coevolution abeille - EPHE

MINISTERE DE LA JEUNESSE, DE L’EDUCATION NATIONALE ET DE LA RECHERCHE
ECOLE PRATIQUE DES HAUTES ETUDES
Sciences de la Vie et de la Terre
MEMOIRE
Présenté par
M. Gérard de Vaublanc
pour l’obtention du diplôme de l’Ecole Pratique des Hautes Etudes
COEVOLUTION ABEILLE-VARROA :
ETUDES SUR LA SURVIE DE L’ABEILLE DOMESTIQUE APIS
MELLIFERA A L’ACARIEN PARASITE VARROA DESTRUCTOR.
M. Max Bergoin - Président
M. Jean-Marie Exbrayat - Rapporteur
M. Yves Le Conte - Examinateur
M. Bernard Mauchamp - Examinateur
Soutenu le 19 mai 2004 devant le jury suivant :
Laboratoire de : Directeur : M. Jean-Marie Exbrayat
EPHE (Sciences de la Vie et de la Terre) (Professeur)
Reproduction et développement des vertébrés
25, rue du Plat-69288 Lyon Cedex 02
Laboratoire de : Directeur : M. Yves Le Conte
INRA-UMR 406-Ecologie des invertébrés (Directeur de recherche)
Equipe de biologie et protection de l’abeille
Site Agroparc-Domaine Saint Paul-84914 Avignon Cedex 09
RESUME :
L’acarien Varroa destructor (A. & T.) est la plus sérieuse menace pesant sur l’abeille
domestique Apis mellifera (L.). Le Varroa parasite les abeilles adultes et ses immatures pour se
nourrir de leur hémolymphe. Il affaiblit ainsi les colonies qu’il infeste et favorise l’apparition
d’infections secondaires, en particulier les viroses. Seule l’utilisation d’acaricides possédant une
autorisation de mise sur le marché permet de réguler efficacement les populations de Varroa au sein
des colonies infestées.
Depuis quelques années en France, on assiste à l’apparition de colonies d’abeilles domestiques
qui survivent à la parasitose sans traitement acaricide. Ce phénomène représente une chance de
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trouver une alternative aux acaricides qui ne sont pas sans conséquence pour les colonies et les
produits de la ruche.
Nous avons suivi la dynamique des populations de l’acarien au sein de colonies présumées résistantes
et présumées sensibles à la varroase dans le but de caractériser cette survie et d’en trouver les causes.
Les résultats nous montrent que les colonies non-traitées contre Varroa survivent pendant
plusieurs années (de trois à neuf ans). Les causes de cette survie n’ont pas été clairement identifiées
mais il semblerait que les colonies aient développé un comportement hygiénique dirigé contre
Varroa, qui limiterait sa population de façon efficace.
Nous avons aussi cherché à savoir si le phénomène d’infertilité jouait un rôle ou pas dans cette
survie de nos abeilles à Varroa.
Notre étude ne montre pas d’influence significative de l’infertilité sur la survie des abeilles au
parasite mais de plus amples analyses sont à effectuer pour prouver cela de façon définitive.
Des examens histologiques et histochimiques ont mis en évidence des sécrétions lipidiques
dans la lumière de la glande séricigène de la larve d’abeille. Ce résultat permet de visualiser in situ ce
que des études biochimiques antérieures ont montré : la présence de kairomones jouant un rôle
essentiel dans les relations Abeille-Varroa.
MOTS-CLES : Varroa destructor ; Apis mellifera ; dynamique des populations ;
infertilité ; comportement hygiénique ; glande séricigène ; kairomones.
GLOSSAIRE (* cf. texte)
TABLE DES ILLUSTRATIONS
TABLE DES MATIERES
INTRODUCTION
A) ETUDE BIBLIOGRAPHIQUE
I. Cycle biologique de l’abeille du genre Apis
II. Varroa jacobsoni parasite de l’abeille
A. Historique et répartition géographique
B. Biologie du parasite
1. Systématique
2. Morphologie et cycle évolutif
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3. Le point sur les différentes espèces du genre Varroa
4. Varroa et la colonie d’abeille
a. Cycle biologique du parasite
b. Dynamique des populations de Varroa
c. Recherche et choix de l’hôte
d. Propagation de la parasitose
e. Conséquence de la varroase sur l’abeille
f. Traitement de la varroase
III. La résistance des abeilles au Varroa
A. Le comportement d’épouillage des abeilles
1. Chez Apis cerana
2. Chez deux autres espèces d’abeilles
B. Le comportement de nettoyage du couvain parasité
1. Chez Apis cerana
2. Chez Apis mellifera
C. Effet de la durée d’operculation des alvéoles sur la reproduction de
Varroa
D. L’attractivité du couvain sur Varroa
E. Le phénomène d’infertilité chez la femelle Varroa
1. Chez Apis cerana
2. Chez Apis mellifera
3. Hypothèses et réponses sur les causes de l’infertilité de Varroa
F. Effet de l’essaimage sur la dynamique des populations de Varroa
IV. Varroa, et les virus de l’abeille
A. L’exemple de Varroa destructor
B. Les virus principaux de l’abeille associés ou non à Varroa
1. Les virus dont l’induction par Varroa est reconnue
2. Les virus pathogènes de l’abeille avec ou sans Varroa
3. Les virus sans association reconnue avec Varroa
V. Un phénomène récent : La survie des colonies d’A. mellifera à Varroa
destructor
A. Le cas français
B. Perspective de lutte
B) OBJECTIFS DE MON TRAVAIL
VI. Dynamique des populations de Varroa
VII. Hypothèse sur la reproduction différentielle des Varroa élevés sur
abeilles résistantes et sur abeilles dites sensibles
VIII. Etude complémentaire sur l’histologie et l’histochimie de la larve
d’abeille
C) MATERIELS & METHODES, RESULTATS & DISCUSSIONS
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IX. Evaluation de l’infestation de colonies « sensibles » et de colonies
« résistantes » à l’acarien
A. Introduction
B. Matériels et méthodes
1. Dynamique des populations de Varroa : estimation des chutes naturelles
2. Dynamique des populations de Varroa : évaluation de l’infestation du
couvain d’ouvrières et des abeilles adultes
C. Résultats et discussion
1. Survie des colonies étudiées
2. Dynamique des populations de Varroa : estimation des chutes naturelles
3. Dynamique des populations de Varroa : évaluation de l’infestation du
couvain d’ouvrières et des abeilles adultes
X. Elevage et infestation par Varroa destructor de larves d’A. mellifera en
laboratoire
A. Introduction
B. Matériels et méthodes
C. Résultats et discussion
XI. Etude complémentaire : Histologie et histochimie de la glande séricigène
chez la larve d’A. mellifera
A. Introduction
B. Matériels et méthodes
C. Résultats et discussion
1. Résultats
2. Discussion
D) CONCLUSION & PERSPECTIVES
BIBLIOGRAPHIE
ANNEXES
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INTRODUCTION
L’apiculture mondiale est fondée sur l’exploitation de l’abeille mellifère européenne (Apis
mellifera) qui est mise en danger par un véritable fléau, l’ectoparasite Varroa destructor. Cet acarien
macroscopique, originaire d’Asie du sud, est le parasite naturel d’une autre espèce d’abeille, Apis
cerana, et a trouvé récemment un nouvel hôte, Apis mellifera.
Il a été observé pour la première fois sur Apis mellifera en 1948 en Thaïlande (Crane, 1979) et
depuis s’est répandu rapidement dans le monde entier provoquant d’importants dégâts. En effet, les
colonies d’abeilles mellifères européennes infestées s’effondrent, puis meurent en quelques années, si
la population du parasite n’est pas régulée par l’apiculteur (Ritter, 1988). Des produits chimiques sont
couramment utilisés pour lutter contre ce fléau mais ils peuvent remettre en cause la santé de l’abeille
et la qualité du miel issues de ces ruchers traités (Lodesani et al., 1992). De plus, la faible variété des
molécules à propriété acaricide ayant une autorisation de mise sur le marché (AMM) favorise le
phénomène de résistance des parasites à ces produits chimiques (Bassand, 1993).
Une alternative aux traitements chimiques serait de promouvoir la résistance naturelle dont
certaines colonies d’abeilles mellifères font preuve depuis quelques années. En effet, certaines
colonies d’Apis mellifera infestées sont capables de survivre et même de continuer à se développer
sans traitement acaricide. Les causes de cette survie à Varroa sont en cours d’identification.
Cette acariose affecte la plupart des espèces, et sous espèces d’abeilles à travers le monde. Les
deux espèces les plus étudiées sont A. cerana et A. mellifera. Apis cerana se distingue d’Apis
mellifera pour la relation équilibrée qu’elle entretient avec l’acarien. La parasitose n’a donc pas
d’effet létal sur les colonies de l’espèce A. cerana alors, qu’aujourd’hui encore, elle décime un grand
nombre de colonies d’A. mellifera.
Quel(s) mécanisme(s) permet(tent) à A. cerana de résister à ce parasite ? Pourquoi A. mellifera
ne semble-t-elle pas capable de contrôler les populations de Varroa l’envahissant ? Comment cette
résistance dont font preuve, à l’heure actuelle, des colonies d’A. mellifera, s’est-elle petit à petit mise
en place au sein des ruchers ? Ces questions ont été traitées en partie seulement par les scientifiques.
Leurs études préliminaires leur ont permis d’aboutir à la réponse suivante : A. mellifera et A. cerana
présentent des mécanismes de résistances différents en intensité (Peng et al., 1987 ; Büchler, 1994 ;
Boecking & Ritter, 1994 ; Boecking & Spivak, 1999).
La relation hôte-parasite d’A. cerana et Varroa semble « équilibrée ». A. cerana a développé
des comportements lui permettant de réguler efficacement la population du parasite, maintenant celleci
à un seuil acceptable pour la survie de la colonie. En fait, les deux espèces ont certainement
coévolué pour atteindre cet équilibre et cette coévolution résulte de leur durée de cohabitation (Peng
et al., 1987 ; Rath & Drescher, 1990 ; Rath, 1991 ; Boecking & Ritter, 1994 ; Fries et al., 1996).
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La nouveauté de la relation hôte parasite d’A. mellifera et Varroa ne permet pas d’observer le
même équilibre qu’avec A. cerana. En effet, A. mellifera présente une haute sensibilité à l’acarien et
la croissance de la population du parasite n’est pas ou peu régulée par la colonie.
Une autre abeille, croisement d’A. mellifera mellifera et d’A. mellifera scutellata (abeille
africaine) entretient une relation avec Varroa destructor constituant le stade de résistance
intermédiaire. Ces abeilles, dites « africanisées », développent effectivement des mécanismes de
résistance en général plus efficaces que chez les abeilles européennes non-africanisées (Moretto et al.,
1991). La régulation de la population du parasite est incomplète mais permet, dans la plupart des cas,
de limiter celle-ci à un seuil acceptable permettant la survie de la colonie.
Les causes de ces phénomènes de résistance, plus ou moins développés selon les espèces et les
races d’abeilles, se révèlent être multifactorielles (Büchler, 1994 ; Eischen, 1997a et b ; Boecking &
Spivak, 1999 ; Rosenkranz,1999). Ceci explique la complexité et les différentes origines des
comportements de résistances adoptées selon les espèces et les races d’abeilles.
Cette résistance multifactorielle repose sur des stimuli dirigés vers l’abeille et/ou le parasite,
d’ordre chimiques (kairomones*), physiques (actions mécaniques et température), physiologiques
(durée de développement de l’abeille) et biologiques (virus).
Comprendre ces mécanismes de résistance et évaluer leurs impacts sur la survie de la colonie
d’abeilles et sur la dynamique des populations d’acariens est essentielle dans la mise en place d’un
programme de lutte intégré utilisant ces facteurs contre Varroa.
BIBLIOGRAPHIE
Anglas J. (1901). Observations sur les métamorphoses internes de la guêpe et de l’abeille. Bull. Sci. France
et Belgique, 34 : 363-473.
Al-Ghzawi S. (1992). Das Eindringverhalten der Milbe Varroa jacobsoni. Apidologie, 23 (4): 369-370.
Allen M. F. & Ball B. V. (1996). The incidence and world distribution of honey bee viruses. Bee World,
77: 141-162.
Allen M. F., Ball B. V., White B. V. & Antonin J. F. (1986). The detection of acute paralysis virus in
Varroa jacobsoni by use of a simple indirect ELISA. J. Apic. Res., 25: 100-105.
Anderson D. L. (1994). Non-reproduction of Varroa jacobsoni in Apis mellifera colonies in Papua New
Guinea and Indonesia. Apidologie, 25: 412-421.
Anderson D. L. (1996). Changed Varroa jacobsoni reproduction in Apis mellifera colonies in Java,
Apidologie, 27: 461-466.
Anderson D. L. & Sukarsih. (1996). Changed Varroa jacobsoni reproduction in Apis mellifera colonies in
Java. Apidologie, 27 (6): 461-466.
Anderson D. L. & Trueman J. W. H. (2000). Varroa jacobsoni (Acari : Varroidae) is more than one
species. Exp. & Appl. Acarol., 24: 165-189.
Athias-Binche F. (1990). Sur le concept de symbiose: l’exemple de la phorésie chez les acariens et son
évolution vers le parasitisme ou le mutualisme. Bull. Soc. Zoo. Fr., 115: 77-98.
Aumeier P. & Rosenkranz P. (1995). Welche faktoren der bienenlarven-kutikula beeinflussen die
wirtsfindung der Varroa-Weibchen? Apidologie, 26 (4): 327-329.
EPHE Banque de Monographies SVT 6

Bailey L. (1965). Paralysis of Honey Bee, Apis mellifera Linnaeus. J. Invert. Pathol., 7: 132-140.
Bailey L. (1969). The multiplication and spread of sacbrood virus of bees. Ann. Appl. Biol., 63: 483-491.
Bailey L. (1982). Viruses of honey bees. Bee World, 63: 165-173.
Bailey L. & Ball B. V. (1991). Honey Bee Pathology, 2 nd edn. Academic Press, London, UK.
Bailey L., Carpenter J. M. & Woods R. D. (1979). Egypt bee virus and Australian isolates of Kashmir bee
virus. J. Gen. Virol., 43: 641-647.
Bailey L. & Milne R. G. (1969). The Multiplication Regions and Interaction of Acute and Chronic Beeparalysis
Viruses in Adult Honey Bees. J. Gen. Virol., 4: 9-14.
Ball B. V. (1985). Acute Paralysis Virus isolates from honeybee colonies infested with Varroa jacobsoni. J.
Apic. Res., 24(2): 115-119.
Ball B. V. (1986). The incidence of acute paralysis virus in adult honeybee and mite populations. In:
European research on varroatosis control. R. Cavalloro (eds). Proc. Meeting E. C. Experts’group,
Udine (Italy), 28-30 november 1988. Luxembourg, Official Publications of the European
Communities, 1989, pp. 241.
Ball B. V. (1988). The impact of secondary infections in honey-bee colonies infested with the parasitic mite
Varroa jacobsoni. In: Africanized Honey Bees and Bee Mites. Needham G. R. and Coworkers (eds),
pp. 457-461.
Ball B. V. (1997). Varroa and viruses. In: Varroa! Fight the mite, Munn P. & Jones R. (eds)., 11-15.
Ball B. V. & Allen M. F. (1988). The prevalence of pathogens in honey bee (Apis mellifera) colonies
infested with the parasitic mite Varroa jacobsoni. Ann. Appl. Biol. 113: 237-244.
Ball B. & Bailey L. (1997). Viruses. In: Honey bee pests, predators & diseases. Morse R. A. & Flottum K.
(eds). 11-32.
Bassand D. (1993). Del buen o mal uso del fluvalinato contra Varroa: estudio de los riesgos de aparicion de
resistencia. Vida Apic 61, 18-22.
Beetsma J. & Zonneveld K. (1992). Observations on the initiation and stimulation of oviposition of the
Varroa mite. Exp. & Appl. Acarol., 16: 303-312.
Boecking O. & Drescher W. (1990). The reaction of worker bees in different Apis mellifera colonies to
Varroa infested brood cells. Proc. Rec. Res. Bee. Pathol., Gent, Belgium: 41-42.
Boecking O. & Drescher W. (1992b). The removal response of Apis mellifera L. colonies to brood in wax
and plastic cells after artificial and natural infestation with Varroa jacobsoni Oud.; and freeze-killed
brood. Exp. & Appl. Acarol., 16: 321-329.
Boecking O. & Ritter W. (1994). Current status of behavioural tolerance of the honey bee Apis mellifera to
the mite Varroa jacobsoni. Am. Bee J., 134(10): 689-694.
Boecking O. & Spivak M. (1999). Behavioural defences ok honey bees against Varroa jacobsoni Oud.
Apidologie, 30: 141-158.
Boecking O., Rath W. & Drescher W. (1993). Grooming and removal behabior-Strategies of Apis mellifera
and Apis cerana Bees against Varroa jacobsoni. Am. Bee J., 133 (2): 117-119.
Boot W. J., Calis J. N. M. & Beetsma J. (1992). Differential periods of Varroa mite invasion into worker
and drone cells of honey bees. Exp. & Appl. Acarol., 169: 295-301.
Boot W. J., Calis J. N. M. & Beetsma J. (1993). Invasion of Varroa jacobsoni into honey bee brood cells: a
matter of chance or choice? J. Apic. Res., 32 (3): 167-174.
Boot W. J., Calis J. N. M. & Beetsma J. (1995). Invasion of Varroa jacobsoni into male brood cells of
honey bee Apis mellifera. Apidologie, 26: 109-118.
Boot W. J., Sisselaar D. J. A., Calis J. N. M. & Beetsma J. (1994). Factors affecting invasion of Varroa
jacobsoni (Acari: Varroidae) into honeybee, Apis mellifera, (Hymenoptera: Apidae), brood cells. Bull.
Entomol. Res., 84: 3-10.
Bowen-Walker P. L., Martin S. J. & Gunn A. (1997). Preferential distribution of the parasitic mite, Varroa
jacobsoni Oud. on overwintering honeybee (Apis mellifera L.) workers and changes in the level of
parasitism. Parasitology, 114: 151-157.
Bowen-Walker P. L., Martin S. J. & Gunn A. (1999). The Transmission of Deformed Wing Virus between
Honeybees (Apis mellifera L.) by the Ectoparasite Mite Varroa jacobsoni Oud. J. Invert. Pathol., 73:
101-106.
Bozic J. & Valentincic T. (1995). Quantitative analysis of social grooming behavior of honey bee Apis
mellifera carnica. Apidologie, 26: 141-147.
Branco M. R., Kidd N. A. C. & Pickard R. S. (1999). Development of Varroa jacobsoni in colonies of Apis
mellifera iberica in a Mediterranean climate. Apidologie, 30: 491-503.
EPHE Banque de Monographies SVT 7

Brouwers E. V. M., Ebert R. & Beetsma J. (1993). Behavioural and physiological aspects of nurse bees in
relation to the composition of larval food during caste differentiation in the honeybee. J. Apicult.
Res., 26: 11-23.
Büchler R. (1989). Varroa population dynamics in bee colonies of different genetic origin. Apidologie, 20:
365-367.
Büchler R. (1993). Der anteil beschadigter Varroamilben im naturlichen totenfall im hinblick auf
saisoneinflusse und befallsentwicklung (Rate of damaged mites innatural mite fall with regard to
seasonal effects and infestation development). Apidologie, 24 (5): 492-493.
Büchler R. (1994). Varroa tolerance in honey bees-occurrence, characters and breeding. Bee World, 75(2):
54-70.
Büchler R.& Drescher W. (1990). Variance and heritability of the capped developmental stage in european
Apis mellifera L. and its correlation with decreased Varroa jacobsoni Oud. infestation. J. Apic. Res.,
29 (3): 172-176.
Büchler R., Drescher W. & Tornier I. (1992). Grooming behaviour of Apis mellifera, Apis dorsata and its
effect on the parasitic mites Varroa jacobsoni and Tropilaelaps clarae. Exp. & Appl. Acarol., 16:
313-319.
Calderone N. W. (1999). Evaluation of formic acid and thymol-based blend of natural products for the fall
control of Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae) in colonies of Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae).
Entomol. Soc. Am., 92 (2): 253-260.
Calderone N. W. & Spivak M. (1995). Plant extracts for control of the parasitic mite Varroa jacobsoni
(Acari: Varroidae) in colonies of the western honey bee (Hymenoptera: Apidae). J. Eco. Entomol., 88
(5): 1211-1215.
Calis J., Beetsma J., Hai D. M., Lan N. K., Toan T. V., Trung L. Q. & Minh N. H. (1996). Das
nichtreproduzieren in arbeiterinnenzellen als faktor der Varroatoleranz steht mit natürlicher selektion
der milben im zusammenheng. Apidologie, 27 (2): 282-284.
Camazine S. (1986). Differential reproduction of the mite, Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae), on
Africanized and European Honey Bees (Hymenoptera: Apidae). Ann. Entomol. Soc. Am.,79: 801-803.
Calatayud F. & Verdu M. J. (1992). Evolucion annual de parametros poblacionales de colonias de Apis
mellifera L. (hymenoptera : Apidae) parasitadas por Varroa jacobsoni Oud. (Mesostigmata :
Varroidae). Bol. San. Vegetal-Plagas, 18: 777-788.
Chandler D., Sunderland K. D., Ball B. V., & Davidson G. (2001). Prospective biological control agents of
Varroa destructor n. sp., an important pest of the European honeybee, Apis mellifera. Biocontr. Sci.
Technol., 11: 429-448.
Chen P. L., & Shih C. I. (1995). Population Density, Infestation Rate and Distribution of Varroa jacobsoni
Oud. in Apis mellifera L. Colony. Chinese J. Entomol., 15 : 305-319.
Chiesa F. (1991). Effective control of Varroatosis using powdered thymol. Apidologie, 22: 135-145.
Colin M. E. (1982). La varroatose. Le point vétérinaire, 14 (69): 21-28.
Colin M. E., Richard D., Fourcassie V. & Belzunces L. P. (1992). Attraction of Varroa jacobsoni, parasite
of Apis mellifera by electrical charges. J. Ins. Physiol., 38 (2): 111-117.
Crane E. (1979). Fresh notes on the Varroa mite. Bee World, 60: 8.
DeGrandi-Hoffman G., Page R. E., Martin J. & Fondrk M. K. (2002). Can the frequency of reduced Varroa
destructor fecundity in honey bee (Apis mellifera) pupae be increased by selection ? Apidologie, 33:
563-570.
De Guzman L. I. & Delfinado-Baker M. (1996). A new species of Varroa (Acari: Varroidae) associated
with Apis koschevnikovi (Apidae: Hymenoptera) in Borneo. Int. J. Acarol., 22: 23-27.
De Guzman L. I. & Rinderer T. E. (1999). Identification and comparison of Varroa species infesting honey
bees. Apidologie, 30: 85-95.
De Guzman L. I., Rinderer T. E. & Lancaster V. A. (1995). A short test evaluating larval attractiveness of
honey bees to Varroa jacobsoni. J. Apic. Res., 34 (2): 89-92.
De Guzman L. I., Rinderer T. E., Delatte G. T. & Macchiavelli. (1996). Varroa jacobsoni Oudemans
tolerance in selected stocks of Apis mellifera L.. Apidologie, 27: 193-210.
De Jong D. (1988). Varroa jacobsoni does reproduce in worker cells of Apis cerana in South Korea.
Apidologie, 19(3): 241-244.
De Jong D., De Jong P. H. (1983). Longevity of africanized Honey bees (Hymenoptera: Apidae) infested by
Varroa jacobsoni (Parasitiformes: Varroidae). J. Eco. Entomol., 76 (4): 766-768.
De Jong D., Morse R. A. V. (1988). Utilisation of raised brood cells of the honey bee, Apis mellifera
(Hymenoptera: Apidae), by the bee mite, Varroa jacobsoni (Acarina: Varroidae). Entomol. Gener., 14
EPHE Banque de Monographies SVT 8

(2): 103-106.
De Jong D., De Jong P. H. & Goncalves L. S. (1982a). Weight loss and other damage to developing worker
honeybees from infestation with Varroa jacobsoni. J. Apic. Res., 21 (3): 165-167.
De Jong D., Morse R. A. V. & Eickwort G. C. (1982b). Mites pests of honey bees. Ann. Rev. Ento., 27:
229-252.
De Jong D., Goncalves L. S., & Morse R. A. (1984). Dependence on climate of the virulence of Varroa
jacobsoni. Bee World, 65: 117-121.
Delfinado M. D. (1963). Mites of the honeybees in south-East Asia. J. Apicult. Res., 2: 113-114.
Delfinado-Baker M. & Aggarwal K. (1987a). A new Varroa (Acari: Varroidae) from the nest of Apis
cerana (Apidae). Internat. J. Acarol., 13: 233-237.
Delfinado-Baker M. & Houck A. (1989). Geographic variation in Varroa jacobsoni (Acari, Varroidae):
application of multivariate morphometric techniques. Apidologie, 20 (4): 345-358.
Delnatte J. (2003). Contribution à l’étude de la survie de l’abeille Apis mellifera (L.) à l’acarien Varroa
destructor (A. & T.). D.E.S.S. Gestion, Contrôle et Conservation des Populations d’Insectes,
Université F. Rabelais de Tours.
Denholm C. H. (1999). Inducible honey bee viruses associated with Varroa jacobsoni. Thesis, Departement
of Entomology & Nematology, IACR-Rothamsted, Hertfordshire, UK and School of Life Sciences,
Keele University, Staffordshire, UK.
De Ruijter A. (1986). Reproduction of Varroa mites during successive brood cycles of the honeybee. In:
European research on varroatosis control. Cavallero R. (eds.). Proc. Meeting E. C. Expert’s group,
Bad Homburd (RFA), 15-17 October 1986. Rotherdam, A. Balkma, 1988, pp. 63-67.
De Ruijter A. & Pappas N. (1983). Karyotype and sex determination of Varroa jacobsoni Oud. In: Varroa
Jacobsoni oud. Affecting honey bees: present status and needs. Cavalloro R. (eds). Rotterdam,
Commission of European Communities, pp. 41-47.
De Vaublanc G., Otis G. W., Le Conte Y., Crauser D. & Kelly P. (2003). Comparative resistance of
Canadian and French colonies of honey bees (Apis mellifera) to Varroa destructor: influence of bee
strain, mite strain and environment. Am. Bee. J., 143 (4): 319.
Donzé G. (1995). Behavioral attributes and parental care of parasitic mite Varroa jacobsoni during its
reproductive phase in the brood of the honey bee Apis mellifera. PhD thesis, Université de Neuchâtel.
Donzé G. & Guerin P. M. (1994). Behavioral attributes and parental care of Varroa mites parasitizing
honeybee brood. Behav. & Ecol. Soc., 34: 305-319.
Donzé G. & Guerin P. M. (1997). Time-activity budgets and Space structuring by the different life stages of
Varroa jacobsoni in capped brood of the honey bee, Apis mellifera. J. Ins. Behav., 10 (3) : 371-393.
Donzé G., Fluri P. & Imdorf A. (1997). Pourquoi les Varroa s’accouplent-ils si souvent ? Santé des
Abeilles, 71-73.
Donzé G., Fluri P. & Imdorf A. (1998a). A look under the cap: the reproductive behavior of Varroa in the
capped brood of the honey bee. Am. Bee J., 138 (6): 528-533.
Donzé G., Fluri P. & Imdorf A. (1998b). Un si petit espace, une si grande organisation : la reproduction de
Varroa dans le couvain operculé de l’abeille. Abeille de France, 833 : 19-24.
Downey D. L. & Winston M. L. (2001). Honey bee colony mortality and productivity with single and dual
infestations of parasitic mites species. Apidologie, 32: 567-575.
Eguaras M. J. (1993). Investigaciones sobre el acaro parasito Varroa jacobsoni Oud. (Acari: Gamasida) y
su hospedador Apis mellifera L. (Hymenoptera : Apidae). Tesis doctoral, Universidad Nacional de
Mar del Piata.
Eischen F. (1997a). Looking for resistance mechanisms to Varroa. Am.Bee J., 137 (6): 447-448.
Eischen F. (1997b). Temperature, climate and Varroa populations. Am. Bee J., 137 (4): 399-300.
Elzen P. J., Eischen F. A., Baxter J. R., Elzen G. W. & Wilson W. T. (1999). Detection of resistance in
Varroa jacobsoni Oud. (Mesostigmata: Varroidae) to the acaricide fluvalinate. Apidologie, 30 (1): 13-
17.
Engels W., Gonçcalves L. S., Steiner J., Buriolla A. H., Cavichio-Issa M. R. (1986). Varroa-Befall von
Carnica-Völkern in Tropenklima. Apidologie, 17(3): 203-216.
Fries I. & Hansen H. (1993). Biotechnical control of Varroa mites in cold climates. Am. Bee J., 133: 435-
438.
Fries I. & Rosenkranz P. (1996). Number of reproductive cycles of Varroa jacobsoni in honey-bee (Apis
mellifera) colonies. Exp. & Appl. Acarol., 20: 103-112.
Fries I., Camazine S. & Sneyd J. (1994). Population dynamics of Varroa jacobsoni: a model and a review.
Bee World, 75: 5-28.
EPHE Banque de Monographies SVT 9

Fries I., Aarhus A., Hansen H., & Korpela S. (1991b). Developpement of early infestations by the mite
Varroa jacobsoni in honey-bee (Apis mellifera) colonies in cold climates. Exp. Appl. Acarol.,11: 205-
214.
Fries I., Huazhen W., Wei S. & Shu Jin C. (1996). Grooming behavior and damaged mites (Varroa
jacobsoni) in Apis cerana cerana and Apis mellifera ligustica. Apidologie, 27(1): 3-11.
Fries I., Hansen H., Imdorf A. & Rosenkranz P. (2003). Swarming in honey bees (Apis mellifera) and
Varroa destructor population development in Sweden. Apidologie, 34: 389-397.
Fuchs S. (1990). Preference for drone brood cells by Varroa jacobsoni Oud in colonies of Apis mellifera
carnica. Apidologie, 21: 193-199.
Fuchs S. (1994). Non-roproducing Varroa jacobsoni Oud. in honey bee worker cells – status of mites or
effects of brood cells? Exp. Appl. Acarol., 18: 309-317.
Fuchs S. & Langenbach K. (1989). Multiple infestation of Apis mellifera L. brood cells and reproduction in
Varroa jacobsoni Oud.. Apidologie, 20: 257-266.
Gal H., Slabezki Y. & Lensky Y. (1992). A preliminary report on the effect of origanum oil and thymol
applications in honey bee (Apis mellifera L.) colonies in a subtropical climate on population levels of
Varroa jacobsoni. Bee Science, 2: 175-180.
Glinski Z. & Jarosz J. (1984). Alterations in haemolymph proteins of drone honey bee larvae parasitized by
Varroa jacobsoni. Apidologie, 15 (3): 329-338.
Goetz B. & Koeniger N. (1993). The distance between larva and cell opening triggers brood cells invasion
by Varroa jacobsoni. Apidologie, 24: 62-72.
Griffes J. (1995). Let’s work together to find Varroa tolerance. Am. Bee J., 135 (3): 182-183.
Griffiths D. A. & Bowman C. E. (1981). World distribution of the Varroa jacobsoni, a parasite of honey
bees. Bee World, 62: 154-163.
Grobov O. F. (1977). Varroasis in bees. In: Varroasis, a honeybee desease. Bukarest, Apimondia Publ.
House, pp. 46-70.
Guzman-Novoa E., Sanchez A., Page Jr R. E. & Garcia T. (1996). Susceptibility of European and
Africanized honey bees (Apis mellifera L.) and their hybrids to Varroa jacobsoni Oud. Apidologie, 27
(2): 93-103.
Guzman-Novoa E., Vandame R. & Archavaleta M. E. (1999). Susceptibility of European and Africanized
honey bees (Apis mellifera L.) to Varroa jacobsoni Oudemans in Mexico. Apidologie, 30: 173-182.
Hänel H. & Koeniger N. (1986). Possible regulation of the reproduction of the honey bee mite Varroa
jacobsoni (Mesostigmata: Acari) by the host’s hormone: juvenile hormone III. J. Ins. Physiol., 32:
791-798.
Harbo J. R., Hoopingarner R. A. (1995). Resistance to Varroa expressed by honey bees in the USA. Am.
Bee J., 135 (12): 827.
Harbo J. R. & Hoopingarner R. A. (1997). Honey bees (Hymenoptera: Apidae) in the United States that
express resistance to Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae). Apic. & Soc. Ins., 90 (4): 893-898.
Harbo J. R., Hoopingarner R. A & Harris J. W. (1997). Evaluating honey bees for resistance to Varroa
mites: procedure and results. Am. Bee J., 137: 223-224.
Harizanis P. C. (1991). Infestation of queen cells by the mite Varroa jacobsoni. Apidologie, 22: 533-538.
Heath L.A.F. (1982). Development of chalk brood in a honeybee colony: a review. Bee World, 119-130.
Hoppe H. & Ritter W. (1988). The influence of the Nasanov pheromone on the recognition of house bees
and foragers by Varroa jacobsoni. Apidologie, 19(2): 165-172.
Hung A. C. F., Shimanuki H. & Knox D. A. (1996). Inaparent infection of acute virus and kashmir bee
virus in the U. S. honey bees. Am. Bee J., 136: 874-876.
Ifantidis M. D. (1983). Ontogenis of the mite Varroa jacobsoni in worker and drone honeybee brood cells.
J. Apic. Res., 22 (3): 200-206.
Ifantidis M. D. (1984). Parameters of the population dynamics of the Varroa mite on Honeybees. J. Apic.
Res., 23 (4): 227-233.
Ifantidis M. D. (1988). Some aspects of the process of Varroa jacobsoni mite intrance into honey bee (Apis
mellifera) brood cells. Apidologie, 19: 387-396.
Ifantidis M. D. (1990). Reexamination of reproduction parameters of the mite Varroa jacobsoni Oud. In:
Proceeding of the International Symposium on Recent Research on Bee Pathologie, Gent 1990. Ritter
W., Laere van O., Jacobs F. & Jansen Wael de L. (eds). Farmaceutica, Beerse Belgium, pp. 20-26.
Imdorf A., Buehlmann G., Gerig L., Kilchenmann V., Wille H. (1987). Uberprüfung der Schätzmethode zur
Ermittlung der Brutfläche und der Anzahl Arbeiterinnen in freifliegenden Bienenvölker. Apidologie,
18: 137-146.
EPHE Banque de Monographies SVT 10

Jay S. C. (1962a) Colour changes in honeybee pupae. Bee World, 43: 119-122.
Jay S. C. (1963). The development of honeybees in their cells. J. Apic. Res., 2: 117-134.
Jéanne F., Jéanne B., Bartlet R., Le Conte Y., Vallon J., Mazet I., & De Vaublanc G. (2002). Survie
d’abeilles à Varroa. Bull. Tech. Apic., 29 (2): 73-78.
Jones R. & Rothenbuhler W. (1964). Behavior genetics of nest cleaning behavior in honey bees. II.
Responses of two inbred lines to various amounts of cyanide killed brood. Anim. Behav., 12: 584-
588.
Kan Kiroazu (1973). The method for stimulation of honeybee queens egg-laying and devastation of their
parasitic mites by heat treatment and a device for carrying it out. Japan patent, N48, 508, 6D 52.
Koch W. & Ritter W. (1987). Examination of artificially infested brood with Varroa mites for secondary
infections. In: Present status of varroatosis in Europe and progress in the varroa mite control. R.
Cavalloro (eds). Proc. Meeting E. C. Experts’group, Udine (Italy), 28-30 november 1988.
Luxembourg, Official Publications of the European Communities, 1989,pp. 2445-251.
Koeniger N., Koeniger G., Wijayagunasekara N. H. P. (1981). Beobachtungen über die Anpassung von
Varroa jacobsoni an ihren natürlichen Wirt Apis cerana in Sri Lanka. Apidologie, 12(1): 37-40.
Komissar A. D. (1985). Le traitement thermique des abeilles malades de varroatose. Apiacta, 20 : 113-117.
Kovac H. & Crailsheim K. (1988). Lifespan of Apis mellifera Carnica Pollm. Infested by Varroa jacobsoni
in relation to season and extent of infestation. J. Apic. Res., 27(4): 230-238.
Kraus B. (1993). Preferences of Varroa jacobsoni for honey bees (Apis mellifera L.) of different ages. J.
Apic. Res., 32 (2): 57-64.
Kraus B. (1994). Factors influencing host choice of the honey bee parasite Varroa jacobsoni Oud. Exp. &
Appl. Acarol., 18: 435-443.
Le Conte Y. & Arnold G. (1987). Influence de l’âge des abeilles (Apis mellifera L.) et de la chaleur sur le
comportement de Varroa jacobsoni. Apidologie, 18 (4) : 305-320.
Le Conte Y. & Arnold G. (1988b). Etude du thermopreferendum de Varroa jacobsoni Oud.. Apidologie, 19
(2) : 155-164.
Le Conte Y., Arnold G. & Desenfant P. (1990). Influence of brood temperature and hygrometry variations
on the development of the honey bee ectoparasite Varroa jacobsoni (Mesostigmata: Varroidae).
Environ. Entomol., 19: 1780-1785.
Le Conte Y., Arnold G., Trouiller J., Masson C., Chappe B. & Ourisson G. (1989). Attraction of the
parasitic mite Varroa to the drone larvae of honey bees by simple aliphatic esters. Science, 245, 638-
639.
Le Conte Y., Arnold G., Trouiller J., Masson C., Chappe B. & Ourisson G. (1991). Semiochimicals
involved in the honeybee-Varroa mite relationships : kairomones and brood pheromones : 69-76 In
Goodman L. J. & Fisher R. C. Eds, the behaviour and physiology of bees. Joint colloquium organized
by the royal entomological society and the international bee research association (GBR), London, July
1990. CAB International, Wallington, 362p.
Le Conte Y., Sreng L. & Trouiller J. (1994a). The recognition of larvae by worker honeybees.
Naturwisseschaften, 81: 462-465.
Le Conte Y., Bruchou C., Benhamouda K., Gauthier C. & Cornuet J. M. (1994b). Heritability of queen
brood post-capping stage duration in Apis mellifera mellifera L.. Apidologie, 25: 513-519.
Liebig G., Schlipf U., Fremuth W. & Ludwig W. (1984). Ergebnisse der Untersuchungen über die
Befallsentwicklung der Varroa-Milbe in Stuttgart-Hoheim 1983.
Liu T. P. & Peng Y. S. (1990). Palpal tarsal sensilla of the female mite Varroa jacobsoni Oudemans
(Acari : Varroidae). Can. Entomol., 122: 295-300.
Lodesani M., Pellacani A., Bergomi S., Carpana E. Rabitti T. & Lasagni P. (1992). Residue determination
for some products used against Varroa infestation in bees. Apidologie, 23: 257-272.
Long L. T. (1996). Labortest zur bestimmung der toxizität von ameisensäure für Varroa jacobsoni.
Apidologie, 27 (2): 290-291.
Marcangeli J., Monetti L. & Fernandez N. (1992). Malformations produced by Varroa jacobsoni on Apis
mellifera in the province of Buenos Aires, Argentina. Apidologie, 23: 399-402.
Marletto F., Patetta A. & Manino A. (1991). Further test on Varroa disease control by periodical drone
brood removal. Apicolt. mod., 82: 219-224.
Martin C. (2000). Sensibilité de l’abeille Apis mellifera à l’acarien parasite Varroa jacobsoni. Thèse de
doctorat, Université d’Avignon et des Pays du Vaucluse.
Martin S. J. (1994). Ontogenesis of the mite Varroa jacobsoni Oud. in worker brood of the honeybee Apis
mellifera L. under natural conditions. Exp. & Appl. Acarol., 18: 87-100.
EPHE Banque de Monographies SVT 11

Martin S. J. (1995). Ontogenesis of the mite Varroa jacobsoni Oud. in worker brood of the honeybee Apis
mellifera L. under natural conditions. Exp. & Appl. Acarol., 19: 199-210.
Martin S. J. (1997). Life and death of Varroa. P. Munn Ed., International Bee Research Association.
Cardiff, UK: 3-10.
Martin S. J. (1998). A population model for the ectoparasitic mite Varroa jacobsoni in honeybee (Apis
mellifera) colonies. J. Apic. Res., 36: 113-123.
Martin S., Holland K. & Murray M. (1997). Non-reproduction in the honeybee mite Varroa jacobsoni. Exp.
& Appl. Acarol., 21: 539-549.
Milani N. (1995). The resistance of Varroa jacobsoni Oud. to pyrethroids: a laboratory essay. Apidologie,
30: 415-429.
Moosbeckhofer R. (1992). Beobachtungen zum Auftreten beschadigter Varroamilben im naturlichen
Totenfall bei Volkern von Apis mellifera carnica (observations sur la présence de Varroa edommagés
parmi les acariens morts naturellement dans les colonies d’abeilles Apis mellifera carnica).
Apidologie, 23 (6): 523-531.
Moosbeckhofer R. (1997). Observations on reproduction rate of Varroa jacobsoni and the occurrence of
mutiled mites in Apis mellifera carnica colonies. Apidologie, 28: 193-195.
Moosbeckhofer R., Fabsicz M., & Kohlich A. (1988). Investigations on the correlation between rate of
reproduction of Varroa jacobsoni and infestation rate of honeybee colonies. Apidologie, 19 (2):179-
206.
Monaco R. (1997). Development of resistance against Varroa jacobsoni Oudemans in a microextraction
population of Apis mellifera ligustica Spinola. Am. Bee J., 137 (2): 140-142.
Moretto G., Gonçcalves L. S. & De Jong D. (1991). Africanised bees are more efficient at removing Varroa
jacobsoni-preliminary data. Am. Bee J., 131(7): 434.
Moretto G., Gonçcalves L. S. & De Jong D. (1993). Heritability of africanized and european honey bee
defensive behavior against the mite Varroa jacobsoni. Rev. Brasil Genet., 16 (1): 71-77.
Moritz R. A. & Maultz D. (1990). Development of Varroa jacobsoni in colonies of Apis mellifera capensis
and Apis mellifera carnica. Apidologie, 21: 53-58.
Nazzi F. & Milani N. (1994). A technique for reproduction of Varroa jacobsoni Oud. under laboratory
conditions. Apidologie, 25: 579-584.
Nazzi F. & Milani N. (1996). The precense of inibitors of the reproduction of Varroa jacobsoni Oud.
(Gamasida: Varroidae) in infested cells. Exp. Appl. Acarol., 20: 617-623.
Nazzi F., Milani N., & Della Vedova G. (2002). (Z)-8-heptadecène from infested cells reduces the
reproduction of Varroa destructor under laboratory conditions. J. Chem. Ecol., 28: 2181-2190.
Nazzi F., Milani N., Della Vedova G. & Nimis M. (2001). Semiochemicals from larval food affect the
locomotory behaviour of Varroa destructor. Apidologie, 32: 149-155.
Needham G. R. (1988). Status report on Varroa jacobsoni. Am. Bee J., 2: 106-110.
Peng Y. S., Fang Y., Xu S., Ge L. (1987). The resistance mechanism of the asian honey bee, Apis cerana
Fabr., to an ectoparasite mite, Varroa jacobsoni Oudemans. J. Invert. Pathol., 49: 54-60.
Popa A. (1981). Sur la Varroase des abeilles. Bull. Off. Int. Epiz., 93 (11-12): 1423-1438.
Rademacher E. (1991). How Varroa mites spread? Am. Bee J., 131 (12): 763-765.
Rath W. (1991). Investigations on the parasitic mites Varroa jacobsoni Oud. and Tropilaelaps clarae
Delfinado & Baker and their hosts Apis cerana Fabr., Apis dorsata Fabr. and Apis mellifera L.
Inaugural dissertation, Rheinische-Friedrich-Wilhelms_Universität, Bonn.
Rath W. (1992). The key to Varroa: the drones of Apis cerana and their cell cap. Am. Bee J., 132: 329-331.
Rath W. & Drescher W. (1990). Response of Apis cerana Fabr towards brood infested with Varroa
jacobsoni Oud and infestation rate of colonies in Thailand. Apidologie, 20 ou 21: 508-509.
Rehm S. M. & Ritter W. (1989). Succession and time of development of male and female offspring of
Varroa jacobsoni in the worker brood. Apidologie, 20 ou 21: 508-509.
Rickli M., Imdorf A. & Kilchenmann V. (1991). Treatment against varroatosis using compounds of
essencial oils. Apidologie, 22 (4): 417-421.
Ritter, W. (1981). Varroa desease of the honeybee Apis mellifera. Bee World., 62 (4): 141-163.
Ritter, W. (1988).Medications registered in Western Europe for Varroatosis control. Apidologie, 21: 368-
370.
Robaux P. (1984). Biologie et comportement de Varroa jacobsoni. Bull. tech. Apic. Op., 11 (2): 101-116.
Rosenkranz, P. (1988). Temperaturpräferenz der Varroa-Milbe und Stocktemperaturen in Bienenvölkern an
Tropenstandorten (Acarina: Varroidae/Hymenoptera: Apidae). Entomol. Gen., 14(2): 123-132.
Rosenkranz, P. (1999). Honey bee (Apis mellifera L.) tolerance to Varroa jacobsoni Oud. in South America.
EPHE Banque de Monographies SVT 12

Apidologie, 30: 159-172.
Rosenkranz, P.& Engels W. (1994). Infertility of Varroa jacobsoni females after invasion into Apis
mellifera worker brood as a tolerance factor against varroatosis. Apidologie, 25: 402-411.
Rosenkranz, P.& Engels W. (1994). Genetic and environmental influences on the duration of preimaginal
worker development in eastern (Apis cerana) and western (Apis mellifera) honey bees in relation to
Varroatosis. Rev. Brasil Genet., 17: 383-391.
Rosenkranz, P., Tewarson N. C., Rachinsky A., Strambi A. & Engels W. (1993a). Juvenile hormone titer
and reproduction of Varroa jacobsoni in capped brood stages of Apis mellifera indica in comparison
with Apis mellifera ligustica. Apidologie, 24: 375-382.
Rosenkranz, P., Tewarson N. C., Singh N. C. & Engels W. (1993b). Differential hygienic behaviour towards
Varroa jacobsoni in capped worker brood of Apis cerana depends on alien scent adhering to the
mites. J. Apic. Res., 32 (2): 89-93.
Rothenbuhler W. (1964). Behavior genetics of nest cleaning behavior in honey bees. I. Responses of four
inbred lines to disease killed brood. Anim. Behav., 12: 578-583.
Ruttner F. & Hänel H. (1992). Active defense against Varroa mites in a Carniolan strain of honeybee (Apis
mellifera carnica Pollmann). Apidologie, 23: 173-185.
Ruttner F., Koeniger N., & Ritter W. (1980). Brutstop und Brutentnahme. Allg. Dtsche Imkerztg., 14 (5):
159-160.
Sakofski F., Koeniger N. & Fuchs S. (1990). Seasonality of honey bee invasion by Varroa jacobsoni Oud..
Apidologie, 21: 547-550.
Sabelis M. W. & Nagelkerke C. J. (1992). Sex allocation and pseudo-arrhenotoky in phytoseiid mites: an
overview. In: Evolution and diversity of sex ratio in insects and mites. Hall C., Wrensch D. L.,
Ebberts M. A. (eds). London, pp. 512-541.
Schneider P. & Drescher W. (1987). Einfluss der parasitierung durch die milbe Varroa jacobsoni Oud. auf
das shlupfgewicht, die gewichtsentwicklung, die entwicklung der hypopharynxdrüsen und die
lebensdauer von Apis mellifera L. Apidologie, 18 (1): 101-110.
Schulz A. E. (1984). Reproduktion und populationsentwicklungder parasitischenmilbe Varroa jacobsoni
Oud. in abhSngigkeit vom brutzyclus ihres wirtes Apis mellifera L.. Apidologie, 15: 401-420.
Scott-Dupree C. & Mc Carthy J. (1995). Honey bee viruses. Bee cult., 392-396.
Seeley T. (1995). The Wisdom of the Hive: The Social Physiology of Honey Bee Colonies. Harvard
University Press, Harvard, MA.
Shaw K. E., Davidson G., Clark S. J., Ball B. V., Pell J. K., Chandler D. & Sunderland D. (2002).
Laboratory bioassays to assess the pathogenicity of mitosporic fungi to Varroa destructor (Acari:
Mesostigmata), an ectoparasitic mite of the honeybee, Apis mellifera. Biol. Contr., 24: 266-276.
Spivak M. (1996). Hygienic behavior and defense against Varroa jacobsoni. Apidologie, 27: 245-260.
Spivak M. & Reuter G. (1998). Performance of hygienic honey bee colonies in a commercial apiary.
Apidologie, 29: 291-302.
Spivak M. & Reuter G. (2001). Varroa destructor Infestation in Untreatead Honey Bee (Hymenoptera:
Apidae) Colonies Selected For Hygienic Behavior. J. Econ. Entomol., 94 (2): 326-331.
Steiner J., Pompolo S. das G., Takahashi C. S. & Goncalves L. S. (1982). Cytogenetics of the acarid
Varroa jacobsoni. Rev. Brasil. Genet., 5 (4): 841-844.
Stoltz D., Xue-Ren S., Boggis C. & Sisson G. (1995). Molecular diagnosis of Kashmir bee virus infection.
J. Apic. Res., 34: 153-160.
Tewarson N.C., Singh A. & Engels W. (1992). Reproduction of Varroa jacobsoni in colonies of Apis
cerana indica under natural and experimental conditions. Apidologie, 23: 161-171.
Trouiller J. (1998). Monitoring Varroa jacobsoni resistance to pyrethroids in wesern Europe. Apidologie,
29: 537-546.
Trouiller J., Arnold G., Le Conte Y. & Masson C. (1991). Temporal pheromonal and kairomonal secretion
in the brood of honeybees. Naturwissenschaften, 78: 368-370.
Vandame R. (1996). Importance de l’hybridation de l’hôte dans la tolérance à un parasite. Cas de l’acarien
parasite Varroa jacobsoni chez les races d’abeilles Apis mellifera européennes et africanisées, en
climat tropical humide du Mexique. Thèse de doctorat, Université Claude Bernard – Lyon 1.
Villa J. D., Gentry C. & Taylor O. R. (1987). Preliminary observations on thermoregulation, clustering, and
energy utilization in African and European honey bees. J. Kans. Entomol. Soc., 60(1): 4-14.
Wallner K. (1999). Varroacides and their residues in bee products. Apidologie, 30: 235-248.
Weinberg K. P. & Madel G. (1985). The influence of the mite Varroa jacobsoni Oud. on the protein
concentration and the haemolymph volume of the brood of worker bees and drones of the honey bee
EPHE Banque de Monographies SVT 13

Apis mellifera L.. Apidologie, 16: 421-436.
Winston M. L. (1987). The biology of the honey bee. Harvard University Press, Cambridge, M. A. 281p.
EPHE Banque de Monographies SVT 14