ORIGINAL ARTICLE/ ARTÍCULO CIENTÍFICO - Revista Peruana

Parasitos de Rhinobatos planiceps en PerúIannacone et al.empleando la prueba de Shapiro-Wilk y lahomogeneidad de varianzas empleando la pruebade Levene.La diversidad parasitaria de cada infracomunidadfue calculada a través del índice de H´, riqueza deparásitos, D M G y d usando el programaBioDiversity Professional versión 2x-1997. Lospromedios de los descriptores parasitariospromedios fueron determinados para cada uno delos cuatro rangos de talla. Para determinar lasdiferencias en los promedios de los descriptoresparasitarios entre los cuatro rangos de talla seempleó el ANDEVA y posterior análisis de Tukey.Para los componentes comunitarios se emplearonlos índices de Margalef (DMg), Shannon-Wiener(H´) y Berger-Parker (d).Se empleó la curva de regresión lineal para estimarel número de especies de parásitos acumulados enrelación al número de individuos de hospederosmuestreados (Moreno, 2001).Fueron determinados los índices de interactividad(CC 50) para los ectoparásitos y para losendoparásitos de R. planiceps con el fin deidentificar si las comunidades parasitarias soninteractivas o aisladas siguiendo los protocolos dePoulin & Luque, (2003). La significancia seevaluó a un nivel de alfa = 0,05. El paqueteestadístico IBM-SPSS Statistics ver. 19,0 fueRESULTADOSLa Tabla 1 muestra la prevalencia, intensidadmedia, rango, abundancia media de infestación,importancia específica y localización de los 10parásitos encontrados en los 36 hospederosmuestreados de R. planiceps. Se encontraron 10parásitos: tres monogeneos Anoplocotyloidespapillatus (Doran, 1953) Young, 1967(Monocotylidae), A. chorrillensis Luque &I a n n a c o n e , 1 9 9 1 ( M o n o c o t y l i d a e ) yRhinobatonchocotyle pacifica Oliva & Luque,1995 (Hexabothriidae); tres céstodos:Rhinebothrium rhinobati Dailey & Carvajal, 1976(Phyllobothriidae); Prochristianella heteracanthaDailey & Carvajal, 1976 (Eutetrarhynchidae) yAcanthobothrium olseni Dailey & Mudry, 1969(Onchobothriidae); un nematodo Proleptuscarvajali Fernández & Villalba, 1985(Physalopteridae), un hirudineo Stibarobdellamoorei (Oka, 1910) (Piscicolidae) y finalmente doscopépodos Ommatokoita elongata Grant, 1827(Lernaeopodidae) y Eudactylina peruensis Luque& Farfán, 1991 (Eudactylinidae) (Tabla 1). Elparásito con mayor importancia específica fue P.carvajali (Tabla 1). Las mayores frecuencias dedominancia fueron para P. carvajali y para R.pacifica (Tabla 2).La Tabla 3 indica que la longitud total no serelacionó linealmente con la prevalencia yabundancia media de infección, a excepción de O.elongata, que presentó una relación negativa conla prevalencia. Con relación al incremento de laprevalencia de infección se observó un aumentocon cada uno de los rangos de talla de R. planicepspara A. olseni (Tabla 4). En cambio la AM de A.chorrillensis, R. pacifica y O. elongatapresentaron un aumento con la disminución de latalla del hospedero, y solo O. elongata presentó unaumento de la P con la disminución de la talla de R.planiceps.La Tabla 5 nos indica que no existieron diferenciasen la AM total de infección, La Riqueza deespecies, la Riqueza de componentescomunitarios, el índice d, el índice de Margalef, laRiqueza de ectoparásitos, la Riqueza deendoparásitos, la AM de ectoparásitos y la AM deendoparásitos con en el rango de talla de R.planiceps. Solo el índice H´, tiende a disminuir alincrementar el rango de talla del pez guitarra delPacífico.Se encontró ausencia de asociación entre el sexo deR. planiceps y la abundancia media y prevalenciade infección para los siete parásitos másprevalentes (Tabla 6). Tampoco se encontrarondiferencias significativas entre los peces machos yhembras del pez guitarra del Pacífico para la talla,Riqueza total, AM total, H´, d, Margalef, AM deectoparásitos y AM de endoparásitos, Riqueza deectoparásitos y Riqueza de endoparásitos (Tabla7).Solo fueron encontraron diferencias significativasentre la longitud total de los peces parasitados porA. papillatus y R. pacifica, y los no parasitados(Tabla 8). Observándose para A. papillatus lasmayores tallas parasitadas y un patrón opuesto enR. pacifica, con un mayor parasitismo en las tallas268

Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011Se colectaron un total de 5596 especímenesdurante todo el muestreo. El ensamblajeparasitario registró un mayor porcentaje deendoparásitos (96,14%) que de ectoparásitos(3,86%). El promedio de la riqueza de especies deparásitos fue 2,83 ± 0,77 (1-7) y la abundanciamedia total fue 155,44 (1-1487) (Tabla 5). Losíndices H´, d y D MG para el componentecomunitario fueron de 0,105, 0,95 y 2,40,respectivamente. Los 36 hospederos mostraroninfección con al menos un solo parásito (100%), delos cuales cuatro con un solo parásito (11,1 %), 9(25 %), 16 (44,44%), 5 (13,89%), 1 (2,78%) y 1(2,78%), con dos, tres, cuatro, cinco y sieteparásitos, respectivamente.Se encontraron correlaciones positivas entre elíndice H de infracomunidades con el índice deMargalef (r= 0,45; P = 0,005), y con la riqueza(0,46; P = 0,004) y AM de Ectoparásitos (0,35; P =0,03). En cambio el índice de d deinfracomunidades presentó una correlaciónpositiva con la AM de endoparásitos (r = 0,40; P =0,01).El afianzamiento en el número de taxa parásitos(n=10) recién se observa en el pez muestreado N°32 (88,88% de los peces muestreados) según loobservado en las curvas de regresión lineal queestima el número de especies de parásitosacumulados en relación al número de individuosde hospederos muestreados (Fig. 1).Los índices de interactividad (CC ) para los50ectoparásitos (29,9%) y endoparásitos (32,8%) deR. planiceps indican que las comunidadesparasitarias son interactivas.Tabla 1. Prevalencia, intensidad media, abundancia media, índice de dispersión e importancia específica de lafauna parásita metazoaria de R. planiceps de la zona costera de Chorrillos, Lima, Perú.Parásito MUSM PrevalenciaIntensidadmediaRangoAbundanciamediaImportanciaespecíficaLocalizaciónMon ogen eaAnoplocotyloides papillatus 2932 41,6 2,14-7 1,1 151,6 BA. chorrillensis 2931 30,5 1,6 1-4 0,5 80,5 BRhinobatonchocotyle pacifica 2933 63,8 6,4 1-22 4,1 473,8 BCes todaRhinebothrium rhinobati 2934 8,3 2 1-3 0,1 18,3 Ve-I, EProchristianella heteracantha 2928 11,1 1 1 0,1 21,1 Ve-I, EAcanthobothrium olseni 2935 27,7 2,3 1-4 0,6 87,7 Ve-IN ematodaProleptus carvajali 2929, 2937 80,5 184,4 2-1461 148 14880 Ve-I, E, Ch, BHirudi neaStibarobdella moorei 2930 5,5 1 1 0,1 15,5 SCC opepodaOmmatokoita elongata 2927 13,8 1,8 1-4 0,2 33,8 O, SCEudactylina peruensis 2926 2,7 1 1 0,02 4,7 SCB = Branquias. Ve-I = Válvula espiral e intestino. SC = Superficie corporal. E = Estomago. Ch = Cavidad hemocelómica. O = Ojos.Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parásitos componentes de R. planiceps de la zona costera de Lima, Perú.ParásitoFrecuencia dedominanciaFrecuencia de dominancia dedos o más especiesAnoplocotyloides papillatus 2 1Anoplocotyloides chorrillensis 0 1Rhinobatonchocotyle pacifica 5 0Prochristianella heteracantha 0 0Acanthobothrium olseni 3 1Proleptus carvajali 25 0Ommatokoita elongata 0 0269

Neotrop. Helminthol., 5(2), 2011Benz et al. (1998) encontraron una alta prevalenciade 87,5% por O. elongata en el pezelasmobranquio Somniosus pacificus Bigelow &Schroeder, 1944 adherida a la córnea de los ojos.En el presente estudio, O. elongata presentó unaprevalencia de solo 13,8% y se localizó en los ojosy en la superficie corporal del área cefálica junto alos ojos. En este estudio la longitud total del pezguitarra se relacionó negativamente con laprevalencia de O. elongata e igualmente la AM deO. elongata presentó un incremento con ladisminución de la talla del pez guitarra. Etchegoin& Ivanov (1999) encontraron una correlaciónnegativa entre el talla del hospederoelasmobranquio Mustelus schmitti Springer, 1939y la prevalencia e intensidad media de infeccióndel copépodo Nessipus orientalis Heller, 1865,atribuyendo sus resultados a una variedad defactores bióticos y abióticos, como cambios en laestructura poblacional del hospedero debido amigraciones tróficas y reproductivas, y a latemperatura. También se ha propuesto unasegregación espacial entre las diferentes etapasontogénicas de Rhinobatos, presentandodiferencias en los lugares de captura de losjuveniles y los adultos, y sí se presentan en elmismo ambiente, probablemente los juveniles selocalizan en zonas más cercanas a la costa (Payánet al., 2011), lo que podría influir en las tasas deparasitismo en términos de prevalencia y AM de O.elongata en R. planiceps.Entre las tres formas adultas de cestoda registradasen el presente estudio, A. olseni presentó la mayorprevalencia de infección. Este género es uno de losmás ricos en especies (~ a 80) de los cestodostetrafilideos (Monks et al., 1996; Vardo-Zalik &Campbell, 2011). En el Perú se ha descrito en estehospedero a Acanthobothrium robustum(Alexander, 1953) (Escalante, 1986). Alarcos et al.(2006) encontraron que entre seis especies decestodos registradas a nivel de la válvula espiralintestinal de M. schmitti en Mar del Plata,Argentina, un tetrafilideo Calliobothriumbarbarae Ivanov & Brooks, 2002 fue la especiedominante. La prevalencia de infección de A.olseni incrementa al aumentar los rangos de tallade R. planiceps, lo cual podría ser explicado por unproceso de acumulación en el tiempo en elhospedero definitivo y por la ingesta de mayorcantidad de presas, y de presas de mayor tamañoinfectadas con formas larvarias de A. olseni. Elciclo biológico de estos céstodos incluyeinvertebrados y teleósteos como segundosh o s p e d e r o s i n t e r m e d i a r i o s y a l o selasmobranquios como hospederos definitivos. Enla dieta de varias especies de Rhinobates seincluyen principalmente crustáceos de ambientesbentónicos, y a peces pequeños los cuales podríanestar involucrados como los segundos hospederosintermediarios de estos céstodos. A la fecha, no setienen estudios publicados sobre la biología tróficade R. planiceps. Una especies congenérica,Rhinobatos leucorhynchus (Günther, 1867) seconsidera como uno de los principalesdepredadores del bentos de fondo arenoso alalimentarse principalmente de crustáceos. Polo-Silva & Grijalba-Bendeck (2008) señalan queRhinobatos percellens (Walbaum, 1792) a medidaque crece se convierte en un depredadorgeneralista, ampliando el número de ítemsalimenticios con una elevada variedad decrustáceos presas consumidos, lo cualposiblemente obedecería a la facilidad quepresentan los especímenes de mayor tamaño aingerir presas más grandes y en forma más rápida.En nuestro caso podría presentarse un modelosimilar, R. planiceps a mayor tamaño ingeriría unamayor diversidad, cantidad y tamaño decrustáceos-presa, que albergarían una mayorcantidad de formas larvarias de A. olseni.Neifar et al. (2001) encontraron altas prevalenciasde 100% y 54% para los monogeneosMonocotylidae Neoheterocotyle ktarii Neifar,Euzet & Ben-Hassine, 2001 y Calicotyle vicinaNeifar, Euzet & Ben-Hassine, 2001 parásitos delas branquias y de la cloaca de Rhinobatosrhinobatos (Linnaeus, 1758) en comparación conlos dos monogeneos de la misma familiaAnoplocotyloides censados en el presente estudio,que fluctúan entre 30,5% a 41,6% (Tabla 1). Losmonogeneos Hexabotriidae son uno de los gruposmejor representados como ectoparásitos de pecescartilaginosos con más de 60 especies descritas a lafecha (Bullard & Dippenaar, 2003; Martorelli etal., 2008). En este estudio el monogeneo R.pacifica perteneciente a esta familia fue electoparásito de mayor frecuencia de dominancia(63,8%). Se observó que la AM de los monogeneosA. chorrillensis y R. pacifica presentaron unincremento con la disminución de la longitud delpez hospedero, lo cual muestra un patrón opuestoal observado por otros autores, quienes señalanque el parasitismo incrementa con con la longitudy edad del hospedero debido a un efecto deacumulación en el tiempo por un mayor tamaño del273

Parasitos de Rhinobatos planiceps en PerúIannacone et al.REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAShospedero y un mayor tiempo de exposición alparásito (Tavernari et al., 2005). Se considera quepara muchas especies del género Rhinobatos latalla de primera madurez sexual se encuentra entrelos 40 y 50 cm (Payán et al., 2011). Por lo tanto lamuestra de hospederos señala casi una ausencia deejemplares juveniles y solo podrían considerarsedos (uno de 25 cm y otro de 47,5 cm de longitudtotal), por lo que un bajo número de individuosmenores a 50 cm podrían influir en nuestrosresultados y en el mayor parasitismo observadopor A. chorrillensis y R. pacifica a tallas menores a70 cm. También se ha propuesto una segregaciónespacial entre las diferentes etapas ontogénicas deRhinobatos, los que no se presentan en los mismoslugares de captura que los adultos, y sí lo hacenprobablemente en zonas más cercanas a la costa(Payán et al., 2011). Esta separación espacialobservada podría influir en los diferentes nivelesde AM de A. chorrillensis y R. pacifica según eltamaño del hospedero definitivo. De igual formasegregaciones químicas de diferente intensidadsegún la talla del hospedero ocasionaríanvariaciones en la busqueda del hospederoespecífico por la larva ciliada de vida libre de estosdos monogeneos (Chisholm & Whittington,2003).Lo obtenido en esta investigación indica carenciade asociación del sexo del pez guitarra del Pacíficocon la prevalencia y abundancia media parasitariade infección. Se enfatiza el mismo patrón visto enotros peces marinos del Perú, donde la mayoría dela parasitofauna no presentó diferencias en ambosparámetros parasitarios de infección con relaciónal sexo de pez-hospedero (Iannacone & Alvariño,2011).Los parásitos de R. planiceps fueron catalogadosinteractivos, lo cual se sustenta en una prevalenciamayor al 20% para cinco de las especies parásitasencontradas y un multiparasitismo de 88,89%(n=32). Todos los parásitos censados en R.planiceps completan su ciclo vital en el ambientemarino y son considerados autogénicos(Iannacone & Alvariño, 2011).Proleptus carvajali (Nematoda), A. olseni(Cestoda), S. moorei (Hirudinea) y O. elongata(Copepoda) son considerados nuevos registrospara R. planiceps para el Perú.Alarcos, AJ, Ivanov, VA & Sardella, NH. 2006.Distribution patterns and interactions ofcestodes in the spiral intestine of thenarrownose smooth-hound shark, Mustelusschmitti Springer, 1939 (Chondrichthyes,Carcharhiniformes). Acta Parasitologica,vol. 51, pp. 100-106.Benz, GW, Lucas, Z & Lowry, LF. 1998. New hostand ocean records for the copepodO m m a t o k o i t a e l o n g a t a(Siphonostomatoida: Lernaeopodidae), aparasite of the eyes of sleeper sharks. TheJournal of Parasitology, vol. 84, pp. 1271-1274.Benz, GW & Bullard, SA. 2004. Metazoanp a r a s i t e s a n d a s s o c i a t e s o fChondrichthyans with emphasis on taxaharmful to captive host. pp. 325-416. In: Theelasmobranch husbrandry Manual: Captivecare of sharks, Rays and their Relatives.Ohio Biological Survey, USA.Bullard, SA & Dippenaar, SM. 2003.Branchotenthes robinoverstreeti n. gen. andn. sp. (Monogenea: Hexabothriidae) fromgill filaments of the bowmouth guitarfish,Rhina ancylostoma (Rhynchobatidae), inthe indian ocean. The Journal ofParasitology, vol. 89, pp. 595-601.Bursey CR, Goldberg SR & Parmelee JR. 2001.Gastrointestinal helminths of 51 species ofanurans from Reserva Cuzco Amazonico,Peru. Comparative Parasitology, vol. 68, pp.21-35.Bush, AO, Lafferty, KD, Lotz, JL & Shostak, AW.1997. Parasitology meets ecology on its ownterms: Margolis et al. revisited. The Journalof Parasitology, vol. 83, pp. 575-583.Caira, JN & Healy, CJ. 2004. Elasmobranchs ashost of metazoan parasites. pp. 523-551. InCarrier, JC, Musick, JA & Heithaus, MR.(ed). Biology of sharks and their relatives.CRC Press. Boca Raton Washington, D.C.274

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