus spp. (r = 0,67;
P = 0,0004) de las raíces. Incrementos en el contenido
de Mn en las raíces resultaron en disminución del número
de R. similis (r = –0,80; P < 0,0001) y nematodos
totales (r = –0,74; P < 0,0001). De los nutrientes estudiados,
solamente el Fe correlacionó con raíz total (r = 0,42;
P = 0,0400) y funcional (r = 0,51; P = 0,0109), y a
mayores niveles se incrementó su contenido. El daño
en las raíces se favoreció con incrementos en el contenido
de S (r = 0,47; P = 0,0239) y disminuyó con aumentos
en el contenido de Cu (r = –0,42; P = 0,0438) y B
(r = –0,54; P = 0,0081) en las raíces. Los contenidos
de Fe se agruparon en el nivel alto el 49 %, en el medio
el 46 % y en el bajo el 5 % de las muestras, y para Mn
el 94 % de ellas en el nivel alto y el 6 % en el nivel
medio.
El estudio de la correlación del contenido de nutrientes
en las raíces con su número de nematodos permitió detectar
concordancias entre los resultados del segundo
y tercer trabajo. Al aumentar el contenido de Fe y Cu
en las raíces en ambos, se redujo el número de R. similis
y nematodos totales. En el tercer trabajo, con 12
172

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
muestreos (1226 muestras) se observó que aumentos en
el nivel de Ca redujo R. similis y nematodos totales.
Esto es razonable, por cuanto se conoce que dicho elemento
forma parte de las paredes celulares [Bennett,
1993], lo que constituye una barrera física para la penetración
y movilidad del nematodo a través de las raíces.
Tabla 7. Correlación y probabilidad asociada del contenido de los nutrientes en el suelo
y las raíces con el número de nematodos y peso de las raíces y su daño en banano
(Musa AAA). N: 104 muestras (32 de una finca de Siquirres y 72 de un finca de Talamanca)
Rs He Me Pr Nt Rt Rf Daño
Suelo
pH –0,10 –0,01 –0,07 –0,09 –0,11 0,18 0,06 –0,11
0,2845 0,9303 0,4658 0,3521 0,2655 0,0652 0,5126 0,2573
Al 0,08 –0,10 0,05 0,12 0,03 –0,12 –0,02 0,04
0,4073 0,0808 0,5877 0,2203 0,7137 0,2274 0,4073 0,6514
Ca –0,02 –0,31 –0,08 0,00 –0,06 0,17 0,17 –0,23
0,7835 0,0013 0,4068 0,9995 0,5389 0,0766 0,0868 0,0173
Mg 0,05 –0,35 –0,08 0,07 –0,04 –0,00 0,11 0,25
0,5905 0,0002 0,4161 0,4468 0,6471 0,9783 0,2693 0,0099
K 0,11 0,00 –0,05 0,01 0,11 –0,17 –0,12 0,02
0,2537 0,9816 0,6247 0,8946 0,2579 0,0794 0,1960 0,8472
P 0,26 –0,05 –0,04 0,11 0,25 –0,11 0,02 0,20
0,0074 0,6226 0,7130 0,2450 0,0117 0,2813 0,8593 0,0407
Fe 0,06 0,16 0,02 –0,09 0,10 –0,06 0,01 –0,09
0,5056 0,1138 0,8489 0,3230 0,2770 0,5463 0,8985 0,3750
Cu –0,10 0,08 –0,03 0,07 –0,07 0,09 0,05 –0,06
0,3162 0,3663 0,7433 0,4430 0,4628 0,3548 0,6188 0,5106
Zn –0,03 0,21 –0,02 0,27 0,04 –0,02 –0,01 –0,02
0,7916 0,0288 0,8621 0,0048 0,7029 0,8392 0,9348 0,8665
Mn –0,14 –0,02 –0,02 0,10 –0,14 0,05 0,06 –0,14
0,1631 0,8531 0,8423 0,2989 0,1553 0,6398 0,5591 0,1491
MO –0,13 0,36 0,03 –0,06 –0,03 0,02 –0,02 –0,20
0,1860 0,0002 0,7738 0,5374 0,7628 0,8377 0,8718 0,0412
Raíces
Ca –0,08 0,04 –0,13 –0,20 –0,07 –0,14 –0,12 –0,07
0,4092 0,6830 0,1765 0,0400 0,4470 0,1648 0,2395 0,4652
Mg 0,05 0,07 0,08 –0,08 0,07 –0,13 –0,07 0,11
0,5627 0,4351 0,3994 0,3832 0,4284 0,1750 0,4345 0,2750
K 0,07 0,06 0,14 0,05 0,09 0,18 0,08 –0,03
0,4841 0,5271 0,1480 0,5929 0,3659 0,0665 0,3941 0,7396
P –0,03 –0,07 0,15 0,07 –0,05 0,12 0,15 –0,09
0,7357 0,4962 0,1285 0,4772 0,6270 0,2066 0,1300 0,3328
S –0,00 0,13 0,12 0,12 0,04 –0,01 0,07 –0,08
0,9572 0,1771 0,2221 0,2130 0,7172 0,8820 0,4687 0,4111
Fe –0,19 0,07 –0,06 –0,03 –0,17 –0,12 –0,05 –0,06
0,0482 0,4462 0,5243 0,7498 0,0789 0,1995 0,6368 0,5554
Cu –0,24 0,15 –0,02 –0,02 –0,20 –0,06 –0,04 –0,18
0,0119 0,1254 0,8622 0,8383 0,0397 0,5567 0,6668 0,0587
173

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Araya et al.
0,0119 0,1254 0,8622 0,8383 0,0397 0,5567 0,6668 0,0587
Zn –0,12 0,12 –0,03 0,06 –0,08 –0,16 –0,07 –0,14
0,2241 0,2316 0,7252 0,5361 0,3862 0,1105 0,4506 0,1378
Mn –0,20 0,07 0,01 –0,03 –0,17 –0,02 –0,04 –0,28
0,0460 0,4437 0,8915 0,7065 0,0780 0,8156 0,6849 0,0034
B –0,07 0,19 –0,01 0,11 –0,02 –0,07 –0,03 –0,08
0,4429 0,0479 0,9220 0,2554 0,8434 0,4507 0,7134 0,3900
Rs: Radopholus similis, He: Helicotylenchus spp., Me: Meloidogyne spp, Pr: Pratylenchus spp, Nt: Nematodos totales
(R, similis + HelicotylenZAZAWSchus spp, + Meloidogyne spp, + Pratylenchus spp,), MO: Materia orgánica, Rt: Raíz
total,.Rf: Raíz funcional.
Tabla 8. Promedios de muestreos del número de nematodos por 100 g
de raíces y contenido (g) de raíces en dos fincas de banano (Musa AAA)
ubicadas en los cantones de Siquirres y Salamanca
Finca
Nm Rs He Me Pr Nt Rt Rf
(cantón)
Salamanca (13 meses)
Noviembre 71 9102 5037 304 139 14 584 36 25
Diciembre 71 11 532 6861 237 124 18 754 29 22
Enero 72 7494 2783 322 105 10 705 51 43
Febrero 72 11 800 2461 472 61 14 794 46 35
Marzo 72 12 572 3161 488 200 16 422 36 28
Abril 63 19 466 5085 463 63 25 079 32 23
Mayo 72 9444 2616 583 38 12 683 31 25
Junio 72 3355 1816 311 61 5544 43 32
Julio 72 15 238 4727 300 77 20 344 34 26
Agosto 72 18 938 5216 150 72 24 377 38 28
Septiembre 63 27 822 5781 171 57 33 834 42 30
Octubre 72 17 150 6883 450 50 24 533 34 25
Promedio 13 245 4190 361 89 17 886 38 29
Siquirres (12 meses)
Noviembre 24 22 600 4383 400 400 27 783 31 22
Diciembre 36 10 322 1400 255 88 12 066 48 37
Enero 37 13 708 789 43 205 14 745 54 46
Febrero 37 14 518 2270 194 216 17 200 51 43
Marzo 31 23 200 2245 180 800 26 425 37 29
Abril 31 18 232 1870 77 451 20 632 35 27
Mayo 31 5058 980 38 129 6206 35 29
Junio 31 3600 787 116 116 4619 41 33
Julio 31 19 535 980 77 193 20 787 40 32
Agosto 31 23 058 670 129 154 24 012 38 30
Septiembre 30 41 200 2520 133 226 44 080 34 24
Octubre 31 49 032 2206 167 335 49 935 31 23
Promedio 19 914 1696 146 269 21 881 40 32
Nm: Número de muestras analizadas, Rs: Radopholus similis, He: Helicotylenchus spp.,
Me: Meloidogyne spp., Pr: Pratylenchus spp.; Nt: Nematodos totales (Radopholus similis +
Helicotylenchus spp., + Meloidogyne spp, + Pratylenchus spp.), Rt: Raíz total, Rf: Raíz funcional.
174

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Tabla 9. Promedio mensual de nutrientes en muestras de raíces de dos fincas
de banano (Musa AAA) ubicadas en los cantones de Talamanca y Siquirres
Finca
% base seca mg/kg
(cantón) Nr P K Ca Mg S Fe Cu Zn Mn B
Talamanca
Noviembre 71 0,12 5,32 0,73 0,43 0,13 986 17 61 259 17
Diciembre 72 0,12 5,45 0,71 0,42 0,12 1435 19 47 246 14
Enero 72 0,12 5,55 0,73 0,43 0,12 1602 18 27 283 11
Febrero 72 0,12 5,67 0,69 0,40 0,12 1036 16 24 267 11
Marzo 72 0,12 5,87 0,68 0,40 0,12 1058 17 24 255 10
Abril 63 0,12 5,50 0,71 0,43 0,13 1369 18 27 271 16
Mayo 72 0,12 5,19 0,77 0,43 0,12 1266 17 28 272 15
Junio 72 0,17 6,52 0,64 0,40 0,14 1421 21 35 306 16
Julio 72 0,13 5,18 0,64 0,38 0,15 937 16 46 267 17
Agosto 72 0,12 4,80 0,70 0,38 0,13 1341 19 71 302 28
Septiembre 63 0,16 6,20 0,53 0,35 0,13 866 16 63 249 21
Octubre 72 0,14 5,66 0,58 0,37 0,13 730 15 59 236 17
Promedio 70 0,13 5,58 0,68 0,40 0,13 1171 17 43 1052 19
Siquirres
Noviembre 24 0,13 5,45 0,63 0,44 0,12 830 14 23 222 8
Diciembre 36 0,19 5,77 0,64 0,41 0,14 826 15 27 227 10
Enero 37 0,17 6,20 0,59 0,38 0,14 1160 16 28 253 10
Febrero 37 0,14 5,55 0,60 0,40 0,13 1509 15 26 243 9
Marzo 31 0,13 5,35 0,59 0,39 0,13 1160 15 26 247 12
Abril 31 0,14 5,78 0,61 0,43 0,14 1077 15 28 246 32
Mayo 31 0,14 5,72 0,65 0,41 0,12 1207 17 24 253 29
Junio 31 0,17 5,93 0,66 0,42 0,12 1255 19 30 279 17
Julio 31 0,14 5,20 0,56 0,39 0,24 1248 15 25 247 11
Agosto 31 0,13 4,83 0,58 0,39 0,12 1035 13 50 209 20
Septiembre 30 0,16 5,48 0,57 0,39 0,12 705 15 47 177 13
Octubre 31 0,16 5,91 0,54 0,36 0,11 437 11 37 159 14
Promedio 31 0,15 5,62 0,60 0,40 0,14 978 15 32 221 16
Nr: Número de muestras de raíces analizadas.
De acuerdo con la hipótesis planteada por Acevedo
(1997) de que el daño de los nematodos en las raíces se
favorece con altas concentraciones de Fe y Mn en ellas,
lo encontrado en este estudio contrasta y no lo sustenta,
por cuanto al aumentar el Fe se redujo el número de
R. similis en ambos estudios (dos y tres), y adicionalmente
disminuyó el número de nematodos totales
en el tercer estudio. En cuanto a Mn, aumentos en su
contenido en las raíces redujo a R. similis en el estudio
dos y tres y a nematodos totales en el tercer estudio, y
adicionalmente redujo el daño en las raíces en el segundo
estudio. Aumentos en el contenido de Zn en las raíces
promovieron mayor número de Helicotylenchus spp.
en las raíces. Esto indirectamente podría concordar con
la hipótesis de Tabora et al. (2002), quienes indicaron
que toxicidades de Zn en el suelo pueden favorecer la
infección por nematodos. A pesar de que no se evaluó
en dicho estudio, a través de otros trabajos se conoce
que el contenido de Zn en estos suelos generalmente
supera los 20 mg/L, lo que favorecería la absorción y
acumulación de dicho nutriente en las raíces.
Se conoce que las poblaciones de nematodos en las raíces
y los contenidos de nutrientes en el suelo varían
tanto temporal como espacialmente. De forma similar,
175

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Araya et al.
se observó variación espacial y temporal en el contenido
de nutrientes en las raíces. Estas variaciones hacen muy
compleja su interacción con los contenidos de raíces y
nematodos. En el presente trabajo se relacionó el contenido
de nutrientes en el suelo o raíces y el número de
nematodos, pero se conoce que los nematodos afectan la
absorción de nutrientes [Farwell et al., 1980; Jenkins y
Malek, 1996]. Se sugiere profundizar estudios en la línea
del efecto de la nutrición en el número y daño de los
nematodos, y el efecto de los nematodos en la absorción
de nutrientes. El aumento desmedido en los costos de los
fertilizantes y los nematicidas, además de la restricción
en el uso de ciertos nematicidas químicos no fumigantes,
motivan a desarrollar investigación al respecto.
Tabla 10. Correlación y probabilidad asociada del contenido de los nutrientes en las raíces
y su número de nematodos, peso de las raíces y su daño en banano (Musa AAA),
N: 24 promedios (12 muestreos por cada finca y en cada finca de 31-37
o de 63-71 muestras = 1226 observaciones)
Rs He Me Pr Nt Rt Rf Daño
P 0,10 –0,40 –0,49 –0,02 0,02 0,33 0,30 0,06
0,6431 0,0526 0,0157 0,9191 0,9405 0,1145 0,1594 0,7685
K –0,10 –0,18 –0,07 –0,05 –0,14 0,33 0,29 –0,07
0,6374 0,4079 0,7385 0,8221 0,5229 0,1178 0,1665 0,7380
Ca –0,60 0,06 0,56 –0,32 –0,57 0,07 –0,01 –0,10
0,0019 0,7929 0,0044 0,1261 0,0037 0,7363 0,9803 0,6477
Mg –0,50 –0,16 0,34 0,02 –0,50 –0,03 –0,07 –0,06
0,0127 0,4689 0,0994 0,9245 0,0123 0,8721 0,7422 0,7707
S –0,13 –0,21 –0,26 0,01 –0,16 0,18 0,19 0,47
0,5419 0,3259 0,2189 0,9787 0,4546 0,3905 0,3767 0,0239
Fe –0,64 –0,22 0,01 –0,15 –0,65 0,42 0,51 –0,09
0,0008 0,2928 0,9617 0,4757 0,0006 0,0400 0,0109 0,6916
Cu –0,70 0,11 0,18 –0,42 –0,66 0,19 0,15 –0,42
0,0001 0,6033 0,3875 0,0401 0,0005 0,3821 0,4697 0,0438
Zn 0,20 0,67 –0,14 –0,27 0,30 –0,35 –0,35 –0,37
0,3554 0,0004 0,5279 0,2043 0,1521 0,2664 0,0978 0,0783
Mn –0,80 –0,13 0,25 –0,36 –0,74 0,28 0,27 –0,19
< 0,0001 0,5349 0,2421 0,0826 < 0,0001 0,1869 0,2074 0,3782
B –0,05 0,18 –0,37 –0,09 0,02 –0,40 –0,36 –0,54
0,8128 0,3957 0,0733 0,6755 0,9126 0,0549 0,0866 0,0081
Rs: Radopholus similis, He: Helicotylenchus spp., Me: Meloidogyne spp., Pr: Pratylenchus spp., Nt: Nematodos
totales (R. similis + Helicotylenchus spp. + Meloidogyne spp. + Pratylenchus spp.), Rt: Raíz total, Rf: Raíz funcional.
CONCLUSIONES
• Aumentos de Ca, P y Mn en el suelo incrementaron
el número de Helicotylenchus spp. en las raíces.
• Incrementos en el contenido de materia orgánica disminuyeron
el número de Helicotylenchus spp. en las raíces.
• El peso de raíces y su número de Radopholus similis
y nematodos totales no correlacionaron con el contenido
de ningún nutriente en el suelo.
• Aumentos de Cu, Fe, Mn y Ca en las raíces disminuyeron
su número de Radopholus similis y nematodos
totales.
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177

FITOSANIDAD 15(3) septiembre (2011) 179-183
AFECTACIONES DIRECTAS PRODUCIDAS POR EL COMPLEJO
DE CHINCHES (HEMIPTERA: PENTATOMIDAE) EN GRANOS
DE FRIJOL COMÚN (PHASEOLUS VULGARIS L.)
Y DETERMINACIÓN DE NEMATOSPORA SP.
Yordanys Ramos González, 1 Jorge R. Gómez Sousa, 1 Ray Espinosa Ruíz, 1 Eddy Marichal Ferrer 2 y
Clarivel Armentero Caturla 2
1
Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Central de Las Villas. Carretera a Camajuaní Km 5½,
Villa Clara, C.P. 54830, ramosg@uclv.edu.cu
2
Sede Universitaria Eva Jiménez de Remedios, Villa Clara
RESUMEN
Las chinches de la familia Pentatomidae son plagas que causan
severas afectaciones en legumbres y granos de diferentes leguminosas.
Con el objetivo de determinar las afectaciones que causan estos
hemípteros en granos de frijol común, se realizó un estudio en el
Huerto Sandino del municipio de Remedios, provincia de Villa Clara,
Cuba, entre enero y abril de 2011. Se sembraron nueve variedades
de diferente color de testas en parcelas experimentales de 5 m x 1,35 m,
distribuidas en bloques al azar y replicadas cuatro veces. La incidencia
de la levadura del género Nematospora en las chinches y el
grado y porcentaje de afectación que producen estos pentatómidos
en los granos fueron los parámetros evaluados. De las tres especies
de chinches identificadas en el cultivo del frijol, solamente Nezara
viridula (L.) fue portadora de Nematospora sp. Las variedades de testa
blanca mostraron el mayor grado de afectación (severo) y el mayor
porcentaje de granos afectados.
Palabras claves: chinches, Nematospora, frijol común
ABSTRACT
Pentatomidae family bugs are pests that cause severe effects on
legumes and grains of different legumes. Which the objective to determine
the damages caused by these hemipterans in common bean
seeds, a study was conducted in the Sandino vegetable garden in
Remedios municipality, Villa Clara province, Cuba, between January
and April 2011. Nine varieties of different colored heads were planted
in experimental plots of 5m x 1,35 m randomly blocks distributed and
replicated four times. The incidence of genera Nematospora yeast on
bugs and the degree and rate of affectation produced by these
pentatomides on grains were the parameters evaluated. From the
three species of bugs identified in bean crop, only Nesara viridula (L.)
carried Nematospora sp. White seed varieties showed the highest
degree of impairment (severe) and the highest percentage of grains
affected.
Keywords: bugs, Nematospora, common bean
INTRODUCCIÓN
Phaseolus vulgaris (L.) constituye, dentro de las leguminosas
alimenticias, la especie más importante para
el consumo humano por el elevado contenido de
nutrientes que posee [Quintero et al., 2001]. En América
Latina es un componente esencial de la dieta, ya que
sus semillas son una gran fuente de proteínas, vitaminas
y minerales [Socorro y Martín, 1998].
Según Martínez et al. (2007), esta leguminosa se ve afectada
durante su fase vegetativa por diversas plagas
como son Empoasca kraemeri Ross y Moore, Bemisia
tabaci (Gennadius) y los crisomélidos Diabrotica balteata
(Leconte) y Cerotoma ruficornis (Oliver). En su etapa
reproductiva incide el complejo de chinches pentatómidas
que ocasionan picaduras sobre las legumbres,
las que se identifican por la aparición de puntos
necróticos en el epicarpio.
Las chinches succionan la savia de los granos y sus picaduras
impiden el normal desarrollo de las semillas en
Recibido: 3/6/2011
Aceptado: 15/7/2011
179

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Ramos et al.
formación, lo que origina vainas vanas y vacías. También
reducen su poder germinativo, dado que una sola
picadura puede producir la muerte del embrión. En el
cultivo de la soya estos pentatómidos causan arrugamiento
y manchas a los granos ya formados. Estas
afectaciones son conocidas como manchas de fermento,
disminuyen la calidad y alteran su tenor de aceite y
proteínas [Marrero, 2003].
El estilete de estos insectos alcanza la cubierta seminal,
que produce la ruptura de la capa de las macroesclereidas.
Este traumatismo provoca la formación de
tílides en las células aledañas. Como consecuencia del
ataque de estas plagas se producen granos pequeños,
vanos, deformados, con acentuada necrosis y arrugamiento
[Marrero y Martínez, 2003].
Estos pentatómidos se alimentan principalmente de granos
y frutos inmaduros, en los que introducen sus estiletes
para remover el contenido celular y succionar la savia, lo
que ocasiona el aborto y deformación de legumbres y
granos [Panizzi et al., 2000]. Se puede además producir
la muerte del embrión y la transmisión de agentes
patógenos a la semilla, tal es el caso de la levadura
Nematospora sp., que causa pudrición interna de los granos
de las leguminosas y otros cultivos [Aragón, 2002].
Grillo y Álvarez (1983) reportaron para la microflora
de Cuba al hongo Nematospora coryli Peglion al dañar
naranjas en la Empresa de Cítricos Victoria de Girón,
de Jagüey Grande. El patógeno fue transmitido por los
heterópteros Leptoglossus gonagra (Fab.) y Nezara
viridula (L.). Estos insectos contienen células vegetativas
de N. coryli en sus aparatos digestivos. El mismo autor
demostró experimentalmente el carácter patógeno
del hongo por medio de inoculaciones artificiales y también
su transmisión biológica a frutos de cítricos sanos
por medio de las picaduras de ambos insectos.
Este trabajo tiene como objetivo determinar la posible
presencia de Nematospora sp. en el complejo de
pentatómidos, así como el grado y porcentaje de granos
afectados por estos insectos.
MATERIALES Y MÉTODOS
El trabajo se llevó a cabo en áreas del Huerto Sandino
del municipio de Remedios, provincia de Villa Clara,
Cuba, entre enero y abril de 2011, en un suelo ferralítico
rojo compactado, según clasificación de Hernández et
al. (2006).
Se sembraron nueve variedades comerciales de P. vulgaris
con diferente color de testas (tres negras, tres rojas
y tres blancas). El experimento contó con cuatro réplicas
distribuidas en un diseño de bloques al azar.
Una de las formas en que los pentatómidos afectan al
frijol común es mediante la transmisión de la levadura
del género Nematospora, que influye en el grado de afectación
por las deformaciones que causa este hongo a los
granos. La presencia de este patógeno en las diferentes
especies de chinches pentatómidas evaluadas se determinó
en el Laboratorio de Microbiología de la Facultad
de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Central
de Las Villas por la metodología de Dammer y Grillo
(1990). Para esto se colectaron individuos de Nezara
viridula (L.), Piezodorus. guildinii (West.) y Acrosternum
marginatum (Fab). Se tomaron al azar siete insectos de
cada especie según Alvarado et al. (2009), que fueron
decapitados para sembrar sus cabezas en medio de papadextrosa-agar
(PDA) en placas de Petri de 9 cm de
diámetro. Las placas se colocaron en una incubadora
a 28 °C durante 48 h. Luego de crecer la levadura se
aisló y se le realizó una tinción simple para luego observarla
e identificarla en un microscopio clínico hasta nivel
de género.
Para determinar el porcentaje de granos afectados
con alguna picadura o deformación y el grado de
afectación, se tomaron 10 plantas por réplica, de
acuerdo con lo recomendado por Quintero et al.
(2001) y Díaz (2011). En el primer caso se utilizó un
microscopio estereoscópico y se cuantificaron los
granos dañados con respecto al total, y en el segundo
caso se utilizó la escala de Jensen y Newson (1972)
(Tabla 1).
Tabla 1. Grados de afectación producidos por el complejo de chinches
(Hemiptera: Pentatomidae)
Categorías
Descripción
1. Granos sanos Granos sin daños
2. Daño leve Granos con una o más picaduras y sin deformaciones
3. Daño moderado Granos con picaduras o deformados
4. Daño severo Granos muy deformados, arrugados o vanos
180

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Los resultados se analizaron estadísticamente por medio
del programa Statgraphics Plus versión 5.1, y se
realizó un análisis de varianza de clasificación simple
con la posterior aplicación de la prueba de Duncan.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Dentro de las especies N. viridula, P. guildinii y A. marginatum
que incidieron en el cultivo, solamente en N.
viridula se detectó la presencia de Nematospora sp. con
el 57,14 % de los ejemplares analizados de su especie y
el 19,05 % de los insectos totales, lo que significa que
un quinto de la población poseía la levadura y podía
transmitirla a los granos.
Nezara viridula es una de las especies de pentatómidos
reportadas como transmisora del hongo Nematospora
coryli (Peglion), el cual transmite por sus estiletes en el
momento de la alimentación de la savia de los granos
[Corrêa-Ferreira y Azevedo, 2002]; no obstante, Alvarado
et al. (2009) informaron no haber encontrado esta levadura
en ninguna de las tres especies estudiadas.
Tabla 2. Presencia de Nematospora sp. en tres especies de chinches pentatómidas
Muestra
Nezara
viridula
Presencia de Nematospora sp.
Acrosternum
marginatum
Piezodorus
guildinii
Sí No Sí No Sí No
1 X X X
2 X X X
3 X X X
4 X X X
5 X X X
6 X X X
7 X X X
Total de insectos 4 3 7 7
Porcentaje respecto a la especie 57,14 42,86 100 100
Porcentaje respecto al total 19,05 14,29 33,33 33,33
En estudios sobre la chinche Leptoglossus zonatus
(Dallas) en el cultivo del frijol, Buss et al. (2005) demostraron
que esta especie transmite la levadura N. coryli,
la cual causa manchas en los granos y provoca que
colapsen, se sequen y pudran.
Por otra parte, Clarke y Wilde (1970; 1971) dieron a
conocer que Acrosternum hilare (Say) en el cultivo de la
soya es un vector del hogo N. coryli, y que esta chinche
retiene al hongo en su cabeza por noventa días; mencionaron
además que lo pierden durante la muda y que se
puede encontrar en las heces fecales, pero no en las
secreciones salivales.
En el arroz, Daugherty y Foster (1966) describieron a
la chinche Oebalus pugnax (F.) relacionada con la enfermedad
conocida como Nematospora del arroz. Estos autores
señalan que este cultivo es afectado frecuentemente
por este hongo después de una infestación de la
chinche.
En un experimento realizado para diagnosticar la
epidemiología de las pudriciones del fruto de la
macadamia (Macadamia integrifolia) en la región de
Turrialba, Costa Rica, se detectó la presencia de N.
coryli involucrada en las pudriciones del fruto con una
incidencia del 5,27 % en el primer período, y el 6,69 %
en el segundo, lo que mostró que esta levadura tuvo
una tendencia a aumentar [Zúñiga et al., 1987]. Estos
mismos autores diagnosticaron que en la parte interna
de la cáscara del fruto ligeramente inmaduro se presentaron
puntos color café que coincidieron con las lesiones
de levadura en el cotiledón. Esto parece indicar
que la transmisión de N. coryli pudiera haber sido a
través de insectos vectores probablemente de la familia
Pentatomidae.
Las variedades de granos de testa negra presentaron
un menor grado de afectación con respecto al resto de
las variedades. Las de granos de testa roja mostraron
181

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Ramos et al.
daños leves y severos que corresponden este último a
Velasco Largo (Tabla 3). Los mayores grados de afectación
ocasionados por el complejo de pentatómidos fueron
exhibidos por las variedades de testa blanca, entre
los que se destacan BAT-482 y Bonita-11, con daños
severos, mientras que Cubacueto 25-9 B presentó daño
moderado.
Estos grados de afectación están estrechamente relacionados
con el porcentaje de granos afectados debido
a la preferencia de estos insectos por las distintas variedades
estudiadas. Las variedades más preferidas
tuvieron una mayor incidencia de estos pentatómidos,
lo que provocó un mayor grado y porcentaje de afectación.
Tabla 3. Grado y porcentaje de afectación de los granos de 10 plantas de frijol
en cada variedad
Variedades
Color
de la testa
Grado de afectación
predominante
Granos
afectados
(%)
Cuabacueto 25-9 (Negra) Daño leve 8,05 d
BAT-304 Negra Grano sano 3,41 d
ICA Pijao
Grano sano
2,2 d
Cuebacueto 25-9 (Roja) Daño leve 15,88 c
Velasco Largo Roja Daño severo 26,88 ab
Delicia-364
Daño leve
19,58 c
BAT-482 Daño severo 29,03 a
Cubacueto 25-9 (Blanca) Blanca Daño moderado 22,07 bc
Bonita-11
Daño severo 26,92 ab
EE (x) ± 0,94
Medias con letras diferentes en una misma columna denotan diferencias significativas según prueba
de Duncan para p < 0,05.
En las variedades de granos de testa negra se registraron
los menores grados de afectación y los menores
porcentajes de granos afectados, con un rango entre el
2,2 y el 8,5 %. Las variedades de granos de testa roja
presentaron un rango intermedio con excepción de
Velasco Largo, mientras que en las de testa blanca se
registraron los mayores porcentajes de afectación. Entre
ellas se destacó BAT-482 con el 29,03 %.
Estos resultados coinciden con los obtenidos por
Alvarado (2010) en el Huerto Sandino y la Estación
Experimental Álvaro Barba Machado, quien reportó una
pérdida en frijol del 26,7 y el 33,3 %, respectivamente,
debido a las afectaciones por este complejo de chinches.
El mismo autor expone que de las 13 variedades evaluadas
en el Huerto Sandino, las de mayor porcentaje
de granos afectados fueron las variedades Velasco Largo
con el 34,4 % y BAT-482 con el 30,4 %. Estos resultados
son similares a los obtenidos en este trabajo,
donde las mayores afectaciones se produjeron en BAT-
482 con el 29,03 %, Bonita 11 con el 26,92 % y Velasco
Largo con el 26,88 %.
CONCLUSIONES
• Nezara viridula fue la única especie de chinche portadora
de la levadura Nematospora sp.
• Los mayores grados y porcentajes de afectación producidos
por los pentatómidos fueron en las variedades
de granos con testa blanca y en la variedad Velasco
Largo de granos con testa roja.
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183

FITOSANIDAD 15(3) septiembre (2011) 185-186
Comunicación corta
CITRUS SINENSIS (L.) OSBECK, NUEVO HOSPEDANTE
DE XIPHINEMA BASIRI SIDDIQI EN CUBA
Marisela Almarales Antúnez 1 y Hortensia Gandarilla Basterrechea 2
1
Laboratorio Provincial de Sanidad Vegetal. Carretera a Palmira Km 4, Cienfuegos, Cuba,
malmarales@sanvegcfg.co.cu
2
Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Laboratorio Central de Cuarentena Vegetal. Ayuntamiento 231
e/ San Pedro y Lombillo, Plaza de la Revolución, La Habana, nematologia@sanidadvegetal.cu
RESUMEN
El programa de defensa de fitonematodos en Cuba comprende la
ejecución de encuestas para la detección de organismos
cuarentenarios en los cultivos de mayor importancia económica.
Durante el pesquisaje en la provincia de Cienfuegos se encontró por
primera vez en la rizosfera de Citrus sinensis (L.) Osbeck la presencia
de una población del género Xiphinema Cobb. Los especímenes
poseían dos ramas genitales simétricas; pseudo órgano Z; cola corta,
cónica y digitada; radio c’ entre 1,6 y 1,9; posición de la vulva entre
el 49 y el 51%; longitud del cuerpo entre 2,8 y 3 mm; lanza entre 170
y 175 µm; región labial separada del cuerpo por una constricción
débil; cuerpo en forma de C; forma de la cola de los estadios juveniles
similar a la hembra adulta, y ausencia de machos en la población
en estudio. Estas características los ubicaron en el grupo 5, códigos
A4-B2-C4-D4-E5/6-F3-G2-H2-I3-J3-L1, por lo que se corresponden
con Xiphinema basiri Siddiqi. Este es el primer informe de esta especie
asociada a cítricos en Cuba, específicamente en naranja valencia,
su hospedante tipo. Su presencia constituye una alerta desde el punto
de vista fitosanitario y una contribución al conocimiento de la
diversidad de especies asociadas al cultivo en el país.
Palabras claves: citrus, Xiphinema, nematodos de las plantas
ABSTRACT
Cuban Phytonematodes Defense Program is based on surveys to
detect these quarantine pests on important economic crops. A
population of Xiphinema genus was found for the first time on the
rizosphere of Citrus sinensis (L.) Osbeck, during an inspection in
Cienfuegos province. The specimens had two symetric genital
branches; a pseudo-organ Z present; tale short, conical and digítate;
c´radio between 1.6 and 1.9; vulve position between 49 and 51 %;
body length between 2.8 and 3.0 mm; spear length between 170 and
175 um; lip region separated from the body by a weak constriction;
body in C shape; tail shape of juvenile stage similar to adult female,
and unknown males in the population. These characteristics put them
in group 5, codes A4-B2-C4-D4-E5/6-F3-G2-H2-I3-J3-L1, which corresponded
with Xiphinema basiri Siddiqi. This is the first report of the
species associated with Citrus crops in Cuba, especially on Valencia
orange, its host type. Detection of the nematode represents a
phytosanitary warning and a contribution to the knowledge of species
diversity associated with this crop in the country.
Key words: citrus, Xiphinema, phytonematodes
El Sistema Estatal de Sanidad Vegetal de Cuba lleva a
cabo sistemáticamente un programa para la detección
de organismos cuarentenarios en los cultivos de mayor
importancia económica del país. Con este fin, en áreas
citrícolas de la provincia de Cienfuegos se realizó una
encuesta, según la metodología establecida en el programa
de defensa de fitonematodos [Navarro et al., 2008],
donde se detectó una especie del género Xiphinema Cobb
por primera vez en cítricos, localizada en el campo 89 de
la Unidad Básica de Producción Agropecuaria (UBPC)
Avilé, en el municipio de Cumanayagua.
El género Xiphinema comprende numerosas especies,
ocho de las cuales han sido informadas en Cuba asociadas
a diversos cultivos; pero en Citrus spp. solamente
existen referencias acerca de la presencia del género
[Fernández y Ortega, 1986] sin ofrecer elementos de
las especies restantes.
La muestra se procesó mediante el método de decantación
más tamices. El procedimiento fue repetido hasta
que el recobrado obtuvo la transparencia requerida para
la observación de los nematodos.
Recibido: 19/7/2011
Aceptado: 15/8/2011
185

Fitosanidad 15(3) septiembre (2011)
Ramos et al.
Para la identificación de la especie se utilizaron las claves
politómicas de Loof y Luc (1990), Loof y Luc (1993)
y Loff et al. (1996). Las características principales observadas
en los especímenes fueron la presencia de dos
ramas genitales simétricas; pseudo órgano Z; cola corta,
cónica y digitada; radio c’ entre 1,6 y 1,9; posición
de la vulva entre el 49 y el 51 %; longitud del cuerpo
entre 2,8 y 3 mm; lanza entre 170 y 175 μm; región
labial separada del cuerpo por una constricción débil;
cuerpo en forma de C; forma de la cola de los estadios
juveniles similar a la hembra adulta y ausencia de machos
en la población en estudio. Estas características
los ubicaron en el grupo 5, códigos A4-B2-C4-D4-E5/6-
F3-G2-H2-I3-J3-L1, por lo que se corresponden con
Xiphinema basiri Siddiqi.
Esta especie cuenta entre sus hospedantes en Cuba con
Brassica oleracea L., Capsicum annuum L., C. frutescens L.,
Lycopersicon esculentum Mill., Sorghum saccharatum (L.)
Maench [Fernández y Ortega, 1986]; Carpodiptera
cubensis Gris. [Vázquez y Fernández, 1992]; Polianthes
tuberosa L., Aglaonema commutatum Schott, Anthurium sp.,
Brassaia actinophylla Ende., Tabebuia angustata Britt.,
T. heterophylla (L.) Hemsl., Jatropha hastata Jacq.,
Hibiscus rosa-sinenesis L., Ficus spp., Rosa spp.,
[Gandarilla y Fernández, 2002]; Roystonia regia (Kunth)
O. F. Cook, Syagrus romanzoffiana (Cham.) Glassman y
Veitchia merrillii (Becc.) H. E. Moore [Hung et al., 2011].
De los hospedantes señalados en Cuba, X. basiri ha
causado daños en C. frutescens, C. cubensis, H. rosasinenesis
y J. hastata [Vázquez y Fernández, 1992;
Gandarilla, 2004]. A nivel internacional existen registros
de patogenicidad en L. esculentum y Solanum
melongena L. [Babu y Muthukrishnan, 1990]. En cítricos
fue informada en Sudán, donde causó coloración
parda en las raíces [Van Gundy, 1986]. Aunque otras
especies del género se han encontrado asociadas con
distintos síntomas, en cítricos se han realizado muy
pocas investigaciones con respecto a la patogenicidad
de Xiphinema, aun cuando han estado presentes altas
poblaciones de nematodos [Duncan, 2005], aspecto que
debe ser objeto de investigaciones futuras.
Este es el primer informe de X. basiri asociada a cítricos
en Cuba, específicamente en naranja valencia Citrus
sinensis (L.) Osbeck, su hospedante tipo. Aunque no
se observaron daños visibles en las plantas, su presencia
constituye una alerta desde el punto de vista
fitosanitario y una contribución al conocimiento de la
diversidad de especies asociadas al cultivo en el país.
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