PhylogÃ©nie Et Evolution Du Comportement Social Chez Les Blattes ...

UFR des Sciences de la VieEcole Doctorale Diversité du VivantTHÈSE DE DOCTORATDE L’UNIVERSITÉ PIERRE ET MARIE CURIESpécialitéSciences de la ViePrésentée et soutenue publiquement le 23 novembre 2007 parFrédéric LEGENDREPour obtenir le grade deDocteur de l’Université Pierre et Marie Curie – Paris VIPhylogénie Et Evolution DuComportement Social Chez LesBlattes Et Les TermitesComposition du Jury :Président :LE GUYADER Hervé - Université Pierre et Marie Curie, Paris, FranceRapporteurs : ROISIN Yves - Université Libre de Bruxelles, BelgiqueWENZEL John - Ohio State University, Columbus, Etats-UnisExaminateurs : HAUSBERGER Martine - Université de Rennes I, FranceGRANDCOLAS Philippe - Directeur de thèse, CNRS, Paris, FranceUMR CNRS 5202 – MNHN Département Systématique et Evolution

Re m e r c i e m e n t sPour ces traditionnels remerciements, ceux qui aiment se délecter de formules toutesplus originales les unes que les autres seront déçus. Je ne serai pas particulièrementinnovant mais ces remerciements auront le mérite d’être sincères.Je remercie tout d’abord Philippe Grandcolas de m’avoir encadré durant ces trois annéesde thèse. En plus de conditions de travail décentes, il m’a permis d’établir des relations avec descollaborateurs multiples, de participer à des congrès internationaux et de m’initier au travailde terrain en Guyane française. Je souhaite à tout doctorant de pouvoir accéder naturellementà l’ensemble de ces conditions comme cela a été le cas pour moi. Bref, j’ai pu m’épanouirpleinement en découvrant les multiples facettes de ce métier passionnant qu’est la recherche.Je remercie Louis Deharveng, directeur de l’UMR CNRS 5202, de m’avoir accueillidans son équipe dans laquelle j’ai pu bénéficier de conditions pleinement satisfaisantes pourtravailler.Je remercie Martine Hausberger (Université de Rennes I), Hervé Le Guyader (Universitéde Paris VI), Yves Roisin (Université libre de Bruxelles) et John Wenzel (Ohio State University)d’avoir accepté de faire partie du jury de ma thèse.Je remercie Cyrille D’Haese, Laure Desutter-Grandcolas et Judith Najt d’avoir acceptéde co-diriger cette thèse et d’avoir répondu à chacune de mes sollicitations.Je remercie Mike Whiting de la Brigham Young University (Utah, USA) et tous lesmembres de son laboratoire (Alison, Gavin, Katharina, Kelly, Mark, Stephen) de m’avoiraccueilli chaleureusement pendant deux mois et d’avoir mis à ma disposition toutes les facilitéstechniques de séquençage moléculaire dont j’avais besoin. Mike a aussi été un interlocuteurde très bon conseil pour la rédaction de divers manuscrits. Merci à Gavin Svenson de m’avoiraimablement fourni quelques séquences de mantes. Je remercie également tous les universitairesque j’ai croisés durant mon séjour et qui ont facilité mon intégration.Je remercie Pierre Deleporte de m’avoir accueilli à la station biologique de Paimpontet d’avoir mis à ma disposition un local et tout le matériel nécessaire au bon déroulement demes observations éthologiques. Je le remercie également de s’être occupé des diverses tâchesadministratives pour chacune de mes venues et pour nos diverses discussions toujours trèsenrichissantes.Je remercie Christian Bordereau (Université de Bourgogne) d’avoir consacré de sontemps pour la collecte d’échantillons de termites, pour leur identification et pour mon séjour àDijon qui s’est déroulé dans d’excellentes conditions grâce à lui. Je remercie également ElianaCancello (Universidade de São Paulo), Théo Evans (CSIRO Entomology, Canberra) et JérômeVuillemin (ORLAT, La Réunion) de m’avoir fourni divers spécimens de termites.Je remercie Laure Desutter-Grandcolas et Tony Robillard d’avoir accepté de relirecette thèse et pour leurs diverses suggestions et commentaires qui ont contribués à éclaircir cemanuscrit.Je remercie Tony Robillard pour toutes les discussions professionnelles et personnellesque nous avons pu avoir. Elles ont été source de réflexion et de détente, deux ingrédientsimportant pour le bon déroulement d’un doctorat.iii

Je remercie toutes les personnes avec qui j’ai eu l’occasion d’échanger mes points de vue etplus particulièrement Mikaël Agolin, Jérôme Murienne et Roseli Pellens. Tous ces échanges ontété fructueux et important pour moi.Je remercie André Nel de m’avoir fait partager son expérience sur les données fossiles determites.Je remercie le Ministère de l’Education Nationale et de la Recherche, l’Ecole DoctoraleDiversité du Vivant (ED 392) de l’Université Paris VI, Philippe Janvier et son programmepluriformation et la Willi Hennig Society de m’avoir apporté un soutien financier durant cettethèse.Je remercie Andres Varon et Ward Wheeler (American Museum of National History, NewYork) d’avoir toujours répondu rapidement à chacune de mes questions et remarques, notammentconcernant le développement du programme POY4 et de ses nouvelles commandes.Je remercie toutes les personnes qui m’ont permis de m’adonner à mon sport favori, lefootball, que ce soit à Liffré, à Maisons-Alfort ou aux quatre coins de Paris avec l’AS Muséum.J’ai une pensée toute particulière pour les Liffréens avec qui j’ai partagé de nombreuses annéessur et autour d’un terrain.Je remercie tous ceux qui m’ont permis de me changer les idées durant ces trois années etnotamment les « Charles-Henri » et autres « Marie-Chantale » de la « villa » de Noirmoutier. Ilsse reconnaitront. Merci également à Guillaume et Samuel pour la visite de la « vraie » Charente. :c’était humide mais très agréable et couronné de succès qui plus est !Je remercie les « vétos » de Châto sans qui mon parcours n’aurait pas été le même. Je pensebien évidemment à « Swatch » et « Taxi ». Bien entendu, je n’oublie pas mon acolyte de toujours,« Manix » pour tous les bons moments que nous avons (et que nous allons) passés ensemble.Je remercie Damien d’avoir continué à me donner régulièrement de ses nouvelles des quatrecoins du monde, alors que je ne prenais pas toujours le temps d’en faire autant.Je remercie Evelyne, Julien et leurs proches de m’avoir toujours accueilli avec le sourire surles quais de Valognes et à Réville.Je remercie ma famille de m’avoir toujours soutenu et de m’accueillir à bras ouvertschaque fois que je « redescends au pays ». Leur présence a toujours été la source d’un réconfortformidable. Merci donc à mes parents Francis et Nicole, mes frères Florian et Sébastien, mabelle-sœur Sabrina et mon petit filleul Théo.Je remercie Marie de sa présence et de son soutien indéfectible. Merci de m’avoirgrandement assisté pour la mise en forme de ce mémoire ; merci d’avoir scanné la plupart desdocuments intégrés dans cette thèse ; merci de l’avoir relue en intégralité et de m’avoir fait partde tes commentaires. Sur un plan plus personnel, je te remercie pour le quotidien et n’entreraipas dans les détails car cela ne concerne que nous.Je remercie tous mes proches qui ont toujours su me manifester leur amour ou leur amitié.Un grand merci également à ceux qui ont pu se déplacer pour la soutenance, cela fait très chaudau cœur.Enfin, je remercie tous ceux que j’ai pu oublier et j’espère qu’ils me pardonneront ceméfait.iv

Le jour où l’on aura inventé la machine à remonter le temps,on pourra enfin cesser de chercher midi à quatorze heures.Da c (1981)Le doute n’est pas au-dessous du savoir mais au-dessus.Ala i n (1932)v

Ta b l e d e s Mat i è r e sRe m e r c i e m e n t sTa b l e d e s Mat i è r e sTa b l e d e s Fi g u r e sLi s t e d e s Ta b l e au xiiiviixiiixviiIn t r o d u c t i o n 1Ch a p i t r e I : An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e 7I.1. Co m p o r t e m e n t a n i m a l , s y s t é m at i q u e e t p h y l o g é n i e : h i s t o r i q u e 10I.2. Co m p o r t e m e n t s o c i a l : i n t é r e t d e s o n é t u d e e t clas sification d e sc at é g o r i e s s o c i a l e s 15I.2.1. Définitions, paradoxe et intérêts du comportement social 15I.2.2. Classification des catégories sociales 18I.3. Sé l e c t i o n n at u r e l l e , a d a p tat i o n , e x a p t a t i o n e t t e n d a n c e sé vo l u t i v e s 23I.3.1. Sélection naturelle, adaptation et exaptation 23I.3.2. Les lois et tendances évolutives en biologie de l’évolution 25I.4. Th é o r i e s d e l a socialité e t n i v e a u x d e s é l e c t i o n 27I.5. La n o t i o n d e c o n t r a i n t e é v o l u t i v e e n b i o l o g i e 34I.6. Ob j e c t i f s e t p r o b l é m at i q u e s d e l’é t u d e 38Ch a p i t r e II : Mat é r i e l s e t m é t h o d e s 41II.1. Mat é r i e l s b i o l o g i q u e s 44II.1.1. Position et structure phylogénétiques des Dictyoptères 44II.1.2. Relations phylogénétiques et socialité chez les blattes 45II.1.3. Phylogénie et eusocialité chez les termites 49II.2. Mé t h o d e s p h y l o g é n é t i q u e s 53II.2.1. Constitution du jeu de données 53ǲ ǲSélection et obtention des taxons53ǲ ǲSélection des caractères moléculaires57ǲ ǲObtention des caractères moléculaires58II.2.2 Concepts et méthodes phylogénétiques 60ǲ ǲHypothèses d’homologie et notion d’alignement60vii

ǲ ǲCritères d’optimalité63ǲ ǲStratégie d’analyse65II.2.3 Robustesse, soutien et indices associés aux arbres 67ǲ ǲLongueur d’arbre, indices de cohérence et de rétention67ǲ ǲValeurs de soutien : Bootstrap, Jackknife et Bremer68ǲ ǲValeur de stabilité via l’analyse de sensibilité70II.3. Ob s e r vat i o n s c o m p o r t e m e n ta l e s 71II.3.1 Sélection de l’échantillon d’étude 71II.3.2 Protocole expérimental 72ǲ ǲDispositif technique et matériel d’étude72ǲ ǲQuelle quantité de données faut-il recueillir ? 74ǲ ǲObservations in vivo ou au laboratoire75II.4. Ph y l o g é n i e e t c o m p o r t e m e n t 78II.4.1 Bref historique de l’analyse phylogénétique du comportement 78II.4.2 L’analyse phylogénétique de séquences comportementalesstéréotypées 79II.4.3 Apport d’une nouvelle méthodologie pour l’analyse phylogénétiquede séquences comportementales non-stéréotypées (Legendre et al.,accepté – voir annexe III) 80ǲ ǲEtablissement de la méthode de « l’event-pairing successif »80ǲǲUn exemple d’application : le comportement grégaire chez des blattesZetoborinae 84ǲ ǲBiais potentiels de la méthode d’event-pairing successif88ǲ ǲAvantages et limites de cette approche91Ch a p i t r e III : Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l c h e z l e s b l at t e s :r é v e r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n 95III.1. In t r o d u c t i o n e t p r o b l é m at i q u e s 98III.2. Ph y l o g é n i e d e s Bl a b e r i d a e 100III.2.1. Historique de la classification des Blaberidae 100III.2.2. Matériels et Méthodes 105ǲ ǲEchantillonnages105ǲ ǲMéthodes phylogénétiques107III.2.3.Résultats 109ǲ ǲAnalyses séparées109ǲ ǲAnalyses combinées119Données moléculaires complètes 119viii

Données moléculaires sans les séquences de Thanatophyllum akinetum 122Données moléculaires et morphologiques 125III.2.4. Discussion 127ǲ ǲInformation apportée par les différents marqueurs moléculaires 127ǲ ǲInstabilité phylogénétique et artefacts de reconstructions129ǲ ǲPhylogénie des Blaberidae132III.3. Et u d e d u c o m p o r t e m e n t 135III.3.1. Analyses statistiques des données comportementales 135III.3.2. Analyses phylogénétiques des données comportementales 139III.3.3. Discussion 144III.4. Ré v e r s i b i l i t é d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l e t c o n t r a i n t ep h y l o g é n é t i q u e 148III.4.1. Notion de réversibilité 148III.4.2. Optimisations des transitions comportementales,autapomorphies de la blatte solitaire 149III.4.3. Contrainte phylogénétique et évolution vers un mode de viesolitaire 152III.5. Co m p o r t e m e n t s o c i a l e t e x a p t a t i o n 154III.5.1. Valeur exaptative du grégarisme dans l’évolution ducomportement social 154III.5.2. Optimisations des transitions comportementales, autapomorphiesde la blatte subsociale et de quelques espèces grégaires 156ǲǲAutapomorphies de Parasphaeria boleiriana 156ǲǲAutapomorphies et synapomorphies deLanxoblatta emarginata etPhortioeca nimbata 157ǲ ǲAutapomorphies des Blaberinae158III.5.3. Discussion 159ǲǲInteractions comportementales deParasphaeria boleiriana etexaptation du comportement social 159ǲ ǲInteractions comportementales et influence du milieu de vie161III.6. Di s c u s s i o n g é n é r a l e 162III.6.1.Phylogénie des Blaberidae 162III.6.2.Données comportementales et phylogénie 164III.6.3.Evolution du comportement social 165ix

Ch a p i t r e IV : Ev o l u t i o n d e s c a s t e s c h e z d e s In s e c t e s e u s o c i a u x :l e s t e r m i t e s 169IV.1. In t r o d u c t i o n e t p r o b l é m at i q u e s 172IV.2. Ph y l o g é n i e d e s t e r m i t e s 174IV.2.1. Historique de la classification des termites 174IV.2.2. Matériels et Méthodes 176ǲ ǲEchantillonnage176ǲ ǲMéthodes phylogénétiques178IV.2.3. Résultats 181ǲ ǲAnalyses séparées181ǲ ǲAnalyses combinées191IV.2.4. Discussion 196ǲ ǲInformation apportée par les différents marqueurs moléculaires 196ǲ ǲPhylogénie des termites198ǲ ǲConfrontation de la phylogénie des termites aux données fossiles 202IV.3. Or i g i n e d e l a c a s t e d e s o u v r i e r s (a r t i c l e l e g e n d r e e t a l .,s o u m i s-b – An n e x e V) 205IV.3.1. Théories sur l’évolution des castes et sur le comportementde fourragement 205IV.3.2. Optimisations des caractères d’intérêt 206IV.3.3. Discussion 211IV.4. Ev o l u t i o n d u p o ly p h é n i s m e : é t u d e d e s s c h é m a s d ed é v e l o p p e m e n t 214IV.4.1. Théories sur l’évolution du polyphénisme 214IV.4.2. Matériels et méthodes 216IV.4.3. Résultats 219IV.4.4. Discussion 226ǲ ǲNotions de convergence, parallélisme et contraintes de développement 226ǲǲEvolution des séquences de développement et du polymorphisme chezles termites 228ǲǲEvolution du timing de différenciation entre les voies de développementsexuée et stérile 231IV.5. Di s c u s s i o n g é n é r a l e 232IV.5.1. Phylogénie des termites 232IV.5.2. Evolution 234IV.5.3. Codage des caractères et avancées méthodologiques 237x

Ch a p i t r e V : Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e s 239V.1. Re c o n s t r u c t i o n p h y l o g é n é t i q u e 242V.2. Ava n c é e s m é t h o d o l o g i q u e s e n p h y l o g e n i e : i n t é g r at i o n d ed o n n é e s c o m p o r t e m e n ta l e s e t d e d é v e l o p p e m e n t 245V.3. Te n d a n c e s é vo l u t i v e s e t fa c t e u r s é vo l u t i f s 248Ré f é r e n c e s Bi b l i o g r a p h i q u e s 255Li s t e d e s An n e x e s 271An n e x e i 273An n e x e ii 275An n e x e iii 277An n e x e iv 313An n e x e v 339An n e x e vi 377An n e x e VII 381An n e x e VIII 385An n e x e ix 387An n e x e x 389An n e x e xi 393An n e x e XII 397xi

Ta b l e d e s Fi g u r e sFigure 1.1 : Extrait du chapitre XIII de l’œuvre de Darwin (1859). 10Figure 1.2 : Comportement de courre de l’épinoche. 11Figure 1.3 : Approche cladistique de la classification des catégories sociales. 22Figure 1.4 : Adaptation, exaptation et le critère historique. 24Figure 1.5 : Extrait du chapitre VI de l’œuvre de Darwin (1859). 24Figure 1.6 : Extrait du chapitre V de l’ouvrage de Darwin (1871). 30Figure 1.7 : Grilles de transformation de D’Arcy Thompson. 34Figure 1.8 : Pendentif de la cathédrale Saint Marc. 35Figure 1.9 : Représentation tridimensionnelle de l’espace des possibles. 36Figure 1.10 : Le triangle « aptif » de Gould (2002). 37Figure 2.1 : Sclérite L2d des genitalia de Lanxoblatta et Phortioeca. 45Figure 2.2 : Larves de Pseudoglomeris sp. 46Figure 2.3 : Diversité des Blaberidae. 47Figure 2.4 : Diversité des nids chez les termites. 49Figure 2.5 : Soldats de Trinervitermes sp. et de Zootermopsis nevadensis. 50Figure 2.6 : Diversité des termites. 51Figure 2.7 : Critère de position connexion (d’après Lecointre et Le Guyader, 2001). 61Figure 2.8 : Alignements de séquences nucléotidiques. 62Figure 2.9 : Principe d’Optimisation Directe (Wheeler, 1996). 63Figure 2.10 : Fonctionnement de l’algorithme de « Tree Bisection Reconnection ». 66Figure 2.11 : Exemple de valeur de soutien : la valeur de Bremer. 69Figure 2.12 : Relations phylogénétiques au sein des Blaberidae Grandcolas (1993). 71Figure 2.13 : Dispositif expérimental utilisé en éthologie. 73Figure 2.14 : Courbe d’accumulation pour l’espèce Eublaberus distanti. 74Figure 2.15 : Principes de l’event-pairing successif. 82Figure 2.16 : Résultats d’analyse avec la méthode de l’event-pairing successif. 86Figure 3.1 : Relations phylogénétiques des blattes d’après Princis (1960). 100Figure 3.2 : Relations phylogénétiques des blattes d’après McKittrick (1964). 101Figure 3.3 : Phylogénie du complexe Blaberoïde d’après McKittrick (1964). 102Figure 3.4 : Relations phylogénétiques au sein des Blaberidae. 104Figure 3.5 : Analyse cladistique du 12S en optimisation directe. 111Figure 3.6 : Analyse cladistique du 16S en optimisation directe. 112Figure 3.7 : Analyse cladistique du 18S en optimisation directe. 113Figure 3.8 : Analyse cladistique du 28S en optimisation directe. 114Figure 3.9 : Analyse cladistique du COI. 116xiii

Figure 3.10 : Analyse cladistique du COII. 117Figure 3.11 : Analyse cladistique des données morphologiques. 118Figure 3.12 : Analyse cladistique combinée des marqueurs moléculaires. 120Figure 3.13 : Analyse en ML des six marqueurs moléculaires combinés. 121Figure 3.14 : Analyse cladistique combinée des molécules (sans Thanatophyllum). 123Figure 3.15 : Analyse cladistique combinée des molécules (sans Thanatophyllum) etde la morphologie. 126Figure 3.16 : Photos de Thanatophyllum akinetum et de Diploptera punctata. 130Figure 3.17 : Prépuce de Phoetalia pallida et d’Eublaberus posticus. 132Figure 3.18 : Phoetalia en position de repos et exécutant le comportement d’élévation. 136Figure 3.19 : Analyse cladistique des répertoires comportementaux. 141Figure 3.20 : Analyse cladistique des données comportementales. 141Figure 3.21 : Analyse cladistique combinée des molécules (sans Thanatophyllum),de la morphologie et du comportement. 143Figure 3.22 : Tronc creux observé en Guyane française. 145Figure 3.23 : Optimisation du comportement sur la topologie de référence. 151Figure 3.24 : Ecorces se soulevant légèrement sur un arbre mort. 157Figure 3.25 : Nombre d’autapomorphies comportementales versus richesse durépertoire comportemental. 160Figure 3.26 : Photos de Lanxoblatta emarginata et de Phortioeca nimbata. 161Figure 3.27 : Photos de Phoetalia pallida et de Schultesia lampyridiformis. 162Figure 3.28 : Topologie de référence présentée sous la forme d’un phylogramme. 163Figure 3.29 : « Bivouac » de fourmis légionnaires. 167Figure 4.1 : Têtes de soldats de trois genres de Termitidae. 172Figure 4.2 : Principales hypothèses de relations phylogénétiques au sein des termites. 175Figure 4.3 : Analyse cladistique du 12S. 183Figure 4.4 : Analyse cladistique du 16S. 184Figure 4.5 : Analyse cladistique du 18S. 185Figure 4.6 : Analyse cladistique du 28S. 186Figure 4.7 : Analyse cladistique du COI. 188Figure 4.8 : Analyse cladistique du COII. 189Figure 4.9 : Analyse cladistique du Cytochrome b. 190Figure 4.10 : Analyse cladistique combinée des données moléculaires. 192Figure 4.11 : Navajo Rugs sur la topologie obtenue lors de l’analyse combinée. 195Figure 4.12 : Champ anal sur les ailes postérieures de Mastotermes darwiniensis. 199Figure 4.13 : Coupe verticale d’un nid de Protermes sp. (Macrotermitinae). 200Figure 4.14 : Section transversale de bois fossile du Crétacé supérieur. 202xiv

Figure 4.15 : Soldats fossiles de Nasutitermes dans l’ambre du Miocène. 203Figure 4.16 : Schémas de développement de Kalotermes et de Microcerotermes. 205Figure 4.17 : Optimisation de l’attribut « pseudergates » sur la topologie de référence. 208Figure 4.18 : Optimisation de l’attribut « ouvriers vrais » sur la topologie de référence. 209Figure 4.19 : Optimisation de l’attribut « type écologique » sur la topologie optimale. 210Figure 4.20 : Illustration du polyphénisme de castes chez les termites. 214Figure 4.21 : Schéma de développement de Termitogeton planus. 215Figure 4.22 : Analyse cladistique des séquences de développement. 220Figure 4.23 : Analyse combinée des molécules et du développement. 222Figure 4.24 : Alignement impliqué des séquences de développement. 223Figure 4.25 : Optimisation du « timing » de différenciation sur la topologie optimale. 225Figure 4.26 : Homologie, parallélisme et convergence. 227Figure 4.27 : Phylogénie des termites postulées par Inward et al., 2007b. 233Figure 5.1 : Larve de Paradicta rotunda en posture de défense. 250xv

Li s t e d e s Ta b l e au xTableau I.1 : Définitions relatives au comportement social. 16Tableau I.2 : Liste des 26 propriétés des différentes catégories sociales. 20Tableau I.3 : Matrice cladistique des catégories sociales et de leurs propriétés. 21Tableau I.4 : Théorie des jeux appliquée à la subsocialité. 27Tableau I.5 : Coefficients d’apparentement chez les Insectes haplodiploïdes. 29Tableau I.6 : Diversité des combinaisons xylophagie/mode de vie/faune intestinalechez les blattes. 32Tableau II.1 : Liste récapitulative des taxons et jeux de donnés de cette étude. 55Tableau II.2 : Liste des différentes amorces et des protocoles utilisés. 59Tableau II.3 : Statistiques des différentes analyses phylogénétiques réalisées. 87Tableau II.4 : Valeurs de Bremer partitionné. 88Tableau III.1 : Synapomorphies morphologiques des Zetoborinae, Blaberinae etdu clade (Zetoborinae + Blaberinae). 103Tableau III.2 : Liste récapitulative des blattes et des gènes intégrés dans cette étude. 106Tableau III.3 : Marqueurs moléculaires utilisés et statistiques élémentaires. 110Tableau III.4 : Valeurs de Bremer partitionné pour les marqueurs génétiques. 124Tableau III.5 : Principales différences entre les multiples analyses combinées. 129Tableau III.6 : Définition des 24 actes comportementaux observés. 137Tableau III.7 : Caractéristiques des séquences comportementales des différentesespèces étudiées. 138Tableau III.8 : Répertoires comportementaux des 13 espèces étudiées. 140Tableau III.9 : Valeurs de Bremer partitionné pour les partitions molécules,morphologie, comportement. 144Tableau III.10 : Indices de cohérence (IC) et de rétention (IR) pour les trois partitionsmorphologie, comportement et. 146Tableau III.11 : Transitions comportementale autapomorphiques de Thanatophyllum. 150Tableau III.12 : Transitions comportementales autapomorphiques de Parasphaeria. 156Tableau III.13 : Transitions synapomorphiques de Lanxoblatta et Phortioeca. 158Tableau III.14 : Transitions autapomorphiques de Lanxoblatta et Phortioeca. 158Tableau III.15 : Transitions autapomorphiques de Eublaberus et Blaberus. 159xvii

Tableau IV.1 : Liste récapitulative des termites et des gènes intégrés dans cette étude. 177Tableau IV.2 : Marqueurs moléculaires utilisés et statistiques élémentaires. 182Tableau IV.3 : Valeurs de Bremer partitionné pour les marqueurs génétiques. 193Tableau IV.4 : Alphabet utilisé dans les séquences de développement. 216Tableau IV.5 : Sources bibliographiques utilisées pour l’étude des castes. 217Tableau IV.6 : Synapomorphies non ambiguës du clade (Cryptocercus + termites). 235xviii

In t r o d u c t i o nNothing in biology makes sense exceptin the light of evolutionDob z h a n s k y (1973)

In t r o d u c t i o nDiverses lois relatives à la biologie de l’évolution ont été formulées par lepassé. Cette pratique réductionniste visait à identifier des évènementssuffisamment répandus dans le monde du vivant pour les considérercomme inéluctables (Gould, 1970). De ce fait, des phénomènes jugés importants pouvaientêtre reconnus et les causes communes à ces phénomènes pouvaient être plus facilementmises en avant. Cette démarche présentait un potentiel explicatif intéressant qui permet decomprendre pourquoi ces lois suscitent de l’attention encore aujourd’hui, en dépit de critiqueset d’exceptions de plus en plus nombreuses (e.g., Gould, 1997). Ce dernier point a d’ailleursamené les auteurs à parler de tendances évolutives plutôt que de lois (e.g., Adamowicz etPurvis, 2006).Parmi ces lois figure la loi de la spécialisation formulée originellement par Cope (1896)sous le nom de « law of the unspecialized ». Cette théorie considère que les ancêtres desgroupes ayant connu un succès évolutif ne sont pas spécialisés, c’est-à-dire qu’ils ne sont pasconfinés à des habitats ou des climats précis, ni restreints à un type particulier de ressource(D’Haese, 2000). Cette idée à été reprise par divers auteurs (e.g., Simpson, 1944) et estlargement acceptée aujourd’hui (voir Futuyma, 1998 :698). Une autre idée est étroitementliée à cette loi : la spécialisation est un cul de sac évolutif. En effet, Cope (1896) ajoute queles taxons spécialisés sont incapables de s’adapter à des changements environnementaux etdonc qu’ils sont voués à l’extinction (voir aussi Futuyma, 1998). Il s’agit donc d’une tendanceévolutive unidirectionnelle où les taxons se spécialisent, se complexifient, par l’acquisition decaractères clés, puis s’éteignent. Ils ne peuvent réacquérir de caractères ancestraux. Ce dernierphénomène évoque la loi de Dollo (1893, 1922 dans D’Haese, 2000 ; voir aussi Gould, 1970)ou loi de l’irréversibilité évolutive. Ces théories s’expliquent parfaitement dans le contextenéodarwinien où l’acquisition d’un ou de caractère(s) clé(s) confère un avantage sélectifimportant. Cependant, d’autres forces (e.g., les contraintes évolutives) peuvent influer sur3

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lla direction de l’évolution (Gould et Lewontin, 1979 ; Leroi et al., 1994 ; Gould, 2002) etmériteraient d’être considérées lors de l’investigation des modalités d’évolution de tout taxon.La question aujourd’hui n’est donc pas seulement de mettre en évidence ou de réfuter unetendance évolutive mais surtout d’identifier les facteurs potentiellement responsables de cettetendance et de ses exceptions.Ce contexte s’applique tout particulièrement à l’évolution du comportement social oùcertains évènements évolutifs (notamment l’altruisme et les castes stériles) sont considéréscomme de véritables sauts évolutifs, des transitions majeures, de grandes innovations (Maynard-Smith et Szathmary, 1995). L’étude du comportement social a donc beaucoup suscité l’intérêtet a été à l’origine de diverses théories telles que la théorie de la sélection de parentèle (Hamilton,1964), la théorie de l’altruisme (Trivers, 1971) ou bien encore la théorie de la sélection degroupe déjà invoquée par Darwin (1859) pour expliquer l’évolution de castes stériles. Toutesces théories se placent aujourd’hui dans un contexte néodarwinien où l’environnement etles processus de sélection donnent la direction de l’évolution. Ainsi, sélection naturelle etadaptation demeurent les concepts clés pour étudier et essayer de comprendre l’évolution ducomportement social. Bien que réfutée par certains cas d’espèces (e.g., Grandcolas, 1997a ;Wcislo et Danforth, 1997), la notion de tendance évolutive directionnelle demeure au centrede l’étude du comportement social. Ceci est particulièrement clair lorsque l’on considère laclassification du comportement social, établie par Michener (1969) et popularisée par Wilson(1971), qui n’est autre qu’une théorie gradiste dans laquelle chaque étape constitue unecomplexification de l’étape précédente (Costa et Fitzgerald, 1996). Cette complexification setraduit par l’acquisition de caractères clés conférant un avantage sélectif et s’accompagnantsouvent, en théorie, d’une spécialisation vis-à-vis de l’environnement.Nous étudierons donc les modalités d’évolution du comportement social chez desInsectes Dictyoptères (blattes et termites) en regard de ces théories et en gardant à l’esprit la4

In t r o d u c t i o nproblématique suivante : dans quelle mesure les caractéristiques (comportementales, sociales,etc.) observées chez ces Insectes sont-elles le fruit de forces évolutives variées et pas simplementla résultante de l’action de la sélection naturelle sur un changement adaptatif simple ? End’autres termes, nous considérerons donc la théorie classique de l’adaptation mais aussi lesnotions de contraintes évolutives et d’exaptation (Gould et Vrba, 1982).L’approche phylogénétique peut nous permettre d’avancer dans cette perspective. Eneffet, les patrons phylogénétiques peuvent être utilisés pour tester des scénarios évolutifs(Eldredge et Cracraft, 1980 ; Grandcolas et al., 1997) et retracer l’évolution de caractèresd’intérêts. En comparaison avec les patrons attendus sous l’hypothèse nulle (ici la théorie dela sélection naturelle), il devient alors possible d’envisager l’impact d’autres forces évolutives.Cette approche sera utilisée pour étudier l’évolution de trois transitions majeures de l’évolutiondu comportement social. Dans un premier temps, les patrons phylogénétiques des modèlesd’étude seront reconstruits. Ensuite, ils seront utilisés afin d’étudier les modalités d’évolutiondu comportement social. Trois transitions évolutives nous intéresseront plus particulièrementdans ce travail. Les transitions grégarisme / mode de vie solitaire et grégarisme / subsocialitéseront étudiées chez les blattes. La première transition concerne le passage depuis un modede vie social peu intégré vers un mode de vie où la dimension sociale n’existe pas. La secondetransition implique l’évolution de comportements sociaux coordonnés. La troisième transitionconcernant l’évolution des castes d’ouvriers sera analysée chez les termites. Elle correspond àl’évolution de comportements altruistes, c’est-à-dire des comportements bénéfiques à autruimais pas à l’individu émetteur.Dans le premier chapitre, nous présenterons et évaluerons le contexte général del’étude. L’histoire commune entre phylogénie et comportement sera exposée. Ensuite, l’intérêtdu comportement social et quelques définitions spécifiques de ce sujet seront présentés, avant5

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lqu’une analyse critique de la classification des catégories sociales ne soit effectuée. Puis, quelquestendances évolutives seront énoncées et replacées dans le contexte darwinien. Toujours dans cecontexte, les principales théories avancées pour expliquer l’évolution du comportement socialseront présentées. Finalement, la notion de contrainte évolutive sera également abordée et lesproblématiques de l’étude seront précisées.Dans le second chapitre, les matériels d’étude seront présentés. Puis, les principesgénéraux des méthodes phylogénétiques seront exposés et les choix méthodologiques suivispour ce travail seront précisés. Ensuite, les protocoles des observations comportementalesseront détaillés. Enfin, les apports méthodologiques fournis au cours de ce travail afind’améliorer l’étude phylogénétique du comportement seront exposés.Dans le troisième chapitre, l’évolution du comportement social sera étudiée dansune sous-famille de blattes (les Zetoborinae). Tout d’abord, grâce à divers jeux de données(molécules, morphologie, comportement), l’hypothèse phylogénétique la plus robuste possiblesera reconstruite pour le groupe. Ensuite, la diversité du modèle permettra d’étudier deuxtransitions évolutives importantes pour l’évolution du comportement social : grégarisme /mode de vie solitaire et grégarisme / subsocialité. Les patrons observés seront comparés à ceuxattendus sous l’hypothèse de la sélection naturelle qui prédit plutôt de grands bouleversementscomportementaux lors de ces transitions.Dans le quatrième chapitre, nous nous intéresserons à l’évolution de l’eusocialitéchez les termites. Dans un premier temps, grâce à divers marqueurs moléculaires, l’hypothèsephylogénétique des termites la plus robuste possible sera reconstruite. Puis, l’évolution descastes d’ouvriers sera analysée à l’aide de ce patron phylogénétique. Ensuite, l’analyse de cescastes sera affinée grâce à l’étude de l’évolution des schémas de développement.Enfin, dans le cinquième chapitre, le bilan général de cette étude sera effectué et desperspectives générales seront proposées.6

CHAPITRE IAn a ly s e d u c o n t e x t e e te n j e u x d e l’é t u d eFor instance, we can understand on the principleof inheritance, how it is that the trush of SouthAmerica lines its nest with mud, in the same peculiarmanner as does our British trush : how it is thatthe male wrens (Troglodytes) of North America,build “cock-nests,” to roost in, like the males of ourdistinct Kitty-wrens, - a habit wholly unlike that ofany other known bird.Da r w i n (1859)

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d eL’étude du comportement animal et la phylogénie ont une longue histoireen commun. Cette histoire est complexe et mouvementée, avec une longuepériode de rejet du comportement en tant qu’objet et caractère d’étudephylogénétique. Bien que la phylogénie réinvestisse de nos jours l’étude du comportement, lepassif entre les deux disciplines a façonné le contexte actuel sur l’étude du comportement etde son évolution. Il est donc important de l’évoquer ici afin de comprendre le cadre général denotre étude qui porte sur l’évolution du comportement social chez les blattes et les termites.Par ailleurs, la diversité des comportements sociaux a amené certains auteurs à proposerune classification des catégories sociales. Cette classification se replace dans le contextenéodarwinien mais s’exprime dans un contexte dépassé : le gradisme. Une analyse critique dela littérature a donc été effectuée afin de mettre en évidence les limites de cette classification. Deplus, l’évolution du comportement social ne peut se comprendre à la lumière de la seule théoriede la sélection naturelle. Diverses théories ont donc été formulées afin d’expliquer l’origine deces comportements. Ces théories ont été définies ici et leur potentiel explicatif a été évalué.Enfin, quelques notions portant sur la théorie de l’évolution ont été exposées avant d’en venirplus précisément aux problématiques qui nous intéressent.9

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lI.1. Co m p o r t e m e n t an i m a l , s y s t é m at i q u e etp h y l o g é n i e : h i s t o r i q u eDès Darwin (1859), le comportementétait considéré comme potentiellementinformatif pour la systématique. Outre les casde la grive tropicale et du troglodyte cités enépigraphe, nous pouvons mentionner celui desdifférentes sous-variétés du pigeon culbutantqui sont « toutes reliées les unes aux autres parl’habitude de culbuter, qui leur est commune »(Darwin, 1859 : 481 dans la traduction deFigure 1.1 : Extrait du chapitre XIII de l’œuvre de Darwin (1859)illustrant comment le comportement peut être informatif ensystématique (source : http://darwin-online.org.uk).1992 et Figure 1.1). Plus tard, Whitman (1898) et Heinroth (1909) adopteront cette idée quele comportement évolue et peut être utilisé en systématique.La notion d’évolution comprend une dimension historique qui dépasse l’échelle del’observation humaine. En d’autres termes, nous ne percevons que les résultats de l’évolutionet non pas les processus évolutifs en action. Dans ce contexte, les approches comparativesse révèlent précieuses pour inférer le cours de l’évolution. C’est ainsi que ces approchescomparatives se sont multipliées entre les années 1940 à 1960, sous l’impulsion de KonradLorenz et Nikolaas Tinbergen (Lorenz, 1941 ; Tinbergen, 1951 ; Hinde, 1955 ; Hinde etTinbergen, 1958 ; Roe et Simpson, 1958 ; Tinbergen, 1959). Cependant, ces études étaientrestreintes aux comportements stéréotypés, ce que Lorenz appela les « fixed patterns »(Tinbergen, 1951), tels que les comportements territoriaux ou de courre (Figure 1.2) ou deparade. Les autres caractères comportementaux étaient supposés trop variables ou tropdépendants de l’environnement pour être utilisés à des fins systématiques.10

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d eFigure 1.2 : Comportement de courre de l’épinoche (Gasterosteidae) avec la représentationd’une séquence comportementale stéréotypée (d’après Tinbergen, 1951).Cette variabilité des comportements a été à l’origine d’une discorde entre éthologistes(essentiellement européens) et psychologues (essentiellement nord-américains) (Snowdon,1983 ; Dewsbury, 1989). Les premiers postulaient l’existence d’un facteur supra-naturelinfaillible (l’instinct) qu’on ne pouvait expliquer. Ils étaient donc des ardents défenseursde l’inné et connaissaient bien le comportement (via des observations naturelles) alors queles seconds ne parlaient que d’acquis et d’apprentissage, refusaient l’instinct et réclamaientune explication causale en passant par une méthodologie expérimentale - comme la théoriedes réflexes (Lorenz, 1978). Chaque école a campé sur ses positions et a refusé d’accorder11

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lun quelconque crédit à son opposant. Ceci a considérablement retardé le développement del’éthologie évolutive comme l’illustre cette phrase de Lorenz (1978) :« Lorsqu’on voit avec quelle rapidité les découvertes de l’évolution et surtout le principe darwiniende la sélection naturelle se sont imposés dans la plupart des branches de la recherche biologique,on se demande pourquoi ces mêmes découvertes ont mis si longtemps à se faire admettre dans lesdomaines de la psychologie et de l’étude du comportement. »Il faudra attendre 1963 et la publication des « quatre questions » de Tinbergen (questionsrelatives aux causes immédiates du comportement, à sa fonction, à son ontogénie et à sonévolution) pour enfin tendre vers une réconciliation entre les deux écoles. Dans cet article,Tinbergen reconnaît que les deux écoles ont en partie raison et qu’elles ont toutes deux leurintérêt. Dès lors, pour ne pas véhiculer d’a priori négatifs liés à l’histoire de cette science, lesauteurs ne veulent alors plus parler d’éthologie ou de psychologie animale mais de biologiedu comportement (Tinbergen, 1963) ou d’étude du comportement animal (Snowdon, 1983 ;Dewsbury, 1989). La quatrième question de Tinbergen nous intéresse plus particulièrementpuisqu’elle concerne l’évolution du comportement.Au coeur de cette question se situe le débat sur la notion d’homologie des caractèrescomportementaux. Plusieurs travaux ont discuté de ce point en se fondant sur les conceptionsde Remane (1952), tels que les articles de Baerends (1958), Wickler (1961) ou Albrecht (1966).Toutefois, en 1970, Atz critique ouvertement la notion d’homologie comportementale. Ilconclut son exposé de la manière suivante :« Until the time that behavior, like more and more physiological functions, can critically beassociated with structure, the application of the idea of homology to behavior is operationally12

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d eunsound and fraught with danger, since the history of the study of animal behavior shows that tothink of behavior as structure has led to the most pernicious kind of oversimplification. »Ainsi, selon Brooks et McLennan (1991), cet article aura été à l’origine de ce qu’ils ontappelé « l’éclipse de l’Histoire » en éthologie.Depuis le début des années 90, on observe un retour à l’étude phylogénétique ducomportement, avec inclusion ou non des caractères comportementaux dans la matricephylogénétique (Macedonia et Stanger, 1994 ; Stuart et Currie, 2001 ; Cap et al., 2002 ; Noll,2002 ; Lusseau, 2003). Ce nouvel élan fait notamment suite aux travaux de Hodos (1976),Lauder (1986) et Wenzel (1992) sur la notion d’homologie, et ceux de de Queiroz et Wimberger(1993) qui ont montré que les caractères comportementaux n’étaient pas plus homoplasiquesque les caractères morphologiques. Cependant, la suspicion persiste encore vis-à-vis de la« qualité » des caractères comportementaux comme en attestent les titres des trois publicationssuivantes :-Penguins, petrels, and parsimony: does cladistic analysis of behavior reflectseabird phylogeny? (Paterson et al., 1995)-Hop, step, and gape: do the social displays of the Pelecaniformes reflectphylogeny? (Kennedy et al., 1996)-Does behavior reflect phylogeny in swiftlets (Aves : Apodidae)? A test usingcytochrome b mitochondrial DNA sequences. (Lee et al., 1996)Dans chaque cas, les relations phylogénétiques sont supposées connues grâce àl’utilisation de caractères morphologiques ou moléculaires, et le signal apporté par les caractèrescomportementaux est testé. Si l’analyse phylogénétique de ces derniers résulte en des relations13

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lconcordantes avec celles connues a priori, alors les caractères comportementaux sont jugésfiables. Dans le cas contraire, ils sont rejetés. On peut s’interroger sur la légitimité d’une telledémarche. Rejette-t-on les caractères morphologiques (ou moléculaires) lorsqu’ils produisentdes arbres incohérents avec les données moléculaires (ou morphologiques) ? Il semblerait quela réponse soit non ; alors pourquoi le faire avec les caractères comportementaux ?Durant ces dix dernières années, une tendance visant à inclure des donnéescomportementales dans les analyses phylogénétiques a été observée. Cependant la méthodologieassociée à cette démarche reste fragile. Renforcer cette méthodologie a d’ailleurs constitué l’unde nos objectifs afin de pouvoir mieux appréhender l’évolution du comportement.14

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d eI.2. Co m p o r t e m e n t so c i a l : i n t é r e t de so n ét u d e etc l a s s i f i c ati o n de s cat e g o r i e s so c i a l e sI.2.1. Définitions, paradoxe et intérêts du comportement socialHistoriquement, différents comportements ont été considérés comme des comportements« sociaux ». Le comportement social a été le plus clairement défini pour la première fois parGrassé (1952) :« Dans tout groupement social, l’individu pris isolément exerce sur ses semblables une stimulationspécifique, tandis que le groupe (qui peut se réduire à un seul congénère) exerce en retour sur lui unestimulation non moins spécifique. »Les groupements « vraiment » sociaux excluent donc les foules, les rassemblementspseudo-sociaux (conséquence d’un thigmotactisme positif) et les associations parasitaires etcommensales. Grassé (1952) met ainsi l’emphase sur les interactions entre les individus dugroupe. Depuis, plusieurs mots et qualificatifs ont été utilisés avec diverses acceptions. Nousrappellerons donc ici quelques définitions dérivées du célèbre ouvrage de Wilson paru en 1975(Sociobiology : The New Synthesis) correspondant aux acceptions les plus largement acceptéeset à celles auxquelles nous nous référerons sauf mention contraire explicite (voir aussi TableauI.1A).Wilson définit une société comme un groupe d’individus appartenant à la même espèceet organisé de manière coopérative. La notion de communication est étroitement associée àcette définition comme l’avait déjà souligné Alverdes (1927), Allee (1931), Darling (1938) oubien encore Altmann (1965). Toujours selon Wilson (1975), le terme colonie fait référence15

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d ede communication, d’interactions entre les individus, tous deux ne mettent pas le grégarismesur le même plan. Alors que Michener (1969) exclut le grégarisme des comportementssociaux, Grassé (1952) l’y intègre en considérant qu’il s’agit d’un « groupement sous l’empirede l’attraction réciproque ».Le comportement social a depuis longtemps suscité l’intérêt, notamment par sadimension paradoxale en regard de la théorie de la sélection naturelle. Déjà, Darwin (1859)avait mentionné que l’existence de castes stériles d’Insectes était difficile à expliquer par sathéorie. Les individus vivant en groupe bénéficient de divers avantages (e.g., protection faceaux prédateurs - Hamilton, 1971 ; Alexander, 1974 ; Cocroft, 2001). La théorie de la sélectionnaturelle permet donc d’expliquer l’apparition de la vie en groupe et des comportements sociauxen dépit d’inconvénients potentiels (e.g., transmission de maladies). Toutefois, on observe desformes « exagérées » de comportements sociaux faisant appel à la notion d’altruisme (Trivers,1971) que la théorie de la sélection naturelle seule ne peut expliquer. Dans ce contexte, l’étudeet la compréhension de l’évolution du comportement social constituent donc un premier défipour tout biologiste de l’évolution.Par ailleurs, Wilson (1975) présente ses quatre « sommets » de l’évolution sociale parmilesquels figure le comportement social de l’Homme. Même si cette présentation utilisant leterme « sommet » semble gradiste, elle expose bien la seconde principale raison qui a amenéles biologistes à s’intéresser à l’évolution du comportement social : comprendre l’évolution ducomportement social humain. En effet, identifier les propriétés communes aux diverses sociétéspourrait fournir des indications sur l’évolution de la socialité, y compris chez l’Homme. Ceparallèle a été explicitement identifié par divers auteurs tels que Darwin (1872), Eibl-Eibesfeldt(1970) ou lors de travaux plus récents en psychologie (e.g., de Waal, 1991 ; Haidt, 2001).17

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lI.2.2. Classification des catégories socialesLes comportements sociaux observés dans la nature sont extrêmement variés etplusieurs catégories ont été définies par les auteurs (Wheeler, 1923 ; Batra, 1966 ; Michener,1969 ; Wilson, 1971). Cette classification cherchait à identifier les paramètres communs auxdiverses espèces appartenant à une même catégorie de comportement social. C’est ainsi queles auteurs ont aspiré à expliquer l’origine de la socialité (Wilson, 1975). Plusieurs travauxde classifications ont vu le jour et c’est seulement vers le début des années 1970 qu’un certainconsensus a été atteint grâce au travail de Michener (1969) popularisé par Wilson (1971).Cette classification est toujours utilisée à l’heure actuelle, même si elle a suscité de nombreusesréflexions, notamment autour du concept d’eusocialité (Gadagkar, 1994 ; Crespi et Yanega,1995 ; Sherman et al., 1995).Cependant, la classification de Michener-Wilson et les suivantes (e.g., Gadagkar, 1994 ;Crespi et Yanega, 1995) ont été construites de manière intuitive, sans se référer à un algorithmelogique de classification. De plus, la classification de Michener-Wilson est entachée degradisme et d’un problème conceptuel. Ce dernier est perceptible à travers ce que Costa etFitzgerald (1996) ont appelé le « top-down development » de la classification sociale. Dans cesystème, la première catégorie est définie pour le comportement social jugé le plus « complexe »,puis les autres catégories sont définies par suppressions successives d’une caractéristique. Cesdernières catégories n’ont donc pas été définies en fonction de caractères explicites et originauxmais sur l’absence de caractéristiques connues des formes de socialité plus « complexes ». Cecipose un problème conceptuel puisqu’une classe est définie en fonction de ses propriétés et qu’iln’existe que des propriétés « positives » (Mahner et Bunge, 1997).Le gradisme associé à cette classification est étroitement lié à ce premier problème. Nousvenons de voir que les catégories sont définies en fonction de leur position dans un grade, depuis18

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d eles comportements les plus simples (sous-entendus les plus primitifs) jusqu’au plus compliqués(sous-entendus les plus évolués). La terminologie inventée pour les différentes catégoriestémoigne de manière évidente de ce gradisme : subsocialité, semisocialité, quasisocialité,eusocialité sans oublier les qualificatifs primitivement ou hautement eusocial ou bien encore lestermes degrés ou niveaux sociaux. Tous ces termes suggèrent que l’évolution du comportementsociale est dirigée vers l’eusocialité. Cette hypothèse a depuis été invalidée par des exemples detransitions d’un mode de vie eusocial vers un mode de vie solitaire (e.g., Wcislo et Danforth,1997). Les connotations négatives de ces termes ont également été reconnues (Kukuk, 1994 ;Costa et Fitzgerald, 1996). Cependant, leur utilisation reste universelle aujourd’hui.Ainsi, les conditions ancestrales et dérivées ont été définies arbitrairement dans ce systèmede classification. Les différentes catégories et les transitions évolutives entre ces catégoriesont également été définies intuitivement. De telles pratiques étaient courantes par le passé,y compris lors d’analyses de type phylogénétique. Depuis, des méthodes explicites commela cladistique ont été mises au point et ont permis d’éviter de tels biais méthodologiques. Lecontenu logique et informatif de cette classification peut donc être évalué au travers d’uneanalyse cladistique permettant d’identifier de manière explicite les caractères diagnostiques dechaque catégorie. De plus, l’approche cladistique maximise le pouvoir explicatif des données(Farris, 1979) et fournit une classification hiérarchisée minimisant les hypothèses ad hoc(Platnick, 1979 ; Forey et al., 1992).Les terminaux de l’analyse correspondent aux différentes catégories sociales, alors queles caractères correspondent aux propriétés des catégories sociales. La littérature a été réviséelargement (e.g., Alexander, 1974 ; Coehlo, 2002 ; Duffy, 1996, 2002 ; Eickwort, 1981 ; Evans,1998 ; Forbes et al., 2002 ; Furey, 1998 ; Judd, 1998 ; Packer, 1993 ; Ratnieks et Anderson,1999 ; Sakagami et Zucchi, 1978 ; Tallamy et Wood, 1986 ; Taylor, 1978 ; …) afin de délimiterles différentes catégories et leurs propriétés, la référence la plus importante étant finalement19

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lle remarquable travail de Michener (1969). Les catégories retenues ici concordent avec cellesdéfinies par Michener : groupes communal, quasisocial, semisocial, subsocial et eusocial(Tableau I.1B). Toutefois, un désaccord majeur concerne la catégorie « solitaire » que Michenerutilise pour des espèces construisant un nid et / ou apportant de la nourriture puis délaissantses œufs avant que ceux-ci n’éclosent (Michener, 1969). Il n’y a pas de contact parent(s) /jeunes dans ce cas précis ce qui a motivé l’utilisation du qualificatif « solitaire ». En effet, unTableau I.2 : Liste des 26 propriétés utilisées (et de leurs états) afin de caractériser les différentes catégories sociales.Caractères Etat 0 Etat 11. Agrégation non oui2. Agrégation avec plusieurs femelles adultes non oui3. Colonie non oui4. Nombre de femelles adultes dans la colonie une plusieurs5. Nombre de fondatrices de la colonie une plusieurs6. Les fondatrices sont apparentées non oui7. Nombre de femelles reproductrices dans la colonie une plusieurs8. Durée de vie de la colonie un an ou moins plus d’un an9. Type de fondation de la colonie essaimage autre10. Construction (ou utilisation) d’un nid non oui11. Coopération dans la construction du nid non oui12. Défense du nid non oui13. Coopération dans la défense du nid non oui14. Tous les individus sont impliqués dans la défense et/ou laconstruction du nid15. Site d’élevage des jeunes partagé non oui16. Approvisionnement en nourriture non oui17. Soin aux jeunes non oui18. Soin aux jeunes 2 sans contact avec contact19. Coopération dans le soin aux jeunes non oui20. Tous les individus sont impliqués dans la coopération de soin auxjeunes21. Parent(s) défendant l’accès à ses jeunes/œufs à ses conspécifiques non oui22. Tolérance vis-à-vis des conspécifiques non apparentés non oui23. Quelques jeunes matures restent avec leurs parents faux vrai24. Division des tâches reproductrices non oui25. Différences morphologiques entre les castes non oui26. Type de relation de parenté entre la reine et les ouvriers sœurs mère/fillenonnonouioui20

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d econtact est jugé indispensable pour parler de subsocialité (Michener, 1969 ; Wilson, 1971,Eickwort, 1981). Toutefois, construire un nid ou déposer de la nourriture auprès des œufs sontdes comportements utiles pour le développement de la progéniture (Tallamy et Wood, 1986)et peuvent donc être interprétés comme des soins, propriétés caractérisant la subsocialité. Lacatégorie subsociale a donc été divisée a priori de l’analyse en quatre catégories en fonctionde la présence ou non d’un nid et de l’apport ou non de nourriture. La catégorie eusociale aégalement été divisée en deux catégories. Après que Batra (1966) a inventé le terme eusocial,une grande variabilité de comportements a été reconnue au sein de cette catégorie (e.g., sociétéspolygynes / monogynes, différences morphologiques ou non entre les castes, …). Aujourd’huideux types d’eusocialité sont classiquement reconnus et ont donc été retenus pour cette analyse :« primitivement eusociale » et « hautement eusociale ». Les catégories grégaire et solitaire ont étéutilisées en tant que groupe externe dans cette analyse. Vingt-six propriétés (caractères de laTableau I.3 : Matrice cladistique des catégories sociales et de leurs propriétés (* correspond à du polymorphisme).Catégories socialesEtats de caractèresSolitaire 0-0------*00--0-0---1000--Grégaire 110--0---*00--0-0---1100--Subsocial sans nid, sans contact 0-0------0----0*100-1000--Subsocial sans nid, avec contact 10100-0010----0*110-1000--Subsocial avec nid, sans contact 0-0------10*0-0*100-1000--Subsocial avec nid, avec contact 10100-0011010-0*110-1000--Communal 1111101011*1**111*0-1100--Quasisocial 111111101111111111110000--Semisocial 11111110111110111110000100Primitivement eusocial 1111*****11110111110001101Hautement eusocial 1111*****11110111110001111matrice) ont été définies (Tableau I.2). Quelques définitions ou précisions concernant certainsde ces caractères sont fournies en Annexe I. Le Tableau I.3 montre la matrice découlant decette analyse bibliographique. Le traitement de cette matrice avec le logiciel Winclada (Nixon,2002) a permis d’obtenir six arbres équiparcimonieux dont le strict consensus est représentésur la Figure 1.3. On peut constater que le clade « socialité » ne contient pas les comportements21

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lsubsociaux sans contact adulte(s)-jeunes. Ce résultat est cohérent avec le travail de Michener(1969). Il ne s’agit pas d’un comportement social mais d’un comportement parental, lecomportement social étant défini notamment par le caractère 18 qui implique un contact entreparent(s) et jeunes. Ceci est particulièrement cohérent avec les définitions des sociétés quimettent l’accent sur la communication entre individus (voir ci-dessus et Costa, 1997). Enfindeux clades sont soutenus par des caractères impliquant la notion d’altruisme (caractères 19 et24). L’altruisme, qu’il soit reproductif ou non, constitue un « trait évolutivement informatif »au sens de Crespi et Yanega (1995), c’est-à-dire un trait particulièrement important pour lacompréhension de l’évolution du comportement social (Costa et Fitzgerald, 1996). La définitionde nouvelles catégories définies par de tels caractères pourrait constituer une seconde étape dela réflexion sur la classification des catégories sociales.solitaire1 17 22grégaire10subsocial sans nid, sans contact17subsocial avec nid, sans contact102subsocial sans nid, avec contact13socialité12 18457subsocial avec nid, avec contact2211 13 156 19 21communal14 20quasisocialsemisocial24232625primitivement eusocialhautement eusocialFigure 1.3 : Approche cladistique de la classification des catégories sociales correspondant au résultat du traitement de la matricefigurée dans le Tableau I.2 (L = 28 pas, IC = 0,85 et IR = 0,88). Les caractères soutenant chaque branche sont représentés suivant lecode suivant : en blanc = caractère homoplasique, en noir = caractère non homoplasique.22

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d eI.3. Sé l e c t i o n n at u r e l l e , a d a p ta t i o n , e x a p t a t i o n ett e n d a n c e s ev o l u t i v e sI.3.1. Sélection naturelle, adaptation et exaptationDarwin a défini la théorie de la sélection naturelle (Darwin, 1859) suite à un raisonnementfonder sur trois points fondamentaux (Coddington, 1988) :1) Il existe une variation dans les phénotypes.2) Cette variation est, au moins en partie, héritable.3) Les variants connaissent des succès reproducteurs et une survie différentiels.Cette logique explique parfaitement le processus de sélection naturelle, mais pas la notiond’adaptation puisqu’elle ne décrit pas l’interaction entre variation héritable et environnement(Coddington, 1988). Néanmoins cette notion est étroitement liée à la théorie de la sélectionnaturelle. En effet, même si diverses définitions du terme adaptation ont été proposées(Krimbas, 1984 ; Gould et Vrba, 1982 ; Coddington, 1988 ; Grandcolas et D’Haese, 2003), onpeut la définir comme étant « une innovation, une caractéristique améliorant la valeur sélectived’un individu et ayant été sélectionnée » (Gould et Vrba, 1982 ; Coddington, 1988 ; …) Ilexiste donc un lien évident entre sélection naturelle et adaptation. Un consensus semble avoirété atteint aujourd’hui concernant la possibilité d’étudier l’adaptation dans une perspectivephylogénétique (Grandcolas et D’Haese, 2003 et références citées). Ce consensus est né dela reconnaissance de la dimension historique de l’adaptation (Gould et Vrba, 1982). En effet,en tant qu’innovation, la notion d’adaptation se place dans un contexte temporel. Par contre,un caractère a pu être acquis alors qu’il remplissait un rôle X dans un clade A, puis son rôle aévolué vers un rôle Y dans un sous-clade de A (Figure 1.4). Dans ce cas, le caractère n’a pas été23

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l1 2 3 4 5 1 2 3 4 5apparition du caractère Afonction X du caractère Afonction Y du caractère AFigure 1.4 : Représentation du critère historique permettant de distinguer adaptation et exaptation. Dans les deux cas de figure, lestaxons 4 et 5 possèdent le caractère A. A gauche, le caractère A et sa fonction sont apomorphes pour le clade (4 + 5). Il s’agit doncd’une apomorphie favorisée par la sélection naturelle pour son rôle X : c’est une adaptation. A droite, le caractère A est apparu avecson rôle X chez l’ancêtre du clade ((2 + 3) (4 + 5)). Puis son rôle a évolué vers un rôle Y chez l’ancêtre du clade (4 + 5). Le rôle Y estdonc apomorphe mais le caractère est plésiomorphe pour ce clade : c’est une exaptation.sélectionné pour le rôle qu’on lui connaît aujourd’hui et ne correspond donc pas à la définitiond’une adaptation. Cette idée avait déjà été exprimée chez Darwin (1859 - Figure 1.5) et chezbeaucoup de ses successeurs. Elle a récemment été très clairement exposée dans l’article deGould et Vrba (1982). Au terme préadaptationexistant déjà dans la littérature (Cuénot,1909, 1914) mais aux connotations finalistes,ils préfèrent celui d’exaptation pour qualifierce cas de figure. Une adaptation est alors uneapomorphie favorisée par la sélection naturellealors qu’une exaptation est un caractèreFigure 1.5 : Extrait du chapitre VI de l’œuvre de Darwin(1859) illustrant déjà le concept que Gould et Vrba (1982)allaient nommer « exaptation ». Les sutures du crâne chezles Mammifères sont plésiomorphiques mais leur fonction estapomorphique dans ce clade.plésiomorphe mais avec un rôle apomorphe maintenu par la sélection naturelle. Ces deuxdéfinitions révèlent bien la dimension historique de ces deux notions et correspond à ce queGrandcolas et D’Haese (2003) ont appelé le « critère historique ». Ce critère peut être testé surun patron phylogénétique (Figure 1.4), contrairement au second critère, le « critère sélectif »,qui lui peut être testé à l’aide d’études de génétique des populations (Grandcolas et D’Haese,24

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e2003). En outre, préadaptation et exaptation coexistent aujourd’hui dans le vocabulaire del’adaptation pour désigner respectivement le caractère avec sa fonction plésiomorphe et lecaractère avec sa fonction apomorphe (e.g., Futuyma, 1998).I.3.2. Les lois et tendances évolutives en biologie de l’évolutionAu début du XX ème siècle, la pratique réductionniste était relativement populaire (Gould,1970). Cette pratique tendait à identifier des évènements suffisamment répandus dans lemonde du vivant pour en faire des lois (à l’image des lois de la physique), permettant alorsde promouvoir la biologie de l’évolution au statut de « vraie science » (Gould, 1970). Dans cedomaine, les lois énoncées les plus célèbres sont celles de Cope (lois des non-spécialistes et loid’accroissement de la taille - Cope, 1871 dans Gould, 1997 et Cope, 1896), de Dollo (loi del’irréversibilité de l’évolution - Dollo, 1893 dans Gould, 1970) et de Williston (loi de réduction- Williston, 1914 dans Adamowicz et Purvis, 2006). L’étude de ces lois a révélé l’existence dediverses exceptions (e.g., Siddall et al., 1993 ; Desutter-Grandcolas, 1993 ; Jablonski, 1997 ;D’Haese, 2000 ; …), tant et si bien que les auteurs ont préféré parler de tendances évolutivesplutôt que de loi de l’évolution (e.g., Adamowicz et Purvis, 2006). De plus, le bien fondé deces tendances a été remis en question sur le plan logique (Gould, 1997, 2002). Pourtant, ellessuscitent toujours de l’intérêt (Futuyma, 1998 : 698) et font l’objet de nombreuses publicationsdans des journaux prestigieux (e.g., Kelley et Farrell, 1998 ; D’Haese, 2000 ; Pagel, 2004 ;Nosil et Mooers, 2005 ; …)Ces tendances évolutives ont longtemps été abordées uniquement sous l’angle de lasélection naturelle (Vrba, 1983). Par exemple, la loi des non-spécialistes considère qu’il estavantageux pour une espèce de se spécialiser sur une ressource car elle l’exploite mieux qu’enétant restée généraliste. C’est l’hypothèse classique du « jack of all trades, master of none »(Kelley et Farrell, 1998) que l’on peut traduire littéralement comme étant l’hypothèse de25

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l« l’homme à tout faire, mais maître de rien ». Dans ce contexte, la spécialisation est tellementavantageuse qu’un retour en arrière n’est en théorie pas envisageable. On touche alors à lathéorie de l’irréversibilité de l’évolution ou loi de Dollo qui est fréquemment mal interprétéecomme nous le verrons dans la partie III.4.1. Notion de réversibilité. Pourtant, ces tendances,qu’elles soient avérées ou non, peuvent résulter de phénomènes évolutifs autres qu’une pressiondirecte de sélection (Vrba, 1983). L’ensemble des phénomènes évolutifs mérite donc, autantque faire se peut, d’être évalués dans l’étude de l’évolution. Diverses méthodes ont ainsi vule jour récemment afin de prendre en considération la part de différents processus évolutifspotentiellement responsables des tendances observées (e.g., McShea, 1994 ; Wang, 2001).Ces méthodes statistiques analysent la distribution de données quantitatives entre cladesafin d’inférer les différents facteurs d’évolution. Les données présentées dans ce travail ne seprêtent pas à l’utilisation de telles méthodes statistiques.26

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d eI.4. Th é o r i e s de la so c i a l i t é et ni v e a u x de sé l e c t i o nLes avantages relatifs à la vie en groupe sont nombreux, les plus souvent cités étant laprotection face aux prédateurs et la recherche de nourriture (Hamilton, 1971 ; Alexander, 1974 ;Cocroft, 2001). Mais les groupements, qu’ils soient sociaux ou non, génèrent également desinconvénients, comme l’augmentation de la compétition ou du risque de maladie (Alexander,1974). Pour essayer de comprendre et / ou prédire pourquoi un comportement social a évoluédans un groupe donné et pas dans un autre, on a souvent recours à la théorie des jeux. Cettethéorie utilisée en biologie de l’évolution nous vient des économistes (Maynard-Smith, 1982).Elle permet, par un simple calcul de coûts / bénéfices de déterminer si telle stratégie estévolutivement stable, c’est-à-dire si on s’attend à ce qu’elle se fixe dans la population. Lescoûts et les bénéfices sont classiquement exprimés en terme de valeur sélective ou fitness.Prenons le cas d’une blatte femelle restant avec ses jeunes et les défendant face à d’éventuelsprédateurs et une autre femelle de la même espèce qui abandonne ses œufs dans la nature. Touteschoses étant égales par ailleurs, le comportement « reste et protège » augmente les risques deprédation de la femelle (coût) mais augmente aussi la survie des jeunes (bénéfices) par rapportà la femelle réalisant l’autre type de comportement. En fonction de la valeur des coûts et desTableau I.4 : Dans le cas A, la théorie des jeux prédit que le comportement social «reste et protège» ne sera pas sélectionné. Le bilan«comptable» de ce comportement est inférieur à celui calculé pour le comportement «dépose et part». A l’inverse, le comportementsocial apparaît favorable dans le cas B. Les coûts et bénéfices sont exprimés en unités arbitraires.ComportementCoûts ducomportementBénéfices ducomportementBilanABDépose l’oothèque etpartDépose l’oothèque,reste et protègeDépose l’oothèque etpartDépose l’oothèque,reste et protège- 2 + 5 + 3- 10 + 8 -2- 2 + 5 + 3- 6 + 10 + 427

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lbénéfices, on s’attend à ce que le comportement « reste et protège » soit sélectionné (TableauI.4A) ou non (Tableau I.4B). Dans cet exemple, nous avons affaire à l’évolution d’uncomportement de type « égoïste » qui s’explique facilement dans le cadre de la sélectionnaturelle, tout comme d’ailleurs les comportements mutualistes. En effet, protéger ses petitsface à des prédateurs revient à augmenter sa propre valeur sélective. Sous l’hypothèse desélection naturelle, on s’attend donc à ce qu’un tel comportement soit favorisé. Comprendrel’évolution de comportements altruistes est moins évident puisqu’il s’agit de comportementsbénéficiant à un autre organisme mais réalisés au détriment de la propre valeur sélective del’individu effectuant ce comportement. Diverses théories relatives à ce sujet ont été avancéespour tenter d’expliquer ce phénomène. La première, qui est également la plus connue, a étéproposée par Hamilton (1964) : la théorie de la sélection de parentèle. Elle fait intervenir lanotion de « fitness inclusive ». Il s’agit d’une extension de la valeur sélective d’un individu (oufitness) qui inclut les bénéfices dérivant de l’action d’individus étroitement apparentés. Cettethéorie permet d’envisager comment des comportements altruistes ont pu être sélectionnésau cours de l’évolution. Le modèle mathématique présenté peut être simplifié de la manièresuivante :r*B - C > 0où r est le coefficient d’apparentement, B les bénéfices liés à la réalisation du comportementaltruiste et C les coûts liés à la réalisation du comportement altruiste. Si cette inéquation estvérifiée, alors l’occurrence du comportement altruiste est expliquée. Ce modèle convientparticulièrement aux comportements observés chez les Hyménoptères qui ont un systèmede reproduction haplodiploïde. En effet, chez ces Insectes les femelles sont plus prochesgénétiquement de leurs sœurs que de leurs propres filles (Tableau I.5). Ainsi, si les coûts nesont pas trop importants, on s’attend à ce que le comportement altruiste soit sélectionné. Cepremier modèle a suscité la production de nombreuses autres théories (e.g., Trivers, 1971 ;28

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d eTableau I.5 : Coefficients d’apparentement chez les Insectes haplodiploïdes montrant que les sœurs sont génétiquement plusproches les unes des autres que de leurs propres filles.Relations de parentéDegréd’apparentementpère /fillepère /filsmère /fillemère /filssœur /soeurfrère /sœurtante /nièce0,5 0 0,5 0,5 0,75 0,25 0,375Lehmann et Keller, 2006). Le pouvoir explicatif d’un tel modèle est plus limité lorsqu’il estappliqué à des organismes diploïdes comme les termites. Diverses hypothèses génétiques,dérivées du travail d’Hamilton ou non (e.g., hypothèse des chromosomes liés - Luykx, 1981),ont été formulées dont celle issue du travail de Bartz (1979) : l’hypothèse de consanguinitéfluctuante. Cette théorie expliquait comment, par des cycles de consanguinité entrecoupésd’épisodes de croisements non consanguins, l’hypothèse de sélection de parentèle pouvaits’appliquer aux termites. Mais cette fois également, son adéquation et son importance vis-àvisde l’évolution de la socialité chez les termites ont été relativisées sur la base de prédictionsnon confirmées et de suppositions critiquables (voir Myles et Nutting, 1988). Dawkins (1976,traduction de 2003) a généralisé ces hypothèses génétiques dans sa théorie dite « du gèneégoïste » qui a également généré de nombreuses controverses. Aujourd’hui, ces hypothèsesgénétiques sont fortement relativisées (Griffin et West, 2002) comme en témoigne ce résumétiré d’une présentation de E. O. Wilson (2006) sur les forces de l’évolution sociale dans l’originede l’eusocialité donnée lors du congrès de l’IUSSI (International Union for the Study of SocialInsects) à Washington :“The genetic theory of eusociality has been dogged by conflicted definitions, unrealistic assumptions,and limited predictive success. I suggest that the remedy, supported by growing evidence, is ashift to theory based on group selection and a downgrading of kin selection to a relatively minor,dissolutive role.”29

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lCette citation introduit la question des niveaux de sélection, c’est à dire des cibles desforces de sélection. Ce point a suscité de nombreuses controverses par le passé, et diverstravaux philosophiques et / ou biologiques ont été produits en regard de cette problématique(e.g., Wilson, D. 1975 ; Wilson et Sober, 1989 ; Pepper, 2000 ; Kerr et Godfrey-Smith, 2002 ;Bergstrom, 2002 ; Okasha, 2003, 2006 ; …). L’hypothèse dite de « multi-levels selection »postulant que la sélection naturelle peut agir sur des cibles situées à différents niveauxd’organisation est une hypothèse relativement ancienne, déjà évoquée par les travaux deDarwin (Darwin, 1871 ; Okasha, 2004 ; Figure1.6). Mais son utilisation abusive a engendrépetit à petit le déclin de ce concept. Parmi cesabus, citons la notion de « superorganisme »appliquée à la Terre par exemple, faisantde cette dernière un organisme doué d’uneorganisation propre (Lovelock, 1979 dansFigure 1.6 : Extrait du chapitre V de l’ouvrage de Darwin(1871) illustrant comment la théorie de la sélection naturellepeut s’appliquer à une échelle supérieure à l’individu.Wilson et Sober, 1989). Allégée de ces excès,la théorie de « multi-levels selection » est revenue en force dans les années 80, à la fois sur desfondements philosophiques (voir Gould, 2002 : chapitre 8 par exemple et les références citées)et sur des études de cas d’espèces (e.g., Moritz, 1989). Cette théorie semble aujourd’hui bienacceptée en biologie de l’évolution sociale. Notons au passage que la théorie de fitness inclusiveest inévitablement liée au concept de sélection à divers niveaux hiérarchiques (Wilson et Sober,1989 et références citées par ces auteurs).Des hypothèses autres que les théories génétiques ont été invoquées pour expliquerl’évolution de la socialité. Slobodchikoff (1984) proposa par exemple une théorie reliée auxressources de l’environnement. Il soutient que la socialité peut se développer en réponse (1)à une distribution non uniforme des ressources, (2) à un besoin de défendre ces ressources et30

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e(3) à une incapacité d’exploiter ces mêmes ressources à moins de le faire en groupe. Sachantqu’une compétition existe vis-à-vis de ces ressources, il démontre comment une stratégiecoopérative se révèle efficace en comparaison à une stratégie égoïste. Un accroissement de lavaleur sélective individuelle est attendu chez les individus coopérant par rapport aux individuségoïstes. La coopération, et donc la socialité, peuvent alors être sélectionnées dans de tellesconditions. Dans le même registre, Myles (1988) plaide en faveur de la théorie « d’héritage desressources et reproduction philopatrique ». La reproduction philopatrique fait référence auxindividus qui n’accomplissent pas de vol de dispersion mais se reproduisent dans leur colonied’origine (Roisin, 1999). Ce concept est évoqué traditionnellement dans l’étude des Vertébréscoopérant pour élever les jeunes (cas des « aides » chez certains Oiseaux et Mammifères). Ilaffirme que ces considérations écologiques surpassent souvent les considérations génétiquesdans la détermination du comportement des individus, c’est-à-dire qu’un individu peut aiderà élever des jeunes autres que les siens, même s’il ne s’agit pas des jeunes d’un proche parent.Dans cette situation, le compromis vital est le suivant : effectuer une dispersion risquée, perdreson confort social et accéder à la reproduction immédiatement, ou bien rester en sécuritéauprès du groupe, aider ses congénères et accéder éventuellement à la reproduction dans unfutur plus ou moins proche. Pour les animaux chez qui la dispersion est extrêmement risquée,rester et aider ses congénères peut être sélectionné. Ainsi pour les termites, une telle stratégieaurait pu engendrer la sélection d’individus qui allaient former la caste des ouvriers. Une tellehypothèse a été relativisée à juste titre par Roisin (1999) dans la mesure où elle n’explique paspourquoi les individus retardant leur dispersion ne s’engageraient pas immédiatement dansla reproduction. Un tel délai peut s’expliquer de manière plus parcimonieuse en regard desbénéfices potentiels liés au comportement d’aide, qu’il y ait reproduction philopatrique ou non(Roisin, 1994 ; Thorne, 1997 ; Shellman-Reeve, 1997 ; Roisin, 1999).Une autre théorie est directement reliée aux ressources exploitées par les termites, ou31

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lplus exactement à la principale ressource utilisée par les termites à divergence phylogénétiqueprécoce : le bois. Pour digérer le bois, ces termites bénéficient du travail de leurs symbiontesintestinaux (Bandi et al., 1995). Toutefois, cette symbiose n’est établie qu’à partir du 3 ème ou 4 èmestade de développement (Nalepa, 1990). La ré-infestation des individus ayant fraîchement muéest assurée par trophallaxie entre les individus de la colonie. Les blattes du genre Cryptocercussont subsociales, possèdent des symbiontes intestinaux et effectuent des trophallaxies mère /jeunes (Seelinger et Seelinger, 1983). Nalepa (1994) utilise ces blattes comme un modèle deproto-termite afin d’envisager l’évolution sociale chez les termites. Elle explique l’apparition decastes par sa théorie du « shift-in-dependent-care » où les larves âgées de la première générations’occuperaient des jeunes larves de la génération suivante. Elle insiste aussi sur l’importance dela ressource, le bois, et sur la présence de symbiontes dans cette théorie. Toutefois, on connaîtchez les blattes de nombreuses espèces xylophages, sociales ou non et possédant des symbiontesou non (Tableau I.6). Une telle diversité de situations peut amener à reconsidérer l’importancede ces facteurs dans l’évolution dela socialité chez les termites. Deplus, il a été montré qu’une femelleCryptocercus est physiologiquementincapable d’avoir une deuxièmeportée tant que la première nes’est pas dispersée (Nalepa, 1984).A ce titre, les blattes du genreTableau I.6 : Liste non exhaustive illustrant la diversité des combinaisonsxylophagie / mode de vie / faune intestinale chez les blattes.GenreXylophagieMode devieFauneintestinaleThorax non subsocial ?Aptera non subsocial ?Trichoblatta non subsocial ?Pseudoglomeris non subsocial ?Cryptocercus oui subsocial flagellésParasphaeria oui subsocial flagellésPanesthia oui subsocial ?Lauraesilpha oui solitaire ciliésParasphaeria pourrait constituerun meilleur modèle, par analogie, pour l’étude de l’évolution du comportement social chezles termites (Pellens et al., 2002, 2007a). Enfin, dans son modèle, Nalepa ne propose pas defacteurs permettant d’expliquer pourquoi les jeunes de la première génération investiraient32

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d edans le soin de leurs jeunes frères et sœurs de la deuxième génération plutôt que dans leurpropre reproduction (Thorne, 1997).Suite aux travaux de Nalepa (1984, 1988) et Zimmerman (1983), Roisin (1994) proposaune hypothèse comportementale (hypothèse des conflits intra-groupes) permettant d’expliquerl’apparition de castes stériles chez les termites. Dans cet article, il expose comment la fitnessinclusive d’un individu peut varier en fonction de ses comportements. Il montre alors quedes zones de conflits intra-coloniaux existent. Sachant que des preuves de tels conflits ont étéapportées (e.g., morsures d’individus) et que ceux-ci réduisent les capacités de dispersion desindividus endommagés, le comportement d’aide peut se révéler avantageux en terme de valeursélective globale et pourrait donc être sélectionné. Il reste cependant difficile d’évaluer à quelpoint il est avantageux pour un individu ayant perdu un conflit d’aider ses congénères plutôtque de « persévérer » dans son propre développement jusqu’à sa dispersion ou d’accéder à unereproduction philopatrique (Thorne, 1997).Toutes ces théories, qui ne sont pas incompatibles, peuvent avoir joué un rôle dansl’évolution de la socialité chez les termites, mais aucune ne peut être considérée commetotalement explicative de cette évolution (Thorne, 1997). Par ailleurs, elles sont toutes placéesdans un contexte adaptatif, c’est-à-dire qu’elles postulent toutes que les pressions de sélection(naturelle ou de parentèle) constituent les forces évolutives responsables de cette évolution.Pourtant, d’autres forces comme des contraintes évolutives peuvent avoir joué un rôleimportant dans l’évolution du comportement social chez les Dictyoptères.33

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lI.5. La no t i o n de co n t r a i n t e év o l u t i v e en bi o l o g i eA la fin du XIX ème siècle, la biologie de l’évolution se plaçait dans un contexte « adaptationiste »,notion popularisée par Weissman et Wallace (Gould et Lewontin, 1979). Ce contexte mettaiten exergue l’action de la sélection naturelle en tant que force façonnant les organismes de lamanière la plus adaptée possible à l’environnement. Les autres forces évolutives étaient alorsjugées totalement négligeables. Pourtant, la notion de contraintes existait déjà à cette époque.Thomas Huxley (1825-1895) reconnaissait que les contraintes de développement affectent lecours de l’évolution (Maynard-Smith et al., 1985). Les « corrélations de croissance » mentionnéespar Darwin (1859) faisaient également référence à cette notion de contrainte. De même lathéorie de la préadaptation défendue par Cuénot (1914) impliquait de tels phénomènes. Atravers ses grilles de transformation, D’Arcy Thompson (1917) exprimait aussi des contraintesstructurales dans l’évolution des formes(Figure 1.7). Plus tard, le modèle « bricoleur »de Jacob (1977) combinait contraintesévolutives et sélection naturelle (Pigliucci etKaplan, 2000). Mais c’est seulement suite àla publication de l’article « The spandrels ofSan Marco and the Panglossian paradigm:a critique of the adaptationist programme »(Gould et Lewontin, 1979) que le conceptde contraintes évolutives a réellementémergé. Dans cet article les auteurs critiquentouvertement les limites du programmeadaptationiste et expliquent la notion deFigure 1.7 : Grilles de transformation de D’Arcy Thompsonsymbolisant les contraintes physiques s’exerçant sur les organismes(d’après D’Arcy Thompson, 1917 dans Gould, 2002).34

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d econtrainte à l’aide d’une métaphoreutilisant les « pendentifs » (spandrels enanglais - Figure 1.8) de la cathédrale SaintMarc. Dès lors, cette notion a connu unessor important et un foisonnement dedéfinitions a vu le jour. Mais ceci s’estaccompagné d’une perte de valeur duconcept, certains auteurs venant à parler decontraintes sélectives (Antonovics et vanTienderen, 1991). Nous retiendrons ici ladéfinition suivante : une contrainte estun mécanisme ou processus qui limiteFigure 1.8 : Pendentif de la cathédrale Saint Marc illustrant lanotion de contrainte architecturale. Les pendentifs et leur formetriangulaire sont des sous-produits inévitables de la constructiond’un dôme sur des arches arrondies (d’après Gould et Lewontin,1979).la capacité d’évolution d’un phénotypeou biaise celle-ci le long de certainesvoies (Schwenk et Wagner, 2003).Deux grandes classes de contraintes peuvent être distinguées (Schwenk, 1995). Dans lapremière classe figurent les contraintes agissant en tant que limites, dans le sens où l’espacedes possibles n’est pas totalement occupé (e.g., Raup, 1966 et Figure 1.9). Dans la seconde, lescontraintes sont responsables de la production non aléatoire des variants, c’est-à-dire qu’ellesfavorisent le développement d’un certain type de variant. C’est le côté positif des contraintesmis en avant par Gould (2002). En effet, dans cette seconde classe, les contraintes agissent, aumoins en partie, sur la direction de l’évolution. Ainsi, les contraintes ne sont plus envisagéesuniquement en regard de leurs effets négatifs (e.g., baisse de variabilité des caractères) maiségalement en fonction d’effets positifs (e.g., canalisation de l’évolution d’une lignée dans unecertaine direction). Cette dualité se retrouve dans l’étymologie du mot (Gould, 2002). Le mot35

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lFigure 1.9 : Représentation tridimensionnelle de l’espace des possibles des formes de coquilles de Mollusques. Seules quatre régionsde cet espace, marquées A, B, C et D, sont occupées. Les autres régions sont théoriquement possibles mais correspondent à des formesqui ne sont pas réalisées dans la nature. A l’extérieur du « morphospace », 14 formes de coquilles ont été générées par ordinateur(d’après Raup, 1966 dans Ridley, 1996).« contrainte » vient du latin stringere signifiant compresser, serrer (aspects négatifs) mais aussibouger, affecter, toucher (aspects positifs).Une dernière caractéristique importante de la notion de contrainte évolutive est sa relativité.On parle de contraintes en regard d’un modèle nul ou d’une théorie favorisée (Antonovics et vanTienderen, 1991 ; Gould, 2002). Ceci s’explique très facilement à l’aide du schéma proposé parGould : « the aptive triangle » (Figure 1.10). Suivant le sommet auquel l’observateur se place,les contraintes seront différentes. Dans la majorité des cas, l’observateur se réfère à la théorie dela sélection naturelle et se place donc au pôle fonctionnel. Les contraintes sont alors historiques(contraintes phylogénétiques) et structurales (e.g., contraintes développementales). Mais, sion se place au pôle historique, les contraintes deviennent structurales et fonctionnelles. Surle plan opérationnel, les contraintes évolutives peuvent être démontrées, ou inférées, de deux36

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d emanières : soit en se plaçant a priori et en montrant que les directions possibles ne sont pastoutes équiprobables, soit en se plaçant a posteriori et en les inférant à partir d’une analysehistorique (Schwenk, 1995). C’est cette dernière approche que nous utiliserons dans ce travailen étudiant les différents patrons phylogénétiques reconstruits.Figure 1.10 : Le triangle « aptif » de Gould (2002). D’après la théorie de la sélection naturelle, l’observateur se place au pôlefonctionnel (symbolisé par une étoile) et les contraintes sont donc d’ordre phylogénétique et architectural (d’après Gould, 2002).37

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lI.6. Ob j e c t i f s et pr o b l é m at i q u e s de l’ét u d eLe comportement social est un sujet particulièrement riche, nous permettant de testerdiverses hypothèses évolutives. Nous avons vu que l’évolution du comportement social atoujours été envisagée dans un contexte darwinien où sélection naturelle et adaptation sontles maîtres mots. Pourtant, il existe bien d’autres processus évolutifs que la sélection naturellecomme les contraintes évolutives ou le phénomène de dérive. Leur importance est d’ailleursde plus en plus reconnue dans la littérature actuelle (e.g., Ord et Blumstein, 2002 ; Verdú,2006). Cette importance a d’ailleurs été reconnue par de nombreux auteurs au fil de l’Histoire(Darwin, 1859 ; Cuénot, 1914 ; D’Arcy Thompson, 1917, Jacob, 1977 ; Gould, 2002 ; …).Dans ce contexte, les patrons phylogénétiques que nous allons reconstruire, nous permettrontde tester et d’émettre des hypothèses en regard de cette problématique.Deux clades d’intérêts à proximité phylogénétique forte nous servirons de modèlesd’étude : les blattes et les termites. Chez les blattes, une diversité de comportements sociaux estobservée (modes de vie solitaire, subsocial, grégaires). Ce modèle nous permettra donc d’aborderdiverses questions relatives à l’évolution du comportement social. Nous considérerons dans unpremier temps, l’origine du mode de vie solitaire chez l’espèce Thanatophyllum akinetum. Vivreen groupe ou de manière isolée génèrent des pressions et des avantages très différents, pour nepas dire opposés. Dans ce cas, l’hypothèse nulle de la sélection naturelle aurait tendance àprédire que les comportements réalisés par Thanatophyllum akinetum sont très différents deceux effectués par les espèces grégaires et subsociale. Cette première hypothèse sera testée encombinant observations comportementales et études phylogénétiques. Par ailleurs, d’aprèsla littérature (Grandcolas, 1997a, 1998), ce mode de vie a évolué à partir d’un mode de viegrégaire. L’étude de la transition grégarisme / mode de vie solitaire permettra donc égalementde discuter de la notion d’irréversibilité de l’évolution sachant que, dans la théorie gradiste de38

I. An a ly s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d el’évolution du comportement social, une telle transition correspondrait à une réversion.Nous considérerons ensuite l’évolution du mode de vie subsocial chez Parasphaeriaboleiriana. L’évolution vers la subsocialité correspond à une transition particulièrementremarquable dans la mesure où elle signifie qu’un individu (le parent) s’occupe d’individus autresque lui-même (ses jeunes). Un tel comportement demeure tout de même un comportementde type « égoïste » (i.e. facilement explicable par la théorie de la sélection naturelle) dans lamesure où s’assurer de la survie de ses jeunes participe à l’accroissement de sa propre fitness.Les hypothèses classiquement avancées dans l’évolution de la subsocialité sont soit deshypothèses trophiques, soit des hypothèses liées à la pression de prédation. Pour notre modèle,la seconde hypothèse ne sera pas testée, alors que la première est reliée au régime xylophagede Parasphaeria. Le bois est une ressource « patchy », ou « morcelée », que l’on peut défendre.Il constitue donc un milieu de vie fermé favorable au développement de comportements présociaux(Hamilton, 1978). Dans ce contexte, une hypothèse d’exaptation a été formulée dansla littérature (Grandcolas, 1997a). Sous l’hypothèse nulle de la sélection naturelle, la transitionvers le mode de vie subsocial suppose encore une fois des bouleversements comportementauxmajeurs, contrairement à l’hypothèse d’exaptation où la tolérance vis-à-vis des conspécifiqueset les patrons moteurs sont « récupérés » et exprimés dans un autre contexte.Enfin, nous nous intéresserons à l’évolution des castes d’ouvriers chez les termites. Lestermites sont tous eusociaux mais présentent une assez grande diversité, notamment concernantles castes d’ouvriers. L’évolution de castes stériles est un phénomène particulièrementintéressant puisqu’il concerne l’origine de comportements altruistes. Ces comportements ontsuscité l’établissement de diverses théories mais aucune ne s’est révélée totalement satisfaisantepour le cas des termites. Un certain consensus plaidant pour une évolution de l’eusocialité àpartir d’un mode de vie subsocial existe dans la littérature actuelle (voie subsociale de l’évolutionde Wilson, 1971, 1975). Cette transition subsocialité / eusocialité sera testée et discutée.39

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lPar ailleurs, l’évolution de la caste des ouvriers « vrais » fait référence à la théorie despécialisation (Cope, 1896). La spécialisation est classiquement perçue comme un phénomèneirréversible, c’est-à-dire un véritable cul de sac évolutif (Kelley et Farrell, 1998 ; D’Haese,2000 ; Nosil et Mooers, 2005). Dans ce contexte, l’hypothèse nulle suggère qu’il ne peut y avoirde transition depuis l’état « ouvriers vrais » vers un autre état. Cette hypothèse sera testée àl’aide d’un patron phylogénétique permettant d’inférer le cours de l’évolution de ces caractèresd’intérêt. Ce test permettra également d’évaluer les deux hypothèses relatives au nombred’apparition de la caste des ouvriers vrais postulées dans la littérature (Watson et Sewell, 1985 ;Noirot et Pasteels, 1988). L’une de ces hypothèses fait appel aux notions d’homoplasie, deconvergence et de parallélisme. Elles seront donc également discutées. Enfin, deux hypothèsesconcernant l’évolution du polymorphisme ont été proposées (Watson et Sewell, 1985 ; Noirot,1985a,b). L’évolution du polymorphisme a souvent été comprise en termes de sélectionnaturelle et d’adaptation à l’environnement (Nijhout, 2003). Ces hypothèses seront testées etl’évolution du polymorphisme étudiée en regard de la théorie de la sélection naturelle.40

CHAPITRE IIMat é r i e l s e t m é t h o d e sBut first, why even reconstruct phylogeny ? Besidesidentifying lineages of organisms, we can record thesuccess and demise of those lineages, and perhapseven provide explanations for these outcomes.Phylogenies also allow the interpretation ofevolutionary patterns.Gri m a l d i et En g e l (2005)

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sAu sein des Dictyoptères, deux groupes très proches phylogénétiquementprésentent une variabilité de comportements sociaux. En effet, on connaîtchez les blattes des espèces solitaires, des espèces grégaires et également desespèces subsociales. Chez les termites, toutes les espèces sont eusociales mais les modalités decette eusocialité sont variables d’une espèce à l’autre, ce qui a mené certains auteurs à parlerd’un « continuum d’eusocialité » (Sherman et al., 1995 ; Shellman-Reeve, 1997). Ces deuxgroupes présentent donc une variabilité de comportements sociaux permettant l’étude de leurévolution.Par ailleurs, l’examen de questions macroévolutives requiert l’utilisation d’une référencehistorique du groupe étudié, c’est-à-dire une phylogénie (Eldredge et Cracraft, 1980). Diversesméthodologies existent dans le domaine des analyses phylogénétiques. En conséquence, aprèsavoir présenté le matériel d’étude, les choix méthodologiques suivis au cours de ce travail serontexposés et justifiés. Enfin, des avancées méthodologiques pour l’étude du comportement dansun contexte phylogénétique seront présentées en fin de chapitre.43

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lII.1. Mat é r i e l s bi o l o g i q u e sII.1.1. Position et structure phylogénétiques des DictyoptèresL’ordre des Dictyoptères est composé de trois grands groupes d’Insectes : les mantes(Mantodea), les blattes (Blattaria) et les termites (Isoptera). Cet ordre comprend environ10 000 espèces décrites et réparties comme suit : 2300 mantes (Svenson et Whiting, 2004),2900 termites (Constantino, http://www.unb.br/ib/zoo/docente/constant/catal/catnew.html) et 4300 blattes (Princis, 1962, 1963, 1964, 1965, 1966, 1967, 1969, 1971 ; Roth, 2003).Alors que la monophylie des Dictyoptères est très bien établie (e.g., Hennig, 1981 ; Thorneet Carpenter, 1992 ; Kristensen, 1995 ; Wheeler et al., 2001 ; Terry et Whiting, 2005 ; …),leur position phylogénétique au sein des Insectes est beaucoup plus controversée. Ce sont desInsectes Ptérygotes Néoptères pour lesquels divers groupes-frères putatifs ont été avancéssur la base de caractères morphologiques et/ou moléculaires. Parmi ces groupes, peuventêtre cités les Dermaptères (Hennig, 1981), les Zoraptères (Boudreaux, 1979 ; Wheeler et al.,2001), les Phasmes (Beutel et Gorb, 2001 ; Whiting, 2001), les Embioptères (Whiting, 2002b ;Kjer, 2004), les Grylloblattides (Kjer, 2004) ou bien encore le clade (Mantophasmatodea +Grylloblattodea) (Terry and Whiting, 2005). Le groupe-frère des Dictyoptères n’est donctoujours pas connu à l’heure actuelle (Kristensen, 1981, 1995 ; Whiting et al., 1997).Au sein des Dictyoptères, la situation n’est également pas résolue puisque tous lesscénarios, ou presque, ont été envisagés. Cependant, les analyses les plus récentes (Lo et al.,2003 ; Klass et Meier, 2006 ; Inward et al., 2007a) plaident pour une étroite parenté entreblattes et termites, les mantes étant le groupe-frère du clade (blattes + termites). Enfin,au sein de ce dernier clade, la monophylie des blattes a été remise en cause sur la base decaractères morphologiques et moléculaires avec le genre Cryptocercus placé comme groupe-44

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sfrère des termites (e.g., Lo et al., 2000 ; Klass et Meier, 2006 ; Inward et al., 2007a). Une tellehypothèse rend les blattes paraphylétiques, ce qui a amené certains auteurs à proposer uneclassification modifiée ou les termites seraient une famille de blattes (Inward et al., 2007a).Cependant, sur la base de caractères morphologiques (Grandcolas, 1994, 1996), et de manièrecongruente avec des données sur les peptides des corpora cardiaca (Gäde et al., 1997), le genreCryptocercus a également été placé au sein de la famille des Polyphagidae, les blattes étant alorsmonophylétiques. La structure phylogénétique interne des Dictyoptères ne fait pas l’objet decette étude et elle n’a aucune incidence sur les conclusions de ce travail.II.1.2. Relations phylogénétiques et socialité chez les blattesNous venons de voir que la monophylie des blattes n’est pas unanimement reconnue, cequi a des conséquences évidentes sur les relations au sein de ce sous-ordre. Ainsi, l’existencede certaines familles reste controversée ou mal définie (e.g., Nocticolidae, Cryptocercidae,Anaplectidae, Pseudophyllodromiidae), alors que la monophylie d’autres familles est bien étayée(e.g., Blattidae, Polyphagidae, Blattellidae, Blaberidae). Legroupe d’intérêt de cette étude est une des onze sous-famillesde Blaberidae, les Zetoborinae, sous-famille néotropicaleFigure 2.1 : Sclérite L2d des genitaliade Lanxoblatta emarginata (à gauche) etPhortioeca nimbata (à droite). Les flèchesmontrent la bifidie caractéristique de cesclérite chez les Zetoborinae (modifiéd’après Roth, 1970a).très clairement définie (Grandcolas, 1991a, 1993b). Laprésence d’un sclérite L2d bifide dans les genitalia mâlesconstitue d’ailleurs une des synapomorphies remarquablesdu groupe qui a été très tôt reconnue par les auteurs (Roth,1970a ; Grandcolas, 1991a - Figure 2.1). La liste des synapomorphies morphologiques desZetoborinae est représentée dans le Tableau III.1. L’historique des relations phylogénétiquesinternes au Blaberidae est présenté dans la partie III.2.1. Historique de la classification desBlaberidae.45

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLes blattes pondent des oothèques desquelles sortent des larves qui tendent souvent àrester en groupe. Le grégarisme, au moins au stade larvaire, est ainsi un mode de vie très répanduau sein des blattes. Les modes de vie solitaire et subsocial ne sont pas rares (Grandcolas, 1997a,1998) mais peu de sous-familles regroupe ces trois modes de vie. Les Zetoborinae présententces divers modes de vie et constituent donc un groupe permettant d’étudier de multiplestransitions évolutives (Grandcolas, 1991b ; Pellens et al., 2002). Une étude précédente(Grandcolas, 1996) a montré que le grégarismepouvait constituer le mode de vie ancestral desblattes (Grandcolas, 1996). La subsocialité etle mode de vie solitaire observés chez certainesZetoborinae seraient donc plutôt des modes devie dérivés. Les transitions grégarisme / modeFigure 2.2 : Larves de Pseudoglomeris sp. originaires duLaos. Les flèches montrent les rostres de ces larves utiliséspour se nourrir du liquide secrété par la mère (photo :Frédéric Legendre).de vie solitaire et grégarisme / subsocialitéseront donc étudiées. Par ailleurs, il a été avancéque la xylophagie serait un régime alimentairefavorisant l’évolution vers un mode de vie subsocial (Nalepa, 1994 et I.4. Th é o r i e s d e l as o c i a l i t e e t n i v e a u x d e s e l e c t i o n). Toutefois, on connaît des blattes subsociales nonxylophage (e.g., genre Pseudoglomeris - Figure 2.2) mais aussi des blattes xylophages solitaires(e.g., genre Lauraesilpha - Tableau I.4). Ainsi, même si le régime alimentaire peut favoriserl’évolution vers un certain mode de vie, il ne permet pas d’expliquer parfaitement la diversitéexistante.La diversité des Blaberidae est illustrée sur la Figure 2.3.Figure 2.3 (ci-contre à droite): Illustration de la diversité des Blaberidae. A : accouplement de Thanatophyllum akinetum ; B : femelleadulte de Paradicta rotunda ; C : Gyna capucina adulte ; D : Eublaberus distanti adulte ; E : adulte de Thanatophyllum akinetum venantde muer ; F : femelle adulte d’Epilampra egregia ; G : mise bas de Thanatophyllum akinetum ; H : larve de Lanxoblatta emarginata ; I :Panchlora nivea adulte ; J : Phortioeca nimbata adulte ; K : Galiblatta cribrosa prédatée par Trigonopsis intermedia (Sphecidae) ; fond :sous-bois de Guyane française, montagne de Kaw (photos : Frédéric Legendre).46

ABCDEGHFJIK

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sII.1.3. Phylogénie et eusocialité chez les termitesContrairement à celle des blattes, la monophylie des termites n’a jamais été remise enquestion (Eggleton, 2001). Aujourd’hui sept familles sont reconnues classiquement dontles Kalotermitidae, les Termitidae et les Hodotermitidae, pour lesquelles la monophylie estbien établie. Par contre, la monophylie des Rhinotermitidae et des Termopsidae est pluscontroversée (Donovan et al., 2000 ; Eggleton, 2001). Enfin, la famille des Mastotermitidaen’est représentée que par une seule espèce actuelle et celle des Serritermitidae par deux genres(l’un étant monospécifique). Ainsi, la monophylie de ces deux familles n’a que très peu ététestée. De même, les relations interfamiliales ont rarement été étudiées avec un échantillonnagetaxonomique et de caractères adéquats, tant et si bien que les relations entre les différentesfamilles, et notamment entre les familles composées d’espèces possédant des flagellésintestinaux et dits « termites inférieurs », sont très mal définies. Un historique plus complet desrelations phylogénétiques au sein des termites est fourni dans la partie IV.2.1. Historique de laclassification des termites.Bien qu’étant toutes eusociales (i.e. possédant donc notamment des castes), les espècesde termites présentent une grande variabilité comportementales (Figure 2.4), morphologiquesABCFigure 2.4 : Exemples de nids construits par différentes espècesde termites ; A : Cubitermes sp., B : Nasutitermes triodiae, C :Anacanthotermes ochraceus (A et B d’après Abe et al., 2000, C d’aprèsGrassé, 1986).49

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lABFigure 2.5 : Soldats de Trinervitermes sp. (A) et de Zootermopsis nevadensis (B).D’après http://www.tolweb.org/tree.(Figure 2.5), écologiques … Cette variabilité a amené certains auteurs à parler de « continuumd’eusocialité » chez ces Insectes (Sherman et al., 1995 ; Shellman-Reeve, 1997). A un extrêmede ce continuum, on trouve des espèces sans ouvriers « vrais », ne construisant pas de vraisnids (e.g., bois creusé), alors qu’à l‘autre extrême figurent des espèces érigeant de grandesconstructions et possédant des ouvriers « vrais ». Les termites permettent donc de tester deshypothèses relatives à l’évolution des castes et aux transitions évolutives entre différents« types » d’eusocialité.La diversité des termites est illustrée sur la Figure 2.6.Figure 2.6 (ci-contre à droite): Illustration de la diversité des termites. A : petit soldat de Macrotermes subhyalinus nourrit partrophallaxie par un ouvrier ; B : nid de Nasutitermes triodiae ; C : petits et grands soldats de Macrotermes subhyalinus ; D : ouvriersavec un soldat de Reticulitermes santonensis ; E : ailés de Reticulitermes flavipes ; F : reine physogastre de Macrotermes sp. entourée desoldats, d’ouvriers et du roi qui est caché sous la reine ; G : meule à champignons d’Odontotermes yuanensis ; H : nids «magnétiques»d’Amitermes sp. ; fond : gallerie-tunnel d’une espèce non identifiée courant le long d’un tronc (sources : A, B, C, F, G : Abe et al.,2000 ; D : http://www.tolweb.org/tree ; E : http://www.uos.harvard.edu/ehs/pes-termites.shtml ; H : http://pic.templetons.com/brad/photo/australia/nt/ ; fond : photo : Frédéric Legendre).50

ABCEDFHG

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sII.2. Mé t h o d e s ph y l o g é n é t i q u e sII.2.1. Constitution du jeu de donnéesǲǲ Sélection et obtention des taxonsRéaliser une analyse phylogénétique exhaustive de tous les taxons connus d’un clade estbien souvent un objectif irréalisable. De ce fait, le phylogénéticien est inévitablement confrontéau choix des taxons qu’il devra retenir pour son analyse. Au-delà des critères d’ordre pratique(disponibilité des spécimens et de données préliminaires), il est utile et même nécessaire de seréférer à des critères scientifiques (Grandcolas et al., 1997, 2004 ; Hillis, 1998). L’échantillontaxonomique se devra, autant que faire se peut, d’être représentatif de la diversité du groupeétudié. Cette représentativité sera majoritairement dépendante de la question à l’étude. Eneffet, si l’objectif de l’étude phylogénétique est de proposer une hypothèse de classification d’ungroupe, alors il sera important d’avoir un échantillonnage permettant de tester les différenteshypothèses taxonomiques existantes. Si, au contraire ou plus principalement, l’objectif estd’étudier l’évolution d’un trait comportemental au sein du groupe, alors l’échantillonnageadéquat tiendra compte des caractéristiques comportementales des différents taxons dugroupe.Délimiter le groupe externe de l’analyse repose sur des critères similaires auxquelss’ajoute la nécessité d’avoir plusieurs taxons « extra-groupes » qui ne forment pas un groupemonophylétique (Barriel et Tassy, 1998). Cette condition permet de tester la monophylie dugroupe interne. Le groupe externe est le principal critère utilisé aujourd’hui pour polariserl’évolution des caractères. Auparavant d’autres critères tels que le critère ontogénétique oule critère paléontologique ont été avancés puis délaissés progressivement au profit du critèreextra-groupe (Nelson, 1985 ; Nixon et Carpenter, 1993). Pour éviter des artefacts tels que53

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a ll’attraction des longues branches (Felsenstein, 1985) ou le phénomène de « random outgroup »(Wheeler, 1990), il est judicieux de sélectionner un groupe externe phylogénétiquement prochedu groupe interne. De ce point de vue, le groupe-frère est fréquemment utilisé pour jouerce rôle même si cela ne constitue pas une obligation méthodologique (Nixon et Carpenter,1993).L’obtention de la majorité des spécimens de termites résulte du travail de collecte deChristian Bordereau et de ses propres collaborations. Les divers spécimens de blattes ont étéobtenus et étudiés grâce aux élevages disponibles à la station biologique de Paimpont, auxcollections du Muséum national d’Histoire naturelle de Paris et au travail de terrain réalisé enGuyane française en décembre 2006. La liste des taxons et les données obtenues pour chacund’entre eux sont mentionnés dans le Tableau II.1.Tableau II.1 (pages suivantes): Liste récapitulative des taxons utilisés dans cette étude avec les différents jeux de données acquispour chacun d’entre eux (cellules vertes du tableau). Le premier tableau fait référence à l’analyse phylogénétique des Blaberidae(CHAPITRE III). Le second tableau fait référence à l’analyse phylogénétique des termites (CHAPITRE IV). Cinq espèces sont mentionnéesdans les deux tableaux car elles ont été utilisées dans les deux études phylogénétiques.54

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sEspèces Familles Sous-familles Molécules Comportement MorphologieEctobius sylvestris Blattellidae EctobiinaeBlattella germanica Blattellidae BlattellinaeParcoblatta uhleriana Blattellidae BlattellinaeParatemnopteryx collonianie Blattellidae BlattellinaeLoboptera decipiens Blattellidae BlattellinaeXestoblatta cavicola Blattellidae BlattellinaeIsoldaia sp Pseudophyllodromiidae PseudophyllodromiinaeDendroblatta sp Pseudophyllodromiidae PseudophyllodromiinaeSupella longipalpa Pseudophyllodromiidae PseudophyllodromiinaeArchimandrita tessellata Blaberidae BlaberinaeBlaberus discoidalis Blaberidae BlaberinaeEublaberus distanti Blaberidae BlaberinaeMonastria sp Blaberidae BlaberinaeParadicta rotunda Blaberidae BlaberinaePhoetalia pallida Blaberidae BlaberinaeCalolampra sp Blaberidae DiplopterinaeDiploptera punctata Blaberidae DiplopterinaeEpilampra sp Blaberidae EpilamprinaeRhabdoblatta formosana Blaberidae EpilamprinaeGeoscapheus woodwardi Blaberidae GeoscapheinaeMacropanesthia rhinoceros Blaberidae GeoscapheinaeGyna capucina Blaberidae GyninaeGromphadorhina portentosa Blaberidae OxyhaloinaeHenschoutedenia sp Blaberidae OxyhaloinaeNauphoeta cinerea Blaberidae OxyhaloinaePanchlora nivea Blaberidae PanchlorinaeAncaudellia shawi Blaberidae PanesthiinaeCaeparia crenulata Blaberidae PanesthiinaeMiopanesthia deplanata Blaberidae PanesthiinaePanesthia cribrata Blaberidae PanesthiinaeGenre non identifié Blaberidae PanesthiinaeSalganea esakii Blaberidae PanesthiinaeLaxta sp Blaberidae PerisphaeriinaePseudoglomeris sp Blaberidae PerisphaeriinaeTrichoblatta pygmaea Blaberidae PerisphaeriinaePycnoscelus surinamensis Blaberidae PycnoscelinaeLanxoblatta emarginata Blaberidae ZetoborinaeParasphaeria boleiriana Blaberidae ZetoborinaePhortioeca nimbata Blaberidae ZetoborinaeSchultesia lampyridiformis Blaberidae ZetoborinaeThanatophyllum akinetum Blaberidae ZetoborinaeZetobora sp Blaberidae Zetoborinae55

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l56Espèces Familles Sous-familles Molécules DéveloppementLocusta migratoria Acrididae OedipodinaeMetilia brunnerii Hymenopodidae AcromantinaePseudocreobotra occellata Hymenopodidae HymenopodinaeMantoida schraderiMantoididaeCalolampra sp Blaberidae DiplopterinaeEpilampra sp Blaberidae EpilamprinaeParasphaeria boleiriana Blaberidae ZetoborinaeBlattella germanica Blattellidae BlattellinaeBlatta orientalis Blattidae BlattinaePelmatosilpha guyanae Blattidae PolyzosterinaeCryptocercus sp Cryptocercidae CryptocercinaeGenre non identifié Nocticolidae NocticolinaeTherea petiveriana Polyphagidae PolyphaginaeSupella longipalpa Pseudophyllodromiinae PseudophyllodromiidaeHodotermes mossambicus Hodotermitidae HodotermitinaeMicrohodotermes viator Hodotermitidae HodotermitinaeCalcaritermes temnocephalus Kalotermitidae KalotermitinaeComatermes perfectus Kalotermitidae KalotermitinaeCryptotermes brevis Kalotermitidae KalotermitinaeIncisitermes tabogae Kalotermitidae KalotermitinaeKalotermes flavicollis Kalotermitidae KalotermitinaeNeotermes holmgreni Kalotermitidae KalotermitinaePostelectrotermes howa Kalotermitidae KalotermitinaeProcryptotermes leewardensis Kalotermitidae KalotermitinaeBifiditermes improbus Kalotermitidae KalotermitinaeMastotermes darwiniensis MastotermitidaeCoptotermes lacteus Rhinotermitidae CoptotermitinaeHeterotermes vagus Rhinotermitidae HeterotermitinaeProrhinotermes canalifrons Rhinotermitidae ProrhinotermitinaeReticulitermes santonensis Rhinotermitidae HeterotermitinaeRhinotermes marginalis Rhinotermitidae RhinotermitinaeSchedorhinotermes sp Rhinotermitidae RhinotermitinaeTermitogeton sp Rhinotermitidae TermitogetoninaeSerritermes serriferSerritermitidaeMacrotermes subhyalinus Termitidae MacrotermitinaeOdontotermes hainanensis Termitidae MacrotermitinaePseudacanthotermes spiniger Termitidae MacrotermitinaeSphaerotermes sphaerothorax Termitidae MacrotermitinaeConstrictotermes cyphergaster Termitidae NasutitermitinaeCornitermes cumulans Termitidae NasutitermitinaeDiwaitermes kanehirae Termitidae NasutitermitinaeNasutitermes voeltzkowi Termitidae Nasutitermitinae

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sEspèces Familles Sous-familles Molécules DéveloppementProcornitermes araujoi Termitidae NasutitermitinaeSyntermes grandis Termitidae NasutitermitinaeVelocitermes sp Termitidae NasutitermitinaeCubitermes sp Termitidae TermitinaeInquilinitermes sp Termitidae TermitinaeMicrocerotermes sp Termitidae TermitinaeTermes hispaniolae Termitidae TermitinaeArchotermopsis wroughtoni Termopsidae TermopsinaeHodotermopsis sjostedti Termopsidae TermopsinaePorotermes sp Termopsidae PorotermitinaeZootermopsis nevadensis Termopsidae TermopsinaeStolotermes brunneicornis Termopsidae Stolotermitinaeǲǲ Sélection des caractères moléculairesPlusieurs marqueurs moléculaires ont été utilisés précédemment dans diverses analysesphylogénétiques portant sur des groupes d’Insectes. Il a été supposé que certains marqueursétaient majoritairement informatifs pour des évènements relativement anciens (des nœudsprofonds de l’arbre), alors que d’autres étaient essentiellement informatifs pour des évènementsrelativement récents (les nœuds apicaux de l’arbre). C’est sur la base de cette connaissancequ’un lot de huit marqueurs a été sélectionné pour cette étude. En effet, des marqueursnucléaires non codants ont été utilisés pour étudier les relations à l’échelle des Insectes (e.g.,Wheeler et al., 2001), alors que divers gènes mitochondriaux ont été utilisés pour des étudesintragénériques chez les blattes (e.g., Murienne et al., 2005). L’objectif de cette sélection étaitdonc d’assembler divers marqueurs avec des propriétés variées afin de maximiser les chancesque tous les niveaux de l’arbre soient documentés par au moins un marqueur phylogénétique.Ainsi, des gènes mitochondriaux codants pour les sous-unités I et II du cytochrome oxydase(COI, COII) et pour le cytochrome b (Cytb) ont été sélectionnés. Les gènes mitochondriauxnon codants de la petite (12S) et de la grande (16S) sous-unités ribosomiques ont égalementété ciblés. Enfin, les gènes nucléaires non codants de la petite (18S) et de la grande (28S) sous-57

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lunités ribosomiques ont aussi été retenus.ǲǲ Obtention des caractères moléculairesJ’ai réalisé le séquençage moléculaire à la Brigham Young University de Provo (Utah,USA) dans le laboratoire du Dr Whiting. L’ADN des blattes et des termites a été extrait enutilisant le protocole Qiagen DNeasy pour tissus animaux. Les tissus musculaires thoraciquesdes termites et les tissus musculaires des pattes de blattes ont été utilisés. Les parties restantesdes individus ont été conservés et stockés dans de l’alcool 100% en tant qu’échantillons deréférence. ADN et échantillons de référence sont conservés dans le « Insect GenomicsCollection » de la Brigham Young University. Les détails du protocole d’extraction figurentdans l’Annexe II. Les différents marqueurs ont été amplifiés en un ou plusieurs fragmentsen fonction de la taille des séquences visées. Ainsi, les séquences de 12S rDNA (~ 360 pb), de16S rDNA (~ 385 pb), de cytochrome b (Cytb, 307 pb), et de cytochrome oxydase II (COII,incluant une portion de l’ARN de transfert codant pour la Leucine, ~ 725 pb) ont été amplifiésen un fragment, alors que les séquences de cytochrome oxydase I (COI, 1179 pb), de 18SrDNA (~ 1870 pb) et de 28S rDNA (~ 2200 pb) ont été séquencées en deux ou trois fragments(COI), et quatre fragments (18S et 28S). Divers protocoles d’amplification ont été utilisés etsont listés dans le Tableau II.2 avec l’ensemble des amorces utilisées. Le premier protocole aété appliqué pour tous les marqueurs sur les spécimens frais, alors que les protocoles suivantsétaient spécifiques à certains gènes et pour des taxons plus problématiques (e.g., spécimensplus anciens). Les PCR ont été réalisées à l’aide d’un thermocycleur Peltier (DNA EngineDYAD TM ). L’électrophorèse des produits PCR a été réalisée sur un gel d’agarose afin de vérifierla spécificité des produits amplifiés et d’inspecter les contaminations éventuelles à l’aide d’untémoin négatif.Les produits de PCR ont été purifiés à l’aide du kit « Montage PCR 96Cleanup »58

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sTableau II.2 : Liste des différentes amorces et des protocoles utilisés. Les réactions de PCR pour lesquelles la température d’hybridationaugmente ont été réalisées par incrémentation de 0,2°C par cycle. Les régions COIa et COIbc ont été obtenues avec les couples d’amorces LCO/ HCO et mtd6 / Calvin, respectivement. BYU = Brigham Young University.Gènes Amorces Séquences (5’-3’) Sources12Sai AAA CTA GGA TTA GAT ACC CTA TTA T Simon et al., 199412S12Sbi AAG AGC GAC GGG CGA TGT GTSimon et al., 199416SCytbCOIICOI18S28S16SAr16SFcytb612cytb920FleuRlysLCOHCOmtd6calvinRonDeep6R2Deep6f21F1.2Fb5.02Fb2.9a1.07Ra3.59RRd1.2aRd3bRd3.2aRd4bRd4.2b28SA28SBRd4.5aRd7.b1CGC CTG TTT ATC AAA AAC ATTTA CGC TGT TAT CCC TAACCA TCC AAC ATC TCC GCA TGA TGA AACCC TCA GAA TGA TAT TTG GCC TCATCT AAT ATG GCA GAT TAG TGCGAG ACC AGT ACT TGC TTT CAG TCA TCGGT CAA CAA ATC ATA AAG ATA TTG GTAA ACT TCA GGG TGA CCA AAA AAT CAGGA GGA TTT GGA AAT TGA TTA GTT CCGGR AAR AAW GTT AAR TTW ACT CCGGA TCA CCT GAT ATA GCA TT CCCWCC WAC DGT RAA YAT RTG RTG DGCTTG AYC CWG CWG GDG GDG GNG AYC CTAC CTG GTT GAT CCT GCC AGT AGTGC TTG TCT CAA AGA TTA AGCTAA CCG CAA CAA CTT TAA TAGG GTT CGA TTC CGG AGA GGG AGCTAT CTG ATC GCC TTC GAA CCT CTGGT GAA ATT CTT GGA CCG TCGCA TCA CAG ACC TGT TAT TGCTTG TGC ATG GCC GYT CTT AGTGAT CCT TCC GCA GGT TCA CCT ACCCC SSG TAA TTT AAG CAT ATT ACCY TGA ACG GTT TCA CGT ACTAGT ACG TGA AAC CGT TCA SGG GTCCT TGG TCC GTG TTT CAA GACCCT TGG TCC GTG TTT CAA GAC GGGAC CCG TCT TGA AGC ACGTCG GAA GGA ACC AGC TACAAG TTT CCC TCA GGA TAG CTGGAC TTC CCT TAC CTA CATXiong and Kocher, 1991Kambhampati 1995Kocher et al., 1989Kocher et al., 1989Whiting, 2002aWhiting, 2002aFolmer et al., 1994Folmer et al., 1994Simon et al., 1994Whiting lab, BYUSimon et al., 1994Whiting lab, BYUWhiting lab, BYUGiribet et al., 1996Whiting, 2002aWhiting et al., 1997Hillis and Dixon, 1991Jarvis et al., 2004Whiting et al., 1997Whiting, 2002aWhiting, 2002aGiribet et al., 1996Whiting, 2002aJarvis et al., 2004Whiting, 2002aJarvis et al., 2004Whiting, 2002aWhiting et al., 1997Whiting et al., 1997Whiting, 2002aWhiting, 2002aGène Chauffage Dénaturation Hybridation ExtensionExtensionfinaleTous 94°C (2min) 94°C (1min) 55°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40Cytb 94°C (2min) 94°C (1min) 51.5 to 59.5°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 4016S 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40COII 94°C (2min) 94°C (1min) 45 to 53°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40COIa 94°C (2min) 94°C (1min) 49.5 to 57.5°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40COIbc 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 4028SB 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40Cycles59

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l(Millipore®) puis séquencés, en utilisant l’ABI Big Dye 3.1®, avec le profil de séquençagesuivant : 27 cycles de 96°C pendant 10 secondes, 50°C pendant 5 secondes et 60°C pendant 4minutes. Les produits de réaction de séquençage ont été purifiés sur colonne Sephadex TM puisséquencés à l’aide d’un séquenceur ABI 3730XL DNA.La qualité de chaque séquence a été évaluée à l’aide de recherches de type « blast »(Altschul et al., 1997) telles qu’implémentées sur le site Internet NCBI (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/), puis elles ont été éditées dans le logiciel Sequencher® 4.0 (Genecodes, 1999)en prenant soin de vérifier l’absence de codons stop dans les séquences codantes.II.2.2. Concepts et méthodes phylogénétiquesǲǲ Hypothèses d’homologie et notion d’alignementDepuis très longtemps, de très nombreuses méthodes ont été avancées afin de classerle vivant (Lecointre et Le Guyader, 2001). Durant les années 1950, Willi Hennig a défini lesfondements de la méthode cladistique ou systématique phylogénétique, méthode toujoursutilisée à l’heure actuelle afin de reconstruire les relations de parenté entre taxons (Hennig,1950, 1966). Cette méthode exploite le principe de « descendance avec modification » afin dedéfinir des groupes monophylétiques, c’est-à-dire des groupes comprenant un ancêtre communet tous ses descendants. En effet, l’établissement de ces groupes repose sur l’identificationd’états de caractères hérités d’un ancêtre commun. N’ayant pas accès à l’histoire évolutive dechaque caractère et de ses états, définir un groupe monophylétique revient à faire l’hypothèseque les états de caractères X iobservés sur les taxons sont hérités d’un ancêtre commun : ils’agit d’une hypothèse d’homologie. De Pinna (1991) différentiera cette hypothèse réalisée apriori de la reconstruction de l’arbre phylogénétique de l’hypothèse réalisée a posteriori de cettemême reconstruction en les nommant respectivement, hypothèses d’homologie « primaire »et « secondaire » (1991). Comme l’a clairement expliqué Patterson (1988), on réalise des60

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e shypothèses d’homologie (homologies primaires) qui sont soumises au test de congruence lors dela recherche de la topologie optimale. Alors, les hypothèses d’homologie sont soit corroborées(homologie secondaire) soit réfutées (homoplasie).Historiquement, les premiers caractères utilisés pour la reconstruction phylogénétiqueont été des caractères morphologiques. Pour réaliser les hypothèses d’homologie, les auteursavaient recours essentiellement à des critères de connexion, critère hérité du principe deconnexion de Geoffroy Saint-Hilaire (1818, 1830 dans Kluge, 2007). Remane (1952) redéfinirace critère sous l’appellation de critère de position, auquel il ajoutera les critères de qualité spécialeet de connexion par intermédiaires. Les caractères morphologiques étant intégrés dans unestructure tridimensionnelle et pouvant refléter de nombreux états, le phylogénéticien disposede nombreux points de repère et d’indices afin d’établir ses hypothèses d’homologie (Figure2.7). Toutefois, il existe de nombreux cas de figure où postuler des hypothèses d’homologiepour des caractères morphologiques reste une tâche ardue.Figure 2.7 : Hypothèse d’homologie portant sur le radius (en orange) formulée grâce au critère de position. Légende : ba :basipode ; sd : stylopode ; ze : zeugopode (d’après Lecointre et Le Guyader, 2001).Aujourd’hui, grâce aux avancées technologiques et méthodologiques, les phylogénéticiensont de plus en plus souvent recours aux caractères moléculaires et notamment aux séquencesnucléotidiques. Avec l’utilisation de ces caractères, s’est développée la notion d’alignement. Un61

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lalignement de séquences de longueur X (Figure 2.8) correspond à la réalisation de X hypothèsesd’homologie (les X colonnes de l’alignement). Dès lors qu’une colonne comporte au moins deuxétats de caractère différents, alors une hypothèse de mutation, de transformation est nécessaire.La Figure 2.8A correspond à un cas simple où les séquences sont dites très conservées car iln’y a pas beaucoup de variabilité entre les séquences des différents taxons. Très souvent lasituation est beaucoup plus complexe (Figure 2.8B), tant et si bien que plusieurs alignementspeuvent être postulés sans que l’on puisse légitimement favoriser l’un au détriment des autres.C’est dans ce contexte que le principe d’optimisation directe développé par Ward Wheeler(1996) prend tout son intérêt.ABMastotermes_darwiniensisHodotermes_mossambicusMicrohodotermes_viatorCalcaritermes_temnocephalusComatermes_perfectusCryptotermes_brevisIncisitermes_tabogaeCoptotermes_lacteusHeterotermes_vagusArchotermopsis_wroughtoniTermes_hispaniolaeMastotermes_darwiniensisHodotermes_mossambicusMicrohodotermes_viatorCalcaritermes_temnocephalusComatermes_perfectusCryptotermes_brevisIncisitermes_tabogaeCoptotermes_lacteusHeterotermes_vagusArchotermopsis_wroughtoniTermes_hispaniolaeGGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGAGGAGACGGTCGGGACGCTTTTATTAGAGGAGACGGTCGGGACGCTTTTATTAGAGGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGAGGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGAGGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGAGGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGAGGCGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGAGGCGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGAGGAGACGGTCGGGACGCTTTTATTAGAGGCGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGAAGT-G---GAGATGGATTACATT-TAAAGTGT---TTGGTGGATTACATTTATTAGTGT---TTGGTGGATTACATTTATGAGTTT---GAGGTGGATTACACTG-TTAGTGT---GAGGTGGATTACATTATATAGTGT---GAGGTGGATTACA----ATAGTGT---GAGGTGGACTACATTG-GTAGT-GTTATTGATGGATTACA----TTAGT-GTTATTGATGGGTTACA----TTAGTTG---GAGGTGGATTACTTT--TAAGTGA---ATGATGGATTACA----TTFigure 2.8 : Alignements de séquences nucléotidiques de termites obtenus par Muscle v3.6 (Edgar, 2004). A : portion de18S et 12S alignés18S très conservée - alignement ne postulant que très peu d’évènements de substitution (colonnes 3, 9 et 10). B : portion deavec Muscle12S - alignement postulant de nombreux évènements de substitution et d’insertion-délétion de nucléotides.Classiquement un alignement est réalisé a priori de l’analyse phylogénétique. Il constituela matrice phylogénétique composée d’autant d’hypothèses d’homologie que de colonnes.Ensuite, cette matrice est analysée et l’on retient la topologie qui maximise le critère d’optimalitéchoisi (e.g., longueur de l’arbre pour l’analyse de parcimonie). Dans la méthode d’optimisation62

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sdirecte, l’établissement des hypothèses d’homologie et la recherche de la topologie optimalesont couplés (Figure 2.9). Au cours d’une analyse en optimisation directe, plusieurs topologiesACGACTAACGACTACK(-/A)ACTACKACGTACTACGTACG(T/-)ACTAAC(-/G)TACKWFigure 2.9 : Principe d’Optimisation Directe (Wheeler, 1996) appliqué à quatre courtes séquences nucléotidiques (seule la procéduredite de « down-pass » est représentée). Les séquences terminales (en bleu) sont des séquences observées alors que les séquencesplacées aux nœuds sont des séquences ancestrales putatives. Les séquences terminales ne sont pas alignées comme lors des analyses« traditionnelles ». Les sites concernés par un évènement évolutif sont figurés en rouge. Le code IUPAC a été utilisé pour reconstruireles séquences ancestrales. La topologie de gauche implique moins d’évènements évolutifs (trois) que celle de droite (quatre) et seradonc préférée en analyse de parcimonie non pondérée (modifié d’après D’Haese, 2004).sont reconstruites et évaluées, correspondant au test d’autant d’hypothèses d’homologie :c’est le principe de l’homologie dynamique (Wheeler et al., 2006). Le principal avantage decette méthode est qu’elle maximise les hypothèses les plus simples de continuité historique(l’homologie secondaire de De Pinna, 1991) en regard d’hypothèses de ressemblance a priori(l’homologie primaire de De Pinna, 1991) que l’on ne peut pas départager. Ainsi, j’utiliseraila méthode d’optimisation directe pour toutes les séquences qui ne pourront être alignées demanière non ambiguë.ǲǲ Critères d’optimalitéAujourd’hui, deux paradigmes sont principalement utilisés en analyse phylogénétique :la parcimonie et le contexte probabiliste (maximum de vraisemblance et inférence bayésienne).L’utilisation de la parcimonie se justifie par des fondements théoriques et philosophiquesforts. Le principe de la parcimonie est dérivé du principe du rasoir d’Ockham ou d’économied’hypothèses (Kluge, 2005). Face à des évènements passés pour lesquels nous n’auronsdonc jamais aucune certitude, il apparaît raisonnable de minimiser le nombre d’hypothèses63

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lpermettant d’expliquer les données. C’est ce que réalise la parcimonie en maximisant leshypothèses de continuité historique (i.e. les homologies secondaires) et minimisant leshypothèses supplémentaires ou hypothèses ad hoc (les homoplasies). Plus récemment,la parcimonie a été justifiée dans un contexte probabiliste. Il a été montré que les analysesde parcimonie convergeaient en terme de résultat avec les modèles probabilistes les pluscompliqués (Tuffley et Steel, 1997). Ceci revient à dire que le principe de parcimonie, autrefoisjustifié comme le parti pris de la solution la plus simple (héritage avec modification), correspondà un modèle d’évolution très complexe dans lequel il n’existe pas de mécanisme commun :c’est le modèle d’évolution indépendante des caractères. Ne connaissant pas les modalitésd’évolution des caractères, appliquer à chacun d’entre eux son propre modèle d’évolutionapparaît une fois encore comme une hypothèse raisonnable et certainement plus réaliste queles modèles classiquement utilisés en maximum de vraisemblance. En effet, ces modèles sontmajoritairement homogènes (les taux de substitution n’évoluent pas au cours du temps) etuniformes (les taux de substitution ne changent pas entre les sites), alors que de telles propriétésne sont jamais vérifiées a priori et souvent contredites a posteriori. Ainsi, l’utilisation de laparcimonie se justifie à la fois sur des fondements philosophiques et probabilistes (Goloboff,2003) et sera donc utilisée préférentiellement dans ce travail.Les analyses probabilistes (maximum de vraisemblance ou ML et inférence bayésienneou BI) reposent sur des modèles explicites. Très souvent, ces modèles sont relativementsimplistes (car homogènes et uniformes) et leur adéquation au cas d’étude reste extrêmementspéculative. Les analyses en maximum de vraisemblance cherchent à maximiser la probabilitéd’observer les données en fonction de l’hypothèse (i.e. la topologie ; Nixon, 2001). Cela sembleillogique puisque les données ont été recueillies et sont donc observées ; leur probabilité estdonc certaine, alors pourquoi l’évaluer ?64

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sL’inférence bayésienne inverse le problème. En ayant recours à des hypothèses a priori,elle maximise la probabilité d’un arbre en fonction des données. Ceci apparaît plus en adéquationavec le but d’une analyse phylogénétique et pourrait expliquer en partie pourquoi cetteméthodologie s’est de plus en plus développée. Toutefois, l’utilisation d’hypothèses a priorien inférence bayésienne a récemment été très fortement critiquée (Pickett et Randle, 2005 ;Randle et Pickett, 2006). En effet, les auteurs précédents ont montré que le choix des donnéesa priori pouvait avoir un impact important sur le résultat phylogénétique. Pourtant, cesdonnées a priori ne sont jamais connues et ne peuvent donc être établies de manière réellementpertinente.La dimension spéculative des analyses probabilistes et l’irréalisme des modèles invoquésconstituent à mes yeux les défauts majeurs de ces approches. Le premier défaut est clairementénoncé dans la citation suivante :“If we knew, for instance, that transitions were always exactly three times as frequent astransversions, it would be foolish not to use this information in phylogenetic reconstruction.(…).Unfortunately, as yet, we lack this kind of insight” (Wheeler, 1990).Les approches probabilistes ne seront donc pas retenues dans cette étude. Toutefoiscertains résultats obtenus suivant ce paradigme seront présentés en annexes.ǲǲ Stratégie d’analyseLe nombre de topologies différentes qu’il est possible de reconstruire est dépendant dunombre de taxons. Ainsi pour une matrice composée de t taxons, il existe(2t - 3) ! / [2 t-2 (t-2) !]topologies enracinées différentes (Wheeler et al., 2006). Explorer l’ensemble de ces topologies65

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a ldevient impossible pour un nombre de taxons dépassant la dizaine. Il faut donc avoir recoursà des méthodes heuristiques. Cependant, la recherche de l’arbre optimal est un problèmedit « NP-complet », c’est-à-dire pour lequel aucune solution polynomiale n’est connue. Pourmaximiser les chances d’atteindre l’arbre optimal, on élabore alors une stratégie d’analysecombinant divers algorithmes. Ces algorithmes peuvent être divisés en deux grandes catégoriesen fonction de leur spectre d’action. La première catégorie est composée d’algorithmes ayantune action locale. Ils permettent d’avoir accès à un optimum local mais sont d’une efficacitémédiocre quant à l’accès à l’optimum global pour de larges matrices. Ce sont des algorithmesde réarrangement de branches parmi lesquels figurent entre autres le « Subtree PruningRegrafting » (SPR) et le « Tree Bisection Reconnection » (TBR). Leur fonctionnement consisteà détacher une branche pour la recoller sur une autre branche de l’arbre (Figure 2.10). Du faitde leur action locale, une première stratégie d’analyse consiste à multiplier les points de départFigure 2.10 : Fonctionnement de l’algorithme de « Tree Bisection Reconnection ». Une branche est casséepuis les deux fragments d’arbre sont assemblés en connectant l’une des branches du premier fragment sur unebranche du second fragment (d’après Felsenstein, 2004).66

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e s(arbres de Wagner) avant d’appliquer ces algorithmes afin d’explorer une plus grande partiede l’espace des possibles : c’est la stratégie « RAS + TBR » où RAS signifie « Random AdditionSequence » (addition aléatoire des séquences). La seconde catégorie d’algorithmes a un spectred’action beaucoup plus large. Ils permettent de s’extraire d’un optimum local et augmententainsi les chances d’atteindre l’optimum global. Dans cette catégorie d’algorithmes figurententre autres le « Tree Fusing » et le « Ratchet ». Le Tree Fusing (Goloboff, 1999) consiste àéchanger des secteurs de composition identique mais de structure différente entre deux arbres.Le Ratchet, proposé par Nixon (1999), perturbe le jeu de données en modifiant les pondérationsdes caractères. Une recherche locale de type TBR est alors réalisée jusqu’à ce qu’un optimumsoit trouvé puis les pondérations d’origine sont rétablies et une nouvelle recherche locale esteffectuée. Les changements de pondérations permettent de sortir d’un optimum local, ce quifait du Ratchet un algorithme très puissant dans la quête de l’optimum global.Ces différents algorithmes seront utilisés dans cette étude mais ne constituent pas uneliste exhaustive des algorithmes utilisés en phylogénie (voir Goloboff, 1999 par exemple).II.2.3. Robustesse, soutien et indices associés aux arbresǲǲ Longueur d’arbre, indices de cohérence et de rétentionEn analyse de parcimonie, l’arbre optimal est celui qui a la longueur la plus courte, c’està-direcelui pour lequel le minimum d’évènements est inféré. Dans le paradigme probabilistel’arbre optimal n’est pas évalué en fonction de sa longueur mais en fonction de sa probabilité(ou plus précisément en fonction du logarithme de sa vraisemblance qui est proportionnelà sa probabilité). Deux indices sont classiquement associés à chaque arbre en analyse deparcimonie : les indices de cohérence (IC) et de rétention (IR). Ces indices ont été définis parKluge et Farris (1969 - IC) et Farris (1989 - IR) selon les formules suivantes :67

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIC = R / L et IR = (G - L) / (G - R)où R est le nombre minimum de transformations nécessaires pour expliquer les états de tous lescaractères, L est la longueur de l’arbre et G est le nombre maximum de transformations requispar les données quelque soit la structure de l’arbre (Darlu et Tassy, 1993). Ils constituent unemesure du taux d’homoplasie contenu dans le jeu de données. Ce sont des indices purementdescriptifs et en aucun cas, une valeur de CI ou de RI ne serait un gage de qualité ou demédiocrité d’un résultat.Pourtant, l’arbre retenu n’étant qu’une hypothèse phylogénétique, il pourrait êtreappréciable de savoir à quel point on peut avoir confiance dans cette hypothèse. C’est danscette perspective que des valeurs de soutien et de robustesse des clades ont été définies.ǲǲ Valeurs de soutien : Bootstrap, Jackknife et BremerLes méthodes de Bootstrap et de Jackknife sont des méthodes dites de ré-échantillonnage.Leur principe consiste à modifier la matrice initiale puis à calculer l’arbre optimal pour cettenouvelle matrice. Cette opération est répétée à de multiples reprises (souvent 100 ou 1000 fois)et le nombre d’occurrences de chaque clade pour toutes les itérations est enregistré. Ainsi,si un clade X est retrouvé à 950 reprises sur les 1000 réplications réalisées, alors il se verraattribuer une valeur de Bootstrap de 95 (ces valeurs étant classiquement exprimées en termede pourcentage). La différence entre Bootstrap et Jackknife tient à la manière dont les matricessont modifiées.Pour le Bootstrap chaque caractère de la matrice est repondéré. On obtient donc unematrice de dimensions similaires à la matrice originelle (Felsenstein, 1985). Cependant certainscaractères peuvent avoir un poids nul et d’autres un poids élevé. Ceci revient donc à effectuerun tirage avec remises des caractères de la matrice originelle.Le Jackknife peut être réalisé sur les caractères ou sur les taxons mais le principe est le68

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e smême quelque soit la cible : seule une portion des caractères (ou des taxons) est retenue pourla constitution de la nouvelle matrice (Farris et al., 1996). Ceci revient à rechercher un arbre àpartir d’une quantité de données inférieure à la quantité réellement disponible.L’indice de Bremer repose sur unephilosophie très différente dans laquelle lamatrice n’est pas modifiée (Bremer, 1988).L = 10YTopologie optimaleParadicta_rotundaParasphaeria_spZetobora_spCette méthode se concentre sur les arbressous-optimaux, c’est-à-dire les arbres quiZSchultesia_lampyridiformisPhortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataont une longueur supérieure à celle de l’arbreoptimal. Le principe consiste à évaluer àL = 11Topologie sous-optimale IParasphaeria_sppartir de quelle longueur d’arbre un claden’est pas retrouvé. Dans la Figure 2.11, leZParadicta_rotundaZetobora_spSchultesia_lampyridiformisclade Y n’est pas retrouvé dans la topologiesous-optimale I. L’indice de Bremer associéà ce clade est donc de 1 (i.e. 11-10). Quantau clade Z, il est retrouvé dans la topologiesous-optimale I, mais pas dans la topologieL = 14Phortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataTopologie sous-optimale IIParadicta_rotundaZetobora_spParasphaeria_spSchultesia_lampyridiformissous-optimale II. Son indice de Bremerest donc de 4 (i.e. 14-10). Plus l’indice deBremer d’un clade est élevé, plus ce clade estsupporté par les données. Plus récemment,les valeurs de Bremer partitionné ont étéproposées (Baker et DeSalle, 1997). EllesPhortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataFigure 2.11 : Exemple de valeur de soutien : la valeur de Bremer.Le clade Y (branche violette) n’est pas retrouvée dans la topologiesous-optimale de 11 pas ; sa valeur de Bremer est donc de 1seulement (11 - 10 = 1). Le clade X (en vert) est retrouvé dansla topologie sous-optimale I, mais pas dans la II ; sa valeur deBremer est de 4 (14 - 10 = 4). Le clade (Phortioeca Lanxoblatta)est retrouvé dans chaque topologie ; sa valeur de Bremer estdonc supérieure à 4.correspondent aux valeurs de Bremer des différents clades pour chaque partition de caractères.Ainsi dans les analyses dites combinées où plusieurs marqueurs sont utilisés, les valeurs de69

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lBremer partitionné permettent d’avoir accès au soutien relatif des différents marqueurs pourchaque clade. Ces valeurs sont très intéressantes pour évaluer le potentiel informatif desdifférents marqueurs pour le groupe à l’étude.Ces différentes valeurs de soutien apportent des informations évidentes et complémentairesmais elles ne constituent pas un gage incontestable de fiabilité des résultats.ǲǲ Valeur de stabilité via l’analyse de sensibilitéLa notion de stabilité ou de robustesse d’un clade est une notion beaucoup plus récenteque la notion de soutien. Elle s’est développée essentiellement avec l’essor de l’approche paroptimisation directe et les analyses de sensibilité associées à cette approche (Wheeler, 1995 ;Giribet, 2003). La stabilité d’un clade correspond à sa résistance à la variation des paramètresd’analyse. Les paramètres que l’on fait varier classiquement lors d’une analyse de sensibilitésous optimisation directe sont les coûts des différents types d’évènements de transformation :transitions, transversions et indels (i.e. évènements d’insertions / délétions). Les résultatssont représentés usuellement sous la forme de « graphiques de stabilité », également appelés« Navajo Rugs », avec un code couleur associé (Wheeler, 1995 - voir la Figure 3.14 par exemple).Usuellement, plus le « Navajo Rug » associé à un clade est sombre, plus le clade en question eststable.70

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sII.3. Ob s e r va t i o n s co m p o r t e m e n ta l e sToute étude comportementale nécessite l’établissement préalable d’un protocoled’observations clairement défini. Les interactions dyadiques, c’est-à-dire entre deux individus,ont été observées à de multiples reprises chez diverses espèces de blattes (e.g., Gautier, 1974 ;Bell et al., 1979 ; Deleporte, 1988 ; van Baaren et al., 2002, 2003a,b). La majorité de ces auteursa travaillé à la station biologique de Paimpont (locaux de l’UMR 6552 actuellement) où lesobservations comportementales propres à cette étude ont été effectuées. La mise en place duprotocole d’étude a donc pu être mis en place à partir de solides fondements.II.3.1. Sélection de l’échantillon d’étudeDe par leur diversité comportementale (espèces grégaires, solitaire et subsociale), lesZetoborinae constitue le groupe interne restreint de l’étude. D’après une analyse morphologique(Grandcolas, 1993b ; Figure 2.12), il apparaît que les Blaberinae seraient le groupe-frère desZetoborinae et que le clade (Gyninae, Diplopterinae) serait le groupe-frère du clade (Blaberinae,Zetoborinae). L’ensemble des espècessélectionnées appartenant à ces quatresous-familles forme un groupe interneélargi. Deux espèces supplémentaires(une Oxyhaloinae et une Pycnoscelinae)constituent le groupe externe et ont étésélectionnée en regard de leur proximitéphylogénétique du groupe interne élargi(Grandcolas, 1996) et de leur pertinencePanesthia cribrataPycnoscelus surinamensisEpilampra spRhabdoblatta formosanaGyna capucinaDiploptera punctataCalolampra spParadicta rotundaPhoetalia pallidaMonastria spEublaberus distantiBlaberus discoidalisThanatophyllum akinetumSchultesia lampyridiformisParasphaeria boleirianaZetobora spLanxoblatta emarginataPhortioeca nimbataFigure 2.12 : Relations phylogénétiques au sein des Blaberidaeproposées par Grandcolas (1993b). Cette analyse cladistique decaractères morphologiques postule une relation de groupe-frèreentre les Zetoborinae (en rose) et les Blaberinae (en bleu).71

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lvis-à-vis des interactions comportementales étudiées. La sélection des différentes espèces aété fonction de leur disponibilité en élevage, de la présence de données moléculaires, et de leurreprésentativité de la diversité phylogénétique du clade à l’étude. Ainsi, par exemple, Paradictarotunda n’était ni séquencée, ni disponible en élevage et représentait une dichotomie importanteau sein des Blaberinae (Figure 2.12) qui n’était pas documentée par un échantillonnageprécédent. Elle a donc fait partie des blattes particulièrement ciblées par le travail de terrainréalisé en Guyane et a été ajoutée à cet échantillonnage.II.3.2. Protocole expérimentalǲǲ Dispositif technique et matériel d’étudeDe manière générale, il est plutôt préférable de réaliser des observations comportementalesin vivo. En effet, il est difficile d’évaluer à quel point le comportement des individus est affectépar leur captivité. Cependant, il s’agit bien souvent d’un objectif irréalisable pour des raisonspratiques notamment. Cette objection s’applique aux interactions dyadiques chez les blattesqui ont donc été observées en laboratoire. Un éventuel effet de la captivité sur le répertoirecomportemental des espèces est atténué par l’apport régulier de matériel biologique frais suiteà des missions de terrain (e.g., mission en Guyane française en décembre 2006). Par ailleurs,cet effet de la captivité n’est pas avéré comme l’ont montré des expériences sur Schultesianitor et Schultesia lampyridiformis (Pierre Deleporte, comm. pers.). Comme mentionnéprécédemment, le dispositif expérimental est dérivé de travaux antérieurs (Grandcolas, 1991b ;van Baaren et al., 2002). Il est constitué d’une simple arène (dimensions L x l x h = 13 x 9 x 1,5centimètres) placée sur du papier filtre (Figure 2.13). Arène et papier filtre sont remplacés pardu matériel équivalent propre pour l’observation de toute nouvelle espèce. Dans chaque arènesont placées six larves situées en milieu de développement (stades II, III et IV), correspondantaux stades où le comportement grégaire est généralement le plus intense (Grandcolas, 1991b).72

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sLes individus sont donc uniquementsélectionnés en fonction de leurtaille. Les différences de taille tropprononcées ne sont pas autoriséesdans une même arène afin d’éviter lerisque d’absence ou de déséquilibred’interaction sociale entre un grosindividu et un petit individu. Aprèsobservation, les individus sontsystématiquement sexés et mesurés(longueur totale du corps et largeurFigure 2.13 : Dispositif expérimental utilisé pour étudier les interactionscomportementales chez les blattes. En conditions réelles, les blattes sontobservées sous lumière rouge.du pronotum). Un tel dispositif expérimental présente l’avantage d’être simple, ce qui faciliteles observations. Néanmoins, il a été montré que, bien souvent, moins un environnement estcomplexe, plus il est stressant pour les animaux (Tinbergen, 1951). Les blattes ont donc étéplacées au sein du dispositif une heure avant le commencement des observations afin qu’ellespuissent s’acclimater à leur nouvel environnement. Les espèces de blattes étudiées sont toutesnocturnes et présentent un pic d’activité à partir de la tombée de la nuit et ce, pendant lestrois premières heures de la nuit. La photopériode des espèces en élevage a donc été inversée(début de la nuit à 12h ou 14h), de telle sorte que les observations se sont échelonnées de 11h30à 17h environ. De plus, les observations ont été effectuées sous lumière rouge, lumière nonperçue et donc moins perturbante pour ces Insectes nocturnes (Koelher et al., 1987). Enfin,chaque expérience a été enregistrée à l’aide d’un caméscope (8mm, Canon Hi) permettant devisionner ultérieurement les interactions pour lesquelles un doute sur l’enchaînement des actescomportementaux subsiste.73

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lǲǲ Quelle quantité de données faut-il recueillir ?Deux procédés peuvent être utilisés afin de jouer sur la quantité de données recueillies.Tout d’abord, il est possible d’étendre la durée de chaque expérience. En effet, plus uneobservation est longue, plus cela laisse de temps aux animaux pour se comporter. Par contre,plus une observation est longue, plus l’attention de l’observateur risque de baisser. Ne pastrop étendre les périodes d’observation se révèle donc être un choix avisé. Ici, comme dans lestravaux précédents (e.g., Grandcolas, 1991b ; van Baaren et al., 2002), les interactions ont étéobserves ad libitum (Altmann, 1974) durant 15 minutes. Ensuite, on peut multiplier le nombred’observations indépendantes pour une même espèce. Ce paramètre est dépendant du nombred’individus dont on dispose et du temps que l’observateur souhaite consacrer à ces observations.En théorie, les observations seront d’autant plus satisfaisantes et fiables que le nombred’observations est grand. En pratique, on ne peut observer indéfiniment nos modèles souspeine de ne jamais en déduire unquelconque résultat. Il faut doncse fixer une limite. Une foisencore, les expériences réaliséesprécédemment (Gautier, 1974 ;Bell et al., 1979 ; Deleporte,1988 ; Grandcolas, 1991b ;van Baaren et al., 2002, 2003a)ont servi de support dans cetteoptique et ont été confirmé àNombre de transitions1201008060402001 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11Nombre d'observationsFigure 2.14 : Courbe d’accumulation représentant le nombre de transitionsdifférentes en fonction du nombre d’observations pour l’espèce Eublaberusdistanti. La courbe montre qu’un plateau est atteint et révèle donc que de nouvellestransitions ne sont plus observées lors des dernières observations.l’aide de courbe d’accumulation. On distingue nettement sur la Figure 2.14 représentant lenombre de transitions différentes en fonction du nombre d’observations, qu’un plateau estatteint dès la 8 ème observation. Cela signifie que la réalisation d’observations supplémentaires74

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sne permet pas d’enregistrer de nouvelles transitions comportementales et donc quel’échantillonnage est satisfaisant.ǲǲ Observations in vivo ou au laboratoireLes observations dont les résultats seront présentés dans ce travail ont été effectuées aulaboratoire. Ceci pose le problème des éventuels biais provenant de ces études par rapportaux études réalisées sur le terrain. Décider si les observations in vitro sont préférables auxobservations in vivo, et inversement, est une question ancienne qui a fait l’objet de nombreuxdébats (Tinbergen, 1951 ; Lorenz, 1978). Cette dichotomie a notamment été l’un des argumentsà l’origine de la discorde entre psychologues et éthologistes (cf. I.1 Co m p o r t e m e n t a n i m a l ,s y s t e m at i q u e e t p h y l o g e n i e : h i s t o r i q u e ). Les premiers prônaient l’expérimentation enlaboratoire alors que les seconds ne juraient que par l’observation dans le milieu naturel. Il n’estpas question ici de relancer ce débat, chaque approche ayant ses avantages et ses inconvénientset pouvant se « nourrir » l’une de l’autre. Par contre il est important pour tout éthologiste decerner les limites de l’approche qu’il utilise afin d’évaluer et de limiter les éventuels biais.L’inconvénient majeur des dispositifs expérimentaux réalisés au laboratoire est le stress qu’ilspeuvent générer sur les modèles d’études. Un moyen de lutter contre ce problème est de laisserune période de familiarisation des sujets étudiés avec le dispositif expérimental. Cependant,cette astuce ne permet pas de réduire à néant le stress généré par cette situation. Ce stresspeut amener les individus à se comporter de manière biaisée, ce qui serait préjudiciable pourl’étude du comportement. Néanmoins, il est important de conserver à l’esprit qu’un dispositifexpérimental ne peut pas être responsable de la réalisation d’un acte comportemental. Cetteidée a été très clairement exprimée par Lorenz (1978 : 71) :75

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l« Inversement, l’observation positive d’un schéma comportemental relativement complexe chezun animal vivant en captivité permet à coup sûr de conclure que le comportement en question estpropre à son espèce. En d’autres termes, les effets de la détention en captivité peuvent conduireà la disparition de certains comportements mais ils ne peuvent pas engendrer un comportementcomplexe et surtout pas un comportement complexe présentant une valeur téléonomique. »De ce point de vue la présence d’un comportement ou d’une transition comportementalese révèle plus significative que son absence. Cependant, un tel constat ne constitue pas unespécificité des données comportementales récoltées au laboratoire.Une manifestation fréquente du stress chez les blattes est le regroupement parthigmotactisme. Un tel regroupement artefactuel a été observé chez les blattes de l’espèceParasphaeria boleiriana. De ce fait, leur période d’acclimatation au dispositif a été réduità quelques minutes au lieu d’une heure pour les autres espèces. La standardisation desobservations entre les différentes espèces n’est donc pas parfaite et ceci peut engendrer des biaisdans la collecte des données et dans leur interprétation. Cependant, la notion de standardisationest toute relative. Un dispositif qui nous semble parfaitement standardisé peut se révéler trèsdifférent pour deux espèces données. Ceci fait appel à la notion de « monde perceptuel » desmodèles d’études, pour traduire l’expression de Uexkull (1921 dans Tinbergen, 1951). Ainsi,il peut apparaître judicieux de modifier le dispositif expérimental en fonction des espècescomme l’a écrit Tinbergen (1951 : 12) :« To put different species in exactly the same experimental arrangement is an anthropomorphickind of standardization. (…). In view of the differences between any one species and another, (…)one should not use identical experimental techniques. »76

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sUne telle souplesse dans les dispositifs expérimentaux a d’ailleurs fait ses preuves dansdes expérimentations testant la répartition spatiale des individus chez ces mêmes espèces(observations personnelles).Au final, le protocole expérimental a été maximisé en regard de l’objectif, à savoirl’observation d’interactions entre individus.77

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lII.4. Ph y l o g é n i e et co m p o r t e m e n tII.4.1. Bref historique de l’analyse phylogénétique du comportementNous avons vu précédemment (I.1.Co m p o r t e m e n t a n i m a l , s y s t e m at i q u e e tp h y l o g e n i e : h i s t o r i q u e ) qu’analyse du comportement et analyse phylogénétique ontune longue histoire en commun. Pourtant l’analyse phylogénétique du comportementétait toujours relativement sommaire et perfectible il y a encore une dizaine d’années.C’est seulement après les travaux de Wenzel (1992) et de de Queiroz et Wimberger (1993)notamment que les mentalités ont sensiblement évoluées et que des progrès ont été réalisés,même si l’analyse phylogénétique du comportement reste aujourd’hui encore perfectible.Dès lors, il est devenu possible d’intégrer des caractères comportementaux dans les matricesphylogénétiques. Auparavant, seuls quelques vagues caractères comportementaux étaientplaqués (ou « mappés ») sur des topologies reconstruites à partir d’autres données (e.g., Johnsonet al., 2000). Bien souvent ces caractères étaient très mal définis et il s’agissait souvent declasses plutôt que de caractères. Cette confusion entre classes comportementales et caractèrescomportementaux a constitué l’un des problèmes majeurs en analyse phylogénétique ducomportement (Wenzel, 1992 ; Proctor, 1996). Il a été démontré qu’une telle pratique pouvaitamener à des reconstructions de scénarios d’évolution biaisés dans certains cas d’études(Desutter-Grandcolas et Robillard, 2003 ; Grandcolas et D’Haese, 2004). L’intégration descaractères comportementaux dans les matrices phylogénétiques a amené le phylogénéticienà réfléchir sur la définition de ses caractères et sur les hypothèses d’homologie associées (e.g.,McLennan et Mattern, 2001 ; Stuart et Currie, 2001 ; Noll, 2002 ; Branham et Wenzel, 2003 ;Robillard et al., 2006a). Toutefois, la dimension séquentielle du comportement n’était pas, outrès peu, prise en compte en analyse phylogénétique. Pourtant, les comportements peuvent être78

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sclairement observés et décrits comme une succession d’actes. Une séquence comportementaleest donc une série ordonnée d’actes comportementaux exprimés par un ou plusieurs individus.Si cette série d’actes est assez standardisée, alors on parlera de séquences comportementalesstéréotypées. Dans le cas contraire, on parlera de séquences non-stéréotypées. La descriptiondes comportements sous la forme de séquence permet d’affiner les hypothèses d’homologieset de perfectionner leur analyse phylogénétique notamment grâce à des outils développés pourl’analyse de séquences.II.4.2. L’analyse phylogénétique de séquences comportementalesstéréotypéesNous avons vus que des algorithmes de comparaisons de séquences avaient été produitset utilisés en phylogénie moléculaire. Certains de ces algorithmes ont été appliqués à laclassification des données comportementales afin de réaliser des comparaisons de séquencesdans une même espèce (Abbott, 1995 ; Wilson et al., 1999 ; Hay et al., 2003 ; van derAalst et al., 2003). Comme pour les séquences nucléotidiques, l’alignement des séquencescomportementales se révèle problématique dès lors que ces dernières ont des longueurstrès différentes. De telles séquences peuvent être analysées à l’aide de l’optimisation directe(Wheeler, 1996). Cette analyse peut être en outre réalisée dans un contexte phylogénétiqueoù chaque séquence correspond à un taxon particulier. Cela a été démontré avec l’exemple deséquences comportementales de chants de grillons (Robillard et al., 2006). Dans cette étude,nous avons montré comment les chants pouvaient être décrits d’une manière plus préciseet comment cette méthodologie utilisait tout le contenu informatif au sens phylogénétiquedes données comportementales. Une telle méthode peut être utilisée avec d’autres types deséquences stéréotypées telles que des séquences ontogénétiques (Schulmeister et Wheeler,2004) comme celles du développement des termites (cf. IV.4. Ev o l u t i o n d u p o ly p h é n i s m e :79

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lé t u d e d e s s c h é m a s d e d é v e l o p p e m e n t et Legendre et al., en prép.) ou les séquences postcopulatoiresdes oiseaux de la famille des Anatidés. Ces derniers exemples ont fait l’objet deprésentations au congrès international de la Willi Hennig Society à la Nouvelle-Orléans en2007.II.4.3. Apport d’une nouvelle méthodologie pour l’analyse phylogénétiquede séquences comportementales non-stéréotypées (Legendre et al., accepté- voir Annexe III)ǲǲ Etablissement de la méthode de « l’event-pairing successif »Les séquences non-stéréotypées sont très fréquentes dans le mode animal, notammentlors des interactions sociales. Les relations comportementales entre individus variant d’unindividu à l’autre et en fonction du contexte, il devient alors impossible de réaliser directementdes hypothèses d’homologie. Dans les meilleurs cas, les actes comportementaux étaient codésabsents ou présents mais l’information de position des actes au sein des séquences était perdue.Dans les pires cas, seules de larges classes comportementales étaient considérées et non les actescomportementaux. Nous avons donc proposé une nouvelle méthode pour analyser les caractèrescomportementaux exprimés lors de séquences non-stéréotypées. Cette méthode est inspiréede la procédure dite de « l’event-pairing » qui a été développée simultanément par Mabee etTrendler (1996), Smith (1997) et Velhagen (1997) pour étudier les séquences de développement(Bininda-Edmonds et al., 2002 ; Jeffery et al., 2002, 2005). Dans cette méthodologie,les séquences développementales sont recodées en considérant les positions relatives desévènements (i.e. les stades de développement) pour toutes les combinaisons binaires de cesmêmes évènements. Chaque évènement de développement est donc codé comme apparaissantavant, simultanément ou après chaque autre évènement (Jeffery et al., 2005). Cette méthodea récemment été critiquée par Schulmeister et Wheeler (2004) qui ont montré que traiter des80

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sséquences de cette manière, c’est-à-dire en considérant les évènements comme indépendantsles uns des autres, menait à des reconstructions incohérentes. Ceci est notamment dû au faitque les séquences de développement sont non-récurrentes : les évènements ne peuvent pas serépéter deux fois ou plus au sein d’une même séquence (Abbott, 1995). De plus, les séquencesde développement sont plus contraintes que les séquences comportementales en terme delinéarité temporelle. Par exemple, bon nombre d’évènements de développement ne peuventpas apparaître plus tôt que ce qu’on observe parce que la structure où ils devraient s’intégrerne s’est pas encore développée (Schulmeister et Wheeler, 2004).Les séquences comportementales non-stéréotypées qui nous intéressent sont récurrentes,en ce sens que des actes ou évènements comportementaux peuvent s’exprimer plusieursfois au sein d’une même séquence. Il n’y a pas une relation une séquence / une espèce, maisplusieurs séquences différentes pour une même espèce. Le but de notre méthode est de coderdans un contexte phylogénétique la présence (et la fréquence) des transitions entre deux actescomportementaux parmi plusieurs séquences ordonnées différemment. Ainsi, contrairementà la méthode d’event-pairing, seules les transitions entre deux actes successifs sont considéréeset non la position relative de chaque paire d’actes. Pour éviter toute confusion, cette méthodea été appelée « event-pairing successif ».Construire une matrice de caractères codant l’occurrence de deux évènements successifsfait déjà partie de l’arsenal statistique utilisé pour étudier les séquences comportementales(Figure 2.15). Classiquement, les éthologistes construisent des matrices de transitions danslesquelles chaque cellule contient une valeur témoignant de la fréquence de la transition entredeux actes particuliers (Martin et Bateson, 1986 ; Gottman et Roy, 1990 ; Bakeman et Quera,1995). Par exemple, au sein de la séquence B-A-C-D, les transitions B/A, A/C et C/D sontobservées et reportées dans la matrice de transition. Ces fréquences sont ensuite organiséesen diagramme de flux générés à la main ou selon des analyses de correspondance (van der81

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lEspèce 1 = outgroupInd. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. fBABCBCCDCAADEspèce 2Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. fBBACBACCDACDRIABCDRIABCDA0120A0210B0000B0000C1210C2110D1010D0020CaractèreIRSp. 1Sp. 2Sp. 3Sp. 41 2 3 4 5 6 7 8 9A A B B B C C C DC D A C D A C D A1 1 1 11 0 1 10 1 0 00 1 0 10 1 1 10 1 1 11 1 0 11 1 1 100103. Matrice phylogénétique10DC0011Espèce 3Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. fBBDDBDCCDAADEspèce 4Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. fBBDCBCCCDAADIR ABC DA 0 0 0 1B 0 0 0 3C 1 0 0 1D 1 0 2 0IR A B C DA 0 0 0 1B 0 0 2 1C 2 0 1 1D 0 0 1 0Espèce 12Espèce 21 > 04 7 91 3 5 10Espèce 31 > 0 1 > 0 0 > 11 > 0 1 > 0 0 > 1 0 > 1 Espèce 44. Arbre phylogénétique1. Séquences comportementales2. Matrices de transitionscomportementalesFigure 2.15 : Principes de l’event-pairing successif : de l’observation des séquences comportementales jusqu’à la matrice phylogénétique.Dans cet exemple théorique, quatre espèces dotées du même répertoire comportemental (actes A, B, C, D) sont étudiées et troisséquences comportementales sont observées (1). Ces séquences sont utilisées pour construire des matrices de transition (2). Pourla construction de ces matrices, les individus sont alternativement initiateur (I) puis receveur (R). Les occurrences des transitions sontensuite utilisées pour caractériser chaque espèce dans la matrice phylogénétique (3). Cette matrice phylogénétique est alors analyséepour reconstruire un arbre phylogénétique (4).Heijden, 1987) pour étudier comment les actes sont organisés en différents types de séquenceset pour les comparer entre espèces. Pour adapter cette procédure à la méthode de l’eventpairingsuccessif, il suffit simplement de considérer que les cellules des matrices de transitionspeuvent être utilisées comme caractères phylogénétiques (Figure 2.15). Ceci se justifie grâceaux critères classiques d’homologie appliqués à l’éthologie comparative et phylogénétique(Wenzel, 1992). En effet, l’homologie fondée sur les cellules de la matrice de transitions suitle critère de position puisqu’elle définit une succession particulière entre deux actes, spécifiantainsi la position d’un acte par rapport à un autre acte. Dans ce contexte, les évènements Aapparaissant après un évènement B ou après un évènement C ne sont pas considérés homologues82

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sau sens strict : répondre par le comportement A après B ou après C ne correspond pas aumême comportement et ne va pas être exécuté par chaque espèce même si le patron moteurimpliqué dans l’exécution de A est le même dans chaque cas. Ceci se comprend bien lorsquel’on considère un exemple concret où une espèce aura tendance à répondre à une agressiond’un conspécifique par la fuite alors qu’une autre espèce répondra par un comportementagressif. Les éthologistes ont constater depuis longtemps que ce genre de différence peut-êtrespéci-spécifique ou commun à des espèces proches parentes. Une telle méthodologie permetdonc d’avancer des hypothèses d’homologie plus précises que lorsque les actes sont considérésisolément. L’occurrence d’une transition entre deux actes particuliers peut être traitée sous laforme de caractère « présent-absent ». Les fréquences des transitions peuvent également êtreutilisées en supplément puisqu’il est très différent d’observer qu’une transition donnée esttrès rare ou extrêmement fréquente. Une fréquence faible ou élevée peut être caractéristiqued’une espèce et donc utilisée en phylogénie en tant que caractère. Les fréquences peuventêtre discrétisées et codées en différents états de caractère en utilisant la méthode dite du « gapcoding » (Archie, 1985 ; Stevens, 1991). Récemment, Goloboff et al. (2006) ont montré que lescaractères continus n’avaient pas besoin d’être discrétisés pour être traités avec l’algorithmeoriginel de la parcimonie de Wagner (Farris, 1970). Toutefois, leur méthode traite les caractèrescontinus comme caractères additifs, ce qui requiert un ensemble d’hypothèses évolutivessupplémentaires (modèle d’évolution progressive) que nous ne souhaitons pas suivre ici. Lescaractères quantitatifs se sont révélés difficiles à étudier dans un contexte phylogénétique etcomparer les diverses méthodes existantes ne fait pas l’objet de cette étude. C’est pourquoil’approche la plus classiquement utilisée, discrétisation et « gap coding », sera retenue ici. Lesfréquences marginales de chaque acte initiateur d’une transition ont été calculées. Par exemple,dans l’espèce 1 (Figure 2.15), un acte A et deux actes C ont été observés comme réponse à unacte B. Ainsi, les fréquences pour les transitions B/A, B/B, B/C et B/D sont 0,33, 0, 0,67 et 083

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lrespectivement. Toutes les fréquences des différentes espèces pour un même acte initiateur ontété rassemblées pour former la distribution sur laquelle la discrétisation a été opérée.ǲǲ Un exemple d’application : le comportement grégaire chez des blattesZetoborinaeLe comportement de grégarisme chez les blattes est un célèbre exemple de comportementdit « présocial » et a souvent été étudié dans cette perspective (Schal et al., 1984 ; Gautier etal., 1988 ; Nalepa et Bell, 1997 ; Grandcolas, 1999 ; van Baaren et al., 2002, 2003a,b). Cecomportement a été récemment analysé à partir de données moléculaires et morphologiqueschez les sous-familles des Zetoborinae et Blaberinae (Grandcolas, 1991b, 1993a, 1993b, 1998 ;Pellens et al., 2007a, 2007b). Une référence phylogénétique et un contexte d’histoire naturelleont donc été fournis pour l’interprétation du comportement social observé en laboratoire(Grandcolas, 1991b ; van Baaren et Deleporte, 2001 ; van Baaren et al., 2002, 2003a). Unpetit groupe d’espèces proches avait déjà été étudié avant ce travail et sera utilisé ici pourmontrer comment la méthode d’event-pairing successif peut s’appliquer à des séquencescomportementales afin d’inférer un arbre phylogénétique raisonnablement congruent avecd’autres données et de proposer des hypothèses d’évolution du comportement.Le protocole expérimental utilisé correspond à celui détaillé précédemment dans lapartie II.3.2. Protocole expérimental. Quatre espèces de Zetoborinae avaient été étudiéesprécédemment (Grandcolas, 1991b) : Thanatophyllum akinetum Grandcolas 1991, Schultesialampyridiformis Roth 1973, Lanxoblatta emarginata Burmeister 1838 et Phortioeca nimbataBurmeister 1838. Une espèce supplémentaire de la sous-famille des Blaberinae et servantde groupe externe (Eublaberus distanti Kirby 1903) a été étudiée en suivant les mêmesprocédures. Des analyses phylogénétiques utilisant ces données comportementales ont étéréalisées, ainsi que des analyses avec un jeu de données morphologiques et moléculaires. Les84

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sdonnées morphologiques sont issues des travaux de Grandcolas (1993b, 1998). Les donnéesmoléculaires ont été acquises suivant les protocoles décrits en II.2.1. Constitution du jeu dedonnées.Même si les répertoires comportementaux sont très semblables entre les différentesespèces et ne peuvent donc contenir une grande information phylogénétique, leur analyse a étéeffectuée pour servir de point de comparaison (analyse A). En utilisant la méthode de l’eventpairingsuccessif, une seconde analyse phylogénétique a été réalisée en utilisant les caractèresprésence-absence des transitions comportementales (analyse B). Dans une troisième analyse(analyse C), les caractères fondés sur les fréquences des transitions ont été ajoutés au jeu dedonnées B. Les données morphologiques et moléculaires (portions de 16S, 18S et 28S) ontété utilisées pour l’analyse phylogénétique D. Les séquences moléculaires, qui présententune faible variation de longueur, ont été alignées à l’aide de Muscle 3.6 (Edgar, 2004). Enfin,l’ensemble des données comportementales, les données morphologiques et moléculaires ontété combinées dans l’analyse E. Tous les caractères avaient le même poids et étaient codésnon additifs. Toutes les analyses cladistiques ont été réalisées sous PAUP4.0b10 (Swofford,1998) avec une recherche exhaustive assurant d’atteindre l’arbre le plus parcimonieux. Lesindices de cohérence (Kluge et Farris, 1969) et de rétention (Farris, 1989) ainsi que le nombrede caractères informatifs ont été rapportés. Les valeurs de Bremer ont été calculées à l’aide dulogiciel TreeRot.v2b (Sorenson, 1999). Les analyses C et E contiennent des caractères basés surles fréquences et incluent donc des caractères inapplicables. Si une transition comportementalen’est pas observée chez une ou plusieurs espèces, le caractère fréquentiel relié à cette transitionn’est pas applicable pour cette ou ces espèces. Ces caractères sont codés avec un trait d’union(‘-‘) dans les matrices mais sont traitées comme des données manquantes lors de la recherchede l’arbre. Ce codage dit « réductif » reflète le mieux l’information contenue dans les données(Strong et Lipscomb, 1999).85

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lAnalyse AEublaberus distantiLanxoblatta emarginataPhortioeca nimbataThanatophyllum akinetumSchultesia lampyridiformisAnalyse BAnalyse C3732Eublaberus distanti35Schultesia lampyridiformis15Thanatophyllum akinetum4622100/30 13 Lanxoblatta emarginata1759/1Phortioeca nimbata4841Eublaberus distanti46Schultesia lampyridiformis3453Thanatophyllum akinetum34100/31 18 Lanxoblatta emarginata67/2 26Phortioeca nimbata5854Analyse DEublaberus distanti61Thanatophyllum akinetum32Schultesia lampyridiformis293736Lanxoblatta emarginata95/844100/19Phortioeca nimbata10689Analyse EEublaberus distanti103Schultesia lampyridiformis6079Thanatophyllum akinetum64100/24 54 Lanxoblatta emarginata100/18 67Phortioeca nimbataFigure 2.16 : A : consensus strict des quatre arbres les plus parcimonieux (L = 15 pas ; IC = 0,80 ; IR = 0,50) obtenus lors du traitementphylogénétique des répertoires comportementaux. B-E : arbres les plus parcimonieux obtenus lors du traitement des quatre jeux dedonnées différents (B : présence - absence des transitions comportementales, L = 217 pas ; IC = 0,86 ; IR = 0,58 - C : présence - absenceet fréquences des transitions comportementales, L = 300 pas ; IC = 0,87 ; IR = 0,55 - D : jeux de données moléculaire et morphologiquecombinés, L = 351 pas ; IC = 0,88 ; IR = 0,50 - E : jeux de données moléculaire, morphologique et comportemental, incluant lesfréquences, L = 659 pas ; IC = 0,86 ; IR = 0,48). Les chiffres au-dessus et en dessous des branches correspondent aux longueurs debranches (optimisation ACCTRAN) et aux valeurs de bootstrap / bremer, respectivement.L’analyse phylogénétique des répertoires comportementaux des différentes espèces s’estsoldée par l’obtention de quatre arbres équi-parcimonieux (six caractères informatifs, L = 15pas, IC = 0,80 et IR = 0,50) dont le strict consensus est totalement irrésolu (Figure 2.16A).Le jeu de donnée comportemental composé uniquement de l’information présenceabsencedes transitions (analyse B) comprend 576 caractères dont 74 sont phylogénétiquement86

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e sinformatifs (i.e. 12,8 %). Son analyse résulte en un arbre optimal (L = 217 pas, IC = 0,86 etIR = 0,58 - Figure 2.16B). Le jeu de donnée C, incluant en plus les caractères fréquentiels,comprend 1152 caractères, 89 étant informatifs (soit 7,7 % des caractères). Son analyse donneégalement un arbre optimal avec une topologie et des indices similaires à l’analyse précédente(L = 300, IC = 0,87 et IR = 0,55 - Figure 2.16C). Dans chaque arbre, aucune branche nullen’est reconstruite signifiant que les données comportementales apportent de l’information àdifférents niveaux. La matrice D (morphologie et moléculaire) comprend 3034 caractères et 88d’entre eux sont informatifs (i.e. 2,9 %).L’analyse donne également un arbre optimal avec unetopologie légèrement différente : les positions de Schultesia lampyridiformis et Thanatophyllumakinetum sont inversées par rapport aux analyses B et C (L = 351 pas, IC = 0,88 et IR = 0,50- Figure 2.16D). Finalement, la matrice combinée comprend 4186 caractères, 177 d’entre euxsont informatifs (i.e. 4,3 %) et son analyse résulte en une topologie optimale similaire à celleobtenue avec les données comportementales seules (L = 659 pas, IC = 0,86 et RI = 0,48 - Figure2.16E). Cette dernière topologie montre de fortes valeurs de Bremer (18 et 24). Les principalesstatistiques de toutes ces analyses sont résumées dans le Tableau II.3. Elles montrent que lesdonnées comportementales ne sont pas plus homoplasiques que les données moléculaires ouTableau II.3 : Analyses phylogénétiques réalisées avec leurs différents jeux de données, leurs résultats et les statistiques associées (L =longueur de l’arbre optimal, IC = indice de cohérence, IR = indice de rétention).AnalysesJeux dedonnéesNombred’arbresoptimauxL(en pas)ICIRNombre decaractèresinformatifs% decaractèresinformatifsA répertoire 4 15 0,8 0,5 6 25B comportement 1 217 0,86 0,58 74 12,8CDEcomportementdontfréquencesmolécules etmorphologiecomportementmolécules etmorphologie1 300 0,87 0,55 89 7,71 351 0,88 0,5 88 2,91 659 0,86 0,48 177 4,387

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lmorphologiques et que le comportement apporte, en proportion, plus de caractères informatifs(jusqu’à 12,8 % contre 2,9 %). Le Tableau II.4 montre les valeurs de Bremer partitionné etle nombre de caractères informatifs pour chaque partition. Le comportement apporte iciplus de 80 % du signal ((31+2)*100/41=80,49). Même lorsque ces valeurs sont normaliséespar le nombre de caractères informatifs, les données comportementales se révèlent les plusTableau II.4 : Valeurs de Bremer partitionné. « ∑ Bremer » est la valeur totale de Bremer pour chaque partition et « % » correspondau pourcentage des valeurs de Bremer que chaque partition soutient, normalisé par le nombre de caractères informatifs. Ainsi, pourtoute partition i, on a : %i = ((∑ Bremer i/∑ Bremer TOTAL*100)/Ni) où Ni est le nombre de caractères informatifs de la partition i.PartitionsComportement(présences)Comportement(fréquences)Noeud(L, P)Nœud(T, (L, P))∑ BremerNombre decaractèresinformatifs%partitionsséparées1 30 31 74 1,031 1 2 15 0,32morphologie 6 1 7 9 1,8516S 1 -5 -4 46 -0,2118S 4 -2 2 15 0,3228S 5 -2 3 18 0,4TOTAL 18 23 41 177%partitionscombinées0,910,22informatives avec les données morphologiques.ǲǲ Biais potentiels de la méthode d’event-pairing successifDéfinir et inclure des caractères dans une matrice phylogénétique implique plusieurshypothèses, elles-mêmes dépendantes de l’hypothèse d’homologie. De ce point de vue,en codant l’occurrence de transitions entre les actes dans des séquences, cette méthode estconceptuellement très claire. Elle applique un concept d’homologie comportemental plusprécis, chaque acte étant considéré non seulement en fonction de sa qualité spéciale mais aussien fonction de sa position dans la séquence. Cette méthode nécessite que tous les patronscomportementaux, aussi bien les actes que les tendances entre les successions d’actes, soient88

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e shéritables et que leurs plasticité et variabilité soient faibles. Ce sont les hypothèses les plussimples et les plus indispensables à l’analyse phylogénétique du comportement, que l’ons’intéresse à des séquences stéréotypées ou non. Ces hypothèses doivent être vérifiées dequelque manière afin de légitimer toute approche phylogénétique, comme pour n’importe queltrait phénotypique (morphologie, cytologie…) Mis à part des études d’élevages et des étudesgénétiques, le seul moyen a priori d’évaluer l’héritabilité des caractères est de contrôler les effetsépigénétiques en observant chaque espèce dans les mêmes conditions et en variant et répétantles conditions d’observation. Dans notre cas, les répertoires et les types d’interaction se sontrévélées stables suite à des études répétées (Gautier, 1974 ; Grandcolas, 1991b ; van Baaren etal., 2002, 2003a, 2003b). A posteriori, l’héritabilité peut être évaluée en partie en estimant lacongruence entre l’arbre phylogénétique obtenu avec les données comportementales et celuiobtenu à partir de données morphologiques et moléculaires. D’autres hypothèses classiquesen phylogénie concernent l’effort d’échantillonnage minimal nécessaire pour documentercorrectement les comportements et l’indépendance des caractères. Evidemment, ces deuxhypothèses doivent être évaluées et discutées avant toute analyse comparative pour s’assurerde l’absence de biais méthodologiques. Comme l’a rappelé Wenzel (1992), ces hypothèses nesont pas différentes de celles avancées pour les autres caractères phénotypiques.La structure des données comportementales a été testée à l’aide du test PTP (PermutationTail Probability test, Faith et Cranston, 1991) et de la statistique g1 (Hillis, 1991 ; Hillis etHuelsenbeck, 1992) dans PAUP4.0b10 (Swofford, 1998). Cependant, même s’il existe unestructure dans un arbre phylogénétique construit à partir de données comportementales,cette structure peut être le reflet de pressions écologiques communes plutôt que de relationsphylogénétiques (Kennedy et al., 1996). Si l’arbre comportemental est congruent avec un arbrereconstruit à partir d’autres données (morphologiques et moléculaires ici), il est alors plusprobable que cela soit dû à un signal phylogénétique commun aux différents jeux de données.89

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLa congruence entre les arbres comportementaux et morphologiques + moléculaires a ététestée à l’aide de la métrique de comparaison de triplets (Symmetric Difference of triplets,SDt plus bas) telle qu’elle est implémentée dans le logiciel Component v2.0 (Page, 1993).Plus la valeur calculée est faible, plus la congruence entre les arbres est forte. Cette valeurpeut être comparée avec une distribution nulle calculée après que toutes les topologies nonenracinées à cinq feuilles aient été générées (options « generate all » et « tree-to-tree / distances/ triplets / SD »). La statistique g1 et le test PTP indiquent que les données comportementalessont hautement structurées (jeu de données B : g1 = -1,406, P < 0,01 ; test PTP pour 1000réplications, P = 0,001). La comparaison des arbres obtenus lors des analyses B et D résulte enune valeur de SDt de 0,2. Comparée avec la distribution nulle, ce résultat suggère que ces deuxarbres (comportemental et morphologique + moléculaire) sont plutôt congruents. Seules 12comparaisons de paires d’arbres sur 105 montrent une valeur de SDt inférieure à 0,2.L’effort d’échantillonnage pour le comportement a été évalué de manière critique enfonction d’études comportementales réalisées sur les mêmes insectes et publiées précédemment(e.g., van Baaren et al., 2002). Des courbes d’accumulation représentant le nombre de transitionsen fonction du nombre d’observations ont été calculées pour voir si l’effort d’échantillonnageest suffisamment important pour pouvoir observer les transitions, fréquentes ou non, exécutéespar chaque espèce. Ces courbes montrent que le nombre total d’observations est suffisammentélevé pour que toutes les transitions réalisées par une espèce aient été observées. Les dernièressessions d’observation ne permettent pas d’échantillonner de nouvelles transitions puisqu’unplateau est d’ores et déjà atteint (e.g., pour Eublaberus distanti, Figure 2.14). Enfin, aucunecorrélation n’a été trouvée entre le degré d’activité et le nombre de transitions différentes parmiles cinq espèces (r = 0,70, P > 0,15). Ce résultat montre qu’il n’y a pas non plus de biais lié à unéchantillonnage dépendant de l’activité des espèces.L’indépendance des caractères a également été évaluée en vérifiant si les fréquences des90

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e stransitions impliquant un même acte comportemental ne sont pas corrélées. Ceci peut êtretesté aisément grâce à un test de « χ 2 goodness-of-fit » (Chatfield et Lemon, 1970; Zar, 1999) quivérifie si la fréquence d’une transition entre deux actes peut être déterminée par la fréquencetotale de chacun de ces deux actes. Ce test compare les valeurs attendues sous l’hypothèse decorrélation aux valeurs observées. Suivant Zar (1999), quelques données ont été regroupéesensemble afin d’avoir une moyenne de fréquence attendue d’au moins six, permettant ainsid’éviter des biais dans le calcul du χ 2 . Les matrices de transition montrent que beaucoup detransitions ne sont pas observées dans certaines espèces alors que d’autres sont fréquentes ourares. L’indépendance statistique entre les différentes transitions pour une même espèce serévèle très fortement significative (Eublaberus : χ 2 = 380,3 - ddl = 56 - χ 2 = 74,5 - P

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lProctor (1996). Les indices de cohérence et de rétention et le nombre de caractères informatifsétaient similaires entre les analyses C (comportement) et D (morphologie et moléculaire). Enrésumé, cette analyse suggère que même les séquences non-stéréotypées, qui sont usuellementconsidérées comme étant plus variables et moins spéci-spécifiques, contiennent aussi uneinformation phylogénétique et sont héritables.Par ailleurs, cette méthode permet de suivre l’évolution des transitions comportementaleset d’identifier celles qui se révèlent synapomorphiques d’un clade ou d’une espèce donnés(e.g., les Zetoborinae ou la blatte solitaire Thanatophyllum akinetum). Une fois que l’arbrephylogénétique est reconstruit, les occurrences des différentes transitions peuvent êtresuivies sur l’arbre afin de comprendre quand et comment elles ont évalué, permettant unecompréhension plus détaillée de l’évolution du comportement.Utiliser les comportements non-stéréotypés dans les analyses phylogénétiques ouvre desperspectives intéressantes pour l’étude de l’évolution du comportement. Contrairement auxcomportements stéréotypés tels que les comportements de construction, les comportementsnon-stéréotypés représentent la majorité des activités comportementales de bon nombred’espèces, tels que les comportements de fourragement, de jeu, d’interaction … (McFarland,1993). Depuis longtemps ces comportements étaient généralement considérés comme moinsadéquats aux études comparatives (e.g., Hinde et Tinbergen, 1958). A l’inverse, ils étaientanalysés communément lors d’études psychologiques ou sociales où l’étude des séquencesnon-stéréotypées est fréquente et d’un intérêt majeur (Abbott, 1995 ; Abbott et Tsay, 2000 ;Elzinga, 2003 ; Hay et al., 2004 ; Schlich, 2001 ; Van der Aalst et al., 2003).Cette méthode envisage les évènements par paires successives, c’est-à-dire que pourun évènement réalisé au temps t, seuls les évènements effectués aux temps t+1 et t-1 sontconsidérés. Or, théoriquement, les actes effectués plus tôt dans la séquence (t-2 et avant)92

II. Mat é r i e l s e t m é t h o d e speuvent avoir une influence sur l’acte exécuté au temps t. Il n’y a pas de raisons de se limiterà l’utilisation des paires d’évènements plutôt que des séquences intégrales. Ces séquencescomplètes peuvent être analysées à des fins classificatoires grâce à l’algorithme d’optimisationdirecte implémenté dans POY 4 (Wheeler et al., 2007 - travail en préparation sur des séquencesde chants). Une approche, différente conceptuellement mais qui doit mener à des résultatssimilaires, a également été développée par Magnusson sous le nom de recherche de patronscachés (Magnusson, 2000). Toutefois aucune de ces méthodes n’est ajustée à l’heure actuellepour réaliser des études comparatives.93

CHAPITRE IIIEv o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n ts o c i a l c h e z l e s b l at t e s :r é v e r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e te x a p t a t i o nAnimal aggregation and co-ordination can only be fullyunderstood by a study of the social behaviour of animals,for animals are rarely forced to congregate entirelypassively, like dust grains in a whirlwind. Rather, theycome together as a result of special behaviour controlledby specific sensory stimuli, enabling them to distinguishand select members of their own species. Also, themanifold forms of co-ordination between individuals,towards which congregation usually is but the first step,are based upon highly specialized behaviour patterns.This is why ethology is, perhaps, the most importantadjunct of sociology.Ti n b e r g e n (1951)

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eDifférents modes de vie sont représentés dans la sous-famille des Zetoborinae.Ainsi, des espèces diversement grégaires, une espèce subsociale et uneespèce solitaire appartiennent à ce clade dont la monophylie est bien étayée.Les Zetoborinae constituent donc un modèle de choix pour étudier les transitions évolutivesentre différentes catégories sociales. Dans un premier temps, une référence phylogénétiquesera donc reconstruite sur la base de divers marqueurs moléculaires et quelques caractèresmorphologiques. Ensuite des observations comportementales seront menées et analysées,avant que les caractères comportementaux ne soient intégrés dans une analyse phylogénétiquecombinant le maximum de données. Enfin, deux transitions évolutives majeures ducomportement social seront étudiées en regard de la référence phylogénétique et des donnéescomportementales. La première transition grégarisme / mode de vie solitaire se situe à la limitede la socialité, alors que le seconde transition (grégarisme / subsocialité) concerne l’évolutionde comportements intégrés entre différents individus.97

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIII.1. In t r o d u c t i o n et pr o b l é m at i q u e sBeaucoup d’espèces de blattes sont grégaires mais on peut tout de même observer unegrande variété de modes de vie dans ce groupe. Ainsi, on connaît également des espècessolitaires et d’autres subsociales. Ces deux derniers modes de vie sont d’ailleurs apparusà diverses reprises au sein des blattes (Grandcolas, 1997a, 1998). Par exemple, les genresLauraesilpha (Blattidae) et Thanatophyllum (Blaberidae) comprennent des espèces solitaires,alors que les genres Cryptocercus (Cryptocercidae ou Polyphagidae suivant les classifications)et Parasphaeria (Blaberidae) comprennent des espèces subsociales. En outre, le mode devie « grégaire » est en lui-même plutôt divers et présente plusieurs modalités possibles. Lesgroupes constitués par certaines espèces ne sont composés que de larves (e.g., Lanxoblattaemarginata), alors que d’autres groupes sont mixtes, incluant à la fois des larves et des adultes(e.g., Schultesia lampyridiformis). Des observations comportementales ont d’ailleurs montréque, dans la catégorie « grégaire », se cachait une diversité de comportements (e.g., van Baarenet al., 2003a). A ce propos, l’établissement de catégories larges et mal définies a été l’un desprincipaux freins de l’étude du comportement (Wenzel, 1992 ; Proctor, 1996). La sousfamilledes Zetoborinae, à laquelle appartiennent les genres Thanatophyllum, Parasphaeria,Lanxoblatta et Schultesia cités précédemment, est très diverse de ce point de vue et constituedonc un modèle idéal pour analyser l’évolution des modalités du comportement social chez lesblattes.A l’origine, le modèle d’évolution du comportement social était totalement gradiste. Ilformulait donc une tendance évolutive unidirectionnelle où chaque étape était atteinte grâce àl’acquisition de caractères très importants, des caractères clés. Par exemple, la transition solitaire/ subsocial se caractérisait par l’acquisition du caractère clé « soin aux jeunes ». Aujourd’hui,avec la mise en évidence de réversions du comportement social (e.g., Wcislo et Danforth,98

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a e1997), cette vision unidirectionnelle a été abandonnée, mais l’idée d’acquisition d’un ou descaractère(s) clé(s) à chaque étape persiste. Dans ce contexte, on s’attend donc à observer desbouleversements comportementaux manifestes à la suite du passage évolutif d’une catégoriesociale à une autre. Cette idée est particulièrement ancrée dans les esprits en ce qui concerneles transitions évolutives solitaire / grégaire ou grégaire / solitaire.De par leur diversité, les Blaberidae, et plus particulièrement les Zetoborinae, constituentun groupe particulièrement approprié pour tester cette hypothèse. Il est donc important, dansun premier temps de reconstruire une phylogénie de ce groupe qui servira alors de supportpour tester des scénarios d’évolution (Eldredge et Cracraft, 1980 ; O’Hara, 1992 ; Grandcolaset al., 1994, 1997).99

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIII.2. Ph y l o g é n i e de s Bl a b e r i d a eIII.2.1. Historique de la classification des BlaberidaeAprès les travaux de différents naturalistes du XIX ème siècle, dont ceux de Burmeisteret de Saussure notamment, Princis (1960) a établi son propre système de classification forméde quatre sous-ordres : Polyphagoidea,Blaberoidea, Blattoidea et Epilamproidea(Figure 3.1). La majorité des sousfamillesactuellement reconnues au seindes Blaberidae figurait dans le sous-ordreFigure 3.1 : Relations entre les quatre sous-ordres de blattesdéfinies par Princis (1960).des Blaberoidea. Cependant, les sousfamillesdes Blaberinae et des Zetoborinaeappartenaient à deux familles distinctes (i.e. Blaberidae et Perisphaeriidae, respectivement).Dans son travail, Princis (1960) conservait la vision classificatoire de ses prédecesseurs baséesur quelques caractères morphologiques d’identification.C’est seulement à partir des travaux de McKittrick (1964) que cette conceptionancienne a été abandonnée. Son travail de systématique évolutionniste a consisté àprendre en compte des caractères nombreux et variés (genitalia mâles et femelles, gésier,comportement de ponte) et à proposer sur cette base un arbre phylogénétique intuitif. Lesgroupes définis, sans être monophylétiques sensu stricto (voire très souvent ouvertementparaphylétiques), ont remarquablement gagné en cohérence suite à l’examen de cesnombreux caractères. McKittrick a donc accompli un travail remarquable et a notammentdéfini les Blaberidae telles que nous les connaissons actuellement. Elle a distingué troisgrands complexes au sein de cette famille : les complexes Blaberoïde, Epilamproïde et100

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eABComplexeEpilamproïdeZetoborinaeBLABERIDAEPanchlorinaePanesthiinaeComplexeBlaberoïdeEpilamprinaePerisphaerinaeDiplopterinaeBlaberinaeComplexePanchloroïdeOxyhaloinaeBLATTELLIDAEPlectopterinaePycnoscelinaeBlattellinaeEctobiinaeNyctiborinaeAnaplectinaeBLATTIDAEPolyzosteriinaeBlattinaeLamproblattinaePOLYPHAGIDAEHolocompsinaeCryptocercinaeCRYPTOCERCIDAEPolyphaginaeFigure 3.2 : A : Relations phylogénétiques des blattes d’après McKittrick (1964), distinguant trois complexes au sein des Blaberidae.Les relations entre ces trois complexes semblent indéterminées. B : Arbre le plus parcimonieux résultant du traitement cladistiquedes données de McKittrick (1964). Les complexes Blaberoïde (en vert) et Panchloroïde (en orange) sont polyphylétiques. En violet, lecomplexe Epilamproïde apparaît monophylétique, comme la famille des Blaberidae (branches noires).Panchloroïde (Figure 3.2A). Le premier complexe nous intéresse plus particulièrement car ilcomprend les Zetoborinae, les Blaberinae et les Panesthiinae. Cependant, les relations entre cestrois sous-familles n’ont pas été clairement établies et il semble, d’après sa figure 4 (Figure 3.3A),101

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lque les Blaberinae ne forment pas un groupe monophylétique. De même les relations entre lestrois complexes semblent indéterminées (Figure 3.2A). En outre, cette classification n’a pasété définie à l’aide de méthodes explicites. Le traitement cladistique que nous avons réalisé àpartir de ses données donne d’ailleurs des résultats différents de ceux présentés dans sa thèse(Figures 3.2B et 3.3B). Notons que Thanatophyllum akinetum, la blatte solitaire de notre claded’intérêt n’a pas été considérée dans cette étude pour la simple raison que cette espèce n’étaitpas encore décrite (Grandcolas, 1991a).ABBlaberinaeMonastria biguttataBlaptica interior Petsodes dominicanaArchimandrita tesellataHormetica apolinariBlaberus discoidalisParahormetica bilobataEublaberus posticusByrsotria fumigataHemiblabera granulataPanesthiinaeMacropanesthia rhinocerusPanesthia angustipennisHormetica subcinctaHormetica laevigataZetoborinaeBrachycola tuberculataZetobora signatocollisPhortioeca phoraspoidesSalganea morioTribonium spectrumCOMPLEXEBLABEROÏDEFigure 3.3 : A : Relations phylogénétiques au sein du complexe Blaberoïde d’après McKittrick (1964). Les Blaberinae n’apparaissentpas monophylétiques. B : Le traitement des données de McKittrick (1964) confirme la non-monophylie des Blaberinae (en bleu).Panesthiinae (en vert foncé) et Zetoborinae (en rose) semblent monophylétiques.102

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a ePlus tard, Grandcolas a proposé une phylogénie des familles de blattes (1996) et unephylogénie de quatre sous-familles de Blaberidae (1993b) à partir de données morphologiques.Il a montré que les Blaberidae, les Blaberinae et les Zetoborinae forment autant de groupesmonophylétiques. La relation de groupe-frère entre Zetoborinae et Blaberinae est égalementétablie. L’étude de 1993 comprend un échantillonnage taxonomique conséquent (i.e. 35genres) permettant de définir les clades Zetoborinae, Blaberinae et (Zetoborinae + Blaberinae)avec quatre, cinq et deux caractères, respectivement. Ces synapomorphies sont listées dans leTableau III.1.Tableau III.1 : Liste des synapomorphies morphologiques des Zetoborinae, Blaberinae et du clade (Zetoborinae + Blaberinae).D’après Grandcolas, 1993b.ZetoborinaeBlaberinae(Blaberinae +Zetoborinae)Synapomorphies• apophyse coxale (à l’articulation coxo-trochantérale) pointue• sclérite L2d des genitalia mâles à apex bifide• bras du premier valvifère des genitalia femelles coupé en deux fragments par le milieu• larves à larges expansions latérales abdominales, plus grandes que celles des adultes• prépuce des genitalia mâles avec des épines sclérifiées• partie centrale du paratergite IX des genitalia femelles à bras dorsaux tous relevés• suture coxale sinueuse• apophyse médiane sur le bras du premier valvifère des genitalia femelles• tibias antérieurs portant une touffe de soies sur la face postéro-externe• sclérite L1 des genitalias mâles recourbé brutalement dans son tiers antérieur• sclérite L1v des genitalia mâles élargiPlus tard, quelques études moléculaires ont été réalisées. Suite à la publication deKambhampati (1996), qui ne permet pas de tester les relations phylogénétiques au sein desBlaberidae puisque seulement trois espèces appartenant au même genre Blaberus ont étéincluses, Grandcolas et D’Haese (2001) ont montré à quel point les relations phylogénétiquesdes blattes pouvaient être instables. Ceci est particulièrement valable lorsque les échantillonsde caractères et de taxons sont faibles. Ainsi, les monophylies des Blaberidae et des Zetoborinaene sont pas soutenues par l’analyse d’une portion du 12S. Maekawa et al. (2003) ont à leur tourproposé une phylogénie des Blaberidae sur la base de portions de 12S et de 16S. Dans cette étude,103

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lla monophylie des Blaberidae et celle desZetoborinae sont soutenues (Figure 3.4A).Par contre, Blaberinae et Zetoborinae ne sontpas en position de groupes-frères. Enfin, deuxétudes qui n’étaient pas destinées à étudierles relations phylogénétiques des Blaberidaemais comportant un échantillonnagerespectable de ce groupe, ont été effectuées.Il s’agit des travaux de Pellens et al. (2007a)et Inward et al. (2007a) dont les résultats sontreprésentés dans la Figure 3.4B et 3.4C. Cesdeux études montrent une proche parentéentre Blaberinae et Zetoborinae, bien que lessous-familles ne soient pas systématiquementmonophylétiques. Le bilan de ces troisdernières analyses montre à quel pointles reconstructions phylogénétiques desBlaberidae sont instables. En effet, les deuxseuls points communs à ces trois étudessont les monophylies des Blaberidae et duclade (Panesthiinae + Geoscapheinae).Par ailleurs, les deux analyses moléculairesABCOutgroupsDiplopterinaeOxyhaloinaeBlaberinaePerisphaerinaePanchlorinaePycnoscelinaeEpilamprinaeBlaberinae (Phoetallia)ZetoborinaePanesthiinaePanesthiinaeGeoscapheinaeOutgroupsDiplopterinaeOxyhaloinaeBlaberinaeZetoborinaePanchlorinaePycnoscelinaeGyninaeEpilamprinaePanesthiinaePanesthiinaeGeoscapheinaeGeoscapheinaePanesthiinaeOutgroupsOxyhaloinaePanchlorinaeGyninaeDiplopterinaePycnoscelinaeEpilamprinaePerisphaerinaePerisphaerinaeEpilamprinaeGeoscapheinaePanesthiinaeBlaberinaeBlaberinaeZetoborinaeBlaberinae (Phoetallia)Zetoborinaecomportant les échantillonnages les pluslarges (Pellens et al., 2007a et Inward et al.,2007a) montrent un rapprochement entreFigure 3.4 : Relations phylogénétiques au sein des Blaberidae. A :hypothèse de Maekawa et al. (2003) ; B : hypothèse de Pellens et al.(2007a) ; C : hypothèse d’Inward et al. (2007a). La comparaison de cestrois études révèle que les seuls résultats communs sont la monophyliedes Blaberidae et du clade (Panesthiinae + Geoscapheinae) - en vertfoncé. Modifiés d’après les références citées précédemment.104

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eBlaberinae et Zetoborinae, résultat cohérent avec les études morphologiques de McKittrick(1964) et de Grandcolas (1993b), et avec la répartition néotropicale des deux sous-familles.III.2.2. Matériels et Méthodesǲǲ EchantillonnagesL’échantillonnage taxonomique du groupe interne comprend 33 espèces, représentant32 genres différents et appartenant aux 11 sous-familles de Blaberidae actuellement reconnues.Ces 33 espèces sont réparties de la manière suivante : six Zetoborinae (sur 14 genres connus,i.e. 43% des genres connus sont inclus dans cette étude), six Blaberinae (sur 23 genres, i.e.26%), six Panesthiinae (sur six genres, i.e. 83%), trois Oxyhaloinae (sur 11 genres, i.e. 27%),trois Perisphaeriinae (sur 18 genres, i.e. 17%), deux Epilamprinae (sur 11 genre, i.e. 18%),deux Geoscaphinae (sur quatre genres, i.e. 50%), deux Diplopterinae (sur deux genres, i.e.100%), une Gyninae (sur dix genres, i.e. 10%), une Pycnoscelinae (sur trois genres, i.e. 33%) etune Panchlorinae (sur cinq genres, i.e. 20%). Cette classification repose essentiellement sur lestravaux de Princis (1960), McKittrick (1964), Roth (1970a, 1970b, 1971, 1973b) et Grandcolas(1991a, 1992, 1993b, 1996, 1997b).Le groupe externe est formé quant à lui de trois Pseudophyllodromiidae et de sixBlattellidae, deux familles qui ont été supposées comme formant le groupe-frère des Blaberidae(McKittrick, 1964 ; Grandcolas, 1996). Les arbres seront enracinés sur le taxon Ectobiussylvestris (Blattellidae : Ectobiinae).Six marqueurs moléculaires (12S, 16S, 18S, 28S, COI, COII) ont été retenus pour réaliserl’analyse phylogénétique des Blaberidae. Ces marqueurs ont été sélectionnés en fonction deleurs propriétés diverses laissant espérer une complémentarité de signal phylogénétique. Lesséquences nucléotidiques ont été obtenues en suivant les protocoles expérimentaux décrits dansle chapitre II (sous-partie Obtention des caractères moléculaires). Le Tableau III.2 récapitule105

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lla liste des espèces intégrées dans cette étude et les marqueurs moléculaires obtenus.Les 78 caractères morphologiques définis par Grandcolas (1993b) ont également étéutilisés dans cette étude phylogénétique. Seules les données morphologiques de 18 espèces,celles pour lesquelles des données moléculaires ont été obtenues, ont été conservées.Tableau III.2 : Tableau récapitulatif des espèces de blattes intégrées dans cette étude et des différents gènes obtenus pour chaquetaxon (en vert).Espèces Familles Sous-familles 12S 16S 18S 28S COI COIIEctobius sylvestris Blattellidae EctobiinaeBlattella germanica Blattellidae BlattellinaeParcoblatta uhleriana Blattellidae BlattellinaeParatemnopteryx collonianie Blattellidae BlattellinaeLoboptera decipiens Blattellidae BlattellinaeXestoblatta cavicola Blattellidae BlattellinaeIsoldaia sp Pseudophyllodromiidae PseudophyllodromiinaeDendroblatta sp Pseudophyllodromiidae PseudophyllodromiinaeSupella longipalpa Pseudophyllodromiidae PseudophyllodromiinaeArchimandrita tessellata Blaberidae BlaberinaeBlaberus discoidalis Blaberidae BlaberinaeEublaberus distanti Blaberidae BlaberinaeMonastria sp Blaberidae BlaberinaeParadicta rotunda Blaberidae BlaberinaePhoetalia pallida Blaberidae BlaberinaeCalolampra sp Blaberidae DiplopterinaeDiploptera punctata Blaberidae DiplopterinaeEpilampra sp Blaberidae EpilamprinaeRhabdoblatta formosana Blaberidae EpilamprinaeGeoscapheus woodwardi Blaberidae GeoscapheinaeMacropanesthia rhinoceros Blaberidae GeoscapheinaeGyna capucina Blaberidae GyninaeGromphadorhina portentosa Blaberidae OxyhaloinaeHenschoutedenia sp Blaberidae OxyhaloinaeNauphoeta cinerea Blaberidae OxyhaloinaePanchlora nivea Blaberidae PanchlorinaeAncaudellia shawi Blaberidae PanesthiinaeCaeparia crenulata Blaberidae PanesthiinaeMiopanesthia deplanata Blaberidae PanesthiinaePanesthia cribrata Blaberidae Panesthiinae106

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eEspèces Familles Sous-familles 12S 16S 18S 28S COI COIIGenre non identifié Blaberidae PanesthiinaeSalganea esakii Blaberidae PanesthiinaeLaxta sp Blaberidae PerisphaeriinaePseudoglomeris sp Blaberidae PerisphaeriinaeTrichoblatta pygmaea Blaberidae PerisphaeriinaePycnoscelus surinamensis Blaberidae PycnoscelinaeLanxoblatta emarginata Blaberidae ZetoborinaeParasphaeria boleiriana Blaberidae ZetoborinaePhortioeca nimbata Blaberidae ZetoborinaeSchultesia lampyridiformis Blaberidae ZetoborinaeThanatophyllum akinetum Blaberidae ZetoborinaeZetobora sp Blaberidae Zetoborinaeǲǲ Méthodes phylogénétiquesLes analyses phylogénétiques ont été réalisées en utilisant la méthode d’optimisationdirecte (Wheeler, 1996), telle qu’elle est implémentée dans le programme POY 4 (Wheeler etal., 2006). Les analyses séparées et combinées ont été réalisées sur divers postes informatiquesindividuels et diverses versions de POY 4 ont été utilisées, ce dernier étant en cours dedéveloppement. Cependant, l’utilisation de différentes versions n’a engendré aucun biais dansles résultats d’analyse. Les séquences de la grande sous-unité ribosomique nucléaire (28S)ont été partitionnées en quatre fragments (approximativement les régions A, B, C et DEF)correspondant aux quatre régions séquencées séparément et non chevauchantes. Toutes lesséquences ribosomiques (12S, 16S, 18S et 28S) ont été alignées de manière préliminaire avecMuscle v3.6 (Edgar, 2004), puis les séquences de 16S, de18S, de 28SA et de 28SDEF ont étépartitionnées en fonction de régions hautement conservées. Cette pratique permet de réduirele temps de traitement des analyses phylogénétiques et évite au logiciel de considérer, à tort,des portions de séquences comme homologues en cas de données manquantes. La stratégie derecherche pour chaque analyse séparée a consisté à construire 100 arbres de Wagner sur lesquelsdu réarrangement de branches (TBR) a été effectué. Les 100 arbres ainsi obtenus étaient alors107

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lsoumis à l’algorithme de « tree fusing ». Les marqueurs codants pour des protéines (CytochromeOxydase sous-unités I et II) ont été alignés en fonction du cadre de lecture des codons à l’aidedu programme Sequencher 4.0 (Genecodes, 1999) et analysés avec le logiciel TNT (Goloboffet al., 2003). Là encore, 100 réplications ont été effectuées avec du réarrangement de branches(TBR) et couplées aux algorithmes de « tree fusing » et de « ratchet ». Quatre jeux de paramètresdifférents (111, 211, 221 et 421) ont été utilisés pour chaque marqueur afin d’évaluer la stabilitédes analyses séparées. Le COI étant dépourvu d’indels, seuls deux jeux de paramètres ont ététestés pour ce marqueur. Les commandes utilisées sont fournies en Annexe VI.Les principales commandes de l’analyse combinée étaient les suivantes :‘read (“fichiers_de_données”)transform (tcm:(1,1))build (all, 100)swap (all)fuse (iterations :300, swap (all))select ()’Une analyse de sensibilité a été conduite afin de tester la stabilité des résultatsphylogénétiques en fonction de différents coûts d’évènements d’insertion-délétion et desubstitution. Quatre jeux de paramètres (gap : transversion : transition) ont ainsi été utilisés :111, 211, 221 et 421.Les valeurs de Bremer pour l’analyse combinée réalisée avec les paramètres 111 ont étécalculées. Après obtention de la topologie optimale, la commande « report (ia) » a été utilisée afinde générer un alignement impliqué pour chaque marqueur. Les valeurs de Bremer partitionnéont alors été calculées pour chaque clade à l’aide notamment des commandes « constraints »,« converse » et « enforce » dans Paup 4.0b10 (Swofford, 1998). De telles commandes correspondentà l’utilisation par défaut de TreeRot.v2b (Sorenson, 1999).108

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eUne analyse additionnelle en maximum de vraisemblance (ML) a été réalisée surle jeu de données moléculaires combinées. Les séquences nucléotidiques ont été alignées àl’aide du logiciel Muscle v3.6 (Edgar, 2004) et en tenant compte du cadre de lecture pour lesséquences codantes (COI et COII). Modeltest v3-06 (Posada et Crandall, 1998) a été utilisépour déterminer le model s’ajustant le mieux aux données. Le modèle GTR (General TimeReversible) avec une proportion de sites invariants et un taux de variation entre sites distribuéselon une loi gamma (GTR + I + G) s’est révélé être le meilleur modèle parmi les modèlesétudiés. La topologie optimale et les valeurs de Bootstrap pour 100 réplications ont été calculéesavec PHYML v2.4.4 (Guindon et Gascuel, 2003). Le détail des commandes utilisées est fournidans l’Annexe VI.III.2.3. Résultatsǲǲ Analyses séparéesSix marqueurs ont été retenus pour cette étude, 154 séquences ont été générées au coursde ce travail et 67 séquences ont été récupérées sur Genbank (Tableau III.3). Chaque taxondépourvu de données manquantes est donc documenté par environ 6800 paires de bases. Leslongueurs moyennes de chaque séquence ou fragment sont fournies dans le Tableau III.3,ainsi que les distances moyennes entre séquences. Lorsque ces distances sont normalisées enfonction de la longueur des séquences (Tableau III.3), nous obtenons une valeur témoignantdu degré de conservation de chaque séquence (ou fragment). Sur les 21 fragments définis, 11des 12 les plus conservés correspondent à des portions du 18S ou du 28S. On s’attend doncà ce que ces deux marqueurs soient particulièrement informatifs pour les nœuds les plusprofonds de l’arbre. Toutefois il est intéressant de noter que trois des six fragments les moinsconservés appartiennent également au 28S. Enfin, 12S et COII ont des degrés de conservationéquivalents.109

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTableau III.3 : Liste des marqueurs moléculaires utilisés dans cette étude accompagnés de quelques statistiques élémentaires. La16S18S28Sdistance normalisée correspond à la distance moyenne entre séquences divisée par la longueur moyenne des séquences.MarqueursNombre deséquencesgénéréesNombre deséquencesrécupéréesLongueurmoyenne en bp(min-max)Distancemoyenne(min-max)Distancenormalisée12S 25 12 353 (346-360) 71 (23-105) 0,20116S - 1115 (113-118) 17 (6-28) 0,14816S - 2 28 12 18 (18-18) 0 (0-0) 016S - 3 377 (372-388) 77 (27-102) 0,20418S - 1461 (456-469) 18 (0-83) 0,03918S - 2 30 (30-30) 0 (0-4) 018S - 3 373 (372-373) 5 (0-46) 0,01328 1418S - 4 431 (412-744) 46 (1-351) 0,10718S - 5 168 (166-168) 2 (0-16) 0,01218S - 6 421 (419-434) 17 (0-73) 0,04028SA - 128 7363 (361-369) 26 (1-90) 0,07228SB 504 (490-604) 155 (9-383) 0,30828SC 323 (309-383) 56 (1-181) 0,17328SDEF1- 128SDEF1- 228SDEF1- 328SDEF2- 128SDEF2- 228SDEF2- 3COI 21 12130 (124-171) 15 (0-101) 0,1158 (8-8) 0 (0-2) 030 (24-32) 7 (0-20) 0,23324 (21-25) 3 (0-10) 0,12511 (9-11) 1 (0-5) 0,091799 (782-814) 60 (1-113) 0,0751210 (1210-1210)149 (0-241) 0,123COII 24 10 683 (677-683) 130 (54-176) 0,190TOTAL 154 67 6832Figure 3.5 (ci-contre à droite) : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique du 12S en optimisation directe (paramètres111, L = 1365 pas). La stabilité des clades est illustrée grâce à des diagrammes de stabilité, ou « Navajo Rugs », avec le code suivant :noir = monophylie, gris = paraphylie, blanc = polyphylie. En orange : le complexe Panchloroïde de McKittrick (1964) incluant lesPanchlorinae (Pa), Diplopterinae (Di), Pycnoscelinae (Py) et Oxyhaloinae (Ox) ; en mauve : le complexe Epilamproïde de McKittrick(1964) incluant les Epilamprinae (Ep), Gyninae (Gy) et Perisphaeriinae (Pe) ; en vert : les Panesthiinae (Pa) et Geoscapheinae (Ge) ;en rose : les Zetoborinae (Ze) ; en bleu : les Blaberinae (Bl). Les quatre dernières sous-familles étaient regroupées dans le complexeBlaberoïde par McKittrick (1964).110

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a e111 211221 42112SEctobius_sylvestrisSupella_longipalpaParcoblatta_uhlerianaXestoblatta_cavicolaBlattella_germanicaUnoptimalarbredeLoboptera_decipiensParatemnopteryx_collonianieGromphadorhina_portentosa OxNauphoeta_cinerea Ox1365 pas aété obtenu avecles paramètres111 (Figure 3.5).La monophylie desBlaberidae n’est pasretrouvée sur la basede ce seul marqueur.Seules les monophyliesdes Oxyhaloinae etdu clade (Panesthiinae+ Geoscapheinae) sontretrouvées et constituent desrésultats très stables. Si l’on écartePhoetalia pallida, la monophylie desBlaberinae constitue aussi un résultat stableavec Gyna capucina en position de groupe-frère.Les Zetoborinae forment un groupe polyphylétiqueHenschoutedenia_sp.Trichoblatta_pygmaeaPycnoscelus_surinamensisPhoetalia_pallidaParasphaeria_boleirianaSchultesia_lampyridiformisDiploptera_punctataGyna_capucinaParadicta_rotundaMonastria_sp.Eublaberus_distantiBlaberus_discoidalisArchimandrita_tessellataEpilampra_sp.Zetobora_sp.Panchlora_niveaPhortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataThanatophyllum_akinetumRhabdoblatta_formosanaCaeparia_crenulataSalganea_esakiiMiopanesthia_deplanataAncaudellia_shawiPanesthiinaePanesthia_cribrataMacropanesthia_rhinocerosGeoscapheus_woodwardiOxPePyBlZeZeDiGyBlBlBlBlBlEpZePaZeZeZeEpPaPaPaPaPaPaGeGeéclaté en trois clades différents. Chacun de ces clades présente une grande instabilité.111

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l111 211221 421Ectobius_sylvestrisSupella_longipalpaLoboptera_decipiens16SUn arbreo p t i m a lde 1779 pas aété obtenu avecles paramètres111 (Figure 3.6).Les Blaberidaeforment un groupeparaphylétique dufait du placement de laPseudophyllodromiidaeIsoldaia sp. Comme avecle 12S, le clade (Panesthiinae+ Geoscapheinae) formeun groupe monophylétiqueextrêmement stable, alors quePhoetalia pallida est exclu de lasous-famille des Blaberinae. Saposition nichée au sein d’un cladeformé uniquement de Zetoborinae est trèsstable. Un apparentement entre Zetoborinaeet Blaberinae est soutenu par cette analyse maisconstitue un résultat instable. Les OxyhaloinaeParcoblatta_uhlerianaDendroblatta_sp.Xestoblatta_cavicolaParatemnopteryx_collonianieBlattella_germanicaGromphadorhina_portentosaNauphoeta_cinereaHenschoutedenia_sp.Diploptera_punctataPanchlora_niveaIsoldaia_sp.Gyna_capucinaLaxta_sp.Epilampra_sp.PanesthiinaeSalganea_esakiiPanesthia_cribrataMacropanesthia_rhinocerosGeoscapheus_woodwardiTrichoblatta_pygmaeaPseudoglomeris_sp.Rhabdoblatta_formosanaCalolampra_sp.Parasphaeria_boleirianaPhortioeca_nimbataZetobora_sp.Lanxoblatta_emarginataSchultesia_lampyridiformisPhoetalia_pallidaThanatophyllum_akinetumPycnoscelus_surinamensisParadicta_rotundaMonastria_sp.Eublaberus_distantiBlaberus_discoidalisOxOxOxDiPaGyPeEpPaPaPaGeGePePeEpDiZeZeZeZeZeBlZePyBlBlBlBlforment un groupe polyphylétique. Enfin, tousles nœuds profonds de l’arbre apparaissent trèsinstables. La portion du 16S utilisée ici sembledonc être peu informative pour les évènements les plus anciens.Archimandrita_tessellata BlFigure 3.6 : Topologie optimale obtenue suite à l’analysecladistique du 16S en optimisation directe (paramètres111, L = 1779 pas). Légende identique à celle présentéesur la Figure 3.5.112

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a e111 21122142118SUn arbre optimalde 1456 pas aété obtenu avecles paramètres111 (Figure 3.7).Les Blaberidae neforment pas un groupemonophylétique avecDiploptera punctata,T h a n a t o p h y l l u makinetum et Panchloranivea situées en positionde taxons à émergenceprécoce. Ces positions serévèlent très stables vis-à-visdes variations de paramètrestestées. Les monophyliesdes Oxyhaloinae et du clade(Panesthiinae + Geoscapheinae)sont retrouvées et sont très stables.De même, mis à part la positionde Thanatophyllum akinetum, lamonophylie du clade (Blaberinae +Zetoborinae) fait figure de résultat très stable.Notons que Phoetalia pallida est à nouveau nichéeau sein des Zetoborinae, les autres Blaberinae formantun groupe monophylétique stable. L’ensemble deces résultats laisse supposer que le 18S constitue unmarqueur relativement informatif et ce, à des niveauxdifférents de la phylogénie des Blaberidae.Ectobius_sylvestrisDiploptera_punctataThanatophyllum_akinetumPanchlora_niveaParcoblatta_uhlerianaLoboptera_decipiensBlattella_germanicaXestoblatta_cavicolaParatemnopteryx_collonianieSupella_longipalpaIsoldaia_sp.Dendroblatta_sp.Gromphadorhina_portentosaNauphoeta_cinereaHenschoutedenia_sp.Monastria_sp.Eublaberus_distantiParadicta_rotundaBlaberus_discoidalisParasphaeria_boleirianaPhoetalia_pallidaSchultesia_lampyridiformisLanxoblatta_emarginataZetobora_sp.Phortioeca_nimbataLaxta_sp.Gyna_capucinaPycnoscelus_surinamensisPseudoglomeris_sp.Calolampra_sp.Trichoblatta_pygmaeaRhabdoblatta_formosanaEpilampra_sp.Salganea_esakiiCaeparia_crenulataMacropanesthia_rhinocerosGeoscapheus_woodwardiPanesthiinaePanesthia_cribrataMiopanesthia_deplanataAncaudellia_shawiFigure 3.7 : Topologie optimale obtenue suite àl’analyse cladistique du 18S en optimisation directe(paramètres 111, L = 1456 pas). Légende identique àcelle présentée sur la Figure 3.5.DiZePaOxOxOxBlBlBlBlZeBlZeZeZeZePeGyPyPeDiPeEpEpPaPaGeGePaPaPaPa113

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l111 211221 421Ectobius_sylvestrisSupella_longipalpaIsoldaia_sp.Dendroblatta_sp.28SParcoblatta_uhlerianaParatemnopteryx_collonianieXestoblatta_cavicolaUn arbreLoboptera_decipiensBlattella_germanicaoptimaldePanchlora_niveaPa3527 pas a étéobtenu avec lesDiploptera_punctata DiGromphadorhina_portentosa OxNauphoeta_cinerea Oxparamètres 111 (Figure3.8). Les Blaberidae,les Oxyhaloinae et lesPanesthiinae forment autantde groupes monophylétiquestrès stables. La position deDiploptera punctata comme grouped’émergence précoce constitue unrésultat très stable. Par ailleurs, si l’onexcepte une nouvelle fois la positionde Thanatophyllum akinetum (groupefrèrede Pseudoglomeris sp.), on retrouveune proche parenté entre Blaberinae etZetoborinae. Phoetalia pallida est de nouveauHenschoutedenia_sp.Pycnoscelus_surinamensisThanatophyllum_akinetumPseudoglomeris_sp.PanesthiinaePanesthia_cribrataLaxta_sp.Rhabdoblatta_formosanaCalolampra_sp.Gyna_capucinaParasphaeria_boleirianaParadicta_rotundaBlaberus_discoidalisMonastria_sp.Eublaberus_distantiEpilampra_sp.Schultesia_lampyridiformisPhoetalia_pallidaLanxoblatta_emarginataZetobora_sp.OxPyZePePaPaPeEpDiGyZeBlBlBlBlEpZeBlZeZenichée, de manière stable, au sein d’un clade forméde Zetoborinae. Les nœuds profonds de l’arbre serévèlent relativement instables dans leur majorité.Phortioeca_nimbata ZeFigure 3.8 : Topologie optimale obtenue suite à l’analysecladistique du 28S en optimisation directe (paramètres111, L = 3527 pas). Légende identique à celle présentéesur la Figure 3.5.114

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eL’étude des séquences codantes a révélé que peu d’évènements d’insertion-délétion(voire aucun) sont intervenus au cours de l’évolution de ces séquences. Dès lors, et de manièrerelativement attendue, les analyses en 111 et 211 d’une part, et 221 et 421 d’autre part, ontfourni des résultats exactement équivalents en terme de topologie. De ce fait, les « NavajoRugs » présentant les résultats des traitements des séquences codant pour les cytochromesoxydases ne contiennent que deux cases (paramètres 111 et 221). Représenter les quatre casesnous aurait amené à surestimer la stabilité des résultats. En contrepartie, la stabilité de ces troisanalyses ne sera que faiblement évaluée.115

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lCOI111221Un arbre optimalde 3212 pas aété obtenu lors del’analyse du COIavec les paramètres111 (Figure 3.9).La topologie montreque les Blaberidae neforment pas un groupemonophylétique. LesPanesthiinae, représentéespar seulement deux espèces,et les Oxyhaloinae formentdeux clades monophylétiques.Les Zetoborinae forment un groupepolyphylétique très éclaté avec, parexemple, Thanatophyllum akinetum enlignée à divergence précoce et SchultesiaEctobius_sylvestrisThanatophyllum_akinetumParasphaeria_boleirianaPycnoscelus_surinamensisPanesthiinaePanesthia_cribrataLaxta_sp.Supella_longipalpaParadicta_rotundaGyna_capucinaDiploptera_punctataEublaberus_distantiMonastria_sp.Blaberus_discoidalisZetobora_sp.Lanxoblatta_emarginataPhortioeca_nimbataEpilampra_sp.Rhabdoblatta_formosanaCalolampra_sp.Phoetalia_pallidaPseudoglomeris_sp.Dendroblatta_sp.Blattella_germanicaSchultesia_lampyridiformisGromphadorhina_portentosaNauphoeta_cinereaHenschoutedenia_sp.Paratemnopteryx_collonianieXestoblatta_cavicolaPanchlora_niveaZeZePyPaPaPeBlGyDiBlBlBlZeZeZeEpEpDiBlPeZeOxOxOxPalampyridiformis en position de groupe-frère desOxyhaloinae. Les Blaberinae forment égalementun groupe polyphylétique. La majorité desrelations phylogénétiques semblent très instables.Parcoblatta_uhlerianaLoboptera_decipiensFigure 3.9 : Topologie optimale obtenue suite à l’analysecladistique du COI, les séquences ayant été alignéesa priori de l’analyse (paramètres 111, L = 3212 pas).Légende identique à celle présentée sur la Figure 3.5.116

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a e111221Blattella_germanicaParcoblatta_uhlerianaCOIICinq arbres optimauxde 2349 pas, dont le strictconsensus est représenté surla Figure 3.10, ont été obtenusavec les paramètres 111. Latopologie du strict consensus esttrès peu résolue. Cependant, denombreux clades soutenus par cemarqueur semblent relativementstables et cohérents avec les sousfamillestelles qu’elles ont étédéfinies auparavant. Ainsi, lesOxyhaloinae, les Geoscapheinaeet le clade (Geoscapheinae +Panesthiinae) forment trois cladesmonophylétiques. Un clade forméde quatre Blaberinae, un autre forméde trois Zetoborinae et un troisièmeformé de deux Perisphaeriinae sontégalement soutenus par cette analyse.Enfin, une proche parenté entre Schultesialampyridiformis et Phoetalia pallida est supposée,Supella_longipalpaParadicta_rotundaMiopanesthia_deplanataDiploptera_punctataEpilampra_spGyna_capucinaLaxta_spSalganea_esakiiParasphaeria_boleirianaPanchlora_niveaPseudoglomeris_spTrichoblatta_pygmaeaPycnoscelus_surinamensisXestoblatta_cavicolaPhoetalia_pallidaSchultesia_lampyridiformisGromphadorhina_portentosaNauphoeta_cinereaHenschoutedenia_spZetobora_spPhortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataMonastria_spEublaberus_distantiArchimandrita_tessellataBlaberus_discoidalisCaeparia_crenulataPanesthiinaePanesthia_cribrataAncaudellia_shawiMacropanesthia_rhinocerosBlPaDiEpGyPePaZePaPePePyBlZeOxOxOxZeZeZeBlBlBlBlPaPaPaPaGerelation également avancée par les autres marqueurs.Mis à part le clade (Geoscapheinae + Panesthiinae),aucune relation entre sous-familles n’est soutenuepar ce marqueur.Geoscapheus_woodwardi GeFigure 3.10 : Consensus strict des cinq arbresoptimaux (L = 2349 pas) obtenus suite à l’analysecladistique du COII, les séquences ayant été alignéesa priori de l’analyse (paramètres 111). Légendeidentique à celle présentée sur la Figure 3.5.117

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lMORPHOLOGIEPanesthia cribrataPycnoscelus surinamensisEpilampra spRhabdoblatta formosanaGyna capucinaDiploptera punctataCalolampra spParadicta rotundaPhoetalia pallidaMonastria spEublaberus distantiBlaberus discoidalisThanatophyllum akinetumSchultesia lampyridiformisParasphaeria boleirianaZetobora spLanxoblatta emarginataPhortioeca nimbataPaPyEpEpGyDiDiBlBlBlBlBlZeZeZeZeZeZeFigure 3.11 : Topologie optimale (L = 75 pas) obtenue suite à l’analyse cladistique des données morphologiques de Grandcolas(1993b). Légende identique à celle utilisée dans la Figure 3.5.Un arbre optimal de 75 pas (IC = 0,94 et IR = 0,96) a été obtenu lors de l’analyse des 78caractères morphologiques (Figure 3.11). Dans cette topologie, les Blaberinae et Zetoborinaeforment deux groupes monophylétiques et sont en position de groupes-frères.118

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eǲǲ Analyses combinéesDonnées moléculaires complètesUn seul arbre de 14018 pas (Figure 3.12) a été obtenu suite à l’analyse phylogénétique del’ensemble des données moléculaires avec POY sous les paramètres 111. La famille des Blaberidaeforme un groupe monophylétique, Panchlora nivea et les Oxyhaloinae étant les deux groupesd’émergence les plus précoces au sein de cette famille. Les sous-familles des Oxyhaloinae etdes Geoscaphinae sont monophylétiques alors que les Panesthiinae et les Perisphaeriinae sontparaphylétiques. Comme dans de nombreuses analyses séparées, Phoetalia pallida est nichéeau sein des Zetoborinae. Ainsi, si l’on met à part le cas de Phoetalia, les Blaberinae forment unclade monophylétique. Le clade (Zetoborinae + Blaberinae) est paraphylétique du fait de laposition de Diploptera punctata en tant que groupe-frère de Thanatophyllum akinetum.Cette dernière position est surprenante et pourrait résulter d’un artefact de type « attractiondes longues branches » (Felsenstein, 1978) entre Diploptera punctata et Thanatophyllumakinetum. Cette hypothèse peut être testée par la réalisation d’une analyse sans les séquencesmoléculaires de Thanatophyllum akinetum. Si la position de Diploptera punctata n’est pasaffectée alors cette hypothèse sera rejetée (Siddall et Whiting, 1999). Dans le cas contraire, cettehypothèse sera corroborée. Les différentes positions occupées par Thanatophyllum akinetum etDiploptera punctata lors des analyses séparées, et notamment les positions trouvées lors del’analyse du 18S ou du COI par exemple, plaident en faveur d’une telle hypothèse.119

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lEctobius_sylvestrisSupella_longipalpaIsoldaia_sp.Dendroblatta_sp.Paratemnopteryx_collonianieXestoblatta_cavicolaLoboptera_decipiensBlattella_germanicaParcoblatta_uhlerianaPanchlora_niveaGromphadorhina_portentosaNauphoeta_cinereaHenschoutedenia_sp.Rhabdoblatta_formosanaCalolampra_sp.Gyna_capucinaEpilampra_sp.Pycnoscelus_surinamensisTrichoblatta_pygmaeaPseudoglomeris_sp.Laxta_sp.Salganea_esakiiCaeparia_crenulataPanesthia_cribrataPanesthiinaeMiopanesthia_deplanataAncaudellia_shawiMacropanesthia_rhinocerosGeoscapheus_woodwardiSchultesia_lampyridiformisPhoetalia_pallidaZetobora_sp.Phortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataParasphaeria_boleirianaThanatophyllum_akinetumDiploptera_punctataParadicta_rotundaEublaberus_distantiBlaberus_discoidalisMonastria_sp.Archimandrita_tessellataPaOxOxOxEpDiGyEpPyPePePePaPaPaPaPaPaGeGeZeBlZeZeZeZeZeDiBlBlBlBlBlFigure 3.12 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des six marqueurs moléculaires en optimisationdirecte (paramètres 111, L = 14018 pas). Légende identique à celle utilisée dans la Figure 3.5.120

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a e0.1Ectobius sylvestrisSupella longipalpaParcoblatta uhlerianaXestoblatta cavicolaParatemnopteryx collonianieLoboptera decipiensBlattella germanicaPanchlora niveaLaxta spPycnoscelus surinamensisGromphadorhina portentosaHenschoutedenia spNauphoeta cinereaDiploptera punctataThanatophyllum akinetumEpilampra spGyna capucinaParadicta rotundaArchimandrita tessellataEublaberus distantiBlaberus discoidalisMonastria spParasphaeria boleirianaZetobora spPhortioeca nimbataLanxoblatta emarginataPhoetalia pallidaSchultesia lampyridiformisRhabdoblatta formosanaTrichoblatta pygmaeaPseudoglomeris spCaeparia crenulataCalolampra spSalganea esakiiMacropanesthia rhinocerosGeoscapheus woodwardiPanesthiinaePanesthia cribrataAncaudellia shawiMiopanesthia deplanataPaPePyOxOxOxDiZeEpGyBlBlBlBlBlZeZeZeZeBlZeEpPePePaDiPaGeGePaPaPaPaIsoldaia spDendroblatta spFigure 3.13 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse en maximum de vraisemblance des six marqueurs combinés(lnL = -65430,472807). Légende identique à celle utilisée dans la Figure 3.5.Le résultat de l’analyse effectuée dans un contexte probabiliste est représenté sur laFigure 3.13 (lnL = -65430,472807). Les résultats sont très différents de ceux obtenus enanalyse de parcimonie. Citons tout d’abord la paraphylie des Blaberidae du fait de l’inclusionde deux Pseudophyllodromiidae (Dendroblatta sp. et Isoldaia sp.) au sein de cette famille.Ces deux espèces sont portées par des branches extrêmement longues et leur position au seindes Panesthiinae est soutenue par de faibles valeurs de Bootstrap. Thanatophyllum akinetum121

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a let Diploptera punctata sont encore en position de groupes-frères (valeur de Bootstrap de87) mais ne sont pas nichée au sein du clade (Zetoborinae + Blaberinae). Ces deux espècessont en position de groupe-frère du clade (Pycnoscelus surinamensis + Oxyhaloinae) maisce regroupement présente une valeur de Bootstrap extrêmement faible (valeur de 3).Enfin,Laxta sp. est en position de divergence très précoce. Par ailleurs, beaucoup de relations entresous-familles ne sont soutenues que par une des deux analyses. Les nœuds les plus profonds del’analyse réalisée en maximum de vraisemblance ne présentent d’ailleurs que de faibles valeursde soutien.Données moléculaires sans les séquences de Thanatophyllum akinetumUn seul arbre de 13722 pas (Figure 3.14) a été obtenu suite à l’analyse de cet échantillonnagelégèrement restreint. La topologie est très semblable à celle obtenue avec ces mêmes séquencesplus celles de Thanatophyllum akinetum. La différence majeure entre les deux résultats résidedans la position phylogénétique de Diploptera punctata. Cette dernière se trouve cette fois-ci enposition de groupe-frère des Oxyhaloinae. Ce résultat corrobore l’hypothèse d’artefact soulevéesuite à l’analyse de l’intégralité des données moléculaires. Les séquences de Thanatophyllumakinetum ne seront donc pas incluses dans les prochaines analyses combinées comportant desdonnées moléculaires afin d’éviter tout biais lors de la reconstruction de l’arbre optimal.La majorité des clades sont soutenus par de fortes valeurs de Bremer. Ainsi, 28 nœuds(soit 74% des nœuds) ont des valeurs de Bremer supérieures ou égales à 15. Parmi ces nœudsfigurent ceux soutenant la monophylie des Blaberidae, des Oxyhaloinae, des Geoscapheinae etdu clade (Blaberinae + Zetoborinae), avec des valeurs respectives de 51, 35, 25 et 22. Les valeursde Bremer partitionnés (BP) sont listées dans le Tableau III.4. Aucune tendance évidente ne semanifeste, révélant qu’un même marqueur peut être informatif à différents niveaux de l’arbre,mais aussi qu’aucun marqueur ne soutient tous les nœuds profonds ou apicaux.122

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a e111 211221 421Ectobius_sylvestrisSupella_longipalpa136 -3779 - 38Isoldaia_sp.Dendroblatta_sp.86 - 182 - 3449 -3597 - 36Parcoblatta_uhlerianaParatemnopteryx_collonianieXestoblatta_cavicolaLoboptera_decipiensBlattella_germanica42 - 2Panchlora_niveaDiploptera_punctataPaDi51 - 326 - 3135 - 3262 - 33Gromphadorhina_portentosa OxNauphoeta_cinerea OxHenschoutedenia_sp. OxSchultesia_lampyridiformis Ze26 - 30Phoetalia_pallidaBl48 - 27Zetobora_sp.Ze52 - 422 -2147 - 287 - 29Phortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataZeZeParasphaeria_boleirianaZe18 - 2232 - 2335 -24Paradicta_rotundaEublaberus_distantiBlaberus_discoidalisBlBlBl13 - 25Monastria_sp.Bl27 - 517 - 26Archimandrita_tessellataBlGyna_capucinaGy12 -1832 -20Epilampra_sp.Rhabdoblatta_formosanaEpEp37 - 19Calolampra_sp.Di14 - 6Pycnoscelus_surinamensisPy21 - 16Trichoblatta_pygmaeaPe53 -17Pseudoglomeris_sp.Pe19 - 7Laxta_sp.Pe9 - 84 - 9Salganea_esakiiCaeparia_crenulataPanesthia_cribrataPaPaPa4 - 10PanesthiinaePa7 - 1116 - 15Miopanesthia_deplanataPa13 - 12Ancaudellia_shawiPa10 - 1325 - 14Macropanesthia_rhinocerosGeoscapheus_woodwardiGeGeFigure 3.14 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des six marqueurs moléculaires (sans les séquencesde Thanatophyllum akinetum) en optimisation directe (paramètres 111, L = 13722 pas). La stabilité des clades est illustrée grâce àdes diagrammes de stabilité, ou « Navajo Rugs », avec le code suivant : noir = monophylie, gris = paraphylie, blanc = polyphylie. Leschiffres correspondent aux valeurs de Bremer (à gauche) et aux numéros des noeuds (à droite). Légende identique à celle utilisée dansla Figure 3.5.123

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lPar exemple, le 28S ne soutient pas la monophylie des Blaberidae (nœud X, BP = 0) maissoutient très fortement le nœud profond suivant (nœud X, BP = 39). De tels résultats plaidenten faveur des analyses combinées. Les chiffres de BP montrent que le 16S et le 28S apportentplus de 50% du signal phylogénétique ((279,5+503)*100/1365=57,3). Cependant, si le soutienapporté par chaque marqueur est normalisé en fonction du nombre de caractères informatifs,alors le 16S, le 12S et le 18S se révèlent être les plus informatifs alors que le CytochromeOxydase I est très nettement le marqueur le moins informatif de ce jeu de données.Les analyses de sensibilité ont été réalisées afin d’évaluer la stabilité de notre hypothèsephylogénétique. Les résultats sont présentés sur la Figure 3.14 sous la forme de diagrammes destabilité. La monophylie du clade (Zetoborinae + Blaberinae) est relativement stable. Seuls lesparamètres 221 ne la retrouvent pas. Au sein de ce clade, la position de Parasphaeria boleiriana,responsable de la paraphylie des Zetoborinae (incluant Phoetalia pallida) semble constituer lerésultat le moins stable. A l’extérieur de ce clade, la monophylie des Oxyhaloinae, celle desGeoscapheinae et celle du clade (Panesthiinae + Geoscapheinae) sont parfaitement stables.Les relations les moins stables concernent essentiellement Pycnoscelus surinamensis, Gynacapucina et les Epilamprinae.Tableau III.4 : Valeurs de Bremer partitionné pour les différents marqueurs génétiques. « ∑ Bremer » est la valeur totale de Bremer pourchaque partition et « % » correspond au pourcentage des valeurs de Bremer que chaque partition soutient, normalisé par le nombre decaractères informatifs. Ainsi, pour toute partition i, on a : %i = ((∑ Bremer i/∑ Bremer TOTAL*100)/Ni) où Ni est le nombre de caractèresinformatifs de la partition i.Marqueurs/nœuds1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 2112S 11 4 28 5 2 3 0 0 -1 -1 6 6 4 7 5 0 0 4 0 4 416S 7 6 0 7 10 7 15 7 0 0 0 6 0 0 0 12 21,5 -1 14 10 1018S 17 1 13 8 2 0 0 -2 2 2 2 1 1 5 1 1 1,5 2 6 3 128S 45 31 0 39 12 -2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4 10 6 8COI 6 -4 0 -9 -1 2 2 4 0 0 0 0 0 0 0 5 0 3 7 9 -3COII 0 4 10 2 2 4 2 0 3 3 -1 0 5 13 10 3 30 0 0 0 2Total 86 42 51 52 27 14 19 9 4 4 7 13 10 25 16 21 53 12 37 32 22124

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eTableau III.4 (suite)Marqueurs/nœuds22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38∑BremerNi %12S 4 9 11 2 0 2 4 3 6 10 9 10 7 6 2 0 0 176 230 5,616S 3 15 11 9 9 18 3 6 9 8 1 10 14 9 7 9 7 279,5 300 6,818S 1 3 2 0 0 2 8 0 0 3 3 4 24 -1 31 42 14 203,5 274 5,428S 0 8 5 -2 0 23 23 2 4 -3 13 8 30 37 59 85 58 503 755 4,9COI 7 -2 -2 5 0 -3 3 -5 -2 2 2 14 7 -2 -2 0 0 43 453 0,7COII 3 -1 8 -1 8 6 6 1 9 6 7 16 0 0 0 0 0 160 307 3,8Total 18 32 35 13 17 48 47 7 26 26 35 62 82 49 97 136 79 1365 2319Données moléculaires et morphologiquesUn seul arbre de 13943 pas (Figure 3.15) a été obtenu suite à l’analyse combinée desdonnées morphologiques et moléculaires. Beaucoup de caractéristiques de cette topologieoptimale sont identiques à celles de la topologie obtenue suite à l’analyse phylogénétique desdonnées moléculaires seules. Ainsi, la famille des Blaberidae forme un groupe monophylétique,Panchlora nivea et les Oxyhaloinae étant les deux groupes d’émergence les plus précoces au seinde cette famille. Les sous-familles des Oxyhaloinae et des Geoscapheinae sont monophylétiquesalors que les Panesthiinae sont paraphylétiques. Les principales différences entre ces deuxtopologies concernent les sous-familles des Zetoborinae et des Blaberinae. Ces deux sousfamillesne sont plus en position de groupes-frères et les Zetoborinae (avec Phoetalia pallida)forment un groupe monophylétique.125

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lEctobius_sylvestrisSupella_longipalpaIsoldaia_sp.Dendroblatta_sp.Parcoblatta_uhlerianaParatemnopteryx_collonianieXestoblatta_cavicolaLoboptera_decipiensBlattella_germanicaPanchlora_niveaGromphadorhina_portentosaNauphoeta_cinereaHenschoutedenia_sp.Gyna_capucinaDiploptera_punctataParadicta_rotundaMonastria_sp.Archimandrita_tessellataEublaberus_distantiBlaberus_discoidalisThanatophyllum_akinetumParasphaeria_boleirianaSchultesia_lampyridiformisPhoetalia_pallidaZetobora_sp.Phortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataLaxta_sp.Epilampra_sp.Rhabdoblatta_formosanaCalolampra_sp.Pycnoscelus_surinamensisTrichoblatta_pygmaeaPseudoglomeris_sp.Salganea_esakiiCaeparia_crenulataPanesthia_cribrataPanesthiinaeMiopanesthia_deplanataAncaudellia_shawiMacropanesthia_rhinocerosGeoscapheus_woodwardiPaOxOxOxGyDiBlBlBlBlBlZeZeZeBlZeZeZePeEpEpDiPyPePePaPaPaPaPaPaGeGeFigure 3.15 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des six marqueurs moléculaires (sans les séquencesde Thanatophyllum akinetum) et des données morphologiques (paramètres 111, L = 13943 pas).126

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eIII.2.4. Discussionǲǲ Information apportée par les différents marqueurs moléculairesLes échantillonnages taxonomique et de caractères influent beaucoup sur les résultatsdes analyses phylogénétiques. Il a été montré l’importance d’avoir un échantillon taxonomiquesuffisamment grand pour représenter la diversité du groupe que l’on étudie et ainsi limiter lesartefacts de reconstruction (Pollock et al., 2002 ; Zwickl et Hillis, 2002). Cependant, plus lenombre de taxons augmente, plus le nombre de nœuds à documenter sur l’arbre augmenteégalement. Accroître son échantillonnage taxonomique nécessite donc un échantillonnageplus important de caractères. Dans cette optique, les caractères moléculaires sont devenus deplus en plus utilisés en phylogénie. Néanmoins, certains marqueurs moléculaires évoluentplus rapidement que les autres. Utiliser des marqueurs évoluant lentement ne semble donc pastrès pertinent pour réaliser une analyse à échelle relativement restreinte, c’est-à-dire pour desévènements relativement récents, et inversement. Toutefois, reconstruire une phylogénie ne serésume pas à s’intéresser à des évènements anciens ou récents mais à un ensemble d’évènementss’étant déroulés au cours d’une période de temps plus ou moins étendue. Dans ce contexte, desapproches utilisant divers marqueurs phylogénétiques se sont multipliées. Classiquement, lepari réalisé est le suivant : les marqueurs les plus lents vont nous renseigner sur les évènementsles plus anciens, les marqueurs les plus rapides vont nous renseigner sur les évènements lesplus récents, le tout formant un résultat cohérent aux différents niveaux de l’arbre.Les gènes retenus pour cette étude présentent des propriétés variées : gènesmitochondriaux, gènes nucléaires, gènes codants, gènes ribosomiques. Ils sont donc soumisà des pressions diverses et présentent certainement des vitesses d’évolution différentes, ycompris pour leurs propres différentes régions. Cette vitesse d’évolution peut être évaluée enregard du degré de conservation des séquences. Les calculs présentés dans le Tableau III.3127

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lmontrent que les gènes du 18S et du 28S sont les marqueurs les plus conservés de notreéchantillonnage. Ce résultat n’est pas surprenant, ces deux marqueurs faisant partie desmarqueurs les plus conservés du monde animal (Giribet et Wheeler, 2001). Ils ont ainsi étéutilisés dans de nombreuses études phylogénétiques à relativement large échelle (e.g., Giribetet Ribera, 2000 et références citées ; Wheeler et al., 2001 ;…) Cependant, il est intéressant denoter que deux portions du 28S constituent les régions les moins conservées des marqueursutilisés. Il faut donc relativiser les chiffres bruts censés traduire la vitesse d’évolution d’unmarqueur. De plus, cette vitesse d’évolution peut varier dans le temps comme l’ont montréles différentes études rejetant l’hypothèse d’horloge moléculaire globales (e.g., Huelsenbeck etal., 2000 ; Yoder et Yang, 2000). De même, des variations de taux d’évolution pour un mêmesite nucléotidique (concept d’hétérotachie – Lopez et al., 2002) ont été mises en évidence chezdifférents marqueurs.D’une manière générale, le Tableau III.3 montre que le 28S et le 18S sont relativementconservés chez les blattes alors que le COII et le 12S le sont beaucoup moins. On s’attenddonc à ce que le 28S et le 18S soutiennent essentiellement les nœuds profonds de l’arbre etque le COII et le 12S soutiennent des noeuds plus apicaux. L’étude des valeurs de Bremerpartitionné ne corrobore pas un tel scénario. Il est en effet difficile de mettre en évidence unequelconque tendance entre degré de conservation et niveau d’information des séquences.Ainsi, le 12S est le marqueur soutenant majoritairement la monophylie des Blaberidae, alorsque le clade (Zetobora sp., (Lanxoblatta emarginata - Phortioeca nimbata)) est majoritairementsoutenu par le 28S. Ainsi, mis à part le COI constituant d’ailleurs très nettement le marqueurle moins informatif de cette étude, tous les marqueurs soutiennent des évènements anciens etd’autres plus récents. Par ailleurs, les valeurs de Bremer partitionné normalisées en fonction dela longueur des séquences révèlent que le 12S est plus informatif que le COII, malgré un degréde conservation relativement similaire. Il n’y a donc pas de linéarité entre degré de conservation128

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a ed’un marqueur et l’information qu’il apporte.ǲǲ Instabilité phylogénétique et artefacts de reconstructionsLa comparaison des études de Maekawa et al. (2003), de Pellens et al. (2007a) et d’Inwardet al. (2007a) suggère une certaine instabilité des résultats d’analyses phylogénétiques au seindes Blaberidae (cf. Figure 3.4). En effet, le seul point commun à ces trois études, en plus dela monophylie de la famille, est la monophylie du clade (Panesthiinae + Geoscapheinae). Ceconstat montre la nécessité de réaliser une analyse phylogénétique plus complète du groupe.Dans cette optique, différents marqueurs moléculaires ont été obtenus et analysés. Des donnéesmorphologiques ont également été extraites de la littérature et analysées. La comparaison desdifférents résultats obtenus et les principaux enseignements que l’on peut en tirer sont discutésci-dessous et résumés dans le Tableau III.5.Tableau III.5 : Principales différences entre les multiples analyses combinées réalisées avec les conclusions ethypothèses qu’il est possible d’en tirer.DifférencesConclusions,hypothèsesComparaison des analyses moléculaires en parcimonie (Figure 3.12) etmoléculaires en ML (Figure 3.13)RelationsphylogénétiquesprofondesInstabilité,manque dedonnéesPosition du clade(Diploptera +Thanatophyllum)Phénomèned’attraction deslongues branches(zone de Felsenstein)Position des deuxPseudophyllodromiidaePhénomène de répulsiondes longues branches(zone de Farris)DifférencesConclusions,hypothèsesMoléculaire (Figure 3.12)et moléculaire sansThanatophyllum(Figure 3.14)Position phylogénétiquede Diploptera punctataPhénomène d’attractiondes longues branches(zone de Felsenstein)Moléculaire sans Thanatophyllum (Figure3.14) et moléculaire+morphologie(Figure 3.15)Monophylie /Paraphylie duclade (Blaberinae +Zetoborinae)Effet des donnéesmanquantesPosition deGyna et DiplopteraInstabilité, manquede données129

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLa comparaison des analyses moléculaires réalisées dans un paradigme probabiliste et enparcimonie montre trois principaux points de contradictions.1)Tout d’abord, les résultats proposent des relations assez différentes, notamment dansles relations les plus profondes des Blaberidae. De telles différences révèlent l’instabilitédes résultats. En effet, lorsque les résultats sont stables, on n’observe en général quepeu de différences entre une analyse en parcimonie et une analyse en maximum devraisemblance (Nixon, 2001).2) Ensuite, bien que le clade ( Thanatophyllum akinetum - Diploptera punctata) soitretrouvé dans les deux analyses, sa monophylie n’en est pas moins surprenante. Eneffet, Thanatophyllum akinetum est sans aucun doute une Zetoborinae, sous-familleexclusivement Néotropicale, alors que Diploptera punctata vit en Océanie. Que cesoit sur le plan biogéographique, comportemental ou morphologique (Figure 3.16),ces deux espèces n’ont rien en commun. Leurmonophylie relève donc très probablementd’un artefact de reconstruction plutôt qued’une histoire phylogénétique commune.De plus, leur placement est très différententre les deux analyses. En parcimonie,ce clade est niché au sein des Zetoborinae,alors qu’en maximum de vraisemblance ilest en position de groupe-frère d’un cladecomposé de Pycnoscelus surinamensis et destrois Oxyhaloinae. L’artefact le plus couranten analyse de parcimonie est probablement lephénomène d’attraction des longues branchesFigure 3.16 : Photos de Thanatophyllum akinetum(en bas) et de Diploptera punctata (en haut).Photos : Frédéric Legendre.130

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a e(Felsenstein, 1978 ; Bergsten, 2005 ; Siddall et Whiting, 1999). L’hypothèse qu’untel artefact de reconstruction se soit produit dans notre cas est plausible, Diplopterapunctata ayant alors été « attirée » de manière artefactuelle au sein des Zetoborinae.Cette hypothèse peut être facilement testée en supprimant le taxon « attracteur », i.e.Thanatophyllum akinetum (Siddall et Whiting, 1999 ; Bergsten, 2005). Cette analysea été effectuée et montre que le placement de Diploptera punctata est totalementbouleversé par cette simple manipulation, confirmant l’hypothèse d’attraction deslongues branches. Les analyses probabilistes étant moins soumises à ce type d’artefact,il n’est pas surprenant de constater que la position de ce clade ne soit pas la même, bienqu’il soit encore existant.3)Enfin, deux Pseudophyllodromiidae portées par deux très longues branches sontnichées au sein des Blaberidae dans l’analyse en maximum de vraisemblance. Cerésultat pourrait illustrer l’artefact inverse de l’attraction des longues branches, celuide « répulsion des longues branches » (Siddall, 1998) mais cette hypothèse n’a pas ététestée. Les trois Pseudophyllodromiidae étant portées par de très longues branches,cette hypothèse demeure possible.Suite à l’analyse des données morphologiques, le clade (Zetoborinae + Blaberinae) estretrouvé monophylétique. De même, ce clade est également retrouvé monophylétique lors del’analyse des données moléculaires (sans les séquences de Thanatophyllum akinetum). Pourtant,de manière surprenante, le clade (Zetoborinae + Blaberinae) est paraphylétique dans l’analysede la matrice combinant les deux jeux de données précédents (morphologie et molécules).L’explication réside notamment dans la paraphylie des Zetoborinae observée dans l’analysemoléculaire, du fait du placement de Parasphaeria boleiriana en groupe-frère des Blaberinae(Figure 3.14). Deux caractères morphologiques seulement supportent la monophylie du131

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lclade (Blaberinae + Zetoborinae), alors que cinq caractères morphologiques supportent lamonophylie des Zetoborinae. Ces chiffres permettent de comprendre ce résultat. De plus, uneffet des données manquantes pourrait s’ajouter à ces observations. De même, dans l’analysecombinée, Gyna capucina et Diploptera punctata sont en position de groupes-frères, commelors de l’analyse des données morphologiques. Les positions de ces deux espèces étaient trèsdifférentes suite à l’analyse des données moléculaires. Cela révèle une certaine instabilité desrésultats phylogénétiques.Sur 11 analyses phylogénétiques réalisées, Phoetaliapallida est nichée au sein des Zetoborinae dans neuf cas. Plusprécisément, cette espèce se trouve en position de groupefrèrede Schultesia lampyridiformis dans sept de ces analyses.La position de Phoetalia pallida au sein des Zetoborinaeapparaît donc comme un résultat très stable. Pourtant,Phoetalia pallida possède des genitalia typique des BlaberinaeFigure 3.17 : Prépuce doté d’unecouronne d’épines chez Phoetalia pallida(à gauche) et Eublaberus posticus (à droite)- d’après Roth, 1970b.avec notamment le caractère remarquable et complexe « couronne d’épines sur le prépuce » (i.e.la membrane sous-jacente au sclérite L2d - Figure 3.17 ; Grandcolas, 1992). Dans ce contexte,la présence de cette couronne d’épines chez Phoetalia pallida serait un parallélisme étonnantavec celle observée chez les Blaberinae.ǲǲ Phylogénie des BlaberidaeLes travaux précédents ont montré la nécessité de poursuivre l’étude des relationsphylogénétiques au sein des Blaberidae. La confrontation des données moléculaires etmorphologiques a révélé l’existence de biais potentiels et d’une certaine instabilité des résultats.Toutefois, plusieurs résultats font progresser l’étude de ce groupe et la compréhension de sesrelations phylogénétiques. Tout d’abord, sur le plan de l’échantillonnage taxonomique, les 11132

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a esous-familles classiquement reconnues ont été intégrées dans cette analyse et la monophyliede huit de ces sous-familles a été testée. Il s’agit de la première étude moléculaire testant lamonophylie d’autant de sous-familles au sein des Blaberidae. L’analyse phylogénétique montreque plusieurs clades sont retrouvés monophylétiques. En effet, d’après l’analyse combinantles données moléculaires (sans celles de Thanatophyllum akinetum) et morphologiques,les Oxyhaloinae forment un groupe monophylétique ; les Geoscapheinae sont égalementmonophylétiques, comme le clade (Geoscapheinae + Panesthiinae). Ces trois résultats sontextrêmement stables à la vue des différentes analyses réalisées. De même, si nous écartonsPhoetalia pallida dont la position a été discutée précédemment, les Blaberinae et les Zetoborinaesont monophylétiques, comme le clade (Zetoborinae + Blaberinae). Ce dernier résultat est luiaussi particulièrement stable face aux fluctuations des paramètres de l’analyse. La monophyliedu groupe interne restreint (i.e. les Zetoborinae) est donc un résultat bien défini et relativementstable. De même la proximité phylogénétique entre Blaberinae et Zetoborinae est un résultatbien établi. Ces résultats permettent donc d’étudier l’évolution du comportement social ausein des Zetoborinae.A l’échelle du groupe interne élargi (i.e. Gyninae + Diplopterinae + Blaberinae +Zetoborinae), les relations phylogénétiques sont moins stables et méritent d’être étudiées demanière plus approfondie. Dans cette optique, limiter la quantité de données manquantesen obtenant des données morphologiques supplémentaires constitue une première étapeimportante. En effet, l’effet des données manquantes est imprévisible, mais il peutconsidérablement affecter les résultats phylogénétiques. Dans un second temps, il seraitintéressant d’accroître l’échantillonnage taxonomique. Dans cette étude, on peut constater queles clades les mieux soutenus et les plus stables correspondent aux clades les mieux représentésen terme de nombre de taxons. Un tel résultat plaide pour des analyses phylogénétiquescomportant un échantillonnage taxonomique conséquent (Pollock et al., 2002 ; Zwickl et133

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lHillis, 2002). Enfin, la monophylie des Blaberidae et celle de nombreuses sous-familles sontrelativement bien soutenues, contrairement aux relations entre sous-familles. Ceci peutégalement traduire un manque de caractères informatifs pour une certaine période de l’histoireoù les différentes sous-familles se sont séparées. Même si nous avons vu qu’il n’existe pasde gènes informatifs uniquement pour une partie donnée d’un arbre, il serait probablementfort bénéfique de rechercher d’autres marqueurs phylogénétiques potentiellement informatifspour cette période de l’évolution des blattes.134

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eIII.3. Et u d e du co m p o r t e m e n tDans cette section, les données comportementales recueillies seront étudiées et discutées.Dans un premier temps, ces données seront analysées statistiquement. Les répertoires, l’activitéet les transitions comportementales des différentes espèces seront comparés. Dans un secondtemps, les données comportementales seront analysées phylogénétiquement. La matricecomportementale sera d’abord analysée de manière isolée. Puis, les données comportementalesseront intégrées dans une matrice phylogénétique combinant l’ensemble des jeux de données.III.3.1. Analyses statistiques des données comportementalesLa méthodologie utilisée dans cette étude correspond à celle décrite dans la partieII.3.2 Protocole expérimental. De manière résumée, six larves de milieu de développementsont placées dans une arène relativement petite et leurs interactions sont observées ad libitum(Altmann, 1974) durant 15 minutes. L’initiation d’une séquence comportementale se produitlorsque deux individus sont suffisamment proches pour entrer en contact avec leurs antennes.La fin d’une séquence se manifeste lorsqu’un individu s’éloigne, empêchant alors toutcontact, ou après une période de complète immobilité des deux individus. Les interactionsimpliquant plus de deux individus n’ont pas été enregistrées. Initiateur et receveur de chaqueséquence comportementale ont été individualisés : l’initiateur correspond à l’individuémettant le premier acte de la séquence alors que l’autre individu est appelé le receveur. Lesactes comportementaux ont été catégorisés suivant les travaux de Gautier (1974), Bell et al.(1979), Deleporte (1988) et Grandcolas (1991b) : actes promouvant le contact, actes limitant lecontact, actes agonistiques, actes de dominance et actes sans signification évidente. Une légèremodification, concernant les comportements d’élévation, a été apportée à cette classification. Le135

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lcomportement d’élévation a toujours été classé dans la catégorie « actes de dominance ». Sur laFigure 3.18, on distingue un individu de l’espèce Phoetalia pallida exécutant le comportementd’élévation. Or, cet individu était seul dans une boîte avec une feuille. Le comportementd’élévation était effectué uniquement lorsque la feuille était placée sur l’individu. Il est doncdifficile d’y voir l’exécution d’un comportement de dominance. Ceci montre la difficultéd’interprétation des comportements. Dans cette étude, ce comportement a été placé dans lacatégorie « actes limitant l’interaction », catégorie qui semble mieux lui correspondre d’aprèsdiverses observations (observations personnelles et Deleporte comm. pers.) La définition desactes comportementaux (Tableau III.6) est tirée des travaux de Bell et al. (1979) et van Baarenet al. (2003a). Le comportement « élévation puis abaissement » (HB) n’est pas l’équivalentdu comportement de trémulation défini par Bell et al. (1979) mais un déplacement verticalbeaucoup plus lent. Durant le comportement « d’inclinaison du corps » (lambda), l’individuprésente son dos incliné à son partenaire en étendant les pattes du côté opposé à celui en contactavec le partenaire. « L’éloignement » (E) et la « fuite » (F) marquent la fin d’une interaction,contrairement aux comportements de « recul » (Rc) ou de « détour » (D) qui ne correspondentjamais à un départ total de l’individu mais juste à un petit mouvement de celui-ci.Figure 3.18 : Phoetalia pallida en position de repos (à gauche) et exécutant le comportement d’élévation lorsqu’une feuille est placéesur son dos (à droite).136

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eTableau III.6 : Définition des 24 actes comportementaux observés. Ces actes sont placés au sein de trois catégories différentes.Comportementsstimulant lesinteractionsComportementslimitant lesinteractionsComportementssanssignificationévidenteCodeva verseaeaeaDéplacement vers un partenaireDescription des comportementsContact antennaire avec le corps du partenaireAntennation mutuelles/ L’individu grimpe sur le corps du partenaire avec une patte au moinsCPrCpaCBHHAHBMoSautBBADERcFRetAlambdaINANPrienL’individu glisse son pronotum sous son partenaire et se redressesoudainementCoup de pattePoussée du partenaire avec le pronotumElévation du corps : l’individu se dresse sur ses pattesElévation du corps combinée à des mouvements antennairesRapidement après une élévation, l’individu se rabaisseMorsure du partenaireSaut soudain vers ou sur le partenaireAbaissement : l’individu fléchit sur ses pattesAbaissement combiné à un retrait des antennes sous le corpsDétour : l’individu se détourne de son partenaire (sans déplacementsignificatif du centre de gravité du corps)Eloignement :l’individu s’éloigne de son partenaireRecul : l’individu recule mais reste à proximité du partenaireFuite : l’individu s’éloigne rapidement du partenaireRetrait soudain d’une ou des deux antenne(s)Inclinaison du corps : l’individu présente son dos à son partenaire enétendant ses pattes dans la direction opposéeImmobilisation : l’individu s’immobiliseNettoyage des antennesNettoyage des pattesRien : l’individu ne réalise aucun comportement remarquableVingt-quatre actes comportementaux différents ont été identifiés à partir des séquencescomportementales des différentes espèces étudiées (Tableau III.6). Aucune espèce ne réalisel’intégralité de ces actes comportementaux. Parasphaeria boleiriana est l’espèce présentant lerépertoire comportemental le plus riche (20 actes), alors que Diploptera punctata et Paradictarotunda ont les répertoires les plus pauvres (13 actes). Thanatophyllum akinetum présentequant à elle un répertoire de taille moyenne (17 actes). Cent expériences ont été menées,137

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lcorrespondant à l’observation de 692 séquences comportementales. A ces 100 expériencess’ajoutent les 56 réalisées précédemment (Grandcolas, 1991b). En moyenne, les séquencescomportementales sont composées de 4 à 7 actes comportementaux (Tableau III.7). Certainessont très courtes (2 actes) alors que d’autres peuvent être relativement longues (jusqu’à 25actes). Le test de Kruskal-Wallis, réalisé tel qu’il est implémenté dans Minitab® 14 (Minitab,1996), montre que le nombre moyen d’actes par séquences diffère selon les espèces (Kruskal-Wallis H = 181,81 ; ddl = 12 ; P < 0,001), Schultesia lampyridiformis réalisant des séquencesplus longues que toutes les autres espèces sauf Thanatophyllum akinetum et Eublaberus distanti.Thanatophyllum akinetum réalise des séquences comportementales significativement pluslongues que Diploptera punctata, Gyna capucina et Phoetalia pallida. Quant à Parasphaeriaboleiriana, elle réalise des séquences plus courtes que Schultesia lampyridiformis et Eublaberusdistanti, mais non significativement différentes des 10 autres espèces étudiées. Le détail desrésultats des tests statistiques est fourni dans l’Annexe VII.Tableau III.7 : Caractéristiques des séquences comportementales des différentes espèces étudiées.Thanatophyllum Schultesia Phortioeca Lanxoblatta Parasphaeria PycnoscelusTaille du répertoire 17 19 15 15 20 14Nombre d’actespar séquences(moyenne ±écartype)Fréquence desinteractions(par heure)(moyenne ±écartype)6 ± 2 7 ± 2 6 ± 3 6 ± 2 6 ± 3 6 ± 231 ± 24 65 ± 15 30 ± 15 34 ± 18 63 ± 13 23 ± 10Nauphoeta Eublaberus Blaberus Diploptera Gyna Paradicta PhoetaliaTaille du répertoire 16 19 17 13 17 13 17Nombre d’actespar séquences(moyenne ±écartype)Fréquence desinteractions (parheure) (moyenne± écartype)6 ± 2 7 ± 2 6 ± 2 6 ± 2 5 ± 2 5 ± 2 6 ± 224 ± 12 32 ± 14 35 ± 17 19 ± 1037 ±1227 ± 12 19 ± 6138

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eLes matrices de transition ont été construites à partir des séquences comportementales.D’après ces matrices, Schultesia lampyridiformis et Parasphaeria boleiriana sont les deux espècesles plus actives avec, en moyenne, 65 et 63 interactions par heure. A l’inverse, Diplopterapunctata et Phoetalia pallida sont les deux espèces les moins actives avec en moyenne 19interactions par heure. Le test de Kruskal-Wallis est très fortement significatif (H = 65,97 ;ddl = 12 ; P < 0,001), témoignant d’une différence d’activité entre certaines espèces. Le test decomparaison multiples Q proposé par Dunn (1964) montre que Schultesia lampyridiformis etParasphaeria boleiriana sont les deux espèces responsables de la significativité du test. Schultesialampyridiformis est significativement plus active que les autres espèces sauf Parasphaeriaboleiriana, Gyna capucina et Blaberus discoidalis. De même, Parasphaeria boleiriana est plusactive que les autres espèces mis à part celles citées précédemment, auxquelles s’ajoutentLanxoblatta emarginata et Eublaberus distanti (Annexe VII).D’après les matrices comportementales, certaines transitions n’ont jamais été observées(cellules vides de la matrice), alors que d’autres ont été observées rarement ou fréquemment(cellules remplies par un petit chiffre ou un grand nombre, respectivement). Ces matrices ontété comparées par un test de corrélation multiple : le coefficient de concordance de Kendall(Kendall et Babington-Smith, 1939). Les transitions qui ne sont réalisées par aucune espècen’ont pas été considérées pour le calcul de cette statistique. Le test de corrélation multiplemontre une très forte corrélation entre les différentes matrices de transition (W = 0,46 ; P

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTableau III.8 : Répertoires comportementaux des 13 espèces étudiées. Les répertoires ont été établis à partir des travaux de GautierEspèces / actescomportementauxvaversea eaea s/ CPr CB Cpa H HA HB Saut Mo B BAPycnoscelus surinamensis X X X X X X X XNauphoeta cinerea X X X X X X X XEublaberus distanti X X X X X X X X X XLanxoblatta emarginata X X X X X X X X XPhortioeca nimbata X X X X X X X X XThanatophyllum akinetum X X X X X X X X X XSchultesia lampyridiformis X X X X X X X X X X XParasphaeria boleiriana X X X X X X X X X XBlaberus discoidalis X X X X X X X X XDiploptera punctata X X X X X X XGyna capucina X X X X X X X XParadicta rotunda X X X X X XPhoetalia pallida X X X X X X X X XEspèces / actescomportementaux(1974), Grandcolas (1991b), van Baaren et al. (2002, 2003a, 2003b).lambda I D E F Rc NA NP RetA rienPycnoscelus surinamensis X X X X XNauphoeta cinerea X X X X X X X XEublaberus distanti X X X X X X X X XLanxoblatta emarginata X X X X X XPhortioeca nimbata X X X X X XThanatophyllum akinetum X X X X X X XSchultesia lampyridiformis X X X X X X X XParasphaeria boleiriana X X X X X X X X X XBlaberus discoidalis X X X X X X XDiploptera punctata X X X X X XGyna capucina X X X X X X XParadicta rotunda X X X X X XPhoetalia pallida X X X X X X X Xsont obtenus et le strict consensus apparaît presque totalement irrésolu (Figure 3.19). Seul leclade (Lanxoblatta emarginata - Phortioeca nimbata) s’individualise du reste de la topologie.Ainsi, même si les répertoires sont relativement riches, leur analyse phylogénétique n’est passuffisamment décisive pour obtenir un arbre résolu.140

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eLa matrice phylogénétiquecomportementale, construite à partir desmatrices de transition selon la méthodede l’event-pairing successif (voir II.4.3Apport d’une nouvelle méthodologie pourl’analyse phylogénétique de séquencescomportementales non-stéréotypées), secompose de 1152 caractères (caractèresfréquentiels compris) dont 213 caractèresphylogénétiquement informatifs et de13 taxons. L’analyse phylogénétique deces données comportementales donne unPycnoscelus surinamensisPyNauphoeta cinereaOxEublaberus distantiBlThanatophyllum akinetum ZeSchultesia lampyridiformis ZeParasphaeria boleiriana ZeBlaberus discoidalisBlDiploptera punctata DiGyna capucinaGyParadicta rotundaBlPhoetalia pallidaBlLanxoblatta emarginata ZePhortioeca nimbata ZeFigure 3.19 : Consensus strict des onze arbres les plus parcimonieux(L = 28 pas ; IC = 0,50 ; IR = 0,68) obtenus lors du traitementphylogénétique des répertoires comportementaux.arbre optimal (L = 692, IC = 0, 55 et IR =0,44) représenté sur la Figure 3.20. Ni lamonophylie des Zetoborinae, ni celle desBlaberinae ne sont supportées par cetteanalyse. Cependant, des regroupementsintéressants tels que le clade (Schultesialampyridiformis - Parasphaeria boleiriana)ou (Thanatophyllum akinetum (Lanxoblattaemarginata - Phortioeca nimbata)) sontretrouvés.Les modes et milieux de viePycnoscelus surinamensisBlaberus discoidalisDiploptera punctataPhoetalia pallidaThanatophyllum akinetumLanxoblatta emarginataPhortioeca nimbataParadicta rotundaEublaberus distantiGyna capucinaNauphoeta cinereaSchultesia lampyridiformisParasphaeria boleirianaPyBlDiBlZeZeZeBlBlGyOxZeZedes espèces peuvent influer sur leurcomportement (Kennedy et al., 1996).Figure 3.20 : Topologie optimale obtenue lors du traitement desdonnées comportementales (présence - absence et caractèresfréquentiels) suivant la méthode de l’event-pairing successif (L = 692pas ; IC = 0,55 ; IR = 0,44).141

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lDans ce contexte, on pourrait s’attendre à ce que le signal phylogénétique issu des donnéescomportementales soit plus ou moins « brouillé ». Par le passé, cette réflexion a souvent conduitles auteurs à ne pas inclure les données comportementales dans leurs analyses phylogénétiques(cf. I.1 Co m p o r t e m e n t a n i m a l , s y s t e m at i q u e e t p h y l o g e n i e : h i s t o r i q u e ). Ici, d’après laFigure 3.20, on constate que certains regroupements (e.g., (Eublaberus distanti - Gyna capucina))pourraient effectivement traduire une certaine contrainte environnementale, ces deux espècesvivant dans des troncs creux. Mais d’autres regroupements s’expliquent davantage par uneaffinité phylogénétique comme le clade (Schultesia lampyridiformis - Parasphaeria boleiriana).Les blattes du genre Schultesia vivent dans des nids de Caciques (Roth, 1973a) alors que celles dugenre Parasphaeria creusent des galeries dans le bois mort (Pellens et al., 2002). Ainsi, commetout type de données (cf. analyses moléculaires séparées), les données comportementales sonttrès informatives à certains nœuds de l’arbre mais le sont moins à d’autres.Un seul arbre de 14559 pas (Figure 3.21) a été obtenu suite à l’analyse combinée desdonnées moléculaires, morphologiques et comportementales. Cette topologie soutient lamonophylie des Blaberidae avec Panchlora nivea et le clade (Oxyhaloinae + Diplopterapunctata) formant les deux lignées d’émergence les plus précoces. Cinq des huit sous-famillestestées sont monophylétiques. Ainsi, les Oxyhaloinae, les Zetoborinae (avec Phoetalia pallida),les Blaberinae, les Perisphaeriinae et les Geoscapheinae sont monophylétiques. Par ailleurs,les Panesthiinae forment un groupe paraphylétique par rapport aux Geoscapheinae. Cettetopologie est donc très cohérente avec les définitions existantes des sous-familles. Seuls lesrésultats concernant les Epilamprinae et les Diplopterinae sont en désaccord majeur avec lataxonomie actuelle.Les valeurs de Bremer partitionné ont été calculées pour les trois partitions suivantes :molécules, comportement et morphologie (Tableau III.9). Ces valeurs révèlent que les données142

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eEctobius_sylvestris551822Supella_longipalpaIsoldaia_spDendroblatta_spParcoblatta_uhleriana553554548785251049643119875812Paratemnopteryx_collonianieXestoblatta_cavicolaLoboptera_decipiensBlattella_germanicaPanchlora_niveaDiploptera_punctataGromphadorhina_portentosaNauphoeta_cinereaHenschoutedenia_spPanchlorinaeDiplopterinaeOxyhaloinae5891114Rhabdoblatta_formosanaCalolampra_spEpilamprinaeDiplopterinae2613241528163917111817193201421Parasphaeria_boleirianaPhoetalia_pallidaSchultesia_lampyridiformisThanatophyllum_akinetumZetobora_spPhortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataParadicta_rotundaZetoborinaeBlaberinaeZetoborinae38235025Eublaberus_distantiBlaberus_discoidalisBlaberinae240Monastria_sp1626Archimandrita_tessellata2221Gyna_capucinaGyninae28Epilampra_spEpilamprinae13273293303313332Pycnoscelus_surinamensisLaxta_spTrichoblatta_pygmaeaPseudoglomeris_spSalganea_esakiiPycnoscelinaePerisphaeriinae733434616Caeparia_crenulataPanesthia_cribrataPanesthiinaePanesthiinae35836838373339Miopanesthia_deplanataAncaudellia_shawiMacropanesthia_rhinocerosGeoscapheus_woodwardiGeoscapheinaeFigure 3.21 : Topologie optimale (L = 14559 pas) obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des données moléculaires (sans lesséquences de Thanatophyllum akinetum), morphologiques et comportementales. Cet arbre constitue la topologie de référence. Leschiffres au dessus et en dessous des branches correspondent aux valeurs de Bremer et aux numéros des nœuds, respectivement.143

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lmoléculaires apportent 65% du signal phylogénétique (720/1100*100 = 65). Ceci n’est passurprenant dans la mesure où la partition « molécules » est composée de 8373 caractères, alors queles partitions « comportement » et « morphologie » ne sont formées que de 1152 et 78 caractères,respectivement. Lorsque ces valeurs sont normalisées par le nombre de caractères informatifsde chaque partition, les données comportementales et morphologiques apparaissent alorsnettement plus informatives que les données moléculaires. Les données comportementalessont par exemple les principales responsables de la structuration phylogénétique au sein desZetoborinae (Figure 3.21).Tableau III.9 : Valeurs de Bremer partitionné pour les trois partitions molécules, morphologie, comportement. « ∑ Bremer » est la valeur totale deBremer pour chaque partition et « % » correspond au pourcentage des valeurs de Bremer que chaque partition soutient, normalisé par le nombrede caractères informatifs. Ainsi, pour toute partition i, on a : %i = ((∑ Bremer i/∑ Bremer TOTAL*100)/Ni) où Ni est le nombre de caractèresinformatifs de la partition i.Partitions/nœuds1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21Molécules 0 82 0 0 78 49 98 54 2 25 43 0 26 11 24 25 0 -9 0 0 11Comportement 48 0 48 48 0 0 0 0 48 0 0 51 0 0 0 3 39 18 16 0 0Morphologie 7 0 7 7 0 0 0 0 8 0 0 7 0 0 0 0 0 2 1 3 3Total 55 82 55 55 78 49 98 54 58 25 43 58 26 11 24 28 39 11 17 3 1422 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39∑BremerNi %8 38 5 0 0 14 20 2 2 2 32 6 4 6 7 16 7 32 720 2339 2,7987 0 -2 0 0 -1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 323 213 13,7861 0 2 0 0 0 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 1 1 57 39 13,28716 38 5 0 0 13 21 3 3 3 33 7 4 6 8 16 8 33 1100 2591III.3.3. DiscussionLes observations comportementales réalisées sur 13 espèces de blattes révèlent unecertaine homogénéité. Les matrices de transition de ces espèces sont très significativementcorrélées, montrant que les transitions les plus communes et les plus rares, le sont chez toutesles espèces. De même, les répertoires comportementaux sont relativement proches les uns desautres. On peut noter par exemple qu’un seul acte comportemental (le saut) est autapomorphe144

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a ed’une espèce donnée (Eublaberus distanti). Ce comportement a par ailleurs été observé chez desmâles adultes du genre Blaberus, proche parent du genre Eublaberus. Ainsi, malgré des modesde vie variés, les espèces de blattes étudiées présentent donc de nombreuses ressemblancescomportementales. Quelques différences peuvent tout de même être mentionnées. Nous avonsvu par exemple que Schultesia lampyridiformis, Thanatophyllum akinetum et Eublaberus distantiexécutent des séquences relativement longues par rapport aux autres espèces. Nous avonsvu également que Schultesia lampyridiformis et Parasphaeria boleiriana sont les deux espècesles plus actives de notre échantillon. Mais, par contre, aucune espèce n’est significativementdifférente de toutes les autres espèces, ne serait-ce que pour une seule statistique. Ainsi, lesdifférences observées se placent plutôt dans un continuum comportemental plutôt qu’au seinde catégories discrètes.La monophylie des Zetoborinae et celle des Blaberinae n’ont pas été retrouvées lors del’analyse des données comportementales. Certains clades reflètent certainement une procheparenté comme les clades (Thanatophyllum akinetum(Lanxoblatta emarginata - Phortioeca nimbata)) ou(Schultesia lampyridiformis - Parasphaeria boleiriana).D’autres semblent plutôt traduire un regroupementselon des modes et des milieux de vie semblablescomme les clades (Eublaberus distanti - Gyna capucina)ou (Lanxoblatta emarginata - Phortioeca nimbata).Les blattes du premier clade sont grégaires et viventFigure 3.22 : Tronc creux : habitat typique,observé en Guyane française, dans lequelvivent diverses espèces de Blaberinae dontParadicta rotunda par exemple (photo : FrédéricLegendre).dans des troncs creux (Figure 3.22), alors que celles dusecond clade sont grégaires mais vivent sous l’écorce desarbres. Ces regroupements pourraient donc résulter de145

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lpressions environnementales similaires. La comparaison de la topologie obtenue à partir desdonnées comportementales avec celle obtenue lors de l’analyse combinée peut permettre demettre en évidence des convergences ou des parallélismes potentiels. De ce point de vue, lapertinence de l’utilisation des données comportementales en phylogénie a été questionnée parle passé. Il a été montré à de multiples reprises que les données comportementales n’étaientpas des données particulières mais simplement des données moins traditionnelles que lesdonnées morphologiques ou moléculaires (Wenzel, 1992). Cependant, ce raisonnementconcernait essentiellement les séquences comportementales stéréotypées ou la présence d’actescomportementaux et n’avait jamais été extrapolé aux séquences non-stéréotypées jusqu’àprésent. Intuitivement, les séquences non-stéréotypées semblent trop labiles, trop instables pourconstituer des marqueurs phylogénétiques. Dans cette étude, les données comportementalesprésentent des indices de cohérence et de rétention intermédiaires avec ceux des donnéesmorphologiques et moléculaires (Tableau III.10). Deplus, les valeurs de Bremer partitionné normalisées enfonction du nombre de caractères informatifs montrentque les données comportementales participent demanière importante à l’agencement de l’arbre. Ellessont les principales responsables de la structurationdu clade des Zetoborinae par exemple. Les donnéesTableau III.10 : Indices de cohérence (IC)et de rétention (IR) pour les trois partitionsmorphologie, comportement et moléculesoptimisées sur la topologie de référence (cf.Figure 3.21).Partitions IC IRMorphologie 0,64 0,62Comportement 0,52 0,36Molécules 0,33 0,17comportementales non-stéréotypées ne semblent donc pas particulièrement inadaptées à laréalisation d’analyses phylogénétiques. De plus, l’évolution de ces données peut être inféréesur la topologie de référence.L’analyse phylogénétique combinant le maximum de données résulte dans la topologie laplus cohérente avec les définitions actuelles des sous-familles de Blaberidae. Il s’agit égalementde la topologie la mieux soutenue par les données, ce qui plaide pour l’inclusion d’une quantité146

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eet d’une diversité maximale de données dans les analyses. Ce sera donc la phylogénie deréférence (Figure 3.21) utilisée pour inférer l’évolution des caractères comportementaux.147

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIII.4. Ré v e r s i b i l i t é du co m p o r t e m e n t so c i a l etc o n t r a i n t e ph y l o g é n é t i q u eIII.4.1. Notion de réversibilitéLa notion de réversibilité de l’évolution a longtemps été considérée comme étant unphénomène évolutif inenvisageable. Ce point de vue directionnel a été exprimé par Dollo en1893 et a depuis été élevé au rang de loi de la biologie de l’évolution : la loi de l’irréversibilitéou loi de Dollo (Gould, 1970). Cette loi stipule qu’un organisme ou un organe complexe neretournent jamais exactement à un état précédent. Cependant, il a été montré que la nonréacquisitionde caractères ancestraux complexes pouvaient s’expliquer en terme de probabilitésmathématiques plutôt qu’en terme de loi générale de la biologie évolutive (Gould, 1970). Deplus, divers exemples ont réfuté cette loi de l’irréversibilité (Wcislo et Danforth, 1997 ; Teotónioet Rose, 2000 ; Pagel, 2004 ; Cruickshank et Paterson, 2006 ; …), y compris des exemplesrelatifs à l’évolution du comportement social pour lequel il était auparavant difficilementenvisageable de considérer des retours en arrière synonymes de pertes de caractères clés. Tantet si bien qu’aujourd’hui, un consensus a été atteint et que personne ne considère dorénavantla théorie de Dollo comme une véritable loi évolutive (Gould, 2002). Ainsi, il ne s’agit plus dechercher à mettre en évidence (ou à réfuter) une loi ou une tendance évolutive, mais d’essayerde comprendre quels facteurs sont responsables de ce qui nous apparaît comme une tendanceévolutive (Gould, 2002). Certains auteurs se sont d’ailleurs intéressés à modéliser le coursde l’évolution en intégrant des facteurs passifs (e.g., contraintes) et actifs (i.e. sélectionnés)dans leurs modèles (e.g., Wang, 2001). Les données présentées ici ne se prêtent pas à de tellesméthodes statistiques mais des avancées peuvent être réalisées grâce à l’étude des patronsphylogénétiques.148

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eLa réversibilité du comportement social a été mise en évidence précédemment chezles Zetoborinae (Grandcolas, 1997a). La réversibilité de l’évolution peut être discutée dansla mesure où l’ancêtre du clade ((Blaberinae + Zetoborinae) (Gyninae + Diplopterinae)) estsupposé grégaire (Grandcolas, 1998). Nous préfèrerons donc le terme de transition évolutiveentre un mode de vie (le grégarisme) et un autre (mode de vie solitaire). Il s’agit d’une transitionévolutive particulièrement intéressante puisqu’elle était supposée hautement improbabled’après la théorie gradiste de l’évolution du comportement social. En effet, une telle transitiond’un état jugé complexe vers un état jugé plus simple semblait contre-intuitive d’après cettethéorie. Ces modes de vie étant très différents, on peut s’attendre à ce que la blatte solitaire aitsubi de grands bouleversements comportementaux. Il s’agira de l’hypothèse nulle de ce travailpour étudier l’évolution du comportement social chez les blattes. Une telle hypothèse peut êtretestée en référence au patron phylogénétique reconstruit précédemment.III.4.2. Optimisations des transitions comportementales, autapomorphiesde la blatte solitaireL’analyse statistique des données comportementales ne révèle aucune caractéristiqueparticulière pour l’espèce solitaire de l’étude, à savoir Thanatophyllum akinetum. La taille deson répertoire se situe dans la moyenne (17 actes), comme son activité (environ 30 interactionspar heure) et le nombre d’actes par séquence n’est pas significativement différent de celui deneuf des 12 autres espèces étudiées.L’étude des transitions comportementales permet d’aller plus loin dans l’interprétationdes données. Les caractères comportementaux, tels qu’ils ont été définis par la méthode del’event-pairing successif, ont été optimisés sur la topologie obtenue lors de l’analyse combinanttoutes les données (mis à part les séquences moléculaires de Thanatophyllum akinetum).Ces optimisations ont été réalisées à l’aide du logiciel Winclada (Nixon, 2002) où seules les149

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lsolutions non ambiguës ont été considérées (option « Optimizations / Unambig changesonly »). Ces optimisations montrent que 19 transitions comportementales sont autapomorphesde Thanatophyllum akinetum (Figure 3.23). Cette espèce ne présente ni plus, ni moinsd’autapomorphies comportementales que les autres espèces. Ces autapomorphies concernentaussi bien la présence de certaines transitions comportementales (huit transitions différentes)que l’absence d’autres transitions (trois transitions) et sont listées dans le Tableau III.11. Parmiles huit transitions comportementales autapomorphes réalisées par Thanatophyllum akinetum,sept ont vocation à limiter les interactions entre individus.Tableau III.11 : Liste des transitions comportementale autapomorphiques deThanatophyllum akinetum (optimisations non ambiguës).Transitions effectuéeset autapomorphiquesde ThanatophyllumakinetumTransitions noneffectuées etautapomorphiquesva vers / morsureantennation / coup de pattecoup de patte / antennationélévation et antennation / reculmorsure / fuitedétour / coup de patterecul / se baisse et cache ses antennesrien / se baisse et cache ses antennesantennation / élévationélévation / échappementrecul / échappement150

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eEctobius_sylvestrisSupella_longipalpaIsoldaia_spDendroblatta_spParcoblatta_uhlerianaParatemnopteryx_collonianieXestoblatta_cavicolaLoboptera_decipiensBlattella_germanica004500Panchlora_niveaDiploptera_punctataGromphadorhina_portentosaNauphoeta_cinereaHenschoutedenia_sp000945180641942240101900180019224341000Rhabdoblatta_formosanaCalolampra_spParasphaeria_boleirianaPhoetalia_pallidaSchultesia_lampyridiformisThanatophyllum_akinetumZetobora_spPhortioeca_nimbataLanxoblatta_emarginataParadicta_rotundaEublaberus_distantiBlaberus_discoidalisMonastria_spArchimandrita_tessellataGyna_capucina100Epilampra_spPycnoscelus_surinamensisLaxta_sp0Trichoblatta_pygmaeaPseudoglomeris_spSalganea_esakiiCaeparia_crenulataPanesthia_cribrataPanesthiinaeMiopanesthia_deplanataAncaudellia_shawiMacropanesthia_rhinocerosGeoscapheus_woodwardiFigure 3.23 : Topologie de référence (cf. Figure 3.21) sur laquelle les données comportementales ont été optimisées. Le nombred’autapomorphies comportementales pour chaque espèce peut donc être visualisé sur les branches terminales. Seuls les changementsnon ambigus ont été considérés. Les espèces observées sur le plan comportemental sont figurées en rouge.151

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIII.4.3. Contrainte phylogénétique et évolution vers un mode de viesolitaireDes travaux précédents (Grandcolas, 1991b ; Legendre et al., soumis-a - voir AnnexeIV) ont montré que Thanatophyllum akinetum avait une tolérance moins grande au contact avecdes conspécifiques. Même élevés à des densités élevées depuis leur naissance, les individusde cette espèce évitent en général le contact direct avec leurs partenaires. Cependant, ils nes’espacent pas au maximum de l’espace disponible. Le comportement d’agrégation peuts’expliquer en terme d’interactions entre les individus (Jeanson et al., 2005) et cette absence decontact entre individus pourrait alors résulter de comportements idiosyncrasiques, notammentagressifs, favorisant l’espacement des individus (King, 1973). Toutefois, l’analyse des donnéescomportementales se révèle relativement surprenante de ce point de vue. Le répertoire deThanatophyllum akinetum, l’unique blatte solitaire de l’échantillon à l’étude, n’est pas moinsriche que celui des autres espèces. De même le nombre d’interactions dyadiques et le nombremoyen d’actes par séquences comportementales n’est pas significativement plus faible (ni plusélevé) que ceux exhibés par la grande majorité des autres espèces. Le nombre de transitionscomportementales autapomorphes de cette espèce n’est pas plus élevé (ni plus faible) que pourles autres espèces. Enfin, Thanatophyllum akinetum ne réalise pas plus d’actes agonistiques queles autres espèces. L’hypothèse suggérant que les actes agonistiques sont responsables d’uneréduction des interactions et favorisent un espacement, voire une dispersion des individus,n’est pas corroborée par cette étude. Des travaux précédents avaient déjà échoué à mettre enévidence une telle relation (e.g., Bell et al., 1979 ; Breed et al., 1975 ; Gorton et Gerhardt,1979). Ainsi, l’évolution vers un mode de vie solitaire n’est manifestement pas le fruitd’une différenciation comportementale majeure, mais a probablement évolué à partir d’unrépertoire ancestral commun utilisé de manière légèrement différente. Cependant, quelques152

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a etransitions et actes comportementaux montrent des différences intéressantes. Par exemple, lesinteractions comportementales étaient moins souvent initiées par un acte « d’approche » maisrésultait plus souvent de rencontres fortuites dans la mesure où le nombre total d’interactionsn’était pas moindre pour cette espèce. De même, la majorité des transitions comportementalesautapomorphes de Thanatophyllum akinetum implique une limitation des interactions. Cesautapomorphies sont donc pertinentes vis-à-vis d’un mode de vie solitaire. Il semblerait doncque les blattes de l’espèce Thanatophyllum akinetum ne refusent pas les interactions socialesmais ne les recherchent pas non plus. Lors d’expériences au laboratoire, elles sont capablesd’interagir sans rompre le contact immédiatement. Elles ne s’espacent pas outre mesure maisévitent les contacts trop étroits (Legendre et al., soumis-a - Annexe IV). De ce point de vue,le mode de vie solitaire observé sur le terrain semble s’expliquer simplement par le manqued’attraction intraspécifique : les individus ne recherchent pas de conspécifiques, mis à partpour la reproduction, mais se dispersent lentement, progressivement après leur éclosion(Grandcolas, 1993a). Aucune rencontre entre individus de Thanatophyllum akinetum n’ad’ailleurs été enregistrée avec un protocole de capture - marquage - recapture durant deux moisd’observation continuelle sur le terrain (Grandcolas, 1993a). Ceci suggère que les évènementsd’interactions sont rares dans la nature et que les interactions physiques ne sont pas centralesdans la vie de cette espèce. Les actes comportementaux privilégiant les interactions socialesne sont donc probablement pas exprimés in vivo. Ils ne donnent donc que peu de prise à lasélection naturelle et n’ont probablement pas été contre-sélectionnés. Il s’agirait alors d’uneévolution par inertie ou contrainte phylogénétique, si l’on fait l’hypothèse que le coût de leurmaintien cognitif, sans expression comportementale, est négligeable.153

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIII.5. Co m p o r t e m e n t so c i a l et ex a p t a t i o nIII.5.1. Valeur exaptative du grégarisme dans l’évolution du comportementsocialL’évolution de comportements sociaux plus ou moins intégrés a toujours été comprisedans un contexte néodarwinien. En effet, la réalisation de ces comportements présente unavantage sélectif évident puisqu’ils permettent une utilisation des ressources ou une défense faceaux prédateurs plus efficaces (Hamilton, 1971 ; Alexander, 1974 ; Cocroft, 2001). Il apparaîtdonc légitime que ces comportements puissent être favorisés par la sélection naturelle.Des modes de vie sociaux similaires sont apparus indépendamment dans divers cladesde blattes. Le mode de vie solitaire est connu chez les Blaberidae, chez les Blattellidae ou bienencore chez les Blattidae. De même, le mode de vie subsocial est apparu au moins à deuxreprises chez les Blaberidae (Pellens et al., 2007a) et est connu dans le genre Cryptocercus(Seelinger et Seelinger, 1983 - Polyphagidae ou Cryptocercidae selon les classifications). Ainsi,bien que certaines espèces proches partagent des caractères comportementaux, les relationsphylogénétiques sont souvent insuffisantes pour comprendre et expliquer à elles seules lessimilarités d’organisation sociale observées (Gautier et al., 1988).Dans ce contexte, l’évolution des comportements sociaux chez les blattes a souventété étudiée en regard de théories liées aux ressources naturelles (Grandcolas, 1998). Ainsi,suite au développement de trois cas de figures, Gautier et al. (1988) ont émis l’hypothèse quele développement de groupements était facilité par l’exploitation de ressources abondantesmais dispersées de manière inégales (ressources « patchy » en anglais que nous traduironspar « morcelées ») et par des conditions stables (e.g., grégarisme de Paradicta rotundaobservé dans les troncs creux et dans les grottes). Inversement, des ressources dispersées de154

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a emanière relativement uniforme faciliteraient le développement d’un mode de vie solitaire.Ces hypothèses sont cohérentes avec la théorie émise par Slobodchikoff (1984). Ce derniera supposé que la socialité était plus sujette à se développer notamment lorsque les ressourcesétaient distribuées de manière non uniforme. Cependant, ces hypothèses ont été testées dansun clade de Blaberidae (Grandcolas, 1998) et leur corroboration n’a été que très faible.Grandcolas (1998) a plutôt mis en avant la dimension exaptative du grégarisme pourl’évolution de la socialité en regard d’habitats morcelés. Rappelons qu’exaptation et adaptationse distinguent notamment grâce à un critère historique (Gould et Vrba, 1982 ; Grandcolaset D’Haese, 2003) et peuvent donc être testées à l’aide d’un patron phylogénétique (cf. I.3Sé l e c t i o n n at u r e l l e, a d a p tat i o n , e x a p t a t i o n e t t e n d a n c e s e v o l u t i v e s ). Une adaptationest une apomorphie favorisée par la sélection naturelle alors qu’une exaptation est un caractèreplésiomorphe mais avec un rôle apomorphe maintenu par la sélection naturelle. Le grégarismeest un trait comportemental plésiomorphe pour le clade de Blaberidae étudié par Grandcolas(1998). Ce dernier a postulé un changement de fonction du grégarisme au cours de l’évolution.Le grégarisme aurait été sélectionné pour permettre une défense plus efficace des individusdu groupe (fonction plésiomorphe). Puis le grégarisme aurait pu se révéler avantageux pourla vie dans des habitats restreints comme les troncs creux par exemple. Alors, sa fonctionapomorphe serait liée à la tolérance à la vie dans un habitat confiné et à la diminution des coûtsde dispersion entre îlots de ressources (Grandcolas, 1998). Ce changement de fonction dugrégarisme correspond à la définition d’une exaptation.Dans notre cas d’étude, l’hypothèse nulle d’exaptation implique que les caractèrescomportementaux sont hérités et exprimés dans un nouveau contexte, avec une nouvellefonction. Cela implique également que les autapomorphies comportementales de l’espècesubsociale (i.e. Parasphaeria boleiriana) sont faibles. Si un tel résultat est observé, alorsl’hypothèse d’exaptation est corroborée. Au contraire, si ces autapomorphies sont nombreuses,155

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lalors l’hypothèse d’exaptation est réfutée.III.5.2. Optimisations des transitions comportementales, autapomorphiesde la blatte subsociale et de quelques espèces grégairesǲǲAutapomorphies de Parasphaeria boleirianaL’analyse statistique des données comportementales montre que les blattes subsocialesde l’espèce Parasphaeria boleiriana sont plus actives et ont un répertoire plus riche que lamoyenne. En effet, elles possèdent le répertoire le plus riche de toutes les espèces étudiées (20actes) et ont une activité moyenne de 63 interactions par heure. Seule Schultesia lampyridiformiset sa moyenne de 65 interactions par heure s’est montrée plus active. Par contre, la longueurmoyenne des interactions comportementales n’est pas significativement différente de celles de10 des 12 autres espèces étudiées.Comme pour Thanatophyllum akinetum, les transitions comportementales ont étéoptimisées sur la topologie de référence (Figure 3.23) à l’aide du logiciel Winclada (Nixon,2002). Seules les optimisationsnon ambiguës ont étéTableau III.12 : Liste non exhaustive de transitions comportementalesautapomorphiques de Parasphaeria boleiriana.enregistrées. Parasphaeriaboleiriana se caractérise par sestransitions comportementalesautapomorphes qui s’élèvent aunombre de 64, ce qui correspondau plus grand nombre detransitions autapomorphes pourune espèce. Ces autapomorphiesconcernent essentiellementTransitionseffectuées etautapomorphiquesde Parasphaeriaboleirianava vers / inclinaison du corpsva vers / se baisse et cache ses antennespoussée du pronotum / poussée dupronotumpoussée du pronotum / coup de pattepoussée du pronotum / lambdacoup de patte / poussée du pronotumcoup de patte / lambdaélévation / se baisseélévation / reculélévation / fuitelambda / poussée du pronotumlambda / coup de pattefuite / fuite156

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a ela présence de comportements (seules deux autapomorphies impliquent une absence detransition comportementale) et sont listées dans le Tableau III.12. La majorité de ces transitionsimpliquent une réponse d’évitement (26 cas) ou agressive (12 cas) à une sollicitation par lecongénère.ǲǲAutapomorphies et synapomorphies de Lanxoblatta emarginata et PhortioecanimbataPhortioeca nimbata et Lanxoblatta emarginata sont deux espèces présentant exactement lemême répertoire comportemental. Ce dernier est composé de 15 actes différents. Elles présententun niveau d’activité semblable (30 et 34 interactions par heure, respectivement) et réalisent desinteractions comportementales de longueur moyenne. De plus, elles vivent dans des milieuxde vie très similaires. Phortioeca nimbata vit sous les écorces se soulevant légèrement d’arbresvivants, alors que Lanxoblatta emarginata vit sous lesécorces se soulevant légèrement d’arbres morts (Figure3.24). Enfin, des observations sur le terrain ont montréque ces deux espèces mènent un mode de vie grégaire,les groupements étant constitués quasi-exclusivementde larves (Grandcolas, 1993a). L’optimisation destransitions comportementales en mode « non ambigu »ne révèle aucune synapomorphie pour ces deuxespèces. Par contre, en mode « DELTRAN » (pour« delayed transformation »), l’optimisation montreque 20 transitions constituent des synapomorphies deces espèces. L’examen de ces transitions suggère uneimportance des comportements d’antennation dansFigure 3.24 : Ecorces se soulevant légèrement surun arbre mort : habitat typique, observé en Guyanefrançaise, dans lequel vit Lanxoblatta emarginata(photo : Frédéric Legendre).157

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lleurs interactions (Tableau III.13). Cependant, chacune de ces deux espèces présente égalementquelques transitions autapomorphes non ambiguës (Tableau III.14). Ces autapomorphiesconcernent plutôt des réponses « positives » pour Phortioeca nimbata, et des réponses négativesou dépourvues de signification évidente pour Lanxoblatta emarginata.Tableau III.13 : Liste des transitions effectuées et synapomorphiquesde Lanxoblatta emarginata et Phortioeca nimbata.Tableau III.14 : Liste non exhaustive de transitions autapomorphiquesde Lanxoblatta emarginata et Phortioeca nimbata.antennation mutuelle / élévationva vers / élévationantennation mutuelle / se baisseantennation mutuelle / rienTransitionseffectuées etsynapomorphiquesde Lanxoblattaemarginata etPhortioeca nimbataantennation mutuelle / nettoyagedes antennesmonte sur / antennation mutuelleélévation / antennation mutuelleélévation / rienélévation puis abaissement /antennationse baisse / antennation mutuellese baisse / se baissese baisse / riendétour / reculéloignement / se baisserien / élévationTransitionseffectuées etautapomorphiquesde LanxoblattaemarginataTransitionseffectuées etautapomorphiquesde Phortioecanimbatadétour / élévationéloignement / élévation etantennationrecul / élévation et antennationrecul / se baissenettoyage d’antennes /éloignementélévation / monte surélévation et antennation / vaversse baisse / va verséloignement / se baissenettoyage de pattes / détourǲǲ Autapomorphies des BlaberinaeEublaberus distanti, Blaberus discoidalis et Paradicta rotunda sont trois espèces grégairesvivant dans des troncs creux. Les groupes sont composés d’adultes et de larves. Eublaberusdistanti et Blaberus discoidalis se caractérisent par un répertoire relativement riche (19 et 17actes comportementaux, respectivement) et par une activité moyenne (32 et 35 interactions parheure). Malgré ces similarités, ces deux espèces présentent de nombreuses autapomorphies nonambiguës. Les transitions autapomorphes d’Eublaberus distanti concernent essentiellementdes comportements agressifs (saut, coup de pronotum - CPr -, poussée du pronotum - CB).Blaberus distanti semble moins agressive et se caractérise aussi bien par des réponses visant àlimiter les interactions que des actes liés au maintien des échanges (Tableau III.15).158

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eParadicta rotunda dispose du répertoire le plus pauvre avec Diploptera punctata (13 actes)et présente très peu d’autapomorphies sans tendance nette. Par ailleurs, aucune synapomorphiecommune à ces trois Blaberinae n’a pu être mise en évidence en dépit de leurs milieux de viesemblables.Tableau III.15 : Liste non exhaustive de transitions autapomorphiques de Eublaberus distanti et Blaberus discoidalis.Transitionseffectuées etautapomorphiquesde EublaberusdistantiTransitionseffectuées etautapomorphiquesde Blaberusdiscoidalisantennation / relevé soudain du pronotum (CPr)antennation / sautantennation mutuelle / relevé soudain du pronotumantennation mutuelle / sautmonte sur / poussée du pronotumsaut / baissepoussée du pronotum / poussée du pronotumrelevé soudain du pronotum / reculva vers / inclinaisonantennation / se baisse et cache ses antennesmonte sur / antennation mutuellemonte sur / se baisse et cache ses antennesse baisse / antennation mutuelleinclinaison / va versdétour / reculrecul / antennation mutuelleIII.5.3. DiscussionǲǲInteractions comportementales de Parasphaeria boleiriana et exaptation ducomportement socialParasphaeria boleiriana est l’espèce présentant le plus d’autapomorphies. Or, l’hypothèsed’exaptation du grégarisme impliquait un nombre d’autapomorphies relativement faible parrapport aux autres espèces. Cette hypothèse n’est donc pas validée par l’étude des interactionscomportementales. Il n’y a pas eu récupération de patrons moteurs comme le laissait présagerl’hypothèse d’exaptation. Cependant, Parasphaeria boleiriana est l’espèce possédant le répertoirecomportemental le plus large. Les nombreuses autapomorphies qu’elle possède pourraient159

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lêtre la conséquence de cette richesse comportementale plutôt que l’expression de l’acquisitionde nombreuses idiosyncrasies comportementales par rapport aux autres espèces. Dans cecas, une corrélation entre richesse du répertoire et nombre d’autapomorphies est attendue.Cette corrélation a été testée (Figure 3.25 ; r = 0,476 ; P = 0,05) et sa significativité se révèleambiguë. Il n’est pas possible d’affirmer avec certitude que le fait que Parasphaeria boleirianapossède de nombreuses autapomorphies est lié à la richesse de son répertoire. Par ailleurs,cette espèce se trouve dans un milieu de vie bien particulier puisqu’elle creuse de galeries dansle bois (Pellens et al. 2002). Il s’agit de la seule espèce de l’échantillonnage à habiter un telmilieu. Les autapomorphies observées pourraient par conséquent être dues à des pressionsenvironnementales bien particulières plutôt qu’à l’acquisition d’un mode de vie subsocial.Vivre dans des galeries pourrait générer des contraintes suffisamment fortes pour favoriserdes interactions comportementales idiosyncrasiques. De ce point de vue, il serait intéressantd’étudier des espèces vivant également dans des galeries creusées dans le bois. Panchlora niveapourrait à ce titre constituer une espèce particulièrement intéressante puisque cette espècesemble présenter cette particularité (observations personnelles) et dispose d’une morphologiegénérale (taille et forme) relativement similaire à celle de Parasphaeria boleiriana.Nombre d'autapomorphies(optimisations non ambiguës)7060R 2 = 0,22665040302010012 14 16 18 20 22Taille du répertoire comportementalFigure 3.25 : Graphique représentant le nombre d’autapomorphies comportementales en fonction de la richesse durépertoire comportemental pour les 13 espèces observées. La droite de régression linéaire simple et le coefficient decorrélation sont figurés.160

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eǲǲ Interactions comportementales et influence du milieu de vieLanxoblatta emarginata et Phortioeca nimbata possèdent des morphologies (Figure 3.26)et des modes de vie très proches. Elles vivent également dans des milieux très similaires (sousdes écorces). Il n’est donc pas surprenant d’observer que ces deux espèces partagent le mêmerépertoire comportemental. Des transitions impliquant des comportements d’antennation sontégalement partagées par ces deux espèces et pourraient même constituer des synapomorphiescomportementales. Toutefois, quelques autapomorphiessont à signaler et sont cohérentes avec les observationsmenées par van Baaren et al. (2002) qui ont montré quePhortioeca nimbata était « plus grégaire » que Lanxoblattaemarginata.Comme Lanxoblatta emarginata avec Phortioecanimbata, Blaberus discoidalis partage avec Eublaberusdistanti un milieu de vie semblable : les troncs creux. Parcontre, ces deux espèces possèdent, par rapport à l’ensembledes espèces étudiées sur le plan comportemental, unnombre important d’autapomorphies. Il s’agit donc d’uncas de figure différent de celui présenté par LanxoblattaFigure 3.26 : Photos de Lanxoblatta emarginata(en haut) et de Phortioeca nimbata (en bas -photos : Frédéric Legendre).emarginata et Phortioeca nimbata. Gautier et Forasté (1982) ont montré des différencescomportementales entre Blaberus craniifer et Eublaberus distanti lors d’interactions impliquantuniquement des mâles adultes. Ces résultats, combinés aux nôtres, montrent à quel point ilest important d’étudier en détail le comportement et de ne pas se réfugier derrière des classesgrossièrement définies (e.g., grégarisme). De plus, sans nier l’influence que peuvent exercer lesmilieux de vie sur le comportement, leur importance doit être relativisée dans certains cas.161

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIII.6. Di s c u s s i o n gé n é r a l eIII.6.1. Phylogénie des BlaberidaeLa monophylie de la sous-famille des Zetoborinae est un résultat bien soutenu par lesanalyses phylogénétiques réalisées. Cependant, cette monophylie implique le placement dePhoetalia pallida au sein de cette sous-famille. Phoetalia pallida et Schultesia lampyridiformissont deux espèces possédant une morphologie générale très similaire (Figure 3.27). Ce placementphylogénétique ne s’explique donc pas uniquementpar les données moléculaires. Toutefois, le genrePhoetalia était placé auparavant dans la sous-familledes Blaberinae sur la base notamment du caractère« présence d’une couronne d’épines sur le prépuce » (cf.Figure 3.17). Si ce genre appartient effectivement à lasous-famille des Zetoborinae, alors la présence de cecaractère impliquerait un phénomène de parallélisme.Ce caractère semble « complexe » et l’hypothèse d’unparallélisme dans l’apparition d’un tel caractère peutsembler surprenante, même si l’apparence complexed’un caractère n’est pas forcément synonyme demécanismes évolutifs complexes. Par exemple,Figure 3.27 : Photos de Phoetalia pallida (en haut)et de Schultesia lampyridiformis (en bas - photos :Frédéric Legendre).l’obtention à multiples reprises d’un caractère aussicomplexe que les ailes a été démontrée chez les phasmes (Whiting et al., 2003).La monophylie de la sous-famille des Blaberinae est également très fortement soutenue.Sa proche parenté avec les Zetoborinae constitue également un résultat relativement bien162

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a esoutenu. Divers nœuds relativement apicaux sont aussi retrouvés de manière stable. Citonspar exemple, les clades des Oxyhaloinae ou des Geoscapheinae.Les nœuds les plus profonds de l’arbre sont moins stables. Ils correspondentessentiellement à des relations entre sous-familles. La Figure 3.28 montre que ces clades sonten général portés par des branches relativement courtes. Il y a donc un déficit d’information àce niveau de l’arbre correspondant à un manque de données informatives. Cette lacune peutêtre due à une certaine inadéquation des marqueurs utilisés pour documenter ces évènements.Ectobius sylvestrisSupella longipalpaIsoldaia spDendroblatta spParcoblatta uhlerianaParatemnopteryx collonianieXestoblatta cavicolaLoboptera decipiensBlattella germanicaPanchlora niveaDiploptera punctataGromphadorhina portentosaNauphoeta cinereaHenschoutedenia spRhabdoblatta formosanaCalolampra spParasphaeria boleirianaPhoetalia pallida******Schultesia lampyridiformisThanatophyllum akinetumZetobora spLanxoblatta emarginataPhortioeca nimbataParadicta rotundaMonastria spArchimandrita tessellataEublaberus distantiBlaberus discoidalisGyna capucinaEpilampra spPycnoscelus surinamensisLaxta spTrichoblatta pygmaeaPseudoglomeris spSalganea esakiiCaeparia crenulataPanesthiacribrataPanesthiinaeMiopanesthia deplanata10Ancaudellia shawiMacropanesthia rhinocerosGeoscapheus woodwardiFigure 3.28 : Topologie de référence (cf. Figure 3.21) présentée sous la forme d’un phylogramme, i.e. avec des longueurs de branchesproportionnelles au nombre de changements. Les branches les plus profondes marquées d’une étoile rouge semblent relativementcourtes.163

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lUn phénomène de radiation pourrait constituer une seconde hypothèse responsable de ceslongueurs de branches courtes. Ce phénomène implique une diversification rapide deslignées. La probabilité d’observer des caractères soutenant les différents clades est d’autantplus faible que la diversification est rapide. Avant d’étudier plus en détail cette hypothèse, ilserait judicieux dans un premier temps de compléter le jeu de données. Les clades les mieuxsoutenus et les plus stables correspondent majoritairement aux clades les mieux représentésen terme d’échantillonnage taxonomique. De plus, à l’extérieur de notre groupe internerestreint, beaucoup de caractères morphologiques n’ont pu être documentés. Améliorerl’échantillonnage taxonomique et de caractères constitue un premier pas pour tendre vers unestabilité des relations phylogénétiques au sein des Blaberidae.III.6.2. Données comportementales et phylogénieEn dépit de morphologies, de modes et de milieux de vie très différents, les espècesde blattes étudiées manifestent une grande homogénéité de comportement. Il s’agit d’unrésultat important et relativement inattendu. Le traitement phylogénétique de ces donnéescomportementales soulève quelques points intéressants.Les données comportementales ne semblent pas plus labiles que les données traditionnelles.En effet, les indices de cohérence et de rétention des données comportementales ne sont pasplus faibles que les indices des données moléculaires dans notre cas. Ce constat a été réalisé àplusieurs reprises ces dernières années (e.g., McLennan et al., 1988 ; Wenzel, 1992 ; de Queirozet Wimberger, 1993 ; Proctor, 1996 ; Cap et al., 2002) pour des comportements stéréotypéesou des répertoires comportementaux. Par contre il n’avait jamais été établi pour des donnéescomportementales non-stéréotypées. Un tel résultat suggère donc que les comportementsnon-stéréotypés sont également informatifs sur le plan phylogénétique et sont héritables.Ces conclusions offrent des perspectives intéressantes pour l’étude de l’évolution164

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a edu comportement, dans la mesure où les comportements non-stéréotypés représentent lamajorité des activités comportementales de nombreuses espèces. Citons par exemple, lesactivités de fourragement, d’interactions sociales ou bien encore de jeux (McFarland, 1993).Depuis longtemps, ces comportements stéréotypés étaient généralement considérés commemoins spéci-spécifiques et donc pas vraiment adéquats pour des études comparatives (e.g.,Hinde et Tinbergen, 1958). Par contre, ils sont fréquemment analysés et classés lors d’étudespsychologiques ou sociologiques intraspécifiques (Abbott, 1995 ; Abbott et Tsay, 2000 ;Schlich, 2001 ; Elzinga, 2003 ; Van der Aalst, 2003 ; Hay et al., 2004).Enfin, l’observation la plus précise possible des interactions comportementales permetla réalisation d’hypothèses d’homologie fines. Alors, ces caractères comportementaux peuventêtre « suivis » sur des patrons phylogénétiques et l’évolution du comportement peut êtreinférée.III.6.3. Evolution du comportement socialL’étude de l’évolution du comportement social au sein des Zetoborinae et des Blaberinaea révélé plusieurs résultats intéressants.Tout d’abord, l’hypothèse d’exaptation du grégarisme en regard de l’évolution de lasubsocialité n’est pas corroborée, Parasphaeria boleiriana se caractérisant par de nombreusesautapomorphies comportementales. Cependant, dans la mesure où Parasphaeria boleirianaest la seule espèce de notre échantillonnage à vivre et creuser des galeries dans le bois, lesautapomorphies qu’elle présente pourraient également refléter des pressions environnementales.A ce titre, l’observation des interactions comportementales de Panchlora nivea pourrait apporterde précieuses informations, car les larves saproxyliques de cette espèce sont très ressemblantesà celles de Parasphaeria (Pellens, comm. pers.)Ensuite, l’hypothèse adaptative supposant de grands bouleversements comportementaux165

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a llors de la transition du mode de vie grégaire vers le mode de vie solitaire est rejetée au profit d’unehypothèse de contrainte phylogénétique. Les blattes de l’espèce Thanatophyllum akinetum ne secaractérisent pas par un répertoire comportemental particulier, ni par des interactions socialesidiosyncrasiques par rapport aux autres espèces étudiées. Toutefois quelques autapomorphiescaractéristiques (e.g., va vers / morsure, antennation / coup de patte) apparaissent pertinentesen regard du mode de vie solitaire. L’étude d’espèces de blattes solitaires supplémentairespermettrait de confirmer ou non ce résultat. Dans ce contexte, des espèces d’Epilamprinaesolitaires pourraient être intéressantes à étudier. Beaucoup d’espèces d’Epilamprinae sontsolitaires, ce qui laisse ouverte l’hypothèse d’un mode de vie relativement ancien voire ancestraldans ce clade, contrairement au cas de Thanatophyllum akinetum. Si les blattes solitaires demanière plésiomorphe montraient des interactions comportementales bien différentes decelles des espèces proches grégaires, alors l’hypothèse de contrainte phylogénétique concernantThanatophyllum akinetum s’en trouverait renforcée.Ainsi, des contraintes phylogénétiques sont potentiellement responsables, en partie, del’évolution du comportement social chez les Zetoborinae. Elles se combinent certainementà des forces évolutives plus « traditionnelles » comme les pressions de prédation. Parmi lesprédateurs les plus redoutables pour les blattes figurent les fourmis légionnaires (Figure 3.29).Ces fourmis se déplacent en nappe de plusieurs dizaines ou centaines de milliers d’individus etexercent une très forte pression de prédation. Dans ce contexte, il n’est pas surprenant d’observerque les espèces de blattes rencontrées dans la litière en Guyane française mènent toutes unmode de vie solitaire (observations personnelles). En parallèle, cette pression de prédation adû influer sur l’évolution des comportements anti-prédateurs comme le suggère l’efficacité ducomportement de posture d’immobilisation de Thanatophyllum akinetum face à ces prédateurs(Grandcolas, 1991b). L’étude des comportements anti-prédateurs pourrait donc apporter desinformations importantes pour la compréhension de l’évolution du comportement social chez166

III. Réversibilité, c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l at t e s z e t o b o r i n a eles blattes (Grandcolas, 1998).Figure 3.29 : « Bivouac » de fourmis légionnaires (genre Eciton) observé en Guyane française (photos : Frédéric Legendre).Les résultats des observations comportementales ont montré une certaine universalitédes comportements agressifs. La majorité des espèces grégaires, l’espèce solitaire et l’espècesubsociale observées dans ce travail montrent toutes des niveaux d’agressivité relativementcomparables et élevés. Alors, l’agressivité serait une caractéristique plésiomorphe et l’originedes comportements sociaux résiderait plutôt dans l’évolution de comportements de sollicitationet de tolérance. Jusqu’à présent, beaucoup d’études comportementales ont porté sur lescomportements d’agressivité (e.g., Gautier et Forasté, 1982, van Baaren et al., 2007) notammentpour étudier l’instauration de hiérarchie de dominance. Si l’agressivité est effectivement unecaractéristique plésiomorphe, alors il serait plus intéressant d’étudier les comportements de167

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lsollicitation et de tolérance. Dans cette optique, il serait intéressant d’étudier le rôle de lacommunication chez les larves grégaires afin d’essayer de comprendre l’information échangéeentre les individus. Y a-t-il par exemple une reconnaissance entre individus d’un mêmegroupe ? Une telle reconnaissance pourrait être pertinente dans le maintien d’agrégats stables(Wileyto et al., 1984 ; Rivault et Cloarec, 1998 ; Ame et al., 2004). L’observation d’interactionscomportementales interspécifiques pourrait apporter dans un premier temps des informationssur une éventuelle reconnaissance spécifique. L’information transmise pourrait aussi jouerun rôle important dans un contexte anti-prédateur. En effet, il a été montré que les larves del’espèce Phortioeca nimbata avaient des comportements de fuite coordonnés, s’échappant plusloin lorsqu’elles étaient étroitement regroupées (Grandcolas, 1991b).168

CHAPITRE IVEv o l u t i o n d e s c a s t e sc h e z d e s In s e c t e se u s o c i a u x : l e s t e r m i t e sI will not here enter on these several cases, butwill confine myself to one special difficulty,which at first appeared to me insuperable, andactually fatal to my whole theory. I alludeto the neuters or sterile females in insectcommunities.Dar w i n (1859)

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sLe passage vers la subsocialité constitue un évènement majeur au cours del’évolution puisqu’il implique une notion de soin : un individu s’occupe d’unindividu autre que lui-même. Cependant, lorsqu’un parent s’occupe de sesjeunes, il favorise leur survie et donc augmente sa propre fitness. On peut alors comprendrequ’un tel comportement puisse être favorisé par la sélection naturelle. Par contre, dans lessociétés de termites, on observe des individus, les ouvriers, s’occupant de larves qui ne sontpas leurs descendants mais, souvent, leurs frères et soeurs. Parfois même, ces ouvriers nese reproduisent pas. Ils s’occupent donc d’individus certes apparentés mais réalisent ceciau détriment de leur propre reproduction. L’apparition de ces castes stériles implique doncl’évolution de comportements altruistes. L’évolution de ces castes chez les termites a toujoursété replacée dans un modèle de spécialisation vis-à-vis de l’environnement. Ce modèle seratesté dans ce chapitre visant à étudier la troisième des transitions évolutives auxquelles cetravail s’est intéressé.171

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIV.1. In t r o d u c t i o n et pr o b l é m at i q u e sLa majorité des Insectes eusociaux sont haplodiploïdes (e.g., abeilles) ouparthénogénétiques (e.g., pucerons). Ainsi, les termites font partie des rares Insectes diploïdeseusociaux (avec le Coléoptère Austroplatypus incompertus, Kent et Simpson, 1992), c’est-àdirepour lesquels l’hypothèse d’Hamilton (1964) basée sur le degré d’apparentement entreindividus ne peut être invoquée. Diverses hypothèses ont été avancées pour tenter d’expliquerl’existence de castes chez ces Insectes (cf. I.4. Th é o r i e s d e l a s o c i a l i t é e t n i v e a u x d es é l e c t i o n), mais aucune ne s’est avérée pleinement satisfaisante. Ceci pourrait être dû au faitque l’évolution de ces castes résulte de l’influence conjointe de différents facteurs ou bien quel’approche habituelle de l’évolution du comportement social chez ces Insectes est inadéquate.ABCFigure 4.1 : Têtes de soldats de trois genres de Termitidae. A : Discuspiditermes santschii, B : Armitermes minimus, C : Nasutitermesglobiceps. Les flèches blanches montrent l’emplacement de la fontanelle (modifié d’après Grimaldi et Engel, 2005).Alors que l’hypothèse d’une origine unique de la caste des soldats chez les termites esttrès fortement soutenue, l’origine de la caste des ouvriers est plus controversée. Ainsi, tous lestermites disposent d’une caste de soldats, à l’exception d’un clade de Termitidae (le groupeAnoplotermes). Malgré leur diversité morphologique (Figure 4.1), tous ces soldats passent par172

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sun même stade de développement : le stade pré-soldat, également appelé « soldat blanc » (Miuraet Matsumoto, 2000). Cette similitude dans les schémas de développement et son occurrencequasi-universelle au sein des termites plaident pour une origine unique. La situation pour lacaste des ouvriers est beaucoup moins simple et deux scénarios principaux ont été proposésquant à son évolution. Le premier suppose une origine unique de la caste des ouvriers (Watsonet Sewell, 1985), alors que le second plaide pour des origines multiples, convergentes de cettecaste (Noirot, 1985a,b).Afin de pouvoir confronter ces deux hypothèses, il est nécessaire de posséder unephylogénie fiable du groupe et une définition claire des castes étudiées. Reconstruire unetelle phylogénie, à partir de divers marqueurs moléculaires et d’un large échantillonnagetaxonomique, constitue donc le premier objectif de ce travail. La topologie sera utilisée dansun second temps pour étudier l’évolution controversée de la caste des ouvriers.En parallèle, Noirot (1985b) et Watson et Sewell (1985) ont développé deux théoriesopposées sur l’évolution du polymorphisme chez les termites. De manière résumée, le premiera postulé l’existence d’un polymorphisme ancestral aux termites, alors que les seconds ontsupposé une apparition dérivée de ce polymorphisme dans ce groupe. Après avoir affiné laméthodologie associée à l’étude de l’évolution des castes, ces deux théories seront égalementtestées.173

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIV.2. Ph y l o g é n i e de s te r m i t e sIV.2.1. Historique de la classification des termitesLes termites sont des Insectes eusociaux qui présentent des castes et des comportementsde construction et de fourragement variés. Cependant l’évolution de ces caractéristiques resteencore mal connue par comparaison avec d’autres groupes eusociaux. Ceci est lié au fait quepeu d’auteurs se sont intéressés à la phylogénie entière des termites (Eggleton, 2001), limitantles études macroévolutives de ces Insectes.Bien avant les développements phylogénétiques, les fondements de la taxonomie destermites ont été posés par Holmgren au début du XX ème siècle (1909, 1911, 1912). Suite à destravaux ultérieurs (Grassé, 1949 ; Emerson, 1965), sept familles ont été définies au sein destermites, ce qui constitue la classification la plus largement acceptée à l’heure actuelle. Lesfamilles Mastotermitidae, Kalotermitidae, Hodotermitidae, Termopsidae, Rhinotermitidae etSerritermitidae (termites dits « inférieurs ») sont composées d’espèces de termites présentant desflagellés intestinaux, alors que les Termitidae (termites dits « supérieurs ») en sont dépourvus(Krishna et Weesner, 1969, 1970). Les premières hypothèses phylogénétiques ont été proposéessans recours à une méthodologie explicite et étaient donc essentiellement intuitives (Ahmad,1950 ; Krishna, 1970 ; Emerson et Krishna, 1975). Toutefois, elles ont servi de référence àbon nombre d’hypothèses évolutives chez les termites pendant plusieurs décennies (Grassé etNoirot, 1959 ; Weidner, 1966 ; Krishna et Weesner, 1970 ; Grassé, 1986 ; Noirot, 1992).Plus récemment, quelques études se sont attachées à l’étude de la phylogénie des termitesen utilisant des méthodes explicites à partir de caractères morphologiques (Donovan et al., 2000)ou moléculaires (Kambhampati et al., 1996 ; Kambhampati et Eggleton, 2000 ; Thompson etal., 2000). La plupart de ces analyses incluaient des représentants des différentes familles de174

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e stermites mais proposaient des topologies différentes (Figure 4.2). De plus, mis à part l’étudemorphologique de Donovan et al. (2000), ces études étaient principalement exploratoirespuisqu’elles ne comprenaient qu’une ou deux portions de gènes et moins de 20 taxons.Quelques études récentes se sont concentrées sur la reconstruction phylogénétique de famillesde termites telles que les Rhinotermitidae ou les Termitidae (Miura et al., 1998 ; Noirot, 2001 ;Aanen et al., 2002 ; Bitsch et Noirot, 2002 ; Austin et al., 2004 ; Lo et al., 2004 ; Ohkuma etal., 2004 ; Aanen et Eggleton, 2005), mais elles n’étaient pas destinées à résoudre de manièrerobuste les relations phylogénétiques au sein de l’intégralité du clade des termites. Ainsi, misà part la monophylie de certaines familles (Kalotermitidae, Hodotermitidae, Termitidae) et laproche parenté des Rhinotermitidae avec les Termitidae, aucun consensus sur la phylogénie destermites n’a été trouvé (Kambhampati et Eggleton, 2000). Ceci est particulièrement importanten ce qui concerne les espèces de termites possédant des flagellés intestinaux (notamment lesHodotermitidae, Kalotermitidae, Mastotermitidae et Termopsidae) puisqu’elles sont censéesmontrer les premières étapes de la diversité comportementales des termites.Ahmad, 1950 - Krishna, 1970MastotermitidaeKalotermitidaeHodotermitidaeRhinotermitidaeSerritermitidaeTermitidae139 genres, mandibulesEmerson and Krishna, 1975 Kambhampati et al., 1996MastotermitidaeMastotermitidaeHodotermitidaeTermopsidaeKalotermitidaeKalotermitidaeRhinotermitidaeRhinotermitidaeSerritermitidaeTermitidaeTermitidae10 espèces, 16S(~ 420 pb)Donovan et al., 2000MastotermitidaeHodotermitidaeTermopsidaeKalotermitidaeSerritermitidaeRhinotermitidaeTermitidae49 espèces, 196 caractèresKambhampati and Eggleton, 2000MastotermitidaeHodotermitidaeKalotermitidaeTermopsidaeSerritermitidaeRhinotermitidaeTermitidae20 espèces, ND5(~ 420 pb)Thompson et al., 2000MastotermitidaeTermopsidaeHodotermitidaeKalotermitidaeSerritermitidaeRhinotermitidaeTermitidae12 espèces, 16S et COII(~ 1350 pb)Figure 4.2 : Principales hypothèses de relations phylogénétiques au sein des termites. Dans les deux premières hypothèses, la familleHodotermitidae inclut les Termopsidae. Les relations phylogénétiques soulevant le plus d’incertitudes ont été colorées.175

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIV.2.2. Matériels et Méthodesǲǲ EchantillonnageL’échantillon taxonomique du groupe interne est composé de 40 espèces, et autant degenres, appartenant aux sept familles de termites reconnues actuellement (Tableau IV.1). Cesespèces sont réparties de la manière suivante : deux Hodotermitidae (sur trois genres connus,i.e. 67% des genres connus sont inclus dans cette étude), neuf Kalotermitidae (sur 21 genres,i.e. 43%), un Mastotermitidae (sur un genre, i.e. 100%), sept Rhinotermitidae représentantcinq des sept sous-familles du groupe (sur 13 genres, i.e. 54%), un Serritermitidae (sur deuxgenres, i.e. 50%), 15 Termitidae (sur 241 genres, i.e. 6%) et cinq Termopsidae représentant lestrois sous-familles (sur cinq genres, i.e. 100%).De récentes études moléculaires et morphologiques (e.g., Lo et al., 2000 ; Klass et Meier,2006) ont inféré une étroite parenté entre les termites et les blattes du genre Cryptocercus. Cestravaux sont en contradiction avec de précédentes études morphologiques et peptidiques(Grandcolas, 1996 ; Gäde et al., 1997) qui soutiennent une position du genre Cryptocercusnichée au sein des blattes. Par ailleurs, nous avons vu que les relations au sein des Dictyoptèresétaient elles aussi controversées. Ainsi, pour ne pas contraindre l’analyse en faveur de telle outelle autre hypothèse, 14 espèces ont été sélectionnées à partir d’études précédentes (Grandcolas,1996 ; Pellens et al., 2002 ; Svenson et Whiting, 2004) pour constituer le groupe externe : 10blattes, trois mantes et un Orthoptère (Tableau IV.1). L’Orthoptère Locusta migratoria estutilisé comme le taxon extérieur sur lequel l’arbre sera enraciné.Sept marqueurs moléculaires (12S, 16S, 18S, 28S, COI, COII, Cytb) ont été retenuspour réaliser l’analyse phylogénétique des Isoptères. Ces marqueurs ont été sélectionnésen fonction de leurs propriétés diverses laissant espérer une complémentarité dans le signal176

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sphylogénétique qu’ils portent. Les séquences nucléotidiques ont été obtenues en suivant lesprotocoles expérimentaux décrits dans le chapitre II (sous-partie Obtention des caractèresmoléculaires). Le Tableau IV.1 récapitule la liste des espèces intégrées dans cette étude et lesmarqueurs moléculaires obtenus.Tableau IV.1 : Tableau récapitulatif des espèces de termites et du groupe externe intégrées dans cette étude, et des différents gènesobtenus pour chaque taxon (en vert).Espèces Familles Sous-familles 12S 16S 18S 28S COI COII CytbLocusta migratoria Acrididae OedipodinaeMetilia brunnerii Hymenopodidae AcromantinaePseudocreobotra occellata Hymenopodidae HymenopodinaeMantoida schraderiMantoididaeCalolampra sp Blaberidae DiplopterinaeEpilampra sp Blaberidae EpilamprinaeParasphaeria boleiriana Blaberidae ZetoborinaeBlattella germanica Blattellidae BlattellinaeBlatta orientalis Blattidae BlattinaePelmatosilpha guyanae Blattidae PolyzosterinaeCryptocercus sp Cryptocercidae CryptocercinaeGenre non identifié Nocticolidae NocticolinaeTherea petiveriana Polyphagidae PolyphaginaeSupella longipalpa Pseudophyllodromiinae PseudophyllodromiidaeHodotermes mossambicus Hodotermitidae HodotermitinaeMicrohodotermes viator Hodotermitidae HodotermitinaeCalcaritermes temnocephalus Kalotermitidae KalotermitinaeComatermes perfectus Kalotermitidae KalotermitinaeCryptotermes brevis Kalotermitidae KalotermitinaeIncisitermes tabogae Kalotermitidae KalotermitinaeKalotermes flavicollis Kalotermitidae KalotermitinaeNeotermes holmgreni Kalotermitidae KalotermitinaePostelectrotermes howa Kalotermitidae KalotermitinaeProcryptotermes leewardensis Kalotermitidae KalotermitinaeBifiditermes improbus Kalotermitidae KalotermitinaeMastotermes darwiniensis MastotermitidaeCoptotermes lacteus Rhinotermitidae CoptotermitinaeHeterotermes vagus Rhinotermitidae HeterotermitinaeProrhinotermes canalifrons Rhinotermitidae ProrhinotermitinaeReticulitermes santonensis Rhinotermitidae HeterotermitinaeRhinotermes marginalis Rhinotermitidae Rhinotermitinae177

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTableau IV.1 (suite)Espèces Familles Sous-familles 12S 16S 18S 28S COI COII CytbSchedorhinotermes sp Rhinotermitidae RhinotermitinaeTermitogeton sp Rhinotermitidae TermitogetoninaeSerritermes serriferSerritermitidaeMacrotermes subhyalinus Termitidae MacrotermitinaeOdontotermes hainanensis Termitidae MacrotermitinaePseudacanthotermes spiniger Termitidae MacrotermitinaeSphaerotermes sphaerothorax Termitidae MacrotermitinaeConstrictotermes cyphergaster Termitidae NasutitermitinaeCornitermes cumulans Termitidae NasutitermitinaeDiwaitermes kanehirae Termitidae NasutitermitinaeNasutitermes voeltzkowi Termitidae NasutitermitinaeProcornitermes araujoi Termitidae NasutitermitinaeSyntermes grandis Termitidae NasutitermitinaeVelocitermes sp Termitidae NasutitermitinaeCubitermes sp Termitidae TermitinaeInquilinitermes sp Termitidae TermitinaeMicrocerotermes sp Termitidae TermitinaeTermes hispaniolae Termitidae TermitinaeArchotermopsis wroughtoni Termopsidae TermopsinaeHodotermopsis sjostedti Termopsidae TermopsinaePorotermes sp Termopsidae PorotermitinaeZootermopsis nevadensis Termopsidae TermopsinaeStolotermes brunneicornis Termopsidae Stolotermitinaeǲǲ Méthodes phylogénétiquesLes analyses phylogénétiques ont été réalisées en utilisant l’optimisation directe(Wheeler, 1996) telle qu’elle est implémentée dans les programmes POY 3.0.11 et POY 4(Giribet, 2001 ; Wheeler et al., 2003) pour les analyses combinées et séparées, respectivement.Les analyses séparées ont été réalisées sur divers postes informatiques individuels et diversesversions de POY 4 ont été utilisées, ce dernier étant en cours de développement. Cependant,l’utilisation de diverses versions n’a engendré aucun biais dans les résultats des analyses. Lastratégie de recherche pour chaque analyse séparée a consisté à construire 100 arbres de Wagnersur lesquels du réarrangement de branches (TBR) a été effectué. Les 100 arbres ainsi obtenus178

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sétaient alors soumis à l’algorithme de « tree fusing ». Quatre jeux de paramètres différents (111,211, 221 et 421) ont été utilisés pour chaque marqueur afin d’évaluer la stabilité des analysesséparées. Les marqueurs codants pour des protéines ont été analysés avec le logiciel TNT(Goloboff et al., 2003). Là encore, 100 réplications ont été effectuées avec du réarrangement debranches (TBR) et couplées aux algorithmes de « tree fusing » et de « ratchet ». Les commandessont fournies en Annexe VI sachant que les principales commandes utilisées dans POY étaientles suivantes :‘read (“fichiers_de_données”)transform (tcm:(1,1))build (all, 100)swap (all)fuse (iterations : 300, swap (all))select ()’Les analyses combinées ont été menées en parallèle sur un cluster de la Brigham YoungUniversity (Dell 1855 Blade Cluster, 1260 Pentium EM64T Xeon processors @ 3,6 GHz,610 compute nodes, 2520 GB de mémoire totale). Les marqueurs codants pour des protéines(Cytochrome Oxydase sous-unités I et II et Cytochrome b) ont été alignés en fonction du cadrede lecture des codons à l’aide du programme Sequencher 4.0 (Genecodes, 1999) et traités en tantque données préalignées dans POY (option « prealigned »). Les séquences de la grande sousunitéribosomale nucléaire (28S) ont été partitionnées en quatre fragments (approximativementles régions A, B, C et DEF) correspondant aux quatre régions séquencées séparément et nonchevauchantes. Toutes les séquences ribosomales (12S, 16S, 18S et 28S) ont été alignées demanière préliminaire avec Muscle v3.6 (Edgar, 2004), puis les séquences de 16S, de18S, de28SA et de 28SDEF ont été partitionnées en fonction de régions hautement conservées. Cettepratique permet de réduire le temps de traitement des analyses phylogénétiques et évite au179

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a llogiciel de considérer, à tort, des portions de séquences comme homologues en cas de donnéesmanquantes.Les paramètres de l’analyse combinée étaient les suivants :‘-fitchtrees -numslaveprocesses 50 -onan -onannum 1 -parallel -noleading-norandomizeoutgroup -sprmaxtrees 1 -impliedalignment -tbrmaxtrees 1 -maxtrees 5-holdmaxtrees 25 -slop 25 -checkslop 10 -buildspr -buildmaxtrees 2 -replicates 100 -stopat50 -multirandom -treefuse -fuselimit 10 -fusemingroup 5 -fusemaxtrees 50 -ratchetspr 2-ratchettbr 2 -checkslop 10 -repintermediate -terminalsfile taxa.txt -minterminals 10 -time-indices -stats -molecularmatrix 111.txt -seed -1 -phastwincladfile termites111.wcl’Une analyse de sensibilité a été conduite afin de tester la stabilité des conclusionsphylogénétiques en fonction de différents coûts d’évènements d’insertion-délétion et desubstitution. Dix jeux de paramètres (gap : transversion : transition) ont été testés ainsi : 111,222 (avec un coût d’extension des gaps de 1), 211, 221, 421 et 16-41 avec un coût d’extensiondes gaps égal à leur coût d’ouverture et deux fois moins élevé que celui-ci pour ces quatrederniers paramètres (appelés ensuite 211x, 221x, 421x, 16-41x). Les valeurs de Bootstrap pour1000 réplications (Felsenstein, 1985), et celles de Bremer et de Bremer partitionné (Bremer,1988, 1994; Baker et DeSalle, 1997) ont été calculées à l’aide de PAUP 4.0b10 (Swofford, 1998)et TreeRot.v2b (Sorenson, 1999), respectivement. Pour ce faire, l’alignement impliqué fournipar POY a été utilisé. Les paramètres par défaut ont été utilisés dans TreeRot.v2b.Deux analyses additionnelles ont été réalisées à partir d’alignements statiques obtenusvia le logiciel Muscle v3.6 avec les paramètres par défaut. L’analyse bayésienne a été conduiteà l’aide du logiciel MrBayes v3.0b4 (Huelsenbeck et Ronquist, 2001), alors que PHYMLv2.4.4 (Guindon et Gascuel, 2003) a été utilisé pour l’analyse effectuée en maximum devraisemblance. Pour chacune de ces analyses, Modeltest v3-06 (Posada et Crandall, 1998) a été180

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sutilisé pour déterminer le model s’ajustant le mieux aux données. Le modèle GTR (GeneralTime Reversible) avec une proportion de sites invariants et un taux de variation entre sitesdistribué selon une loi gamma (GTR + I + G) s’est révélé être le meilleur modèle parmi lesmodèles étudiés. Pour l’analyse réalisée en maximum de vraisemblance, les valeurs de Bootstrappour 1000 réplications ont été calculées avec PHYML v2.4.4. Dans l’analyse bayésienne, lesparamètres du modèle GTR + I + G ont été estimés indépendamment pour chaque marqueurmoléculaire durant la recherche de la topologie optimale. Les commandes de ces deux analysessont fournies dans l’Annexe VI.IV.2.3. Résultatsǲǲ Analyses séparéesSept marqueurs ont été retenus pour cette étude et 269 séquences ont été générées aucours de ce travail (Tableau IV.2). 61 séquences ont été récupérées sur Genbank ou ont étéaimablement fournies par Gavin Svenson. Chaque taxon dépourvu de données manquantesest donc documenté par environ 7000 paires de bases. Les longueurs moyennes de chaqueséquence ou fragment sont fournies dans le Tableau IV.2, ainsi que les distances moyennesentre séquences. Lorsque ces distances sont normalisées en fonction de la longueur desséquences (Tableau IV.2), nous obtenons une valeur témoignant du degré de conservationde chaque séquence (ou fragment). Sur les 27 fragments définis, les 16 les plus conservéscorrespondent à des portions du 18S ou du 28S. On s’attend donc à ce que ces deux marqueurssoient particulièrement informatifs pour les nœuds les plus profonds de l’arbre. Toutefois il estintéressant de noter que trois des cinq fragments les moins conservés appartiennent au 28S. Demême, 12S et Cytochrome b ont des degrés de conservation équivalents.181

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTableau IV.2 : Liste des marqueurs moléculaires utilisés dans cette étude accompagnés de quelques statistiques élémentaires. La16S18S28Sdistance normalisée correspond à la distance moyenne entre séquences divisée par la longueur moyenne des séquences.MarqueursNombre deséquencesgénéréesNombre deséquencesrécupéréesLongueurmoyenne en bp(min-max)Distancemoyenne(min-max)Distancenormalisée12S 37 9 358 (348-365) 78 (2-135) 0,21816S - 131 (30-33) 4 (0-11) 0,12916S - 2 37 11 257 (235-270) 66 (0-103) 0,25716S - 3 94 (91-100) 13 (0-26) 0,13818S - 184 (83-89) 5 (0-23) 0,06018S - 2 52 (52-52) 0 (0-4) 018S - 3 218 (218-220) 1 (0-12) 0,00518S - 4 509 (507-511) 7 (0-40) 0,01443 1018S - 5 413 (386-460) 28 (0-95) 0,06818S - 6 28 (28-28) 0 (0-1) 018S - 7 490 (486-499) 13 (0-51) 0,02718S - 8 73 (72-73) 1 (0-6) 0,01428SA - 1236 (236-238) 8 (0-24) 0,03428SA - 2 104 (102-107) 13 (0-38) 0,12528SA - 3 19 (18-19) 1 (0-5) 0,05328SA - 4 28 (28-28) 1 (0-4) 0,03628SB 533 (503-584) 213 (60-298) 0,40028SC 369 (342-421) 63 (0-188) 0,17143 1028SDEF - 1 22 (22-23) 2 (0-6) 0,09128SDEF - 2 13 (11-13) 0 (0-5) 028SDEF - 3 782 (771-815) 43 (0-137) 0,05528SDEF - 4 123 (113-156) 27 (0-92) 0,22028SDEF - 5 28 (28-28) 0 (0-1) 028SDEF - 6 20 (18-22) 6 (0-14) 0,3COI 40 71179 (1179-1179)186 (0-285) 0,158COII 39 7 674 (669-675) 168 (0-260) 0,249CYTB 30 7 307 (307-307) 66 (0-95) 0,215TOTAL 269 61 7044Figure 4.3 (ci-contre à droite) : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique du 12S en optimisation directe (paramètres111, L = 1539 pas). La stabilité des clades est illustrée grâce à des diagrammes de stabilité, ou « Navajo Rugs », avec le code suivant: noir = monophylie, gris = paraphylie, blanc = polyphylie. En mauve : Mastotermitidae ; en bleu foncé : Kalotermitidae ; en vert :Hodotermitidae ; en orange : Termopsidae ; en bleu clair : Rhinotermitidae ; en rose : Termitidae.182

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sLocusta_migratoria12S111 211221421Supella_longipalpaTherea_petiverianaBlattella_germanicaEpilampra_sp.Parasphaeria_boleirianaMantoida_schraderiUn arbre optimalde 1539 pas aété obtenu avecles paramètres111 (Figure 4.3).La monophylie destermites est retrouvéeet constitue un résultattrès stable. La position deMastotermes darwiniensis,taxon à divergence la plusprécoce chez les termitesest un résultat parfaitementstable. Hodotermitidaeet Kalotermitidae formentégalement deux groupesmonophylétiques, alors que lesTermopsidae forment un groupepolyphylétique avec ce seul marqueur.Cette polyphylie est due au clade(Archotermopsis - Zootermopsis). Le clade(Rhinotermitidae + Termitidae) est trèsfortement soutenu par l’analyse du 12S. Toutefois,les familles Rhinotermitidae et Termitidae sont toutesdeux polyphylétiques. La position phylogénétique desMacrotermitinae, qui est d’ailleurs très instable, en est laPseudocreobotra_occellataMetilia_brunneriiPelmatosilpha_guyanaeBlatta_orientalisMastotermes_darwiniensisStolotermes_brunneicornisPorotermes_sp.Hodotermopsis_sjoestedtiMicrohodotermes_viatorHodotermes_mossambicusKalotermes_flavicollisNeotermes_holmgreniPostelectrotermes_howaComatermes_perfectusCalcaritermes_temnocephalusIncisitermes_tabogaeProcryptotermes_leewardensisCryptotermes_brevisZootermopsis_nevadensisArchotermopsis_wroughtoniSchedorhinotermes_sp.Rhinotermes_marginalisReticulitermes_santonensisPseudacanthotermes_spinigerMacrotermes_subhyalinusOdontotermes_hainanensisSphaerotermes_sphaerothoraxProrhinotermes_canalifronsHeterotermes_vagusCoptotermes_lacteusCubitermes_sp.Velocitermes_sp.Nasutitermes_voeltzkowiDiwaitermes_kanehiraeTermes_hispaniolaeMicrocerotermes_sp.Inquilinitermes_sp.Procornitermes_araujoiCornitermes_cumulansprincipale responsable. Termitinae et Nasutitermitinae forment un groupe monophylétiqueextrêmement stable. La portion du 12S utilisée se révèle donc extrêmement informative et ce,à des niveaux très différents de l’arbre.183

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l16S111 211221421Un arbre optimalde 1898 pas aété obtenu avecles paramètres111 (Figure 4.4).La monophylie destermites est retrouvéeet constitue unrésultat très stable.Les Kalotermitidaeforment un groupemonophylétique setrouvant en position degroupe-frère d’un cladeformé par les Termopsidaeet les Hodotermitidae. Cerésultat est relativement stablemais les relations au sein desKalotermitidae le sont beaucoupmoins. Le clade (Serritermitidae+ Rhinotermitidae + Termitidae) estégalement fortement soutenu par l’analysedu 16S avec Serritermes en position degroupe-frère du clade (Rhinotermitidae +Termitidae). Les familles Rhinotermitidae etTermitidae sont toutes deux polyphylétiques etprésentent des relations relativement instables avecce seul jeu de données. Comme pour le 12S, mais àun degré moindre, la portion de 16S utilisée soutientà la fois des relations phylogénétiques profondeset d’autres plus apicales (e.g., (Schedorhinotermes- Rhinotermes), (Coptotermes - Heterotermes) ouencore (Termes - Inquilinitermes)).Locusta_migratoriaBlattella_germanicaSupella_longipalpaCryptocercus_sp.Blatta_orientalisPelmatosilpha_guyanaeEpilampra_sp.Parasphaeria_boleirianaCalolampra_sp.Therea_petiverianaNocticolidaePseudocreobotra_occellataMetilia_brunneriiMantoida_schraderiMastotermes_darwiniensisPorotermes_sp.Microhodotermes_viatorZootermopsis_nevadensisArchotermopsis_wroughtoniKalotermes_flavicollisCalcaritermes_temnocephalusNeotermes_holmgreniPostelectrotermes_howaCryptotermes_brevisIncisitermes_tabogaeProcryptotermes_leewardensisBifiditermes_improbusSerritermes_serriferSchedorhinotermes_sp.Rhinotermes_marginalisTermitogeton_sp.Reticulitermes_santonensisNasutitermes_voeltzkowiVelocitermes_sp.Constrictotermes_cyphergasterDiwaitermes_kanehiraeCornitermes_cumulansProcornitermes_araujoiMicrocerotermes_sp.Syntermes_grandisProrhinotermes_canalifronsTermes_hispaniolaeInquilinitermes_sp.Heterotermes_vagusCoptotermes_lacteusMacrotermes_subhyalinusPseudacanthotermes_spinigerOdontotermes_hainanensisFigure 4.4 : Topologie optimale obtenue suite à l’analysecladistique du 16S en optimisation directe (paramètres111, L = 1898 pas). Légende identique à celle présentéesur la Figure 4.3 avec les Serritermitidae en gris.184

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e s18S111 211221 421Un arbre optimal de959 pas a été obtenuavec les paramètres111 (Figure 4.5). Lamonophylie des termitesest retrouvée et constitueun résultat très stable. LesHodotermitidae formentun groupe monophylétiquetrès stable. Les Termopsidaesont paraphylétiques maisle clade (Termopsidae +Hodotermitidae) est retrouvédans les quatre jeux de paramètrestestés. Les Kalotermitidae sontparaphylétiques et les relationsinternes à cette famille sonttrès instables. Deux espèces deTermitidae (Velocitermes sp. etCubitermes sp.) sont nichées ausein des Kalotermitidae et formentun groupe monophylétique très stableavec le Kalotermitidae Cryptotermes brevis.Mis à part les deux espèces de Termitidaeprécédemment citées, la monophylie du cladeformé de Serritermes serrifer, des Rhinotermitidaeet des autres Termitidae constitue un résultat trèsstable. Enfin, contrairement aux deux marqueursprécédents, le 18S ne soutient pas la position deMastotermes darwiniensis comme première lignéedivergente au sein des termites. Comme pour lesmarqueurs précédents, quelques nœuds profondset d’autres apicaux sont fortement soutenus par l’analyse du 18S.Locusta_migratoriaPelmatosilpha_guyanaeBlatta_orientalisTherea_petiverianaMantoida_schraderiPseudocreobotra_occellataMetilia_brunneriiBlattella_germanicaSupella_longipalpaNocticolidaeCalolampra_spParasphaeria_boleirianaEpilampra_spCryptocercus_spMastotermes_darwiniensisStolotermes_brunneicornisPorotermes_spHodotermopsis_sjoestedtiMicrohodotermes_viatorHodotermes_mossambicusZootermopsis_nevadensisArchotermopsis_wroughtoniKalotermes_flavicollisCalcaritermes_temnocephalusPostelectrotermes_howaBifiditermes_improbusProcryptotermes_leewardensisIncisitermes_tabogaeNeotermes_holmgreniComatermes_perfectusVelocitermes_spCubitermes_spCryptotermes_brevisNasutitermes_voeltzkowiDiwaitermes_kanehiraeConstrictotermes_cyphergasterProcornitermes_araujoiSyntermes_grandisCornitermes_cumulansInquilinitermes_spTermes_hispaniolaeTermitogeton_spSerritermes_serriferMicrocerotermes_spProrhinotermes_canalifronsReticulitermes_santonensisHeterotermes_vagusCoptotermes_lacteusSchedorhinotermes_spRhinotermes_marginalisPseudacanthotermes_spinigerOdontotermes_hainanensisMacrotermes_subhyalinusFigure 4.5 : Topologie optimale obtenue suite à l’analysecladistique du 18S en optimisation directe (paramètres111, L = 959 pas). Légende identique à celle présentéesur la Figure 4.3 avec les Serritermitidae en gris.185

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l28S111 211221 421Deux arbresoptimaux de3004 pas, dont lestrict consensus estreprésenté sur la Figure4.6, ont été obtenus avecles paramètres 111. Lamonophylie des termitesforme un résultat trèsstable, tout comme la positionde Mastotermes darwiniensisen tant que première lignéedivergente au sein des termites.La position de groupe-frère destermites occupée par Cryptocercussp. constitue, pour la premièrefois de ces analyses séparées, unrésultat parfaitement stable. Lesmonophylies des Hodotermitidaeet du clade (Hodotermitidae +Termopsidae) sont fortement soutenuespar ce marqueur, les Termopsidaeétant paraphylétiques par rapport auxHodotermitidae. De même, les monophyliesdes Termitidae et du clade (Rhinotermitidae+ Termitidae) sont retrouvées de manière trèsstable, les Rhinotermitidae étant paraphylétiquesen regard des Termitidae. Enfin, la monophylie desKalotermitidae est également retrouvée par cette analyse,mais constitue un résultat légèrement moins stableque les précédents. De même, la position du clade(Hodotermitidae + Termopsidae) en tant queLocusta_migratoriaBlattella_germanicaParasphaeria_boleirianaCalolampra_spEpilampra_spMantoida_schraderiMetilia_brunneriiPseudocreobotra_occellataTherea_petiverianaBlatta_orientalisNocticolidaeSupella_longipalpaPelmatosilpha_guyanaeCryptocercus_spMastotermes_darwiniensisPorotermes_spStolotermes_brunneicornisHodotermes_mossambicusMicrohodotermes_viatorHodotermopsis_sjoestedtiArchotermopsis_wroughtoniZootermopsis_nevadensisKalotermes_flavicollisCalcaritermes_temnocephalusIncisitermes_tabogaeBifiditermes_improbusCryptotermes_brevisPostelectrotermes_howaProcryptotermes_leewardensisComatermes_perfectusNeotermes_holmgreniProrhinotermes_canalifronsTermitogeton_spRhinotermes_marginalisSchedorhinotermes_spReticulitermes_santonensisCoptotermes_lacteusHeterotermes_vagusPseudacanthotermes_spinigerMacrotermes_subhyalinusOdontotermes_hainanensisCubitermes_spMicrocerotermes_spInquilinitermes_spTermes_hispaniolaeDiwaitermes_kanehiraeConstrictotermes_cyphergasterNasutitermes_voeltzkowiSyntermes_grandisCornitermes_cumulansProcornitermes_araujoiVelocitermes_spFigure 4.6 : Consensus strict des deux arbres optimaux(L = 3004 pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du28S en optimisation directe (paramètres 111). Légendeidentique à celle présentée sur la Figure 4.3.seconde lignée divergente des termites est un résultat moyennement stable.186

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sL’étude des séquences codantes a révélé que peu d’évènements d’insertion-délétion (voireaucun) ont façonné l’évolution de ces séquences. Dès lors, et de manière relativement attendue,les analyses en 111 et 211 d’une part, et 221 et 421 d’autre part, ont fourni des résultatsexactement équivalents en terme de topologie. De ce fait, les « Navajo Rugs » dessinés surles figures présentant les résultats des traitements des séquences codant pour les cytochromesoxydases et le cytochrome b ne contiennent que deux cases (paramètres 111 et 221). Représenterles quatre cases nous aurait amené à surestimer la stabilité des résultats. En contrepartie, lastabilité de ces trois analyses ne sera que faiblement évaluée.187

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lCOI111221Deux arbres optimauxde 4638 pas ont été obtenuslors de l’analyse du COI avec lesparamètres 111. Le strict consensusde ces deux arbres est représentésur la Figure 4.7. La monophylie destermites n’est pas retrouvée. Seules lesfamilles Hodotermitidae et Termitidae sontmonophylétiques. Ces résultats sont retrouvésdans les deux jeux de pondération.Locusta_migratoriaCryptocercus_sp.Blatta_orientalisKalotermes_flavicollisPostelectrotermes_howaCalcaritermes_temnocephalusNeotermes_holmgreniMastotermes_darwiniensisPelmatosilpha_guyanaeSupella_longipalpaMetilia_brunneriiMantoida_schraderiPseudocreobotra_occellataCalolampra_sp.Epilampra_sp.Parasphaeria_boleirianaBlattella_germanicaTherea_petiverianaComatermes_perfectusCryptotermes_brevisIncisitermes_tabogaeProcryptotermes_leewardensisPorotermes_sp.Archotermopsis_wroughtoniZootermopsis_nevadensisHodotermes_mossambicusMicrohodotermes_viatorRhinotermes_marginalisSchedorhinotermes_sp.Prorhinotermes_canalifronsReticulitermes_santonensisCoptotermes_lacteusHeterotermes_vagusMacrotermes_subhyalinusSphaerotermes_sphaerothoraxOdontotermes_hainanensisPseudacanthotermes_spinigerSyntermes_grandisInquilinitermes_sp.Termes_hispaniolaeConstrictotermes_cyphergasterVelocitermes_sp.Microcerotermes_sp.Cubitermes_sp.Cornitermes_cumulansDiwaitermes_kanehiraeProcornitermes_araujoiFigure 4.7 : Consensus strict des deux arbres optimaux(L = 4638 pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du COI, lesséquences ayant été alignées a priori de l’analyse (paramètres111). Légende identique à celle présentée sur la Figure 4.3.188

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sCOII111221Quatre arbres optimauxde 3514 pas, dont le strictconsensus est présenté surla Figure 4.8, ont été obtenussuite à l’analyse du COII avec lesparamètres 111. La monophylie destermites est retrouvée dans les deuxjeux de paramètres. Les monophylies desfamilles Hodotermitidae, Kalotermitidaeet Termitidae sont également soutenuespar les deux analyses, comme la monophyliedu clade (Serritermes serrifer + Rhinotermitidae+ Termitidae). La stabilité des trois nœuds lesplus profonds au sein des termites ne semble pas trèsélevée pour ce seul marqueur.Locusta_migratoriaMantoida_schraderiMetilia_brunneriiPseudocreobotra_occellataBlatta_orientalisBlattella_germanicaCryptocercus_spEpilampra_spParasphaeria_boleirianaPelmatosilpha_guyanaeSupella_longipalpaTherea_petiverianaHodotermopsis_sjoestedtiMastotermes_darwiniensisArchotermopsis_wroughtoniZootermopsis_nevadensisHodotermes_mossambicusMicrohodotermes_viatorCalcaritermes_temnocephalusKalotermes_flavicollisIncisitermes_tabogaeCryptotermes_brevisProcryptotermes_leewardensisBifiditermes_improbusComatermes_perfectusNeotermes_holmgreniPostelectrotermes_howaTermitogeton_spSerritermes_serriferProrhinotermes_canalifronsRhinotermes_marginalisSchedorhinotermes_spHeterotermes_vagusCoptotermes_lacteusReticulitermes_santonensisMacrotermes_subhyalinusOdontotermes_hainanensisPseudacanthotermes_spinigerInquilinitermes_spSyntermes_grandisConstrictotermes_cyphergasterNasutitermes_voeltzkowiMicrocerotermes_spCornitermes_cumulansDiwaitermes_kanehiraeProcornitermes_araujoiFigure 4.8 : Consensus strict des quatre arbres optimaux (L = 3514pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du COII, les séquences ayantété alignées a priori de l’analyse (paramètres 111). Légende identiqueà celle présentée sur la Figure 4.3 avec les Serritermitidae en gris.189

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lCytb111221Locusta_migratoriaCryptocercus_spBlatta_orientalisParasphaeria_boleirianaPelmatosilpha_guyanaeSupella_longipalpaTherea_petiverianaNeotermes_holmgreniPostelectrotermes_howaHodotermopsis_sjoestedtiKalotermes_flavicollisMastotermes_darwiniensisCalcaritermes_temnocephalusComatermes_perfectusCryptotermes_brevisIncisitermes_tabogaeBifiditermes_improbusSeize arbres optimaux de1152 pas ont été obtenusavec les paramètres 111. Lestrict consensus de ces 16 arbresest représenté sur la Figure 4.9. Lamonophylie des termites est retrouvée,ainsi qu’avec le second jeu de paramètres.La monophylie des Hodotermitidae etdu clade (Rhinotermitidae + Termitidae)est retrouvée dans chacune des deux analyses.Les Kalotermitidae sont monophylétiques, alorsProcryptotermes_leewardensisArchotermopsis_wroughtoniZootermopsis_nevadensisPorotermes_spStolotermes_brunneicornisHodotermes_mossambicusMicrohodotermes_viatorSchedorhinotermes_spTermitogeton_spProrhinotermes_canalifronsMacrotermes_subhyalinusPseudacanthotermes_spinigerCoptotermes_lacteusOdontotermes_hainanensisConstrictotermes_cyphergasterVelocitermes_spCornitermes_cumulansDiwaitermes_kanehiraeque les Termopsidae, les Rhinotermitidae et lesTermitidae sont polyphylétiques.Inquilinitermes_spTermes_hispaniolaeFigure 4.9 : Consensus strict des seize arbres optimaux (L = 1152pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du cytochrome b, lesséquences ayant été alignées a priori de l’analyse (paramètres 111).Légende identique à celle présentée sur la Figure 4.3.190

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sǲǲ Analyses combinéesUn seul arbre optimal de 17347 pas (IC = 0,28 ; IR = 0,44) a été obtenu suite à l’analysephylogénétique des données combinées sous les paramètres 111 (Figure 4.10). La monophyliedes termites, avec Cryptocercus en position de groupe-frère, est soutenue par cette analyse. Ausein des termites, Mastotermes darwiniensis est en position de groupe-frère de tous les autrestermites. Parmi ces derniers, les Kalotermitidae forment le groupe-frère des autres termites, uneposition qui n’a jamais été postulée jusqu’à présent (cf. Figure 4.2). La monophylie des famillesKalotermitidae, Hodotermitidae et Termitidae est attestée, alors que les familles Termopsidaeet Rhinotermitidae sont paraphylétiques vis-à-vis des Hodotermitidae et Termitidae,respectivement. Au sein des Termitidae, les Macrotermitinae et les Nasutitermitinae sontégalement paraphylétiques. Parmi les Rhinotermitidae, la monophylie de deux sous-famillesa été testée. La monophylie des Rhinotermitinae est fortement soutenue alors que celle desHeterotermitinae est rejetée. Une relation de groupe-frère entre les genres Prorhinotermes etTermitogeton est également bien soutenue. La majorité des clades ont des valeurs de Bootstrapsupérieures à 50% et des valeurs de Bremer élevées (Figure 4.10). Seuls deux clades présententdes valeurs de Bootstrap inférieures à 50%, et 29 noeuds (soit 57% des noeuds) sont soutenus pardes valeurs de Bremer supérieures ou égales à 15. Parmi ces 29 noeuds figurent ceux soutenantla monophylie des termites, des Kalotermitidae et des Hodotermitidae (valeurs de Bremer de55, 27 et 73, respectivement). Les nœuds profond portant les numéros 14, 23, 24, 30 et 31 ontégalement de fortes valeurs de Bremer : 52, 22, 25, 45 et 15, respectivement. Les valeurs deBremer partitionnés (BP) sont listées dans le Tableau IV.3.Aucune tendance spécifique ne peut être mise en évidence, révélant qu’un mêmemarqueur peut être informatif à différents niveaux de l’arbre. Mis à part le Cytochrome b,chaque marqueur moléculaire soutient quelques nœuds profonds et d’autres en positions plusapicales, mais jamais tous les nœuds. Par exemple, le COII soutient le nœud 13 (PB = 13)191

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLocusta migratoria100-104Mantoida schraderiMetilia brunnerii1100-442Pseudocreobotra occellata100-34Therea petiveriana4 100-585Supella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanae100-48 71-73Blattella germanica7 100-588Parasphaeria boleirianaa100-75Epilampra sp.100-439 99-2310 Calolampra sp.6Blatta orientalisCryptocercus sp.53-411Mastotermes darwiniensis100-41Kalotermes flavicollis100-2712Calcaritermes temnocephalus1590-14 88-8 Comatermes perfectus100-551618 71-8 Neotermes holmgreni1395-19 19 Postelectrotermes howa17Bifiditermes improbus78-4Cryptotermes brevis20 78-721 47-5 Incisitermes tabogae100-5222Procryptotermes leewardensis1479-6 Hodotermopsis sjostedti25 100-63 Porotermes sp.100-2526 Stolotermes brunneicornis24 100-73 Hodotermes mossambicus2881-11 Microhodotermes viator27Archotermopsis wroughtoni99-22 100-432923Zootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensis100-45100-25 Coptotermes lacteus3034 Heterotermes vagus96-15 63-9100-50Rhinotermes marginalis31 3395-22 36 Schedorhinotermes sp.35 95-13 Prorhinotermes canalifrons67-1337 Termitogeton sp.32Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spiniger75-8 98-16Macrotermes subhyalinus38 40 96-1741 Odontotermes hainanensis73-439Cubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowi94-1196-1544 Constrictotermes cyphergaster4294-745 Velocitermes sp.72-8Syntermes grandis43 84-847 Procornitermes araujoi100-2646-4 48 100-66 Cornitermes cumulans200 pas46 49 Diwaitermes kanehiraeMicrocerotermesp.56-550 96-13 Inquilinitermes sp.51 Termes hispaniolaehecoherhprtematnnatnFigure 4.10 : Topologie optimale (L = 17347 pas) obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des données moléculaires sousles paramètres 111. Les chiffres au dessus des branches correspondent aux valeurs de Bootstrap (à gauche) et de Bremer (à droite).Le numéro de chaque nœud est figuré sous les branches. Les sous-familles de Rhinotermitidae et de Termitidae sont mentionnéesavec les abréviations suivantes : he : Heterotermitinae ; co : Coptotermitinae ; rh : Rhinotermitinae ; pr : Prorhinotermitinae ; te :Termitogetoninae ; ma : Macrotermitinae ; tn : Termitinae ; na : Nasutitermitinae.192

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e smais pas le nœud 14 (PB = -12). Ces résultats plaident en faveur d’approches combinées.Finalement, ces chiffres montrent que le 12S et le 28S apportent plus de 40% du signal((316,3+295)*100/1381 = 44,3). Cependant, si le soutien apporté par chaque marqueur estnormalisé par le nombre de caractères informatifs, alors le 12S, le 16S et le 18S se révèlent êtreles plus informatifs alors que les COI et COII sont les marqueurs les moins informatifs de cejeu de données.Tableau IV.3 : Valeurs de Bremer partitionné pour les différents marqueurs génétiques. « ∑ Bremer » est la valeur totale de Bremerpour chaque partition et « % » correspond au pourcentage des valeurs de Bremer que chaque partition soutient, normalisé par lenombre de caractères informatifs. Ainsi, pour toute partition i, on a : %i = ((∑ Bremer i/∑ Bremer TOTAL*100)/Ni) où Ni est le nombrede caractères informatifs de la partition i.Caractères/ Nœuds1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 1912S 25 22 2 4 0 3 6 14 9 0 3 0 0 25 2,3 2 -3 0 -916S 24 16 9 3 17 5 4 11 14 10 -1 7 9 0 9 5 6 2 -318S 13 1 6 4 7 5 -5 27 4 3 -1 23 14 8 -1 1 0 0 028S 8 12 5 10 34 25 -2 1 50 7 4 5 20 31 6,5 4 0,5 0 2COI 22 -5 8 11 0 2 6 4 -3 3 -3 7 -9 0 -4 -3 1 0 3COII 12 -2 18 -1 0 0 -9 1 -6 0 0 -7 13 -12 13 2 11,5 1 10CYTB 0 0 0 3 0 3 7 0 7 0 2 6 8 0 1 3 3 5 5TOT 104 44 48 34 58 43 7 58 75 23 4 41 55 52 27 14 19 8 8Caractères/ Nœuds20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 3912S 0 0 -2 6 12 7 28 7 24 17 0 0 10 3 13 15 38 0 3 -116S 2 6 -3 6 0 0 0 0 5 15 9 6 0 0 0 7 0 5 0 018S 0 0 0 -1 4 -1 2 1 9 3 7 0 0 0 0 -2 0 2 0 028S 0 0 2 -3 13 -2 9 -2 10 4 0 0 0 0 0 7 0 1 0 0COI 0 0 4 9 0 0 0 0 15 -1 0 0 3 6 12 2 12 0 5 5COII -1 5 4 2 -5 0 0 3 0 0 29 9 0 0 0 -3 0 4 0 0CYTB 3 -4 0 3 1 2 24 2 10 5 0 0 0 0 0 -4 0 1 0 0TOT 4 7 5 22 25 6 63 11 73 43 45 15 13 9 25 22 50 13 8 4Caractères/ Nœuds40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 51∑bremer12S 11 2 3 6 6 0 0 0 0 -7 0 10 316,3 816S 0 7 0 0 0 7 1 3 5,5 8 2 0 238,5 5,618S 0 2 0 -0,5 -6 0 0 1 0 -1 1 -1 128,5 5,228S 0 4 2 2 6 0 2 2 2 4 4 5 295 2,9COI 5 -1 6 0,5 9 0 -5 5 13 35 -1 -1 177,5 2,5COII 0 1 0 0 0 0 4 -3 5,5 25 -1 0 123 2,1CYTB 0 2 0 0 0 0 2 0 0 2 0 0 102 4,7TOT 16 17 11 8 15 7 4 8 26 66 5 13 1381%193

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLes analyses de sensibilité ont été effectuées afin d’évaluer la stabilité de notre hypothèsephylogénétique. Les résultats sont présentés sur la Figure 4.11 sous la forme de Navajo Rugs.Les résultats sont relativement stables. La monophylie des Isoptères, des Kalotermitidae, desHodotermitidae et des Termitidae est retrouvée dans au moins huit des dix jeux de paramètrestestés. Le clade (Termopsidae + Hodotermitidae) est également très stable, tout comme leclade comprenant Serritermes serrifer, les Rhinotermitidae et les Termitidae. Les positionsde Mastotermes darwiniensis et des Kalotermitidae en tant que première et seconde lignées àdiverger respectivement au sein des termites apparaissent également comme étant des résultatsstables.Les nœuds les plus profonds ne sont pas soutenus dans les deux analyses réalisées avec uncoût d’ouverture de gap de 16. Ceci est dû au placement du termite Sphaerotermes sphaerothoraxau sein des mantes. Ce termite n’est représenté dans le jeu de données que par une portion duCOI et par le 12S. Ce placement suspect, obtenu uniquement avec les deux jeux de paramètresles plus extrêmes, pourrait donc être lié à la faible quantité de données récoltées pour ce taxon.Une rapide analyse combinant le 12S et le COI (paramètres 16-41) ne révèle aucun placementsuspect de Sphaerotermes sphaerothorax, suggérant un effet des données manquantes.Au sein des termites, deux positions phylogénétiques pour Serritermes serrifer sontégalement soutenues par les différentes analyses : soit en tant que groupe-frère du clade(Rhinotermitidae + Termitidae), soit niché au sein des Rhinotermitidae en position de groupefrèrede Termitogeton sp. Le premier résultat est soutenu par les analyses 111, 222x, 211x, 421et 16-41x, alors que le second est obtenu avec les paramètres 211, 221, 221x, 421x et 16-41.Enfin les analyses au sein des Termopsidae ne sont pas très stables en ce sens que pas moinsde cinq clades différents apparaissent comme étant le groupe-frère des Hodotermitidae dansau moins une analyse. Cependant, les Termopsidae apparaissent systématiquement commeformant un groupe paraphylétique, excepté dans l’un des deux arbres les plus parcimonieux194

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sde l’analyse 221x où ils sont monophylétiques. La paraphylie des Termopsidae semble doncêtre également un résultat stable.111 222211 211221 221421 4211641 1641Locusta migratoriaMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataTherea petiverianaSupella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanaeBlattella germanicaParasphaeria boleirianaEpilampra sp.Calolampra sp.Blatta orientalisCryptocercus sp.Mastotermes darwiniensisKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusComatermes perfectusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaBifiditermes improbusCryptotermes brevisIncisitermes tabogaeProcryptotermes leewardensisHodotermopsis sjostedtiPorotermes sp.Stolotermes brunneicornisHodotermes mossambicusMicrohodotermes viatorArchotermopsis wroughtoniZootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensisCoptotermes lacteusHeterotermes vagusRhinotermes marginalisSchedorhinotermes sp.Prorhinotermes canalifronsTermitogeton sp.Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowiConstrictotermes cyphergasterVelocitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiCornitermes cumulansDiwaitermes kanehiraeMicrocerotermes sp.Inquilinitermes sp.Termes hispaniolaeFigure 4.11 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique combinée (cf. Figure 4.10). La stabilité des clades est illustréegrâce à des diagrammes de stabilité avec le code suivant : noir = monophylie, gris = paraphylie, blanc = polyphylie. Les jeux deparamètres mentionnés dans une case grise correspondent à une extension des indels deux fois moins coûteuse que l’ouverture desindels.195

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLes résultats des analyses effectuées dans un contexte probabiliste sont fournis dans lesAnnexes VIII et IX. Les topologies sont semblables à l’exception des relations phylogénétiquespostulées au sein du groupe externe et des Termitidae. A l’instar de l’analyse réalisée enoptimisation directe, la monophylie des Isoptères, des Kalotermitidae, des Hodotermitidaeet des Termitidae est retrouvée alors que les Termopsidae et les Rhinotermitidae sontparaphylétiques. De même, Mastotermes darwiniensis est en position de groupe-frère du restedes termites. La principale différence avec l’analyse réalisée en optimisation directe résidedans le fait que le clade (Termopsidae + Hodotermitidae) diverge plus précocement que lesKalotermitidae.IV.2.4. Discussionǲǲ Information apportée par les différents marqueurs moléculairesL’échantillonnage des taxons et des caractères est une étape fondamentale dans lesanalyses phylogénétiques. Il a ainsi été démontré qu’il était important d’avoir un échantillontaxonomique suffisamment grand pour représenter la diversité du groupe que l’on étudie etlimiter les artefacts de reconstruction (e.g., Zwickl et Hillis, 2002). Cependant, plus le nombrede taxons augmente, plus le nombre de nœuds à documenter sur l’arbre augmente également.Accroître son échantillonnage taxonomique nécessite donc un échantillonnage plus importantde caractères. Dans cette optique, les caractères moléculaires sont devenus de plus en plusutilisés en phylogénie. Mais certains marqueurs moléculaires évoluent plus rapidement queles autres. Utiliser des marqueurs évoluant lentement ne semble donc pas très pertinentpour réaliser une analyse à échelle relativement restreinte, c’est-à-dire pour des évènementsrelativement récents, et inversement. Toutefois, reconstruire une phylogénie ne se résume pasà s’intéresser à des évènements anciens ou récents mais à un ensemble d’évènements s’étantdéroulés au cours d’une période de temps plus ou moins étendue. Dans ce contexte, des196

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sapproches utilisant divers marqueurs phylogénétiques se sont multipliées. Classiquement, lepari réalisé est le suivant : les marqueurs les plus lents vont nous renseigner sur les évènementsles plus anciens, les marqueurs les plus rapides vont nous renseigner sur les évènements lesplus récents, le tout formant un résultat cohérent aux différents niveaux de l’arbre.Les gènes retenus pour cette étude présentent des propriétés variées : gènes mitochondriaux,gènes nucléaires, gènes codants, gènes ribosomaux. Ils sont donc soumis à des pressionsdifférentes et présentent certainement des vitesses d’évolution différentes (Simon et al., 1994).Cette vitesse d’évolution peut être évaluée en regard du degré de conservation des séquences.Les calculs présentés dans le Tableau IV.2 montrent que le 28S et surtout le 18S sont les deuxmarqueurs les plus conservés de notre échantillonnage. Ce résultat n’est pas surprenant, cesdeux marqueurs faisant partie des marqueurs les plus conservés du monde animal (Giribetet Wheeler, 2001). Ils ont ainsi été utilisés dans de nombreuses études à relativement largeéchelle (e.g., Giribet et Ribera, 2000 et références citées ; Wheeler et al., 2001 ; …). Cependant,il est intéressant de noter que certaines portions du 28S figurent parmi les régions les moinsconservées des marqueurs utilisés. Il faut donc relativiser les chiffres bruts sensés traduirela vitesse d’évolution d’un marqueur. De plus, cette vitesse d’évolution peut varier dans letemps comme l’ont montré les différentes études rejetant l’hypothèse d’horloge moléculaireglobale (e.g., Huelsenbeck et al., 2000 ; Yoder et Yang, 2000). De même, des variations de tauxd’évolution pour un même site nucléotidique (concept d’hétérotachie - Lopez et al., 2002) ontété mises en évidence chez différents marqueurs.D’une manière générale, le Tableau IV.2 montre que le 28S et le 18S sont relativementconservés chez les Dictyoptères alors que le COII et le 12S le sont beaucoup moins. On s’attenddonc à ce que le 28S et le 18S soutiennent essentiellement les nœuds profonds de l’arbre et quele COII et le 12S soutiennent des noeuds plus apicaux. Les valeurs de Bremer partitionné necorroborent pas un tel scénario. Il est en effet difficile de mettre en évidence une quelconque197

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a ltendance entre degré de conservation et niveau d’information des séquences. Par exemple,sur les sept marqueurs étudiés, seul le COI ne soutient pas la monophylie des termites. Demême, tous les marqueurs soutiennent la relation de groupe-frère entre Rhinotermes etSchedorhinotermes (le cytochrome b ne permet pas de tester cette relation puisque la séquencede Rhinotermes n’a pu être obtenue). Ainsi tous les marqueurs soutiennent des évènementsanciens et d’autres plus récents. Par ailleurs, les valeurs de Bremer partitionné normalisées enfonction de la longueur des séquences révèlent que le 12S est plus informatif que le cytochromeb, malgré un degré de conservation identique. De plus, le cytochrome b est plus informatif quele COI et le COII mais présente un degré de conservation intermédiaire à ceux de ces deuxmarqueurs. Il ne semble donc pas y avoir de relation linéaire entre degré de conservation, degréd’information et niveau d’information d’un marqueur.ǲǲ Phylogénie des termitesComme l’ont écrit Kambhampati et Eggleton (2000) ou Eggleton (2001), la phylogéniedes termites a toujours été controversée. Mis à part la monophylie de quelques familles(e.g., Kalotermitidae ou Termitidae), chaque caractéristique des différentes hypothèsesphylogénétiques formulées ont été remises en question, y compris la position de Mastotermesdarwiniensis en tant que première lignée à diverger chez les termites (Thorne et Carpenter,1992 ; mais voir Deitz et al., 2003). C’est pourquoi nous nous sommes attachés ici à proposerune hypothèse phylogénétique en nous fondant sur un jeu de données aussi complet etreprésentatif que possible de la diversité taxonomique et comportementale des termites.Notre résultat soutient très fortement la monophylie des termites, Cryptocercus en étantle groupe-frère. De ce point de vue, cette étude est en accord avec celles de Klass (1997), Lo etal. (2000) Terry et Whiting (2005), Kjer et al. (2006) ou bien encore Klass et Meier (2006) maiscontraste avec Grandcolas (1994, 1996) ou Gäde et al. (1997). Mastotermes constitue la première198

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e slignée à diverger au sein des termites. Ceci constitue un résultat relativement commun qui étaitintuitivement pris en compte depuis longtemps sur la base de plésiomorphies remarquablesque Mastotermes partage avec les blattes : présence de bactéries de type Blattabacterium dansles corps gras, présence d’un large champ anal sur les ailes postérieures, dépôt d’une oothèque(Figure 4.12 ; Grimaldi et Engel, 2005 ; Nalepa et Lenz, 2000).Figure 4.12 : Large champ anal sur les ailes postérieures de Mastotermes darwiniensis : une plésiomorphie partagéeavec les blattes (d’après Grimaldi et Engel, 2005).D’autres caractéristiques de la phylogénie des termites sont très fortement soutenuespar notre étude, telles que la monophylie des Kalotermitidae, des Hodotermitidae et desTermitidae. Ce dernier résultat confirme l’hypothèse faisant appel à un unique évènementde perte des flagellés symbiontes intestinaux chez les Termitidae. De même, la paraphyliedes Macrotermitinae est compatible avec une origine unique de la symbiose que ces termitesréalisent avec des champignons et du comportement de construction de meules à champignons(Figure 4.13 et Grassé, 1949 ; Aanen et al., 2002). Sphaerotermes sphaerothorax est unMacrotermitinae unique puisqu’il construit des meules à champignons mais ne cultive pas dechampignons sur ces meules. La culture des champignons a pu être perdue secondairement199

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lchez cette espèce ou acquise uniquement par les autresMacrotermitinae. Au regard de notre hypothèsephylogénétique, aucune de ces deux possibilités nepeut être favorisée au détriment de l’autre puisque cetaxon est en position paraphylétique par rapport auxautres Macrotermitinae. La position de Sphaerotermessphaerothorax est cohérente avec la proposition deEngel et Krishna (2004) qui ont exclu Sphaerotermesdes Macrotermitinae et créé une nouvelle sousfamille,les Sphaerotermitinae. Toutefois, notreéchantillonnage taxonomique concernant lesTermitidae reste limité puisque seuls 6% des genresFigure 4.13 : Coupe verticale d’un nid de Protermessp. (Macrotermitinae). Les flèches pointent surles meules à champignons que ces termitesconstruisent.connus sont représentés. Les relations de parenté au sein de cette famille ne peuvent doncêtre complètement établies d’après notre échantillonnage. Dans ce contexte, une premièreétape indispensable pour espérer comprendre l’évolution des Macrotermitinae consiste en unéchantillonnage plus exhaustif des caractères de Sphaerotermes. En effet, seuls deux marqueursmoléculaires ont été obtenus à ce jour pour ce taxon. Un autre résultat relativement attendu estla proche parenté observée entre Termitidae et Rhinotermitidae, cette dernière famille étantparaphylétique (e.g., Lo et al., 2004). La non-monophylie des Rhinotermitidae a d’ailleursété postulée depuis longtemps en regard de leur importante hétérogénéité comportementale,écologique et morphologique (e.g., Grassé, 1986).Comme nous l’avons mentionné auparavant, les relations phylogénétiques lesplus problématiques chez les termites concernent les Kalotermitidae, Hodotermitidae etTermopsidae. Notre étude soutient la position des Kalotermitidae en tant que secondelignée divergente après Mastotermes. Ceci constitue une nouvelle hypothèse phylogénétique200

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e spour le placement de cette famille (cf. Figure 4.2). Ahmad (1950) a écrit à propos desKalotermitidae que leurs mandibules (chez l’imago et l’ouvrier) sont extrêmement semblablesà celles des Mastotermitidae. Sur la base de cette similitude, il a regroupé Mastotermitidaeet Kalotermitidae. D’après notre étude, la similarité observée entre les mandibules de cestermites ne serait pas une synapomorphie mais pourrait être une symplésiomorphie ou uneconvergence. Un autre point intéressant concerne les familles Hodotermitidae et Termopsidae.Une proche parenté entre ces deux taxons a toujours été postulée mis à part dans le travail deKambhampati et Eggleton (2000, cf. Figure 4.2). Ces deux familles étaient même regroupéesen une seule famille (Hodotermitidae au sens large) avant que Grassé (1949) ne suggère deregrouper Termopsinae, Porotermitinae et Stolotermitinae dans une famille à part entière, lesTermopsidae (Krishna, 1970). Ici encore, l’hypothèse la plus ancienne est fortement soutenuepar nos données. Cette hypothèse est cohérente avec quelques caractères morphologiquescomme l’absence d’ocelles (Emerson et Krishna, 1975) et la forme des mandibules de l’imagoet de l’ouvrier (Ahmad, 1950). Nos résultats sont potentiellement cohérents avec d’autresconcepts familiaux ou subfamiliaux, tels que les Prorhinotermitinae (Quennedey et Deligne,1975) et les Serritermitidae (Cancello et DeSouza, 2004), même si leurs monophylies n’ont puêtre testées dans notre étude. Au sein des Rhinotermitidae, notre hypothèse phylogénétiquene retrouve pas la monophylie des Heterotermitinae, Heterotermes et Reticulitermes n’étant pasen position de groupe-frère (voir aussi Lo et al., 2004). Toutefois les relations phylogénétiquesà l’intérieur des Rhinotermitidae, et plus particulièrement la position phylogénétiquede Reticulitermes, constituent les relations les moins stables de notre étude, relations quimériteraient d’être discutées à partir d’échantillonnages plus fournis. Enfin, la proche parentéentre Prorhinotermes et Termitogeton se révèle cohérente avec leur organisation sociale similairecomme relevé par Parmentier et Roisin (2003).201

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lǲǲ Confrontation de la phylogénie des termites aux données fossilesLa phylogénie obtenue ici peut être confrontée aux données fossiles connues chez lestermites. La majorité de ces données est disponible dans le travail de Nel et Paicheler (1993)qui a servi de référence principale pour cette discussion avec l’ouvrage de Grimaldi et Engel(2005) sur l’évolution des Insectes. On peut constater une grande cohérence entre les donnésfossiles disponibles et l’hypothèse phylogénétique soutenue par notre étude. Les premièrestraces de nids sont trouvés dans des couches sédimentaires datant du Trias et ont été attribuéesde manière présomptive au travail des termites. Des nids datant du Jurassique sont pluscertainement l’œuvre des termites mais il n’est pas toujours évident de savoir s’ils résultent del’action de termites datant du Jurassique ou du travail de termites plus récents ayant construitleurs nids dans des couches plus anciennes (Nel, comm. pers.). Ainsi, les termites les plusanciens avérés ont été trouvés dans l’ambre du Liban et datent d’environ 130 millions d’années(Crétacé). On y a recensé des Kalotermitidae (Nel et al., en prép.) et des Hodotermitidaesensu Emerson (1955) et Krishna (1970), c’est à dire appartenant au clade (Hodotermitidae +Termopsidae), avec notamment un ouvrier (Grimaldi et Engel, 2005). Des Mastotermitidaeseraient présents dans les couches du Crétacé inférieur mais leuridentification est incertaine. Par contre,ils ont été identifiés dans l’ambre del’Oise (France) datant de l’Eocèneinférieur (Nel et Bourguet, 2006).Au sein des Kalotermitidae, famillepour laquelle de nombreux genressont éteints, on recense la présenced’Electrotermes, genre supposé prochede Postelectrotermes, dans ces mêmesFigure 4.14 : Section transversale de bois fossile du Crétacé supérieurrévélant des excavations remplies de débris. Ces débris fossiles ont étéattribuées à des Kalotermitidae (d’après Grimaldi et Engel, 2005).202

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sdépôts (environ 50 millions d’années). A noter que des restes fossiles d’excavation datantdu Crétacé supérieur ont été attribués à des Kalotermitidae (Figure 4.14). Nous avons vuque les Hodotermitidae au sens large ont été recensés au Crétacé inférieur ; cependant lesHodotermitidae au sens strict ne sont connus que de l’Oligocène (environ 30 millions d’années- Nel et Paicheler, 1993) avec le genre éteint Ulmeriella. Des nids d’Hodotermes ont été trouvésen Afrique et dateraient d’environ 5 millions d’années (Miocène). Parmi les Termopsidae, lesTermopsinae sont connus de l’Eocène. Les présences d’Archotermopsis et de Zootermopsis àl’Eocène et d’Hodotermopsis au Miocène semblent avérées (Grimaldi et Engel, 2005). Le plusancien Rhinotermitidae connu, Archeorhinotermes rossi, a été trouvé dans l’ambre birman et dated’environ 100 millions d’années (Krishna et Grimaldi,2003). Il s’agit d’un genre éteint aujourd’hui. Parmi lesgenres actuels, les Heterotermitinae (Reticulitermes,Heterotermes) sont connus depuis la fin de l’Eocène,alors que les Coptotermitinae (Coptotermes) remontentau début du Miocène (Nel et Paicheler, 1993). Enfin,les plus anciens Termitidae connus datent d’environ 34millions d’années (Oligocène). A noter que Grimaldi etFigure 4.15 : Deux soldats fossiles deNasutitermes electrodominicus dans l’ambredu Miocène de la République dominicaine(d’après Grimaldi et Engel, 2005).Engel (2005) parlent de Termitidae datant de l’Eocènemais ne fournissent aucune référence. Les Termitidae sont recensés aussi bien en Europequ’en Amérique du Sud, laissant présager d’une origine plus ancienne (Nel et Paicheler,1993 ; Martins-Neto et Pesenti, 2006). Les Termitinae, et notamment le genre Termes, datentd’environ 25 millions d’années (fin de l’Oligocène), les Macrotermitinae sont connus duMiocène (environ 15 millions d’années) et les Nasutitermitinae ont été trouvés dans l’ambrede la République Dominicaine (20 millions d’années environ, Figure 4.15).203

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lEtant donné la richesse des données fossiles pour ce groupe, il serait informatif deréaliser des datations moléculaires pour estimer l’âge des termites et de divers évènementsimportant de l’évolution de ce groupe. De plus, sur la base d’une phylogénie moléculaire desDictyoptères, ou, à défaut, des blattes et des termites, ces datations pourraient être extrapoléesaux principaux évènements de divergence phylogénétique des blattes pour lesquelles lesdonnées fossiles sont moins précises. Bien que l’approche de datation moléculaire connaissede sérieuses limitations (Graur et Martin, 2004 ; Rodriguez-Trelles et al., 2002), elle pourraitapporter de précieux renseignements sur l‘évolution des blattes et des termites et notammentsur le genre Cryptocercus. Si dans une telle phylogénie, Cryptocercus demeurait le groupe-frèredes termites, il serait intéressant de voir quelle date d’origine du genre est inférée. Dans uneoptique exploratoire, il pourrait également se révéler judicieux de contraindre la monophyliedes blattes pour voir à quel point l’hypothèse non contrainte est plus parcimonieuse, et voir oùse situe Cryptocercus dans de telles conditions. Malheureusement, une telle phylogénie, dotéed’un échantillonnage respectable, n’est pas disponible à l’heure actuelle, mais cette perspectivene manque pas d’intérêt tant l’histoire évolutive des blattes et des termites suscite l’attention.204

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sIV.3. Or i g i n e de la ca s t e de s ou v r i e r s (a r t i c l eLeg e n d r e et al ., s o u m i s -b – An n e x e V)IV.3.1. Théories sur l’évolution des castes et sur le comportement defourragementOuvriers vrais et pseudergates (« force ouvrière » des termites) ont été distingués à partirde trois critères : morphologique, comportemental et ontogénétique. En effet, différentschemins ontogénétiques mènent aux ouvriers vrais et aux pseudergates (Noirot et Pasteels, 1987et Figure 4.16). Les ouvriers vrais divergent précocement et de manière irréversible de la lignéeimaginale. Ils présentent des spécialisations morphologiques telles que le développement dela tête et des muscles mandibulaires. Ils ont également des organes sexuels rudimentaires,sont totalement aptères et exécutent la grande majorité des tâches nécessaires au maintienet au développement de la colonie (e.g., construction, soins, fourragement). A l’inverse,les pseudergates se séparent tardivement de la lignée imaginale. Ils ne sont pas spécialisésmorphologiquement, présentent de courts bourgeons alaires ou sont dépourvus d’ailes, etleurs organes génitaux sont similaires à ceux des nymphes du même stade. Enfin, ils ne sontpas plus actifs que les nymphes ou les larves plus âgées et ne constituent donc pas la principaleforce ouvrière de leur colonie (Noirot et Pasteels, 1987). Pseudergates et ouvriers vrais peuventcoexister dans une même colonie (e.g., Buchli, 1958).a)PseE L1 L2 L3 L4 L5 N1 N2 Ab)EL1N1 N2 N3 N4 N5 AL2W1 W2 … WnFigure 4.16 : Schémas de développement de a) Kalotermes flavicollis (simplifié d’après Grassé et Noirot, 1947) et de b) Microcerotermessp. (d’après Noirot, 1985a). Soldats, pré-soldats et néoténiques n’ont pas été représentés afin de faciliter la visualisation des castesd’intérêt (en gras). E = œuf, L = larve, N = nymphe, A = ailé, Pse = pseudergate, W = ouvrier « vrai ». Chaque flèche symbolise unemue.205

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lNoirot (1985b) d’une part, et Watson et Sewell (1985) d’autre part, ont défini deuxthéories opposées dans lesquelles les ouvriers vrais auraient évolué à partir des pseudergatespour le premier et inversement pour le second. Par ailleurs, la caste des ouvriers vrais estsupposée être apparue à de multiples reprises chez les termites (Noirot et Pasteels, 1988) ouavoir une origine unique (Thompson et al., 2000). Toutefois, Grandcolas et D’Haese (2002,2004 ; mais voir aussi Thompson et al., 2004) ont montré que les résultats phylogénétiquesprésentés par Thompson et ses collaborateurs ne permettaient pas de statuer de manière nonambiguë sur le nombre d’origine de la caste des ouvriers vrais.Le comportement de fourragement a été avancé comme étant un facteur contraignantl’évolution de la caste des ouvriers. Suite aux travaux de Abe (1987), le comportement defourragement a été divisé en trois grandes catégories : « one-piece type », « intermediate type »et « separate type » (appelé ci-après one-piece, intermédiaire et séparé). Les termites du typeone-piece vivent dans un morceau de bois servant à la fois d’abri et de nourriture. Leur nidrésulte donc de leur consommation de bois. Les espèces appartenant aux types intermédiaireet séparé ont découplé le nid et le fourragement mais ce découplage est plus partiel dans lepremier type que dans le second. Ces espèces construisent divers types de nids et de galeries. Lecomportement jugé le plus simple (type one-piece) était supposé ancestralement relié à la castejugée primitive (et ontogénétiquement versatile) des pseudergates (Abe, 1987). Il aurait évoluévers le mode de fourragement séparé, avec un intermédiaire évolutif (type intermédiaire).IV.3.2. Optimisations des caractères d’intérêtL’évolution de la caste de ouvriers ne peut être étudiée à l’aide d’un attribut multi-étatdu type : états 0, 1 et 2 correspondant à une absence de caste, la présence de pseudergates etla présence d’ouvriers vrais, respectivement (Grandcolas et D’Haese, 2004). En effet, un telcodage impliquerait une hypothèse d’homologie entre pseudergates et ouvriers vrais. Or ceci206

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sne correspond pas à la réalité observée puisque ces deux castes peuvent coexister dans la mêmeespèce. Deux attributs binaires ont donc été définis pour inférer l’évolution de la caste desouvriers : présence / absence de la caste des pseudergates et présence / absence de la caste desouvriers vrais. Les blattes, les mantes et Locusta migratoria ne présentent pas de chemins dedéveloppement menant aux pseudergates ou aux ouvriers vrais. Les deux attributs ont donc étécodés absents dans le groupe externe. L’attribut « comportement de fourragement » a été définien trois états discrets : one-piece, intermédiaire et séparé. Les blattes xylophages incluses dansl’étude (i.e. Parasphaeria et Cryptocercus) ont été considérées comme appartenant au type onepiece.Ce codage est discutable puisque le fourragement chez ces blattes est individuel et n’estpas effectué par une caste bien spécifique contrairement aux termites. Ce comportement n’estpeut-être donc pas homologue à celui manifesté par les termites. Cet attribut a été optimisésur la topologie obtenue lors de l’analyse combinée, les états étant considérés comme nonordonnés.L’optimisation des trois attributs d’intérêt a été effectuée a posteriori de l’analysephylogénétique à l’aide du logiciel Winclada v1.00.08 (Nixon, 1999). Seules les transformationsnon ambiguës seront présentées et discutées.Les résultats des optimisations sont représentés sur les Figures 4.17, 4.18 et 4.19.207

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l208C o n c e r n a n tl’évolution de lacaste des pseudergates,plusieursLocusta migratoriaMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataTherea petiverianaSupella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanaeéquiparcimonieuxscénariossontinférés (Figure 4.17).Les deux scénarios lesplus extrêmes postulentrespectivement deux origines ettrois pertes de la caste, et cinq originesindépendantes. Les optimisationsréalisées sur les arbres obtenus dans leparadigme probabiliste impliquent égalementplusieurs origines pour la caste des pseudergates.200 stepsPour résumer, la caste des pseudergates a évolué,de manière non ambiguë, à au moins deux reprisesau sein des termites alors que l’ancêtre des termitesdevait en être dépourvu. Par contre la présence deBlattella germanicaParasphaeria boleirianaEpilampra sp.Calolampra sp.Blatta orientalisCryptocercus sp.Mastotermes darwiniensisKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusComatermes perfectusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaBifiditermes improbusCryptotermes brevisIncisitermes tabogaeProcryptotermes leewardensisHodotermopsis sjostedtiPorotermes sp.Stolotermes brunneicornisHodotermes mossambicusMicrohodotermes viatorArchotermopsis wroughtoniZootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensisCoptotermes lacteusHeterotermes vagusRhinotermes marginalisSchedorhinotermes sp.Prorhinotermes canalifronsTermitogeton sp.Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowiConstrictotermes cyphergasterVelocitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiCornitermes cumulansDiwaitermes kanehiraeMicrocerotermes sp.cette caste dans les nœuds profonds subséquents n’est pas résolue.Inquilinitermes sp.Termes hispaniolaeFigure 4.17 : Optimisation la plus parcimonieusede l’attribut « pseudergates » (ligne rouge continue= présence de pseudergate, ligne rouge pointillée =optimisation ambiguë) sur la topologie optimale obtenuelors de l’analyse combinée (cf. Figure 4.10). Les taxons enrouge possèdent des pseudergates.

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sLocusta migratoriaMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataTherea petiverianaSupella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanaeBlattella germanicaParasphaeria boleirianaEpilampra sp.Calolampra sp.Blatta orientalisCryptocercus sp.Mastotermes darwiniensisKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusComatermes perfectusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaBifiditermes improbusCryptotermes brevisIncisitermes tabogaeProcryptotermes leewardensisHodotermopsis sjostedtiPorotermes sp.Stolotermes brunneicornisHodotermes mossambicusMicrohodotermes viatorArchotermopsis wroughtoniZootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensisCoptotermes lacteusHeterotermes vagusRhinotermes marginalisSchedorhinotermes sp.Prorhinotermes canalifronsTermitogeton sp.Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowiConstrictotermes cyphergasterVelocitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiCornitermes cumulansDiwaitermes kanehiraeMicrocerotermes sp.Pour ce qui est de l’évolutionde la caste des ouvriers vrais(Figure 4.18), l’optimisation laplus parcimonieuse implique troisorigines indépendantes et une perte dela caste dans le clade (Prorhinotermes -Termitogeton). La présence de cette caste chezl’ancêtre des termites n’est pas soutenue parnos résultats. L’optimisation de cette caste 200 sur steps lestopologies probabilistes fournit exactement les mêmesInquilinitermes sp.Termes hispaniolaeconclusions évolutives.Figure 4.18 : Optimisation la plus parcimonieuse de l’attribut« ouvriers vrais » (ligne verte = présence d’ouvriers vrais) sur la topologieoptimale obtenue lors de l’analyse combinée (cf. Figure 4.10). Lestaxons en vert possèdent des ouvriers vrais.209

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lL’optimisationdudeLocusta migratoriaMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataTherea petiverianaSupella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanaeBlattella germanicaParasphaeria boleirianaEpilampra sp.Calolampra sp.Blatta orientalisCryptocercus sp.Mastotermes darwiniensisKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusComatermes perfectusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaBifiditermes improbuscomportementCryptotermes brevisIncisitermes tabogaefourragementProcryptotermes leewardensisHodotermopsis sjostedtiPorotermes sp.Stolotermes brunneicornisHodotermes mossambicusMicrohodotermes viatorArchotermopsis wroughtoniZootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensisCoptotermes lacteusHeterotermes vagusRhinotermes marginalisSchedorhinotermes sp.Prorhinotermes canalifronsTermitogeton sp.Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowiConstrictotermes cyphergasterVelocitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiCornitermes cumulansDiwaitermes kanehiraeMicrocerotermes sp.(Figure 4.19) suggèreque l’ancêtre des termitesétait du type one-piece.Si les blattes ne sont pascodées comme étant du typeone-piece, l’état ancestralest indéterminé mais lecomportement one-piece apparaîttout de même profondément dansl‘arbre (chez l’ancêtre du groupefrèrede Mastotermes). Dans tous les cas,une transition vers l’état séparé et deuxvers l’état intermédiaire sont inférées pourles Hodotermitidae et pour Mastotermes etquelques Rhinotermitidae respectivement. 200 steps Troistransitions depuis un type intermédiaire vers untype séparé sont postulées à l’intérieur du clade(Rhinotermitidae + Termitidae). Finalement, unetransition depuis l’état intermédiaire vers l’étatone-piece est inférée pour le clade (Prorhinotermes- Termitogeton).Inquilinitermes sp.Termes hispaniolaeFigure 4.19 : Optimisation la plus parcimonieuse del’attribut « type écologique » (ligne fine = caractèreinapplicable, ligne bleue claire = type « one-piece »,ligne bleue foncée = type intermédiaire, ligne violette =type séparé, ligne pointillée = optimisation ambiguë) surla topologie optimale obtenue lors de l’analyse combinée(cf. Figure 4.10).210

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sIV.3.3. DiscussionLa présente hypothèse phylogénétique apporte de nouvelles informations décisives visà-visde la controverse portant sur l’évolution des castes et du comportement de fourragementchez les termites (Noirot et Pasteels, 1988 ; Thompson et al., 2000, 2004 ; Grandcolas etD’Haese, 2002, 2004 ; Inward et al., 2007b).Contrairement à la caste des soldats pour laquelle tous les individus partagent le mêmedéveloppement, passant par le stade spécifique de pré-soldat ou soldat blanc, une grandediversité de chemins ontogénétiques mène aux ouvriers de termites. Ceci est particulièrementvrai chez les termites possédant des flagellés intestinaux (Noirot, 1985b). Les ouvriers vraisont été définis fonctionnellement, morphologiquement et ontogénétiquement par Noirot etPasteels (1987). Ces auteurs ont insisté sur l’importance du critère ontogénétique et ont définiles ouvriers vrais comme des individus divergeant précocement et de manière irréversiblede la lignée imaginale. De même, les pseudergates (ou faux-ouvriers) ont été définis commedes individus se séparant tardivement de la lignée imaginale suite à des mues régressives oustationnaires (Grassé et Noirot, 1947 ; Noirot et Pasteels, 1987 ; Figure 4.16).Nous avons vu que deux théories opposées ont été proposées avec soit les pseudergatessoit les ouvriers vrais en tant que condition ancestrale (Noirot, 1985b ; Watson et Sewell, 1985,respectivement). Plus récemment, Thompson et al. (2000, 2004) ont cherché à comprendrel’évolution de la caste des ouvriers chez les termites à partir d’un contexte phylogénétique, maisleurs résultats étaient ambigus (Grandcolas et D’Haese, 2002). De plus, ils codaient la castedes ouvriers de manière inadéquate, en un seul caractère multi-états alors que pseudergates etouvriers vrais évoluent, par définition, en suivant des chemins ontogénétiques différents, etqu’il a été montré que les deux castes pouvaient coexister dans une colonie de Reticulitermes(Buchli, 1958 ; Noirot, 1985b ; Noirot et Pasteels, 1987 ; Lainé et Wright, 2003). L’optimisation211

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lde la caste des ouvriers vrais sur la topologie obtenue ici implique des origines multiples de cettecaste comme Noirot et Pasteels (1988) en avaient fait l’hypothèse. Elle implique également uneabsence de la caste des ouvriers vrais et des pseudergates chez l’ancêtre des termites. L’étatde caractère « présence de pseudergates » est ambigu pour la plupart des nœuds profonds dela phylogénie des termites (Figure 4.17), tant et si bien que l’hypothèse de Noirot (1985b)postulant que les ouvriers vrais dérivent des pseudergates ne peut être ni corroborée ni rejetée.Une étude précise des chemins de développement et des études d’évolution et développement(« évo-dévo ») pourraient aider à résoudre cette question (cf. IV.4. Ev o l u t i o n d u p o ly p h e n i s m e :é t u d e d e s s c h é m a s d e d é v e l o p p e m e n t). Watson et Sewell (1985) ont postulé le changementopposé (des ouvriers vrais vers les pseudergates), changement qui s’est probablement réalisélocalement dans le clade (Prorhinotermes - Termitogeton).La reconstruction relative à l’évolution du comportement de fourragement validela plupart de la vision gradiste postulée par Abe (1987) où le type séparé est dérivé du typeintermédiaire, lui-même ayant évolué à partir du type one-piece. Toutefois un changementdirect depuis le type one-piece vers le type séparé est également inféré chez l’ancêtre desHodotermitidae. Mais ceci ne permet pas de réfuter l’hypothèse que comportement defourragement et caste des ouvriers ont évolué de concert. D’ailleurs, la majorité de l’évolutiondes termites reconstruite ici est cohérente avec l’hypothèse classique d’évolution proposée parAbe (1987). Cependant, cette reconstruction est dépendante de la précision et de l’exactitudeavec laquelle les caractères d’intérêt sont définis. De ce point de vue, la notion d’irréversibilitédu développement est particulièrement discutable puisque des soldats-nymphes et desouvriers-nymphes ont été observés chez Nasutitermes (Noirot, 1985a). De plus, des stades dedéveloppement idiosyncrasiques ont été postulés chez quelques taxons comme Mastotermesou Termitogeton (Noirot, 1985b ; Parmentier et Roisin, 2003). Considérer chaque pseudergateou chaque ouvrier vrai comme homologue n’est donc pas forcément justifié. Cette situation212

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e smet l’accent sur le besoin d’avoir une terminologie plus précise (Parmentier et Roisin, 2003) etd’axer les études comparatives sur les chemins de développement eux-mêmes plutôt que surdes définitions de castes inflexibles. Cette perspective est explorée dans la partie suivante.213

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIV.4. Ev o l u t i o n du po ly p h é n i s m e : é t u d e de s sc h é m a sd e dé v e l o p p e m e n tIV.4.1. Théories sur l’évolution du polyphénismeLa plasticité phénotypique est un phénomène connu chez de nombreux organismesvivants. Cette plasticité peut être continue, auquel cas on parle de « norme de réaction », oudiscontinue ; on parle alors de polyphénisme (Nijhout, 2003). Le cas probablement le pluscélèbre de polyphénisme est le polyphénisme de caste observé chez les animaux eusociaux ousemisociaux pour reprendre la classification de Michener et Wilson (cf. I.2.2 Classificationdes catégories sociales). Les termites constituent donc un modèle de choix pour illustrerce polyphénisme. On distingue chez ces Insectes quatre castes différentes (Figure 4.20).Les imagos ou ailés se distinguent facilement des autres individus par la présence d’ailesdéveloppées. Les soldats ont la tête très sclérifiée et portent des armes de défense passives ouactives (e.g., tête phragmotique ou puissantes mandibules hypertrophiées). Enfin nous avonsvu que deux castes d’ouvriers peuvent être ajoutées à cette liste : les ouvriers vrais et les fauxouvriersou pseudergates.ABCFigure 4.20 : Illustration du polyphénisme de castes chez les termites. A : imago ailé d’une espèce non identifiée, B : soldat deZootermopsis nevadensis, C : ouvriers de Reticulitermes sp. (photos issue de http://www.u-bourgogne.fr/biologie - A - et http://www.tolweb.org/tree - B et C).214

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sCertaines espèces de termites montrentune variabilité intraspécifique vis-à-vis de leurschemins de développement. Il s’agit d’uneflexibilité dans l’ontogenèse des individus.Prenons le cas de Termitogeton planus parexemple (Figure 4.21). On peut constater quetrois chemins de développement aboutissentau seul stade de soldat (Parmentier et Roisin,2003). Pour une même espèce et pour un mêmestade, plusieurs chemins de développementpeuvent donc être empruntés. Je me réfèreraià ce phénomène sous le terme de flexibilité oude polymorphisme.Deux théories opposées ont été formuléesFigure 4.21 : Schéma de développement de Termitogetonplanus. Chaque flèche symbolise une mue (d’après Parmentieret Roisin, 2003).dans la littérature quant à l’évolution deschemins de développement et du polymorphisme chez les termites. Watson et Sewell (1985)ont postulé que la différenciation rapide entre lignée sexuée (les ailés) et lignée stérile (ouvrierset soldats) était ancienne. Par différenciation rapide, ils entendaient que, dès la première oula seconde mue, les individus s’engageaient irréversiblement dans l’une des deux voies dedéveloppement. Ils ont également avancé l’hypothèse que le polymorphisme observé chezcertains taxons actuels était un phénomène dérivé. A l’inverse, Noirot (1985) considérait quece polymorphisme était ancestral aux termites et qu’il avait était perdu chez divers taxons.Il a également supposé que la différenciation rapide entre lignées sexuée et stérile était unphénomène ayant évolué récemment au sein des termites.La vision de Noirot apparaît plus en adéquation avec les théories classiques portant sur215

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a ll’évolution du polymorphisme (Nijhout, 1999, 2003). En effet, une forte flexibilité dans leschemins de développement est souvent considérée comme un phénomène ancestral. Cetteflexibilité confère aux individus un certain avantage en cas de fluctuations environnementalespar rapport aux individus dépourvus d’un tel polymorphisme. Sous l’hypothèse de sélectionnaturelle, on s’attend à ce que cette flexibilité soit contre-sélectionnée lorsque les individusévoluent dans un environnement stable.Nous testerons ici les hypothèses sur l’évolution du polymorphisme grâce à l’étudephylogénétique des chemins de développement chez les termites. De plus, cette étude nouspermettra d’appréhender de manière plus approfondie, l’évolution des castes d’ouvriers. Nouspourrons également tester la validité des conclusions obtenues par l’optimisation des caractèresd’intérêt. Enfin, l’évolution des séquences temporelles (ou « timing ») de différenciation entrelignées sexuée et stérile pourra également être suivie.IV.4.2. Matériels et méthodesLes chemins de développement de 29 espèces de termites, représentant six des sept famillesclassiquement reconnues, ont été extraits de la littérature. Aces chemins, s’ajoutent ceux de quelques espèces du groupeexterne : Locusta migratoria, Blatta orientalis, Blattellagermanica, Parasphaeria boleiriana et Cryptocercus sp. Leschemins de développement ont été traduits en séquencesontogénétiques à l’aide d’un alphabet personnel figurant dansle Tableau IV.4. Les sources bibliographiques utilisées pourrecueillir ces données figurent dans le Tableau IV.5.Tableau IV.4 : Alphabet utilisé dans lesséquences de développement.Code StadeA ailésB présoldatE œufF pseudergateL larveN nympheS soldatW ouvrier vrai216

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sTableau IV.5 : Sources bibliographiques utilisées pour l’établissement des séquences de développement etdes caractéristiques des castes pour les différentes familles de termites.Taxon Caste RéférencesHodotermitidae Ouvriers vrais Watson (1973)KalotermitidaePseudergatesGrassé et Noirot (1947),Noirot et Pasteels (1987),Nagin (1972)Mastotermitidae Ouvriers vrais Watson et al. (1977)OtherRhinotermitidaeOuvriers vrais Renoux (1976)Coptotermes Ouvriers vrais Bordereau (comm. pers.)Schedorhinotermes Ouvriers vrais Bordereau (comm. pers.)Prorhinotermes Pseudergates Miller (1942), Roisin (1988)ReticulitermesPseudergatesetouvriers vraisBuchli (1958), Noirot etPasteels (1987), Lainé etWright (2003)Termitogeton Pseudergates Parmentier et Roisin (2003)Heterotermes Ouvriers vrais Bordereau (comm. pers.)Serritermitidae Ouvriers vrais Cancello et DeSouza (2004)Termitidae Ouvriers vrais Noirot (1955)TermopsidaePseudergatesHeath (1927), Imms (1919),Mensa-Bonsu (1976), Morgan(1959)De plus, la flexibilité observée chez certains taxons a été prise en compte grâce à desentrées multiples. Ainsi, si l’on considère le cas de Termitogeton planus évoqué ci-dessus(Figure 4.21), trois séquences ontogénétiques ont été intégrées dans le jeu de données portantsur les séquences de développement aboutissant au stade de soldat. Ces séquences sont lessuivantes :>Termitogeton_planus1ELLFFBS>Termitogeton_planus2ELLFFFBS>Termitogeton_planus3ELLFFFFBS217

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTenir compte de l’ensemble de la flexibilité observée chez les différentes espèces determites s’est soldé par la création d’un jeu de données composé de 82 terminaux.Même si certaines études ont montré l’existence exceptionnelle de soldats reproducteurs(e.g., Myles, 1986), le stade de soldat constitue, avec celui d’ailé, des stades finaux dans ledéveloppement des termites. Au contraire, pseudergates et ouvriers vrais peuvent se différencieren soldats par exemple. Le jeu de données portant sur le développement a donc été réalisé àpartir de deux types de séquences par taxon : la ou les séquence(s) se terminant par le stade desoldat et la ou les séquence(s) aboutissant au stade d’ailé. Le jeu de données ontogénétiques estfourni en Annexe X.L’étude comparative de séquences ontogénétiques a déjà été envisagée par divers auteurs.C’est dans cet objectif que la méthode dite « d’event-pairing » a été développée à la fin des années90 (Smith, 1997 ; Velhagen, 1997). Toutefois cette méthode souffre de biais importants commel’ont démontré Schulmeister et Wheeler (2004). La principale raison de l’inadéquation de cetteméthode au problème à l’étude réside dans le traitement des évènements de développementcomme évènements indépendants. En considérant les positions relatives de chaque paired’évènements, cette méthode revient à fragmenter les séquences. Elle considère donc chaqueévènement ontogénétique comme indépendant des autres évènements et cela peut aboutirnotamment à des reconstructions ancestrales incohérentes (Schulmeister et Wheeler, 2004).Les séquences ontogénétiques sont analogues aux séquences nucléotidiques etpeuvent donc être analysées grâce à la méthode d’optimisation directe (Wheeler, 1996).Outre les problèmes d’alignement mentionnés dans la partie II.2.2 Concepts et méthodesphylogénétiques, cette méthode permet d’analyser les séquences dans leur intégralité et évitedonc les artefacts de reconstruction évoqués ci-dessus. Grâce à l’option « custom_alphabet »implémentée dans le programme POY4 (Wheeler et Varon, 2006), les séquences constituéesde plus de quatre états de caractère peuvent à présent être analysées en optimisation directe.218

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sLes analyses phylogénétiques des données ontogénétiques seules et en combinaison avec lesdonnées moléculaires ont donc été effectuées à l’aide de ce logiciel. Les données moléculairesont été analysées d’une manière équivalente à celle détaillée dans la section IV.2.2 Matérielset méthodes. Pour les données moléculaires et ontogénétiques, tous les évènements detransformation et d’insertion-délétion ont été pondérés de manière équivalente (paramètrede type 111). La stratégie d’analyse utilisée combinait des algorithmes de réarrangement debranche et de « tree fusing ». Dans l’analyse combinée, l’algorithme du ratchet a également étéutilisé (Annexe VI).IV.4.3. RésultatsLa longueur des séquences de développement varie de 6 à 13 items pour les séquencesmenant au soldat et de 7 à 14 items pour les séquences aboutissant aux ailés.Un arbre optimal de 84 pas a été obtenu lors de l’analyse des séquences ontogénétiques(Figure 4.22). La monophylie des termites n’est pas soutenue par l’analyse seule de cesdonnées mais la topologie présente une certaine cohérence avec l’arbre phylogénétique obtenuavec les données moléculaires. Deux clades principaux sont obtenus : le premier contienttoutes les séquences ontogénétiques des Termopsidae et des Kalotermitidae ainsi que cellesde Prorhinotermes et Termitogeton, alors que le second contient les séquences de tous les autresRhinotermitidae, des Termitidae, des Hodotermitidae et des Mastotermitidae. Un seul caractèresoutient chacun de ces deux clades. Le premier clade est caractérisé par la présence d’un stadelarvaire ou d’un pseudergate au lieu d’un stade nymphal dans les séquences menant au stadeailé. Le second clade est caractérisé quant à lui par la présence d’un stade nymphal au lieu d’unstade larvaire dans les séquences menant au stade. Ces deux regroupements correspondent àun clivage des espèces en fonction de la présence (second clade) ou l’absence d’ouvriers vrais219

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLocusta_migratoriaBlattella_germanicaNeotermes_holmgreni7Kalotermes_flavicollis7Neotermes_holmgreni6Kalotermes_flavicollis6Neotermes_holmgreni8Kalotermes_flavicollis8Neotermes_holmgreni9Kalotermes_flavicollis9Stolotermes_brunneicornis4Porotermes_sp.3Porotermes_sp.2Archotermopsis_wroughtoniStolotermes_brunneicornis2Porotermes_sp.4Prorhinotermes_canalifrons1Prorhinotermes_canalifronsTermitogeton_sp.Prorhinotermes_canalifrons5Prorhinotermes_canalifrons4Prorhinotermes_canalifrons6Prorhinotermes_canalifrons2Termitogeton_sp.1Termitogeton_sp.2Prorhinotermes_canalifrons7Prorhinotermes_canalifrons3Stolotermes_brunneicornis3Porotermes_sp.1Stolotermes_brunneicornis1Porotermes_sp.Hodotermopsis_sjoestedti2Hodotermopsis_sjoestedti1Hodotermopsis_sjoestedtiCryptocercus_sp.Zootermopsis_nevadensisStolotermes_brunneicornisZootermopsis_nevadensis1Zootermopsis_nevadensis2Archotermopsis_wroughtoni1Kalotermes_flavicollis3Neotermes_holmgreni3Neotermes_holmgreni2Kalotermes_flavicollis2Neotermes_holmgreni1Kalotermes_flavicollis1Neotermes_holmgreniKalotermes_flavicollisNeotermes_holmgreni5Kalotermes_flavicollis5Neotermes_holmgreni4Kalotermes_flavicollis4Blatta_orientalisPseudacanthotermes_spinigerMacrotermes_subhyalinusSchedorhinotermes_sp.1Syntermes_grandisOdontotermes_hainanensisProcornitermes_araujoiMacrotermes_subhyalinus1Schedorhinotermes_sp.Sphaerotermes_sphaerothoraxPseudacanthotermes_spiniger1Velocitermes_sp.Nasutitermes_voeltzkowi1Cubitermes_sp.Inquilinitermes_sp.Velocitermes_sp.1Diwaitermes_kanehiraeConstrictotermes_cyphergasterTermes_hispaniolaeCornitermes_cumulansMicrocerotermes_sp.Nasutitermes_voeltzkowiReticulitermes_santonensis2Reticulitermes_santonensis1Reticulitermes_santonensisParasphaeria_boleirianaCoptotermes_lacteus1Coptotermes_lacteusCoptotermes_lacteus2Hodotermes_mossambicus2Hodotermes_mossambicus1Hodotermes_mossambicusMastotermes_darwiniensis1Mastotermes_darwiniensisMastotermes_darwiniensis2Figure 4.22 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique des séquences de développement en optimisation directe(paramètres 111, L = 84 pas). Noir : outgroups ; mauve : Mastotermitidae ; bleu foncé : Kalotermitidae ; orange : Termopsidae ; vert :Hodotermitidae ; bleu clair : Rhinotermitidae ; rose : Termitidae.220

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e s(premier clade). Toutefois, la diagnose des séquences révèle que les stades « ouvriers » ne sontpas responsables de cette dichotomie. L’alignement impliqué des séquences de développementest fourni dans l’Annexe XI.Les désaccords les plus remarquables avec la phylogénie moléculaire concernent lespositions des séquences de Mastotermes darwiniensis et d’Hodotermes mossambicus. Leurslongues séquences de développement sont responsables de leur regroupement avec la blatteParasphaeria boleiriana et avec deux Rhinotermitidae (i.e. Coptotermes lacteus et Reticulitermessantonensis). En effet, ces trois espèces présentent également de longues séquences dedéveloppement aboutissant à l’imago. Ainsi, l’allongement des séquences de développement(par insertion de stades larvaire et nymphal) constitue une synapomorphie de ce clade. Il estintéressant de noter que certaines espèces représentées par plusieurs taxons terminaux sontmonophylétiques alors que d’autres ne le sont pas. Par exemple, les séquences de Mastotermesdarwiniensis ou de Coptotermes lacteus forment des groupes monophylétiques alors que cellesde Kalotermes flavicollis, de Prorhinotermes canalifrons ou encore de Stolotermes brunneicornisforment des groupes polyphylétiques.L’analyse combinant les données moléculaires et de développement s’est soldée parl’obtention de deux arbres de 17282 pas (Figure 4.23). La topologie retrouvée est extrêmementproche de celle obtenue lors de l’analyse des données moléculaires. Les termites forment ungroupe monophylétique, comme les familles des Kalotermitidae, des Hodotermitidae et desTermitidae. Au contraire, les Rhinotermitidae et les Termopsidae sont paraphylétiques.Toutes les espèces présentant plusieurs séquences de développement et donc représentées parplusieurs terminaux forment des groupes monophylétiques, mis à part Stolotermes brunneicornisqui est paraphylétique. La monophylie de toutes ces différentes espèces n’est pas surprenantesachant que les taxons terminaux d’une même espèce sont représentés par les mêmes séquences221

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLocusta_migratoriaMantoida_schraderiMetilia_brunneriiPseudocreobotra_occellataSupella_longipalpaNocticolidaeTherea_petiverianaBlattella_germanicaCalolampra_sp.Epilampra_sp.Parasphaeria_boleirianaBlatta_orientalisPelmatosilpha_guyanaeCryptocercus_sp.Mastotermes_darwiniensisMastotermes_darwiniensis1Mastotermes_darwiniensis2Kalotermes_flavicollis9Kalotermes_flavicollis5Kalotermes_flavicollis4Kalotermes_flavicollisKalotermes_flavicollis1Kalotermes_flavicollis6Kalotermes_flavicollis8Kalotermes_flavicollis2Kalotermes_flavicollis3Kalotermes_flavicollis7Calcaritermes_temnocephalusBifiditermes_improbusCryptotermes_brevisIncisitermes_tabogaeProcryptotermes_leewardensisComatermes_perfectusPostelectrotermes_howaNeotermes_holmgreni9Neotermes_holmgreni2Neotermes_holmgreni8Neotermes_holmgreniNeotermes_holmgreni4Neotermes_holmgreni1Neotermes_holmgreni5Neotermes_holmgreni6Neotermes_holmgreni3Neotermes_holmgreni7Hodotermopsis_sjoestedtiHodotermopsis_sjoestedti1Hodotermopsis_sjoestedti2Microhodotermes_viatorHodotermes_mossambicus2Hodotermes_mossambicusHodotermes_mossambicus1Archotermopsis_wroughtoniArchotermopsis_wroughtoni1Zootermopsis_nevadensis1Zootermopsis_nevadensisZootermopsis_nevadensis2Stolotermes_brunneicornisStolotermes_brunneicornis1Stolotermes_brunneicornis3Stolotermes_brunneicornis2Stolotermes_brunneicornis4Porotermes_sp.1Porotermes_sp.2Porotermes_sp.Porotermes_sp.3Porotermes_sp.4Rhinotermes_marginalisSchedorhinotermes_sp.Schedorhinotermes_sp.1Serritermes_serriferTermitogeton_sp.2Termitogeton_sp.Termitogeton_sp.1Prorhinotermes_canalifrons5Prorhinotermes_canalifrons2Prorhinotermes_canalifrons6Prorhinotermes_canalifrons4Prorhinotermes_canalifronsProrhinotermes_canalifrons1Prorhinotermes_canalifrons3Prorhinotermes_canalifrons7Reticulitermes_santonensis1Reticulitermes_santonensisReticulitermes_santonensis2Heterotermes_vagusCoptotermes_lacteusCoptotermes_lacteus1Coptotermes_lacteus2Sphaerotermes_sphaerothoraxMacrotermes_subhyalinusMacrotermes_subhyalinus1Odontotermes_hainanensisPseudacanthotermes_spinigerPseudacanthotermes_spiniger1Cubitermes_sp.Inquilinitermes_sp.Termes_hispaniolaeMicrocerotermes_sp.Syntermes_grandisProcornitermes_araujoiCornitermes_cumulansDiwaitermes_kanehiraeNasutitermes_voeltzkowiNasutitermes_voeltzkowi1Constrictotermes_cyphergasterVelocitermes_sp.Velocitermes_sp.1Figure 4.23 : Topologie optimale obtenue lors de l’analyse cladistique combinant les données moléculaires et de développement(paramètres 111, L = 17282). Légende identique à celle de la figure précédente.222

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e smoléculaires. A ce titre, la paraphylie de Stolotermes brunneicornis peut sembler plus étonnante.Elle s’explique par le faible nombre d’autapomorphies moléculaires présentées par cetteespèce dans notre jeu de données (une à trois autapomorphies suivant le type d’optimisation).La différence majeure entre les deux topologies concerne la position de Serritermes serriferen tant que groupe-frère de Termitogeton sp. et non plus en position de groupe-frère du clade(Rhinotermitidae + Termitidae). Rappelons que la position phylogénétique de Serritermesserrifer était le résultat le plus instable de l’analyse moléculaire combinée, avec deux positionsretrouvées à cinq reprises chacune lors des analyses de sensibilité, dont l’une en tant quegroupe-frère de Termitogeton sp.L’alignement impliqué des séquencesde développement (Figure 4.24) montreque divers évènements sont responsablesde leur évolution. Ils incluent aussi bien desévènements de substitution entre différentsstades, que des évènements d’insertiondélétion.Ces derniers évènementssont responsables de l’allongement oudu raccourcissement des séquencesde développement. Les évènementsde substitution peuvent concerner lesstades d’intérêts de cette étude comme lasubstitution pseudergates / ouvriers vraisinférée chez l’ancêtre du clade (TermitidaeFigure 4.24 : Alignement impliqué des séquences dedéveloppement menant à l’imago d’après la topologie obtenuelors de l’analyse combinant les données moléculaires et dedéveloppement (cf. Figure 4.23). Seules quelques espèces ont étéreprésentées sur cette figure.(Coptotermes lacteus - Reticulitermes santonensis)).223

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lL’optimisation des séquences de développement plaide pour trois apparitions différentesde la caste des ouvriers vrais. La première apparition concerne Mastotermes darwiniensis.La deuxième apparition concerne Hodotermes mossambicus et les Hodotermitidae en généralpuisque des ouvriers vrais sont également connus dans les deux autres genres de la famille, àsavoir les genres Microhodotermes et Anacanthotermes. Enfin, la troisième apparition concernele clade (Rhinotermitidae + Termitidae). Une telle optimisation implique également une pertede la caste des ouvriers vrais dans le clade (Prorhinotermes - Termitogeton).L’optimisation de la caste des pseudergates est plus compliquée. La topologie étantlégèrement modifiée, les scénarios évolutifs sont légèrement amendés par rapport à ceuxénoncés précédemment (cf. IV.3 Origine d e l a c a s t e d e s o u v r i e r s ). Ainsi, si l’on conserve laméthode d’optimisation du caractère binaire (présence/absence de la caste des pseudergates),deux scénarios équiparcimonieux de quatre pas sont obtenus. Le premier fait état de deuxapparitions et de deux disparitions de la caste, alors que le second plaide en faveur de troisapparitions indépendantes et d’une seule disparition. Une ambiguïté persiste donc quantà l’évolution des pseudergates. Mais l’intérêt de cette approche utilisant les séquences dedéveloppement en intégralité est de s’affranchir d’une telle optimisation et de se concentrer surl’optimisation de séquences entières et non plus d’un stade isolé. De ce point de vue, les résultatsse révèlent très intéressants puisque l’optimisation des séquences conduit à faire l’hypothèsede la présence de la caste des pseudergates chez l’ancêtre commun de tous les termites saufMastotermes darwiniensis. Par contre, l’optimisation des deux nœuds subséquents demeureambiguë.Enfin, l’optimisation des séquences de développement postule une différenciationancestrale entre lignées sexuée et stérile lors de la quatrième mue (Figure 4.25). Une224

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sELLLLNNNA****BS44EL4542NNNNNALLBS12Locusta_migratoriaMantoida_schraderiMetilia_brunneriiPseudocreobotra_occellataSupella_longipalpaNocticolidaeTherea_petiverianaBlattella_germanicaCalolampra_sp.Epilampra_sp.Parasphaeria_boleirianaBlatta_orientalisPelmatosilpha_guyanaeCryptocercus_sp.Mastotermes_darwiniensisMastotermes_darwiniensis1Mastotermes_darwiniensis2Kalotermes_flavicollis9Kalotermes_flavicollis5Kalotermes_flavicollis4Kalotermes_flavicollisKalotermes_flavicollis1Kalotermes_flavicollis6Kalotermes_flavicollis8Kalotermes_flavicollis2Kalotermes_flavicollis3Kalotermes_flavicollis7Calcaritermes_temnocephalusBifiditermes_improbusCryptotermes_brevisIncisitermes_tabogaeProcryptotermes_leewardensisComatermes_perfectusPostelectrotermes_howaNeotermes_holmgreni9Neotermes_holmgreni2Neotermes_holmgreni8Neotermes_holmgreniNeotermes_holmgreni4Neotermes_holmgreni1Neotermes_holmgreni5Neotermes_holmgreni6Neotermes_holmgreni3Neotermes_holmgreni7Hodotermopsis_sjoestedtiHodotermopsis_sjoestedti1Hodotermopsis_sjoestedti2Microhodotermes_viatorHodotermes_mossambicus2Hodotermes_mossambicusHodotermes_mossambicus1Archotermopsis_wroughtoniArchotermopsis_wroughtoni1Zootermopsis_nevadensis1Zootermopsis_nevadensisZootermopsis_nevadensis2Stolotermes_brunneicornisStolotermes_brunneicornis1Stolotermes_brunneicornis3Stolotermes_brunneicornis2Stolotermes_brunneicornis4Porotermes_sp.1Porotermes_sp.2Porotermes_sp.Porotermes_sp.3Porotermes_sp.4Rhinotermes_marginalisSchedorhinotermes_sp.Schedorhinotermes_sp.1Serritermes_serriferTermitogeton_sp.2Termitogeton_sp.Termitogeton_sp.1Prorhinotermes_canalifrons5Prorhinotermes_canalifrons2Prorhinotermes_canalifrons6Prorhinotermes_canalifrons4Prorhinotermes_canalifronsProrhinotermes_canalifrons1Prorhinotermes_canalifrons3Prorhinotermes_canalifrons7Reticulitermes_santonensis1Reticulitermes_santonensisReticulitermes_santonensis2Heterotermes_vagusCoptotermes_lacteusCoptotermes_lacteus1Coptotermes_lacteus2Sphaerotermes_sphaerothoraxMacrotermes_subhyalinusMacrotermes_subhyalinus1Odontotermes_hainanensisPseudacanthotermes_spinigerPseudacanthotermes_spiniger1Cubitermes_sp.Inquilinitermes_sp.Termes_hispaniolaeMicrocerotermes_sp.Syntermes_grandisProcornitermes_araujoiCornitermes_cumulansDiwaitermes_kanehiraeNasutitermes_voeltzkowiNasutitermes_voeltzkowi1Constrictotermes_cyphergasterVelocitermes_sp.Velocitermes_sp.1Figure 4.25 : Optimisation du « timing » de différenciation sur la topologie optimale. Une flèche vers le haut sur l’arbre symboliseune différenciation plus précoce. Une flèche vers le bas symbolise une différenciation plus tardive. Les chiffres en rouge correspondentà la mue à laquelle la différenciation se produit. L’alphabet utilisé pour les séquences de développement correspond à celui présentédans le Tableau IV.4. ; * = stade ambigu.225

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a ldifférenciation à un tel stade est également inférée dans les deux nœuds profonds subséquentset chez l’ancêtre des Kalotermitidae. L’hypothèse d’une différenciation plus tardive, lors dela cinquième mue, est avancée chez l’ancêtre des Termopsidae, alors qu’une différenciationprécoce, dès la deuxième mue, est inférée chez l’ancêtre des Hodotermitidae et chez l’ancêtre duclade incluant tous les Termitidae et les Rhinotermitidae, sauf les Rhinotermitinae. Enfin, unedifférenciation encore plus précoce, dès la première mue, est postulée au sein des Termitidae.IV.4.4. Discussionǲǲ Notions de convergence, parallélisme et contraintes de développementParallélisme et convergence sont deux concepts qui ont connu une histoire mouvementée(voir Desutter-Grandcolas et al., 2005 et références citées). Deux approches principales ontété utilisées pour définir ces notions.La première, que nous avons qualifiée d’approche en fonction du degré d’apparentement(Desutter-Grandcolas et al., 2005), parle de parallélisme pour des espèces proches, et deconvergence autrement. Convergence et parallélisme sont donc distingués a posteriori del’analyse phylogénétique. L’idée sous-jacente à cette distinction est que des espèces prochessont plus à même de répondre de manière identique aux mêmes pressions de sélection. Cetteidée a été complétée plus récemment en terme de développement, les espèces proches étantplus à même de partager des caractéristiques de développement et donc de posséder descaractères non homologues mais étant apparu suivant des voies de développement similaires(Gould, 2002). Une telle approche a été défendue par Eldredge et Cracraft (1980) ou Brookset McLennan (2002) par exemple. Cependant, il est bien difficile de juger si deux espèces sontsuffisamment apparentées ou non pour partager ces caractéristiques de développement.La seconde, qualifiée d’approche par similarité de caractère, a recours aux tests dePatterson (1982 ; tests de similarité, de congruence et de conjonction). Un caractère échouant226

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sau premier test est une convergence alors que le parallélisme ne se distingue de l’homologie quesuivant le verdict du test de congruence (échec pour le parallélisme et succès pour l’homologie).L’inconvénient de cette approche est qu’elle ne permet pas de tester les hypothèses deconvergence et de parallélisme dans la mesure où Patterson ne donne pas de définitions précisesen termes de série de transformation des caractères. Ainsi, sur la base de cette seconde approche,nous avons proposé de distinguer parallélisme et convergence, les caractères convergents étantidentifiés a priori de l’analyse phylogénétique, alors que le parallélisme n’est déterminé qu’aposteriori de cette analyse par l’absence de continuité historique des caractères (Figure 4.26 -Desutter-Grandcolas et al., 2005 ; Desutter-Grandcolas et al., 2007 ; contra Williams et Ebach,2006). Des patrons précis sont ainsi proposés pour chaque concept et peuvent être testés lorsd’études phylogénétiques.Figure 4.26 : Schéma représentant la distinction entre homologie, parallélisme et convergence(d’après Desutter-Grandcolas et al., 2005).La notion de parallélisme est étroitement apparentée à celle de contraintes dedéveloppement (Gould, 2002). En effet, le parallélisme suppose l’apparition de caractèressuivant les mêmes processus évolutifs, les mêmes voies de développement sans qu’il y ait decontinuité historique dans la présence du caractère. Cette hypothèse de parallélisme a parexemple été évoquée chez les phasmes quant aux origines multiples des ailes dans ce clade227

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l(Whiting et al., 2003). Leurs résultats suggèrent que les voies de développement des ailesn’ont évolué qu’une seule fois mais qu’elles ont été désactivées et exprimées à de multiplesreprises. Il y a donc bien apparition multiple d’un même caractère (les ailes) suivant un mêmeprocessus : c’est du parallélisme. Si l’étude des voies de développement révélait l’utilisation devoies différentes entre deux clades de phasmes ailés, alors l’hypothèse de parallélisme seraitrejetée au profit d’une hypothèse de convergence évolutive. Une telle étude des processusdépasse l’approche phylogénétique, mais cette dernière peut fournir des modèles pertinentspour des recherches futures sur les processus évolutifs. C’est dans cette optique que l’évolutiondes castes d’ouvriers chez les termites a été envisagée.ǲǲ Evolution des séquences de développement et du polymorphisme chez lestermitesL’optimisation des séquences de développement plaide pour trois origines différentes dela caste des ouvriers vrais : la première chez l’ancêtre du clade (Termitidae + Rhinotermitidae),la deuxième chez Hodotermes mossambicus et la troisième chez Mastotermes darwiniensis.L’alignement impliqué des séquences de soldats suppose que le stade ouvrier vrai chezHodotermes mossambicus résulte d’une insertion de ce stade dans la séquence de développement(insertion en fin de séquence). Par contre, pour les Termitidae, Coptotermes lacteus etReticulitermes santonensis, la présence du stade ouvrier vrai correspond à une transformationd’un stade pseudergate vers ce stade d’ouvrier vrai. Deux phénomènes évolutifs différentssont potentiellement impliqués dans les apparitions du stade ouvrier vrai chez Hodotermesmossambicus d’une part et chez Coptotermes lacteus et Reticulitermes santonensis d’autre part.Derrière ces deux phénomènes se cachent probablement des voies de développement différentes.L’hypothèse d’une convergence évolutive de l’apparition de la caste des ouvriers vrais plutôtque d’un parallélisme sera donc privilégiée dans ce cas mais nécessite d’être corroborée par228

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sl’étude des processus évolutifs. Une telle hypothèse ne pourra être corroborée ou réfutée quepar des approches de développement. En l’absence de référence extérieure (les membres dugroupe externe n’ont pas de séquences de soldats), le cas de Mastotermes darwiniensis estplus difficile à discuter. Cependant, les séquences de développement de cette espèce sontrelativement longues, laissant supposer que des insertions de stades se sont produites dans ledéveloppement post-embryonnaire de cette espèce. La présence de la caste des ouvriers vraischez Mastotermes darwiniensis pourrait alors être la résultante d’un parallélisme avec la castedes ouvriers vrais de Hodotermes mossambicus.L’optimisation des séquences de développement suggère également que l’ancêtre destermites (moins Mastotermes darwiniensis) possédait des pseudergates. La présence de cettecaste dans les nœuds profonds suivants demeure ambiguë. Cependant, l’analyse réalisée àpartir des données de développement a révélé que certaines séquences de développement deKalotermitidae étaient plus proches de certaines séquences de développement de Termopsidaeque d’autres séquences de Kalotermitidae. Une situation équivalente se manifeste entre lesséquences de développement de Prorhinotermes canalifrons et de Termitogeton sp. (Figure4.22). De plus, Kalotermitidae et Termopsidae d’une part, et Prorhinotermes canalifronset Termitogeton sp. d’autre part, partagent certaines séquences de développement. De telsrésultats plaident en faveur de l’existence d’un polymorphisme ancestral chez ces taxons.Ainsi, les hypothèses d’évolution de la caste des pseudergates basées sur l’optimisation decaractères sur la phylogénie peuvent être affinées par l’analyse des séquences de développement.Considérons le clade comprenant les Termopsidae, les Hodotermitidae, les Rhinotermitidae etles Termitidae. L’optimisation des séquences de développement aboutissant au soldat montreune certaine ambiguïté pour l’ancêtre de ce clade avec une séquence de développement de laforme ELLLL*BS où « * » correspond à un état ambigu. Derrière cette séquence ambiguëse cachent deux séquences différentes (ELLLLLBS et ELLLLFBS) dont l’une contient229

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lun stade pseudergate. Etant donné le polymorphisme observé chez les Kalotermitidae et lesTermopsidae actuels d’une part, et sur le polymorphisme ancestral que nous avons pu inféréd’autre part, on peut raisonnablement supposer que l’ancêtre du clade cité ci-dessus étaitpolymorphe et qu’il possédait donc une caste de pseudergates. Les hypothèses d’évolution dela caste des pseudergates les plus soutenues seraient alors celles postulant une ou deux originesdifférentes, accompagnées respectivement de quatre ou deux disparitions secondaires. Onremarquera que l’hypothèse suggérant deux origines différentes est plus parcimonieuse : ellesera donc préférée ici.L’étude de l’évolution du polymorphisme révèle un polymorphisme ancestral etune réduction de ce polymorphisme chez les Hodotermitidae et le clade (Rhinotermitidae+ Termitidae). Ce résultat est conforme aux prédictions théoriques dans lesquelles unfort polymorphisme constitue une condition ancestrale conférant un avantage dans unenvironnement relativement instable. Les espèces flexibles sont supposées pouvoir répondreplus efficacement aux fluctuations de l’environnement que les espèces dotées d’un schéma dedéveloppement fixe (Nijhout, 1999, 2003). Selon cette même théorie, une stabilisation desvoies de développement est attendue dans un environnement stable. Les Hodotermitidae, lesTermitidae et la majorité des Rhinotermitidae construisent des nids fournissant effectivementdes conditions relativement stables (Grassé, 1986), ce qui corrobore cette hypothèse. De même,les deux espèces du clade (Termitogeton sp. - Prorhinotermes canalifrons) sont polymorphes etne construisent pas de nids « vrais » (Parmentier et Roisin, 2003 ; Roisin, 1988). L’évolutiondu polymorphisme dans ce clade pourrait soit être hérité d’un polymorphisme ancestral, soitcorrespondre à une acquisition secondaire du polymorphisme.230

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sǲǲ Evolution du timing de différenciation entre les voies de développementsexuée et stérileDeux hypothèses opposées ont été postulées quant à l’évolution de la différenciation entreles voies sexuée et stérile chez les termites. La première suppose une différenciation ancestraletardive (Noirot, 1985a,b), alors que la seconde suppose une différenciation ancestrale précoce(Watson et Sewell, 1985). L’optimisation des séquences de développement plaide en faveur dela première hypothèse avec une différenciation ancestrale se produisant lors de la quatrièmemue (Figure 4.25). La différenciation précoce entre les deux lignées est apparue relativementrécemment au sein des termites. Elle est inférée dès la seconde mue chez les Hodotermitidaeet chez l’ancêtre du clade (Rhinotermitidae + Termitidae). Elle s’est opérée encore plusprécocement chez l’ancêtre des Termitidae (différenciation suite à la première mue). Demanière parallèle, il s’est donc produit une accélération, en terme de nombre de stades, dansle timing de différenciation entre voies sexuée et stérile. Toutefois, on observe localement unralentissement de ce même timing chez l’ancêtre du clade (Hodotermitidae + Hodotermopsis +Porotermes + Stolotermes) pour lequel la différenciation se produit lors de la cinquième mue.231

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIV.5. Di s c u s s i o n gé n é r a l eIV.5.1. Phylogénie des termitesLes résultats obtenus concernant les relations phylogénétiques des termites sontremarquablement stables. Six des sept marqueurs moléculaires utilisés soutiennent lamonophylie des termites. Cette monophylie est logiquement retrouvée lors des analysescombinées. Mis à part les relations au sein des Rhinotermitidae, la structure générale dela topologie ne varie que très peu (Figure 4.11). Ainsi, Mastotermes darwiniensis puis lesKalotermitidae apparaissent comme les deux lignées à émergence la plus précoce au sein destermites. Un tel résultat est totalement inédit dans la littérature même si un rapprochemententre Mastotermitidae et Kalotermitidae avait déjà été postulé (Ahmad, 1950 - Figure 4.2).Ensuite, un proche apparentement entre les Hodotermitidae (famille monophylétique) etles Termopsidae (famille paraphylétique) est retrouvé. Enfin, les Rhinotermitidae formentun groupe paraphylétique en regard des Termitidae qui forment un groupe monophylétiquestable. Dans l’avenir, il serait intéressant de compléter notre échantillonnage de caractères pardes données morphologiques. L’exemple des Blaberidae traité dans le chapitre III a illustré lesbénéfices qu’il était possible de retirer de la diversification des caractères utilisés en phylogénie.En outre, l’échantillonnage taxonomique devrait être amélioré au sein des Rhinotermitidaeessentiellement, afin de stabiliser les relations de cette famille.Très récemment, Inward et al. (2007b) ont proposé une phylogénie des termites sur labase de caractères morphologiques et moléculaires (Figure 4.27). Ils retrouvent une topologielégèrement différente, les Kalotermitidae divergeant plus tardivement que les Termopsidae(groupe polyphylétique) et les Hodotermitidae (groupe monophylétique). Ils obtiennentdonc un clade (Kalotermitidae + Rhinotermitidae + Termitidae), regroupement déjà postulé232

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e spar le passé (Emerson et Krishna, 1975 ; Kambhampati et al., 1996 ; Donovan et al., 2000 ;Thompson et al., 2000). Notons que ce clade est le moins bien soutenu de leurs nœudsprofonds (valeur de Bremer de 2). La différence de résultat entre leur étude et la nôtre peuts’expliquer par la différence d’échantillonnage et de traitement des données. Leur échantillonde caractères est composé de trois marqueurs moléculaires (environ 2000 paires de bases) etde 40 caractères morphologiques tirés des travaux de Donovan et al. (2000), Noirot (1995a,b,2001) et Sands (1972). Notons que de nombreux caractères morphologiques ont été suppriméssans justification précise puisque l’étude de Donovan et al. (2000) comprenait 189 caractèresmorphologiques à elle seule ! Par ailleurs, les données moléculaires ont été alignées a priori del’analyse phylogénétique et les indels ont été traitées en tant que données manquantes. Deuxanalyses supplémentaires ont été réalisées suivant le principe d’Optimisation Directe mais lesrésultats n’ont pas été présentés par les auteurs.Figure 4.27 : Relations phylogénétiques des termites postulées par Inward et al., 2007b.233

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIV.5.2. EvolutionToutes les analyses moléculaires les plus récentes (e.g., Lo et al., 2000 ; Inward et al.,2007a), et quelques analyses morphologiques (e.g., Klass et Meier, 2006) postulent une relation degroupe-frère entre Cryptocercus et les termites. La dernière analyse en date (Inward et al., 2007a)a même proposé de supprimer l’ordre des Isoptères pour en faire une famille de blattes. Unetelle relation suppose une évolution de l’eusocialité chez les termites suivant la voie subsociale(Wilson, 1971) mais n’explique pas comment la transition subsocialité (e.g., Cryptocercus) /eusocialité (termites) a pu s’opérer. De plus, même si Cryptocercus n’est pas le groupe-frèredes termites, cette transition évolutive correspond à l’hypothèse la plus parcimonieuse dansla mesure où on observe un stade « subsocial » dans l’ontogenèse des colonies de termites. Eneffet, le couple royal s’occupe des nouveau-nés dans un premier temps. Ensuite seulement,cette tâche est exclusivement exécutée entre frères et sœurs. Enfin, l’hypothèse de relation degroupe-frère entre Cryptocercus et les termites montre quelques limites. La biogéographie dugenre Cryptocercus montre que sa diversification n’est pas antérieure au Miocène (Legendreet al., en prép.) L’hypothèse d’une origine ancienne mais d’une diversification beaucoup plusrécente reste toutefois envisageable. En outre, le Tableau IV.6 montre que de nombreusessynapomorphies supposées non ambiguës du clade (Cryptocercus + termites) d’après l’étudemorphologique la plus récente (Klass et Meier, 2006) sont très discutables.Dans ce contexte, une analyse des relations phylogénétiques entre blattes et termitescombinant des données morphologiques et moléculaires est nécessaire. Les datationsmoléculaires sont par définition spéculatives (Rodriguez-Trelles et al., 2002 ; Graur et Martin,2004). Toutefois, grâce à la bonne connaissance actuelle du registre fossile des termites, denombreux points de calibration pourraient être utilisés. Les datations estimées n’en serontque plus fiables (Douzery, 2002) et pourraient être confrontées notamment aux donnéesbiogéographiques.234

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sTableau IV.6 : Liste des synapomorphies morphologiques non ambiguës du clade (Cryptocercus + termites) d’après Klass et Meier(2006) avec quelques remarques.Caractères Cryptocercus TermitesForme desantennesNombred’antennomèresTegminizationdes ailes avantNombre decercomèresSclérites duproventriculePulvilli duproventriculeFaune deHypermastigidaFauned’OxymonadidaeAutres blattesconsidéréesétat 1 état 1 état 0état 1états 1et 2état 0inapplicable état 0 état 1état 1états 1et 0état 0état 1 état 1 état 0état 1 état 1 état 0Commentairesd’autres blattes ont antennesmonoliformes dont la Polyphagidae Thereaétat de caractère grossier (fourchette = 28à 42)caractère inapplicable pour le genreCryptocercusde nombreuses blattes fouisseuses ontl’état 1état 1 état 1 état 0 homologie grossièreétat 1 état 1 état 0 homologie grossièreSoin des jeunes état 1 état 2 état 0Présence d’unnidétat 1 état 1 état 0d’autres blattes ont l’état 1 ; codageadditif responsable de la non ambiguité del’optimisationhomologie grossière et d’autres blattes ontun «nid»Au sein des termites, l’étude de l’évolution du polyphénisme et du polymorphisme nousa amenés à identifier une certaine tendance évolutive. Une réduction du polymorphisme etune différenciation de plus en plus précoce des lignées sexuelle et stérile ont ainsi été misesen évidence. Dans le contexte néodarwinien, ce résultat suggère que les espèces les pluspolymorphes correspondent aux espèces pour lesquelles la différenciation s’opère tardivementet qui ne construisent pas de « vrais » nids. Elles consomment le bois dans lequel elles nichent,puis se dispersent vers une autre source de ressources. Dans un tel contexte, l’avantage lié à unecertaine flexibilité du développement, et donc à une différenciation tardive, a été fréquemmentpostulé (e.g., Nijhout, 2003). De même, la corrélation observée entre le mode de fourragementet la présence d’ouvriers vrais peut s’interpréter en termes d’adaptation. La présence d’une235

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lcaste spécialisée dans le fourragement au-delà du nid peut être favorisée par la sélectionnaturelle. Le scénario général postule donc une évolution depuis un polymorphisme élevé, unedifférenciation tardive et un mode de fourragement de type « one-piece » vers un polymorphismerestreint, une différenciation précoce et un mode de fourragement de type séparé. Ce scénarios’explique par la théorie de la sélection naturelle. La plupart des changements évolutifs étantconcomitant, l’hypothèse d’adaptation ne peut pas être rejetée sur la base du critère historique(Grandcolas et D’Haese, 2003). Le critère sélectif semble intuitivement évident mais il devraêtre testé de manière plus précise. De plus, la caste des ouvriers vrais pourrait être apparueavant, après ou de manière vraiment simultanée avec la construction de « vrais » nids. Chaquescénario peut être défendu dans le contexte néodarwinien.Cependant, il est important de préciser que l’hypothèse d’évolution unidirectionnelle aété rejetée dans la mesure où des exceptions à ce scénario général ont été mises en évidence. Eneffet, des réversions vers un polymorphisme important et vers un mode de fourragement de type« one-piece » ont été observées dans le clade (Prorhinotermes canalifrons - Termitogeton sp.) Demême, des transitions depuis un état « ouvrier vrai » vers un autre état ont été inférées par l’étudedes schémas de développement. Un tel résultat est contraire à la théorie de la spécialisation quiconsidère l’apparition de caractères spécialisés comme un cul de sac évolutif (Kelley et Farrell,1998 ; D’Haese, 2000 ; Nosil et Mooers, 2005). Enfin, l’hypothèse d’origines multiples de lacaste des ouvriers vrais est très fortement soutenue par nos analyses, avec des phénomènes deconvergence et de parallélisme. Bien que ces propositions doivent être confortées par des étudessupplémentaires, l’hypothèse de parallélisme entre l’apparition des ouvriers « vrais » chez lesMastotermitidae et les Hodotermitidae fait appel à la notion de contrainte de développement(Gould, 2002). De telles contraintes ont pu faciliter le développement des mêmes castes dansces deux clades. Les contraintes seraient alors un des moteurs de l’évolution des castes chez lestermites, et auraient dirigé ses orientations.236

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r i e r s c h e z l e s t e r m i t e sIV.5.3. Codage des caractères et avancées méthodologiquesL’étude de l’évolution des castes d’ouvriers chez les termites a été l’occasion deréfléchir et de perfectionner la méthodologie associée à cette problématique. Les premièresétudes (e.g., Thompson et al., 2000) codaient les deux castes d’ouvriers en un seul caractèrebinaire : présence d’une caste de pseudergates vs présence d’une caste d’ouvriers vrais. Leslimites d’une telle approche ont été discutées dans la littérature (Grandcolas et D’Haese,2002, 2004 ; Legendre et al., soumis-b) et dans la partie IV.3.2 Optimisation des caractèresd’intérêt. Une première amélioration a donc consisté à distinguer deux caractères binairesau lieu d’un seul. C’est l’approche que nous avons retenue dans la section IV.3 Origine d el a c a s t e d e s o u v r i e r s . Cependant, au même titre qu’un acte comportemental n’est pasexécuté de manière isolée, un stade de développement fait partie intégrante d’une séquence.L’analyse de ces séquences permet donc de réaliser des études plus précises et plus complètessur l’évolution des castes et des chemins de développement. Après avoir souligné les biais dela méthode d’event-pairing (Smith, 1997 ; Velhagen, 1997), Schulmeister et Wheeler (2004)ont montré comment l’homologie dynamique pouvait être utilisée pour inférer l’évolution desséquences de développement. L’algorithme dit de « Search-based Optimization » (Wheeler,2003) a été utilisé pour démontrer les avantages d’une telle approche. L’inconvénient majeurde cette méthode est qu’elle nécessite d’établir la liste des états ancestraux possibles, listesouvent délicate à élaborer. L’utilisation de l’algorithme d’Optimisation Directe (Wheeler,1996) ne présente pas cet inconvénient, tout en conservant les avantages liés au traitementdes séquences de développement en intégralité. Elle a ainsi permis de mettre en évidence unphénomène de convergence évolutive entre la caste des pseudergates observée dans le clade(Prorhinotermes canalifrons - Termitogeton sp.) et chez les Kalotermitidae et Termopsidae. Cerésultat est cohérent avec l’observation faite par Parmentier et Roisin (2003) qui insistaient sur237

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lles idiosyncrasies des stades de développement chez Termitogeton planus et notamment sur lacaste des pseudergates.Au final, nos résultats montrent la puissance heuristique de l’analyse phylogénétique desséquences de développement en optimisation directe (Legendre et al., en prép.) et la nécessitéde donner des définitions précises des caractères à l’étude.238

CHAPITRE VDis c u s s i o n gé n é r a l ee t pe r s p e c t i v e sThere are two ways in which the student ofbehaviour comes into contact with the centralproblem of biology : that of evolution.Tin b e r g e n (1951)

V. Dis c u s s ion g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e sTrois axes principaux ont été suivis au cours de ce travail qui avait pour butd’étudier les modalités de l’évolution du comportement social chez lesblattes et les termites.Tout d’abord la volonté de mener une approche comparative engendre la nécessité deposséder une référence historique et un patron phylogénétique. Reconstruire des patronsphylogénétiques robustes a donc constitué le premier objectif de ce travail.Etudier des caractères comportementaux ou de développement à l’aide d’une référencephylogénétique implique une définition précise de ces caractères. Or la méthodologie associéeà ce type de problématique est perfectible. Le second objectif a donc été de proposer un cadrethéorique et méthodologique permettant d’intégrer divers caractères au sein des analysesphylogénétiques et d’inférer leur évolution.Enfin, les modalités d’évolution du comportement social ont été analysées, notammenten regard des théories classiques à connotation plutôt gradiste. Dans ce contexte, nousnous sommes focalisés particulièrement sur trois transitions importantes de l’évolution ducomportement social. La première transition (grégarisme / mode de vie solitaire) concerne lepassage depuis un mode de vie social peu intégré vers un mode de vie où la dimension socialen’existe pas. Elle se place donc à la limite de la socialité et doit permettre de comprendre lefondement de l’apparition d’un comportement social élémentaire. La seconde transition(grégarisme / subsocialité) implique l’évolution de comportements sociaux coordonnésentre individus d’une même famille (parents et jeunes). La troisième transition, concernantl’évolution des castes d’ouvriers, correspond à l’évolution de comportements « dits » altruistes,c’est-à-dire des comportements bénéfiques à autrui mais pas à l’individu émetteur. Ces troistransitions impliquent donc des évènements importants pour la compréhension de l’évolutiondu comportement social.Ces trois axes sont discutés successivement dans cette section.241

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lV.1. Re c o n s t r u c t i o n ph y l o g é n é t i q u eTester des scénarios d’évolution et/ou émettre des hypothèses évolutives constituent unedes principales finalités des approches phylogénétiques (Eldredge et Cracraft, 1980 ; O’Hara,1992 ; Grandcolas et al., 1994, 1997 ; Wenzel, 1997). A partir d’un patron phylogénétique,l’évolution des caractères d’intérêt peut être inférée et des hypothèses évolutives proposées. Demême, à partir d’une théorie ou d’un modèle, il est possible de prévoir le scénario attendu sousce modèle, sous la forme d’une suite de transformations de caractères. Alors la confrontationdu patron phylogénétique observé avec le patron attendu permettra de réfuter ou de corroborerla théorie pour le modèle à l’étude. Dans ce contexte, plus le patron phylogénétique dont ondispose sera robuste, plus les conclusions tirées auront de poids.Dans ce travail, le premier objectif a donc été de reconstruire des patrons phylogénétiquespour les clades étudiés : les Blaberidae (chapitre III) et les termites (chapitre IV).Divers marqueurs phylogénétiques ont été utilisés dans cette optique, incluant huitmarqueurs moléculaires (environ 7000 paires de bases), 78 caractères morphologiques, plusde 1000 caractères comportementaux et deux séquences de développement (soit environ unetrentaine de caractères). L’information apportée par les différents marqueurs moléculaires a puêtre comparée grâce aux résultats des analyses séparées et des valeurs de Bremer partitionné.L’étude des marqueurs moléculaires montre que le 18S et de nombreuses régions du 28Sapparaissent de manière attendue comme les séquences les moins variables (e.g., Giribet etWheeler, 2001). Cependant, ces marqueurs ne sont pas pour autant informatifs uniquementaux nœuds profonds des arbres, ni d’ailleurs pour chacun de ces nœuds profonds. De même,dans les deux clades étudiés ici, les 350 paires de bases du 12S apparaissent particulièrementinformatives et ce à des niveaux variés. Pourtant, ce gène a été classiquement utilisé cesdernières années pour des analyses à faible échelle taxonomique chez les blattes (e.g., Clark et242

V. Dis c u s s ion g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e sal., 2001 ; Murienne et al., 2005). Contrairement à l’hypothèse nulle de départ sur les marqueursmoléculaires phylogénétiques, aucune tendance évidente ne peut donc être dégagée en ce quiconcerne le niveau auquel les différents marqueurs apportent de l’information.La comparaison des différents types de marqueurs (moléculaires, morphologiques,comportementaux et de développement) révèle que toutes les données sont informatives,qu’il n’y a pas de marqueur idéal ni de marqueur intrinsèquement supérieur aux autres pourréaliser des analyses phylogénétiques. Par exemple, les données comportementales présententdes indices de cohérence et de rétention intermédiaires à ceux des données moléculaires etmorphologiques, et soutiennent diverses relations phylogénétiques au sein des Blaberidae. Demanière similaire, la topologie retrouvée à partir des seules données de développement montreune structure interne forte et relativement cohérente avec la phylogénie obtenue en analysecombinée. Aucune conclusion ne peut donc être tirée a priori de l’analyse phylogénétique ence qui concerne la qualité et le niveau d’information des différents marqueurs.Enfin, l’analyse combinée de données de natures diverses ne constitue pas une difficultéparticulière mais apporte au contraire des informations sur la qualité et les caractéristiques dechaque lot de données. De plus, les relations phylogénétiques les plus stables ont été obtenuespour les clades les mieux échantillonnés (cf. Figures 3.14 et 4.11), révélant ainsi l’importancede multiplier la quantité et surtout la diversité des sources de données phylogénétiques. Unepremière perspective sera donc de compléter les différents jeux de données (taxonomiques et decaractères). A plus long terme, réaliser la phylogénie des Dictyoptères avec un échantillonnagetrès important constituera un défi intéressant. Un tel travail apportera certainement deprécieuses informations sur l’évolution de divers caractères et permettra de reconstruirel’évolution du comportement social chez ces Insectes de manière plus détaillée.S’il est important d’accumuler les marqueurs et de les combiner, il nous semblepar contre problématique de reposer sur la même batterie - limitée - de marqueurs dont la243

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lqualité occasionnelle est très peu discutée. Les gènes mitochondriaux, le 18S et le 28S sonttrès fréquemment utilisés, notamment parce qu’ils sont relativement faciles à séquencer dufait des nombreuses copies présentes dans le génome. Dans ce contexte, il serait importantde diversifier les gènes analysés en phylogénie et donc de chercher de nouveaux marqueurs.Dans cette perspective, il sera primordial de tenir compte de problèmes éventuels commela présence de pseudogènes. Ce point est rarement abordé mais les pseudogènes pourraientêtre relativement fréquents dans le génome. Par exemple, les gènes nucléaires 18S et 28S sontarrangés en tandem avec le gène 5,8S et ces tandems peuvent être répétés plusieurs milliers defois dans une seule cellule (Watson et al., 1989). Le phénomène d’évolution concertée (Liao,1999) est censé assurer l’homogénéité des différentes copies mais diverses exceptions ont étémises en évidence (e.g., Carranza et al., 1996). Récemment, Bayly et al. (2007) ont montré quedes pseudogènes de 18S avaient ainsi été utilisés lors d’analyses phylogénétiques de plantes etétaient donc susceptibles de biaiser les résultats.Nous avons vu qu’il était également important de diversifier les sources de donnéesphylogénétiques. Dans cette optique, il est primordial que les approches écologiques,comportementales, systématiques, etc. soient coordonnées. En effet, récolter des donnéescomportementales pour des espèces éloignées sur le plan phylogénétique ne permettra pasde tirer de conclusions évidentes sur l’évolution du comportement. De même, réaliser laphylogénie d’espèces dont on ne connaît aucun trait d’histoire de vie n’apportera qu’uneinformation très limitée. C’est dans cette perspective que nous avons développé ces approchesmultiples sur un même clade, et plus particulièrement sur les Zetoborinae et les Blaberinae(Grandcolas, 1993b, 1998 ; Pellens et al., 2007b ; Legendre et al., soumis-a). C’est seulementau prix de cette coordination, de cette intégration de données diverses que des conclusionsriches et pertinentes pour la biologie de l’évolution pourront être atteintes.244

V. Dis c u s s ion g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e sV.2. Ava n c é e s mé t h o d o l o g i q u e s en ph y l o g é n i e :i n t é g r a t i o n de do n n é e s co m p o r t e m e n ta l e s et ded é v e l o p p e m e n tTraditionnellement, les reconstructions phylogénétiques sont menées à l’aide decaractères morphologiques et / ou moléculaires. Pourtant d’autres caractères héritables peuventparticiper à ces reconstructions dont les données comportementales ou ontogénétiques.L’idée que le comportement évolue et qu’il peut être utilisé en systématique est ancienne(cf. I.1. Co m p o r t e m e n t a n i m a l e t p h y l o g é n i e : h i s t o r i q u e ). Pourtant, l’intégration desdonnées comportementales au sein des analyses phylogénétiques est relativement récente etceci de surcroît pour les seules données comportementales stéréotypées. Ces données étaienten outre considérées de manière isolée bien qu’elles soient le plus souvent issues de séquencescomportementales. Une réflexion a donc été menée au cours de ce travail afin d’améliorerla méthodologie associée au traitement phylogénétique des données comportementales.Dans un premier temps, des séquences comportementales stéréotypées ont été étudiées encollaboration et une méthodologie d’analyse a été établie, en parallèle avec celle concernantles séquences nucléotidiques (Robillard et al., 2006). Il a ainsi été montré que les homologiescomportementales pouvaient être déterminées de manière précise grâce à l’utilisation decritères explicites et couramment utilisés pour les caractères traditionnels (voir aussi Wenzel,1992). Dans un second temps, notre réflexion s’est portée sur les séquences comportementalesnon-stéréotypées, séquences les plus communes dans la nature. La méthode d’event-pairingsuccessif a ainsi été mise au point (Legendre et al., accepté - Annexe III) et utilisée pour étudierl’évolution des interactions sociales.Les résultats ont montré que les séquences comportementales stéréotypées et nonstéréotypéescontiennent une information phylogénétique. Outre l’apport de caractères245

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lsupplémentaires pour la reconstruction phylogénétique, ces approches permettent égalementd’améliorer la définition des caractères. Des hypothèses d’évolution précises peuvent êtreproposées, ce qui est impossible lorsque de grandes classes comportementales sont optimiséesde manière fallacieuse sur des arbres déjà reconstruits. Ce dernier point est particulièrementimportant pour notre compréhension de l’évolution du comportement.La méthode de l’event-pairing successif considère les évènements comportementauxdeux par deux plutôt que les séquences entières. La raison en est que seules ces successionsd’actes élémentaires reflètent avec certitude des tendances héritables dans des séquences nonstéréotypées. Considérer des évènements comportementaux trois par trois … n par n dans cetype de séquences n’amènerait qu’à classer des types de comportements et non pas à étudier lesrelations de parenté entre espèces.Il n’en va pas de même à l’échelle intraspécifique où toutes les séquences non stéréotypéespourraient participer à une même analyse dans un but classificatoire : on pourrait ainsi définirles grands types de comportement d’une espèce dans différents contextes, comme cela a déjàété fait pour l’espèce humaine (Abbott, 1995 ; Wilson et al., 1999 ; Hay et al., 2003 ; van derAalst et al., 2003). La réflexion à ce sujet mérite donc d’être poursuivie.Toujours dans l’optique d’améliorer le traitement des caractères phylogénétiques,le codage des caractères « castes » a été précisé suite aux travaux de Grandcolas et D’Haese(2002, 2004) et de Schulmeister et Wheeler (2004). Les premiers avaient montré en quoi il étaitincorrect de considérer un caractère multi-états pour coder différentes castes d’ouvriers, entrelesquelles une hypothèse d’homologie ne pouvait a priori pas être soutenue chez les termites.Les seconds ont amélioré les méthodes d’utilisation des données ontogénétiques. Cette réflexiona été poursuivie et, grâce à ces diverses avancées méthodologiques, l’algorithme d’optimisationdirecte a pu être appliqué aux séquences de développement des différentes castes de termites.246

V. Dis c u s s ion g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e sCette étude n’aurait pas été possible sans l’aide des algorithmiciens de l’American Museum ofNatural History de New York. En retour, ce travail a contribué au développement du logicielPOY et de sa nouvelle fonction (commande « custom_alphabet ») permettant de considérer desséquences de caractères comprenant plus de cinq états.247

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lV.3. Te n d a n c e s év o l u t i v e s et fa c t e u r s év o l u t i f sCette étude a mis en évidence la multiplicité des facteurs responsables de l’évolution ducomportement social chez les blattes et les termites. Trois transitions majeures de l’évolutiondu comportement social ont été étudiées grâce à un test phylogénétique (Eldredge et Cracraft,1980 ; O’Hara, 1992 ; Grandcolas et al., 1994, 1997 ; Wenzel, 1997). Le patron attendusous l’hypothèse nulle d’adaptation a été confronté au patron reconstruit à partir de diversesdonnées. Les deux premières transitions (grégarisme / mode de vie solitaire et grégarisme /subsocialité) ont été analysées dans un clade de blattes, alors que la troisième transition (entre« types » d’eusocialité) a été étudiée chez les termites.L’hypothèse nulle de sélection naturelle sur des changements adaptatifs simplespour la transition « grégarisme / mode de vie solitaire » impliquait des bouleversementscomportementaux importants entre les espèces de blattes grégaires et solitaire. Nos résultatsne corroborent pas un tel scénario et montrent au contraire que l’expression comportementalede Thanatophyllum akinetum (espèce solitaire) n’est que très peu différente de celle de sesproches parents grégaires. Il n’y a donc pas eu de bouleversements comportementaux bienque Thanatophyllum akinetum montre une moins grande tolérance aux conspécifiques queles espèces grégaires de Zetoborinae étudiées (Grandcolas, 1991b). De tels résultats plaidentdonc pour une inertie phylogénétique plutôt que pour une action forte de la sélection naturellesur l’expression comportementale de cette espèce solitaire. A contrario, elle nous permet denous interroger sur la nature des relations sociales : plutôt que d’adopter une communicationquantitativement riche ou diverse, elle consiste simplement à accepter la promiscuité et à entirer les informations nécessaires sur le plan individuel ou environnemental.La seconde transition (grégarisme / subsocialité) montre également des résultats248

V. Dis c u s s ion g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e sinattendus. Une hypothèse de préadaptation / exaptation avait été postulée dans la littérature(Grandcolas, 1998) : la tolérance aux conspécifiques observée chez les espèces grégaires étaitsupposée être ancestrale aux espèces subsociales et permettre l’établissement de ce modede vie qui implique une promiscuité entre larves et femelle adulte. Ceci pouvait impliquerune possible récupération des patrons moteurs des espèces grégaires exprimés dans cet autrecontexte. Les résultats de ce travail ne corroborent pas cette dernière hypothèse. En effet,Parasphaeria boleiriana (espèce subsociale) se caractérise par de nombreuses autapomorphiesimpliquant diverses transitions comportementales agonistiques. Des expériences préliminaires(Legendre et al., soumis-a - Annexe IV) ont montré que la tolérance aux conspécifiques deParasphaeria boleiriana était similaire à celle des espèces grégaires proches. L’établissement dumode de vie subsocial ne se solde donc pas par une récupération de patrons moteurs, même siune tolérance aux conspécifiques semble conservée. Par ailleurs, la subsocialité implique unecertaine coordination entre les individus. On pourrait donc s’attendre à ce que cette espèce secaractérise par un répertoire relativement original ou des interactions bien particulières. Aucontraire, le répertoire comportemental de Parasphaeria boleiriana n’est pas particulièrementoriginal, même s’il est le plus riche des répertoires observés. De même, les interactions nesemblent pas plus coordonnées que la moyenne et se caractérisent essentiellement par uneforte proportion d’actes agonistiques.Au final, cette étude a montré que l’évolution du comportement social chez les blattes nesuit pas une tendance linéaire mais intègre différents éléments agissant en mosaïque.L’approche phylogénétique menée ici a permis de réaliser et de tester des hypothèsesà partir de patrons d’évolution mais ne permet pas de tester les processus sous-jacents. Dece point de vue, des approches de biologie des populations se révèleraient particulièrementcomplémentaires. Des observations interspécifiques et/ou « inter-groupes » pourraientégalement apporter des informations extrêmement importantes sur la reconnaissance spécifique249

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a let de parentèle. De tels travaux pourraient se révéler particulièrement informatifs dans lamesure où la communication est un caractère prépondérant dans l’évolution du comportementsociale (Wilson, 1975).Par ailleurs, l’évolution de la socialité a souvent été expliquée dans un contexte antiprédateurqui n’a pas été étudié ici. Certaines blattes possèdent des défenses chimiques(e.g., Diploptera punctata) alors que d’autres disposent de défenses « comportementales »(e.g., postures d’immobilisation de Paradicta rotunda et de Thanatophyllum akinetum). Deshypothèses portant sur l’efficacité accrue des défenses chimiques en mode de vie grégaireont été avancées (e.g., Grandcolas, 1998) et devraient donc être évaluées par des testssupplémentaires. Dans cette optique, il seraitégalement bénéfique de définir de manière la plusprécise possible les types de défense. Par exemple,la posture d’immobilisation de Paradicta rotunda(posture recroquevillée - Figure 5.1) et celle deThanatophyllum akinetum (aplatissement contre lesubstrat) peuvent-elles être codées homologues aFigure 5.1 : Larve de Paradicta rotunda en posture dedéfense.priori ? Une étude morpho-fonctionnelle devrait préciser s’il s’agit là d’un même patron moteurs’exerçant de manière différenciée avec une morphologie à chaque fois très particulière.Le comportement social trouve son paroxysme dans l’existence d’une caste stérile : desindividus ont alors un comportement à ce point social qu’ils s’occupent des jeunes d’un autreindividus au détriment de leur propre reproduction. De cette manière, l’origine de la castedes ouvriers vrais est considérée comme une étape supplémentaire dans la spécialisation del’eusocialité chez les termites. L’hypothèse formulée par Noirot (1985b) postulait donc unetransition depuis la caste des pseudergates, chez lesquels le retour à un état reproducteur est250

V. Dis c u s s ion g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e sencore possible, vers la caste des ouvriers vrais. Dans son schéma d’évolution des termites,Noirot (1985b) supposait également une réduction du polymorphisme au cours de l’évolutionet une différenciation de plus en plus précoce entre les lignées sexuelle et stérile.Cette vision se replace parfaitement dans le cadre néodarwinien et est corroborée engrande partie par nos résultats. Ils supposent donc un rôle majeur de la sélection naturelle dansl’évolution des castes et des schémas de développement chez les termites. Ainsi, l’avantagesélectif résultant de la flexibilité du polymorphisme dans des conditions instables sembleavéré. Cette flexibilité permettrait aux colonies de réguler la disponibilité des différentes castesen fonction de leurs besoins. Des études ont ainsi montré que les individus de Cryptotermesdomesticus (Kalotermitidae) sont en mesure d’estimer la quantité de ressources disponiblesen fonction de la qualité des vibrations perçues au sein d’une souche de bois (Evans et al.,2005). De même, des ressources en faible quantité semblent favoriser le développementd’individus ailés chez Cryptotermes secundus (Korb et Lenz, 2004). Alors, les signaux perçusen cas de ressources en faible quantité pourraient constituer des stimuli importants dans ladifférenciation vers la caste des ailés plutôt que des pseudergates. Malgré ces travaux récents,l’interprétation de cette tendance générale dans un contexte néodarwinien est souvent narrativeet mériterait d’être validée par des approches populationnelles. Par ailleurs, des exceptionsà cette évolution progressive et linéaire ont été inférées dans certains clades. Par exemple, lemode de fourragement observé dans le clade (Prorhinotermes canalifrons - Termitogeton sp.)constitue une réversion par rapport au scénario classiquement invoqué (Abe, 1987).Sur un plan plus conceptuel, l’existence de phénomènes de parallélisme dans l’originede la caste des ouvriers vrais entre Mastotermes darwiniensis et Hodotermes mossambicus a étéavancée. Le parallélisme peut être expliqué par l’utilisation des mêmes voies de développement(Gould, 2002). De ce point de vue, les phénomènes de parallélisme et de contraintes dedéveloppement pourraient constituer des voies à explorer. L’une de ces voies pourrait impliquer251

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lle gène foraging. Récemment, le rôle de ce gène dans le comportement de fourragement a étémis en évidence chez Drosophila melanogaster et Apis mellifera (Osborne et al., 1997, Robinsonet Ben-Shahar, 2002). Il a été montré que les individus présentant un phénotype rover (allèledominant) prospectent sur une plus large zone que les individus présentant un phénotype sitter(Osborne et al., 1997). Le phénotype rover semble plus proche du comportement manifestépar les ouvriers vrais de termites qui prospectent au-delà du nid. Au contraire, le phénotypesitter correspond plutôt au comportement d’un pseudergate qui prospecte au sein de la souchehabitée. Dans ce contexte, un équivalent du gène foraging pourrait avoir été impliqué dans ladifférence comportementale observée entre pseudergates et ouvriers vrais. Essayer d’identifierce gène chez les termites et de mettre en évidence des allèles différents selon les castes pourraitse révéler déterminant dans la compréhension de leur évolution.En conclusion, la multiplicité des facteurs potentiellement responsables de l’évolutiondu comportement social chez les blattes et les termites a été mise en exergue dans ce travail.L’identification de ces divers facteurs est primordiale pour pouvoir accéder à une bonnecompréhension de l’évolution. En effet, l’idée que la sélection naturelle n’est pas la seuleforce évolutive à orienter l’évolution est largement acceptée aujourd’hui (Gould, 2002 ; Ordet Blumstein, 2002 ; Verdú, 2006). Dans ce contexte, il est donc particulièrement bénéfiqued’étudier un même sujet sous des angles différents, grâce à des approches et des outilsvariés. La biologie de l’évolution est un vaste domaine de recherche se déclinant en diversesspécialités. A ce titre, il n’est donc pas surprenant de conclure cette étude sur des perspectivesvariées, touchant aussi bien à la phylogénie et l’éthologie, qu’à la biologie des populations oul’évolution du développement. Seule une approche intégrative de nos problématiques nouspermettra de tendre vers la meilleure compréhension possible de l’évolution. Dans ce paneld’approches, l’analyse phylogénétique tient une place centrale car elle permet de comparer les252

V. Dis c u s s ion g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e scaractères des différentes espèces. Il est donc indispensable de définir les méthodologies quipermettent d’analyser phylogénétiquement les données issues de toutes les disciplines de labiologie de l’évolution, qu’elles soient génétiques, comportementales ou de développement.253

Réf é r e n c e sb i b l i o g r a p h i q u e s

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An n e x e sLi s t e d e s An n e x e sAnnexe I : Définitions de quelques caractères de la classification des catégories sociales 273Annexe II : Protocole d’extraction utilisé en biologie moléculaire 275Annexe III : Article Legendre et al. (accepté dans Biological Journal of the Linnean Society) :Phylogenetic analysis of non-stereotyped behavioural sequences with a successiveevent-pairing method 277Annexe IV : Article Legendre et al. (soumis à Journal of Insect Behavior) : A Comparison ofBehavioral Interactions in Solitary and Presocial Zetoborinae Cockroaches (Blattaria,Blaberidae) 313Annexe V : Article Legendre et al. (soumis à Molecular Phylogenetics and Evolution) : Thephylogeny of termites (Dictyoptera: Isoptera) based on mitochondrial and nuclearmarkers: implications for the evolution of the worker and pseudergate castes, andforaging behaviors 339Annexe VI : Commandes des analyses phylogénétiques 377Annexe VII : Tests statistiques 381Annexe VIII : Phylogénie des termites : analyse combinée des marqueurs moléculaires enmaximum de vraisemblance 385Annexe IX : Phylogénie des termites : analyse combinée des marqueurs moléculaires eninférence bayésienne 387Annexe X : Jeux de données de développement 389Annexe XI : Alignements impliqués des séquences de développement 393Annexe XII : Curriculum Vitae 397271

ANNEXE IDéf i n i t i o n s deq u e l q u e s ca r a c t è r e sd e la cl a s s i f i c ati o n de sc at é g o r i e s so c i a l e s

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lDé f i n i t i o n s d e q u e l q u e s c a r a c t è r e sd e l a clas sification d e s c at é g o r i e s s o c i a l e sAgrégat et colonie : une différence est effectuée entre un agrégat (caractère 1) et unecolonie (caractère 3). Dans un agrégat, on observe des interactions réciproques entre lesindividus. Les foules résultant d’une attraction vers des éléments physiques ou chimiques del’environnement ne sont pas incluses dans les agrégats (Grassé, 1952). Dans une colonie, onobserve des activités coordonnées entre les individus. Donc toute colonie est un agrégat maisla réciproque n’est pas vraie.Fondateurs : les fondateurs (caractères 5 et 6) correspondent aux individus qui étaientprésents à l’origine de la colonie. Pour les colonies formes par essaimage, tous les individusprésents dans l’essaim correspondent aux fondateurs.Nid : la définition d’un nid d’Eickwort (1981 - caractère 10) a été retenue, c’est-à-dire unendroit où les œufs et/ou les jeunes sont déposés et où de la nourriture est apportée.Recouvrement des générations : le critère de chevauchement ou recouvrement desgénérations tel qu’il a été défini par Michener (1969) a toujours été critiqué. Gadagkar (1994)a expliqué les problèmes liés à ce critère notamment lorsque l’on s’intéresse à des espècestropicales qui ne connaissent pas d’hiver rigoureux. Ce critère a donc été supprimé et lecaractère 23 (« quelques jeunes restent avec leurs parents ») a été préféré.Division du travail reproducteur (caractère 24) : ce caractère a également généré denombreuses controverses car il manquait de précisions (voir par exemple Crespi et Yanega,1995). Ici, il correspond à la présence de castes, qu’elles soient irréversibles ou non.Différences morphologiques entre les castes (caractère 25) : ce caractère inclut lesvariations allométriques (Noll et al., 2004).274

ANNEXE IIPr o t o c o l e d’ex t r a c t i o nu t i l i s é en bi o l o g i em o l é c u l a i r e

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lEx t r a c t i o n1) Dry tissueAdd 180 µL ATL bufferAdd 20 µL proteinaseKWrap in parafilmVortexIncubate at 55°C about 2-2.5 hrs2) Vortex for 15 secAdd 200 µL AL bufferVortexIncubate at 70°C for 10 min3) Add 200 µL 96-100% EtohVortex4) Pipet (500 µL) into Dneasy minicolumns in 2mL tubesCentrifuge = 6000xg (8000 rpm) 1 minDiscard collection tube5) Place columns into new 2mL tubesAdd 500 µL AWI bufferCentrifuge = 6000xg (8000 rpm) 1 minDiscard collection tube6) Place columns into new 2mL tubesAdd 500 µL AWII bufferCentrifuge full speed 3 min7) Place columns into 1,5mL microtubesAdd 200 µL AE bufferLeave for 1 minCentrifuge = 6000xg (8000 rpm) 1 min to elute8) Repeat elution (but with 100 µL AE buffer)Collect elutes together276

ANNEXE IIILeg e n d r e et al . (Bi o l . J. Li n n . So c .)Acc e p t éPhy l o g e n e t i c an a l y s i s of no n -s t e r e o t y p e d be h a v i o u r a ls e q u e n c e s wi t h a su c c e s s i v ee v e n t -pa i r i n g me t h o d

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTITLE: Phylogenetic analysis of non-stereotyped behavioural sequences with asuccessive event-pairing methodFrédéric LEGENDRE 1* , Tony ROBILLARD 1 , Laure DESUTTER-GRANDCOLAS 1 ,Michael F. WHITING 2 and Philippe GRANDCOLAS 11Muséum national d’Histoire naturelle, Département Systématique et Évolution, UMR 5202CNRS, CP 50 (Entomologie), 45 rue Buffon 75005 Paris, France2Department of Integrative Biology, 693 Widtsoe Building, Brigham Young University, Provo,Utah 84602, USARUNNING TITLE: BEHAVIOURAL SEQUENCES AND PHYLOGENY* Corresponding author.E-mail address: legendre@mnhn.frTel: (33) 1.40.79.38.48Fax: (33) 1.40.79.56.79278

An n e x e sAbstractA new method is proposed which uses transitions among acts in non-stereotyped behaviouralsequences as phylogenetic characters. This method is derived from the event-pairing methoddesigned for the phylogenetic study of developmental sequences and from ethologicalanalyses of transition matrices. This method is applied to a case study, the study ofphylogenetic relationships among presocial Zetoborinae cockroaches. The analysis is carriedout with three data sets: a behavioural data set with transitions among acts in behaviouraldyadic sequences, together with a morphological and a molecular data sets. Non-stereotypedbehaviour proved to be phylogenetically informative and to display low homoplasy. Thisnew method opens an avenue for studying the evolution of behaviour in the framework ofphylogenetic analysis, which was restricted until now to the study of stereotyped sequencesand/or isolated features involved in courting or building activities.ADDITIONAL KEYWORDS: behaviour – behavioural sequences – cockroaches – evolution– phylogeny – successive event-pairing – Zetoborinae.279

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIntroductionStudies on behaviour and phylogeny have a long common history. From the early times,comparative studies have shown that behaviour can be remarkably informative regarding therelationships of taxa, as reviewed by Hinde & Tinbergen (1958). These comparative studiesfocused on highly stereotyped and ritualized behaviours such as courting or nest-buildingbehaviours (Slikas, 1998; Johnson et al., 2000; Stuart & Currie, 2001). Being stereotyped,these behaviours were easily compared among species to assess their patterns of evolution(Lorenz, 1941; Baerends & Baerends, 1950; Hinde, 1955; Tinbergen, 1959). In this context,the homology of stereotyped behaviour has been repeatedly discussed by several seminalpapers (Baerends, 1958; Atz, 1970; Hodos, 1976; Lauder, 1986; Wenzel, 1992) with referenceto the classical criteria of homology proposed by Remane (1952), and especially the criteria ofposition and special quality. More recently, comparative studies of behaviour have taken placein the field of phylogenetic analysis and the homology of stereotyped behavioural characterswas challenged with reference to other characters, either morphological or molecular (e.g.,Coddington, 1986; McLennan, Brooks & McPhail, 1988; Wenzel, 1993; Macedonia &Stanger, 1994; Kennedy, Spencer & Gray, 1996; Stuart & Hunter, 1998; Johnson, 2000; Cap,Aulagnier & Deleporte, 2002; Noll, 2002; Price & Lanyon, 2002; Desutter-Grandcolas &Robillard, 2003; Robillard, Höbel & Gerhardt, 2006). Empirically, these studies confirmedthe old perception that behaviour is not only phylogenetically informative but also oftenimportant to study from such a perspective (De Queiroz & Wimberger, 1993; Proctor, 1996;Brooks & McLennan, 2002).Behaviour is usually described in terms of sequences which are ordered lists ofbehavioural acts, or events, expressed by one or several individuals. Stereotyped sequencesoffered good opportunities for establishing homologies as they are relatively stable withineach species. Behavioural homology can be established with reference to the criterion ofposition by considering the place of different behaviours along the behavioural sequence(Robillard et al., 2006b), and also with reference to the criterion of special quality, asreviewed by Wenzel (1992). This refined treatment of behavioural homology is akin toethologists considering the order of events in many sequences, especially when there is arelation of causality between an event and the following (see Abbott, 1995; Abbott & Tsay,2000). This situation has been analysed to study patterns of mining navigation on web sites(e.g., Hay, Wets & Vanhoof, 2004) and clearly occurs in behavioural interactions.However, stereotyped behavioural sequences represent only a small part of allpotentially available behavioural data and non-stereotyped behaviours the major part.Non-stereotyped behavioural sequences are most often observed in the context of socialrelationships. In this case, the observed behavioural sequence is a series of acts emitted bytwo individuals in alternation. These behavioural relationships vary from one individualto another, and from one context to another, preventing homologies to be hypothesizedwith reference to the criterion of position. In addition, the elementary acts which are280

An n e x e sexpressed in such non-stereotyped sequences are often not peculiar in any respect, andhomologies cannot be proposed using the homology criterion of special quality. This situationprevented the analysis of a large part of animal behaviour within an accurate phylogeneticframework. In the best case, particular behaviours are coded “present” vs “absent” and thepositional information about their occurrence within a behavioural sequence is not considered.In the worst case, this has led some studies to map on the phylogenetic trees some broadbehavioural classes, leading to potentially biased reconstructions (as reported by Proctor,1996; Desutter-Grandcolas & Robillard, 2003; Grandcolas & D’Haese, 2004). The aim of thispaper is to propose a new methodology allowing the study of non-sterotyped sequences in aphylogenetic framework and to show its potential by applying it to a typical case of sequencesobtained from social interactions. This application is made for some social cockroaches, thebehaviour of which has already been copiously studied (Gautier, 1974; Grandcolas, 1991; vanBaaren & Deleporte, 2001; van Baaren etal., 2002, 2003a).ESTABLISHING A SUCCESSIVE EVENT-PAIRING METHOD TO STUDYBEHAVIOURAL SEQUENCESBehavioural sequences are ordered series of acts expressed by one or several individuals.These acts belong to the ethological repertoire of each species and are generally the firstcharacters used in phylogenetic analyses of behaviour. Most often, some informationabout the context of emittance of an act is taken into account when defining one or severalcharacters. For example, a particular grooming act in a grooming sequence is not equivalentto a similar grooming act in a dyadic (i.e., involving two interacting individuals) agonisticsequence; this grooming act is said to be “displaced” in the second case. Presence-absence ofthese different acts within an appropriate context already provides a first set of phylogeneticcharacters. However, the relative position of these acts within sequences is not yet taken intoaccount.The study of strereotyped behavioural sequences is straightforward. Differentsequences may be aligned and analysed as it was done by ethologists in non-phylogenetic andintraspecific comparisons of sequences (Abbott, 1995; Abbott & Tsay, 2000; Hay et al., 2004;Schlich, 2001; Van der Aalst et al., 2003; Wilson, Harvey & Thompson, 1999). Alignments ofstereotyped behavioural sequences for phylogenetic analysis can be generated in a dynamicway (Robillard et al., 2006b) via direct optimization (Wheeler, 1996) or used in a static wayin a standard phylogenetic analysis (Wilson et al., 1999). However, when sequences arenot stereotyped within species, there has been no way to use them directly to study speciesphylogenetic relationships.We propose here a new method to analyse behavioural characters for non-stereotypedsequences. This method was inspired by the procedure of event-pairing which has beendeveloped simultaneously by Mabee & Trendler (1996), Smith (1997) and Velhagen (1997)to study developmental sequences (Bininda-Emonds et al., 2002; Jeffery et al., 2002, 2005).281

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lIn the event-pairing method, developmental sequences are recoded in all possible pairwisecombinations of events, thereby encoding the relative position of each item in the sequence.Each developmental event is coded as possibly occurring before, simultaneously or afterany other event (Jeffery et al., 2005). Event-pairing coding has been recently challenged bySchulmeister & Wheeler (2004) who suggested that treating features of sequences as if theyare independent can produce inconsistent reconstructions. This is because developmentalsequences are nonrecurrent: events cannot repeat twice or more in those sequences (Abbott,1995). In addition, developmental sequences are more constrained in term of temporallinearity than ethological sequences with respect to the biological process involved. Forexample, many developmental events cannot occur earlier or later within a sequence becausethe structures where they should take place are not developed yet or cannot develop twice(Schulmeister & Wheeler, 2004).The limitations of event-pairing coding as applied to studying development are nota problem for non-stereotyped behavioural sequences, where the same event can then beexpressed several times within the same sequence. There is not a one-to-one relationshipbetween a linear sequence and a species, but many different sequences for the same species.Our goal is to code in a phylogenetic context the occurrence and the frequency of transitionsbetween two acts among many differently ordered sequences. Only transitions between twosuccessive events are considered here and not the relative position between all pairs of events.This methodology is named successive event-pairing method to avoid confusion with theevent-pairing method.Establishing a matrix of characters coding the occurrence of two successive eventsin a behavioural sequence is already part of the current statistical analyses of behaviouralsequences (Fig. 1). Usually, ethologists build matrices of transition where each cell is filledwith the frequency of a transition between two particular acts (Bakeman & Quera, 1995;Gottman & Roy, 1990; Martin & Bateson, 1986). These frequencies are then organized in fluxdiagrams generated by hand or according to correspondence analyses (van der Heijden, 1987)to investigate how different acts are organized in different kinds of sequences and to comparethem between different species. To adapt this procedure to successive event-pairing methodin phylogenetic analysis, we only need to consider that the cells of matrices of behaviouraltransitions can be used as phylogenetic characters (Fig. 1). This is justified on the basis of theclassical criteria of homology applied to comparative and phylogenetic ethology (Wenzel,1992). Indeed, homology based on the cells of such matrices fits the criterion of position sinceit defines a particular succession of two acts, thus specifying the position of one act relativeto another. In this context, events A occurring after an event B or after an event C are notconsidered homologous, strictly speaking: answering by A after B or after C is not the samebehaviour and will not necessarily be shown by all species even if the fixed motor patterninvolved in displaying A is the same in each case. This is easy to understand if one considers areal example where a species would tend to answer to conspecific aggression by escape while282

An n e x e sanother species would answer by reciprocal aggression. Ethologists have known for a longtime that this kind of difference can be species-specific or common to related species. Sucha methodology allows more accurate assumptions of homology than when acts are taken inisolation. The occurrence of transitions between two particular acts can be treated as presenceabsencecharacters. The frequencies of transitions can also be used in addition since it is verydifferent to observe that a given transition is very rare or very common. Either a low or ahigh frequency can be considered characteristic of species and therefore used in phylogeneticanalysis as characters. Frequencies can be discretized and coded in different character statesusing gap coding (Archie, 1985; Stevens, 1991). Recently, Goloboff, Mattoni & SebastiánQuinteros (2006) argued that continuous characters need not to be discretized. However, theirmethodology treats continuous characters as additive characters, which requires an additionalset of assumptions that we do not want to follow here. Quantitative characters have proved tobe difficult to study in phylogenetic analyses, and the present work is not aimed at comparingand contrasting these methods. Therefore, we will focus this work on the most commonlyused approaches: discretization and gap coding.Our method requires that all these behavioural patterns, both the acts and the trends ofsuccession among acts, are largely heritable and that their plasticity and variability are low.This is the most basic and necessary assumption made by phylogenetic studies of behaviour,considering either stereotyped or non-stereotyped sequences. This assumption should besubstantiated in some way to legitimate a phylogenetic approach, as for other phenotypictraits (morphology, cytology, etc.). It can be partly done in evaluating the congruence of thephylogenetic tree based on behavioural data with molecular and morphological data. Otherbasic assumptions in phylogenetics deal with the minimal sampling effort needed to documentcorrectly the behaviours and with the independence of characters. Obviously, sampling effortand reasonable character independence should be, and will be, evaluated and discussedcritically before any comparative study to ensure an unbiased sampling of transitions andfrequencies in different species. These assumptions are not different than for other phenotypiccharacters, as already argued by Wenzel (1992).MATERIALS AND METHODSAn i l l u s t r at i v e c a s e s t u d y: g r e g a r i o u s b e h av i o u r in Ze t o b o r i n a e c o c k r o a c h e sNon-stereotyped behavioural sequences are most often observed in the context of socialrelationships. In this case, the observed behavioural sequence is not a series of actssuccessively emitted by the same individual, a situation which could occur with other kindsof behaviour such as territorial displays, grooming activities, etc., but a series of acts emittedby two individuals in alternation. These behavioural relationships are rarely stereotyped and,depending on the time and the context, the acts emitted by different individuals can differ.There is not a single answer to a particular act from a conspecific, and several different acts283

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lcan initiate a sequence of interaction between two conspecifics.Gregarious behaviour in cockroaches is a famous example of presocial behaviourand it has been often studied from this point of view (Gautier, Deleporte & Rivault, 1988;Grandcolas, 1999; Nalepa & Bell, 1997; Schal, Gautier & Bell, 1984; van Baaren et al.,2002, 2003b). This behaviour has been recently analysed in a molecular and morphologicalcomparative framework in the subfamilies Zetoborinae and Blaberinae (Grandcolas, 1991,1993a, 1993b, 1998; Pellens, Legendre & Grandcolas, 2007; Pellens et al., 2007b) whichprovided both a phylogenetic reference and a natural history context for the interpretationof social behaviour observed in the laboratory (Grandcolas, 1991; van Baaren & Deleporte,2001; van Baaren et al., 2002; van Baaren et al., 2003a). In a first attempt to understandthe evolution of social behaviour, relevant categories such as “gregarious”, “solitary” and“subsocial”, have been mapped onto a phylogenetic tree based on morphology (Grandcolas,1993, 1998). Actually, ethological studies have documented that gregarious behaviours canbe different for some of their details (Grandcolas, 1991; van Baaren & Deleporte, 2001;van Baaren et al., 2002, 2003a) and that these details should be analysed and contrasted inevery species, not only considering broad behavioural categories. A small group of closelyrelated species has been already studied in detail and will be used here as an example ofhow the successive event-pairing method can be applied to behavioural sequences to infer aphylogenetic tree that is reasonably congruent with other data, and to propose hypotheses ofbehavioural evolution. We will not discuss the issues of behavioural plasticity which havebeen explored and controlled for in the specific papers about cockroach behaviour citedearlier.In the course of these behavioural studies, dyadic interactions in four species –namely Thanatophyllum akinetum Grandcolas 1991, Schultesia lampyridiformis Roth1973, Lanxoblatta emarginata Burmeister 1838 and Phortioeca nimbata Burmeister1838 – have been observed among 11 to 17 groups of six nymphs placed in standardconditions for each species, according to the protocol described in Grandcolas (1991)and van Baaren et al. (2002). Each group has been placed in an open-field arena. Theobservations began one hour later and lasted 15 min. The experimentations have beenrecorded on a Samsung Digital Camcorder VP-D11. The observations have been carriedout on nymphs in the mid of their development since this is the most characteristic andintense period of gregarious behaviour (Grandcolas, 1993b; van Baaren & Deleporte, 2001).One additional outgroup species Eublaberus distanti Kirby 1903 from the closely relatedsubfamily Blaberinae has been observed using the same procedures. Transition matriceshave been constructed using the behavioural sequences reported as described in the Figure1. As a matter of illustration, within a sequence B-A-C-D, the transitions B/A, A/C andC/D are observed and reported in the transition matrix. Phylogenetic analyses have beencarried out with these behavioural matrices, and also by comparison with a morphologicaland molecular data set. The morphological data are taken from Grandcolas (1993, 1998).284

An n e x e sMolecular data for all the species and behavioural data for Eublaberus distanti have beenacquired for the present study.The sampling effort for behaviour has been critically evaluated with respect to theprevious behavioural studies that were conducted and published on the same insect species(e.g., van Baaren et al., 2002). Accumulation curves for the occurrence of transitionsaccording to the number of observations have been computed to show whether the samplingeffort is large enough to observe the transitions, either uncommon or frequent, occurring ineach species.Character independence has also been evaluated by checking whether frequenciesof transitions involving a same behavioural act are not misleadingly correlated. This can beeasily tested with a χ 2 goodness-of-fit test (Chatfield and Lemon, 1970; Zar, 1999) whichverifies whether the frequency of a transition between two acts can be determined by thetotal frequency of each act involved. Basically, this test compares expected frequencies withobserved frequencies. Following Zar (1999), some data have been pooled together in order tohave an average expected frequency of at least six, which avoids bias in χ 2 computation.Pr i m e r s, PCR a n d s e q u e n c i n gLeg muscle tissue was excised from roaches specimens preserved in 100% ethanol. DNAwas extracted using the Qiagen DNeasy protocol for animal tissue. Mitochondrial ribosomalDNA large subunit (16S, ~ 385 bp), nuclear ribosomal DNA small subunit (18S, ~ 1875 bp),and nuclear ribosomal DNA large subunit (28S) domains A (~ 360 bp) and C (~ 330 bp) wereamplified. 18S was amplified and sequenced in four overlapping fragments corresponding toGA, AD1D2, BCE and EF domains. PCR reactions were lead on a DNA Engine DYAD TM ,Peltier Thermal Cycler with the following conditions: an initial heating step of 94°C for 2min followed by 40 cycles of 94°C for 60 s, 55°C for 60 s and 72°C for 75 s. Then a finalelongation at 72°C during 7 min was carried out. The different already published primers usedare listed in Table 1. Electrophoresis gel was used to visualize PCR products and to checkthat there was no contamination thanks to a negative control. PCR products were purifiedvia the Montage PCR 96Cleanup Kit (Millipore®) and sequenced using ABI Big Dye 3.1®with the following sequence profile: 27 cycles of 96°C for 10 s, 50°C for 5 s and 60°C for 4min. Sequencing reactions products were purified with Sephadex TM columns and fractionatedon an ABI 3730 XL DNA sequencer. Each sequence was edited using Sequencher® 4.0(Genecodes, 1999) and blasted on GenBank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/blast/) to checkfor contamination. All the sequences (16S/18S/28SA/28SC, respectively) were deposited onGenBank under the following accession numbers: Eublaberus distanti (XX/XX/XX/XX),Lanxoblatta emarginata (XX/XX/XX/XX), Phortioeca nimbata (XX/XX/XX/XX), Schultesialampyridiformis (XX/XX/XX/XX) and Thanatophyllum akinetum (XX/XX/XX/XX).285

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lPh y l o g e n e t i c a n a ly s e sEven if repertoires are basically identical among species and therefore cannot convey muchphylogenetic information, their analysis has been carried out for a matter of comparison(analysis A). Using the successive event-pairing method, a second phylogenetic analysis hasbeen performed on the presence-absence of transitions taken as characters (analysis B). In athird analysis (analysis C), characters based on the discretized frequencies of the transitionswere added to the B data set. The marginal frequencies of each initiating act have beencalculated. For instance, in the species 1, one event A and two events C have been observed inanswer to an event B (Fig. 1). Then, the frequencies for the transitions B/A, B/B, B/C and B/Dare 0.33, 0.00, 0.67 and 0.00, respectively. All the frequencies for a same initiating act havebeen pooled throughout all the species to form a distribution. Each distribution of frequencieswas discretized and coded using gap coding (Archie, 1985; Stevens, 1991).The morphological data set has been taken from the matrix of 78 characters usedby Grandcolas (1993), considering only the five species of the present study. Since itrepresents few parsimony informative characters (9), it has been analysed together withthe molecular data (analysis D). Molecular data sets represent portions of genes 16S, 18Sand 28S. Molecular sequences, which present a very low variability in length, were alignedusing Muscle 3.6 (Edgar, 2004). Finally, behavioural data (including frequencies) have beencombined together with the morphological + molecular data set (analysis E).All characters were equally weighted and coded as non-additive. All parsimonyanalyses have been performed under PAUP4.0b10 (Swofford, 1998) with an exhaustive searchto ensure to find the most parsimonious tree. Consistency index (CI – Kluge & Farris, 1969),retention index (RI – Farris, 1989) and number of parsimony-informative characters wererecorded. Bremer support values were computed with the help of TreeRot.v2b (Sorenson,1999). Bootstrap values were computed for 1000 replicates using PAUP4.0b10. Charactersoptimizations on the phylogenetic trees were done with fast procedure (i.e. acceleratedtransformation ACCTRAN) using Winclada version 1.00.08 (Nixon, 2002).Because the monophyly of the ingroup has been established before (Grandcolas, 1993,1998), the ingroup was designated as monophyletic in tree visualization.Analyses C and E include characters based on the frequencies of transitions andconsequently include inapplicable characters. If a particular behavioural transition is notobserved in one or several species, the character based on its frequencies is inapplicable forthat or those species. Those characters were coded with a dash (“-“) in the matrices but wereinterpreted as missing data during the tree search. This “reductive coding” better reflects theinformation content of the data (Strong & Lipscomb, 1999).The behavioural data were tested for significant structure using the permutation tailprobability test (PTP; Faith & Cranston, 1991) and the g1 statistics (Hillis, 1991; Hillis &Huelsenbeck, 1992) in PAUP4.0b10 (Swofford, 1998). However, even if there is a structurein a phylogenetic tree based on behavioural data, this structure can be a reflection of common286

An n e x e sevolutionary ecological pressures rather than of phylogenetic relationships (Kennedy et al.,1996). If the behavioural tree is congruent with a tree based on other data sets (morphological+ molecular here), it is most likely to be due to common phylogenetic signal in the differentdata sets. Behavioural and morphological + molecular trees were tested for congruenceusing the triplets tree comparison metric (Symmetric Difference of triplets, SDt hereafter) asimplemented in the software Component v2.0 (Page, 1993). The lower the value, the morecongruent the trees. This value can be compared with a null distribution calculated aftergenerating all topologies with 5 leaves unrooted (options “generate all” and “tree-to-treedistances / triplets / SD”).RESULTSTwenty-four different acts were identified from the behavioural sequences of the differentspecies (Tables 2 and 3). No species exhibits all the behavioural acts. Eublaberus distantiand Schultesia lampyridiformis have the largest behavioural repertoire (19 acts) whereasLanxoblatta emarginata and Phortioeca nimbata have the smallest and the same one (15acts). The outgroup E. distanti displays some autapomorphic acts and notably the suddenjump (SJ) and the act PS (when an individual puts its pronotum under the other individualand stands up suddenly), both of which are known in Blaberus, the sister genus of Eublaberus(Gautier, 1974).Transition matrices (Appendix A) have been constructed using the behaviouralsequences. Accumulation curves showed that the total number of observations is largeenough to observe all transitions, frequent and uncommon, existing in each species. Thelast observation sessions did not result in the sampling of any new transition, the number ofwhich has already reached a plateau (e.g., for Eublaberus distanti, Fig. 2). According to thematrices, S. lampyridiformis was the most active cockroach with more than 1300 behaviouraltransitions (Appendix A) representing a mean of 65 interactions per hour. Conversely, P.nimbata and E. distanti were the less active (about 30 interactions per hour). We found nocorrelation between the amount of activity and the number of kinds of transitions among thefive species, which shows again that there is no bias related to a sampling effect dependingon different species activities (r = 0.70, P > 0.15). According to the behavioural matrices(Appendix A), some transitions were never observed (empty cells of the matrices) whileothers were rarely or commonly observed (cells filled with a small or a large integer,respectively). As a mean, the behavioural sequences include from 6 to 7 acts dependingon the species, ranging from very short (2 acts) to quite long (25 acts). Transition matricesshow that many transitions are not observed in some species and that others are rare orfrequent. Statistical independence among different transitions for a same species was assessedaccording to χ 2 goodness-of-fit tests which were highly significant (Eublaberus: χ 2 = 380.3,ddl = 56, χ 2 = 74.5, P

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lχ 2 = 173.0, P

An n e x e sThe comparison of the trees and their statistics produced by the analyses B and Crevealed to what extent presence-absence of behavioural transitions and their frequencieswere informative. First, the B data set included 74 informative characters whereas the C dataset included 89 informative characters. Therefore, frequencies brought few supplementaryinformative characters (89-74=15) when compared to presence-absence of behaviouraltransitions. Second, Bremer values increased (increment of one for both clades) whichmeans that the two data sets are not contradictory. However, frequencies gave less supportto the clade (T. akinetum, (L. emarginata – P. nimbata)) than did the presence-absence ofbehavioural transitions. The comparison of branch lengths confirmed this point. Indeed, theincrease of branch length between the two topologies was, in proportion, the smallest forthis clade. On the contrary, frequencies brought relatively more information than presence/absence of behavioural transitions for the clade (L. emarginata – P. nimbata) with a Bremersupport value of one for 15 informative characters versus a Bremer support value of one for74 informative characters, respectively (see Table 5).Using the topology retrieved in the combined analysis (Fig. 3), we have looked at thebehavioural transitions supporting different nodes of the tree.First, every branch was supported by a reasonable amount of changes. By comparisonwith repertoires which were basically identical for all species, this means that transitionsoffered a large amount of information with common states and differences among everyspecies and group of species.Second, acts supporting Zetoborinae with respect to the gregarious Blaberinaeoutgroup corresponded mainly to absences of agonistic or avoiding acts: slip ones pronotumunder the other and stand up suddenly (PS), push the other with ones pronotum (PP), suddenjump (SJ) and sudden withdrawal of the antennae (WA), move away but stop in proximity(WP), rotation (RO) or freezing posture (FP), respectively. On the other way, Zetoborinaedisplayed other “negative” acts in answer to “positive” sollicitation (transitions which are notexpressed by Eublaberus). Those “negative” acts were: stilt posture with antennation (SA),goes down (GD), goes down and hides its antennae (GA), and withdrawal (WD).Third, species with contrasted social behaviour (e.g., the solitary T. akinetum versusother gregarious species) did not show a special amount of difference but particular changes.The behavioural repertoire of T. akinetum revealed only one autapomorphic behaviour: theabsence of stilt posture (SP). Therefore, despite its solitary behaviour, Thanatophyllum didnot display an especially idiosyncrasic repertoire with regard to gregarious species. However,according to the successive event-pairing analysis, we were able to determine that T. akinetumwas the only species displaying the following behavioural transitions, all of which limitinginter-individual interactions: move towards / bite (MT/BI), antennal contact / leg kick (AC/KL), stilt posture with antennation / move away but stop in proximity (SA/WP), bite / escape289

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l(BI/ES), rotation / leg kick (RO/KL), move away but stop in proximity / goes down and hidesits antennae (WP/GA), nothing / goes down and hides its antennae (NO/GA).We also looked at its gregarious sister-group composed of two closely related specieswhich were supposed to have very similar social gregarious behaviour, L. emarginata and P.nimbata. These species were not only really close morphologically, they also lived in similarhabitats (under loose bark of trees, Grandcolas, 1993b) and exhibit the same behaviouralrepertoire. Thirteen transitions supported this clade and notably five transitions involvingacts of antennation (antennal contact and mutual antennation, AC and MA, respectively).Moreover, on the five characters based on frequencies and supporting this clade, four involvedantennation as an answer to an act: move towards (MT) twice, stilt posture with antennation(SA) and nothing (NO).DISCUSSIONBe h av i o u r a l s e q u e n c e s in p h y l o g e n e t i c a n a ly s e sSince Whitman (1898), Heinroth (1909), Lorenz (1941), and others pioneered the comparativestudy of behaviour, many phylogenetic analyses of behaviour have been carried out. Theconcept of behavioural homology has been discussed and found finally to be similar to thehomology of other phenotypic characters (see Baerends, 1958; Atz, 1970; Hodos, 1976;Lauder, 1986; Wenzel, 1992). As morphological and molecular characters, behavioural onesproved to be phylogenetically informative when they were accurately defined and obtainedwith an adequate sampling. As emphasized by Wenzel (1992), all these analyses took benefitand became more rigorous with the rise of phylogenetic methods, such as cladistics.However, in spite of these very significant advances, the great majority ofphylogenetic analyses of behaviour still considered behavioural acts in isolation and did notfully take into account the position criterion to establish homologies. Behavioural acts wereregarded most often as equivalent if they were similar even if they occurred in differentsequences or different places within the sequences. Phylogenetic analyses were actuallycarried out with the repertoires of the species, coding presence versus absence of the differentacts (see Wenzel, 1992 for a review).We recently emphasized that the most recent phylogenetic algorithms designed tocompare DNA sequences – such as direct optimization (Wheeler, 1996, 2006) – can besuccessfully applied to the stereotyped behavioural sequences (Robillard et al., 2006b). In thepresent paper, we make one more step and propose to compare non-stereotyped sequences andtherefore, strictly speaking, not species-specific: more than one sequence can be described foreach species and some of these sequences can be found in different species. Therefore, insteadof focusing directly on the relationships among different behavioural sequences to inferrelationships among species, we aimed at inferring relationships among characteristic parts ofthese sequences by applying a method of successive event-pairing which codes successions ofacts.290

An n e x e sDefining and including a character in a phylogenetic matrix implies severalassumptions, themselves depending on a homology hypothesis. In this respect, this methodis conceptually very straightforward by coding the occurrence of transitions between the actsin the sequences. It applies a better and more accurate concept of behavioural homology,each act being considered according not only to its special quality but also to its positionwithin sequences. Three main assumptions are implied and must be discussed with regard tobehavioural characters: heritability, sampling, and independence.All kind of characters used in phylogenetic analyses, either morphological, molecular,or behavioural, should be checked from this point of view. In practice, this is usually madeonly for non-traditional characters such as behavioural or physiological ones, the variability ofwhich is intuitively more questioned by scientists (Wenzel, 1992). Heritability is the first andmost basic concern since non-heritable traits would be nonsensical if used in a phylogeneticcontext of descent with modification (see Grandcolas & D’Haese, 2003 for a review). Exceptwith breeding and genetic studies, the only a priori way to assess the heritability of charactersis to control for epigenetic effects by observing every species in the same conditions and byvarying and repeating the conditions of observation. A posteriori, phylogenetic congruencebetween behaviour and other markers including those molecular ones reputed to be neutralis also a mean to assess heritability. In the present case, both criteria have been employed:repertoires and kinds of interactions have been found stable in repeated studies (Gautier,1974; Grandcolas, 1991; van Baaren et al., 2002, 2003a, 2003b) and different data sets arereasonably congruent.As for the sampling effort, behaviour is not more difficult to sample than morphologyor molecules and it only requires to have living specimens placed in controlled and relevantconditions and to follow classical protocols designed in this respect (e.g., Martin & Bateson,1986; Wenzel, 1992). In our case, accumulation curves were computed showing that thesampling of behavioural transitions has reached a plateau in every species, which allowed asound interspecific comparison. Given that samples are large enough, the successive eventpairingmethod has also the advantage to bring more characters – potentially up to squarepower more – than the acts considered in isolation.Character independence has been mentioned for a long time as a potential problemin phylogenetics but also as one without solution. The most obvious cases of dependencebetween characters must be checked for and discarded but some dependence will necessarilyexist between characters observed in a same organism which cannot be extirpated (Wiley,1981; Simmons and Freudenstein, 2002). For instance, molecular phylogenetic studiesusually do not consider that base pairs in the stem regions of ribosomal RNA are not trulyindependent. This problem does not occur with our case for the successive event-pairingmethod as shown by the χ 2 goodness-of-fit tests.Finally, this method successfully proved to be efficient and informative according tothe present example of sequences of dyadic interactions in cockroach groups taken from a291

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lwell-studied case in the literature (van Baaren & Deleporte, 2001; van Baaren et al., 2002,2003a). In contrast with the undecisive analysis of the repertoires which were very similar, theanalyses of the event-pairing data provided a high number of independent characters whichresulted in a phylogenetic tree fully resolved and highly consistent, not much different andnot less consistent than the one retrieved with morphology and molecules. For example, 60characters (or 89 with the data set including frequencies) potentially support the monophylyof the Zetoborinae, a subfamily which is well supported based on other data (Roth, 1970;Grandcolas, 1993a, 1998; Pellens et al., 2007a, 2007b). Our study also refuted the old andrecurrent belief that behaviour is more homoplastic than other phenotypic traits, as alreadyargued by McLennan et al. (1988), Wenzel (1992), De Queiroz & Wimberger (1993), andProctor (1996). Consistency and retention indices and numbers of informative characters weresimilar between analyses C (behaviour) and D (morphology and molecules). In brief, ouranalysis suggested that even non-stereotyped sequences, which are usually considered morevariable and less species-specific, also contain phylogenetic information and are heritable. Itis worth noting that phylogenetic analysis of habitats in the subfamily Zetoborinae revealedmuch less consistency than the present behavioural analysis (Grandcolas, 1998; Pellens et al.,2007a), in that there was more homoplasy in habitat changes than in social behaviour for thisclade.Gr e g a r i o u s b e h av i o u r in Ze t o b o r i n a e c o c k r o a c h e sBehavioural transitions analysed via our method included many informative charactersfew of which were homoplastic. These characters also supported relationships among speciesin a way which did not appear biased, as also shown by the comparison with morphologicaland molecular analyses. For example, species did not cluster in broad behavioural categoriesor potentially non-natural classes such as gregarious versus solitary species. The solitaryspecies Thanatophyllum akinetum was not the sister-group of gregarious species, but it wasnested within ingroup taxa, suggesting that some synapomorphic behavioural transitionswere shared by two gregarious species and the solitary one but not with the other gregariousspecies including the outgroup. Additionally, the analysis identified some autapomorphiccharacters which made sense in the context of solitary life habits. In the same perspective,the acts supporting Zetoborinae – both the solitary and gregarious – with respect to thegregarious Blaberinae outgroup corresponded mainly to absences of agonistic or avoidingacts in response to varied acts such as antennations or moving away (PS, PP, SJ and WA,WP, RO or FP respectively). Zetoborinae displayed other negative acts in answer to positivesollicitation (transitions which are not expressed by Eublaberus). Those negative acts wereSA (agonistic), GD, GA, RO, WD (avoiding). Thus, Eublaberus and the Zetoborinae studiedhere displayed different agonistic and avoiding acts in several particular situations. Thissuggests that Zetoborinae were more disposed than Eublaberus to display promoting acts(mostly antennation) in front of negative acts and that they gained the behaviour of displaying292

An n e x e s“avoiding” acts (GD, GA, RO, WD) to stop interactions rather than agonistic behaviours (orthat Eublaberus lost it and acquired aggressive behaviour). Zetoborinae did not appear to beprone to more or less social behaviour than Eublaberus; they displayed a different kind ofsocial behaviour. Finally, Lanxoblatta and Phortioeca, two genera known to be closely related(Roth, 1970; Grandcolas, 1993a, 1998), clustered together on the basis of similar behaviouraltransitions involving antennation.Using non-stereotyped behaviours in phylogenetic analyses opens new avenuesfor studies in behaviour evolution. In contrast to restricted stereotyped behaviours such ascourtships or nest-building, non-stereotyped behaviours represent most of the behaviouralactivity of many species, such as feeding, foraging, playing, interacting, etc. (McFarland,1993). Since long ago, these non-stereotyped behaviours were generally considered as lessspecies-specific in their characteristics and composed of acts often widespread in relatedspecies, hence not chiefly adequate for comparative studies (e.g., Hinde & Tinbergen, 1958).Conversely, they were commonly analysed in psychological or sociological studies wherethe analysis of non-stereotyped sequences is a frequent and important matter (Abbott, 1995;Abbott & Tsay, 2000; Elzinga, 2003; Hay et al., 2004; Schlich, 2001; Van der Aalst et al.,2003).The successive event-pairing methodology and the present case study show thatnon-stereotyped behaviours are informative from a phylogenetic and evolutionary point ofview. This brings many characters potentially useful to study phylogenetic relationships,the adequacy of which can be established with a simple but careful preliminary statisticaltreatment. Once the phylogenetic tree is reconstructed, the occurrence of each kind oftransition among two acts can be mapped on the tree to understand where and how it evolved,allowing for the more detailed elucidation of behavioural evolution.ACKNOWLEDGEMENTSThis study has been developed in the course of a PhD granted by Ministère de la Rechercheto Frédéric Legendre. Molecular work was partly made in the laboratory of Michael Whitingin Brigham Young University during a stay in Provo (Utah) supported by the programmepluriformation “Etat et structure phylogénétique de la biodiversité actuelle et fossile” directedby Philippe Janvier and by NSF DEB-0120718 (MFW). Part of the behavioural observationshas been carried out in Station biologique de Paimpont (UMR 6552 CNRS, Université deRennes I) with facilities provided by Pierre Deleporte. The methodology has been presentedin a talk at the Hennig XXV meeting in Oaxaca, Mexico owing to a grant of Ecole Doctorale392 “Diversité du Vivant”. All the people having made possible this work in these differentways are warmly thanked. We are also indebted to Eric Guilbert, Cyrille D’Haese and twoanonymous referees for their comments on previous versions of this manuscript.293

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Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lFigure 1: A scheme for the establishment of a successive event-pairing method to analysethe evolution of behavioural sequences. In this theoretical example, 4 species with the samebehavioural repertoire (acts A, B, C, D) are studied and three behavioural sequences wereobserved (1) which are used to build transition matrices (2). For the construction of suchmatrices, the individuals are alternatively the actor (Ac) and the receiver (R). The occurrenceof transitions within these matrices are used in a second step to characterize each species in aphylogenetic matrix (3) which in turn is analysed to build a phylogenetic tree (4).Figure 2: Accumulation curve of the number of different transitions according to the numberof observation sessions for the species Eublaberus distanti.Figure 3: Analysis A: Strict consensus of the four most parsimonious trees obtained (L=15,CI=0.80, RI=0.50) with the data set based only on the behavioural repertoires. Analyses B-E:Most parsimonious trees obtained with the four different data sets (B: presence-absence ofbehavioural transitions, L = 217, CI = 0.86, RI = 0.58; C: presence-absence and frequenciesof behavioural transitions, L = 300, CI = 0.87, RI = 0.55; D: morphological and moleculardata set, L = 351, CI = 0.88, RI = 0.50; E: molecular, morphological and behavioural data –including frequencies, L = 659, CI = 0.86, RI = 0.48). Numbers above and below branches arebranch lengths (under fast optimization) and bootstrap/bremer values, respectively.300

An n e x e sTable 1: PCR primers names and sequences with the seven targeted portions of DNA.Genes Primers Sequences (5’-3’) Sources16S 16SAr CGC CTG TTT ATC AAA AAC AT16SF TTA CGC TGT TAT CCC TAA18S GA 1F TAC CTG GTT GAT CCT GCC AGT AGb5.0 TAA CCG CAA CAA CTT TAA T18S AD1D2 2F AGG GTT CGA TTC CGG AGA GGG AGCb2.9 TAT CTG ATC GCC TTC GAA CCT CT18S BCE a1.0 GGT GAA ATT CTT GGA CCG TC7R GCA TCA CAG ACC TGT TAT TGC18S EF a3.5 TTG TGC ATG GCC GYT CTT AGT9R GAT CCT TCC GCA GGT TCA CCT AC28S A Rd1.2a CCC SSG TAA TTT AAG CAT ATT ARd3b CCY TGA ACG GTT TCA CGT ACT28S C 28SA GAC CCG TCT TGA AGC ACG28SB TCG GAA GGA ACC AGC TACXiong and Kocher, 1991Kambhampati, 1995Giribet et al., 1996Whiting et al., 1997Hillis and Dixon, 1991Jarvis et al., 2004Whiting et al., 1997Whiting, 2002Whiting, 2002Giribet et al., 1996Whiting, 2002Jarvis et al., 2004Whiting et al., 1997Whiting et al., 1997301

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTable 2: List of the different behaviours displayed by the cockroaches (also establishedaccording to Gautier, 1974; Grandcolas, 1991; van Baaren et al., 2002, 2003a, 2003b).behaviourspromotinginteractionsbehavioursfavouring departureor a break in theinteractionsbehaviourswithout particularsignificanceMT Moving towards the other individualAC Antennal contact with the body of the other individualMA Mutual antennationCB Climbing onto the body of the other individual with one to six legsPS An individual puts its pronotum under the other and stands up suddenlyKL An individual kicks the other with one legPP An individual pushes the other with its pronotumSP Stilt posture. An individual rises on its legsSA Stilt posture combined with antennal movementSD Rapidly after a stilt posture, an individual goes downBI An individual bites the otherSJ An individual jumps suddenly towards the otherGD An individual goes downGAROAn individual goes down and hides its antennaeRotation: turning away from the other individual (without significantdisplacement of the center of gravity of the body)WD Withdrawal. An individual moves away from the otherWP An individual moves away from the other but stops in proximityES Escape. An individual moves quickly away from the otherWA Sudden withdrawal of the antenna(e)TP Tilt posture. An individual gives way of legs on its stimulated sideFP Freezing posture. An individual does not move at allGA Grooming behaviour of the antennaGL Grooming behaviour of the legNO Nothing. The individual does nothing notableTable 3: Behavioural repertoires of the five cockroaches used in this study (also establishedaccording to Gautier, 1974; Grandcolas, 1991; van Baaren et al., 2002, 2003a, 2003b).MT AC MA CB PS PP KL SP SA SD SJ BIEublaberus distanti X X X X X X X XLanxoblatta emarginata X X X X X X XPhortioeca nimbata X X X X X X XThanatophyllum akinetum X X X X X X X XSchultesia lampyridiformis X X X X X X X X XGD GA TP FP RO WD ES WP GA GL WA NOEublaberus distanti X X X X X X X X X X XLanxoblatta emarginata X X X X X X X XPhortioeca nimbata X X X X X X X XThanatophyllum akinetum X X X X X X X X XSchultesia lampyridiformis X X X X X X X X X X302

An n e x e sTable 4: Phylogenetic analyses with their data sets, results and statistics (MPT = MostParsimonious Trees, L = Length of the MPT, CI = Consistency Index, RI = Retention Index).AnalysesData setsNumberof MPTL(steps)CIRINumber ofinformativecharacters% ofinformativecharactersA repertoire 4 15 0.80 0.50 6 25.0B behaviour 1 217 0.86 0.58 74 12.8CDEbehaviour includingfrequenciesmolecular andmorphologybehaviour,molecular andmorphology1 300 0.87 0.55 89 7.71 351 0.88 0.50 88 2.91 659 0.86 0.48 177 4.3Table 5: Partitioned Bremer values. “∑ Bremer” is the total Bremer support for each partitionand “%” is the percentage of Bremer values that each partition supports normalized by thenumber of parsimony informative characters. Then, for each partition i, % i= ((∑ Bremer i/∑Bremer TOT*100)/N i); with N ithe number of informative character for the partition i.Partitions Node (L, P)Node(T, (L, P))∑BremerNumber ofinformativecharactersBehaviour 1 31 32 74 1.03Behaviourincludingfrequencies1 1 2 15 0.32morphology 6 1 7 9 1.85% %0.9116S 1 -5 -4 46 -0.2118S 4 -2 2 15 0.320.2228S 5 -2 3 18 0.40TOT 18 24 42 177303

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lAppendix A: Transitions matrices of the five cockroaches.Lanxoblatta emarginataL.e. MT AC MA CB PS PP KL SP SA SD SJ BI GD GA TP FP RO WD ES WP GA GL WA NO ∑MT 29 34 1 5 6 6 7 18 106AC 19 19 15 3 8 4 5 7 13 25 1 1 13 133MA 10 6 6 3 5 10 1 29 12 3 2 1 88CB 14 6 1 11 5 3 6 3 14 63PS 0PP 0KL 0SP 3 3 2 1 2 11SA 6 8 1 1 2 1 3 5 5 32SD 2 1 1 4SJ 0BI 0GD 7 9 8 1 3 3 5 1 37GA 2 1 2 1 3 11 20TP 0FP 0RO 20 8 1 3 1 1 1 19 1 9 64WD 4 2 2 6 14ES 0WP 1 1 1 1 2 1 7GA 1 1 2GL 1 1WA 0NO 16 11 2 4 1 4 20 58∑ 0 134 95 44 0 0 0 10 32 4 0 0 40 23 0 0 71 113 0 8 2 1 0 63 640304

An n e x e sPhortioeca nimbataP.n. MT AC MA CB PS PP KL SP SA SD SJ BI GD GA TP FP RO WD ES WP GA GL WA NO ∑MT 1 24 13 2 13 4 14 71AC 50 21 10 1 8 1 7 5 17 26 3 12 161MA 1 8 1 6 2 1 5 2 13 5 4 1 49CB 20 1 14 6 2 1 6 50PS 0PP 0KL 0SP 1 1 1 2 5SA 1 8 4 2 3 4 22SD 1 1SJ 0BI 0GD 2 11 4 8 2 1 5 11 1 45GA 2 1 4 1 1 3 6 1 1 20TP 0FP 0RO 19 6 1 4 3 5 8 1 8 55WD 9 2 1 2 14ES 0WP 2 3 2 1 8GA 1 1GL 1 1 2WA 0NO 18 1 6 1 1 8 11 1 1 48∑ 5 172 53 35 0 0 0 5 18 1 0 0 49 21 0 0 57 73 0 8 2 2 0 51 552305

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lThanatophyllum akinetumT.a. MT AC MA CB PS PP KL SP SA SD SJ BI GD GA TP FP RO WD ES WP GA GL WA NO ∑MT 7 10 4 8 1 4 10 8 52AC 22 7 4 1 6 1 2 7 9 10 4 1 16 90MA 1 2 1 2 11 3 1 21CB 1 2 3 11 2 2 1 16 38PS 0PP 0KL 2 2SP 0SA 11 3 3 10 3 13 5 3 1 13 65SD 1 1SJ 0BI 1 1GD 3 5 2 3 1 14GA 11 1 13 5 1 12 1 44TP 0FP 0RO 10 3 1 5 3 3 1 3 8 37WD 5 2 3 1 11ES 0WP 2 1 2 1 6GA 2 2GL 1 1WA 0NO 2 13 2 4 9 1 2 5 19 2 1 60∑ 9 91 20 31 0 0 2 0 48 1 0 1 16 49 0 0 42 56 1 7 2 2 0 67 445306

An n e x e sSchultesia lampyridiformisS.l. MT AC MA CB PS PP KL SP SA SD SJ BI GD GA TP FP RO WD ES WP GA GL WA NO ∑MT 19 173 16 1 1 2 4 6 15 5 8 1 1 252AC 9 48 55 69 42 1 9 10 1 1 26 83 2 2 2 3 5 368MA 4 11 9 7 1 1 1 30 7 2 73CB 55 2 1 1 13 1 1 25 2 1 4 6 112PS 0PP 21 3 6 1 1 1 3 2 27 6 1 72KL 1 1 1 3SP 1 1 1 1 4SA 6 1 1 1 3 3 15SD 0SJ 0BI 1 1 1 3GD 1 5 1 6 3 5 12 33GA 2 1 1 4TP 1 1 1 2 6 11FP 0RO 8 36 1 10 8 1 3 2 1 9 68 1 148WD 66 2 1 5 2 74 1 9 160ES 3 2 5WP 4 2 9 1 16GA 1 1 1 3GL 3 1 4WA 0NO 1 4 1 6 1 2 6 1 22∑ 42 440 76 106 0 73 2 4 15 0 0 3 35 5 16 0 152 286 5 17 3 5 0 23 1308307

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lEublaberus distantiE.d. MT AC MA CB PS PP KL SP SA SD SJ BI GD GA TP FP RO WD ES WP GA GL WA NO ∑MT 17 11 12 2 4 3 2 2 26 79AC 2 21 7 14 1 2 2 4 4 2 3 15 3 1 1 2 84MA 2 3 29 9 1 7 1 1 1 1 3 6 3 3 1 2 73CB 1 3 1 4 13 11 2 5 1 1 5 47PS 1 1 1 1 1 5PP 1 1 1 2 1 5 6 3 20KL 0SP 1 1 1 1 1 5SA 0SD 0SJ 3 3BI 0GD 1 3 4 1 2 17 28GA 1 1TP 2 1 1 3 9 16FP 1 2 3RO 4 1 1 1 7 1 15WD 0ES 0WP 1 3 1 2 5 2 14GA 1 1 1 1 4GL 1 1 1 3WA 1 1 2NO 1 14 8 7 6 36∑ 25 69 57 45 5 19 0 5 0 0 3 0 28 1 16 3 17 83 0 14 5 5 2 36 438308

An n e x e sSpecies 1 = outgroupInd. aInd. bInd. cBABCDCSpecies 2Ind. aInd. bInd. cBABCDCInd. dCAInd. dCAInd. eBAInd. eBCInd. fCDInd. fADAcRABCDRAcABCDA0120A0210B0000B0000C1210C2110D1010D0020Char.123AcARCSp. 1Sp. 2Sp. 3Sp. 41100ABBDAC10114567110110001011BCCDAC111110113. Phylogenetic matrix8CD11119DA001010DC0011Species 3Ind. aBCSpecies 4Ind. aBCInd. bDDInd. bDDInd. cBCInd. cBCInd. dDAInd. dCAInd. eBAInd. eBAInd. fDDInd. fCDAcRABCDAcRABCDA0011A0020B0000B0000C0002C0211D1310D1110Species 121 > 0Species 24 7 91 3 5 10 1 > 0 1 > 00 > 11 > 01 > 00 > 10 > 14. Phylogenetic treeSpecies 4Species 31. Behavioural sequences2. Behavioural transition matricesFigure 1309

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l120100Number of transitions8060402001 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11Number of observationsFigure 2310

An n e x e sAnalysis AEublaberus distantiLanxoblatta emarginataPhortioeca nimbataThanatophyllum akinetumSchultesia lampyridiformisAnalysis BAnalysis C3732Eublaberus distanti35Schultesia lampyridiformis15Thanatophyllum akinetum4622100/30 13 Lanxoblatta emarginata1759/1Phortioeca nimbata4841Eublaberus distanti46Schultesia lampyridiformis3453Thanatophyllum akinetum34100/31 18 Lanxoblatta emarginata67/2 26Phortioeca nimbata5854Analysis DEublaberus distanti61Thanatophyllum akinetum32Schultesia lampyridiformis293736Lanxoblatta emarginata95/844100/19Phortioeca nimbata10689Analysis EEublaberus distanti103Schultesia lampyridiformis6079Thanatophyllum akinetum64100/24 54 Lanxoblatta emarginata100/18 67Phortioeca nimbataFigure 3311

ANNEXE IVLeg e n d r e et al . (Jo u r n a l of In s e c t Be h a v i o r )Sou m i sA Co m p a r i s o n of Be h av i o r a lInt e r a c t i o n s in So l i t a r ya n d Pr e s o c i a l Ze t o b o r i n a eCoc k r o a c h e s(Bl a t ta r i a , Bl a b e r i d a e )

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTITLE: A Comparison of Behavioral Interactions in Solitary and Presocial ZetoborinaeCockroaches (Blattaria, Blaberidae)Frédéric LEGENDRE 1,3 , Roseli PELLENS 1,2 and Philippe GRANDCOLAS 11UMR 5202 CNRS, Département Systématique et Evolution, CP 50 (Entomologie), Muséumnational d’Histoire naturelle, 45, rue Buffon, 75005 Paris, France.2Current address: Museu Nacional UFRJ, Departamento de Entomologia, Setor Blattaria,Quinta da Boa Vista, CEP 20940-040, Rio de Janeiro, RJ, Brazil.3To whom correspondence should be addressed at; e-mail: legendre@mnhn.fr; tel: (33)1.40.79.38.48; fax: (33) 1.40.79.56.79RUNNING HEAD: Behavioral interactions in solitary and presocial cockroaches314

An n e x e sAbstractThe social behavior of five species of Zetoborinae cockroaches is compared with respectto inter-individual interactions of nymphs in the laboratory. These species belong to thesame Neotropical subfamily and were characterized as gregarious (Lanxoblatta emarginata,Parasphaeria boleiriana, Phortioeca nimbata, Schultesia lampyridiformis) and solitary(Thanatophyllum akinetum) according to field studies. Our results show that gregariousspecies accept closer contacts than the solitary one. The solitary species did not displayespecially short, infrequent or less diverse behavioral sequences when it was forced toremain aggregated, but its interactions are characterized by fewer acts promoting contactand more dominance-like acts. The solitary species is able to symmetrically interact withconspecifics and does not show specific dispersal-promoting behaviors. This suggests thatthe solitary behavior observed in the field for species of Zetoborinae mainly results from apassive spacing tendency and a lack of attraction for conspecifics. One of the gregariousspecies, Parasphaeria boleiriana, was previously known for subsocial behavior with nymphsremaining with the female in a wood chamber after brood birth. This species does not show apeculiar behavioral repertoire but its interactions are characterized by more dominance-likebehavioral acts than the non-subsocial gregarious species.KEY WORDS: social behavior, solitariness, subsociality, interactions, cockroaches,Zetoborinae.315

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lINTRODUCTION“Presocial” behavior, as defined by Wilson (1966, 1971) and Eickwort (1981), refers toassociations of conspecifics that show neither reproductive division of labor nor overlapbetween generations and therefore are not considered as “eusocial”. From an evolutionarypoint of view, such presocial behaviors are particularly interesting since they are supposed torepresent the possible first steps toward more complex and more integrated social behaviors.As a matter of example, gregarious and subsocial cockroaches are often assumed to representfirst steps in terms of social evolution toward the complex societies of the closely relatedtermites (Nalepa, 1994). However, the evolution of these gregarious and subsocial behaviorsthemselves is rarely studied and few is known about their specific origin. In this perspective,cockroaches offer rich opportunities of study since many species display diverse “presocial”behaviors such as gregarism or brood care. Laboratory studies and very few field observationsalready described active aggregation of larvae (hereafter named larval gregarism), of larvaeand adults (hereafter named mixed-group gregarism) and different kinds of brood care byfemales providing their larvae with either shelter or food, or both (Chopard, 1938; Rothand Willis, 1960; Schal et al., 1984; Gautier et al., 1988; Nalepa and Bell, 1997; Pellenset al., 2002, 2007a; Perry and Nalepa, 2003). Solitary behavior has also been observed incockroaches but few cases have been fully documented and their evolutionary significancehas been little discussed (Gautier et al., 1988; Grandcolas, 1997b, 1998b). The comparativestudy of this diversity should permit to better understand the evolution of the first steps ofsocial behavior, stressing the nature and the level of the differences among solitary, gregariousand subsocial species in terms of repertoire and social interactionsHowever, two problems limit our understanding of the evolution of social behaviorin cockroaches. First, the natural context of the observed behavior is generally unknown,because very few species have been studied in the field (Roth and Willis, 1960; Schal et al.,1984; Pellens et al., 2007a). Similarly, the behavior of domestic species lacks a natural context– strictly speaking out of human buildings – for understanding their evolutionary origin(Grandcolas, 1998a). Second, different kinds of social behavior are most often known for taxa316

An n e x e sbelonging to distantly related families (Grandcolas, 1998b). This loose taxon sampling istherefore not adequate to study the evolution of social behavior (but see Maekawa et al.,2003, 2005 and van Baaren et al., 2002 for recent advances in this respect).To provide new and adequate data, field and laboratory studies have been conductedon a diverse group of Neotropical cockroaches, the subfamily Zetoborinae (Grandcolas,1991), belonging to the ovoviviparous family Blaberidae (McKittrick, 1964; Roth, 1970;Grandcolas, 1996). Different subsocial, gregarious and solitary behaviors are known withinthe Zetoborinae. For example, young larvae of Thanatophyllum akinetum disperse early, oneday after brood birth. They are not found to aggregate again, even when they become adultsand shelter in patchy habitats in the understory (like litter piles at the basis of litter-trappingpalms, Grandcolas, 1993a). These features clearly characterize solitariness and they suggestthe occurrence of persistent spacing in this species. Conversely, the larvae of Lanxoblattaemarginata, like those of Phortioeca nimbata, shelter together beneath the fragments of loosebark on trunks. Because the number of larvae beneath each fragment is not related to fragmentsize or quality, it can be assumed that the aggregation of larvae is not a by-product of thehigh habitat patchiness but a real tendency to gregarism (Grandcolas, 1993a). Finally, recentstudies have shown that Parasphaeria boleiriana is not only gregarious in dead trunks butalso subsocial with the female and its nymphs remaining together in a wood chamber (Pellenset al., 2002). According to phylogeny (Fig. 1), gregarious behavior appears as the ancestralway of life in Zetoborinae, which changed to solitariness in Thanatophyllum akinetumand to subsociality in Parasphaeria boleiriana (Grandcolas, 1998b; Pellens et al., 2007a,2007b). Such contrasted ways of life could be supposed to result in deep behavioral changes.Nevertheless, this assumption has not been tested in the laboratory for the appropriate instars(those which are aggregated or not in the field) but for adults and first instar nymphs until now(van Baaren et al., 2002, 2003). Do solitary larvae have more simple behavioral repertoires?Do they display specific sequences interactions which promote more spacing than gregariouslarvae? Or, conversely, do gregarious larvae display richer repertoires and interactions(Wilson, 1971; Costa, 1997), are they more tolerant to or actually require crowding, whichare the basic characteristics of social way of life (Allee, 1931; Grassé, 1952; Eickwort,317

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l1981)? Behavioral studies are needed to answer these questions and provide a robust basisfor understanding the evolution of social behavior in a group of cockroaches, both from field(Grandcolas, 1993a; Grandcolas and Deleporte, 1994) and laboratory perspectives, and froma phylogenetic point of view (Grandcolas, 1993b, 1993c, 1995, 1997b, 1998b; Pellens et al.,2007a, 2007b).Therefore, the purpose of the present study is to provide a description of behavioralinteractions at the individual level in closely related subsocial, gregarious and solitary speciesof the subfamily Zetoborinae to answer these questions.MATERIALS AND METHODSBiological materialThe selection of representatives of the subfamily Zetoborinae with different socialsystems was based on the results of field studies (Roth, 1973; Schal and Bell, 1985; Schal etal., 1984; Grandcolas, 1991, 1993a). Five species have been kept in the laboratory, namelyThanatophyllum akinetum (T.a.), Lanxoblatta emarginata (L.e.), Phortioeca nimbata (P.n.),Schultesia lampyridiformis (S.l.) and Parasphaeria boleiriana (P.b.). Cultures of the firstfour species were maintained at high and similar densities in plastic boxes (20 x 12 x 12 cm),with laboratory dog food and water ad libitum, relative humidity 90 %, temperature 25 ± 2°C and 12H/12H photoperiod. P.b. was kept in similar plastic boxes with the dead wood onwhich they feed. Cultures of the first three species originated from field samples from FrenchGuiana. The two latter species were obtained from a stock from Manaus and Espírito Santo,respectively, in Brazil (Roth, 1973; Pellens et al., 2002). Voucher specimens were deposited inthe Muséum national d’Histoire naturelle, Paris.As to their field habits, T.a. was found to inhabit terrestrial litter. Its distributionand the spacing behavior of young larvae in the understory of tropical rainforest is stronglyindicative of solitariness (actually, the only solitary species known from this subfamily).L.e. and P.n. were observed to shelter under the loose bark of dead and living trees,318

An n e x e srespectively; their larvae aggregating under small bark fragments, while the adults seem todisperse (Grandcolas, 1993a). These three species have similar morphology, medium-sizedwith a flattened and widened body.S.l. inhabits pendulous bird nests only (Roth, 1973). Young nymphs disperse aftereclosion. But later, during the course of their development, they aggregate with adultsin the same nest (van Baaren et al., 2003) and they hide within its thick woven wall andbottom filling (similar to S. nitor in French Guiana, Grandcolas, 1993a). This species ismorphologically different from other Zetoborinae except P.b., being slender and with longerlegs. P.b. burrows galleries inside rotten trunks of softwood trees. Females stay in chamberswith their neonates during one or two weeks. Then, the young nymphs leave the chamber butremain relatively aggregated (Pellens et al., 2002). All these species are nocturnal, being moreactive during the first part of the night (FL and PG, pers. obs.). T.a. and L.e. move slowlyand, together with the more rapid P.n., they display a strong freezing posture when disturbed.According to phylogeny, S.l. and P.b., the most mobile species in this sample, lost this posture(Grandcolas, 1998b).Behavioral interaction experiments and statistical analysesObservations were carried out on young larvae in order to compare behavioral traitsof solitary, subsocial, and gregarious species of Zetoborinae. All these species have the samenumber of instars and mid-development larvae were selected to carry out the experiments.Larvae were not selected according to their sex, given that preliminary observations have notrevealed any difference in this respect (see also van Baaren and Deleporte (2001) for a similarreport about sex influence on gregariousness in Zetoborinae).Tolerance to crowdingTolerance to crowding was estimated in the first series of observations. Ten larvae ofsimilar size were randomly taken from cultures and placed together on a large plastic plate319

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lcovered with a clean filter paper during the first half of the dark period (using red light –Koelher et al., 1987). A transparent plastic cover, (10 x10 cm) was immediately placed abovethem. This cover was high enough (0.2 cm) to permit cockroach larvae to move freely, butlow enough to induce permanent dorsal contact (preventing artefactual aggregation caused bythigmotactic stress). After 15 minutes, their position was scanned using a video tape-recorder(8 mm, Canon Hi) placed up to the experimental device. The nearest neighbor distance (NND)was measured for each larva at this moment. Five replicates for each group were done. Themedian (m) of the nearest neighbor distances was compared between the four species by amultisample median test (Zar, 1999: 200-201), followed by a Tukey-type multiple comparisontest (q – Levy, 1979).This protocol has been slightly modified for the burrowing species P.b. for which fewspecimens were available. Only five individuals were placed in the arena which was modifiedaccording to P.b. way of life (gallery burrowing) to avoid thigmotactic stress as alreadyexplained for the four other species. The modification consisted in the addition of a layer oftransparent marbles. Then, these observations cannot be strictly compared with the previousones but bring informative data about tolerance to crowding for this species.Dyadic interactionsDyadic interactions were characterized with ad libitum sampling (Altmann,1974; Martin and Bateson, 1986) of the behavioral events for each species in groups of 6cockroaches including both males and females. They were placed in the same device aspreviously, except that the plastic cover (13 x 9 cm) was high enough (1.5 cm) to permit themto exhibit more diverse behaviors. The density was high enough to promote interactions andto cause the species to display their richest repertoire (Breed and Byers, 1979). One hour later,a continuous recording observation period of 15 minutes began. However a first experimentshowed that this protocol was not adapted to P.b. Indeed, after one hour, all the individualswere aggregated in a corner of the arena, showing thigmotactic stress. For this reason,observations of P.b. started five minutes after placing individuals in the arena.320

An n e x e sBehavioral sequences were considered to begin when two cockroaches were closeenough for contact with their antennae, and to end when at least one cockroach was movingaway, preventing any further immediate contact, or after a lasting period of completeimmobility by both individuals. Interactions involving more than two individuals werenot considered. Initiator and responder were individualized for each behavioral sequence:the initiator was the individual executing the first act of the sequence whereas the otherindividual was called the responder. The acts were categorized as described in Bell et al.(1979), Gautier (1974) and Deleporte (1988): promoting contact, agonistic, dominance-like,avoiding contact, without clear significance. The definitions of acts (Table I) were taken fromBell et al. (1979) and van Baaren et al. (2003). “Body up and down” is not the equivalent of“jerk” (body vibration like a tremulation, Bell et al., 1979) but merely a slow vertical motionnot vibration-like. During “body leaning”, the individual presents its reclined dorsum to itspartner, extending the opposite legs. “Move away” and “escape” concluded the interaction,on the contrary of “move back” and “turn away” which never involved a departure but onlya relatively small motion. The observation periods of 15 minutes were repeated at leasteleven times on different groups of larvae for each species (11 replicates for T.a. and P.b.,14 replicates for S.l. and P.n., and 17 replicates for L.e.). All the dyadic interactions wererecorded and a transition matrix was build for each species. The mean sequence length(i.e. the mean number of behavioral acts within an interaction) and the mean number ofinteractions per hour were calculated and compared among the five species. Comparisonswere made for both statistics with a Kruskal-Wallis test (H) adjusted for ties as implementedin Minitab® 14 (Minitab, 1996), and followed by the multiple comparison test (Q) proposedby Dunn (1964).Transitions matrices were compared by a multiple correlation test: the Kendall’scoefficient of concordance (W) with correction for ties (Kendall and Babington-Smith, 1939).Transitions never displayed by any species were not included in the computation of thisstatistic.Finally, acts displayed by the responder were plotted against acts displayed by theinitiator, and a hypothetical correlation was tested for each species (correlation coefficient r).In case of symmetrical interactions, a significant correlation is expected.321

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lRESULTSTolerance to crowdingNearest neighbor distances were measured and analyzed for every species (Fig. 2) butdata from Parasphaeria were not included in statistical tests (cf. different protocol). P.n., L.e.and S.l., maintained very low distances to their conspecifics. The medians m of these threedistance distributions are very similar (respectively 0.2 cm, 0.15 cm and 0.1 cm). The lastspecies, T.a., maintained also small but higher distances (m = 0.4 cm). The median test formultiple sample requires the determination of the grand median M of all observations in all 4samples considered together (here M = 0.25). A significant difference was observed betweenthe four samples (χ 2 = 7.815; P < 0.001). The Tukey-type multiple comparison test showedthat the median of T.a. was significantly higher than those of P.n, L.e and S.l. (q T.a.-P.n.= 8.18, P< 0.001; q T.a.-L.e.= 5.92, P < 0.001 and q T.a.-S.l.= 5.08, P < 0.01), and that these three latter werenot statistically different from each other. This difference is mainly explained by the numberof individuals in contact (i.e. NND = 0): six dyads were observed in P.n., five dyads and twotriads in S.l., six dyads, one tetrad and one heptad in L.e., and only three dyads in T.a. Nearestneighbor distances for P.b. are shown as an information in Fig. 2, with a median of 1.2 cm.Interestingly, the modal value of NND for this species is 0 cm, as for other gregarious species.Dyadic interactionsTwenty different acts were identified from the behavioral sequences of the differentspecies (Table I). The size of the repertoire was slightly different among species: 15 acts forP.n. and L.e., 17 acts for T.a., 18 acts for P.b., and 19 acts for S.l. (Table II). No behavioral actwas exclusive to a single species and only three acts were common to only two species: “butt”and “body leaning” which are displayed by P.b. and S.l., and “bite” displayed by S.l. andT.a. Sixty-seven experiments were done and a total amount of 729 sequences was observed.Basically, a behavioral sequence is composed of six or seven acts (Table II). The mean322

An n e x e snumber of acts within sequences differed among species (Kruskal-Wallis H = 64.16, P

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lDISCUSSIONThe subfamily Zetoborinae shows a high diversity of social behaviors, comprisingsubsociality (here P.b.), larval gregarism (L.e. and P.n.), mixed-group gregarism (S.l.), andsolitariness (T.a.). These behaviors are well-characterized in the field by population structuresand space utilizations in the different species (Roth, 1973; Grandcolas, 1991, 1993a; Pellenset al., 2002; van Baaren et al., 2002) but have never been compared in detailed laboratorystudies for all the species included in the present study.The present research showed that diversely gregarious species of Zetoborinae havea higher tolerance to crowding and to contact than the solitary T.a. Even if maintained athigh densities in cultures since their birth, individuals of T.a. usually avoid direct contactwith conspecifics. However, surprisingly, they do not space themselves according to theavailable area. It must be noted that the experimental device provides all of them with enoughdorsal contact to avoid any artificial and forced aggregation caused by thigmotactic stress.Aggregation can be explained in terms of interactions between individuals (Jeanson et al.,2005) and this lack of contact between individuals could result from idiosyncratic behaviorsfavoring spacing, and notably agonistic behaviors (King, 1973).However, the comparison between solitary, gregarious and subsocial species yieldedunexpected results in this respect. First, behavioral interactions are weakly contrasted amongspecies. The repertoires are not very different and only three acts are exclusive of two species.The solitary T.a. does not show a smaller repertoire, or significantly shorter interactions (interms of number of acts per sequence) than gregarious species. Actually, only the mixedgregarious species (S.l.), showed longer interaction sequences. So, the diversity of socialsystems in Zetoborinae is clearly not related to a major behavioral differentiation but hasprobably been built on a same ancestral repertoire with changes mainly in its use.Moreover, the frequencies of the different transitions during the behavioral sequencesare roughly similar as revealed by the correlation test among the five transition matrices. Forexample, there is no clear relationship between the social system and the general level ofagonistic behavior (Table IV). Agonistic behavior in Zetoborinae cannot be said to reduce324

An n e x e sinteractions and to induce spacing or dispersal. Previous studies of cockroaches already failedto derive any general trend in this respect (e.g., Bell et al., 1979; Breed et al., 1975; Gortonand Gerhardt, 1979).However, some behavioral acts showed weak but interesting differences between T.a.,P.b. and the three gregarious species. Interactions were less often initiated with the behavioralact “approach” in T.a. and resulted more from fortuitous encounters since the frequency ofinteraction was not smaller in this species. Agonistic acts were present even if they werenot very common, and some dominance-like acts (like “stilt-posture and antennation”) wereat their maximum. Finally, the avoiding act “full crouch” was much more frequent. On thewhole, fewer promoting acts and more dominance-like acts seem to characterize the solitaryway of life of T.a., whereas the converse characteristics typify more reciprocal interactionsin gregarious species. These results are in agreement with the definition of social behavior byMichener (1969) and Wilson (1971).According to these observations, solitary T.a. cockroaches may be characterized asnot refusing social interaction but not searching for it. In the laboratory experiments, whenthey are forced to remain close together, they are able to interact without breaking contactimmediately. They do not space strongly and only avoid too narrow contacts. From thispoint of view, the occurrence of solitariness in the field seems to be readily explained onlyby the lack of intraspecific attraction: individuals do not search for conspecifics, exceptfor reproduction, spreading slowly and continuously in the understory after their birth(Grandcolas, 1993a). No encounter between individuals of T.a. has been recorded during twomonths of continuous observations in the field together with a marking-recapture protocol(Grandcolas, 1993a), which suggests that interactions events are rare in the wild and thatphysical interactions are not central in the life of this species.Similarly, the evolution toward subsociality for P.b. was not supported by deepbehavioral changes. Again, the behavioral repertoire is comparable to the one of gregariousspecies and sequences of interactions are neither shorter nor longer than for other species. Asfor the solitary species, P.b. displayed more dominance-like acts (“climb”) and less promotingacts (“approach”). However, the correlation test between acts displayed by initiators and325

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lresponders revealed that interactions in P.b. are not symmetrical, contrary to interactions inthe four other species. Except few behavioral acts like “approach” or “kick”, acts are ratherspecific to the initiator of the interaction or the responder in P.b.: thus, initiators displayedmuch more dominance-like behaviors (“climb”) whereas responders displayed moreavoiding behaviors (“body leaning”, “crouch” or “move back”). A cause or a consequenceof subsociality could be the establishment of a dominance hierarchy within the population.Such hierarchy would explain the agonistic acts observed in P.b. (“kick” and “butt”) andthe asymmetrical interactions (Bell et al., 1979; Gautier and Forasté, 1982). However, thishypothesis needs to be tested in future analyses, especially with respect to another possiblecause: the evolution toward living in wood galleries where individual interactions are stronglyconstrained and possibly reduced by the immediate environment.Because T.a. is the only known solitary species which can be compared to gregariousspecies in the subfamily Zetoborinae, the generalization of these results is difficult and shouldbe achieved in the future when comparing solitary and gregarious species from the relatedsubfamilies Blaberinae, Gyninae and Diplopterinae (Grandcolas, 1993b, 1997c, 1998b;Pellens et al., 2007a, 2007b; in prep.). The morphological phylogeny of this group, recentlycorroborated by molecular studies, indicates that solitariness evolved as a reversal from anancestral gregarism, while the ancestral habitat (ground litter) was conserved only in thesolitary species (Grandcolas, 1997b, 1998b; Pellens et al., 2007a, 2007b). Does this reversedcondition in the behavior of T.a. explain the weak behavioral differences with gregariousspecies? Additional studies are needed to substantiate such a hypothesis of phylogeneticinertia. Ancestral solitariness should be documented in another clade and compared withsolitariness issued from an evolutionary reversal. But ancestral solitariness could be rare incockroaches because of egg clustering in oothecae and subsequent larval aggregation at broodbirth which may have favored evolution toward gregarism (Grandcolas, 1996).A final question concerns the role of communication in gregarious cockroach larvae:what kind of information is transmitted between the members of groups? This informationmay be relevant for group recognition, helping cockroaches to maintain stable aggregations(Wileyto et al., 1984; Rivault and Cloarec, 1998; Ame et al., 2004). It may also be used in326

An n e x e ssome anti-predator group behavior by P.n. whose closely aggregated larvae escape furtherfrom the group when disturbed (Grandcolas, 1991). Because anti-predator behavior hasbeen inferred as a factor promoting social behavior in the clade comprising the Zetoborinaesubfamily (Grandcolas, 1998b), this last role is especially worth of consideration and will beanalyzed in future studies.ACKNOWLEDGMENTSThis study has been developed in the course of a PhD granted by Ministère de laRecherche to Frédéric Legendre. This work has benefited from the invaluable help of PierreDeleporte and from the assistance of the late Jean-Yves Gautier. We are indebted to PierreDeleporte, Cyrille D’Haese, Colette Rivault, Tony Robillard, Joan van Baaren and JohnWenzel for their comments on the manuscript.327

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An n e x e sFig. 1: Phylogenetic relationships of the genera of Zetoborinae (from Grandcolas, 1993b; seealso Pellens et al., 2007b). The genera studied in this work are in bold.Fig. 2. A. Nearest neighbor distances (cm) of T.a., S.l., L.e., and P.n. measured in groups often individuals placed in a 10 cm x 10 cm area with a plastic cover preventing escape andinducing dorsal contact. B. Nearest neighbor distances (cm) of P.b. measured in groups of fiveindividuals placed in a 10 cm x 10 cm area filled with transparent marbles.Fig. 3. Plots of acts displayed by the initiator against acts displayed by the responder.Encircled points correspond to the acts “approach” (plain line) and ‘move away” (dashedline). BL = Body leaning, ant = antennation, FC = full crouch, SA = stilt posture andantennation, r = correlation coefficient, ** = P < 0.01, *** = P < 0.001, NS = non significant.Figure 1333

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lA.40Number of occurrences353025201510P.n. (M = 0.2 cm)L.e. (M = 0.15 cm)S.l. (M = 0.1 cm)T.a. (M = 0.4 cm)500 1 2 3Nearest neighbor distances (cm)B.Number of occurrences4540353025201510500 1 2 3 4Nearest neighbor distances (cm)P.b. (M = 1.2 cm)Figure 2334

An n e x e sParasphaeria boleirianar = 0.089 (NS)25,0nothing20,015,0BL10,05,0antclimb0,00 10 20 30Acts displayed by the initiator (%)Acts displayed by the responder (%)2520151050Thanatophyllum akinetumr = 0.806 (***)0 10 20 30Acts displayed by the initiator (%)35302520151050Schultesia lampyridiformisr = 0.800 (***)0 10 20 30Acts displayed by the initiator (%)2520151050Lanxoblatta emarginatar = 0.632 (**)0 10 20 30Acts displayed by the initiator (%)Acts displayed by the responder (%)Acts displayed by the responder (%)Acts displayed by the responder (%)ant.FCSAPhortioeca nimbatar = 0.825 (***)35ant3025201510500 10 20 30Acts displayed by the initiator (%)climbBLant.nothingant.Figure 3Acts displayed by the responder (%)335

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTable I. Definitions of the behavioral acts (also according to Bell et al., 1979; Gautier, 1974;Gorton and Gerhardt, 1979; Grandcolas, 1991; van Baaren et al., 2002).BehaviorspromotinginteractionsAgonisticbehaviorsDominance-likebehaviorsAvoiding contactBehaviorswithout particularsignificationApproach (App)Antennation (Ant)Mutualantennation (MA)Bite (Bi)Kick (K)Butt (Bu)Climb (Cl)Stilt posture (S)Stilt posture andantennation (SA)Body up and down(SD)Move away (Mo)Escape (Es)Turn away (TA)Move back (MB)Body leaning (BL)Crouch (C)Full crouch (FC)Antennaegrooming (AG)Leg grooming (LG)Does nothing (No)Moving towards the other individualAntennal contact with the body of the other individualAntennal contact with the antennae of the other individualAn individual bites the otherAn individual kicks the other with one legAn individual pushes the other with its pronotumClimbing onto the body of the other individual with one tosix legsStilt posture. An individual rises on its legsStilt posture combined with antennal movementRapidly after a stilt posture, an individual goes downAn individual moves away from the other but stops inproximityEscape. An individual moves quickly away from the otherRotation: turning away from the other individual (withoutsignificant displacement of the centre of gravity of thebody)Withdrawal. An individual moves away from the otherTilt posture. An individual gives way of legs on itsstimulated sideAn individual goes downAn individual goes down and hides its antennaeGrooming behavior of the antennaGrooming behavior of the legNothing. The individual does nothing notableTable II. Characteristics of behavioral sequences of larvae of T.a., S.l., P.n., L.e. and P.b., forgroups of six larvae observed in standard conditions (see text for further explanation).T.a. S.l. P.n. L.e. P.b.Repertoire size 17 19 15 15 18Number of acts per sequence(mean ± SE)Frequency of interactions (per hour)(mean ± SE)6 ± 2 7 ± 2 6 ± 3 6 ± 2 6 ± 331 ± 24 65 ± 15 30 ± 15 34 ± 18 63 ± 13336

An n e x e sTable III. Frequencies of acts in larvae of T.a., S.l., P.n., L.e. and P.b. in interactions withingroups of six larvae. Percentages were calculated in terms of initiator and responder of theinteraction according to 445, 1308, 552, 640 and 763 acts observed, respectively.Behavioral acts Initiator ResponderT.a. S.l. L.e. P.n. P.b. T.a. S.l. L.e. P.n. P.b.Promoting contactApproach 11.7 20 16.6 12.9 9.9 2 3.2 0 0.9 9.1Antennation 20.2 27.9 20.8 29.2 27.1 20.4 33 20.9 31.2 4.7Mutual antennation 4.7 5.5 13.8 8.9 6.1 4.5 5.8 14.8 9.6 6.5AgonisticBite 0.2 0.2 0 0 0.0 0.2 0.2 0 0 0.0Kick 0.4 0.2 0 0 1.4 0.4 0.2 0 0 1.2Butt 0 5.5 0 0 5.9 0 5.5 0 0 2.3Dominance-likeClimb 8.5 8.5 9.8 9.1 21.1 7 8 6.9 6.4 0.3Stilt posture 0 0.3 1.7 0.9 0.0 0 0.3 1.6 0.9 3.8Stilt posture and antennation 14.6 1.1 5 4 0.0 10.8 1.1 5 3.3 0.9Body up and down 0.2 0 0.6 0.2 0.0 0.2 0 0.6 0.2 0.0Avoiding contactMove away 2.5 12.3 2.2 2.5 21.5 12.6 22 17.7 13.1 11.7Escape 0 0.4 0 0 0.4 0.2 0.4 0 0 4.1Turn away 8.3 11.2 10 10 1.6 9.4 12 11.1 10.5 7.6Move back 1.3 1.2 1.1 1.5 1.2 1.6 1.3 1.3 1.5 3.8Body leaning 0 0.8 0 0 0.4 0 1.2 0 0 10.3Crouch 3.1 2.5 5.8 8 0.2 3.6 2.7 6.3 8.9 7.9Full crouch 9.9 0.3 3.1 3.6 0.0 11 0.4 3.6 3.8 1.8Without clear significationAntennae grooming 0.4 0.2 0.3 0.2 1.4 0.4 0.2 0.3 0.4 0.6Leg grooming 0.2 0.3 0.2 0.4 0.6 0.4 0.4 0.2 0.4 0.3Does nothing 13.5 1.7 9.1 8.7 1.2 15.1 2.7 9.8 9.1 23.2337

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTable IV. Frequencies of transitions classified by categories.L. emarginata Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑Promoting 18 0 8 20 6 51Agonistic 0 0 0 0 0 0Dominance 7 0 1 7 3 17Avoiding 8 0 3 9 2 22No significance 3 0 3 4 0 10∑ 36 0 14 40 10 100P. nimbata Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑Promoting 22 0 6 19 5 51Agonistic 0 0 0 0 0 0Dominance 7 0 1 5 2 14Avoiding 10 0 3 10 2 26No significance 3 0 1 4 1 9∑ 42 0 11 38 10 100T. akinetum Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑Promoting 12 0.4 5 14 6 37Agonistic 0.4 0 0 0.2 0 1Dominance 3 0 3 10 7 23Avoiding 8 0.2 7 8 3 25No significance 4 0 3 6 1 14∑ 27 1 18 39 16 100S. lampyridiformis Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑Promoting 26 4 7 15 0.9 53Agonistic 2 0.7 0.4 3 0 6Dominance 5 0.3 0.2 4 0.5 10Avoiding 10 0.9 1 16 0.8 29No significance 1 0.2 0.5 0.6 0.2 2∑ 43 6 10 39 2 100P. boleiriana Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑Promoting 10 0.5 3 12 9 35Agonistic 0.1 2 0.6 5 0.4 8Dominance 2 0.9 5 7 6 21Avoiding 3 2 4 7 3 17No significance 4 3 5 7 2 20∑ 19 7 17 37 20 100338

ANNEXE VLeg e n d r e et al . (Mo l . Ph y l . Ev o l .)Sou m i sThe ph y l o g e n y of te r m i t e s(Di c t y o p t e r a : Is o p t e r a ) b a s e do n mi t o c h o n d r i a l an d nu c l e a rm a r k e r s : i m p l i c ati o n s fo rt h e ev o l u t i o n of th e w o r k e ra n d ps e u d e r g at e ca s t e s , a n df o r a g i n g be h av i o r s

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lThe phylogeny of termites (Dictyoptera: Isoptera) based on mitochondrial and nuclearmarkers: implications for the evolution of the worker and pseudergate castes, andforaging behaviorsFrédéric Legendre 1* , Michael F. Whiting 2 , Christian Bordereau 3 , Eliana M. Cancello 4 ,Theodore A. Evans 5 and Philippe Grandcolas 11Muséum national d’Histoire naturelle, Département Systématique et Évolution, UMR 5202CNRS, CP 50 (Entomologie), 45 rue Buffon 75005 Paris, France2Department of Integrative Biology, 693 Widtsoe Building, Brigham Young University, Provo,Utah 84602, USA3UMR 5548, Développement - Communication chimique, Université de Bourgogne, 6, BdGabriel 21000 Dijon, France4Muzeu de Zoologia da Universidade de São Paulo, Avenida Nazaré 481, 04263-000 SãoPaulo, SP, Brazil5CSIRO Entomology, Ecosystem Management: functional biodiversity, Canberra, Australia* Corresponding author.E-mail address: legendre@mnhn.frTel: (33) 1.40.79.38.48Fax: (33) 1.40.79.56.79340

An n e x e sAbstractA phylogenetic hypothesis of termite relationships was inferred from DNA sequencedata. Seven gene fragments (12SrDNA, 16SrDNA, 18SrDNA, 28SrDNA, cytochromeoxidase I, cytochrome oxidase II and cytochrome b) were sequenced for 40 termite exemplars,representing all termite families and 14 outgroups. Termites were found to be monophyleticwith Mastotermes darwiniensis (Mastotermitidae) as sister-group to the remainder of thetermites. In this remainder, the family Kalotermitidae was sister-group to other families. Thefamilies Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termitidae were retrieved as monophyleticwhereas the Termopsidae and Rhinotermitidae appeared paraphyletic. All of these results werevery stable and supported with high Bootstrap and Bremer values. The evolution of workercaste and foraging behavior were discussed according to the phylogenetic hypothesis. Ouranalyses suggested that both true workers and pseudergates (“false workers”) had at least twodifferent origins. As for the foraging behavior, the classical transition from one-piece life typeto separate life type through intermediate life type was acknowledged.Keywords: termites; phylogeny; worker caste; foraging behavior341

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l1. IntroductionTermites are eusocial insects, with differentiated castes and complex, coordinated groupbehaviors of nest construction and foraging, the evolution of which is poorly known comparedwith other eusocial groups. As reviewed by Eggleton (2001), phylogenetic investigation hasbeen very limited, and a dearth of knowledge on phylogeny has hindered the study of theirmacroevolution.All termite species are known to be eusocial (with castes), but many modalities of theirsocial behavior vary within a continuum (Shellman-Reeve, 1997; Sherman et al., 1995). Adiversity of behaviors is shown by termites from a mere excavation within their food resource(i.e., one-piece type sensu Abe, 1987) to the building of sophisticated nest constructions suchas clay cathedrals, with different food resources from wood to humus (Noirot, 1992), and withdifferent symbioses from intestinal protista (flagellates) to fungi cultivation (Bignell, 2000).Given this wide range of behavioral diversity, termites are an important group to understandthe evolution of eusociality in diploid organisms. A phylogenetic framework is essentialfor deciphering the origin and evolution of this behavioral diversity, especially with respectto the so-called “lower termites” which presumably show the first steps of this evolution.Unfortunately, the relationships among these so-called “lower” termites are still controversial(Kambhampati and Eggleton, 2000) notably between Hodotermitidae, Kalotermitidae,Mastotermitidae and Termopsidae. As reviewed by Grassé (1986) and Donovan et al. (2000),taxonomic bases for termites were laid by Holmgren (1909, 1911, and 1912). According tolater studies by Snyder (1949), Grassé (1949), and Emerson (1965), seven families withinIsoptera were defined and this constitutes the classification which is most widely accepted atthe present day. The families Mastotermitidae, Kalotermitidae, Termopsidae, Hodotermitidae,Rhinotermitidae and Serritermitidae include termites with hindgut protozoa (the so-called“lower” termites), whereas the family Termitidae contains protozoa-independent species (theso-called “higher” termites – Krishna and Weesner, 1969, 1970). “Lower” and “higher” termsrefer to a gradistic classification which is not really informative (Shellman-Reeve, 1997) andwill not be used hereafter.This taxonomic scheme was built with a constant reference to different kinds ofphylogenetic hypotheses. The most well-known hypotheses (Ahmad, 1950; Emerson andKrishna, 1975; Krishna, 1970) were proposed without explicit phylogenetic methodology butthey shaped evolutionary hypotheses about termites during several decades (Grassé, 1986;Grassé and Noirot, 1959; Krishna and Weesner, 1970; Noirot, 1992; Noirot and Pasteels,1988; Weidner, 1966). Recently, several studies attempted to reconstruct phylogeny usinga modern phylogenetic methodology, based either on morphological characters (Donovanet al., 2000) or on molecular ones (Kambhampati et al., 1996; Kambhampati and Eggleton,2000; Thompson et al., 2000). Most of these analyses included representatives from alltermite families but recovered different tree topologies (Fig. 1). Moreover, except for the342

An n e x e smorphological study of Donovan et al. (2000) which included large taxon and charactersamples (49 taxa and 196 characters), all other studies were more exploratory since theyconsidered one or two portions of genes and less than 20 taxa. Some recent studies focusedon more restricted groups, in an attempt to reconstruct relationships within the familiesRhinotermitidae or Termitidae (Aanen et al., 2002; Aanen and Eggleton, 2005; Austin et al.,2004; Bitsch and Noirot, 2002; Lo et al., 2004; Miura et al., 1998; Noirot, 2001; Ohkumaet al., 2004), but they were not designed to robustly resolve phylogenetic relationshipsthroughout Isoptera. Therefore, apart from the monophyly of some well-characterized families(Kalotermitidae, Hodotermitidae, Termitidae), phylogenetic relationships within termites arestill highly controversial and need to be investigated.The purpose of the present study is to reconstruct a robust phylogeny for Isoptera byusing multiple molecular markers and a wide range of taxa sampled among the seven widelyrecognized family groups and appropriate outgroups (Orthoptera, Blattaria and Mantodea;Grandcolas and Deleporte, 1996; Grandcolas and D’Haese, 2004; Lo et al., 2000). The basalrelationships within termites, and especially among Kalotermitidae, Hodotermitidae andTermopsidae, constitute the main phylogenetic challenge of this study. This topology is thenused to explore the evolution of social behavior throughout the group, in an attempt to bringnew information about the controversial evolution of the worker caste and of the foragingbehavior (Abe, 1987; Grandcolas and D’Haese, 2002; Higashi et al., 1991; Noirot, 1985a,b;Thompson et al., 2000, 2004; Watson and Sewell, 1985).343

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l2. Materials and methods2.1. Taxon samplingThe taxon sample comprised 40 species, and as many genera, belonging to the seventermites families currently recognized (Table 1). These 40 species are distributed as follows:two Hodotermitidae (out of three genera known – i.e. 67% of the genera known are includedin this study), nine Kalotermitidae ( out of 21 genera – 43%), one Mastotermitidae (onegenus – 100%), seven Rhinotermitidae representing five of the seven subfamilies (13 genera– 54%), one Serritermitidae (two genera – 50%), 15 Termitidae (241 genera – 6%) and fiveTermopsidae sampling the three subfamilies (five genera – 100%). Some recent molecularand morphological papers (e.g., Lo et al., 2000; Inward et al., 2007; Klass and Meier, 2006)inferred close relationships between Isoptera and Blattaria, with Cryptocercus as sister taxonof termites, in contradiction with previous morphological or peptidic studies (Gäde et al.,1997; Grandcolas, 1996), with Cryptocercus nested within the cockroaches. Therefore, 10Blattaria, three Mantodea and one Orthoptera were added to our sampling (Table 1), theorthopteran Locusta migratoria being used as the rooting outgroup. These outgroups wereselected from previous studies (Grandcolas, 1996; Pellens et al., 2002; Svenson and Whiting,2004; Pellens et al., 2007) to avoid constraining a close relationship between roaches andtermites since other hypotheses exist (e.g., Thorne and Carpenter, 1992).2.2. Primers, PCR, SequencingThoracic muscle tissue was excised from termites and leg muscle tissue was taken fromcockroaches specimens preserved in 100% ethanol. DNA was extracted using the QiagenDNeasy protocol for animal tissue. The head and abdomen of these exemplars were storedin 100% ethanol as primary voucher; specimens from the same colony, when available, werestored intact in 100% ethanol as secondary voucher. Vouchers and DNAs are deposited in theInsect Genomics Collection, Brigham Young University.Seven markers were amplified in one or several fragments according to the length of thesequences targeted. Thus 12S rDNA (~ 360 bp), 16S rDNA (~ 385 bp), cytochrome b (Cytb,307 bp) and cytochrome oxidase II (COII, including a portion of Leu tRNA, ~ 725 bp) wereamplified in one fragment, whereas cytochrome oxidase I (COI, 1179bp), 18S rDNA (~ 1870bp) and 28S rDNA (~ 2200 bp) were sequenced in two or three (COI), and four fragments(18S and 28S). Different protocols for amplification were used and are listed in Table 2 withthe set of primers used. The first PCR profile was used for all the different genes targeted(especially in fresh specimens) whereas the following were gene-specific and were used formore problematic taxa. PCR amplification was performed on a DNA Engine DYAD TM , Peltier344

An n e x e sThermal Cycler. PCR products were fractionated on an agarose gel to check for specificityand to monitor for contamination using a negative control.PCR products were purified via the Montage PCR 96Cleanup Kit (Millipore®) andsequenced using ABI Big Dye 3.1® with the following sequence profile: 27 cycles of 96°Cfor 10 s, 50°C for 5 s and 60°C for 4 min. Sequencing reactions products were purified withSephadex TM column and fractionated on an ABI 3730 XL DNA sequencer.Each sequence was edited using Sequencher® 4.0 (Genecodes, 1999) after BLASTsearches (Altschul et al., 1997) as implemented by the NCBI website (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/) to check for contamination.Eight sequences were taken from GenBank: 18S, COII and 16S of Serritermes serrifer(AF220565, AF220598 and AF262577, respectively), COII and Cytb of Bifiditermes improbus(AF189080 and AF189110), 12S and a portion of COI of Sphaerotermes sphaerothorax(AF475056 and AY127725) and the 3’ end of 28S of Mastotermes darwiniensis (AY125281).The sequences generated for this study have been submitted to GenBank under theaccession numbers provided in Table 1.2.3. Phylogenetic analysesThe data set was analyzed by direct optimization with parsimony optimality criterion.Direct optimization has the advantage to associate alignment and tree reconstruction stepsand to propose sequence alignments implied by the analysis. Therefore, the analyses arenot based on a priori alignments arbitrarily chosen among competing and equally justifiedones in the case of ribosomal sequences of different lengths (Wheeler, 1996; Wheeler et al.,2006). Events (indels and substitutions) are directly optimized on the topology, maximizinghistorical continuity. Parsimony was used as an optimality criterion because it maximizesthe explanatory power of the data and it decreases the number of ad hoc hypotheses impliedby the usual evolutionary models of common mechanism among sites and tree branches(Farris, 1983; Steel and Penny, 2000). To show how much our results are sensitive to differentmethodologies and to bring information for those who preferred other tree reconstructionalgorithms, additional analyses were made using a probabilistic paradigm and a staticalignment.Phylogenetic analyses under direct optimization as implemented in POY 3.0.11a(Wheeler, 1996) were carried out in parallel on a supercomputer (Dell 1855 Blade Cluster,1260 Pentium EM64T Xeon processors @ 3.6 GHz, 610 compute nodes, 2,520 GB totalmemory, Brigham Young University). The protein coding genes COI, COII, and Cytb werealigned based on conservation of codon reading frame in Sequencher 4.0, and treated asprealigned data in POY. The large subunit nuclear ribosomal (28S) sequences were partitionedin 4 regions (approximately A, B, C and DEF regions) corresponding to the four regionssequenced separately and which were not overlapping. All the ribosomal sequences (12S,345

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l16S, 18S, and 28S) were preliminarily aligned with Muscle (Edgar, 2004) and then 16S, 18S,28SA and 28SDEF were partitioned according to highly conserved regions in order to speedup phylogenetic analyses and to avoid misleading alignments when portions of genes werelacking. The portion of Leu tRNA was neither prealigned nor partitioned.The POY search parameters were:‘-fitchtrees -numslaveprocesses 50 -onan -onannum 1 -parallel -noleading-norandomizeoutgroup -sprmaxtrees 1 -impliedalignment -tbrmaxtrees 1 -maxtrees 5-holdmaxtrees 25 -slop 25 -checkslop 10 -buildspr -buildmaxtrees 2 -replicates 100 -stopat50 -multirandom -treefuse -fuselimit 10 -fusemingroup 5 -fusemaxtrees 50 -ratchetspr 2-ratchettbr 2 -checkslop 10 -repintermediate -terminalsfile taxa.txt -minterminals 10 -time-indices -stats -molecularmatrix 111.txt -seed -1 -phastwincladfile termites111.wcl’A sensitivity analysis was conducted in order to test the robustness of the phylogeneticconclusions to different costs of insertion, transversion and transition events. Ten sets ofparameters (gap: transversions: transitions) were tested this way: 111, 222 (with an extensiongap cost of 1), 211, 221, 421 and [16]41 with an extension gap cost equal to and half of theopening gap cost for these four last parameters sets (called hereafter 211x, 221x, 421x and[16]41x). The results are shown using stability plots or “navajo rugs” to summarize whether amonophyletic group was recovered or not at a node over the parameter space (Wheeler, 1995).Parsimony bootstrap values for 1000 replicates (Felsenstein, 1985), and Bremer andpartitioned Bremer support values (Bremer, 1988, 1994; Baker and DeSalle, 1997) werecalculated in PAUP 4.0b10 (Swofford, 1998) and TreeRot.v2b (Sorenson, 1999), respectively,using the implied alignment provided by POY in the analysis 111. The default parameterswere used in TreeRot.v2b.Additional analyses based on a static alignment were done in a Bayesian frameworkwith MrBayes v3.0b4 (Huelsenbeck and Ronquist, 2001), under the likelihood criterion withPHYML v2.4.4 (Guindon and Gascuel, 2003) and under parsimony with PAUP 4.0b10. Inall the cases Muscle v3.6 (Edgar, 2004) was used to generate alignments of the ribosomalsequences. For the probabilistic analyses, Modeltest v3-06 (Posada and Crandall, 1998) wasused to determine the model which best fit the data. A General Time Reversible model witha proportion of invariant sites and a gamma distributed rate variation among sites (GTR+ I + G) was selected as the best fit of the models investigated. In the likelihood analysis,bootstrap values were computed for 1000 replicates with PHYML v2.4.4. In the Bayesiananalysis, the parameters of the model GTR + I + G were estimated independently during thetree reconstruction for the different partitions, i.e. the genes, using the command ‘unlink’.Commands for these 3 analyses are provided in the Appendix I.346

An n e x e s2.4. Attributes optimizationThree attributes were optimized a posteriori of the phylogenetic analyses using Wincladav1.00.08 (Nixon, 1999) and considering only unambiguous transformations: the presence ofpseudergates, the presence of true workers and the foraging behavior (Table 3). True workersand pseudergates evolved from different ontogenetic pathways (Noirot and Pasteels, 1987;Fig. 2) and can coexist in a same colony (e.g., Buchli, 1958). True workers separate early andirreversibly from the imaginal line. They present morphological specialization such as thedevelopment of the head and of mandibular muscles, and have rudimentary sex organs and nowings. They constitute the main working force in their colony. On the contrary, pseudergatesseparate late from the imaginal development. They are not specialized morphologically; theyhave short wing buds or no wings at all, and their genital organs are similar to those of thenymphs of the same size. Finally, they are not more active than nymphs or older larvae anddo not constitute the main working force in their natural society (Noirot and Pasteels, 1987).Therefore, pseudergates and true workers were optimized on the phylogenetic tree as twodifferent binary attributes (pseudergates: present/absent and true workers: present/absent).As explained in Grandcolas and D’Haese (2004), coding worker caste in a single multistatecharacter has not been employed since it would imply a homology statement betweenpseudergates and true workers which does not make sense as both can coexist in the samespecies. Mantids, cockroaches and Locusta migratoria do not exhibit developmental pathwaysleading to pseudergates or true workers and both attributes were coded absent in outgroups.The foraging behavior was split into three large categories according to Abe’s work(1987): one-piece type, intermediate type and separate type. One-piece type termites spendtheir life in a single piece of wood which serves as both shelter and food. Their nests occupythe space resulting from wood consumption. Intermediate type and separate type species haveuncoupled feeding from nesting sites but this uncoupling is more partial in the former. Thosespecies build various kinds of nests and galleries (Abe, 1987). One-piece, intermediate andseparate types are discrete states of the ecological character “foraging behaviour” and wereconsidered as unordered states.Those three attributes were not included in the matrix during tree reconstruction asthey cannot take part to the probabilistic phylogenetic analyses. They were optimized onthe preferred phylogenetic hypothesis (i.e. POY analysis under equal weighting) to infercaste evolution. However, optimizations on the phylogenetic trees obtained with differentmethodologies were discussed to point out possible discrepancies.347

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l3. Results3.1. Relationships among termite familiesThe POY analysis based on equally weighted gaps, transitions and transversions resultedin one most parsimonious tree which is depicted in Fig. 3 (L = 17347, CI = 0.28, RI = 0.44)and in an implied alignment of 8381 characters. Our analysis supports the monophyly ofMantodea and the paraphyly of Blattaria with respect to termites, with Cryptocercus assister taxon of termites. Termites are monophyletic with Mastotermes darwiniensis as sistergroup to the remainder of the termites. In this remainder, Kalotermitidae is sister group toothers termites, a position which has never been postulated before (see Fig. 1). The familiesKalotermitidae, Hodotermitidae and Termitidae are supported as monophyletic. Termopsidaeand Rhinotermitidae are paraphyletic with respect to Hodotermitidae and Termitidae,respectively. Within Termitidae, Macrotermitinae and Nasutitermitinae are paraphyletic aswell. Within Rhinotermitidae, the monophyly of two subfamilies was tested. Rhinotermitinaewas strongly supported as a monophyletic subfamily whereas the monophyly ofHeterotermitinae was rejected. A close relationship between Prorhinotermes and Termitogetonis also well supported. The majority of nodes had bootstrap support > 50% and high Bremersupport values (Fig. 3). Only two nodes had bootstrap support < 50%, and 29 nodes (i.e. 57%)had Bremer support values ≥ 15, including the nodes supporting the monophyly of Isoptera,Kalotermitidae and Hodotermitidae (Bremer values of 55, 27 and 73, respectively). The deepnodes 14, 23, 24, 30 and 31 have also high Bremer support values (52, 22, 25, 45 and 15,respectively). Partitioned Bremer support values (PBS) are listed in the Table 4. No specifictrend can be highlighted, showing that a same marker can be informative in different parts ofthe tree. Except for cytochrome b, each gene supports some deep and apical nodes, but not allof them. For instance, COII supports the node 13 (PBS = 13) but does not support the node14 (PBS = -12). Those results speak for total evidence approaches. Finally, 12S and 28S bringmore than 40% of the signal ((316.3+295)*100/1381 = 44.3), but when the support of eachgene is normalized by the number of informative characters, 12S, 16S and 18S appear as themost informative genes whereas COI and COII are the less informative markers for our dataset.Sensitivity analyses were performed in order to test the stability of the phylogenetichypothesis. The results are shown in the Fig. 4 in the form of stability plots or “navajo rugs”.The results at the family level and below appeared very stable. The monophyly of Isoptera,Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termitidae is found in at least eight of the 10 parameterssets. The clade (Termopsidae + Hodotermitidae) is also extremely stable as well as the onecomprising Serritermes, Rhinotermitidae and Termitidae. Mastotermes darwiniensis andKalotermitidae as the first and second diverging lineage respectively are also stable results.The deeper nodes are not supported in the two analyses with an opening gap cost of 16348

An n e x e sbecause of the placement of the termite Sphaerotermes sphaerothorax within the Mantodea.This spurious position is certainly due to missing data, Sphaerotermes sphaerothorax beingonly represented in the matrix by a portion of the COI and by the fast evolving 12S. Withintermites, two positions for Serritermes are found among the different analyses: as sister taxonof the clade (Rhinotermitidae + Termitidae) and nested within Rhinotermitidae as sister taxonof Termitogeton (parameters sets 111, 222x, 211x, 421, [16]41x and 211, 221, 221x, 421x,[16]41, respectively). The relationships within the Termopsidae are not so clear in that fivedifferent clades are hypothesized as sister group of Hodotermitidae. However, Termopsidaealways appeared paraphyletic except in one of the two most parsimonious trees in the analysis221x, where they are monophyletic. From this point of view, Termopsidae paraphyly is also astable result.The Muscle v3.6 aligned data set had 7606 characters and the analyses based on thisstatic alignment gave a slightly different topology. The main difference is localized in thesecond diverging lineage within the termites (i.e., after Mastotermes darwiniensis). Theoptimal topology found in the maximum likelihood analysis is provided in Fig. 5 (lnL= -80987.79847). Again, Isoptera and the families Kalotermitidae, Hodotermitidae andTermitidae are supported as monophyletic, Termopsidae and Rhinotermitidae are paraphyletic,and Mastotermes darwiniensis is sister group to the remainder of termites. In this remainder,the clade (Hodotermitidae + Termopsidae) is sister group to others termites with a rather lowbootstrap support value (72). The Bayesian topology obtained (lnL = -77482.157; data notshown) was similar to the one depicted in the Fig. 5 except for the pattern relationships withinoutgroups and Termitidae. Finally, the parsimony analysis conducted in PAUP 4.0b10 resultedin one most parsimonious tree (L = 18936, data not shown) with sister group relationshipbetween Kalotermitidae and the clade (Hodotermitidae + Termopsidae) being the maindifference with POY results. This sister group relationship shows very low support (bootstrapvalue calculated with PAUP 4.0b10 for 1000 replicates = 160).3.2. Attributes optimizationCaste evolution was studied on every different topology reconstructed, but only shownfor the topology of the most parsimonious tree obtained under direct optimization with equalweighting (Figs. 6 and 7). Pseudergates and true workers castes were considered as two binarycharacters, both coded present versus absent. Concerning the evolution of the pseudergates,several equiparsimonious scenarios implying from two different origins and three losses tofive different origins can be postulated (Fig. 6). The topologies based on a static alignmentgive similar optimal scenarios from three different origins and two losses, to five differentorigins of the pseudergates. To sum up, the pseudergate caste evolved convergently at leasttwice in the termites. As for the true worker caste evolution (Fig. 7), the phylogenetic result349

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a limplied three origins and one loss for the clade (Prorhinotermes – Termitogeton). Thesame scenario is implied by the probabilistic results, and the optimization of this attributeis ambiguous with the topology based on parsimony with a static alignment involving fromtwo origins (and three losses) to five different origins. Therefore, similarly to the pseudergatecaste, multiple origins of the true worker caste are inferred. The presence of the true workerand pseudergate castes in the ancestor of termites is not supported.Three kinds of foraging behavior were considered: one-piece, intermediate andseparate types. Xylophagous roaches such as Parasphaeria and Cryptocercus wereconsidered one-piece type. This coding is debatable since the foraging in cockroaches isindividual-centered and not displayed by a specific caste contrary to termites and maynot be homologous to the foraging behavior of termites. Nevertheless, the optimizationof this behavioral character suggested that the ancestor of termites was one-piece type. If,in a more conservative way, cockroaches are not considered one-piece type, this foragingbehavior still appears deeply in the tree in the sister group of Mastotermitidae. In any case,one transition towards a separate type and two towards an intermediate type were inferredfor Hodotermitidae and for Mastotermes and some Rhinotermitidae, respectively. Threetransitions from an intermediate way of life towards a separate one were postulated within theclade (Rhinotermitidae + Termitidae). Finally, one transition from an intermediate type towarda one-piece type is inferred for the clade (Prorhinotermes + Termitogeton).Optimizations of this attribute on the topologies based on a static alignment areambiguous.4. Discussion4.1. Relationships among termite familiesThe phylogeny of termites has always been controversial, as reviewed by Kambhampatiand Eggleton (2000), and Eggleton (2001). Except the monophyly of some well-characterizedfamilies, every other feature has been questioned or doubted, even the position ofMastotermes as the first diverging lineage (Thorne and Carpenter, 1992; but see Deitz et al.,2003). This was the reason why we designed the present study with particular attention paidto large taxon and character samples representative of the real taxonomic and behavioraldiversity of termites and their Dictyopteran relatives, the cockroaches and the mantids(Grandcolas and D’Haese, 2004). The results strongly supported the monophyly of termiteswith the woodroach genus Cryptocercus as sister taxon. In this respect, this agrees with theresults of previous studies such as Klass (1997), Lo et al. (2000), Terry and Whiting (2005),Kjer et al. (2006), Klass and Meier (2006), and Inward et al. (2007) but contrasts withGrandcolas (1994, 1996) or Gäde et al. (1997). Mastotermes appeared as the first diverginglineage within the termites. Others features which were not really controversial are strongly350

An n e x e ssupported by these analyses such as the monophyly of Kalotermitidae, Hodotermitidaeand Termitidae. This latter result confirmed the hypothesis of a single event of loss of gutflagellate symbionts. In the same way, the paraphyly of Macrotermitinae within Termitidaeis compatible with a single origin of symbiosis with fungi and of fungus combs construction,as emphasized by Grassé (1949) and Aanen et al. (2002). Sphaerotermes sphaerothoraxis a unique Macrotermitinae since it builds fungus combs but does not cultivate fungi.Fungi cultivation could have been lost secondarily in Sphaerotermes or gained in otherMacrotermitinae. None of these hypotheses could be preferred, according to the presentphylogenetic tree. The phylogenetic position of Sphaerotermes is congruent with theproposition of Engel and Krishna (2004) who excluded this taxon from the Macrotermitinaeand created a new subfamily, Sphaerotermitinae. However, the taxon sampling for theTermitidae was limited (about 6% of the genera known are represented) and then therelationships within this particular family cannot be fully assessed from this sample. Anotherexpected result was the close relationships between Termitidae and Rhinotermitidae, thislatter being paraphyletic (e.g., Donovan et al., 2000; Lo et al., 2004). The non-monophyly ofRhinotermitidae was already hypothesized for a long time with regard to the high behavioral,developmental, and morphological diversity of this group (e.g., Grassé, 1986).As mentioned above, the most problematic relationships within the termites werethose involving Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termopsidae. Our results support theposition of the monophyletic Kalotermitidae as the second diverging lineage within thetermites after Mastotermes, and this presents a new hypothesis for the placement of thisfamily (Fig. 1). This result is strongly supported and stable in the parsimony analyses underdirect optimization (Fig. 4) even if probabilistic analyses give another result. Ahmad (1950)said about Kalotermitidae that “the imago-worker mandibles are essentially the same asin the Mastotermitidae” and he clustered Kalotermitidae and Mastotermes on the basis ofthose mandibles. According to our study, this similarity between imago-worker mandiblesof Kalotermitidae and Mastotermitidae could be symplesiomorphic or convergent but nomore synapomorphic. A second interesting point dealt with the families Termopsidae andHodotermitidae. A close relationship between these two taxa has always been assumed, exceptin Kambhampati and Eggleton’s hypothesis (2000, see Fig. 1). These two families wereeven grouped in a single family Hodotermitidae before Grassé suggested in 1949 to elevateTermopsinae, Porotermitinae and Stolotermitinae to a family rank, Termopsidae (Krishna,1970). Here again this older hypothesis considering a single family which includes all thesetaxa was strongly supported by our data and is consistent with morphological characters suchas the absence of ocelli (Emerson and Krishna, 1975) and the imago-worker mandibles shape(Ahmad, 1950).Our results were also not incongruent with some other concepts of familiesor subfamilies, such as the Prorhinotermitinae (Quennedey and Deligne, 1975) andSerritermitidae (Cancello and DeSouza, 2004), even if their monophyly were not tested351

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lhere. Within the family Rhinotermitidae, the topology however did not retrieve themonophyly of the subfamily Heterotermitinae with Heterotermes and Reticulitermes notbeing the closest relatives (see also Lo et al., 2004). Nevertheless, whatever the optimalitycriterion, relationships within the Rhinotermitidae are the least stable and certainly a largersampling effort is needed in this family to achieve stability. Fortunately, this instability hasno consequences on the study of castes evolution. In this same family, a close relationshipbetween Prorhinotermes and Termitogeton is consistent with their similar social organization,as noted by Parmentier and Roisin (2003).4.2. Evolution of worker castes and foraging behaviorBeyond classification issues on termites, the present phylogenetic tree also broughtsome new and decisive information regarding the controversy over the evolution of theworker caste and of the foraging behavior. Contrary to the soldier caste in which individualsshare the same development, passing through a pre-soldier or white soldier stage, a highdiversity of developmental pathways leads to termite workers, especially within the termiteswith hindgut protozoa (Noirot, 1985b). Two different kinds of worker castes were definedon this basis. True workers were defined functionally, morphologically and ontogeneticallyby Noirot and Pasteels (1987). These authors emphasized the importance of the ontogeneticcriterion and defined true workers “as individuals diverging early and irreversibly from theimaginal development” (Fig.2). In the same way, pseudergates (or false workers) were definedas “individuals separating late from the imaginal line” following regressive and stationarymoults and therefore ontogenetically versatile (Grassé and Noirot, 1947; Noirot and Pasteels,1987, Fig. 2). Two opposed evolutionary hypotheses were proposed with either pseudergatesor true workers as an ancestral condition, respectively (Noirot, 1985b; Watson and Sewell,1985). More recently, Thompson et al. (2000, 2004) studied the evolution of the workercaste within a phylogenetic framework, but they presented phylogenetic evidence whichwas actually not decisive (Grandcolas and D’Haese, 2002). They also coded inadequatelythe worker caste as one character with two states (true worker and pseudergates) to studyits evolution (Grandcolas and D’Haese, 2004). True workers and pseudergates evolved, bydefinition, from different ontogenetic pathways (Fig. 2). Moreover, it has been shown thatpseudergates and true workers could coexist in a same colony in Reticulitermes (Buchli, 1958;Noirot, 1985b; Noirot and Pasteels, 1987; Lainé and Wright, 2003). Then, pseudergates andtrue workers should not be optimized on a phylogenetic tree as a single homologous attributebut two binary attributes should be preferred (pseudergates: present/absent and true workers:present/absent).Mapping these two attributes on the presently obtained phylogenetic tree showedmultiple origins of the true worker caste as previously hypothesized by Noirot and Pasteels(1988) and that both castes are ancestrally absent in the Isoptera. The origin of pseudergates is352

An n e x e sreconstructed as ambiguous in most of basal branches (Fig. 6) so that it cannot be assessedwhether pseudergates have come before true worker caste or not. From this point of view,Noirot’s hypothesis (1985b) where true workers evolved from pseudergates can be neithersupported nor rejected. Watson and Sewell (1985) assumed the opposite change – from trueworkers to pseudergates – a scenario the occurrence of which is rejected except locally in theclade (Prorhinotermes + Termitogeton). According to the present study, a multiple origin forthe true worker caste is now clearly assessed and well-supported.Foraging behavior has been assumed to constrain the evolution of worker castesand the simplest behavior which consists in feeding within the food-nest (“one-piece”)was assumed to be ancestrally related to the supposedly primitive and still ontogeneticallyversatile pseudergate caste, according to Abe’s work (1987). It was supposed also to evolvetoward the so-called “separate type” where true workers forage outside the nest to get backtheir food, with the possible evolutionary intermediate, the “intermediate type”. The presentreconstruction validated most of these views: the “one-piece type” was mostly basal, havingchanged mostly toward “intermediate” and then to “separate”, but also once directly to“separate type.” Even if the evolution of foraging behavior is consistent with Abe’s proposal(1987), we cannot assess whether it evolved congruently with the worker castes the evolutionof which is much less accurately reconstructed. According to some caste optimizationpatterns, congruent evolution between caste and foraging is strongly corroborated. Accordingto some other and equally parsimonious patterns, changes in foraging behaviour have notbeen simultaneous with caste evolution.In conclusion, our study has brought for the first time substantial information aboutthe phylogenetic relationships among all major groups of termites. The results showed thatthe relationships among the most basal families were far from well-understood. They alsoshed light on one of the major evolutionary issues in termites, the evolution of the workercaste. The most classical scenario by Noirot (1985b) which assumed multiple and convergentorigins for the true worker caste considered as an “advanced” condition was corroborated byour reconstruction. However, the most basal part of that reconstruction remained ambiguousand this was not possible to assess whether pseudergates preceded true workers. Even thoughthe classical definitions of true worker versus pseudergate castes were quite clear, they did notprovide with attributes accurate enough for obtaining unambiguous attribute optimizationson the trees. Such a lack of accuracy could be resolved in the future by designing moredetailed studies on the developmental pathways which led to different castes (Parmentier andRoisin, 2003). The present study has provided a basis and could be an impetus for such futurecomparative studies concerning which was until now the most poorly known case of socialbehavior evolution.353

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lAcknowledgmentThe present study has been granted by the programme pluriformation “Etat et structurephylogénétique de la biodiversité actuelle et fossile” (Ministry of Research and Muséumnational d’Histoire naturelle) and we are grateful toward Philippe Janvier for his help in thisrespect. We warmly thank Stephen Cameron, Charles Noirot, Yves Roisin, Gavin Svenson,James Traniello, and Jérôme Vuillemin for advices, help and for providing specimens orDNA sequences. Comments of three anonymous referees on a first version of this manuscriptare greatly acknowledged. The DNA sequence generation was performed at Brigham YoungUniversity, and was supported by NSF grant DEB0120718 (MFW).ReferencesAanen, D.K., Eggleton, P., Rouland-Lefèvre, C., Guldberg-Froslev, T., Rosendahl, S.,Boomsma, J.J., 2002. The evolution of fungus-growing termites and their mutualisticfungal symbionts. Proc. Natl. Acad. Sci. 99(23): 14887-14892.Aanen, D.K., Eggleton, P., 2005. Fungus-growing termites originated in african rain forest.Curr. Biol. 15: 851-855.Abe, T., 1987. Evolution of life types in termites. In: Kawano, S., Connell, J.H., Hidaka, T.(Eds.), Evolution and coadaptation in biotic communities. Tokyo, University of TokyoPress, pp. 125-148.Ahmad, M., 1950. The phylogeny of termite genera based on imago-worker mandibles. Bull.Am. Mus. Nat. Hist. 95(2): 37-86.Altschul, S.F., Madden, T.L., Schäffer, T.A., Zhang, J., Zhang, Z., Miller, W., Lipman, D.J.,1997. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database searchprograms. Nucl. Ac. Res. 25: 3389-3402.Austin, J.W., Szalanski, A.L., Cabrera, B.J., 2004. Phylogenetic analysis of the subterraneantermite family Rhinotermitidae (Isoptera) by using the mitochondrial cytochrome oxidaseII gene. Ann. Entomol. Soc. Amer. 97(3): 548-555.Baker, R.H., DeSalle,R., 1997. Multiple sources of character information and the phylogenyof Hawaiian Drosophila. Syst. Biol. 46: 654-673.Bignell, D.E., 2000. Introduction to symbiosis. In: Abe, T., Bignell, D.E., Higashi, M. (Eds.),354

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An n e x e sFig. 6. Most parsimonious optimization of the attribute “pseudergates” (thin lines = absence ofpseudergates; thick lines = presence of pseudergates; dashed lines = ambiguous optimizations)according to the most parsimonious tree in the Direct Optimization analysis with the parameterset 111.Fig. 7. Most parsimonious optimization of the attribute “true worker” (thin lines = absence oftrue workers; thick lines = presence of true workers) according to the most parsimonious tree inthe Direct Optimization analysis with the parameter set 111.Fig. 8. Most parsimonious optimization of the attribute “foraging behavior” (thin lines =inapplicable character; pale grey lines = one-piece type; dark grey lines = intermediate type;black lines = separate type; dashed lines = ambiguous optimization or missing data) accordingto the most parsimonious tree in the Direct Optimization analysis with the parameter set 111.363

igureEv o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lA) Ahmad, 1950 – Krishna, 1970 B) Emerson and Krishna, 1975MastotermitidaeKalotermitidaeHodotermitidaeRhinotermitidaeSerritermitidaeTermitidaeMastotermitidaeHodotermitidaeKalotermitidaeRhinotermitidaeSerritermitidaeTermitidaeC) Donovan et al., 2000 D) Kambhampati et al., 1996MastotermitidaeHodotermitidaeTermopsidaeKalotermitidaeSerritermitidaeRhinotermitidaeTermitidaeMastotermitidaeTermopsidaeKalotermitidaeRhinotermitidaeTermitidaeE) Kambhampati and Eggleton, 2000 F) Thompson et al., 2000FigureFigure 1MastotermitidaeHodotermitidaeKalotermitidaeTermopsidaeSerritermitidaeRhinotermitidaeTermitidaeMastotermitidaeTermopsidaeHodotermitidaeKalotermitidaeSerritermitidaeRhinotermitidaeTermitidaea)PseE L1 L2 L3 L4 L5 N1 N2 Ab)EFigure 2L1N1 N2 N3 N4 N5 AL2W1 W2…Wn364

An n e x e sFigure- * , * Figure 3! ! #! + $ *$ & $% & ! ( ' $ ) " & % $ # ! ! ). # "!#!365

FigureEv o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l1112112214212222112214211641 1641Parameters sets (gap / transversion / transition):gap cost extension is half the opening gap cost in grey boxesFigure 4Locusta migratoriaMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataTherea petiverianaSupella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanaeBlattella germanicaParasphaeria boleirianaEpilampra sp.Calolampra sp.Blatta orientalisCryptocercus sp.Mastotermes darwiniensisKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusComatermes perfectusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaBifiditermes improbusCryptotermes brevisIncisitermes tabogaeProcryptotermes leewardensisISOPTERAHodotermopsis sjostedtiPorotermes sp.Stolotermes brunneicornisHodotermes mossambicusMicrohodotermes viatorArchotermopsis wroughtoniZootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensisCoptotermes lacteusHeterotermes vagusRhinotermes marginalisSchedorhinotermes sp.Prorhinotermes canalifronsTermitogeton sp.Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowiConstrictotermes cyphergasterVelocitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiCornitermes cumulansDiwaitermes kanehiraeMicrocerotermes sp.Inquilinitermes sp.Termes hispaniolae366

An n e x e s !" # $ % ! " & ' ( ! ' ! ' ' ) ') " * + ,-!. (/ #0! - !!!!Figure 5367

Figure Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLocusta migratoria200 stepsMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataTherea petiverianaSupella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanaeBlattella germanicaBlatta orientalisParasphaeria boleirianaEpilampra sp.Calolampra sp.Cryptocercus sp.Mastotermes darwiniensisKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusComatermes perfectusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaBifiditermes improbusCryptotermes brevisIncisitermes tabogaeProcryptotermes leewardensisHodotermopsis sjostedtiPorotermes sp.Stolotermes brunneicornisHodotermes mossambicusMicrohodotermes viatorArchotermopsis wroughtoniZootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensisCoptotermes lacteusHeterotermes vagusRhinotermes marginalisSchedorhinotermes sp.Prorhinotermes canalifronsTermitogeton sp.Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowiConstrictotermes cyphergasterVelocitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiCornitermes cumulansDiwaitermes kanehiraeMicrocerotermes sp.Inquilinitermes sp.Termes hispaniolaeFigure 6368

FigureAn n e x e sLocusta migratoriaMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataTherea petiverianaSupella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanaeBlattella germanicaParasphaeria boleirianaEpilampra sp.Calolampra sp.Blatta orientalisCryptocercus sp.Mastotermes darwiniensisKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusComatermes perfectusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaBifiditermes improbusCryptotermes brevisIncisitermes tabogaeProcryptotermes leewardensisHodotermopsis sjostedtiPorotermes sp.Stolotermes brunneicornisHodotermes mossambicusMicrohodotermes viatorArchotermopsis wroughtoniZootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensisCoptotermes lacteusHeterotermes vagusRhinotermes marginalisSchedorhinotermes sp.Prorhinotermes canalifronsTermitogeton sp.Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowi200 steps DiwaitermConstrictotermes cyphergasterVelocitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiCornitermes cumulanses kanehiraeMicrocerotermes sp.Inquilinitermes sp.Termes hispaniolaeFigure 7369

FigureEv o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lLocusta migratoriaMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataTherea petiverianaSupella longipalpaNocticolidaePelmatosilpha guyanaeBlattella germanicaBlatta orientalisParasphaeria boleirianaEpilampra sp.Calolampra sp.Cryptocercus sp.Mastotermes darwiniensisKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusComatermes perfectusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaBifiditermes improbusCryptotermes brevisIncisitermes tabogaeProcryptotermes leewardensisHodotermopsis sjostedtiPorotermes sp.Stolotermes brunneicornisHodotermes mossambicusMicrohodotermes viatorArchotermopsis wroughtoniZootermopsis nevadensisSerritermes serriferReticulitermes santonensisCoptotermes lacteusHeterotermes vagusRhinotermes marginalisSchedorhinotermes sp.Prorhinotermes canalifronsTermitogeton sp.Sphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowiConstrictotermes cyphergasterVelocitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiCornitermes cumulans200 steps Diwaitermes kanehiraeMicrocerotermes sp.Inquilinitermes sp.Termes hispaniolaeFigure 8370

An n e x e sTable 1List of the 54 taxa used in this phylogenetic analysis with their assignments to families and subfamilies (according to Grassé, 1949 and Emerson,1965), and GenBank accession numbers (NA for not available).Genus Species Family Subfamily 12S/16S/18S/28S/ COI/COII/CytbLocusta migratoria Acrididae OedipodinaeMantoida schraderi MantoidideaMetilia brunnerii Hymenopodidae AcromantinaePseudocreobotra occellata Hymenopodidae HymenopodinaeEpilampra sp Blaberidae EpilamprinaeParasphaeria boleiriana Blaberidae ZetoborinaeCalolampra sp Blaberidae DiplopterinaeBlattella germanica Blattellidae BlattellinaeBlatta orientalis Blattidae BlattinaePelmatosilpha guyanae Blattidae PolyzosterinaeUnidentified genus Nocticolidae NocticolinaeCryptocercus sp. Cryptocercidae CryptocercinaeTherea petiveriana Polyphagidae PolyphaginaeSupella longipalpa Pseudophyllodromidae PseudophyllodromiinaeHodotermes mossambicus Hodotermitidae HodotermitinaeMicrohodotermes viator Hodotermitidae HodotermitinaeCalcaritermes temnocephalus Kalotermitidae KalotermitinaeComatermes perfectus Kalotermitidae KalotermitinaeCryptotermes brevis Kalotermitidae KalotermitinaeIncisitermes tabogae Kalotermitidae KalotermitinaeKalotermes flavicollis Kalotermitidae KalotermitinaeNeotermes holmgreni Kalotermitidae KalotermitinaePostelectrotermes howa Kalotermitidae KalotermitinaeProcryptotermes leewardensis Kalotermitidae KalotermitinaeBifiditermes improbus Kalotermitidae KalotermitinaeMastotermes darwiniensis MastotermitidaeCoptotermes lacteus Rhinotermitidae CoptotermitinaeHeterotermes vagus Rhinotermitidae HeterotermitinaeProrhinotermes canalifrons Rhinotermitidae ProrhinotermitinaeReticulitermes santonensis Rhinotermitidae HeterotermitinaeRhinotermes marginalis Rhinotermitidae RhinotermitinaeSchedorhinotermes sp. Rhinotermitidae RhinotermitinaeTermitogeton sp. Rhinotermitidae TermitogetoninaeSerritermes serrifer SerritermitidaeTables371

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lMacrotermes subhyalinus Termitidae MacrotermitinaeOdontotermes hainanensis Termitidae MacrotermitinaePseudacanthotermes spiniger Termitidae MacrotermitinaeSphaerotermes sphaerothorax Termitidae MacrotermitinaeConstrictotermes cyphergaster Termitidae NasutitermitinaeCornitermes cumulans Termitidae NasutitermitinaeDiwaitermes kanehirae Termitidae NasutitermitinaeNasutitermes voeltzkowi Termitidae NasutitermitinaeProcornitermes araujoi Termitidae NasutitermitinaeSyntermes grandis Termitidae NasutitermitinaeVelocitermes sp. Termitidae NasutitermitinaeCubitermes sp. Termitidae TermitinaeInquilinitermes sp. Termitidae TermitinaeMicrocerotermes sp. Termitidae TermitinaeTermes hispaniolae Termitidae TermitinaeArchotermopsis wroughtoni Termopsidae TermopsinaeHodotermopsis sjostedti Termopsidae TermopsinaePorotermes sp Termopsidae PorotermitinaeZootermopsis nevadensis Termopsidae TermopsinaeStolotermes brunneicornis Termopsidae Stolotermitinae372

lesAn n e x e sTable 2Sequences of primers and PCR profiles usedGene primer sequence (5'-3') sources12S 12Sai AAA CTA GGA TTA GAT ACC CTA TTA T Simon et al., 199412Sbi AAG AGC GAC GGG CGA TGT GT Simon et al., 199416S 16SAr CGC CTG TTT ATC AAA AAC AT Xiong and Kocher, 199116SF TTA CGC TGT TAT CCC TAA Kambhampati 1995Cytb cytb612 CCA TCC AAC ATC TCC GCA TGA TGA AA Kocher et al., 1989cytb920 CCC TCA GAA TGA TAT TTG GCC TCA Kocher et al., 1989COII Fleu TCT AAT ATG GCA GAT TAG TGC Whiting, 2002Rlys GAG ACC AGT ACT TGC TTT CAG TCA TC Whiting, 2002COI LCO GGT CAA CAA ATC ATA AAG ATA TTG G Folmer et al., 1994HCO TAA ACT TCA GGG TGA CCA AAA AAT CA Folmer et al., 1994mtd6 GGA GGA TTT GGA AAT TGA TTA GTT CC Simon et al., 1994calvin GGR AAR AAW GTT AAR TTW ACT CC Whiting lab, BYU?Ron GGA TCA CCT GAT ATA GCA TT CCC Simon et al., 1994Deep6R2 WCC WAC DGT RAA YAT RTG RTG DGC Whiting lab, BYU?Deep6f2 TTG AYC CWG CWG GDG GDG GNG AYC C Whiting lab, BYU?18S 1F TAC CTG GTT GAT CCT GCC AGT AG Giribet et al., 19961.2F TGC TTG TCT CAA AGA TTA AGC Whiting, 2002b5.0 TAA CCG CAA CAA CTT TAA T Whiting et al., 19972F AGG GTT CGA TTC CGG AGA GGG AGC Hillis and Dixon, 1991b2.9 TAT CTG ATC GCC TTC GAA CCT CT Jarvis et al., 2004a1.0 GGT GAA ATT CTT GGA CCG TC Whiting et al., 19977R GCA TCA CAG ACC TGT TAT TGC Whiting, 2002a3.5 TTG TGC ATG GCC GYT CTT AGT Whiting, 20029R GAT CCT TCC GCA GGT TCA CCT AC Giribet et al., 199628S Rd1.2a CCC SSG TAA TTT AAG CAT ATT A Whiting, 2002Rd3b CCY TGA ACG GTT TCA CGT ACT Jarvis et al., 2004Rd3.2a AGT ACG TGA AAC CGT TCA SGG GT Whiting, 2002Rd4b CCT TGG TCC GTG TTT CAA GAC Jarvis et al., 2004Rd4.2b CCT TGG TCC GTG TTT CAA GAC GG Whiting, 200228SA GAC CCG TCT TGA AGC ACG Whiting et al., 199728SB TCG GAA GGA ACC AGC TAC Whiting et al., 1997Rd4.5a AAG TTT CCC TCA GGA TAG CTG Whiting, 2002Rd7.b1 GAC TTC CCT TAC CTA CAT Whiting, 2002Gene Heat denaturation Annealing extension final extension cyclesAll 94°C (2min) 94°C (1min) 55°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40Cytb 94°C (2min) 94°C (1min) 51.5 to 59.5°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 4016S 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40COII 94°C (2min) 94°C (1min) 45 to 53°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40COIa 94°C (2min) 94°C (1min) 49.5 to 57.5°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40COIbc 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 4028SB 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40note that PCR where annealing temperature increases were done with an increment of 0.2°C per cycleCOIa = with primers LCO / HCOCOIbc = with primers mtd6 / calvin373

ablesEvo l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lTable 3Characteristics of the worker caste (with references) and life type within the different termitefamilies.Taxon Worker caste ReferencesLife types (modifiedafter Abe, 1987)Hodotermitidae True workers Watson (1973) Separate typeKalotermitidaePseudergatesGrassé and Noirot (1947),Noirot and Pasteels One-piece type(1987), Nagin (1972)Mastotermitidae True workers Watson et al. (1977) Intermediate typeOtherRhinotermitidaeTrue workers Renoux (1976) Intermediate typeCoptotermes True workers Bordereau (pers. obs.) Separate typeSchedorhinotermes True workers Bordereau (pers. obs.) Separate typeProrhinotermesPseudergatesMiller (1942); Roisin(1988)One-piece typeReticulitermesBuchli (1958), Noirot andPseudergates and truePasteels (1987), Lainé andworkersWright (2003)Intermediate typeTermitogetonPseudergatesParmentier and Roisin(2003)One piece-typeHeterotermes True workers Intermediate typeSerritermitidaeTrue workersCancello and DeSouza(2004)Missing dataTermitidae True workers Noirot (1955) Separate typeTermopsidaePseudergatesHeath (1927), Imms(1919), Mensa-Bonsu(1976), Morgan (1959)One-piece type374

ablesAn n e x e sTable 4Partitioned Bremer support values. Nodes correspond to the nodes numbers figuring on thefigure 3. “∑” is the total Bremer support for each gene and “%” is the percentage of Bremervalues that each gene supports normalized by the number of parsimony informative charactersas provided by PAUP 4.0b10 (data not shown). Then, for each gene i,% i = ((∑ i /∑ TOT *100)/N i )*100; with N i the number of informative character for the gene i.Char. / Nodes 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 2612S 25 22 2 4 0 3 6 14 9 0 3 0 0 25 2.3 2 -3 0 -9 0 0 -2 6 12 7 2816S 24 16 9 3 17 5 4 11 14 10 -1 7 9 0 9 5 6 2 -3 2 6 -3 6 0 0 018S 13 1 6 4 7 5 -5 27 4 3 -1 23 14 8 -1 1 0 0 0 0 0 0 -1 4 -1 228S 8 12 5 10 34 25 -2 1 50 7 4 5 20 31 6.5 4 0.5 0 2 0 0 2 -3 13 -2 9COI 22 -5 8 11 0 2 6 4 -3 3 -3 7 -9 0 -4 -3 1 0 3 0 0 4 9 0 0 0COII 12 -2 18 -1 0 0 -9 1 -6 0 0 -7 13 -12 13 2 11.5 1 10 -1 5 4 2 -5 0 0CYTB 0 0 0 3 0 3 7 0 7 0 2 6 8 0 1 3 3 5 5 3 -4 0 3 1 2 24TOT 104 44 48 34 58 43 7 58 75 23 4 41 55 52 27 14 19 8 8 4 7 5 22 25 6 63Table 4 (cont.)27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 51 ∑ %7 24 17 0 0 10 3 13 15 38 0 3 -1 11 2 3 6 6 0 0 0 0 -7 0 10 316.3 80 5 15 9 6 0 0 0 7 0 5 0 0 0 7 0 0 0 7 1 3 5.5 8 2 0 238.5 5.61 9 3 7 0 0 0 0 -2 0 2 0 0 0 2 0 -0.5 -6 0 0 1 0 -1 1 -1 128.5 5.2-2 10 4 0 0 0 0 0 7 0 1 0 0 0 4 2 2 6 0 2 2 2 4 4 5 295 2.90 15 -1 0 0 3 6 12 2 12 0 5 5 5 -1 6 0.5 9 0 -5 5 13 35 -1 -1 177.5 2.53 0 0 29 9 0 0 0 -3 0 4 0 0 0 1 0 0 0 0 4 -3 5.5 25 -1 0 123 2.12 10 5 0 0 0 0 0 -4 0 1 0 0 0 2 0 0 0 0 2 0 0 2 0 0 102 4.711 73 43 45 15 13 9 25 22 50 13 8 4 16 17 11 8 15 7 4 8 26 66 5 13 1381375

ANNEXE VICom m a n d e s de s an a l y s e sp h y l o g é n é t i q u e s

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lCo m m a n d e sCommandes utilisées lors des différentes analyses réalisées à partir d’un alignement dynamique(POY) ou statique. Les noms en italique correspondent à des noms de fichiers, des nomsd’espèces ou des variables.§§Analyse de parcimonie (POY) :Commandes relatives à la lecture et l’importation de données :set (log:“fichier.log”)read (“fichiers.txt”, “fichiers.ss”)transform (tcm:“fichier.txt”)read (prealigned:(“fichiers.fas”, tcm:(1,1)))read (custom_alphabet:(“fichier.txt”, “fichier.cout”, orientation:false, init3D:false))read (“fichier.tre”)set (root:“taxon”)select (terminals, files:(“fichier.tax”))report (data, cross_references)report (seq_stats:all)Commandes relatives à la recherche des arbres :build (all, 100)swap (all)report (timer:“nom”)fuse (iterations: 300, swap (all))report (treestats)select ()perturb (iterations:10, ratchet:(0.15,3))378

An n e x e sCommandes relatives à l’export des résultats :report (asciitrees)report (“fichier”, graphtrees)report (“fichier_con”, graphconsensus)report (“fichier.tre”, trees:(total))§§Analyse de parcimonie (PAUP) :outgroup taxon;pset opt=acctran;cstatus;set criterion=parsimony maxtrees=200 increase=auto autoinc=200;hsearch start=stepwise addseq=random nreps=1000 hold=5 swap=tbr;savetrees / brlens=yes file=fichier.tre replace=yes root=yes;contree / strict=yes save file=fichier_con.tre replace=yes;bootstrap nreps=1000 search=heuristic conlevel=50 grpfreq=yes keepall=notreefile=fichier_bootstrap.tre replace=yes brlens=yes search=heuristic/ addseq=randomnrep=1 swap=tbr;§§Analyse en maximum de vraisemblance (PHYML) :Model of nucleotide substitution = GTRBase frequency estimates = MLProportion of invariable sites = estimatedNumber of substitution rate categories = 6Gamma distribution parameter = estimatedInput tree = BIONJNon parametric bootstrap analysis = yes (1000 replicates)§§Analyse bayesienne (MrBayes) :set partition=nom autoclose=yes nowarn=yes;outgroup taxon;lset applyto=(all) nst=6 rates=invgamma;unlink Tratio=(all) Revmat=(all) statefreq=(all) shape=(all) pinvar=(all);mcmc ngen=1000000 samplefreq=100 printfreq=10000 nchains=4 savebrlens=yesfilename=fichier;379

ANNEXE VIITes t s stat i s t i q u e s

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lDétails du test de comparaisons multiples Q portant sur l’activité totale desdifférentes espèces.TaxonsMoyennedes rangsRang Comparaisons Q SignificativitéParasphaeria 136,5 B A-B 0,014 NSSchultesia 136,75 A A-C 2,429 NSThanatophyllum 69,455 I A-D 2,975 NSPhortioeca 70,536 H A-E 3,522 0,05Lanxoblatta 79,471 E A-F 3,288 0,05Pycnoscelus 53,773 K A-G 3,690 0,05Nauphoeta 56,864 J A-H 3,887 0,01Eublaberus 77,045 F A-I 3,706 0,05Blaberus 82,727 D A-J 4,400 0,001Diploptera 40,045 L A-K 4,570 0,001Gyna 92,636 C A-L 5,326 0,001Paradicta 71,333 G A-M 5,341 0,001Phoetalia 39,773 M B-C 2,283 NSB-D 2,798 NSB-E 3,270 NSB-F 3,094 NSB-G 3,464 0,05B-H 3,633 0,05B-I 3,489 0,05B-J 4,144 0,01B-K 4,305 0,01B-L 5,019 0,001B-M 5,034 0,001C-M 2,751 NSC-L 2,737 NSC-K 2,022 NSD-M 2,235 NSD-L 2,221 NSM-L 0,014 NSM-K 0,729 NSM-J 0,889 NSM-I 1,545 NSM-H 1,694 NSM-G 1,678 NSM-F 1,940 NSM-E 2,276 NS382

An n e x e sDétails du test de comparaisons multiples Q portant sur la longueur desinteractions.TaxonMoyennedes rangsRang Comparaisons Q SignificativitéThanatophyllum 730,335 C A-M 8,138 0,001Schultesia 873,394 A A-L 9,523 0,001Phortioeca 692,424 D A-K 6,855 0,001Lanxoblatta 610,677 I A-J 7,434 0,001Parasphaeria 587,145 J A-I 6,433 0,001Pycnoscelus 615,430 H A-H 4,787 0,001Nauphoeta 687,871 E A-G 4,411 0,001Eublaberus 868,202 B A-F 4,239 0,01Blaberus 668,142 G A-E 3,484 0,05Diploptera 472,154 K A-D 4,026 0,01Gyna 442,573 L A-C 2,954 NSParadicta 669,029 F A-B 0,109 NSPhoetalia 397,067 M M-L 0,703 NSM-K 1,006 NSM-J 3,156 NSM-I 3,460 0,05M-H 3,073 NSM-G 4,129 0,01M-F 4,068 0,01M-E 4,121 0,01M-D 4,577 0,001M-C 4,974 0,001M-B 7,093 0,001L-K 0,457 NSL-J 3,049 NSL-I 3,408 NSL-H 2,854 NSL-G 4,167 0,01L-F 4,074 0,01L-E 4,088 0,01L-D 4,734 0,001L-C 5,160 0,001L-B 7,728 0,001K-J 1,909 NSK-I 2,244 NSK-H 2,017 NSK-G 2,986 NSK-F 2,945 NS383

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l384Suite.TaxonMoyennedes rangsRang Comparaisons Q SignificativitéThanatophyllum 730,335 C K-E 3,057 NSSchultesia 873,394 A K-D 3,413 NSPhortioeca 692,424 D K-C 3,854 0,01Lanxoblatta 610,677 I K-B 5,962 0,001Parasphaeria 587,145 J J-I 0,544 NSPycnoscelus 615,430 H J-H 0,508 NSNauphoeta 687,871 E J-G 1,665 NSEublaberus 868,202 B J-F 1,629 NSBlaberus 668,142 G J-E 1,828 NSDiploptera 472,154 K J-D 2,234 NSGyna 442,573 L J-C 2,838 NSParadicta 669,029 F J-B 5,656 0,001Phoetalia 397,067 M H-G 0,857 NSH-F 0,853 NSH-E 1,085 NSH-D 1,276 NSH-C 1,824 NSH-B 4,053 0,01G-F 0,016 NSG-E 0,324 NSG-D 0,451 NSG-C 1,095 NSG-B 3,564 0,05F-E 0,303 NSF-D 0,423 NSF-C 1,053 NSF-B 3,461 0,05E-D 0,076 NSE-C 0,680 NSE-B 2,917 NSD-C 0,683 NSD-B 3,206 NSC-B 2,389 NSI-H 0,083 NSI-G 1,138 NSI-F 1,121 NSI-E 1,360 NSI-D 1,666 NSI-C 2,290 NSI-B 4,999 0,001

ANNEXE VIIIPhy l o g é n i e d e s t e r m i t e s e nm a x i m u m de vr a i s e m b l a n c e

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lISOPTERA*0.1******True Workers presentPseudergates presentSignificant ancestralreconstructionsPelmatosilpha guyanaeBlatta orientalisCryptocercus sp.*******Locusta migratoriaTherea petiverianaBlattella germanicaEpilampra sp.Calolampra sp.Parasphaeria boleirianaSupella longipalpaMantoida schraderiMetilia brunneriiPseudocreobotra occellataMastotermes darwiniensisHodotermopsis sjostedtiStolotermes brunneicornisPorotermes sp.Zootermopsis nevadensisArchotermopsis wroughtoniMicrohodotermes viatorHodotermes mossambicusKalotermes flavicollisCalcaritermes temnocephalusIncisitermes tabogaeProcryptotermes leewardensisCryptotermes brevisBifiditermes improbusNeotermes holmgreniPostelectrotermes howaComatermes perfectusSerritermes serriferSchedorhinotermes sp.Rhinotermes marginalisTermitogeton sp.Prorhinotermes canalifronsReticulitermes santonensisHeterotermes vagusCoptotermes lacteusSphaerotermes sphaerothoraxPseudacanthotermes spinigerMacrotermes subhyalinusOdontotermes hainanensisCubitermes sp.Nasutitermes voeltzkowiVelocitermes sp.Constrictotermes cyphergasterMicrocerotermes sp.Termes hispaniolaeInquilinitermes sp.Syntermes grandisProcornitermes araujoiDiwaitermes kanehiraeCornitermes cumulansNocticolidaeOBMABrhteprhecomatnnatnnaMTsHKSRTTopologie optimale sur laquelle les caractères d’intérêts (caste des pseudergates et des ouvriers vrais)ont été optimisées dans un contexte probabiliste. Les optimisations ne sont pas significatives auxnoeuds dépourvus d’astérisque (lnL = - 80987,79847).386

ANNEXE IXPhy l o g é n i e de s te r m i t e se n in f é r e n c e b a y é s i e n n e

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l0.1LocustamigratoriaMantoidaschraderiMetiliabrunneriiPseudocreobotraoccellataBlattellagermanicaSupellalongipalpaEpilamprasp.Calolamprasp.ParasphaeriaboleirianaNocticolidaeThereapetiverianaBlattaorientalisPelmatosilphaguyanaeCryptocercussp.MastotermesdarwiniensisHodotermopsissjoestedtiPorotermessp.StolotermesbrunneicornisArchotermopsiswroughtoniZootermopsisnevadensisHodotermesmossambicusMicrohodotermesviatorKalotermesflavicollisCalcaritermestemnocephalusIncisitermestabogaeCryptotermesbrevisProcryptotermesleewardensisBifiditermesimprobusComatermesperfectusNeotermesholmgreniPostelectrotermeshowaSerritermesserriferRhinotermesmarginalisSchedorhinotermessp.ProrhinotermescanalifronsTermitogetonsp.ReticulitermessantonensisCoptotermeslacteusHeterotermesvagusSphaerotermessphaerothoraxPseudacanthotermesspinigerMacrotermessubhyalinusOdontotermeskainanensisCubitermessp.Inquilinitermessp.TermeshispaniolaeNasutitermesvoeltzkowiConstrictotermescyphergasterVelocitermessp.Microcerotermessp.SyntermesgrandisProcornitermesaraujoiCornitermescumulansDiwaitermeskanehiraePhylogénie des termites d’après l’analyse réalisée en inférence bayésienne (lnL = - 77482.157).388

ANNEXE XJeu x de do n n é e s ded é v e l o p p e m e n t

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a lSéquences de développement aboutissant aux ailés (A) et aux soldats (S)>Locusta_migratoriaELLNNNNA>Blatta_orientalisELLNNNNA>Blattella_germanicaELLNNNNA>Parasphaeria_boleirianaELLLLLLNNNNNNA>Cryptocercus_sp.ELLLLLLLLLLA>Mastotermes_darwiniensisELLLLNNNNNNNNA>Mastotermes_darwiniensis1ELLLLNNNNNNNNA>Mastotermes_darwiniensis2ELLLLNNNNNNNNA>Hodotermes_mossambicusELLNNNNNNNA>Hodotermes_mossambicus1ELLNNNNNNNA>Hodotermes_mossambicus2ELLNNNNNNNA>Hodotermopsis_sjoestedtiELLLLLLFNA>Hodotermopsis_sjoestedti1ELLLLLLFNA>Hodotermopsis_sjoestedti2ELLLLLLFNA>Porotermes_sp.ELLLLLLNA>Porotermes_sp.1ELLLLLFNA>Porotermes_sp.2ELLLLFFNA>Porotermes_sp.3ELLLLFNNA>Porotermes_sp.4ELLLLFNNA>Stolotermes_brunneicornisELLLLLLNA>Stolotermes_brunneicornis1ELLLLLFNA>Stolotermes_brunneicornis2ELLLLFFNA>Stolotermes_brunneicornis3ELLLLLFNA>Stolotermes_brunneicornis4ELLLLFFNA>Archotermopsis_wroughtoniELLLLFNA>Archotermopsis_wroughtoni1ELLLLNNA>Zootermopsis_nevadensisELLLLLFNA>Zootermopsis_nevadensis1ELLLLLNNA>Zootermopsis_nevadensis2ELLLLLNNA>Kalotermes_flavicollisELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis1ELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis2ELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis3ELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis4ELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis5ELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis6ELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis7ELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis8ELLLLNNNA>Kalotermes_flavicollis9ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreniELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni1ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni2ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni3ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni4ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni5ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni6ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni7ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni8ELLLLNNNA>Neotermes_holmgreni9ELLLLNNNA>Schedorhinotermes_sp.ELNNNNNA>Schedorhinotermes_sp.1ELNNNNNA>Prorhinotermes_canalifronsELLLFFFFNA>Prorhinotermes_canalifrons1ELLLFFFNA>Prorhinotermes_canalifrons2ELLFFFFFNA>Prorhinotermes_canalifrons3ELLFFFFNA>Prorhinotermes_canalifrons4ELLFFFFFNA>Prorhinotermes_canalifrons5ELLFFFFNA>Prorhinotermes_canalifrons6ELLFFFFFNA>Prorhinotermes_canalifrons7ELLFFFFNA>Termitogeton_sp.ELLFFFNA>Termitogeton_sp.1ELLFFNA>Termitogeton_sp.2ELLFFFFNA390

391An n e x e s>Reticulitermes_santonensisELLNNNNNNA>Reticulitermes_santonensis1ELLNNNNNNA>Reticulitermes_santonensis2ELLNNNNNNA>Coptotermes_lacteusELLNNNNNNA>Coptotermes_lacteus1ELLNNNNNNA>Coptotermes_lacteus2ELLNNNNNNA>Sphaerotermes_sphaerothoraxELNNNNNA>Pseudacanthotermes_spinigerELNNNNNA>Pseudacanthotermes_spiniger1ELNNNNNA>Macrotermes_subhyalinusELNNNNNA>Macrotermes_subhyalinus1ELNNNNNA>Odontotermes_kainanensisELNNNNNA>Cubitermes_sp.ELNNNNNA>Nasutitermes_voeltzkowiELNNNNNA>Nasutitermes_voeltzkowi1ELNNNNNA>Constrictotermes_cyphergasterELNNNNNA>Velocitermes_sp.ELNNNNNA>Velocitermes_sp.1ELNNNNNA>Microcerotermes_sp.ELNNNNNA>Inquilinitermes_sp.ELNNNNNA>Termes_hispaniolaeELNNNNNA>Syntermes_grandisELNNNNNA>Procornitermes_araujoiELNNNNNA>Cornitermes_cumulansELNNNNNA>Diwaitermes_kanehiraeELNNNNNA>Mastotermes_darwiniensisELLLLLLWWBS>Mastotermes_darwiniensis1ELLLLLLWWWBS>Mastotermes_darwiniensis2ELLLLLLWWWWBS>Hodotermes_mossambicusELLLLLBS>Hodotermes_mossambicus1ELLLLLLBS>Hodotermes_mossambicus2ELLLLLLWBS>Hodotermopsis_sjoestedtiELLLLLLFNBS>Hodotermopsis_sjoestedti1ELLLLLLFBS>Hodotermopsis_sjoestedti2ELLLLLLBS>Porotermes_sp.ELLLLLLBS>Porotermes_sp.1ELLLLLBS>Porotermes_sp.2ELLLLBS>Porotermes_sp.3ELLLLFBS>Porotermes_sp.4ELLLLFFBS>Stolotermes_brunneicornisELLLLLFBS>Stolotermes_brunneicornis1ELLLLLLBS>Stolotermes_brunneicornis2ELLLLFFBS>Stolotermes_brunneicornis3ELLLLLBS>Stolotermes_brunneicornis4ELLLLFBS>Archotermopsis_wroughtoniELLLLBS>Archotermopsis_wroughtoni1ELLLLBS>Zootermopsis_nevadensisELLLLLFBS>Zootermopsis_nevadensis1ELLLLLBS>Zootermopsis_nevadensis2ELLLLBS>Kalotermes_flavicollisELLLLNNNBS>Kalotermes_flavicollis1ELLLLNNBS>Kalotermes_flavicollis2ELLLLNBS>Kalotermes_flavicollis3ELLLLBS>Kalotermes_flavicollis4ELLLLNNNFBS>Kalotermes_flavicollis5ELLLLNNFBS>Kalotermes_flavicollis6ELLLLNFBS>Kalotermes_flavicollis7ELLLLFBS>Kalotermes_flavicollis8ELLLLFFBS>Kalotermes_flavicollis9ELLLLFFFFFBS

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l392>Neotermes_holmgreniELLLLNNNBS>Neotermes_holmgreni1ELLLLNNBS>Neotermes_holmgreni2ELLLLNBS>Neotermes_holmgreni3ELLLLBS>Neotermes_holmgreni4ELLLLNNNFBS>Neotermes_holmgreni5ELLLLNNFBS>Neotermes_holmgreni6ELLLLNFBS>Neotermes_holmgreni7ELLLLFBS>Neotermes_holmgreni8ELLLLFFBS>Neotermes_holmgreni9ELLLLFFFFFBS>Schedorhinotermes_sp.ELLLBS>Schedorhinotermes_sp.1ELLLWBS>Prorhinotermes_canalifronsELLLFFFFBS>Prorhinotermes_canalifrons1ELLLFFFBS>Prorhinotermes_canalifrons2ELLLFFBS>Prorhinotermes_canalifrons3ELLLFBS>Prorhinotermes_canalifrons4ELLFFFFFBS>Prorhinotermes_canalifrons5ELLFFFFBS>Prorhinotermes_canalifrons6ELLFFFBS>Prorhinotermes_canalifrons7ELLFFBS>Termitogeton_sp.ELLFFFFBS>Termitogeton_sp.1ELLFFFBS>Termitogeton_sp.2ELLFFBS>Reticulitermes_santonensisELLWWWWWBS>Reticulitermes_santonensis1ELLWWWWBS>Reticulitermes_santonensis2ELLWWWBS>Coptotermes_lacteusELLWWWWWWBS>Coptotermes_lacteus1ELLWWWWWWWBS>Coptotermes_lacteus2ELLWWWWWWWWBS>Sphaerotermes_sphaerothoraxELLLBS>Pseudacanthotermes_spinigerELLLWBS>Pseudacanthotermes_spiniger1ELLLBS>Macrotermes_subhyalinusELLLWBS>Macrotermes_subhyalinus1ELLLBS>Odontotermes_kainanensisELLLBS>Cubitermes_sp.ELLWBS>Nasutitermes_voeltzkowiELLWWBS>Nasutitermes_voeltzkowi1ELLWBS>Constrictotermes_cyphergasterELLWBS>Velocitermes_sp.ELLLBS>Velocitermes_sp.1ELLWBS>Microcerotermes_sp.ELLWBS>Inquilinitermes_sp.ELLWBS>Termes_hispaniolaeELLWBS>Cornitermes_cumulansELLWBS

ANNEXE XIAli g n e m e n t s im p l i q u é sd e s sé q u e n c e s ded é v e l o p p e m e n t

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l394Alignment: C:\Documents and Settings\Frederic\Mes documents\Fred\Etudes\Thèse\Figures\TERMISeaview [blocks=25 fontsize=8 A4] on Sat Oct 13 17:04:16 2007Alignement impliqué des séquences de développement aboutissant aux ailés (A)1Velocitermes_sp.E-----L------NNNNNAVelocitermes_sp.1E-----L------NNNNNAConstrictotermes_cyphergaster E-----L------NNNNNANasutitermes_voeltzkowi E-----L------NNNNNANasutitermes_voeltzkowi1 E-----L------NNNNNACornitermes_cumulansE-----L------NNNNNADiwaitermes_kanehiraeE-----L------NNNNNAProcornitermes_araujoiE-----L------NNNNNASyntermes_grandisE-----L------NNNNNAMicrocerotermes_sp.E-----L------NNNNNAInquilinitermes_sp.E-----L------NNNNNATermes_hispaniolaeE-----L------NNNNNACubitermes_sp.E-----L------NNNNNAMacrotermes_subhyalinus E-----L------NNNNNAMacrotermes_subhyalinus1 E-----L------NNNNNASphaerotermes_sphaerothorax E-----L------NNNNNAPseudacanthotermes_spiniger E-----L------NNNNNAPseudacanthotermes_spiniger1 E-----L------NNNNNAOdontotermes_hainanensis E-----L------NNNNNACoptotermes_lacteus1E----LL-----NNNNNNACoptotermes_lacteus2E----LL-----NNNNNNACoptotermes_lacteusE----LL-----NNNNNNAReticulitermes_santonensis1 E----LL-----NNNNNNAReticulitermes_santonensis2 E----LL-----NNNNNNAReticulitermes_santonensis E----LL-----NNNNNNAProrhinotermes_canalifrons3 E-----L-----LFFFFNAProrhinotermes_canalifrons7 E-----L-----LFFFFNAProrhinotermes_canalifrons1 E-----L-----LLFFFNAProrhinotermes_canalifrons E----LL-----LFFFFNAProrhinotermes_canalifrons4 E----LL-----FFFFFNAProrhinotermes_canalifrons2 E----LL-----FFFFFNAProrhinotermes_canalifrons6 E----LL-----FFFFFNAProrhinotermes_canalifrons5 E----LL------FFFFNATermitogeton_sp.E----LL-------FFFNATermitogeton_sp.1E----LL--------FFNATermitogeton_sp.2E----LL--F----FFFNASchedorhinotermes_sp.E-----L------NNNNNASchedorhinotermes_sp.1E-----L------NNNNNAPorotermes_sp.3E----LL------LLFNNAPorotermes_sp.4E----LL------LLFNNAPorotermes_sp.E----LL------LLLLNAPorotermes_sp.1E----LL------LLLFNAPorotermes_sp.2E----LL------LLFFNAStolotermes_brunneicornis4 E----LL------LLFFNAStolotermes_brunneicornis2 E----LL------LLFFNAStolotermes_brunneicornis E----LL------LLLLNAStolotermes_brunneicornis3 E----LL------LLLFNAStolotermes_brunneicornis1 E----LL------LLLFNAZootermopsis_nevadensis E----LL------LLLFNAZootermopsis_nevadensis2 E----LL------LLLNNAZootermopsis_nevadensis1 E----LL------LLLNNAArchotermopsis_wroughtoni E-----L------LLLFNAArchotermopsis_wroughtoni1 E-----L------LLLNNAHodotermes_mossambicusE----LL----NNNNNNNAHodotermes_mossambicus1 E----LL----NNNNNNNAHodotermes_mossambicus2 E----LL----NNNNNNNAHodotermopsis_sjoestedti1 E----LL-----LLLLFNAHodotermopsis_sjoestedti2 E----LL-----LLLLFNAHodotermopsis_sjoestedti E----LL-----LLLLFNANeotermes_holmgreni3E----LL------LLNNNANeotermes_holmgreni7E----LL------LLNNNANeotermes_holmgreni6E----LL------LLNNNANeotermes_holmgreni1E----LL------LLNNNANeotermes_holmgreni5E----LL------LLNNNANeotermes_holmgreni4E----LL------LLNNNANeotermes_holmgreniE----LL------LLNNNANeotermes_holmgreni2E----LL------LLNNNANeotermes_holmgreni8E----LL------LLNNNANeotermes_holmgreni9E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis3 E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis7 E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis2 E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis8 E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis6 E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollisE----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis1 E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis4 E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis5 E----LL------LLNNNAKalotermes_flavicollis9 E----LL------LLNNNAMastotermes_darwiniensis1 E--LLLL---NNNNNNNNAMastotermes_darwiniensis2 E--LLLL---NNNNNNNNAMastotermes_darwiniensis E--LLLL---NNNNNNNNACryptocercus_sp.E--LLLL-----LLLLLLABlatta_orientalisE----LL-------NNNNAParasphaeria_boleiriana ELLLLLLNN-----NNNNABlattella_germanicaE----LL-------NNNNALocusta_migratoriaE----LL-------NNNNA

An n e x e sAlignment: C:\Documents and Settings\Frederic\Mes documents\Fred\Etudes\Thèse\Figures\TERMITES\Alignement impliqué Seaview [blocks=40 des séquences fontsize=8 de A4] développement on Sat Oct 13 17:01:51 aboutissant 2007 aux soldats (S)1Velocitermes_sp.E-------LL------------------L---BSVelocitermes_sp.1E-------LL------------------W---BSConstrictotermes_cyphergaster E-------LL------------------W---BSNasutitermes_voeltzkowi E-------LLW-----------------W---BSNasutitermes_voeltzkowi1 E-------LL------------------W---BSCornitermes_cumulansE-------LL------------------W---BSMicrocerotermes_sp.E-------LL------------------W---BSInquilinitermes_sp.E-------LL------------------W---BSTermes_hispaniolaeE-------LL------------------W---BSCubitermes_sp.E-------LL------------------W---BSMacrotermes_subhyalinus E-------LL------------------L--WBSMacrotermes_subhyalinus1 E-------LL------------------L---BSSphaerotermes_sphaerothorax E-------LL------------------L---BSPseudacanthotermes_spiniger E-------LL------------------L-W-BSPseudacanthotermes_spiniger1 E-------LL------------------L---BSOdontotermes_hainanensis E-------LL------------------L---BSCoptotermes_lacteus1E-------LL-----WWWWWW-------W---BSCoptotermes_lacteus2E-------LL----WWWWWWW-------W---BSCoptotermes_lacteusE-------LL------WWWWW-------W---BSReticulitermes_santonensis1 E-------LL-W-------WW-------W---BSReticulitermes_santonensis2 E-------LL---------WW-------W---BSReticulitermes_santonensis E-------LL--WW-----WW-------W---BSProrhinotermes_canalifrons3 E--------L-----------L-----LF---BSProrhinotermes_canalifrons7 E--------L-----------L-----FF---BSProrhinotermes_canalifrons1 E-------LL-----------L-F---FF---BSProrhinotermes_canalifrons E-------LL-----------LFF---FF---BSProrhinotermes_canalifrons4 E-------LL-----------FFF---FF---BSProrhinotermes_canalifrons2 E-------LL-------------L---FF---BSProrhinotermes_canalifrons6 E-------LL-------------F---FF---BSProrhinotermes_canalifrons5 E-------LL------------FF---FF---BSTermitogeton_sp.E-------LL------------FF---FF---BSTermitogeton_sp.1E-------LL-------------F---FF---BSTermitogeton_sp.2E-------LL-----------------FF---BSSchedorhinotermes_sp.E-------LL------------------L---BSSchedorhinotermes_sp.1E-------LL------------------LW--BSPorotermes_sp.3E--------L-----------LLL----F---BSPorotermes_sp.4E--------L-----------LLL---FF---BSPorotermes_sp.E--------L-----------LLL---LL---BSPorotermes_sp.1E--------L-----------LLL----L---BSPorotermes_sp.2E--------------------LLL----L---BSStolotermes_brunneicornis4 E--------L-----------LLL----F---BSStolotermes_brunneicornis2 E--------L-----------LLL---FF---BSStolotermes_brunneicornis E--------L-----------LLL---LF---BSStolotermes_brunneicornis3 E--------L-----------LLL---L----BSStolotermes_brunneicornis1 E--------L-----------LLL---LL---BSZootermopsis_nevadensis EL-------L-----------LLL----F---BSZootermopsis_nevadensis2 E--------L-----------LLL--------BSZootermopsis_nevadensis1 EL-------L-----------LLL--------BSArchotermopsis_wroughtoni E--------L-----------LLL--------BSArchotermopsis_wroughtoni1 E--------L-----------LLL--------BSHodotermes_mossambicusE-------LL-----------LLL--------BSHodotermes_mossambicus1 E-L-----LL-----------LLL--------BSHodotermes_mossambicus2 E--L----LL-----------LLL--W-----BSHodotermopsis_sjoestedti1 E---L---LL-----------LLL---F----BSHodotermopsis_sjoestedti2 E---L---LL-----------LLL--------BSHodotermopsis_sjoestedti E---L---LL-----------LLL---FN---BSNeotermes_holmgreni3E----LL-LL----------------------BSNeotermes_holmgreni7E----LL-LL------------------F---BSNeotermes_holmgreni6E----LL-LL-----------------NF---BSNeotermes_holmgreni1E----LL-LL-------------N---N----BSNeotermes_holmgreni5E----LL-LL-------------N---NF---BSNeotermes_holmgreni4E----LL-LL------------NN---NF---BSNeotermes_holmgreniE----LL-LL------------NN---N----BSNeotermes_holmgreni2E----LL-LL------------------N---BSNeotermes_holmgreni8E----LL-LL-----------------FF---BSNeotermes_holmgreni9E----LL-LL-----------FFF---FF---BSKalotermes_flavicollis3 E----LL-LL----------------------BSKalotermes_flavicollis7 E----LL-LL------------------F---BSKalotermes_flavicollis2 E----LL-LL------------------N---BSKalotermes_flavicollis8 E----LL-LL-----------------FF---BSKalotermes_flavicollis6 E----LL-LL-----------------NF---BSKalotermes_flavicollisE----LL-LL------------NN---N----BSKalotermes_flavicollis1 E----LL-LL-------------N---N----BSKalotermes_flavicollis4 E----LL-LL------------NN---NF---BSKalotermes_flavicollis5 E----LL-LL------------NN----F---BSKalotermes_flavicollis9 E----LL-LL-----------FFF---FF---BSMastotermes_darwiniensis1 E------LLL-----------LLL-W-WW---BSMastotermes_darwiniensis2 E------LLL-----------LLLWW-WW---BSMastotermes_darwiniensis E------LLL-----------LLL---WW---BS395

ANNEXE XIICur r i c u l u m Vi t a e

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l 398

An n e x e s 399


An n e x e s 401


Ré s u m éPh y l o g é n i e e t é v o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l c h e z l e s b l at t e se t l e s t e r m i t e sLes modalités de l’évolution du comportement social ont été étudiées chez lesblattes et les termites (Insectes : Dictyoptères) en privilégiant une approchephylogénétique. Ces deux groupes présentent une grande diversité decomportements sociaux permettant d’étudier plusieurs transitions évolutives importantes. Lapremière concerne le passage vie grégaire - vie solitaire et permet de comprendre le fondementde l’apparition d’un comportement social élémentaire. La seconde transition - grégarisme verssubsocialité - doit renseigner sur l’établissement d’une relation sociale entre individus d’unemême famille (parents et jeunes). La sous-famille des blattes Zetoborinae a été utilisée pourinférer les facteurs évolutifs impliqués dans chacune de ces deux transitions. La troisièmetransition, étudiée chez les termites, concerne l’apparition des castes stériles et implique doncl’origine de comportements dits « altruistes » dont l’origine a suscité de nombreuses théories.Dans un premier temps, les patrons phylogénétiques ont été reconstruits à partir deplusieurs jeux de données. Ainsi, des portions significatives des gènes 12S, 16S, 18S, 28S, COI,COII et Cytb ont été séquencés pour 90 espèces (soit environ 7000 paires de bases par taxon).Des données morphologiques et comportementales (pour les blattes) et de développement(pour les termites) ont également été incluses dans les analyses phylogénétiques. L’intégrationdes données non-traditionnelles (comportement et développement) dans les matricesphylogénétiques a nécessité plusieurs innovations méthodologiques. Ces caractères ont étédéfinis de manière précise, en prenant en compte leur dimension séquentielle soit par analysede séquences stéréotypées, notamment par optimisation directe, soit par prise en considérationdes successions entre actes dans le cas de séquences non-stéréotypées.Dans un second temps, les patrons phylogénétiques ont été utilisés afin d’étudierles modalités de l’évolution des trois transitions du comportement social. La transitiongrégarisme - vie solitaire ne révèle pas une évolution importante du répertoire ou des séquencescomportementales, ce qui plaide plutôt pour une hypothèse d’inertie phylogénétique. L’étudede la transition grégarisme - subsocialité montre que l’établissement du mode de vie subsocialne se fait pas par récupération des schémas comportementaux liés au grégarisme, même sila tolérance ancestrale à la promiscuité avec les conspécifiques semble bien conservée. Enfin,l’étude de l’évolution des chemins de développement montre que la caste des ouvriers « vrais »est apparue à trois reprises chez les termites, impliquant des phénomènes de convergence etde parallélisme. Une réduction progressive de la flexibilité du développement au cours del’évolution est également mise en évidence. Ce patron d’évolution est en relation avec lesmodes de fourragement des ouvriers et aurait donc bien la valeur adaptative qu’on lui prêtemême si la nature de la sélection concernée reste à être démontrée.

Ab s t r a c tPh y l o g e n y a n d e v o l u t i o n o f s o c i a l b e h av i o u r in c o c k r o a c h e s a n dt e r m i t e sThe evolution of social behaviour has been studied in cockroaches and termites(Insecta: Dictyoptera) with a phylogenetic approach. These two groups showa high diversity of social behaviours and can be used to study three importantevolutionary transitions. First, the shift from a gregarious toward a solitary way of life shouldprovide the opportunity to understand the behavioural changes occurring with basic socialhabits. The second transition - gregarism toward subsociality – should shed light on theestablishment of social relationships between individuals of a same family (the parents andtheir brood). The subfamily Zetoborinae has been used to study the evolutionary factorswhich could have driven each of these two first transitions. The third transition studied withintermites deals with the origin of workers castes and involves “altruistic” behaviours, the originof which has given rise to many theoretical developments.In a first step, the phylogenies of these groups have been inferred using several data sets.Large portions of the genes 12S, 16S, 18S, 28S, COI, COII and Cytb have been sequenced for90 species (i.e. 7000 bp for each species). Morphological and behavioural data for cockroachesand developmental data for termites have also been included in the phylogenetic analyses.We have proposed several new methodologies to analyse non-traditional characters, such asbehaviour and development. They have been defined in a more accurate way by consideringthe sequences in which they take place. The analyses have been carried out either by directoptimization of stereotyped sequences, or by using a modified event-pairing approach in thecase of non-stereotyped sequences.In a second step, the results of the phylogenetic analyses have been used to study theevolutionary transitions in social behaviour. Few behavioural changes within the repertoiresor the behavioural sequences occurred during the transition gregarism-solitary life habits,which would suggest the occurrence of a strong phylogenetic inertia. Regarding the secondtransition, subsociality has not evolved by using “gregarism-like” behavioural sequences inanother context, even though the ancestral tolerance to conspecifics has remained the same.Finally, the study of developmental sequences in termites showed that the “true” workerscaste evolved three times by convergence and parallelism. A decrease in the developmentalflexibility has also been documented in relationship with the foraging behaviours of workers.The adaptive value of worker castes is corroborated even if the nature of the selection involvedremains to be discovered.

PhylogÃ©nie Et Evolution Du Comportement Social Chez Les Blattes ...

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