№5 2018 тп

ISSN 2078-1466 

ПОВОЛЖСКИЙ 

ОНКОЛОГИЧЕСКИЙ 

ВЕСТНИК 

НАУЧНО-ПРАКТИЧЕСКИЙ ЖУРНАЛ 

www.oncovestnik.ru / www.oncort.ru Том 9, №5. 2018

Том 9, №5. 2018 

Сквозной номер выпуска – 37 

Vol. 9, no. 5. 2018 

Continuous issue – 37 

Издается с 2010 г. 

Published since 2010 

ПОВОЛЖСКИЙ ОНКОЛОГИЧЕСКИЙ ВЕСТНИК 

ONCOLOGY BULLETIN OF THE VOLGA REGION 

Научно-практический журнал 

Scientific and practical journal 

Издание зарегистрировано 

Федеральной службой по надзору в сфере связи, 

информационных технологий и массовых коммуникаций, 

свидетельство о регистрации 

ПИ № ФС77-37960 от 6 ноября 2009 г. 

DOI: 10.32000/2078-1466 

Journal is registered by the Federal Service 

for Supervision in the Sphere of Telecom, 

Information Technologies and Mass 

Communications, registration certificate 

PI № FS77-37960, November 6, 2009 

Решением Президиума ВАК журнал «Поволжский онкологический 

вестник» 29.12.15 включен в новую редакцию Перечня российских 

рецензируемых научных журналов, в которых должны быть 

опубликованы основные научные результаты диссертаций 

на соискание ученых степеней доктора и кандидата наук 

(Письмо Минобрнауки России №13-6518 от 01.12.2015). 

Порядковый номер журнала в Перечне — 1577. 

УчредителИ 

ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический диспансер 

Министерства здравоохранения Республики Татарстан» 

e-mail: rkod.mzrt@tatar.ru, www.oncort.ru 

Некоммерческая организация «Ассоциация онкологических 

учреждений Приволжского округа» 

e-mail: oncopfo@mail.ru 

Адрес учредителей 

420029, г. Казань, ул., Сибирский тракт, 29 

Адрес редакции 

420029, г. Казань, Сибирский тракт, 29 

Республиканский клинический онкологический диспансер 

Тел. (843) 525-73-97 

e-mail: oncovestnik@mail.ru 

Издатель: 

Медицинский издательский дом OOO «Практика» 

е-mail: dir@mfvt.ru, www.mfvt.ru 

Адрес издателя 

420012, РТ, г. Казань, ул. Щапова, 26, 

оф. 219 «Д», а/я 142 

тел. (843) 267-60-96 (многоканальный) 

е-mail: dir@mfvt.ru 

Перепечатка опубликованных в журнале материалов допускается 

только с разрешения редакции. При использовании материалов 

ссылка на журнал обязательна. Точка зрения авторов может не 

совпадать с мнением редакции. Редакция не несет ответственности 

за достоверность рекламной информации. Журнал распространяется 

среди широкого круга практикующих врачей на 

специализированных выставках, тематических мероприятиях, 

в профильных лечебно-профилактических учреждениях путем 

адресной доставки и подписки. 

ISSN 2078-1466 

Подписной индекс в объединенном каталоге 

«Пресса России» — 29476 

Decision of the Presidium of HAC journal «Oncology Bulletin of the 

Volga Region» 29.12.15 included in the new edition of the List of 

Russian reviewed scientific journals, which should be published basic 

scientific results of dissertations for academic degrees of Doctor and 

Candidate of Sciences (Letter of the Ministry of Education of Russia 

№13-6518 from 01.12.2015). 

The serial number of journal in the List — 1577. 

Founders 

Tatarstan Cancer Center of the MH of RT 

e-mail: rkod.mzrt@tatar.ru, www.oncort.ru 

Non-profit organization «Cancer Centers Association 

of the Volga District» 

e-mail: oncopfo@mail.ru 

Founder Office 

29 Sibirskiy Tract, Kazan, Russian Federation, 420029 

Editorial Office 

29 Sibirskiy Tract, Kazan, 420029 

Tatarstan Cancer Center 

Tel. (843) 525-73-97 

e-mail: oncovestnik@mail.ru 

Publisher: 

Medical publishing house LLC Praktika 

е-mail: dir@mfvt.ru, www.mfvt.ru 

Publisher office 

26 Shchapova St., of. 219 D, PO Box 142, 

Kazan, 420012 

Tel. (843) 267-60-96 

e-mail: dir@mfvt.ru 

Reprinting material published in the journal fishing is allowed only with 

permission of the publisher. Reference to the journal required to use 

materials. Opinions of the authors may not coincide with the editorial 

opinion. Editors are not responsibility for the accuracy of advertising 

information. Journal is distributed among doctors on specialized 

exhibitions, events, specialized health care facilities by direct delivery and 

subscription. 

ISSN 2078-1466 

Subscription index in combined catalog 

«Pressa Rossii» — 29476 

Отпечатано в типографии: «Orange Key», 

420015, РФ, г. Казань, ул. Галактионова, д.14 

Подписано в печать: 12.12.2018 

Дата выхода: 17.12.2018 

Тираж: 2 000 экз. 

Printed in Orange Key typography 

14 Galaktionov Str., 420015 Kazan, Russian Federation 

Passed for printing: 12 December 2018 

Date of issue: 17 December 2018 

Number of copies: 2000





Члены редколлегии 

Хасанов Рустем Шамильевич — главный редактор, член-корреспондент РАН, доктор медицинских наук, профессор, 

директор, заведующий кафедрой онкологии, радиологии и паллиативной медицины КГМА — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО 

МЗ РФ, директор Приволжского филиала ФГБНУ РОНЦ им. Н.Н. Блохина, главный внештатный специалист-онколог МЗ РФ 

в ПФО, Rustem.Hasanov@tatar.ru (Казань, Россия) 

Бурмистров Михаил Владимирович — заместитель главного редактора, доктор медицинских наук, профессор кафедры 

онкологии, радиологии и паллиативной медицины КГМА — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ, burma71@mail.ru 

(Казань, Россия) 

Федоров Игорь Владимирович — заместитель главного редактора, доктор медицинских наук, профессор кафедры 

эндоскопии, общей и эндоскопической хирургии КГМА — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ, fiv-endosur@yandex.ru, 

ORCID ID: 0000-0001-7121-9446 (Казань, Россия) 

Чернышев Владимир Алексеевич — ответственный секретарь, кандидат медицинских наук, хирург-онколог онкологического 

отделения №5 (опухоли головы и шеи) ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический диспансер» МЗ РТ, 

vladcher@list.ru (Казань, Россия) 

Пушков Алексей Владимирович — заведующий редакцией, заведующий отделением рентгенхирургических методов 

диагностики и лечения ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический диспансер» МЗ РТ, pushkov.aleksei@inbox.ru 

(Казань, Россия) 

Алиев Джамиль Азиз оглы — доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой онкологии Азербайджанского 

государственного института усовершенствования врачей им. А. Алиева МЗ Азербайджанской Республики (Баку, Республика 

Азербайджан) 

Афанасьева Зинаида Александровна — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии, радиологии и паллиативной 

медицины КГМА — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ (Казань, Россия) 

Ахметзянов Фоат Шайхутдинович — доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой онкологии, лучевой 

диагностики и лучевой терапии ФГБОУ ВО «Казанский государственный медицинский университет» МЗ РФ (Казань, 

Россия) 

Беляев Алексей Михайлович — доктор медицинских наук, профессор, директор ФГБУ «НМИЦ онкологии им. 

Н.Н. Петрова» МЗ РФ, заведующий кафедрой онкологии ФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет 

им. И.И. Мечникова» МЗ РФ, ORCID ID 0000-0001-5580-4821 (Санкт-Петербург, Россия) 

Георгий Чернев — профессор, заведующий кафедрой дерматологии, венерологии и дерматологической хирургии в 

Медицинском институте Министерства внутренних дел Болгарии (Болгария) 

Вертянкин Сергей Викторович — доктор медицинских наук, доцент, заведующий кафедрой факультетской хирургии 

и онкологии ГБОУ ВПО «Саратовский государственный медицинский университет им. В.И. Разумовского» МЗ РФ, 

ORCID ID: 0000-0002-1089-7777 (Саратов, Россия) 

Воропаева Лидия Александровна — доктор медицинских наук, главный врач АУ «Республиканский клинический онкологический 

диспансер» МЗ Чувашской Республики (Чебоксары, Россия) 

Ганцев Шамиль Ханафиевич — доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой онкологии с курсами 

онкологии и патологической анатомии ИДПО ФГБОУ ВО «Башкирский государственный медицинский университет» МЗ РФ 

(Уфа, Россия) 

Гатауллин Ильгиз Габдуллович — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии, радиологии и паллиативной 


Давыдов Михаил Иванович — академик РАН, доктор медицинских наук, профессор (Москва, Россия) 

Иванов Алексей Игоревич — кандидат медицинских наук, заведующий отделением эндоскопии ГАУЗ «Республиканский 

клинический онкологический диспансер МЗ РТ», доцент кафедры эндоскопии, общей и эндоскопической хирургии 

КГМА — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ (Казань, Россия) 

Имянитов Евгений Наумович — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии ФГБОУ ВО «Северо- 

Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова» МЗ РФ, ORCID ID 0000-0003-4529-7891 

(Санкт-Петербург, Россия) 

Исмагилов Артур Халитович — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии, радиологии и паллиативной 


Джузеппе Морджиа — профессор Университета Катании, директор урологического отделения Университета Катании 

(Катания, Италия) 

Франческо Маротта — директор по науке в ReGenera R&D International for Aging Intervention (Милан, Италия) 

Канаев Сергей Васильевич — доктор медицинских наук, профессор, руководитель отдела радиационной онкологии 

и лучевой диагностики, научный руководитель отделения радионуклидной диагностики ФГБУ «НМИЦ онкологии им. 

Н.Н. Петрова» МЗ РФ (Санкт-Петербург, Россия) 

Каприн Андрей Дмитриевич — академик РАН, доктор медицинских наук, профессор, Генеральный директор 

ФГБУ «НМИЦ радиологии» МЗ РФ (Москва, Россия) 

2

ONCOLOGY 

BULLETIN 

OF THE VOLGA REGION Vol. 9, no. 5. 2018 

Карпенко Луиза Гайнутдиновна — кандидат медицинских наук, доцент кафедры онкологии, радиологии и паллиативной 


Кит Олег Иванович — член-корреспондент РАН, доктор медицинских наук, профессор, Генеральный директор 

ФГБУ «Ростовский научно-исследовательский онкологический институт» МЗ РФ (Ростов-на-Дону, Россия) 

Козлов Сергей Васильевич — доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой онкологии ФГБОУ ВО «Самарский 

государственный медицинский университет» МЗ РФ (Самара, Россия) 

Лазарев Александр Федорович — доктор медицинских наук, профессор, председатель Алтайского противоракового 

общества (Барнаул, Россия) 

Ларюков Андрей Викторович — кандидат медицинских наук, заведующий отделом лучевой диагностики ГАУЗ «Республиканский 

клинический онкологический диспансер МЗ РТ», ассистент кафедры ультразвуковой диагностики КГМА — филиал 

ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ (Казань, Россия) 

Манихас Георгий Моисеевич — доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой онкологии ФПО ФГБОУ 

ВО «Первый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет им. акад. И.П. Павлова» МЗ РФ (Санкт- 

Петербург, Россия) 

Морошек Антон Александрович — кандидат медицинских наук, врач-онколог отдела разработки и внедрения новых 

методов диагностики и лечения ЗНО ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический диспансер МЗ РТ» (Казань, Россия) 

Петров Семен Венедиктович — доктор медицинских наук, профессор кафедры общей патологии ФГБОУ ВО «Казанский 

государственный медицинский университет» МЗ РФ, заведующий лабораторией иммуногистохимической диагностики 

ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический диспансер МЗ РТ», ORCID ID 0000-0003-2480-9675 (Казань, Россия) 

Потанин Владимир Петрович — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии, радиологии и паллиативной 

медицины КГМА — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ, заведующий 1-м торакальным отделением ГАУЗ «Республиканский 

клинический онкологический диспансер МЗ РТ» (Казань, Россия) 

Рагинов Иван Сергеевич — доктор медицинских наук, доцент кафедры гистологии, цитологии и эмбриологии 

ФГБОУ ВО «Казанский государственный медицинский университет» МЗ РФ, ORCID ID: 000-002-5279-2623 (Казань, Россия) 

Сигал Евгений Иосифович — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии, радиологии и паллиативной 

медицины КГМА — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ, заведующий отделением хирургии пищевода ГАУЗ «Республиканский 

клинический онкологический диспансер МЗ РТ» (Казань, Россия) 

Солодкий Владимир Алексеевич — академик РАН, доктор медицинских наук, профессор, директор ФГБУ «Российский 

научный центр рентгенорадиологии Росмедтехнологий» МЗ РФ (Москва, Россия) 

Суконко Олег Григорьевич — кандидат медицинских наук, профессор, директор ГУ «Республиканский научнопрактический 

центр онкологии и медицинской радиологии им. Н.Н. Александрова (аг. Лесной, Республика Беларусь) 

Чанг-Фон Фанг — профессор, Институт экстренной медицины, Национальный университет в Янь Мине (Тайвань) 

Терентьев Игорь Георгиевич — доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой онкологии, лучевой 

терапии и лучевой диагностики ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» МЗ РФ (Нижний 

Новгород, Россия) 

Трушин Максим Викторович — кандидат биологических наук, доцент кафедры генетики ИФМиБ, ФГАОУ ВО «Казанский 

(Приволжский) федеральный университет», ORCID ID: 0000-0001-7467-011X (Казань, Россия) 

Хайруллин Ильдар Индусович — кандидат медицинских наук, первый заместитель генерального директора Фонда 

Международного медицинского кластера (Москва, Россия) 

Хамидуллин Ринат Габбасович — кандидат медицинских наук, заведующий онкологическим отделением №5 (опухоли 

головы и шеи) ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический диспансер МЗ РТ» (Казань, Россия) 

Чернявский Александр Александрович — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии, лучевой терапии, 

лучевой диагностики ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» МЗ РФ (Нижний Новгород, 

Россия) 

Чичеватов Дмитрий Андреевич — доктор медицинских наук, профессор кафедры хирургии, онкологии и эндоскопии 

ПИУВ — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ, заместитель главного врача по медицинской части ГБУЗ «Областной онкологический 

диспансер», (Пенза, Россия) 

Чойнзонов Евгений Лхамацыренович — академик РАН, доктор медицинских наук, профессор, директор ФГБНУ «Томского 

НИМЦ РАН»; директор, заведующий отделением опухолей головы и шеи НИИ онкологии ФГБНУ «Томского НИМЦ 

РАН», заведующий кафедрой онкологии ФГБОУ ВО «Сибирский государственный медицинский университет» МЗ РФ (Томск, 

Россия) 

Шарафутдинов Марат Гакифович — кандидат медицинских наук, доцент, заведующий кафедрой онкологии и лучевой 

диагностики медицинского факультета им. Т.З. Биктимирова Института медицины, экологии и физической культуры 

ФГБОУ ВПО «Ульяновский государственный университет» (Ульяновск, Россия) 

Шехтман Александр Геннадьевич — доктор медицинских наук, профессор, заведующий кафедрой лучевой диагностики, 

лучевой терапии, онкологии ФГБОУ ВО «Оренбургский государственный медицинский университет» МЗ РФ (Оренбург, 

Россия) 

3





Editorial Board members 

Rustem Sh. Khasanov — Editor-in-Chief, corresponding member of the RAS, D. Sc. (Medicine), Professor, Director, Head of the 

Department of Oncology, Radiology and Palliative Medicine of the Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI 

FPE RMACPE MOH Russia, Director of the Volga branch of N.N. Blokhin National Medical Research Centre of Oncology, Chief Freelance 

Oncologist of the Russian Ministry of Healthcare in Volga Federal district, Rustem.Hasanov@tatar.ru (Kazan, Russia) 

Mikhail V. Burmistrov — Deputy Editor-in-Chief, D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, Radiology and 

Palliative Medicine of the Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia, burma71@mail. 

ru (Kazan, Russia) 

Igor P. Fedorov — Deputy Editor-in-Chief, D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Endoscopy, General 

and Endoscopic Surgery of the Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia, 

ORCID ID: 0000-0001-7121-9446, fiv-endosur@yandex.ru (Kazan, Russia) 

Vladimir A. Chernyshev — Executive Secretary, PhD (Medicine), surgeon-oncologist of Oncology Department №5 (head and 

neck tumors) of the Tatarstan Cancer Center, vladcher@list.ru (Kazan, Russia) 

Aleksey V. Pushkov — Head of the Editorial Office, head of the Department of x-ray surgical methods of diagnosis and treatment 

of the Tatarstan Cancer Center, pushkov.aleksei@inbox.ru (Kazan, Russia) 

Dzhamil A. Aliev — D. Sc. (Medicine), Professor, Head of the Oncology Department of Azerbaijani State Institute for Doctors’ 

Advanced Qualification named after A. Aliev of the Azerbaijani Ministry of Healthcare (Baku, Azerbaijani Republic) 

Zinaida A. Afanasyeva — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, Radiology and Palliative Medicine of the 

Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia (Kazan, Russia) 

Foat Sh. Akhmetzyanov — D. Sc. (Medicine), Professor, Head of the Department of Oncology, Radiation Diagnostics and Radiation 

Therapy of Kazan State Medical University (Kazan, Russia) 

Aleksey M. Belyaev — D. Sc. (Medicine), Professor, Director of National Medical Research Center of Oncology named after 

N.N. Petrov, Head of the Oncology Department of North-Western State Medical University named after I.I. Mechnikov, 

ORCID ID 0000-0001-5580-4821 (Saint Petersburg, Russia) 

Georgiy Chernev — Professor, Head of the Department of Dermatology, Venerology and Dermatological Surgery of the Medical 

Institute of the Ministry of Internal Affairs of Bulgaria (Bulgaria) 

Sergey V. Vertyankin — D. Sc. (Medicine), Associate Professor, Head of the Department of Faculty Surgery and Oncology of 

Saratov State Medical University named after V.I. Razumovskiy, ORCID ID: 0000-0002-1089-7777 (Саратов, Russia) 

Lidiya A. Voropayeva — D. Sc. (Medicine), Chief Doctor of the Chuvash Republic Clinical Oncology Dispensary (Cheboksary, 

Russia) 

Shamil Kh. Gantsev — D. Sc. (Medicine), Professor, Head of the Department of Oncology with courses of Oncology and Pathological 

Anatomy of the Bashkir State Medical University (Ufa, Russia) 

Ilgiz G. Gataullin — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, Radiology and Palliative Medicine of the Kazan 

State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia (Kazan, Russia) 

Mikhail I. Davydov — Academician of the RAS, D. Sc. (Medicine), Professor (Moscow, Russia) 

Aleksey I. Ivanov — PhD (Medicine), Head of the Endoscopy Department of the Tatarstan Cancer Center, Associate Professor 

of the Department of endoscopy, General and endoscopic surgery of the Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the 

FSBEI FPE RMACPE MOH Russia (Kazan, Russia) 

Evgeniy N. Imyanitov — D. Sc. (Medicine), Professor of the Oncology Department of North-Western State Medical University 

named after I.I. Mechnikov, ORCID ID 0000-0003-4529-7891 (Saint Petersburg, Russia) 

Artur Kh. Ismagilov — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, Radiology and Palliative Medicine of the 

Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia (Kazan, Russia) 

Giuseppe Morgia — Professor of Catania University, Director of Urology Department of Catania University (Catania, Italy) 

Francesco Marotta — Director on Science of ReGenera R&D International for Aging Intervention (Milan, Italy) 

Sergey V. Kanayev — D. Sc. (Medicine), Professor, head of the Department of radiation Oncology and radiology, scientific 

head of the Department of radionuclide diagnostics of National Medical Research Center of Oncology named after N.N. Petrov 

(Saint Petersburg, Russia) 

Andrey D. Kaprin — academician of RAS, D. Sc. (Medicine), Professor, General Director of National Medical Research Radiological 

Center (Moscow, Russia) 

Luiza G. Karpenko — PhD (Medicine), Associate Professor of the Department of Oncology, Radiology and Palliative Medicine 

of the Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia (Kazan, Russia) 

Oleg I. Kit — corresponding member of RAS, D. Sc. (Medicine), Professor, General Director of Rostov Research Institute of 

Oncology (Rostov-on-Don, Russia) 

Sergey V. Kozlov — D. Sc. (Medicine), Professor, Head of the Oncology Department of Samara State Medical University 

(Samara, Russia) 

4

ONCOLOGY 

BULLETIN 


Aleksandr F. Lazarev — D. Sc. (Medicine), Professor, Chairman of the Altai anti-cancer society (Barnaul, Russia) 

Andrey V. Laryukov — PhD (Medicine), Head of the Department of Radiation Diagnostics of Tatarstan Cancer Center, Assistant 

of the Department of ultrasonic diagnostics of the Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH 

Russia (Kazan, Russia) 

Georgiy M. Manikhas — D. Sc. (Medicine), Professor, head of the Oncology Department FPE of the Pavlov First Saint Petersburg 

State Medical University (Saint Petersburg, Russia) 

Anton A. Moroshek — PhD (Medicine), oncologist of the Department of Elaboration and Implementation of new diagnostic 

and treatment methods of the Tatarstan Cancer Center (Kazan, Russia) 

Semen V. Petrov — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of General pathology of Kazan State Medical University, 

head of laboratory of immunohistochemical diagnostics of the Tatarstan Cancer Center, ORCID ID 0000-0003-2480-9675 (Kazan, 

Russia) 

Vladimir P. Potanin — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, Radiology and Palliative Medicine of the 

Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia, Head of the 1 st thoracic Department of 

Tatarstan Cancer Center (Kazan, Russia) 

Ivan S. Raginov — D. Sc. (Medicine), Associate Professor of the Department of Histology , Cytology and embryology of Kazan 

State Medical University ORCID ID000-002-5279-2623 (Kazan, Russia) 

Evgeniy I. Sigal — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, Radiology and Palliative Medicine of the Kazan 

State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia, Head of the Department of Esophagus Surgery 

of the Tatarstan Cancer Center (Kazan, Russia) 

Vladimir A. Solodkiy — academician of RAS, D. Sc. (Medicine), Professor, Director of the Russian Scientific Center for Roentgen 

Radiology (Moscow, Russia) 

Oleg G. Sukonko — PhD (Medicine), Professor, Director of the Republic Scientific-Practical Center for Oncology and Medical 

Radiology named after N.N. Aleksandrov (Lesnoy, Belarus) 

Chang-Fon Fang — Institute for Emergency Medicine, National University in Yang Min, Professor (Taiwan) 

Igor G. Terentyev — D. Sc. (Medicine), Professor, head of the Department of Oncology, radiation therapy and radiology of the 

Volga Region Research Medical University (Nizhniy Novgorod, Russia) 

Maksim V. Trushin — PhD (biology), Associate Professor of the Genetics Department of the Institute for Fundamental Medicine 

and Biology, Kazan (Volga region) Federal University, ORCID ID: 0000-0001-7467-011X (Kazan, Russia) 

Ildar I. Khayrullin — PhD (Medicine), first Deputy General Director of the international medical cluster Foundation (Moscow, 

Russia) 

Rinat G. Khamidullin — PhD (Medicine), Head of the Oncology Department №5 (head and neck tumors) of the Tatarstan 

Cancer Center (Kazan, Russia) 

Aleksandr A. Chernyavskiy — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, radiation therapy and radiology of 

the Volga Region Research Medical University (Nizhniy Novgorod, Russia) 

Dmitriy A. Chichevatov — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of surgery, oncology and endoscopy of Penza 

Institute of advanced medical training — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH Russia, Deputy chief physician for medical 

Department of Regional Cancer Center (Penza, Russia) 

Evgeniy L. Choynzonov — academician of RAS, D. Sc. (Medicine), Professor, Director of Tomsk National Research Medical 

Center of the Russian Academy of Sciences; Director, head of the Department of head and neck tumors of the Cancer Research 

Institute Tomsk NRMC of RAS, head of Oncology Department of Siberian State Medical University (Tomsk, Russia) 

Marat G. Sharafutdinov — PhD (Medicine), Associate Professor, Head of the Department of Oncology and Radiation Diagnostics 

of the Medical Faculty named after T.Z. Biktimirov of the Institute for Medicine, Ecology and Physical Culture of Ulyanovsk State 

University (Ulyanovsk, Russia) 

Aleksandr G. Shekhtman — D. Sc. (Medicine), Professor, Head of the Department of Radiation Diagnostics, Radiation Therapy 

and Oncology of Orenburg State Medical University (Orenburg, Russia) 

5




Содержание 

Клинические исследования и опыт в онкологии 

А.В. Усова, И.Г. Фролова, С.Г. Афанасьев, А.С. Тарасова, 

И.Б. Хадагаев, С.А. Фурсов, Е.А. Усынин, Н.Г. Трухачева, 

Е.Г. Григорьев, А.Ю. Добродеев 

Планирование мультивисцеральных резекций при раке 

прямой и сигмовидной кишки по данным 

МРТ органов малого таза .................................................... 7 

А.А. Чернявский, Н.А. Лавров, А.В. Масленникова, 

В.В. Ершов 

Сравнительная оценка различных объемов 

лимфодиссекции в хирургии рака желудка ..................15 

А.А. Чернявский, В.В. Ершов, А.В. Стражнов, Н.А. Лавров, 

А.В. Масленникова 

Дистальная резекция поджелудочной железы 

в хирургии рака желудка ..................................................25 

И.Р. Аглуллин, М.И. Аглуллин, Ф.И. Дидакунан, 

Т.И. Аглуллин, И.А. Камалов 

Нарушение функции внутреннего сфинктера – 

одна из причин анальной инконтиненции после 

брюшно-анальной резекции прямой кишки 

с низведением .....................................................................31 

О.А. Александров, О.В. Пикин, А.Б. Рябов, С.О. Степанов 

Сравнительная характеристика методов биопсии 

опухолей средостения .......................................................38 

С.Г. Афанасьев, А.Ю. Добродеев, У.Б. Урмонов, 

О.В. Черемисина 

Эффективность неоадъювантной химиотерапии 

при комбинированном лечении больных раком 

пищевода ..............................................................................44 

А.Ф. Халирахманов, Э.А. Газиев, С.В. Зинченко, Н.И. Бариев, 

А.З. Шарафеев, И.В. Рябчиков 

Современные аспекты влияния 

химиотерапевтического лечения и лучевой терапии 

на сердечно-сосудистую систему у пациентов 

онкологического профиля ................................................51 

А.Ф. Халирахманов, Э.А. Газиев, С.В. Зинченко, А.Р. Абашев 

Чрескожные коронарные вмешательства у пациентов с 

онкологическими заболеваниями ..................................56 

Обзор литературы 

О.И. Кит, Е.М. Франциянц, Е.Н. Колесников, А.В. Снежко, 

Р.Е. Мягков 

Факторы риска и гендерные различия при раке 

пищевода ..............................................................................62 

Клинический случай 

Content 

Clinical research and experience in oncology 


А.V. Usova, I.G. Frolova, S.G. Afanasyev, А.S. Tarasova, 

I.B. Khadagaev, S.А. Fursov, Е.А. Usynin, N.G. Trukhacheva, 

Е.G. Grigoriev, А.Yu. Dobrodeev 

Planning of multivisceral resections for rectal and sigmoid 

cancers according to mri findings 

of the pelvis ............................................................................. 7 

A.A. Chernyavskiy, N.A. Lavrov, A.V. Maslennikova, V.V. Ershov 

Comparative evaluation of different volumes of lymph 

node dissection in surgery for gastric cancer ....................15 

A.A. Chernyavskiy, V.V. Ershov, A.V. Strazhnov, N.A. Lavrov, 

A.V. Maslennikova 

Distal resection of the pancreas in surgery for gastric 

cancer .....................................................................................25 

I.R. Aglullin, M.I. Aglullin, F.I. Didakunan, T.I. Aglullin, 

I.A. Kamalov 

Internal sphincter dysfunction – one of the leading causes 

of anal incontinence after abdomino-anal resection of the 

rectum with the descending ................................................31 

O.A. Alexandrov, O.V. Pikin, A.B. Ryabov, S.O. Stepanov 

Comparative analysis of mediastinal tumours biopsy 

techniques .............................................................................38 

S.G. Afanasyev, A.Yu. Dobrodeev, Y.B. Urmonov, 

O.V. Cheremisina 

Efficiency of neoadiuvant chemotherapy in combined 

treatment of patients with esophagus cancer ...................44 

A.F. Khalirakhmanov, E.A. Gaziev, S.V. Zinchenko, N.I. Bariev, 

A.Z. Sharafeev, I.V. Ryabchikov 

Modern issues of impact chemotherapy and radiotherapy 

on cardiovascular system in oncology patients ................51 

A.F. Khalirakhmanov, E.A. Gaziev, S.V. Zinchenko, A.R. Abashev 

Percutaneous coronary interventions in oncology 

patients ..................................................................................56 

Literature review 

O.I. Kit, E.M. Frantsiyants, E.N. Kolesnikov, A.V. Snezhko, 

R.E. Myagkov 

Risk factors and gender differences in esophageal 

cancer .....................................................................................62 

Clinical case 

Zhang Le, Chen Kuo, M.E. Sinelnikov 

Clinical case: multicentric breast cancer in pregnancy – 

the rarity of observation ......................................................70 

Чжан Лэ, Чэнь Ко, М.Е. Синельников 

Клинический случай: мультицентрический рак 

молочной железы на фоне беременности – редкие 

наблюдения ..........................................................................70 

6

Клинические исследования и опыт в онкологии 

© А.В. Усова, И.Г. Фролова, С.Г. Афанасьев, А.С. Тарасова, И.Б. Хадагаев, С.А. Фурсов, Е.А. Усынин, Н.Г. Трухачева, Е.Г. Григорьев, А.Ю. Добродеев, 2018 

УДК [616.351+616.349]-006.6-073.756.8 

ПЛАНИРОВАНИЕ МУЛЬТИВИСЦЕРАЛЬНЫХ РЕЗЕКЦИЙ ПРИ РАКЕ 

ПРЯМОЙ И СИГМОВИДНОЙ КИШКИ ПО ДАННЫМ МРТ ОРГАНОВ 

МАЛОГО ТАЗА 

А.В. Усова 1 , И.Г. Фролова 1 , С.Г. Афанасьев 1 , А.С. Тарасова 1 , И.Б. Хадагаев 2 , С.А. Фурсов 3 , 

Е.А. Усынин 1 , Н.Г. Трухачева 1 , Е.Г. Григорьев 1 , А.Ю. Добродеев 1 

1 

Научно-исследовательский институт онкологии, ФГБНУ «Томский национальный исследовательский 

медицинский центр Российской академии наук», г. Томск 

2 

ГБУЗ НО «Новосибирский областной клинический онкологический диспансер», г. Новосибирск 

3 

ФГБОУ ВО «Московский государственный медико-стоматологический университет им. А.И. Евдокимова 

МЗ РФ», г. Москва 

PLANNING OF MULTIVISCERAL RESECTIONS FOR RECTAL AND 

SIGMOID CANCERS ACCORDING TO MRI FINDINGS OF THE PELVIS 

А.V. Usova 1 , I.G. Frolova 1 , S.G. Afanasyev 1 , А.S. Tarasova 1 , I.B. Khadagaev 2 , S.А. Fursov 3 , 

Е.А. Usynin 1 , N.G. Trukhacheva 1 , Е.G. Grigoriev 1 , А.Yu. Dobrodeev 1 

1 

Cancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center of the Russian Academy of Sciences, Tomsk 

2 

Novosibirsk Regional Clinical Cancer Center, Novosibirsk 

3 

A.I. Evdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry, Moscow 

Афанасьев Сергей Геннадьевич — доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделением абдоминальной онкологии 

Научно-исследовательского института онкологии, ФГБНУ «Томский национальный исследовательский медицинский 

центр Российской академии наук» 

634009, г. Томск, пер. Кооперативный, д. 5, тел. (3822) 41-80-89, e-mail: Afanasievsg@oncology.tomsk.ru, SPIN-код: 9206-3037, 

ORCID ID: 0000-0002-4701-0375 

Afanasyev S.G. — D. Sc. (Medicine), Professor, Head of the Department of Abdominal Oncology of Cancer Research Institute, 

Tomsk National Research Medical Center of the Russian Academy of Sciences 

5 Kooperativny Lane, Tomsk, Russian Federation, 634009, tel. (3822) 41-80-89, e-mail: Afanasievsg@oncology.tomsk.ru, SPIN-код: 

9206-3037, ORCID ID: 0000-0002-4701-0375 

Реферат 

Введение. Опухоли, поражающие дистальные отделы пищеварительного тракта, характеризуются частым поражением 

смежных органов. Для планирования обширных хирургических вмешательств крайне важным является детальная оценка 

местной распространенности процесса. 

Целью исследования явилась оценка возможностей МРТ с применением диффузионных изображений и динамического 

контрастирования в планировании мультивисцеральных резекций при местнораспространенном раке прямой и сигмовидной 

кишки. 

Материал и методы. В исследование были включены результаты предоперационного обследования и хирургического лечения 

27 пациентов с аденокарциномой прямой и сигмовидной кишки с инвазией в органы малого таза. МРТ-исследование 

проводилось на 1.5Тл МР-томографе MAGNETOM ESSENZA, Siemens с использованием поверхностной фазированной катушки 

Body Matrix. 

Результаты. По данным предоперационного обследования опухолевая инфильтрация одного смежного органа диагностирована 

в 12 (44,4%), поражения двух и более органов — в 15 (55,6%) наблюдениях, чаще всего был поражен мочевой пузырь 

— в 16 (59,3%), тело или шейка матки — в 10 (37,0%) случаях. Объемы выполненных операций: в 2 (7,4%) случаях — полная 

эвисцерация малого таза, в 25 (92,3%) — комбинированная резекция прямой кишки с резекцией смежных органов, чаще 

всего выполнялась резекция мочевых путей — у 20 (74,1%) больных. При морфологическом исследовании операционного 


7





материала истинная опухолевая инвазия смежных органов подтвердилась в 23 (85,2%) случаев, поражение за счет паратуморальной 

воспалительной инфильтрации было диагностировано у 4 (14,8%) больных. 

Заключение. Магнитно-резонансная томография с анализом «стандартных» МР-сканов, оценкой динамической и диффузионной 

МРТ является эффективным в диагностике местного распространения опухолей прямой и сигмовидной кишки и 

является основанием для планирования мультивисцеральных резекций органов малого таза. 

Ключевые слова: рак прямой кишки, рак сигмовидной кишки, мультивисцеральные резекции, дооперационная диагностика, 

магнитно-резонансная томография. 

Abstract 

Background. Tumors affecting the distal parts of the digestive tract are characterized by frequent damages to adjacent organs. For 

planning extensive surgical treatment, a detailed assessment of the local extent of the tumor is extremely important. 

The purpose of the study was to evaluate the role of diffusion-weighted and dynamic contrast enhanced MRI in planning 

multivisceral resections in patients with locally advanced rectal and sigmoid cancers. 

Material and methods. The study included the results of preoperative examination and surgical treatment of 27 patients with 

rectal and sigmoid adenocarcinoma invaded into organs of the pelvis. All patients were examined using 1.5-Tessla equipment 

(MAGNETOM ESSENZA, Siemens) with the Body Matrix surface phased coil. 

Results. Preoperative examination showed tumor invasion into one adjacent organ in 12 (44.4%) patients and into two and more 

organs in 15 (55.6%) patients. Tumor invasion into the bladder was the most common (59.3%) followed by invasion into the uterine 

edometrium or cervix (37.0%). Total evisceration of the pelvis was performed in 2 (7.4%) cases and combined resection of the 

rectum and resection of the adjacent organs was performed in 25 (92.3%) cases. Urinary tract resection was performed most often 

(20 patients, 74.1%). Histological examination confirmed tumor invasion into adjacent organs in 23 (85.2%) patients. Paratumoral 

inflammatory infiltrate was diagnosed in 4 (14.8%) patients. Conclusion. Magnetic resonance imaging with the analysis of 

«standard» MRI-scans and the assessment of dynamic and diffuse MRI findings is a useful tool for the detection of the local extent 

of rectal and sigmoid cancers as well as for planning multivisceral resections of organs of the pelvis. 

Key words: rectal cancer, sigmoid cancer, multivisceral resections, preoperative diagnosis, magnetic resonance imaging. 

Введение 

Заболеваемость колоректальным раком (КРР) 

неуклонно растет во всех экономически развитых 

странах. По данным IARC, 2012 г., в мире колоректальный 

рак явился второй по частоте встречаемости 

локализацией опухолей у женщин (9,2%) 

и третьей у мужчин (10%). В России рак прямой 

кишки в общей структуре злокачественных новообразований 

занимает 7-е место, причем за последние 

10 лет прирост заболеваемости составил 

17,8% [1, 2]. В настоящее время, по данным 

литературы, в 10-31% случаев при раке прямой 

кишки наблюдается инвазия в смежные органы, 

при этом примерно в половине случаев в процесс 

вовлекаются органы мочевыводящей системы, в 

первую очередь, мочевой пузырь [3-5]. Данные 

показатели далеки от истинного положения дел, 

так как в 30-40% случаев первичная опухоль признается 

нерезектабельной, местнораспространенный 

характер КРР указывается без детализации 

вовлеченных в процесс соседних органов. 

Местная распространенность процесса является 

не только одним из наиболее важных факторов 

прогноза при раке прямой кишки [6, 7], но и 

ведущим критерием выбора лечебной тактики. 

В случае местнораспространенных опухолей (Т4) 

проведение НАХЛТ, как правило, не показано на 

фоне высокого риска осложнений, в связи с чем 

хирургический метод лечения является ведущим. 

Для адекватного планирования обширных хирургических 

вмешательств и решения вопроса операбельности 

крайне важным является детальная 

оценка местной распространенности процесса. 

Эндоректальное УЗИ является широко используемым 

методом визуализации опухолей прямой 

кишки, позволяющим с высокой точностью дифференцировать 

слои стенки, что дает возможность 

определения степени опухолевой инвазии 

и на сегодняшний день является самой точной методикой 

для дифференциации T1 и Т2 стадии опухолевого 

процесса [8, 9]. Однако ограниченное 

поле обзора, а так же невозможность использования 

при стенозирующих и высоко расположенных 

опухолях, значительно снижает значимость метода 

при планировании обширных хирургических 

вмешательств. 

МРТ в последнее время заняла лидирующие 

позиции в диагностике опухолевой патологии 

органов малого таза в целом и при раке прямой 

кишки за счет сочетания преимуществ высокого 

пространственного и контрастного разрешения 

с отсутствием лучевой нагрузки и возможностью 

полипозиционного сканирования [10-12]. Использование 

функциональных МРТ последователь- 

8 

Клинические исследования и опыт в онкологии

ONCOLOGY 

BULLETIN 


ностей, таких как диффузионная и динамическая 

МРТ дает возможность оценивать не только анатомические, 

но и физиологические параметры 

тканей, повышая диагностическую эффективность 

метода за счет более четкой дифференцировки 

опухоли от неизмененной стенки кишки и окружающих 

структур [13-15]. На сегодняшний день 

четкие методические рекомендации по планированию 

МР-исследования при опухолях прямой 

и сигмовидной кишки отсутствуют. По данным 

анализа литературы, возможности МРТ в оценке 

местнораспространенных опухолей дистальных 

отделов толстой кишки вариабельны и зачастую 

зависят от набора использованных импульсных 

последовательностей, а также методики проведения 

исследования. 

Целью исследования явилась оценка возможностей 

МРТ с применением диффузионных изображений 

и динамического контрастирования 

в планировании мультивисцеральных резекций 

при местнораспространенном раке прямой и сигмовидной 

кишки. 

Материал и методы 

Проанализированы данные МРТ 27 пациентов 

с обширным местным распространением опухолей 

прямой и сигмовидной кишки, которым впоследствии 

были выполнены мультивисцеральные 

резекции. Возраст больных варьировал в пределах 

от 47 до 69 лет (средний возраст — 52 года). 

В анализируемой группе преобладали женщины 

— 18 (66,7%) пациенток, мужчин — 9 (33,3%) человек. 

Во всех случаях была получена морфологическая 

верификация процесса — аденокарцинома 

диагностирована у 23 (85,2%) пациентов, в 

4 (14,8%) случаях имела место муцинозная аденокарцинома. 

Чаще наблюдалось поражение 

прямой кишки — в 22 (81,5%) случаях, из них 

рак верхне-ампулярного отдела диагностирован 

в 12 (44,4%), средне-ампулярного отдела — в 10 

(37,0%) наблюдениях; рак сигмовидной кишки и 

ректо-сигмоидного перехода диагностирован у 5 

(18,5%) больных. Всем пациентам перед лечением 

проводился стандартный комплекс обследования: 

общеклинические анализы, УЗИ органов 

брюшной полости, видеоколоноскопия с забором 

биопсийного материала для морфологического 

исследования, СКТ органов грудной полости с 

внутривенным контрастированием, МРТ органов 

малого таза. 

Планирование объема оперативного вмешательства 

осуществлялось по данным расширенного 

протокола МРТ исследования с оценкой местной 

распространенности процесса, включающей 

определение локализации и размеров опухоли, 

отношения к прилежащим органам и тканям, выявление 

степени опухолевой инвазии смежных 

органов с определением их резектабельности, 

определение отношения опухоли к магистральным 

сосудам и стенкам таза, а также указанием 

критического прилежания не вовлеченных в опухолевый 

процесс структур и наличия перифокального 

воспалительного процесса. 

МРТ-исследование проводилось на 1.5Тл МРтомографе 

MAGNETOM ESSENZA, Siemens с использованием 

поверхностной фазированной 

катушки Body Matrix. Исследование включало 

Т2-ВИ в аксиальной, сагиттальной, коронарной 

и косо-аксиальной проекциях с толщиной среза 

2,5-4 мм; Т1-ВИ в аксиальной, сагиттальной и коронарной 

проекциях с толщиной среза 3-3,5 мм; 

Т2-STIR изображения в аксиальной проекции с 

толщиной среза 3 мм; диффузионную МРТ с высоким 

фактором взвешивания, толщина среза 

3 мм (В-50, 800); динамическую контрастированную 

МРТ. Для более детальной визуализации 

опухолевой инвазии в прилежащие органы исследование 

дополнялось косыми проекциями, 

перпендикулярными длиннику кишки в зоне 

предполагаемой опухолевой инфильтрации. 

С целью минимизации артефактов от перистальтики 

тонкой кишки пациенты принимали Бускопан 

за 1-2 часа до начала исследования. В случае 

сомнительного результата в отношении заинтересованности 

наполненного мочевого пузыря 

дополнительно выполнялось сканирование после 

его опорожнения. 

Статистическая обработка данных проводилась 

с помощью компьютерной программы Statistica 

10.0 (StatSoft). 

Результаты и обсуждение 

Аденокарциномы прямой и сигмовидной кишки 

представляют собой солидные образования, 

характеризующиеся изо-гипоинтенсивным МРсигналом 

на Т2-, Т1-ВИ и патологическим ограничением 

диффузии, при местнораспространенных 

процессах могут достигать больших размеров с 

появлением гетерогенности сигнала за счет наличия 

зон распада и воспаления с неоднородным 

повышением интенсивности Т2-сигнала как 

в самой опухоли, так и по периферии. Наружный 

контур опухоли, как правило, нечеткий за счет инфильтративного 

характера роста. Распределение 

парамагнетика при больших размерах образова- 


9





Рис. 1. МРТ органов малого таза, Т2-взвешенные 

изображения. Аденокарцинома прямой кишки 

с прорастанием во влагалище (указано 

стрелкой) 

Fig. 1. MRI of organs of small pelvis, T2-weighted 

image. Adenocarcinoma of the rectum with 

germination in the vagina (arrow) 

Рис. 2. МРТ органов малого таза, Т2-взвешенные 

изображения. Муцинозная аденокарцинома сигмовидной 

кишки с прорастанием в мочевой пузырь 

(указано стрелкой) 

Fig. 2. MRI of organs of small pelvis, T2-weighted 

image. Mucinous adenocarcinoma of the sigmoid 

colon with germination into the bladder (indicated 

by the arrow) 

Рис. 3. МРТ органов малого таза, Т2-, Т1-взвешенные изображения. Аденокарцинома прямой 

кишки с прорастанием в шейку матки (указано стрелкой) 

Fig. 3. MRI of pelvic organs, T2 -, T1-weighted images. Adenocarcinoma of the rectum with 

germination in the cervix (indicated by the arrow) 

Рис. 4. МРТ органов малого таза, Т2-, Т2-Fsat изображения. Аденокарцинома сигмовидной 

кишки, полное прорастание стенки мочевого пузыря (указано стрелкой) 

Fig. 4. Small pelvic MRI, T2 -, T2-Fsat images. Adenocarcinoma of the sigmoid colon, complete 

germination of the bladder wall (indicated by the arrow) 

10 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


ний в большинстве случаев неоднородное за счет 

зон распада (рис. 1). 

Муцинозные аденокарциномы характеризуются 

высокой интенсивностью сигнала на Т2-ВИ, 

зачастую имеют крупнобугристые контуры с наличием 

гипоинтенсивной псевдокапсулы за счет 

присутствия выраженной десмопластической реакции 

по периферии, на диффузионных изображениях 

и на картах АДС характеризуются высокой 

интенсивностью сигнала. Накопление парамагнетика 

в муцинозных опухолях более низкое по интенсивности, 

чем при аденокарциномах (рис. 2). 

Основными диагностическими признаками опухолевой 

инвазии неполого органа явилось его 

смещение и/или деформация с отсутствием прослойки 

естественных клетчаточных пространств, 

потеря четкости наружного контура, наличие дополнительной 

ткани в структуре органа с сохранением 

сигнальных характеристик опухоли во всех 

импульсных последовательностях (рис. 3). 

Инфильтрация мочевого пузыря во всех случаях 

сопровождалась его смещением и деформацией 

в прилежащих к опухоли отделах, при опорожненном 

пузыре отмечалась деформация и подтянутость 

стенки пузыря в зоне инфильтрации, 

отсутствием четкости контура стенки и прослойки 

жировой клетчатки. При полном прорастании 

стенки пузыря отмечалось ее неравномерное 

утолщение, визуализировался внутрипузырный 

опухолевый компонент и реактивный отек 

слизистой оболочки (рис. 4). В случае наличия 

прямокишечно-пузырного свища определялся Т2- 

гиперинтенсивный ход с неровными контурами, 

плотными гипоинтенсивными стенками во всех 

импульсных последовательностях, наиболее эффективно 

визуализировался на фоне контрастного 

усиления, в просвете мочевого пузыря определялись 

пузырьки газа. 

Для опухолевой инвазии мочеточников характерно 

их смещение с потерей четкости контура 

и отсутствием жировой клетчатки по периферии, 

при тотальной инвазии отмечается отсутствие 

нормального анатомического расположения мочеточника 

с наличием супрастенотического его 

расширения выше уровня опухолевого блока и 

формирование гидронефроза на стороне поражения. 

При краевой опухолевой инвазии сосудов, как 

правило, имело место локальное сужение просвета 

и/или деформация контура с потерей четкости 

границ с опухолью. При прорастании стенки отмечалось 

ее локальное неравномерное утолщение, 

иногда можно было отметить наличие внутрипросветного 

опухолевого компонента (рис. 5). 

Все указанные признаки наиболее четко определялись 

на Т2-ВИ тонкими срезами, наиболее 

информативна оценка в плоскости, перепендикулярной 

оси органа в зоне предполагаемой инвазии 

опухолью. Однако присутствие десмопластической 

реакции по периферии опухоли, представляющей 

собой реактивный фиброз, как правило 

более массивной при местнораспространенных 

процессах, значительно затрудняет стадирование, 

особенно на фоне перифокального воспаления, 

что как правило приводит к гипердиагностике по 

данным Т1- и Т2-ВИ. 

Анализ диффузионных сканов включал оценку 

нативных изображений с высоким фактором 

взвешивания. На диффузионных томограммах с 

фактором взвешивания 800 опухоли характеризовались 

высокой интенсивностью МР-сигнала, что 

соответствовало низкому сигналу на картах АДС. 

Рис. 5. МРТ органов малого таза, Т2-, Т1-взвешенные и Т1-взвешенные постконтрастные 

изображения. Аденокарцинома сигмовидной кишки, краевая инфильтрация наружной подвздошной 

вены (указано стрелкой) 

Fig. 5. MRI of pelvic organs, T2 -, T1-weighted and T1-weighted post-contrast images. Sigmoid 

adenocarcinoma, marginal infiltration of the external iliac vein (indicated by the arrow) 


11





Рис. 6. МРТ органов малого таза, Т2-взвешенное изображение, ADC карта В800, динамическая 

МРТ. Аденокарцинома прямой кишки, инфильтрация стенки влагалища (указано стрелкой) 

Fig. 6. MRI of pelvic organs, T2-weighted image, ADC card B800, dynamic MRI. Adenocarcinoma 

of the rectum, infiltration of the vaginal wall (arrow) 

Таблица 1. Результаты предоперационного обследования больных раком прямой кишки с применением 

МРТ 

Table 1. Results of preoperative examination of patients with rectal cancer using MRI 

Распространенность на смежные органы 

Число больных (n=27) 

Мочевой пузырь 16 (59,3%) 

Тело и шейка матки 10 (37,0%) 

Мочеточники 5 (18,5%) 

Предстательная железа и/или семенные пузырьки 4 (14,8%) 

Задняя стенка влагалища (в т.ч. ректо-влагалищный свищ) 4/1 (14,8/3,7%) 

Тонкая кишка 5 (18,5%) 

Подвздошные сосуды 2 (7,4%) 

Поражение 1 смежного органа 12 (44,4%) 

Поражение 2 и более смежных органов 15 (55,6%) 

Однако, учитывая низкое пространственное разрешение 

изображений, четко оценить степень 

вовлечения прилежащих к опухоли структур удавалось 

не всегда. 

Динамическая МРТ проводилась с внутривенным 

болюсным введением парамагнетика в дозе 

2 мл/10 кг массы тела при помощи автоматического 

инжектора и получением постконтрастных 

изображений. Опухоли прямой и сигмовидной 

кишки интенсивно и неоднородно накапливали 

парамагнетик, при местнораспространенных процессах 

гетерогенность контрастного усиления нарастала 

за счет наличия зон распада. Наиболее 

информативной оказалась оценка динамической 

МРТ на пике контрастного усиления солидного 

компонента опухоли, что позволило более четко 

визуализировать истинные границы опухоли и 

дифференцировать реактивные изменения от истинной 

опухолевой инфильтрации (рис. 6). 

По данным предоперационного МРТ малого 

таза у больных раком прямой кишки, независимо 

от пола, чаще всего выявлялась опухолевая инвазия 

органов мочевыводящей системы (табл. 1), 

мочевой пузырь был поражен в 16 (59,3%) случаях, 

опухолевая обструкция мочеточников диагностирована 

в 5 (18,5%) наблюдениях. У женщин 

чаще всего отмечалась инфильтрация тела или 

шейки матки — в 10 (37,0%). У 2 (7,4%) больных по 

данным МРТ, помимо поражения органов малого 

таза, определялось распространение процесса 

12 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


на подвздошные сосуды, в одном случае справа, 

в другом — слева. Прилежащие к опухоли петли 

тонкой кишки были поражены в 5 (18,5%) случаях, 

чаще всего при раке сигмовидной кишки — в 3 из 

5 выявленных наблюдений. По данным комплексного 

предоперационного обследования, опухолевая 

инфильтрация одного смежного органа 

диагностирована в 12 (44,4%) случаях, поражения 

двух и более органов — в 15 (55,6%) наблюдениях 

(табл. 1). 

На основании полученных диагностических 

данных были запланированы мультивисцеральные 

резекции органов малого таза. При ревизии 

во всех случаях макроскопически подтвердилась 

опухолевая или паратуморальная воспалительная 

инфильтрация, кроме поражения левых подвздошных 

сосудов. Объемы выполненных операций: 

в 2 (7,4%) случаях — полная эвисцерация малого 

таза, в 25 (92,3%) — комбинированная резекция 

прямой кишки с резекцией смежных органов. 

Чаще всего выполнялась резекция мочевых путей 

— у 20 (74,1%) больных, из них у 13 (40,6%) — первичная 

(чаще всего гетеротопическая) пластика 

мочевого пузыря и/или мочеточников. Послеоперационные 

хирургические осложнения развились 

у 9 (33,3%) пациентов, что потребовало повторных 

операций в 7 (25,9%) наблюдениях. В раннем послеоперационном 

периоде умер 1 (3,7%) больной, 

после мультивисцеральной резекции органов малого 

таза с резекцией правых подвздошных сосудов, 

причина летального исхода — тромбоз зоны 

артериального анастомоза с последующей острой 

почечной недостаточностью. 

При плановой гистологической проводке операционного 

материала истинная опухолевая инвазия 

смежных органов подтвердилась в 23 (85,2%) 

случаях, поражение смежных органов за счет паратуморальной 

воспалительной инфильтрации 

было диагностировано у 4 (14,8%) больных, в 3 

(11,1%) наблюдениях — дна тела матки, в 1 (3,7%) 

— задней стенки мочевого пузыря. При ретроспективном 

анализе результатов предоперационной 

МРТ установлено, что гипердиагностика была 

обусловлена выраженным перифокальным воспалительным 

процессом, затруднившим оценку 

диффузионных и динамических сканов. 

Заключение 

Таким образом, предложенный алгоритм МРТ 

исследования с совместным анализом «стандартных» 

МР-последовательностей тонкими срезами, 

оценкой динамической и диффузионной МРТ в 

условиях полипозиционного сканирования является 

эффективным в оценке местнораспространенных 

опухолей прямой кишки и позволяет с 

высокой эффективностью оценивать сложные 

анатомические взаимоотношения и инвазию органов 

при обширном опухолевом процессе. В клинической 

практике применение диффузионной и 

динамической МРТ проводится далеко не всегда, 

в то время как планирование мультивисцеральных 

резекций требует отдельного методического 

подхода, включающего не только применение высокотехнологичных 

МРТ последовательностей, но 

и индивидуальный подход к планированию каждого 

исследования. Анализ динамической МРТ на 

высоте контрастного усиления опухоли позволяет 

за счет естественной разности динамики накопления 

препарата в органах дополнительно оценить 

степень опухолевой инвазии, повышая информативность 

метода, что особенно важно при планировании 

мультивисцеральных резекций. 

Литература 

1. Bray F., Ferlay J., Soerjomataram I., et al. Global cancer 

statistics 2018: GLOBOCAN estimates of incidence and 

mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries // 

CA Cancer J. Clin. — 2018. — Vol. 68 (6). — P. 394-424. 

— doi: 10.3322/caac.21492. 

2. Каприн А.Д., Старинский В.В., Петрова Г.В. Состояние 

онкологической помощи населению России 

в 2016 году. — М., 2016. — 236 с. 

3. Аглуллин И.Р., Дидакунан Ф.И., Зиганшин М.И., и др. 

Технические аспекты эвисцераций органов малого 

таза // Поволжский онкологический вестник. — 

2015. — №4. — С. 63-69. 

4. Калинин Е.В., Антипова С.В., Калинин А.Е. Возможности 

хирургического лечения больных 

местно-распространенным раком прямой кишки 

с вовлечением задней стенки мочевого пузыря // 

Онкологическая колопроктология. — 2012. — №1. — 

С. 18-24. 

5. Derici H., Unalp H.R., Kamer E., et al. Multivisceral 

resections for locally advanced rectal cancer // 

Colorectal Dis. — 2008. — Vol. 10 (5). — P. 453-9. 

6. Uen Y.H., Lin S.R., Wu D.C., et al. Prognostic significance 

of multiple molecular markers for patients with stage 

II colorectal cancer undergoing curative resection // 

Ann. Surg. — 2007. — Vol. 246 (6). — P. 1040-1046. 

7. Pacelli F., Tortorelli A.P., Rosa F., et al. Locally recurrent 

rectal cancer: prognostic factors and long-term 

outcomes of multimodal therapy // Ann. Surg. Oncol. — 

2010. — Vol. 17 (1). — P. 152-62. — doi: 10.1245/ 

s10434-009-0737-5. 


13




8. Allaix M.E., Arezzo A., Morino M. Transanal endoscopic 

microsurgery for rectal cancer: T1 and beyond? 

An evidence-based review // Surg Endosc. — 2016. — 

Vol. 30 (11). — P. 4841-4852. 

9. Waage J.E., Leh S., Røsler C., et al. Endorectal 

ultrasonography, strain elastography and 

MRI differentiation of rectal adenomas and 

adenocarcinomas // Colorectal Dis. — 2015. — Vol. 17 

(2). — P. 124-31. — doi: 10.1111/codi.12845. 

10. Akasu T., Iinuma G., Takawa M., et al. Accuracy of 

high-resolution magnetic resonance imaging in 

preoperative staging of rectal cancer // Ann. Surg. 

Oncol. — 2009. — Vol. 16. — Р. 2787-2794. 

11. Рубцова Н.А., Пузаков К.Б. Роль МРТ в диагностике, 

планировании и оценке эффективности лечения 

рака прямой кишки // Российский онкологический 

журнал. — 2012. — №3. — С. 42-50. 


12. Усова А.В., Фролова И.Г., Афанасьев С.Г., Тарасова А.С. 

Возможности МРТ в диагностике и оценке эффективности 

лечения рака прямой кишки // Сибирский 

онкологический журнал. — 2012. — №5. — 

С. 74-80. 

13. Hosonuma T., Tozaki M., Ichiba N., et al. Clinical 

usefulness of diffusion-weighted imaging using low 

and high b-values to detect rectal cancer // Magn. 

Reson. Med. Sci. — 2006. — Vol. 5 (4). — P. 173-177. 

14. Yao W.W., Zhang H., Ding B., et al. Rectal cancer: 

3D dynamic contrast-enhanced MRI; correlation 

with microvascular density and clinicopathological 

features // Radiol Med. — 2011. — Vol. 116 (3). — 

P. 366-374. — doi: 10.1007/s11547-011-0628-2. 

15. Hötker A.M., Garcia-Aguilar J., Gollub M.J. 

Multiparametric MRI of rectal cancer in the assessment 

of response to therapy: a systematic review // 

Dis. Colon Rectum. — 2014. — Vol. 57 (6). — P. 790-9. — 

doi: 10.1097/DCR.0000000000000127. 

14 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


© А.А. Чернявский, Н.А. Лавров, А.В. Масленникова, В.В. Ершов, 2018 

УДК 616.33-006.66-089-039.76 

СРАВНИТЕЛЬНАЯ ОЦЕНКА РАЗЛИЧНЫХ ОБЪЕМОВ 

ЛИМФОДИССЕКЦИИ В ХИРУРГИИ РАКА ЖЕЛУДКА 

А.А. Чернявский 1 , Н.А. Лавров 1 , А.В. Масленникова 1 , В.В. Ершов 2 

1 

ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» МЗ РФ, г. Нижний Новгород 

2 

ГБУЗ НО «Нижегородский областной клинический онкологический диспансер», г. Нижний Новгород 

COMPARATIVE EVALUATION OF DIFFERENT VOLUMES OF LYMPH 

NODE DISSECTION IN SURGERY FOR GASTRIC CANCER 

A.A. Chernyavskiy 1 , N.A. Lavrov 1 , A.V. Maslennikova 1 , V.V. Ershov 2 

1 

Volga Region Research Medical University, Nizhny Novgorod 

2 

Nizhny Novgorod Regional Clinical Oncology Center, Nizhny Novgorod 

Чернявский Александр Александрович — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии, лучевой терапии 

и лучевой диагностики ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» МЗ РФ 

603081, г. Нижний Новгород, Анкудиновское шоссе, д. 1, тел.: (831) 465-34-54, +7-910-385-79-85, e-mail: achernia@mail.ru 

Chernyavsky A.A. — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, radiation therapy and radiology of Volga 

Region Research Medical University 

1 Ankudinovskoe highway, Nizhny Novgorod, Russian Federation, 603081, tel.: (831) 465-34-54, +7-910-385-79-85, 

e-mail: achernia@mail.ru 

Реферат. Обобщен опыт 1528 резекционных вмешательств при раке желудка (РЖ), дополненных лимфодиссекцией (ЛД) в 

объемах: D1 (n=751), D2 (n=241), D2.5 (n=359), D3 (n=177). Нетрадиционный символ D2.5 отражает объем ЛД D2, дополненный 

круговой ЛД гепатодуоденальной связки и верхних ретропанкреатических ЛУ, а также оментобурсэктомией с включением 

в препарат клетчатки с ЛУ ножек и хиатуса диафрагмы. Представлен анализ непосредственных и отдаленных результатов. 

Установлено, что преимущество ЛД D3 над D2.5 в точности стадирования РЖ минимально. ЛД D3 сопровождается 

наибольшей частотой п/о осложнений, в особенности гнойных и панкреатогенных. ЛД в объеме D2.5 по сравнению с D2 

достоверно повышает 5-летнюю выживаемость больных (64.0±4.1% vs 51.2±4.9%, p





Несмотря на активную разработку в ведущих 

клиниках мира, проблема лечения рака желудка 

(РЖ) не теряет актуальности [3, 5, 17, 23, 27]. Как 

известно, лучшие результаты лечения РЖ — свыше 

70% 5-летней выживаемости — достигнуты в 

Японии, где на протяжении нескольких десятилетий 

обязательным компонентом радикальной 

операции является расширенная лимфодиссекция 

(РЛД), предусматривающая наряду с удалением 

перигастральных лимфатических узлов (ЛУ) 

удаление забрюшинной клетчатки, содержащей 

экстрагастральные (париетальные) ЛУ. 

Объемы ЛД по количеству удаляемых групп ЛУ 

классифицируются как D1, D2, D3 [15]. Многоцентровые 

рандомизированные исследования, 

предпринятые в западноевропейских странах, 

не показали заметного улучшения выживаемости 

больных РЖ после операций с ЛД D2 по 

сравнению с традиционными D1 [10-12, 20, 23]. 

В то же время, законченное в 2008 году в Японии 

рандомизированное исследование JCOG9501 

по сравнительной оценке D2 и D3 ЛД не выявило 

и преимуществ последней [19, 21]. Сравнение 

D2 с D1 операциями японские хирурги сочли 

некорректным по этическим соображениям. 

Сравнительная оценка ЛД различных объемов, 

проведенная в рамках одного учреждения, на 

наш взгляд, может представлять определенный 

интерес. 

Материал и методы исследований 

В основу работы положен анализ 1528 радикальных 

операций у больных с морфологически 

верифицированной аденокарциномой желудка, 

выполненных за последние 25 лет на базе Нижегородского 

городского онкологического диспансера 

(табл. 1). 

Клинический материал включает 756 гастрэктомий 

(ГЭ), 744 дистальные субтотальные резекции 

желудка (ДСРЖ), 28 проксимальных субтотальных 

резекций (ПСРЖ). У всех этих пациентов изучены 

особенности регионарного метастазирования РЖ, 

частота и специфика послеоперационных (п/о) 

осложнений, летальность. Анализ отдаленных 

результатов (погодовая выживаемость) проведен 

методом Kaplan — Meier, для сравнительной 

оценки результатов использованы стандартные 

современные методы математической статистики 


на сертифицированном компьютерном оборудовании. 

Соотношение мужчины/женщины составило 

1.3/1. Возраст больных колебался от 21 до 83 лет 

и в среднем составил 55.6±3.2 года. 

У 527 пациентов опухоль локализовалась в дистальной 

трети желудка, у 442 — в теле, у 172 — в 

проксимальной трети. Дистальное субтотальное 

поражение отмечено у 161, проксимальное субтотальное 

— у 96, тотальное — у 130. 

Выполняли 4 объема ЛД — D1, D2, D2.5 и D3. ЛД 

D1 — это операция с удалением перигастральных 

ЛУ (№1-6) и узлов по ходу левых желудочных сосудов 

(№7). При ЛД D2 удаляли ЛУ групп №1-11 

(JRSGC, 1981). ЛД D2.5 (возможно обозначение 

D2+) включала объем D2, дополненный круговой 

обработкой гепатодуоденальной связки (ГДС) и 

удалением верхних ретропанкреатических ЛУ 

(т.е. D2+№8p+№12abp+№13 согласно JGCA, 1998); 

в процессе оментобурсэктомии у большинства 

больных в препарат включали ЛУ №14v, 15, 17- 

20. При ЛД D3 объем D2.5 дополняли удалением 

парааортальных ЛУ (№16). Уточним, что первые 

операции с ЛД D2 в нашей клинике начали выполняться 

с 1987 года, а с 1992 г. РЛД была стандартизирована; 

большинство операций с ЛД D3 выполнено 

за период с 1996 по 2007 гг. 

Группы пациентов с анализируемыми вариантами 

ЛД не имели существенных различий по полу, 

возрасту, основным характеристикам опухолевого 

процесса (глубина инвазии, степень морфологической 

дифференцировки, локализация опухоли 

в желудке и объем его поражения). 

У больных с ЛД D1 25% операций были комбинированными. 

Они выполнялись при прямой инвазии 

опухоли в соседние органы. У пациентов, 

подвергшихся ЛД D>2, практически все операции 

сопровождались принципиальной холецистэктомией 

(ХЭ) (не произведена только у 27 больных в 

начальный период работы). Обязательным компонентом 

ГЭ с РЛД была спленэктомия (СЭ). При 

местнораспространенном раке с поражением 

проксимального отдела желудка с целью повышения 

радикализма ЛД панкреатолиенального коллектора 

в качестве компонента модифицированной 

левой верхней эвисцерации (т.е. без резекции 

толстой кишки) производили «профилактическую» 

левостороннюю гемипанкреатэктомию 

(n=59). В связи с опухолевой инвазией резекции 

16 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Таблица 1. Общая характеристика выполненных операций 

Table 1. General characteristics of the operations performed 

ГЭ ДСРЖ ПСРЖ Всего 

D1 280 446 25 751 

D2 139 99 3 241 

D2.5 235 124 - 359 

D3 102 75 - 177 

Всего 756 744 28 1528 

Примечание: ГЭ — гастрэктомия; ДСРЖ — дистальная субтотальная резекция желудка; ПСРЖ — 

проксимальная субтотальная резекция желудка 

Note: GE — gastrectomy; DSG — distal subtotal gastrectomy; PSG — proximal subtotal gastrectomy 

Таблица 2. Сравнительная оценка интраоперационной кровопотери и продолжительности выполненных 

операций в зависимости от объема лимфодиссекции 

Table 2. Comparative evaluation of intraoperative blood loss and duration of operations depending on the 

volume of lymph node dissection 

Тип операции 

Длительность 

операции в минутах 

ДСРЖ 

D1 D2 D2.5 D3 D1 D2 D2.5 D3 

133±6 178±8 268±8 279±9 178±9 204±7 287±8 316±7 

ГЭ 

Интраоперационная 

кровопотеря, мл 

410±44 528±57 708±78 1068±103 591±47 612±69 804±91 1212±12 

Примечание: ГЭ — гастрэктомия; ДСРЖ — дистальная субтотальная резекция желудка 

Note: GE — gastrectomy; DSG — distal subtotal gastrectomy 

поджелудочной железы разных объемов выполнены 

еще у 44 больных. Следует отметить, что в 

настоящее время «профилактические» резекции 

поджелудочной железы и СЭ выполняются только 

по строгим показаниям. 

Результаты и обсуждение 

Метастатическое поражение регионарных ЛУ 

обнаружено у 47.7% пациентов: после выполнения 

ЛД D2 и более — у 53.7%, после D1 — у 42.2% 

(p





Таблица 3. Осложнения после дистальной субтотальной резекции желудка в зависимости от варианта 

лимфодиссекции, %% 

Table 3. Complications after distal subtotal gastric resection depending on the variant of lymph node dissection, 

%% 

Характер осложнения 

D1 

n=446 

Объем лимфодиссекции 

D2 

n=99 

D2.5 

n=124 

D3 

n=75 

D2-2.5-3 

Несостоятельность швов анастомозов 0.3 1.7 3.6 3.3 2.8 

Несостоятельность швов культи 

12-перстной кишки 

n=298 

0.3 − − 3.3 1.3 

Очаговый некроз культи желудка 0.3 − 1.8 − 0.6 

Очаговый некроз толстой кишки − − − 1.6 0.6 

Панкреатит 6.7 11.9 7.1 14.8 11.4 

Панкреонекроз 0.6 1.7 − 1.6 1.3 

Подпеченочный абсцесс 0.3 1.7 − 1.6 1.3 

Поддиафрагмальный абсцесс − 1.7 − − 0.6 

Межкишечный абсцесс 0.3 − − − − 

Спаечная кишечная непроходимость 0.6 − 1.8 1.6 1.3 

Внутрибрюшное кровотечение 0.6 − 1.8 − 0.6 

Кровотечение из культи желудка 0.9 − 1.8 − 0.6 

Нагноение п/о раны 0.6 − 3.6 − 1.3 

Венозные тромбозы и тромбофлебиты 2.0 3.4 1.8 − 1.3 

Эвентрация 0.3 1.7 1.8 − 1.3 

Желчный перитонит 0.3 − − − − 

О. серд.-сосуд. недостаточность 2.9 − 3.6 1.6 1.7 

О. инфаркт миокарда 0.6 − − − − 

ТЭЛА 1.5 1.7 − − 0.6 

О. почечная недостаточность 1.2 1.7 3.6 3.3 2.8 

ОНМК 1.2 − 1.8 − 0.6 

Пневмония 4.0 8.5 10.7 1.6 6.8 

Длительная лимфорея − 1.7 3.6 8.2 4.5 

Прочие 4.0 − − − − 

%% больных с осложненным п/о периодом 28.0 20.3 33.9 21.3 25.0 

18 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Рис. 1. Госпитальная летальность после дистальной 

субтотальной резекции желудка при различных 

вариантах лимфодиссекции 

Fig. 1. Hospital mortality after distal subtotal 

gastric resection in different variants of lymph node 

dissection 

Рис. 2. Госпитальная летальность после гастрэктомии 

при различных вариантах лимфодиссекции 

Fig. 2. In-hospital mortality after gastrectomy for 

different versions of the lymph node dissection 

ствии экстренно оперированы по поводу острого 

деструктивного бескаменного холецистита. 

Поражение парааортальных ЛУ обнаружено 

у 21 больных из 177 (12%), подвергшихся ЛД D3. 

В литературе бытует мнение, что только ЛД D3 

является абсолютно точным инструментом диагностики 

лимфогенного распространения опухоли 

[1, 3, 25, 26]. На нашем материале D3 по сравнению с 

D2.5 лишь у 4.5% больных позволила увеличить стадию 

заболевания до IV lym. Следовательно, ЛД D2.5 

по диагностической точности почти не уступает D3. 

При раннем РЖ (n=174) метастазы в ЛУ обнаружены 

у 9.2% больных (после D1 — у 6.0%, после 

ЛД в объеме D2 и более — у 11.6%). В 3 наблюдениях 

были выявлены метастазы в экстраперигастральные 

ЛУ (ворот селезенки, общей печеночной 

артерии, гепатодуоденальной связки). 

Для выбора объема ЛД определяющее значение 

имеет сопоставление непосредственных результатов 

операций с возможностью улучшения 

показателей выживаемости. 

Применение ЛД D2 увеличило время операции 

на 20-30 минут, не повышая значительно объем 

кровопотери (табл. 2). При дальнейшем расширении 

объема ЛД достоверно увеличивались как 

время, затраченное на операцию, так и интраоперационная 

кровопотеря. 

После ДСРЖ с РЛД по сравнению с традиционными 

ДСРЖ не выявлено увеличения числа больных 

с п/о осложнениями (табл. 3), но изменилась 

специфика осложнений. 

Чаще наблюдали различные формы острого 

п/о панкреатита (ОПП): при стандартной ДСРЖ 

— 7.3%, при расширенной (суммарно D2, D2.5 и 

D3) — 12.7% (р





Таблица 4. Осложнения после гастрэктомии в зависимости от варианта лимфодиссекции, %% 

Table 4. Complications after gastrectomy depending on the type of lymph node dissection, %% 

Характер осложнения 

D1 

n=280 

Объем лимфодиссекции 

D2 

n=139 

D2.5 

n=235 

D3 

n=102 

D2-2.5-3 

n=476 

Несостоятельность ПКА 1.9 0.9 0.7 - 0.6 

Несостоятельность культи 12-п. кишки 2.3 2.8 − − 0.9 

Несостоятельность толстокишечного анастомоза 0.5 − − − − 

Несостоятельность тонкокишечного анастомоза − − 0.7 − 0.3 

Желчный перитонит − − 0.7 − 0.3 

Очаговый некроз поперечной ободочной кишки 1.0 − − − − 

Очаговый некроз отводящей или приводящей петли 

тонкой кишки 

0.5 − − 2.1 0.6 

Некроз нижнегрудного отдела пищевода − − 0.7 − 0.3 

Некроз левой доли печени − − 0.7 1.1 0.6 

Поддиафрагмальный абсцесс 1.0 1.9 2.2 2.1 2.1 

Подпеченочный абсцесс − 2.8 0.7 − 1.2 

Панкреатит 6.6 15.7 20.0 21.1 18.9 

Панкреонекроз 1.5 4.6 3.7 1.1 3.3 

Спаечная кишечная непроходимость − 0.9 − − 0.3 

Внутрибрюшное кровотечение 1.0 6.6 2.2 1.1 3.0 

Нагноение п/о раны 2.1 3.7 3.7 3.2 3.6 

Эвентрация 1.0 0.9 0.7 − 0.6 

Длительная лимфорея − 0.9 3.7 7.4 3.8 

Венозные тромбозы и тромбо-флебиты 0.5 1.9 3.7 − 2.1 

Плеврит 2.6 0.9 3.7 5.3 3.3 

О. серд.-сосуд. недостаточность 3.3 0.9 1.5 1.1 1.2 

Острый инфаркт миокарда 0.5 0.9 − 1.1 0.6 

ТЭЛА − − 0.7 − 0.3 

О.почечная недостаточность 1.5 0.9 4.4 4.2 3.3 

Пневмония 8.9 9.3 14.1 11.6 11.8 

Прочие 2.1 − − − − 

Число больных с осложненным п/о периодом 28.6 41.7 43.0 38.9 41.4 

20 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Рис. 3. Погодовая выживаемость больных после операций с различным объемом ЛД, %% 

Fig. 3. Year-to-year survival of patients after operations with different amount of LD, %% 

ми отмечено увеличение частоты внутрибрюшных 

абсцессов — с 1.0 до 3.3% (р





Таблица 5. Пятилетняя выживаемость больных в зависимости от объема лимфодиссекции, %% 

Table 5. Five-year survival of patients depending on the volume of lymph node dissection, %% 

Анализируемая подгруппа ЛД D1 ЛД D2 ЛД D2.5 ЛД D3 

N- 67.9±2.9 73.7±4.9 91.1±3.9 90.7±4.0 

N+ 29.2±3.3 23.5±5.0 39.6±4.3 37.4±6.5 

G1-2 62.9±3.4 67.9±5.9 79.4±4.1 83.7±6.1 

G3-4 37.6±3.1 34.7±5.4 52.7±4.0 54.1±5.7 

«Локализованные» опухоли 57.3±2.6 56.2±4.8 68.3±4.1 73.4±5.2 

Тотальные и субтотальные опухоли 24.6±4.4 20.0±7.7 48.5±5.8 32.5±7.9 

Т1 83.0±4.7 86.0±6.5 100.0 100.0 

Т2 63.0±4.5 64.5±7.4 76.9±4.7 75.9±6.7 

Т3 41.2±3.2 33.8±6.6 45.4±6.0 33.8±9.0 

Т4 24.8±6.9 21.0±8.3 28.8±7.0 30.3±11.2 

процесса. Однако, «чистая» ЛД D1 в нашей клинике 

никогда не выполнялась. Мы всегда перевязывали 

левые желудочные сосуды раздельно у основания, 

при этом в препарат обязательно отходили 

прилежащие к ним ЛУ группы №7 (по ходу левой 

желудочной артерии) и, нередко, №9 (ЛУ чревного 

ствола). Частота поражения метастазами ЛУ 

№7 на всю группу больных составила 11.1%, достигая 

28.2% при тотальном поражении желудка. 

Итак, расширение объема ЛД до D2 в нашей 

клинике по сравнению D1 (фактически D1+№7) 

заключалось в удалении ЛУ №№8, 10 и 11, и только 

при метастазах РЖ, ограниченными перечисленными 

группами ЛУ уровня N2, теоретически 

следовало ожидать проявления преимуществ ЛД 

D2. Однако, таких больных, равно как и пациентов 

с локализованным проксимальным РЖ, для которого 

метастазирование в ЛУ ГДС не характерно, 

на нашем клиническом материале было немного, 

поэтому преимуществ D2 на общей статистике не 

проявилось. 

Наши данные свидетельствуют о несомненной 

эффективности операций с ЛД D2.5, проявляющейся 

уже на 3-летней, а тем более на 5-летней 

выживаемости больных, которая выросла после 

ЛД D2.5 по сравнению с D1-D2 с 51.2±2.4% до 

64.0±4.1% (p0.05). 

В нашем исследовании ЛД D3 не привела к достоверному 

улучшению выживаемости, по сравнению 

с ЛД D2.5 по всем основным характеристикам 

опухолевого процесса во все сроки наблюдений 

(табл. 5). Не отмечено превосходства ЛД D3 

над D2.5 как при поражении перигастральных ЛУ 

N1 (43.6±10.9% vs 45.5±8.2%), так и экстраперигастральных 

N2-3 (34.5±8.0% vs 34.2±7.7%). В то 

же время при опухолях дистальной локализации 

5-летняя выживаемость после ЛД D3, хотя и не 

достоверно, но улучшилась — в среднем на 8%: с 

60.6±7.5% до 68.5±6.3%. 

Согласно результатам исследования JCOG9501 

[21, 23], 5-летняя выживаемость больных, у которых 

после парааортальной ЛД гистологически обнаружены 

метастазы в ЛУ №16, составила 18.2%; 

показатели общей 5-летней выживаемости в группе 

«D2» и в группе «D2+парааортальная» практически 

не различались (69.2 и 70.3% соответственно, 

р=0,85). Авторы исследования пришли к вы- 

22 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


воду о том, что парааортальная ЛД не должна использоваться 

при лечении резектабельного рака 

желудка. На основании мета-анализа Z. Wang et al. 

сделали схожее заключение — парааортальная 

ЛД хотя и может выполняться без увеличения летальности, 

но не приводит к улучшению отдаленных 

результатов [25]. Даже при опухолевом поражении 

проксимального отдела желудка, когда 

метастазирование в парааортальные ЛУ наиболее 

вероятно, ЛД D3 не оказала влияния на отдаленные 

результаты [1-3]. 

По нашему убеждению, недостаточная эффективность 

ЛД D3 лишний раз свидетельствует о 

незыблемости основных принципов онкологического 

радикализма — зональности и футлярности 

оперативного вмешательства. Не случайно, что 

достоверное улучшение показателей отдаленной 

выживаемости отмечены только при том объеме 

ЛД (в частности, при D2.5 по нашей терминологии), 

который в силу специфики хирургической 

техники «укладывается» в эти основополагающие 

принципы. Здесь необходимо уточнение — 

важным обстоятельством, затрудняющим сравнительную 

оценку результатов хирургического 

лечения РЖ, является неоднозначный подход хирургов 

к практической реализации того или иного 

объема ЛД. В частности, при выполнении ЛД D2 

японские хирурги рутинно удаляют клетчатку по 

ходу ГДС, обязательно включая в препарат ЛУ воротной 

вены. Это во многом объясняет отсутствие 

улучшения показателей выживаемости при сравнительной 

оценке D2 и D3 операций в Японии. 

В большинстве европейских клиник, в т.ч. и в российских, 

объем D2 осуществляют с удалением 

клетчатки по ходу чревного ствола и его ветвей, 

как правило, не расширяя его далее устья правой 

желудочной артерии. 

Используемый нами для характеристики объема 

ЛД символ «D2.5» не является новым, он 

встречается и в англоязычных [22], и в отечественных 

публикациях [1]. Следует отметить, что 

международная классификация, по сравнению с 

японской, содержит далеко не полный перечень 

поражаемых метастазами РЖ париетальных ЛУ 

и не раскрывает само понятие расширенной ЛД. 

В этой связи методологически более правильно, 

на наш взгляд, операции с полной ЛД в зоне ГДС 

классифицировать как D2.5 (а не D2+№12 !), т.к. 

в ходе этой процедуры кроме ЛУ №12 удаляются 

верхние ретропанкреатические ЛУ (№13) и задняя 

подгруппа ЛУ общей печеночной артерии 

(№8p), узлы по ходу средних ободочных сосудов, 

ножек диафрагмы. Это позволит избежать 

крайне нежелательной в литературе путаницы в 

терминологии, исключающей объективное сравнение 

полученных в разных клиниках отдаленных 

результатов. На нашем материале 5-летняя 

выживаемость больных, имевших метастатическое 

поражение ЛУ ГДС, составила 24%, верхних 

ретропанкреатических — 18%. Для практики это 

имеет важное значение, т.к. эти группы ЛУ в ходе 

выполнения ЛД в объеме D2.5 удаляются en bloc с 

пораженным опухолью желудком. 


На основании полученных данных о результатах 

лечения больных РЖ после различных вариантов 

ЛД мы пришли к заключению, что на современном 

этапе наиболее обоснованными являются 

операции, предусматривающие круговую ЛД ГДС 

и тщательную оментобурсэктомию (условное 

обозначение — D2.5). Именно такой объем ЛД в 

хирургии резектабельного РЖ, с учетом приемлемых 

непосредственных результатов, следует 

считать стандартным. Исключение должны составлять 

локальные проксимальные РЖ, которые 

крайне редко метастазируют в ЛУ ГДС, и для которых 

ЛД, включающая обработку общей печеночной 

артерии, чревного ствола, селезеночной 

артерии, ножек и хиатуса диафрагмы, является 

достаточной по объему расширенной операцией; 

по той же причине (редкость поражения метастазами 

ЛУ селезеночной ножки) при дистальных РЖ 

операцию целесообразно выполнять в спленосохранном 

варианте. Выход опухоли за пределы 

серозной оболочки желудка лежит за пределами 

хирургических возможностей и требует комплексного 

подхода к лечению данной категории больных. 


1. Абдихакимов А.Н., Давыдов М.И., Тер-Ованесов М.Д., 

Стилиди И.С. и др. Рак желудка с метастазами в 

парааортальные лимфоузлы: возможности хирургического 

лечения // Вопр. онкологии. — 2003. — 

Т. 49, №2. — С. 209-216. 

2. Давыдов М.И., Лагошный А.Т., Стилиди И.С., 

Тер-Ованесов М.Д. Пути улучшения хирургическо- 


23




го лечения рака проксимального отдела желудка // 

Российский онкологический журнал. — 1996. — 

№1. — С. 17-19. 

3. Давыдов М.И., Туркин И.Н., Полоцкий Б.Е. Современная 

хирургия рака желудка: от D2 к D3 // Материалы 

IX Российского онкологического конгресса 

(Москва, 22 – 24 ноября 2005 г.). — М., 2005. — 

С. 41-43. 

4. Сигал М.З., Ахметзянов Ф.Ш. Гастрэктомия и резекция 

желудка по поводу рака. — Казань, 1991. — 

360 с. 

5. Стилиди И.С., Неред С.Н. Современные представления 

об основных принципах хирургического лечения 

местно-распространенного рака желудка // 

Практическая онкология. — 2009. — Т. 10, №1. — 

С. 20-27. 

6. Хвастунов Р.А., Широков О.В., Шерешков А.Ю., Бегретов 

Т.Б. Расширенные D3-хирургические вмешательства 

при раке желудка // Современная онкология. 

— 2004. — Т. 6, №1. — С. 3-8. 

7. Черноусов А.Ф., Поликарпов С.А., Черноусов Ф.А. 

Хирургия рака желудка. — М.: ИздАТ, 2004. — 316 с. 

8. Чернявский А.А., Лавров Н.А. Хирургия рака желудка 

и пищеводно-желудочного перехода. — 

Н. Новгород: ДЕКОМ, 2008. — 360 с. 

9. Чиссов В.И., Авербах А.М. Расширенная лимфаденэктомия 

при раке желудка // Хирургия. — 

1998. — №1. — С. 52-56. 

10. Bonenkamp J.J., Songun I., Hermans J. et al. 

Randomised comparison of morbidity after Dl and D2 

dissection for gastric cancer in 996 Dutch patients // 

Lancet. — 1995. — 345. — P. 745-748. 

11. Cuschieri A., Fayers P., Fielding J. et al. Postoperative 

morbidity and mortality after Dl and D2 resections 

for gastric cancer: preliminary results of the MRC 

randomised controlled surgical trial // Lancet. — 

1996. — Vol. 347. — P. 995-999. 

12. Dent D.M., Madden M.V., Price S.K. Controlled trials and 

the R1/R2 controversy in the management of gastric 

carcinoma // Surg. Oncol. Clin. N. Am. — 1993. — 

Vol. 2, №3. — Р. 433-441. 

13. Fukagawa T., Katai H., Saka M. et al. Gallstone formation 

after gastric cancer surgery // J. Gastrointest Surg. — 

2009. — Vol. 13, №5. — P. 886-9. 

14. Hartgrink H.H., van de Velde C.J. Status of extended 

lymph node dissection: locoregional control is 

the only way to survive gastric cancer // J. Surg. 

Oncol. — 2005. — Vol. 90, №3. — P. 153-65. 


15. Japanese Classification of Gastric Cancer. 2 nd English 

Edition. JGCA // Gastric Cancer. — 1998. — Vol. 1, №1. — 

Р. 10-24. 

16. Japanese Research Society for Gastric Cancer. The 

General Rules for the Gastric Cancer Study in Surgery 

and Pathology // Japanese J. Surg. — 1981. — Vol. 11, 

№2. — Р. 127-139. 

17. Ott K., Lordic F., Blank S. et al. Gastric cancer: surgery 

in 2011 // Langenbecks Arch. Surg. — 2011. — 

396. — P. 743-758. 

18. Solis J.T., Celis J., Ruiz E. et al. Gallstone disease postradical 

gastrectomy for gastric adenocarcinoma at 

the National Institute of Neoplastic Diseases, January 

1990 to December 2000 // Rev. Gastroenterol. Peru. — 

2011. — Vol. 31, №2. — P. 133-8. 

19. Sano T., Sasako M., Yamamoto S. et al. Gastric cancer 

surgery: morbidity and mortality results from a 

prospective randomized controlled trial comparing 

D2 and extended para-aortic lymphadenectomy — 

Japan Clinical Oncology Group study 9501 // J. Clin. 

Oncol. — 2004. — Vol. 22. — P. 2767-2773. 

20. Sasako M. Risk factors for surgical treatment in the 

Dutch Gastric Cancer Trial // Br. J. Surg. — 1997. — 

Vol. 84, №11. — P. 1567-1571. 

21. Sasako M., Sano T., Yamamoto S. et al. D2 

lymphadenectomy alone or with para-aortic nodal 

dissection for gastric cancer // N. Engl. J. Med. — 

2008. — Vol. 359. — P. 453-462. 

22. Shiu M.H., Perotti M., Brennan M. Adenocarcinoma of the 

stomach: a multivariative analysis of clinical, pathologic 

and treatment factors // Hepatogastroenterology. — 

1989. — Vol. 36. — P. 7-12. 

23. Songun I., Putter H., Kranenbarg E.M. et al. Surgical 

treatment of gastric cancer: 15-year follow-up results 

of the randomised nationwide Dutch D1D2 trial // 

Lancet Oncol. — 2010. — Vol. 11, №5. — P. 439-49. 

24. UICC TNM Classification of malignant tumors. — 

6th ed. — Berlin: Springer-Verlag., 2002. 

25. Wang Z., Chen J-Q., Cao Y-F. Systematic review of 

D2 lymphadenectomy versus D2 with para-aortic 

nodal dissection for advanced gastric cancer // 

World J. Gastroenterol. — 2010. — Vol. 16, №9. — 

P. 1138-1149. 

26. Wu C., Hsiung C., Lo S. et al. Randomised clinical trial of 

morbidity after D2 et D3 surgery for gastric cancer // 

Br. J. Surg. — 2004. — Vol. 91, №3. — P. 283-287. 

27. Zilberstein B., Costa Martins B., Jacob C.E. et al. 

Complications of gastrectomy with lymphadenectomy 

in gastric cancer // Gastric Cancer. — 2004. — Vol. 7. — 

P. 254-259. 

24 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


© А.А. Чернявский, В.В. Ершов, А.В. Стражнов, Н.А. Лавров, А.В. Масленникова, 2018 

УДК 616.33-006.66-089:616.37-089.873-06 

ДИСТАЛЬНАЯ РЕЗЕКЦИЯ ПОДЖЕЛУДОЧНОЙ ЖЕЛЕЗЫ 

В ХИРУРГИИ РАКА ЖЕЛУДКА 

А.А. Чернявский 1 , В.В. Ершов 2 , А.В. Стражнов 3 , Н.А. Лавров 1 , А.В. Масленникова 1 

1 

ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» МЗ РФ, г. Нижний Новгород 

2 

ГБУЗ НО «Нижегородский областной клинический онкологический диспансер», г. Нижний Новгород 

3 

ГБУЗ НО «Городская клиническая больница №39», г. Нижний Новгород 

DISTAL RESECTION OF THE PANCREAS IN SURGERY FOR GASTRIC 

CANCER 

A.A. Chernyavskiy 1 , V.V. Ershov 2 , A.V. Strazhnov 3 , N.A. Lavrov 1 , A.V. Maslennikova 1 

1 

Volga Region Research Medical University, Nizhny Novgorod 

2 

Nizhny Novgorod Regional Clinical Oncology Center, Nizhny Novgorod 

3 

City Clinical Hospital №39, Nizhny Novgorod 

Чернявский Александр Александрович — доктор медицинских наук, профессор кафедры онкологии, лучевой терапии 

и лучевой диагностики ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» МЗ РФ 

603081, г. Нижний Новгород, Анкудиновское шоссе, д. 1, тел.: (831) 465-34-54, +7-910-385-79-85, e-mail: achernia@mail.ru 

Chernyavsky A.A. — D. Sc. (Medicine), Professor of the Department of Oncology, radiation therapy and radiology of Volga 

Region Research Medical University 

1 Ankudinovskoe highway, Nizhny Novgorod, Russian Federation, 603081, tel.: (831) 465-34-54, +7-910-385-79-85, 

e-mail: achernia@mail.ru 


Цель — исследование выполнено для определения влияния дистальной резекции поджелудочной железы на непосредственные 

и отдаленные результаты хирургического лечения рака желудка. 

Материал и методы. В работе обобщен опыт 148 радикальных операций по поводу рака желудка с дистальной резекцией 

поджелудочной железы. 

Результаты. Общая летальность на 148 операций при раке желудка и пищеводно-желудочного перехода с дистальной 

резекцией поджелудочной железы составила 6,1% (умерли 9 больных). Три летальных исхода пришлись на очень травматичные 

«нестандартные» операции — тотальные многокомпонентные трансхиатальные эзофагогастрэктомии с лимфодиссекцией 

D2,5-D3. После чрезбрюшинной гастрэктомии в стационаре умерли 6 пациентов из 132 (4,5%). Все летальные 

исходы непосредственно не были связаны с вмешательством на поджелудочной железе. 

Заключение. На основании накопленного опыта и достигнутых результатов показаниями к дистальной резекции поджелудочной 

железы при раке желудка считаем: 1) истинное и ложное врастание опухоли в ткань поджелудочной железы, 

2) технические погрешности в оперативной технике, приведшие к повреждению хвоста поджелудочной железы. Относительным 

показанием может являться местнораспространенный рак проксимального отдела желудка с метастазами в лимфоузлы 

панкреатолиенального коллектора. В данном случае дистальная резекция поджелудочной железы выполняется 

как компонент левой верхней эвисцерации. 

Ключевые слова: рак желудка, дистальная резекция поджелудочной железы, лимфодиссекция. 

Abstract 

Aim — the research was performed to determine the effect of distal pancreatectomy on immediate and long-term results of surgical 

treatment of gastric cancer. 

Material and methods. The paper summarizes the experience of 148 radical operations for gastric cancer combined with distal 

pancreatectomy. 

Results. The total mortality rate for 148 operations in gastric cancer and esophageal-gastric junction with distal pancreatic resection 

reached 6.1% (9 patients died). Three fatalities occurred in a very traumatic «non-standard» operations — total multicompo- 


25





nent transhiatal esophagogastrectomies with lymphodissection D2,5-D3. After percutaneous gastrectomy 6 patients out of 132 

(4.5%) died in the hospital. All deaths were not directly related to an intervention on the pancreas. 

Conclusion. Based on the accumulated experience and the achieved results, the indications for distal resection of the pancreas 

in gastric cancer are: 1) veritable and false growth of a tumor into the pancreatic tissue, 2) technical inaccuracies in a surgical 

technique that has led to damage of tail of the pancreas. A relative indication could be a locally advanced cancer of the proximal 

stomach department with metastases in lymph nodes of pancreatolienal collector. In this case distal pancreatectomy should be 

performed as a component of left upper evisceration. 

Key words: gastric cancer, distal pancreatectomy, lymphodissection. 


Комбинированные операции в настоящее 

время составляют 12,0-49,7% от всех радикальных 

вмешательств по поводу рака желудка (РЖ) [1-7]. 

С наибольшей частотой применяют дистальную 

резекцию поджелудочной железы (ПЖ). При этом 

летальность и риск развития послеоперационных 

осложнений, особенно со стороны ПЖ, значительно 

возрастают [8-9]. Во многом это зависит от методики 

резекции и обработки культи железы [10-11]. 


Наша клиника располагает опытом выполнения 

148 операций по поводу РЖ, дополненных 

дистальной резекцией ПЖ. В 59 случаях 

резекция железы носила «профилактический» 

характер, т.е. выполнялась с целью повышения 

радикальности лимфодиссекции (ЛД) в зоне 

панкреатолиенального коллектора. В связи с 

опухолевой инвазией гемипанкреатэктомия (ГПЭ) 

выполнена у 52 больных, субтотальная резекция 

железы — у 16. Еще у 21 пациента был резецирован 

только хвост ПЖ (чаще по «техническим» 

причинам). При левосторонней ГПЭ линия 

отсечения ПЖ проходила на уровне чревного 

ствола. «Технически обусловленные» резекции 

хвоста ПЖ производились в тех случаях, когда он 

был буквально «вклинен» в ворота селезенки, 

и раздельная перевязка селезеночных сосудов 

не обходилась без повреждения паренхимы 

железы. 

Нами были использованы следующие способы 

дистальной резекции ПЖ: 

1) поперечная резекция с перевязкой железы 

лигатурой (n=9); 

2) с использованием сшивающих аппаратов 

(n=18); 

3) с помощью CO 2 

-лазера (n=18); 

4) клиновидно скальпелем (в том числе при 

экономной резекции хвоста) с последующим 

ручным швом культи (n=75); 

5) с помощью аппарата для пересечения ПЖ 

собственной конструкции (n=28). 

Лигатурный метод (без тугого затягивания нити) 

использовали только при экономных резекциях 

хвоста ПЖ. В последнее время мы от него вообще 

отказались ввиду повышенного риска развития 

панкреонекроза или панкреатического свища 

вследствие прорезывания лигатурой ткани ПЖ. 

На выбор способа обработки культи ПЖ в каждой 

конкретной ситуации главенствующее влияние 

оказывали три параметра — толщина, форма 

(трехгранная, округлая, уплощенная) и плотность 

ткани ПЖ в зоне резекции. Для определения 

толщины железы применяли специально 

разработанный инструмент, по конструкции 

напоминающий штангенциркуль. 

По мере накопления клинического опыта нами 

установлено, что при поперечном размере ПЖ 

в зоне резекции менее 8 мм в случае плоской 

формы и мягкой консистенции железа хорошо 

поддается пересечению с помощью лазерной 

техники (с ушиванием культи несколькими 

узловыми швами) или сшивающими аппаратами. 

При толщине железы в зоне резекции более 

8 мм, особенно при плотной ее консистенции, 

трехгранной или округлой форме, отдавали 

предпочтение клиновидной резекции по Мак- 

Когену. Клин вырезали, меняя угол наклона 

лезвия скальпеля. Культю формировали узловыми 

8-образными швами (рис. 1). 

Применение этого способа позволяет добиться 

хорошей адаптации краев среза ПЖ. Однако 

клиновидная резекция сама по себе является 

технически непростой манипуляцией, особенно 

в случае трехгранной формы или небольшой 

толщины железы. Ровный срез не всегда 

получается даже у опытного хирурга. Это подвигло 

нас к созданию специального инструмента для 

клиновидной резекции ПЖ (А.А. Чернявский, 

А.В. Стражнов «Устройство для рассечения 

тканей» — Патент РФ №2199282 от 27.02.2003 г.). 

26 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Рис. 1. Схема клиновидной резекции 

поджелудочной железы с 8-образными 

укрывающими культю швами 

Fig. 1. Scheme of wedge-shaped resection of the 

pancreas with 8-shaped sutures covering the stump 

Рис. 2. Схема «Устройства для рассечения 

тканей» 

Fig. 2. Scheme «Device for tissue dissection» 

Рис. 3. Фото «Устройства для рассечения тканей» 

Fig. 3. Photo «Device for tissue dissection» 

Основным его конструктивным элементом 

являются 2 лезвия, установленные под углом 

45° и контактирующие друг с другом в области 

кончиков (рис. 2, 3). 

Резекцию ПЖ осуществляют, состыковывая 

разъемные части инструмента и приводя в 

движение рукоятку с угловыми лезвиями (рис. 4). 

После пересечения железы на ее срезе находили 

и лигировали с прошиванием вирсунгов проток. 

Культю ушивали 8-образными швами (рис. 5). 

Результаты 

Общая летальность на 148 операций при раке 

желудка и пищеводно-желудочного перехода с 

дистальной резекцией ПЖ составила 6,1% (умерли 

9 больных). Три летальных исхода пришлись 

на очень травматичные «нестандартные» 

операции — тотальные многокомпонентные 

трансхиатальные эзофагогастрэктомии с ЛД 

D2,5-D3. После чрезбрюшинной ГЭ, наиболее 

часто выполняемой при РЖ, в стационаре 

умерли 6 пациентов из 132 (4,5%). Все летальные 

исходы непосредственно не были связаны с 

вмешательством на ПЖ. 

После чрезбрюшинной ГЭ с ДРПЖ, выполненной 

как компонент расширенной ЛД D2,5–D3 (т.е. с 

«профилактической» целью), летальных исходов 

не было. 


27





Рис. 4. Дистальная резекция поджелудочной 

железы с помощью «Устройства для рассечения 

тканей» 

Fig. 4. Distal resection of the pancreas with the 

help of «Device for dissecting tissue» 

Осложнения в послеоперационном (п/о) периоде 

отмечены у 59 больных (39,9%), в т.ч. со стороны 

ПЖ — у 34 (23,0%). Очаговый панкреонекроз 

в области ушитой культи ПЖ, потребовавший 

релапаротомии (с благоприятным исходом), 

развился в 9 (6,1%) случаях. Панкреатический 

свищ, заживший самостоятельно, наблюдали 

у 4 пациентов (у 1 — после резекции хвоста ПЖ 

с наложением на него лигатуры, у 3 — после 

ушивания культи аппаратом УО). 

В отдаленные сроки при копрологическом 

исследовании панкреатическая недостаточность 

диагностирована у 28,6% после резекции ПЖ и у 

23,5% после аналогичных, но панкреатосохранных 

операций (p>0,05). Существенного влияния ДРПЖ 

на частоту возникновения постгастрэктомических 

синдромов не установлено. Имелась лишь 

тенденция к бóльшему снижению массы тела, 

также отмечено развитие сахарного диабета 

средней тяжести у 3 пациентов (у 1 — после ГПЭ, 

у 2 — после субтотальной резекции железы). 

Подробный анализ функциональных результатов 

этих операций приведен в вышедшей из нашей 

клиники монографии [12]. 

При «истинной» микроскопической опухолевой 

инвазии ПЖ 5-летняя выживаемость составила 

18,9±11,6%, при ложном врастании — 40,6±11,1%. 

Также мы изучили погодовую выживаемость 

в двух группах больных: перенесших 

гастроспленохолецистэктомию с ЛД в объеме D2,5- 

Рис. 5. Окончательный вид культи 

поджелудочной железы 

Fig. 5. The final appearance of the stump of the 

pancreas 

3, дополненную «профилактической» ГПЭ (n=49), 

и среди перенесших аналогичную операцию, но 

без вмешательства на ПЖ (n=124). Улучшения 

показателей выживаемости после операций с 

профилактической ГПЭ не отмечено. Исключение 

составили больные с местнораспространенным 

раком преимущественно проксимальной 

локализации (U, U+M), у которых 

профилактическая ГПЭ позволила достоверно 

(p

ONCOLOGY 

BULLETIN 


более 8 мм для этой цели лучше всего подходят 

современные степлеры, которые по сравнению 

с устаревшими ушивателями органов не столь 

сильно травмируют ткань ПЖ. В остальных случаях 

оптимальной является клиновидная резекция 

железы. Разработанный в нашей клинике 

аппарат для этой манипуляции зарекомендовал 

себя как безотказно работающий, требующий 

от оператора минимальных навыков. Как 

любая аппаратная методика, данный способ 

дает возможность значительно ускорить этап 

резекции, одновременно повысив качество. 

От укрытия культи ПЖ мезоколон мы давно 

отказались. У одного из наших пациентов 

при фиксации листка мезоколон к культе 

ПЖ в ее паренхиме образовалась гематома, 

потребовавшая ререзекции. Но основной 

причиной отказа от перитонизации явилось то, что 

транссудат, богатый ферментами ПЖ, наиболее 

полно аспирируется через двухпросветные 

дренажи, подведенные к свободнолежащей 

культе ПЖ и ложу селезенки. При перитонизации 

культи ПЖ этот транссудат неадекватно 

дренируется из зоны ушивания культи ПЖ, 

имбибирует окружающие ткани и способствует 

развитию осложнений. 

После ГПЭ, по сравнению с панкреатосохранными 

операциями, более выраженных проявлений 

экзокринной недостаточности ПЖ мы не 

наблюдали. Конечно, резекция половины ПЖ не 

может пройти бесследно для организма человека, 

однако последствия ее при статистической 

обработке функциональных результатов, 

по-видимому, «теряются» в общем спектре 

нарушений, вызываемых самой ГЭ. 

Предпосылкой к выполнению столь 

обширного и травматичного вмешательства 

как «профилактическая» ГПЭ являются 

особенности лимфооттока из желудка. Частота 

метастазирования в ЛУ панкреатолиенального 

коллектора прогрессивно увеличивается по мере 

приближения опухоли к проксимальному отделу 

желудка [13, 14]. На нашем клиническом материале 

ГПЭ в качестве компонента левой верхней 

эвисцерации при местнораспространенном раке 

проксимального отдела желудка, не влияя на 

п/о летальность, оказалась способна достоверно 

улучшить 5-летнюю выживаемость больных. 

Безусловно, крайне высокая опасность 

осложнений со стороны ПЖ у больных, перенесших 

резекцию ПЖ, обязывает предпринимать все 

возможные профилактические меры. Среди 

них, помимо щадящей оперативной техники 

и индивидуального подхода к способам 

формирования билио- и панкреатодигестивного 

анастомозов, адекватных дренирования 

и декомпрессии, важная роль отводится 

медикаментозной терапии назначению 

антибактериальных, десенсибилизирующих, 

антиферментных препаратов, цитостатиков и 

препаратов, угнетающих экзокринную функцию 

железы. 


На основании накопленного опыта и достигнутых 

результатов показаниями к дистальной резекции 

ПЖ при РЖ считаем: 

— истинное и ложное врастание опухоли в ткань 

ПЖ; 

— технические погрешности в оперативной 

технике, приведшие к повреждению хвоста ПЖ; 

Относительным показанием может являться 

местнораспространенный рак проксимального 

отдела желудка с метастазами в лимфоузлы 

панкреатолиенального коллектора. В данном 

случае ГПЭ выполняется как компонент левой 

верхней эвисцерации. 

Соблюдение описанных выше технических 

приемов при левосторонней ГПЭ сводит к 

минимуму операционный риск и частоту п/о 

осложнений. 


1. Давыдов М.И., Лагошный А.Т., Стилиди И.С., Тер- 

Ованесов М.Д. Пути улучшения хирургического 

лечения рака проксимального отдела желудка // 

Российский онкологический журнал. — 1996. — 

№1. — С. 17-19. 

2. Данилов М.В., Федоров В.Д. Хирургия поджелудочной 

железы. — М.: Медицина, 1995. — 512 с. 

3. Черноусов А.Ф., Поликарпов С.А., Черноусов Ф.А. 

Хирургия рака желудка. — М.: ИздАТ, 2004. — 316 с. 

4. Черноусов А.Ф., Поликарпов С.А., Федоров Д.А. 

Лимфогенное распространение рака желудка и 

его клиническое значение // Анналы Хирургии. — 

1997. — №5. — С. 32-36. 

5. Saito H., Tsujitani S., Maeda Y. et al. Combined resection 

of invaded organs in patients with T4 gastric cancer // 


29




Gastric Cancer. — 2001. — Vol. 4, №4. — P. 206-211. 

6. Munson J.L., O’Mahony R. Radical gastrectomy for 

cancer of the stomach // Surg. Clin. North Am. — 

2005. — Vol. 85, №5. — P. 1021-32. 

7. McCulloch P. Should general surgeons treat gastric 

carcinoma? An audit of practice and results // 

Br. J. Surg. — 1994. — Vol. 81. — P. 417-420. 

8. Bücher M.W. et al. Changes in morbidity after 

pancreatic resection // Arch. Surg. — 2003. — 

Vol. 138. — P. 1310-1314. 

9. Sasako M. Risk factors for surgical treatment in the 

Dutch Gastric Cancer Trial // Br. J. Surg. — 1997. — 

Vol. 84, №11. — P. 1567-1571. 

10. Каймакчи О.Ю. Профилактика и лечение хирургических 

осложнений резекции поджелудочной железы 

при комбинированных операциях по поводу 

рака желудка: автореф. дис. … канд. мед. наук. — 

Ростов на Дону, 2000. 


11. Nakajima K., Ota K., Ishichara S. et al. Extended radical 

gastrectomy for advanced gastric cancer // Surg. 

Oncology Clin. North America. — 1993. — Vol. 2, №3. — 

P. 467-481. 

12. Чернявский А.А., Лавров Н.А. Хирургия рака желудка 

и пищеводно-желудочного перехода. — 

Н. Новгород: ДЕКОМ, 2008. — 360 с. 

13. Maruyama К., Sasako M., Kinoshita Т. et al. Pancreaspreserving 

total gastrectomy for proximal gastric 

cancer // World J. Surg. — 1995. — Vol. 19. — 

P. 532-536. 

14. Hartgrink H.H., van de Velde C.J. Status of extended 

lymph node dissection: locoregional control is the 

only way to survive gastric cancer // J. Surg. Oncol. — 

2005. — Vol. 90, №3. — P. 153-65. 

30 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


© И.Р. Аглуллин, М.И. Аглуллин, Ф.И. Дидакунан, Т.И. Аглуллин, И.А. Камалов, 2018 

УДК 616.351-089.873-06:616.352-008.6 

НАРУШЕНИЕ ФУНКЦИИ ВНУТРЕННЕГО СФИНКТЕРА — ОДНА 

ИЗ ПРИЧИН АНАЛЬНОЙ ИНКОНТИНЕНЦИИ ПОСЛЕ БРЮШНО- 

АНАЛЬНОЙ РЕЗЕКЦИИ ПРЯМОЙ КИШКИ С НИЗВЕДЕНИЕМ 

И.Р. Аглуллин 1,2 , М.И. Аглуллин 1 , Ф.И. Дидакунан 1 , Т.И. Аглуллин 1 , И.А. Камалов 1 

1 

ГАУ3 «Республиканский клинический онкологический диспансер МЗ РТ», г. Казань 

2 

Казанская государственная медицинская академия — филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО МЗ РФ, г. Казань 

INTERNAL SPHINCTER DYSFUNCTION — ONE OF THE LEADING 

CAUSES OF ANAL INCONTINENCE AFTER ABDOMINO-ANAL 

RESECTION OF THE RECTUM WITH THE DESCENDING 

I.R. Aglullin 1,2 , M.I. Aglullin 1 , F.I. Didakunan 1 , T.I. Aglullin 1 , I.A. Kamalov 1 

1 

Tatarstan Cancer Center, Kazan 

2 

Kazan State Medical Academy — Branch Campus of the FSBEI FPE RMACPE MOH, Kazan 

Камалов Ильяс Аглямович — кандидат медицинских наук, врач-онколог ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический 

диспансер МЗ РТ» 

420029, г.Казань, Сибирский тракт, д. 29, тел.: +7-917-267-55-11, (843) 519-27-03, e-mail: ki20@bk.ru 

Kamalov I.A. — PhD (Medicine), oncologist of the Tatarstan Cancer Center 

29 Sibirskiy Trakt, Kazan, Russian Federation, 420029, tel.: +7-917-267-55-11, (843) 519-27-03, e-mail: ki20@bk.ru 

Реферат. Трансперинеальное ультразвуковое исследование было выполнено 56 пациентам, перенесшим брюшноанальную 

резекцию прямой кишки с низведением. Дефекты внутреннего анального сфинктера были выявлены у 26 пациентов. 

Из них, у 2 пациентов дополнительно были выявлены повреждения наружного сфинктера. У всех 26 пациентов с 

повреждениями сфинктеров имелась анальная инконтиненция (у 5 пациентов — I степени; у 19 пациентов — II степени; у 

2 пациентов — III степени). Среди 30 пациентов, у которых при эхографии дефекты сфинктеров не были выявлены, только 

у трех была анальная инконтиненция I степени. Ведущей причиной анальной инконтиненции является повреждение внутренного 

сфинктера прямой кишки. 

Ключевые слова: внутренний анальный сфинктер, трансперинеальное ультразвуковое исследование, анальная инконтиненция. 

Abstract. A transperineal ultrasound study was performed on 56 patients who underwent abdomino-anal resection of the rectum 

with the descending. Defects of the internal anal sphincter were detected in 26 patients. Of these, 2 patients additionally had 

lesions of the external sphincter. All 26 patients with sphincter lesions had anal incontinence (5 patients — I degree; 19 patients — 

II degree; 2 patients — III degree). Among 30 patients who had no sphincter defects with echography, only three had anal degree 

I incontinence. The leading cause of anal incontinence is damage to the internal sphincter of the rectum. 

Кеу words: internal anal sphincter, transperineal ultrasound, anal incontinence. 


Совершенствование техники хирургических вмешательств, 

широкое внедрение предоперационной 

лучевой терапии позволили повысить абластику оперативных 

вмешательств, снизить частоту возникновения 

локорегионарных рецидивов рака и увеличить 

количество сфинктеросохраняющих операций при 

раке прямой кишки. Значительно повысилось число 

пациентов, перенесших брюшно-анальную резекцию 

прямой кишки с низведением (БАР). Однако, 


31





Рис. 1. Сфинктеры прямой кишки 

Fig. 1. The sphincters of the rectum 

несмотря на оптимистические непосредственные и 

отдаленные результаты, онкологи вынуждены констатировать, 

что почти у 50% пациентов, перенесших 

БАР, имеется анальная инконтиненция различной 

степени. Анальная инконтиненция, возникшая после 

БАР является изнурительным состоянием, существенно 

ухудшающим качество жизни пациентов [1]. 

Сфинктеры ануса имеют различное анатомическое 

строение (рис. 1). Внутренний сфинктер является 

продолжением внутреннего циркулярного 

мышечного слоя прямой кишки и внизу сфинктер 

соединяется с кожей ануса. Внутренний сфинктер 

прямой кишки имеет толщину около 4-5 мм и протяженность 

около 25-30 мм. Это гладкомышечная 

структура, окружающая заднепроходной канал, находится 

в состоянии постоянного тонуса за счет симпатической 

иннервации. Внутренний сфинктер не 

управляется сознанием человека. Его сокращения и 

расслабления происходят непроизвольно. Обычное 

состояние внутреннего сфинктера ― сокращенное. 

Наружный сфинктер ануса, состоящая из поперечнополосатой 

мускулатуры, является произвольным, 

то есть может управляться сознанием. Поперечнополосатые 

мышцы наружного сфинктера являются 

продолжением лобково-прямокишечной мышцы и 

имеют толщину до 2,5 см. Хотя наружный и внутренний 

сфинктеры связаны между собой, между ними 

имеется четко выраженная граница [2-5]. 

Выявление повреждений наружного и внутреннего 

сфинктеров прямой кишки может быть 

успешно выполнено при ультразвуковом исследовании 

(УЗИ). УЗИ является доступным и перспективным 

методом оценки состояния сфинктера, 

хорошо переносится пациентами. Трансперинеальная 

ультрасонография позволяет визуализировать 

анальные сфинктеры и структуры анального 

канала, может быть применена при любых функциональных 

расстройствах, а также при наличии 

активных воспалительных процессов в аноректальной 

области. Ультразвуковое исследование 

дает полную информацию о нормальной анатомии 

и дефектах анальных сфинктеров. УЗИ анальных 

сфинктеров позволяет выявить скрытую, бессимптомную 

патологию анальных сфинктеров, 

оценить анальный рефлекс [6-13]. 

Цель ― усовершенствование методов диагностики 

и выявления причин анальной инконтиненции 

у больных, перенесших брюшно-анальную 

резекцию прямой кишки по поводу рака. 


В исследование было включено 56 больных 

раком прямой кишки, которым было проведено 

комбинированное лечение (предоперационная 

32 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Рис. 2А, Б. Расширенная комбинированная брюшно-анальная резекция прямой кишки 

Fig. 2A, B. Advanced combined abdominal-anal resection of the rectum 

лучевая терапия и БАР с низведением) в условиях 

ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический 

диспансер МЗ РТ» (г. Казань). Среди 56 

пациентов было 26 мужчин со средним возрастом 

65 лет (диапазон возрастов от 45 до 75 лет), 

30 женщин со средним возрастом 67 лет (диапазон 

возрастов от 46 до 72 лет). Пациенты 

были отобраны из общего числа больных, перенесших 

БАР прямой кишки по поводу рака, 

с применением таблицы случайных чисел и 

номограммы Альтмана (статистические параметры: 

мощность критерия 0,95, уровень значимости 

0,05). Выборка была однородной по 

локализациям, стадиям злокачественных новообразований, 

методам предоперационной 

лучевой терапии и хирургического лечения. У 

всех пациентов был резектабельный локализованный 

и местнораспространенный рак прямой 

кишки II-III стадий (T3-4N0-2M0) (табл. 1). 

Всем больным был проведен курс предоперационной 

дистанционной конформной лучевой 

терапии по схеме: РОД (разовая очаговая доза) 

на первичную опухоль и зону регионарного метастазирования 

5 Гр, 5 фракций до СОД (суммарной 

очаговой дозы) 25 Гр в течение 5 последовательных 

дней. В течение 3 дней, после завершения 

предоперационной лучевой терапии, всем 

пациентам была выполнена брюшно-анальная 

резекция прямой кишки с низведением толстой 

кишки. Из них, 5 пациентам была выполнена 

комбинированная брюшно-анальная резекция 

прямой кишки (рис. 2а, б). 

Через 3-6 мес. после завершения хирургического 

лечения пациентам проводились трансперинеальные 

ультразвуковые исследования анальных 

сфинктеров. Трансперинеальное УЗИ анальных 

сфинктеров проводилось в положении пациента, 

как для промежностного камнесечения. Ультразвуковой 

сканер располагался на промежности со стороны 

мочеполовой диафрагмы и луч направлялся 

перпендикулярно к продольной оси анального канала. 

Для улучшения визуализации передней части 

анального сфинктера использовался толстый слой 

ультразвукового геля, а сканер удерживался на 

геле без давления, тем самым создавая расстояние 

между сканером и сфинктером. Угол между ультразвуковым 

датчиком и продольной осью анального 

канала менялся до тех пор, пока гипоэхогенное 

кольцо внутреннего анального сфинктера не достигало 

минимального переднего и заднего диаметров 

― т.е. плоскость сканирования анальных 

сфинктеров была перпендикулярной к продольной 

оси анального канала (рис. 3). Чтобы получить сагиттальный 

вид анальных сфинктеров, датчик поворачивали 

на 90 градусов. 

Статистическая обработка полученных результатов 

исследования проводилась с использованием 

программ Statistica 10, Microsoft Excel. Оценка до- 


33





Рис. 3. Трансперинеальное УЗИ анальных сфинктеров 

Fig. 3. Transperineal ultrasound of the anal 

sphincters 

стоверности сравнительных результатов проведена 

с использованием t-критерия Стьюдента. 

Результаты исследования 

При ультразвуковом исследовании, внутренний 

анальный сфинктер, наружный анальный 

сфинктер, лобково-прямокишечная мышца 

были идентифицированы у всех пациентов. 

При эхографии, внутренний сфинктер визуализировался, 

как гомогенная гипоэхогенная 

структура вокруг анального канала от аноректального 

угла до его дистального конца. Наружный 

сфинктер ануса визуализировался, 

как гиперэхогенная неоднородная структура. 

Слизистая оболочка и подслизистая оболочка 

Рис. 4. Внутренний анальный сфинктер (ВС), наружный 

анальный сфинктер (НС), анальный канал 

(Ан.к) 

Fig. 4. Internal anal sphincter (IS), external anal 

sphincter (ES), anal canal (An.c) 

анального канала визуализировались, как гиперэхогенные 

структуры со свернутой поверхностью 

(рис. 4, 5). 

Дефект сфинктера определялся как щель в непрерывной 

структуре сфинктера (рис. 6). 

При проведении трансперинеального сагиттального 

ультразвукового сканирования хорошо 

визуализировались анальный канал на всем протяжении, 

надсфинктерный отдел толстой кишки 

(рис. 7). 

Дефекты внутреннего анального сфинктера 

были выявлены у 26 пациентов из 56 исследованных. 

Из них, у 2 пациентов дополнительно были 

выявлены повреждения наружного сфинктера и 

стойкое зияние анального кольца (табл. 1). У всех 

Таблица 1. Распределение пациентов по стадиям и по результатам ультразвуковых исследований 

Table 1. Distribution of patients by stages and results of ultrasound examinations 

Стадии ЗНО 

Количество 

пациентов 

Количество пациентов с 

наличием дефектов анальных 

сфинктеров 

Количество пациентов без 

дефектов анальных сфинктеров 

II 35 11 13 

III 21 15 17 

Всего 56 26 30 

34 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Рис. 5. Наружный анальный сфинктер (Нс), внутренний 

анальный сфинктер (Вс), m.puborectalis 

на уровне верхней части анального канала 

Fig. 5. External anal sphincter (ES), internal anal 

sphincter (IS), m.puborectalis at the level of the 

upper part of the anal canal 

Рис. 6. Дефект внутреннего анального сфинктера 

(стрелка) 

Fig. 6. Defect of internal anal sphincter (arrow) 

пациентов с повреждениями сфинктеров (26 пациентов) 

имелась анальная инконтиненция: 

― анальная инконтиненция I степени (недержание 

газов) ― у 5 пациентов; 

― анальная инконтиненция II степени (недержание 

жидкого кала и газов) ― у 19 пациентов; 

― анальная инконтиненция III степени (недержание 

всех компонентов кишечного содержимого) 

― у 2 пациентов. 

При трансперинеальной эхографии, у 30 пациентов 

дефектов анальных сфинктеров не было 

выявлено. Из них, у 3 пациентов, через 3 месяца 

после БАР прямой кишки, были жалобы на недержание 

газов (анальная инконтиненция 1 степени). 

Обсуждение, заключение 

Анальная инконтиненция имелась у всех пациентов 

с дефектами внутреннего сфинктера. Только 

у 3 пациентов без дефектов анального сфинктера 

(из 30) было незначительное анальное недержание 

(табл. 2). 

Несмотря на незначительную толщину, внутренний 

сфинктер играет важную роль в удержании 

компонентов прямокишечного содержимого. 

Неповрежденный внутренний сфинктер обеспечивает 

постоянную сомкнутость заднепроходного 

Рис. 7. Рак прямой кишки. Трансперинеальное 

исследование (сагиттальный разрез) до начала 

лечения: 1 ― анальный канал; 2, 3 ― просвет прямой 

кишки с жидким кишечным содержимым; 

4 ― нижний край опухоли (на высоте 11 см от 

ануса); 5 ― просвет кишки, стенозированный опухолью; 

6 ― опухоль 

Fig. 7. Rectal cancer. Transperineal study (sagittal 

incision) before treatment: 1 ― anal canal; 2, 3 ― 

lumen of the rectum with liquid intestinal contents; 

4 ― the lower edge of the tumor (at a height of 

11 cm from the anus); 5 ― lumen, stenotic tumor; 

6 ― tumor 


35





Таблица 2. Анальная инконтиненция среди пациентов, перенесших БАР прямой кишки с низведением 

Table 2. Anal incontinence among patients who have undergone rectal AAR with relegation 


пациентов 

Количество пациентов 

с наличием дефектов 

анальных сфинктеров 


пациентов без 

дефектов анальных 

сфинктеров 

t-критерий 

Стьюдента 

Без признаков анальной 

инконтиненции 

27 0 27 

Анальная инконтиненция I степени 8 5 3 

Анальная инконтиненция II степени 19 19 0 

3,6 

Анальная инконтиненция III степени 2 2 0 

Всего 56 26 30 

отверстия, давление покоя и изоляцию полости 

прямой кишки из внешней среды. Внутренний 

анальный сфинктер, имеющий нежную гладкомышечную 

структуру и небольшую толщину (около 

4-5 мм), может быть легко поврежден при избыточной 

анальной дилатации. Брюшно-анальная 

резекция сопровождается растяжением (дилатацией) 

заднего прохода и длительным нахождением 

в анальном канале отечной, увеличенной в 

объеме низведенной кишки, что часто приводит 

к повреждению внутреннего сфинктера прямой 

кишки и анальной инконтиненции. 

Выводы 

1. Ведущей причиной анальной инконтиненции 

является повреждение внутренного сфинктера 

прямой кишки. 

2. Методом трансперинеального ультразвукового 

исследования может быть достоверно диагностированы 

повреждения внутреннего анального 

сфинктера и оценена функция внутреннего сфинктера 

прямой кишки. 

3. С учетом результатов трансперинеальной 

ультразвуковой диагностики повреждений внутреннего 

анального сфинктера, необходима разработка 

щадящих методов дилатации ануса при 

выполнении брюшно-анальной резекции прямой 

кишки. 


1. Барсуков Ю.А., Мамедли З.З., Николаев А.В., и др. 

Электромиостимуляция в лечении инконтиненции 

у больных раком прямой кишки после брюшноанальной 

резекции // Онкологическая колопроктология. 

— 2012. — №1. — С. 11-14. 

2. Mohamed A.M.A. Megid, Medhat Mohamed A.R. Amin. 

Исследование анального сфинктера с помощью 

эндосонографии после его дилатации // SonoAce 

International. — 1998. — №2. — С. 34-36. 

3. Федоров В.Д., Воробьев Г.И., Ривкин В.Л. Клиническая 

оперативная колопроктология. Руководство 

для врачей. — Москва: ГНЦ проктологии. — 432 с. 

4. Колесников Л.Л. Сфинктерный аппарат человека. 

— Санкт-Петербург: СпецЛит, 2000. — 183 с. 

5. Kumar L., Emmanuel A. Internal anal sphincter: 

Clinical perspective // Surgeon. — 2017. — Vol. 15, 

№4. — Р. 211-226. 

6. Kleinübing H.Jr., Jannini J.F., Malafaia O., et al. 

36 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Transperineal ultrasonography: new method to 

image the anorectal region // Dis. Colon. Rectum. — 

2000. — Vol. 43, №11. — Р. 1572-1574. 

7. Peschers U.M., DeLancey J.O., Schaer G.N., Schuessler 

B. Exoanal ultrasound of the anal sphincter: normal 

anatomy and sphincter defects // Br. J. Obstet 

Gynaecol. — 1997. — Vol. 104, №9. — Р. 999-1003. 

8. Snooks S., Henry M.M., Swash M. Faecal incontinence 

after anal dilatation // Br. J. Surg. — 1984. — Vol. 71, 

№8. — Р. 617-618. 

9. Speakman C.T., Burnett S.J., Kamm M.A., Bartram C.I. 

Sphincter injury after anal dilatation demonstrated 

by anal endosonography // Br. J. Surg. — 1991. — 

Vol. 78, №12. — Р. 1429-30. 

10. Nielsen M.B., Rasmussen O.O., Pedersen J.F., 

Christiansen J. Risk of sphincter damage and anal 

incontinence after anal dilatation for fissure-in-ano. 

An endosonographic study // Dis. Colon. Rectum. — 

1993. — Vol. 36 (7). — Р. 677-680. 

11. Felt-Bersma R.J., van Baren R., Koorevaar M., Strijers R.L., 

Cuesta M.A. Unsuspected sphincter defects shown 

by anal endosonography after anorectal surgery. A 

prospective study // Dis. Colon Rectum. — 1995. — 

Vol. 38, №3. — Р. 249-53. 

12. Valsky D.V., Messing B., Petkova R., et al. Postpartum 

evaluation of the anal sphincter by transperineal 

three-dimensional ultrasound in primiparous women 

after vaginal delivery and following surgical repair of 

third-degree tears by the overlapping technique // 

Ultrasound Obstet Gynecol. — 2007. — Vol. 29, №2. — 

Р. 195-204. 

13. Abdool Z.1., Sultan A.H., Thakar R. Ultrasound 

imaging of the anal sphincter complex: a review // 

Br. J. Radiol. — 2012. — Vol. 85, №1015. — Р. 865-875. 


37





© О.А. Александров, О.В. Пикин, А.Б. Рябов, С.О. Степанов, 2018 

УДК 616.27-006.04-076 

СРАВНИТЕЛЬНАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА МЕТОДОВ БИОПСИИ 

ОПУХОЛЕЙ СРЕДОСТЕНИЯ 

О.А. Александров, О.В. Пикин, А.Б. Рябов, С.О. Степанов 

Московский научно-исследовательский онкологический институт им.П.А. Герцена — филиал ФГБУ «Национальный 

медицинский исследовательский центр радиологии» МЗ РФ, г. Москва 

COMPARATIVE ANALYSIS OF MEDIASTINAL TUMOURS BIOPSY 

TECHNIQUES 

O.A. Alexandrov, O.V. Pikin, A.B. Ryabov, S.O. Stepanov 

Р.A. Herzen Moscow Oncology Research Center — Branch of the National Medical Research Radiological Centre, Moscow 

Александров Олег Александрович — младший научный сотрудник отделения торакальной хирургии Московского 

научно-исследовательского онкологического института им. П.А. Герцена — филиала ФГБУ «Национальный медицинский 

исследовательский центр радиологии» МЗ РФ 

125284, г. Москва, 2-й Боткинский проезд, д. 3, тел. (495) 945-80-20, e-mail: oleg.alexandrov@icloud.com, 

ORCID ID: 0000-0002-4131-9179 

Alexandrov O.A. — Junior researcher of the Department of thoracic surgery of Р.A. Herzen Moscow Oncology Research Center— 

Branch of the National Medical Research Radiological Centre 

3 2 nd Botkinskiy Ave., Moscow, Russian Federation, 125284, tel. (495) 945-80-20, e-mail: oleg.alexandrov@icloud.com, 

ORCID ID: 0000-0002-4131-9179 


Цель данной работы — провести сравнительный анализ двух наиболее часто используемых методик морфологической 

верификации опухолей средостения — трансторакальной биопсии опухоли под контролем УЗИ и парастернальной медиастинотомии. 

Материал и методы. Представлены результаты 89 трансторакальных толстоигольных биопсий под контролем УЗИ и 80 

парастернальных медиастинотомий, выполненных 157 больным в условиях отделения торакальной хирургии МНИОИ им. 

П.А. Герцена за 10-летний период с 2007 по 2017 гг. 

Результаты. Получить морфологическую верификацию и установить диагноз удалось у 67 больных (84%) из группы трансторакальной 

биопсии под контролем УЗИ и у 76 (99%) пациентов, которым была выполнена парастернальная медиастинотомия. 

13 пациентам в связи с неэффективностью трансторакальной биопсии выполнена диагностическая парастернальная 

медиастинотомия, открытая биопсия опухоли. Во всех случаях установлен окончательный диагноз. В 3 случаях после 

выполненной парастернальной медиастинотомии потребовалось проведение повторного оперативного вмешательства. 

Чувствительность трансторакальной биопсии под контролем УЗИ при лимфоме составила 81%, парастернальной медиастинотомии 

100%, специфичность — 86% и 92% соответственно. Эффективность повторной биопсии под контролем УЗИ 

при лимфомах составила 20%. 

Заключение. Трансторакальная толстоигольная биопсия опухоли средостения под ультразвуковой навигацией — безопасный 

и надежный метод морфологической верификации, характеризующийся высокой диагностической точностью. 

У больных с осложненным течением опухолевого процесса, особенно, в случае развития синдрома верхней полой вены, 

рекомендовано безотлагательное выполнение открытой биопсии опухоли через парастеральный доступ. 

Ключевые слова: опухоль средостения, биопсия, трансторакальная биопсия под УЗИ навигацией, парастернальная медиастинотомия. 

Abstract 

Aim of the study — comparative study of two main techniques of mediastinal tumours biopsies — transthoracic ultrasound 

guided biopsy and parasternal mediastinotomy. 

38 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Material and methods. Results of 89 transthoracic ultrasound guided biopsies and 89 parasternal mediastinotomies, conducted 

in 157 patients for 10-year period are presented. 

Results. Adequate tissue samples for diagnosis has been obtained in 67 patients (84%) in ultrasound guided biopsy group and in 

76 (99%) patients in whom parasternal mediastinotomy was performed. In 13 cases in ultrasound guided cases due to low quality 

of material parasternal mediastinotomy was performed. In all cases diagnosis was established. In 3 patients after parasternal 

mediastinotomy we had to repeat the procedure to obtain adequate tissue samples. In our study sensitivity of transthoracic 

ultrasound guided biopsy in patients with lymphoma was 81%, parasternal mediastinotomy — 100%, specifity — 86% and 92%. 

The efficacy of second transthoracic biopsy guided by ultrasound was equal to 20%. 

Conclusion. Transthoracic ultrasound guided biopsy is a safe and reliable method with high diagnostic accuracy. In patients with 

complications, especially with superior vena cava syndrome, parasternal mediastinotomy is recommended. 

Key words: tumour of mediastinum, biopsy, transthoracic ultrasound guided biopsy, parasternal mediastinotomy. 


Новообразования, встречающиеся в средостении, 

различны по своей природе и клиническому 

течению. Являясь довольно редкой нозологией, 

в последнее время отмечается рост числа новых 

регистрируемых случаев. Среди гистологических 

вариантов наиболее часто встречаются опухоли 

вилочковой железы, лимфомы, опухоли мезенхимального 

происхождения. Многие образования 

имеют индолентное клиническое течение, зачастую 

диагноз устанавливается на этапе развития 

медиастинального компартмент синдрома. 

Разные гистологические формы определяют 

разные лечебные подходы. Для определения 

наиболее оптимальной тактики лечения зачастую 

необходима морфологическая верификация. 

В случае подтверждения лимфопролиферативного 

заболевания основным методом лечения 

является лекарственная терапия, при герминогенных 

опухолях в ряде случаев целесообразно 

комбинированное лечение с неоадъювантным 

компонентом, предшествующем хирургическому 

вмешательству. При нерезектабельности процесса, 

тяжелом соматическом состоянии пациента, 

начало специфической терапии без морфологической 

верификации может быть проведено 

только по жизненным показаниям, особенно 

часто такая ситуация возникает в случае обструкции 

верхней полой вены, при опухолевом 

тромбозе [1]. 

Для установления гистологического подтипа 

опухоли в арсенале клинициста имеется ряд методов, 

различающихся по степени инвазивности, 

чувствительности и специфичности. Среди наиболее 

распространенных — биопсия опухоли под 

контролем УЗИ и парастернальная медиастинотомия 

— методика открытой биопсии опухоли, 

выполняемая в условиях комбинированного анестезиологического 

пособия. В нашей работе приведен 

анализ результатов и общая сравнительная 

характеристика данных методов. 


В условиях отделения торакальной хирургии 

МНИОИ им. П.А. Герцена в период с 2007 по 2017 гг. 

выполнено 89 трансторакальных толстоигольных 

биопсий 80 больным и 80 парастернальных медиастинотомий 

77 пациентам с первично опухолевым 

и метастатическим поражением средостения. 

Показаниями к выполнению биопсии под контролем 

УЗИ являлось наличие акустического окна, 

отдаленность опухоли от внутренних маммарных 

и магистральных сосудов средостения. 

Биопсия выполнялась при помощи многоразовой 

полуавтоматической системы «Bard» 

Magnum, одноразовой сменной иглой MN 14-18 

Gauge. Диаметр иглы для биопсийного пистолета 

выбирали исходя из размеров очага. Для поверхностно 

расположенных и объемных образований 

размерами более 4 см применяли иглы большого 

калибра (14 Gauge), для небольших и глубоко залегающих 

— более тонкие иглы (18 или 16 Gauge). 

Всем пациентам выполняли местную анестезию 

кожи, подкожно-жировой клетчатки 0,5% раствором 

новокаина. После выполнения указанных 

процедур и контрольного УЗИ проводили трепанобиопсию. 

В случае пролегания трассы через ткань легкого 

после манипуляции выполнялась рентгеноскопия 

органов грудной клетки с целью исключения 

пневмоторакса. 

Выполнено 47 стандартных, 43 мультифокальных 

биопсии — 33 из двух точек, 10 из трех. 

В случае невозможности выполнения биопсии 

под контролем УЗИ, либо при неинформативно- 


39





Таблица 1. Гистологическая структура верифицированных опухолей 

Table 1. The histological structure of the verified tumors 

Биопсия под контролем УЗИ 

Парастернальная 

медиастинотомия 

Число, Абс. Число, % Число, Абс. Число, % 

Злокачественные опухоли 

Лимфома 24 35 62 77 

Лимфома Ходжкина 4 5 34 42 

Неходжкинская лимфома 20 29 28 35 

Тимома 9 13 2 2 

А 2 2 1 1 

АВ 2 2 - - 

В1 3 4 - - 

В2 - - 1 1 

В3 1 1 - - 

Метапластическая 1 1 - - 

Рак тимуса 6 8 4 5 

Метастатические опухоли 12 17 - - 

Плоскоклеточный рак 4 5 - - 

Аденокарцинома 3 4 2 2.5 

Недифференцированный рак 3 4 - - 

Мелкоклеточный рак 2 2 2 2.5 

Другие 5 7 - - 

PNET 2 2 - - 

Фибросаркома 1 1 - - 

Ангиосаркома 1 1 - - 

Миелома 1 1 - - 

Незрелая тератома 1 1 1 1 

Семинома - - 1 1 

Доброкачественные опухоли 

Нейрофиброма 3 4 - - 

Загрудинный зоб 3 4, - - 

Солитарная фиброзная опухоль 

плевры 

2 2 - - 

Фиброма десмоид 1 1 1 1 

Ганглионеврома 1 1 - - 

Гиперплазия тимуса - - 1 1 

40 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


сти полученного материала прибегали к парастернальной 

медиастинотомии. 

На предоперационном этапе в дополнении к 

визуализирующим методам оценки распространенности 

опухолевого процесса проводилось 

стандартное исследование функционального статуса 

пациента, включающее ЭКГ в 12 отведениях, 

оценку функции внешнего дыхания, эхокардиографию. 

Оперативное вмешательство выполняли в 

условиях общего анестезиологического пособия 

в положении пациента на спине с валиком под 

плечами. Сторона операции выбиралась в соответствии 

с расположением наибольшего компонента 

опухоли. В области хрящевого отрезка 2, 

либо 3 ребра выполняли кожный разрез, длиной 

около 5 см. Рассекали подкожно жировую клетчатку, 

волокна большой грудной мышцы. Выполняли 

подандхрящничную резекцию бокового 

фрагмента ребра с сохранением задней пластинки 

надхрящницы. По возможности сохранялись 

внутренние грудные сосуды, в случае опасности 

травмирования в ходе операции выполняли превентивное 

лигирование. После визуализации 

опухоли, пальпаторного определения отношения 

к магистральным сосудам средостения, выполняли 

многоступенчатую биопсию опухоли. 

В случае вскрытия плевральной полости всем пациентам 

выполнялось дренирование плевральной 

полости. 

Во всех случаях выполнено гистологическое исследование 

опухоли. 

Результаты 

Получить морфологическую верификацию и 

установить диагноз удалось у 67 больных (84%) из 

группы трансторакальной биопсии под контролем 

УЗИ и у 76 (99%) пациентов, которым была выполнена 

парастернальная медиастинотомия. 

Гистологическая структура опухолей представлена 

в таблице 1. 

У 19 больных в 21 (23,6%) биоптате, полученном 

под контролем УЗИ, представленный материал 

оказался неинформативным. Среди них в 

подавляющем большинстве дифференциальный 

диагноз проводился между тимомой и лимфомой 

(17 биоптатов). В 16 случаях материала не хватило 

для полноценного иммунофенотипирования опухоли 


Повторные трансторакальные биопсии под контролем 

УЗИ выполнены 7 больным, что позволило 

установить окончательный диагноз в 6 случаях — 

у 3 больных лимфомой, у 1 больного нейрофибромой 

средостения, 1 больного с метастатическим 

поражением лимфоузлов средостения, 1 больного 

тимомой. 

13 пациентам в связи с неэффективностью 

трансторакальной биопсии выполнена диагностическая 

парастернальная медиастинотомия, открытая 

биопсия опухоли. Во всех случаях установлен 

окончательный диагноз. 

У 24 больных (31%), которым выполнена парастернальная 

медиастинотомия, операции предшествовали 

другие попытки морфологической 

верификации (табл. 2.). У 12 — биопсия опухоли 

средостения под контролем УЗИ, 3 — парастернальная 

медиастинотомия, 2 — трансторакальная 

биопсия опухоли средостения, совмещенная с 

биопсией надключичного лимфоузла под контролем 

УЗИ, 2 — биопсия надключичного лимфоузла 

под контролем УЗИ, 1 — биопсия опухоли средостения 

под контролем КТ, 1 — биопсия грудной 

стенки, 1 — открытая биопсия торакотомным доступом, 

1 — биопcия из миндалины, 1 — биопсия 

из трахеи. Во всех случаях показанием к выполнению 

парастернальной медиастинотомии явилось 

недостаточное количество материала для проведения 

полноценного иммуногистохимического 


В 3 случаях после выполненной парастернальной 

медиастинотомии потребовалось проведение 

повторного оперативного вмешательства. 

Показанием явилось недостаточное количество 

материала для ИГХ. В 2 случаях диагностирована 

лимфома Ходжкина, у 1 пациента — неходжкинская 

лимфома (табл. 3). 

Дискуссия 

Диагностика опухолей средостения представляет 

сложную задачу в связи с встречающимся 

большим разнообразием нозологических единиц. 

По данным Davis, тимома встретилась в 30%, 

лимфома — 20%, герминогенные опухоли — 18%, 

метастатические опухоли — 13% случаев. При 

первичном обращении примерно 2/3 больных 

бессимптомны, но в группе пациентов со злокачественным 

образованием средостения частота 

клинических проявлений достигает 85%. Боль- 


41





Таблица 2. Результаты парастернальной медиастинотомии после предшествующих биопсий 

Table 2. The results of parasternal mediastinotomy after previous biopsies 

Вид биопсии n n Клинический диагноз 

Трансторакальная биопсия 

опухоли средостения 

под контролем УЗИ 

Парастернальная 




под контролем УЗИ + 

биопсия надключичного 

лимфоузла под контролем 

УЗИ 

Биопсия надключичного 

лимфоузла 

под контролем УЗИ 

Биопсия опухоли грудной 

стенки под контролем 

УЗИ 



под контролем КТ 

12 1 

3 3 

2 2 

2 2 

4 — первичная медиастинальная крупноклеточная 

В-клеточная лимфома 

3 — лимфома Ходжкина, нодулярный склероз, 

II тип 

1 — лимфома Ходжкина, нодулярный склероз, I тип 

1 — лимфома Ходжкина, лимфоцитарное истощение 

1 — подозрение на лимфому 

1 — незрелая тератома 

1 — рак тимуса 


1 — лимфома Ходжкина, смешанноклеточный вариант 

1 — неходжкинская лимфома 





II тип 

1 1 1 — десмоидная фиброма 

1 1 

Биопсия опухоли трахеи 1 1 

Биопсия опухоли 

миндалины 

Открытая биопсия 1 1 




II тип 

1 1 1 — лимфома Ходжкина, нодулярный склероз, I тип 


II тип 

шая часть симптомных опухолей расположена в 

переднем средостении [2]. 

Некоторые опухоли переднего средостения проявляются 

характерными признаками и биопсия в этом 

случае может не требоваться. Специфическую КТкартину 

имеют загрудинный зоб, зрелые тератомы. 

У пациента с миастенией, аплазией красного ростка 

кроветворения, гипогаммаглобулинемией и опухолью 

переднего средостения вероятность тимомы крайне 

высока. Распознование этих признаков может позволить 

выбрать оптимальный план лечения без предварительной 

морфологической верификации [3, 4]. 

Среди пациентов с опухолями средостения наибольшую 

сложность для морфологической верификации 

диагноза представляют пациенты с лимфопролиферативными 

заболеваниями. Именно этой 

категории пациентов требуется незамедлительное 

установление точного гистологического подтипа 

опухоли, быстрое начало специфической терапии. 

При быстром росте опухоли в центре формируется 

очаг некроза, что обусловливает высокую частоту неинформативности 

полученного материала. В группе 

пациентов, которым выполнялась трансторакальная 

биопсия опухоли под контролем УЗИ, именно 

42 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Таблица 3. Клиническая характеристика пациентов, которым выполнена повторная парастернальная 


Table 3. The clinical characteristics of patients who underwent re-parasternal mediastinotomy 

Гистологический 

диагноз 

40/М Фиброз 

44/М 

35/М 

Подозрение на 

лимфому 

Подозрение на 

лимфому 

Окончательный диагноз ИГХ Сторона 

Лимфома Ходжкина, 

нодулярный склероз, I тип 

Резекция 

ребра 

Вскрытие 

плевральной 

полости 

- Слева 2 + 

Неходжкинская лимфома - Слева 3 + 

Лимфома Ходжкина, 

смешанноклеточный 

вариант 

+ Справа 2 - 

при лимфомах отмечалась наибольшая частота неинформативных 

биопсий, 16 из 21 (76%). Наиболее 

частой причиной выполнения повторной пункции, 

либо выполнение парастернальной медиастинотомии 

у данной категории пациентов являлось недостаточное 

количество материала для проведения 

иммуногистохимического исследования. Для иммунофенотипирования 

лимфомы зачастую требуется 

мультифокальная толстоигольная биопсия. 

В нашем исследовании чувствительность трансторакальной 

биопсии под контролем УЗИ при 

лимфоме составила 81%, парастернальной медиастинотомии 

— 100%, специфичность — 86% 

и 92% соответственно. Эффективность повторной 

биопсии под контролем УЗИ при лимфомах составила 

20%. 


В случае неудачи первой попытки под контролем 

УЗИ, при удовлетворительном соматическом 

состоянии пациента считаем оправданным выполнение 

повторной попытки, однако, у больных 

с осложненным течением опухолевого процесса, 

особенно, в случае развития синдрома верхней 

полой вены, рекомендовано безотлагательное 

выполнение открытой биопсии опухоли через парастеральный 

доступ. 


1. Robinson L.A., Dobson J.R., Bierman P.J. Fallibility of 

transthoracic needle biopsy of anterior mediastinal 

masses // Thorax. — 1995. — 50. — P. 1114-6. 

2. Davis R.D., Oldham H.N., Sabiston D.C. Primary Cysts 

and Neoplasms of the Mediastinum: Recent Changes 

in Clinical Presentation, Methods of Diagnosis, 

Management, and Results // Ann. Thorac. Surg. 

The Society of Thoracic Surgeons. — 1987. — 44. — 

P. 229-37. doi: 10.1016/S0003-4975(10)62059-0 

3. Carter B.W., Okumura M., Detterbeck F.C., Marom E.M. 

Approaching the Patient with an Anterior Mediastinal 

Mass // J. Thorac. Oncol. — 2014. — 9. — S110-8. doi: 

10.1097/JTO.0000000000000295 

4. Александров О.А., Рябов А.Б., Пикин О.В. Тимома 

(обзор литературы) // Сибирский онкологический 

журнал. — 2017. — 16. — C. 76-83. doi: 

10.21294/1814-4861-2017-16-4-76-83. 


43





© С.Г. Афанасьев, А.Ю. Добродеев, У.Б. Урмонов, О.В. Черемисина, 2018 

УДК 616.329-006.6-059:615.28 

ЭФФЕКТИВНОСТЬ НЕОАДЪЮВАНТНОЙ ХИМИОТЕРАПИИ ПРИ 

КОМБИНИРОВАННОМ ЛЕЧЕНИИ БОЛЬНЫХ РАКОМ ПИЩЕВОДА 

С.Г. Афанасьев, А.Ю. Добродеев, У.Б. Урмонов, О.В. Черемисина 

Научно-исследовательский институт онкологии, ФГБНУ «Томский национальный исследовательский медицинский 

центр Российской академии наук», г. Томск 

EFFICIENCY OF NEOADIUVANT CHEMOTHERAPY IN COMBINED 

TREATMENT OF PATIENTS WITH ESOPHAGUS CANCER 

S.G. Afanasyev, A.Y. Dobrodeev, Y.B. Urmonov, O.V. Cheremisina 

Cancer Research Institute, Tomsk National Research Medical Center of the Russian Academy of Sciences, Tomsk 

Афанасьев Сергей Геннадьевич — доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделением абдоминальной онкологии 

Научно-исследовательского института онкологии, ФГБНУ «Томский национальный исследовательский медицинский 

центр Российской академии наук» 

634009, г. Томск, пер. Кооперативный, д. 5, тел. (3822) 41-80-89, e-mail: Afanasievsg@oncology.tomsk.ru, 

SPIN-код: 9206-3037, ORCID ID: 0000-0002-4701-0375 

Afanasyev S.G. — D. Sc. (Medicine), Professor, Head of the Department of Abdominal Oncology of Cancer Research Institute, 

Tomsk National Research Medical Center of the Russian Academy of Sciences 

5 Kooperativny Lane, Tomsk, Russian Federation, 634009, tel. (3822) 41-80-89, e-mail: Afanasievsg@oncology.tomsk.ru, 

SPIN-код: 9206-3037, ORCID ID: 0000-0002-4701-0375 


Введение. Отдаленные результаты хирургического лечения рака пищевода остаются неудовлетворительными, в связи с 

чем перспективным является применение мультидисциплинарного подхода, объединяющего неоадъювантную химиотерапию 

и оперативное вмешательство. 

Материал и методы. В основу работы вошли результаты комбинированного и хирургического лечения 40 больных раком 

пищевода II–III стадии. В основной группе (n=20) больным назначалось 2 курса неоадъювантной химиотерапии по схеме 

гемцитабин + цисплатин с последующей радикальной операцией, в контрольной группе (n=20) проводилось только хирургическое 

лечение. 

Результаты. При проведении неоадъювантной химиотерапии полная регрессия опухоли наблюдалась у 1 (5 %) больного, 

частичная регрессия — у 8 (40%), стабилизация — у 9 (45%) пациентов. Лечение отличалось удовлетворительной переносимостью 

и низкой токсичностью, в большинстве случаев отмечалось восстановление полноценного энтерального питания. 

Послеоперационные осложнения в основной и контрольной группах возникли в 20,0 и 25,0% соответственно (p>0,05). 

Комбинированное лечение рака пищевода с применением неоадъювантной химиотерапии позволило значимо увеличить 

показатели двухлетней общей и безрецидивной выживаемости — 84,2±8,2 и 84,2±8,2% по сравнению с группой контроля 

— 63,2±11,1 и 42,1±11,4% соответственно (р

ONCOLOGY 

BULLETIN 


received 2 courses of neoadjuvant chemotherapy (gemcitabine + cisplatin) followed by radical surgery. Group II comprised 

20 patients, who underwent surgery alone. Results. Among the patients who received neoadjuvant chemotherapy, complete 

tumor regression was observed in 1 (5%) patient, partial regression in 8 (40%) patients and stable disease in 9 (45%) patients. 

Treatment was well tolerated with low toxicity. Restoration of enteral nutrition was observed in most patients. Postoperative complications 

in Group I and II patients occurred in 20% and 25%, respectively (p>0.05). Two-year overall and disease-free survival 

rates were significantly higher in esophageal cancer patients, who received combined modality treatment including neoadjuvant 

chemotherapy than in the control group patients, who underwent surgery alone (84.2±8.2 and 84.2±8.2% versus 63.2±11.1 and 

42.1±11.4%, respectively (р




заключение об эффективности химиотерапии в 

предоперационном периоде. Оптимальные режимы 

неоадъювантной химиотерапии при плоскоклеточном 

РП еще не определены, поскольку 

успех от предоперационного лечения зависит от 

степени ответа опухоли на проводимую терапии 

[14]. При РП наиболее часто используются 5-фторурацил, 

паклитаксел, иринотекан в комбинации 

с препаратами платины, при этом объективный 

ответ регистрируется у 44-55% больных. Причем 

частота опухолевой регрессии не зависит от гистотипа 

опухоли. По данным М.И. Давыдова с соавт. 

[15], при проведении предоперационной химиотерапии 

по схеме FLEP (5-фторурацил, этопозид, 

цисплатин, лейковорин) у большинства больных 

отмечалась полная и частичная регрессия опухоли 

(80,6 %), что позволило повысить частоту радикальных 

резекций (R0) до 86,7% в сравнении 

с контрольной группой ― 63,6%, без увеличения 

послеоперационной летальности. Представляет 

интерес мета-анализ, в котором сравнивается эффективность 

предоперационной химиотерапии и 

оперативного лечения в самостоятельном варианте 

у 2051 больного РП. В группах предоперационной 

химиотерапии в разных исследованиях 

частота объективного эффекта колебалась от 15 

до 60%, а полная регрессия опухоли, подтвержденная 

морфологически, отмечена у 4–7 % больных, 

что сочеталось с достоверным увеличением 

продолжительности жизни [14]. 

Таким образом, представляется крайне актуальным 

развитие мультимодального подхода к лечению 

местнораспространенного РП за счет использования 

системных видов противоопухолевого 

воздействия. 


Цель исследования ― изучить эффективность 

и переносимость комбинированного лечения 

рака пищевода с использованием неоадъювантной 

химиотерапии в сочетании с радикальной 

операцией. 


В отделении абдоминальной онкологии НИИ 

онкологии Томского НИМЦ проведено лечение 

40 больных раком пищевода II–III стадии с морфологически 

верифицированным диагнозом. 

Основную группу составили 20 больных, у которых 

было проведено комбинированное лечение, 

включающее 2 курса неоадъювантной химиотерапии 

(НАХТ) по схеме гемцитабин/цисплатин 

и радикальную операцию. Контрольную группу 

составили 20 больных, которым выполнялась 

радикальная операция. Распределение больных 

по группам проводилось методом «случайконтроль». 

Соотношение заболевших мужчин и 

женщин составило 6:1. Наибольшее число больных 

было в возрасте от 55 до 65 лет (88,5%). Всем 

пациентам перед лечением проводился стандартный 

комплекс обследования: общеклинические 

анализы, спиральная компьютерная томография 

органов грудной полости и органов брюшной полости 

с внутривенным контрастированием, видеоэзофагогастроскопия 

с забором биопсийного 

материала для морфологического исследования, 

видеофибробронхоскопия, рентгенологическое 

исследование пищевода, желудка и ДПК, видеоколоноскопия, 

УЗИ органов брюшной полости и 

периферических лимфатических узлов, УЗИ сердца 

и вен нижних конечностей, ЭКГ и спирография. 

В основной и контрольной группах наиболее часто 

отмечалось поражение среднегрудного отдела 

пищевода ― 25 (62,5%), затем нижнегрудного 

― 15 (37,5%) (табл. 1). В исследование были включены 

больные только с плоскоклеточным раком 

пищевода. 

Окончательная стадия заболевания устанавливалась 

после операции в соответствии с классифи- 

Таблица 1. Распределение больных в сравниваемых группах в зависимости от локализации опухоли 

Table 1. Distribution of patients in the compared groups depending on tumor localization 

Локализация 

опухоли 

Среднегрудной 

отдел пищевода 

Нижнегрудной 

отдел пищевода 

НАХТ + операция 

(n=20) 

Операция (n=20) 

Всего (n=40) 

13 (65,0%) 12 (60,0%) 25 (62,5%) 

7 (35,0%) 8 (40,0%) 15 (37,5%) 

46 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Таблица 2. Распределение больных в сравниваемых группах в зависимости от стадии опухолевого 

процесса по классификации TNM 

Table 2. Distribution of patients in the compared groups depending on the stage of the tumor process according 

to the classification of TNM 

Стадия опухоли 


(n=20) 



IIa (T2–3N0M0) 4 (20,0%) 5 (25,0%) 9 (22,5%) 

IIb (T1–2N1M0) 6 (30,0%) 7 (35,0%) 13 (32,5%) 

III (T3N1M0 или T4N любая M0) 10 (50,0%) 8 (40,0%) 19 (47,5%) 

Таблица 3. Распределение больных в сравниваемых группах в зависимости от использованной методики 

эзофагопластики 

Table 3. Distribution of patients in the compared groups depending on the used esophagoplasty technique 

Желудочным 

стеблем 

Метод 

эзофагопластики 


(n=20) 



14 (70,0%) 13 (65,0%) 27 (67,5%) 

Толстой кишкой 6 (30,0%) 7 (35,0%) 13 (32,5%) 

кацией Международного противоракового союза 

по классификации TNM 7 пересмотра: IIa стадия 

― 9 (22,5%), IIb стадия ― 13 (30,0%), III стадия ― 

18 (45,0%) больных (табл. 2). По основным прогностическим 

признакам группы были сопоставимы. 

Имеющиеся различия в группах были статистически 

не значимы, что позволило провести сравнительный 

анализ результатов лечения. 

Больным основной группы на первом этапе 

комбинированного лечения проводилось 2 курса 

неоадъювантной химиотерапии (НАХТ) по схеме 

гемцитабин в дозе 1250 мг/м 2 внутривенно в 1-й и 

8-й дни, цисплатин в дозе 80 мг/м 2 внутривенно в 

1-й день. Интервал между курсами химиотерапии 

и хирургическим этапом лечения составлял 3 недели. 

До начала химиотерапевтического лечения 

больному обычно назначалось парентеральное 

питание, состав и объем которого зависел от выраженности 

дисфагии и степени метаболических 

расстройств, устанавливаемой по результатам 

анализов крови. Гастростомия больным не выполнялась. 

Двум пациентам установлен пищеводный 

зонд фирмы Boston scientific для восстановления 

проходимости пищевода. 

У всех больных в сравниваемых группах выполнялась 

радикальная операция ― расширенная 

субтотальная резекция пищевода с 2-зональной 

(2F) лимфодиссекцией из комбинированного лапаротомного 

и правостороннего торакотомного 

доступа с одномоментной эзофагопластикой. При 

выполнении реконструктивного этапа операции 

выбор метода пластики зависел от уровня поражения 

и резекции пищевода, а также индивидуальных 

особенностей больного. Наиболее часто 

использовался широкий желудочный стебель 

(операция типа Льюиса) ― 27 (67,5%), значительно 

реже изоперистальтическая пластика проводилась 

левой половиной толстой кишки ― 13 

(32,5%) наблюдений (табл. 3). Ранее мы выполняли 

эзофагопластику тонкой кишкой, однако эта 

методика отличается непредсказуемым течением 

послеоперационного периода, высоким риском 

апикальных некрозов и нарушения трофики тонкокишечного 

трансплантата с развитием недостаточности 

внутригрудного анастомоза [16, 17], 

поэтому при планировании данного исследовании 

мы отказались от подобных вмешательств в 

пользу гастро- или колоэзофагопластики, что позитивно 

сказалось на непосредственных результатах 

оперативного этапа лечения. 

Непосредственный ответ опухоли на проведение 

НАХТ определялся по шкале RECIST 1.1, токсичность 

химиотерапии ― по шкале CTC-NCIC. Для 

изучения особенностей течения послеоперационного 

периода использовался комплекс инстру- 


47




ментальных исследований, клинических данных и 

лабораторных показателей. 

Статистическая обработка данных проводилась 

с помощью компьютерной программы Statistica 

10.0 (StatSoft). Оценка эффективности методов 

лечения дана на основании изучения сроков и частоты 

появления рецидивов и метастазов. Кривые 

наблюдаемой 2-летней выживаемости строились 

по методу Каплана ― Майера. Значимость различий 

в выживаемости между группами оценена по 

F-критерию Кокса. 

Исследование выполнено с соблюдением принципов 

добровольности и конфиденциальности в 

соответствии с «Основами законодательства РФ 

об охране здоровья граждан» (Указ Президента 

РФ от 24.12.93 № 2288) на основании разрешения 

локального комитета по биомедицинской этике 

ФГБНУ «НИИ онкологии Томского НИМЦ». Пациенты, 

включенные в исследование, ранее не получали 

специализированного лечения. Больные с 

тяжелыми сопутствующими заболеваниями в стадии 

декомпенсации из исследования исключены. 

Результаты исследования и обсуждение 

При оценке непосредственной эффективности 

проведенной НАХТ по схеме гемцитабин/цисплатин 

частичная регрессия наблюдалась у 8 (40,0%) 

больных основной группы, полная регрессия ― у 

1 (5,0%) пациента, стабилизация была самой частой 

формой ответа опухоли на химиотерапию, 

она зафиксирована в 9 (45,0%) случаях, прогрессирование 

опухолевого процесса наблюдалось 

у 2 (10,0%) больных. По данным литературы [11, 

14, 18], при проведении химиотерапии по поводу 

РП показатели общей эффективности варьируют в 

пределах 37,1-80,6%, что в целом согласуется с результатами, 

полученными в нашем исследовании. 

Из непосредственных побочных реакций химиотерапии 

наиболее часто встречалась тошнота/ 

рвота ― 11 (55,0%) случаев. Гематологическая токсичность 

была представлена тромбоцитопенией 

в 9 (45,0%) случаях, в том числе I–II степени ― в 

7 (35,0%), III степени ― в 2 (10,0%) и лейкопенией 

I–II степени ― в 5 (25,0%) наблюдениях. Из не 

гематологических осложнений чаще всего регистрировалась 

нефротоксичность ― 5 (25,0%) случая. 

Аллергические реакции зафиксированы у 8 

(44,4%) больных. Однако указанные нежелательные 

явления хорошо купировались стандартной 

терапией сопровождения, ни в одном случае не 


потребовалась редукция дозы, перерыва или изменения 

программы комбинированного лечения. 

Во всех случаях клинический эффект после проведения 

1-го курса химиотерапии выражался в 

уменьшении дисфагии, что позволяло перевести 

больных на сбалансированное энтеральное питание 

перед операцией и полноценно подготовить 

его к оперативному лечению. При проведении 

2-го курса НАХТ не требовалось проведения парентеральной 

нутритивной поддержки. 

Таким образом, при проведении 2 курсов предоперационной 

химиотерапии по схеме гемцитабин/цисплатин 

у больных раком пищевода отмечен 

приемлемый профиль токсичности, удовлетворительная 

переносимость и безопасность 

данной комбинации. Развившиеся осложнения 

носили кратковременный характер и достаточно 

хорошо купировались назначением симптоматической 

терапии, что согласуется с данными литературы 

[19]. 

Значительное внимание уделялось особенностям 

течения послеоперационного периода. 

В среднем послеоперационный период в обеих 

группах длился 12-14 суток. Нахождение в отделении 

интенсивной терапии, как правило, не 

превышало 5 суток. Отделяемое по дренажам из 

плевральной и брюшной полости (200-250 мл) 

носило серозно-геморрагический характер и наблюдалось 

в течение 2-3 суток. Гематологических 

особенностей в сравниваемых группах отмечено 

не было. При анализе структуры осложнений отмечено, 

что значимых различий между группами 

не отмечено (p>0,05), наиболее грозными неблагоприятными 

явлениями оказались недостаточность 

внутригрудного анастомоза или нарушения 

трофики интраторакальных трансплантатов в 

виде острых язв, которые наблюдались в 3 (7,5%) 

случаях (табл. 4) и сопровождались развитием 

эмпиемы плевры на стороне поражения и/или 

медиастинита. Эти неблагоприятные явления мы 

связываем, в первую очередь, с нарушением микроциркуляции 

в трансплантате, что служило причиной 

возникновения острых трофических эрозий 

и язв в трансплантате. Этим больным (1 пациент 

в основной группе, 2 ― в контрольной) потребовались 

повторные оперативные вмешательства 

в объеме реторакотомии с целью санации плевральной 

полости и дополнительного дренирования. 

В 2 случаях данные осложнения удалось купировать. 

48 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Таблица 4. Частота и характер послеоперационных осложнений в сравниваемых группах 

Table 4. The frequency and nature of postoperative complications in the compared groups 

Послеоперационные осложнения 

НАХТ + операция (n=20) 

Операция 

(n=20) 

Больные с осложнениями 4 5 

Недостаточность внутригрудного анастомоза - 1 

Острая перфоративная язва 

гастротрансплантата 

1 1 

Послеоперационная пневмония 2 2 

Острая сердечно-сосудистая 

недостаточность 

1 - 

Послеоперационная летальность в сравниваемых 

группах составила 5,0%: в контрольной группе 

1 больной погиб от развившихся осложнений 

со стороны интраторакального анастомоза; в 

основной группе умер 1 больной от сердечнососудистой 

недостаточности, обусловленной 

сопутствующей кардиологической патологией. 

Статистически различий в сравниваемых группах 

не отмечено (p>0,05). В целом полученные непосредственные 

результаты соответствуют литературным 

данным о частоте послеоперационных 

осложнений и летальности в России и за рубежом 

и находятся в рамках среднестатистического показателя 

[13, 22]. 

Одним из важнейших критериев эффективности 

проводимого лечения больных РП являются частота 

и сроки появления рецидивов и метастазов. 

В исследовании прослежены двухлетние результаты 

у 38 из 40 больных, получивших лечение, в 

основной группе ― у 19 из 20, в контрольной ― у 

19 из 20 пациентов. В основной группе прогрессирование 

заболевания выявлено в 3 (15,8%) 

случаях, оно было обусловлено отдаленным метастазированием 

в печень и легкие. Эти пациенты 

умерли в течение первого года наблюдения. 

Длительность безрецидивного периода составила 

21,9 мес. В контрольной группе прогрессирование 

опухолевого процесса выявлено у 11 (57,9%) 

больных: в 4 (21,1%) случаях за счет местных рецидивов, 

в 7 (36,8%) ― обнаружены отдаленные 

метастазы. Длительность безрецидивного периода 

― 18,7 мес. В результате прогрессирования в 

первый год наблюдения умерло 4 больных, во 2-й 

год ― 3 больных из контрольной группы. В итоге, 

общая 2-летняя выживаемость больных раком 

пищевода II–III стадии в основной и контрольной 

группах составила 84,2±8,2% и 63,2±11,1%, 

безрецидивная выживаемость ― 84,2±8,2% и 

42,1±11,4% соответственно. Различия статистически 

значимы (р




высокую непосредственную эффективность и в 

комбинации с хирургическим лечением повысила 

эффективность локорегионарного контроля и 

обеспечила профилактику отдаленного метастазирования, 

однако отдаленные результаты требуют 

дальнейшего изучения. 


1. Bray F., Ferlay J., Soerjomataram I., et al. Global cancer 

statistics 2018: GLOBOCAN estimates of incidence and 

mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries // 

CA Cancer J. Clin. — 2018. — Vol. 68 (6). — P. 394-424. 

— doi: 10.3322/caac.21492. 

2. Zhang Y. Epidemiology of esophageal cancer // World 

J. Gastroenterol. — 2013. — Vol. 19 (34). — P. 5598- 

606. — doi: 10.3748/wjg.v19.i34.5598. 

3. Arnold M., Soerjomataram I., Ferlay J., Forman D. 

Global incidence of oesophageal cancer by 

histological subtype in 2012 // Gut. — 2015. — Vol. 64 

(3). — P. 381-7. — doi: 10.1136/gutjnl-2014-308124. 

4. Писарева Л.Ф., Одинцова И.Н., Ананина О.А., и др. 

Заболеваемость раком пищевода в Томской области 

// Сибирский онкологический журнал. — 2014. 

— №1. — С. 33-36. 

5. Klevebro F., Ekman S., Nilsson M. Current trends 

in multimodality treatment of esophageal and 

gastroesophageal junction cancer — Review article // 

Surg Oncol. — 2017. — Vol. 26 (3). — P. 290-295. — 

doi: 10.1016/j.suronc.2017.06.002. 

6. Steffen A., Huerta J.M., Weiderpass E., et al. General 

and abdominal obesity and risk of esophageal and 

gastric adenocarcinoma in the European Prospective 

Investigation into Cancer and Nutrition // Int. J. 

Cancer. — 2015. — Vol. 137 (3). — P. 646-57. — doi: 

10.1002/ijc.29432. 

7. Klevebro F., Lindblad M., Johansson J., et al. Outcome 

of neoadjuvant therapies for cancer of the oesophagus 

or gastro-oesophageal junction based on a national 

data registry // Br. J. Surg. — 2016. — Vol. 103 (13). — 

P. 1864-1873. — doi: 10.1002/bjs.10304. 

8. Napier K.J., Scheerer M., Misra S. Esophageal cancer: 

a review of epidemiology, pathogenesis, staging 

workup and treatment modalities // World J. 

Gastrointest Oncol. — 2014. — Vol. 6 (5). — P. 112-20. 

— doi: 10.4251/wjgo.v6.i5.112. 

9. Scheer R.V., Fakiris A.J., Johnstone P.A. Quantifying 

the benefit of a pathologic complete response after 

neoadjuvant chemoradiotherapy in the treatment of 

esophageal cancer // Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. — 

2011. — Vol. 80 (4). — P. 996-1001. — doi: 10.1016/j. 


ijrobp.2010.03.003. 

10. Деньгина Н.В. Современные терапевтические возможности 

при раке пищевода // Практическая онкология. 

— 2012. — Т. 13, №4. — С. 276-288. 

11. Duan X., Yu Z. Neoadjuvant chemoradiotherapy 

combined with operation vs. operation alone for 

resectable esophageal cancer: Meta-analysis on 

randomized controlled trials // Zhonghua Wei Chang 

Wai Ke Za Zhi. — 2017. — Vol. 20 (7). — P. 809-815. 

12. Baba Y., Watanabe M., Yoshida N., Baba H. Neoadjuvant 

treatment for esophageal squamous cell carcinoma // 

World J. Gastrointest Oncol. — 2014. — Vol. 6 (5). — 

P. 121-8. — doi: 10.4251/wjgo.v6.i5.121.Review. 

13. Yoshida N., Baba Y., Shigaki H., et al. Risk factors of early 

recurrence within 6 months after esophagectomy 

following neoadjuvant chemotherapy for resectable 

advanced esophageal squamous cell carcinoma // Int. 

J. Clin. Oncol. — 2016. — Vol. 21 (6). — P. 1071-1078. 

14. Zhang Y.S., Gao B.R., Wang H.J., et al. Comparison 

of anastomotic leakage and stricture formation 

following layered and stapler oesophagogastric 

anastomosis for cancer: a prospective randomized 

controlled trial // J. Int. Med. Res. — 2010. — Vol. 38 

(1). — P. 227-33. 

15. Давыдов М.И., Стилиди И.С., Бохян В.Ю., и др. Промежуточные 

результаты применения предоперационной 

химиотерапии и расширенной субтотальной 

резекции пищевода при раке // Анналы 

хирургии. — 2005. — №3. — С. 27-32. 

16. Афанасьев С.Г., Августинович А.В., Тузиков С.А., и 

др. Результаты комбинированных операций при 

местно-распространенном раке желудка // Онкология. 

Журнал им. П.А. Герцена. — 2013. — №2. — 

С. 12-15. 

17. Афанасьев С.Г., Августинович А.В., Тузиков С.А., 

и др. Результаты расширенных и комбинированных 

операций по поводу рака желудка и кардиоэзофагеального 

перехода // Сибирский онкологический 

журнал. — 2011. — №6. — С. 23-27. 

18. Wang M., Gu J., Wang H.X., et al. Retrospective study 

of gemcitabine based chemotherapy for unresectable 

or recurrent esophagus cell carcinoma refractory to 

first line chemotherapy // Asian Pac J. Cancer Prev. — 

2012. — Vol. 13 (8). — P. 4153-6. 

19. Волкова Е.Э., Вашакмадзе Л.А., Хомяков В.М., Мамонтов 

А.С. Ускоренная госпитальная реабилитация 

больных после расширеннокомбинированных 

операций по поводу рака грудного отдела 

пищевода и кардии // Сибирский онкологический 

журнал. — 2013. — №1. — С. 52-58. 

50 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


© А.Ф. Халирахманов, Э.А. Газиев, С.В. Зинченко, Н.И. Бариев, А.З. Шарафеев, И.В. Рябчиков, 2018 

УДК 611.1+616-006:615.065 

СОВРЕМЕННЫЕ АСПЕКТЫ ВЛИЯНИЯ ХИМИОТЕРАПЕВТИЧЕСКОГО 

ЛЕЧЕНИЯ И ЛУЧЕВОЙ ТЕРАПИИ НА СЕРДЕЧНО-СОСУДИСТУЮ 

СИСТЕМУ У ПАЦИЕНТОВ ОНКОЛОГИЧЕСКОГО ПРОФИЛЯ 

А.Ф. Халирахманов 1,2 , Э.А. Газиев 2 , С.В. Зинченко 1,2 , Н.И. Бариев 1 , А.З. Шарафеев 1 , 

И.В. Рябчиков 1 

1 

ФГАУ ВО «Казанский (Приволжский) федеральный университет», г. Казань 

2 

Университетская клиника Казань, Медико-санитарная часть ФГАОУ ВО «Казанский (Приволжский) федеральный 

университет», г. Казань 

MODERN ISSUES OF IMPACT CHEMOTHERAPY AND RADIOTHERAPY 

ON CARDIOVASCULAR SYSTEM IN ONCOLOGY PATIENTS 

A.F. Khalirakhmanov 1,2 , E.A. Gaziev 2 , S.V. Zinchenko 1,2 , N.I. Bariev 1 , A.Z. Sharafeev 2 , 

I.V. Ryabchikov 1 

1 

Kazan Federal University, Kazan 

2 

University Hospital, Medical part of Kazan Federal University, Kazan 

Халирахманов Айрат Файзелгаянович — кандидат медицинских наук, врач отделения рентгенхирургических методов 

диагностики и лечения Университетской клиники Казань, Медико-санитарная часть ФГАОУ ВО «Казанский (Приволжский) 

федеральный университет» 

420043, г. Казань, ул. Чехова, д. 1а, e-mail: ai.bolit@mail.ru 

Khalirakhmanov A.F. — PhD (Medicine), Doctor of the Department of X-ray diagnostic methods and treatment of University 

Hospital, Medical part of Kazan Federal University 

1a Chekhov Str., Kazan, Russian Federation, 420043, e-mail: ai.bolit@mail.ru 

Реферат. В последние годы в онкологии произошел прорыв, благодаря которому ранняя диагностика и эффективное лечение 

современными химиотерапевтическими агентами значительно улучшило показатель выживаемости онкологических 

пациентов. Но в результате возникли новые проблемы, в частности, кардиотоксичность используемых в онкологии препаратов. 

У пациентов могут возникнуть неблагоприятные сердечно-сосудистые события, связанные с их лечение основного 

заболевания. Кардиоонкология все чаще оказывается в центре внимания, однако многие моменты данной междисциплинарной 

проблемы остаются малоизученными. В данной обзорной статье представлены патофизиологические аспекты 

влияния химиотерапевтического лечения и лучевой терапии на возникновение и прогрессирование сердечно-сосудистых 

заболеваний у пациентов онкологического профиля. 

Ключевые слова: кардиоонкология, ишемическая болезнь сердца, кардиотоксичность, химиотерапевтическое лечение, 

лучевая терапия. 

Abstract. Breakthrough in oncology over the last years improved oncology patient’s survival. This was achieved through the 

early diagnosis and effective treatment by modern chemotherapeutic agents. However, new challenges have emerged. Patients 

may experience adverse cardiovascular events related to their oncology treatment or as a result of an exacerbation of underlying 

cardiovascular disease. The article describes the various pathophysiological aspects of chemotherapy treatment and radiotherapy 

that impact on the onset and progression of cardiovascular diseases. 

Key words: cardio-oncology, coronary heart disease, cardiotoxicity, chemotherapy, radiotherapy. 

Актуальность 

Из-за значительного прогресса в диагностике и 

лечении онкологических заболеваний, удалось 

перевести ряд болезней из терминальной стадии 

в разряд хронических заболеваний. Однако 

кардиотоксичные эффекты, появляющиеся на 

фоне лечения онкологии у выживших пациентов 

значительно повышают риск развития сердечнососудистых 

заболеваний у данной когорты пациентов. 

Химиотерапия вызывает многие сердечно- 


51




сосудистые осложнения ― гипертония, хроническая 

сердечная недостаточность, тромбоэмболия, 

ишемическую болезнь сердца (ИБС), удлинение 

интервала QT, брадикардию [1]. Лучевая терапия 

ускоряет прогрессирование ИБС, поражения 

клапанов, перикардиты [2]. Существуют определенные 

ограничения в рекомендациях по лечению 

сердечно-сосудистых осложнений на фоне 

имеющегося онкологического заболевания и его 

лечения, поскольку в подавляющем большинстве 

исследований онкология является критерием исключения 

из выборки. Пациенты с высокими 

рисками сердечно-сосудистых заболеваний наиболее 

подвержены осложнениям и прогрессированию 

уже имеющихся сосудистых заболеваний, 

связанным с химиотерапией [3]. Помимо влияния 

противоопухолевой терапии, само онкологическое 

заболевание влияет на сердечную функцию 

(атрофия миокарда, ремоделирование миокарда). 

Имеются данные о том, что частота госпитализации 

пациентов с впервые выявленной онкологией 

по поводу, первично диагностированной 

ИБС выше, особенно в первые 6 месяцев [4]. 

Рак является гиперкоагуляционным состоянием, 

наличие которого приводит к крайне высокому 

риску возникновения венозных тромбозов. Имеются 

исследования, в которых частота венозных 

тромбозов у пациентов онкологического профиля 

достигает 40-50% [5]. Частота возникновения 

артериальных тромбозов в данной когорте пациентов 

значительно ниже и составляет около 5% 

всех случаев [6]. Однако тромбозы артериальной 

системы имеют весьма грозные исходы (инфаркт 

миокарда, острые нарушения мозгового кровообращения, 

острая артериальная недостаточность 

нижних конечностей). Причины развития 

гиперкоагуляционного состояния у пациентов со 

злокачественными образованиями разнообразны. 

Часто отмечается повышенное содержание 

провоспалительных цитокинов (интерлейкин-1, 

фактор некроза опухоли, интерферон-гамма), что 

усиливает прокоагулянтную активность моноцитов. 

Решающую роль в активации свертывания 

крови играют прокоагулянтная активность тканевых 

факторов, нейтрофилов, моноцитов, миофибробластов 

[7]. Также происходит воздействие и 

на тромбоцитарное звено гемостаза. Повышается 

содержание фрагментов F1+2 протромбина, комплекса 

тромбин+антитромбин, фибринопептида 


А, протеина С, фактора VIII. Активация этих двух 

составляющих компонентов гемостаза приводит 

к появлению тромбина и локальному отложению 

фибрина вокруг опухолевых клеток. Помимо развития 

тромбозов и формирования матрицы для 

ангиогенеза опухоли, постоянная активация системы 

свертывания крови свидетельствует о высокой 

агрессивность опухолевого процесса [8]. 

Многие химиотерапевтические агенты являются 

протромботическими, хоть и трудно определить 

эффекты химиотерапии по сравнению с гиперкоагуляционным 

состоянием. Препараты на основе 

платины, ингибиторы фактора роста эндотелия 

сосудов (VEGF), ингибиторы тирозинкиназы ассоциированы 

с повышенным риском возникновения 

артериального тромбоза. 

Патофизиологические аспекты химиотерапии 

Влияние химиотерапевтических агентов на развитие 

и прогрессирование атеросклероза, который 

является основной причиной ишемической 

болезни сердца, пока изучено недостаточно. Клинические 

проявления онкологического заболевания 

и атеросклероза усложняют различие между 

прогрессированием ранее существовавшего риска 

сердечно-сосудистых заболеваний (ССЗ) и 

побочными эффектами химиотерапии и лучевой 

терапии. Для некоторых химиотерапевтических 

агентов долгосрочный риск ССЗ подтвержден 

(этопозид, блеомицин, цисплатин) [9]. 5-ФУ, капецитабин, 

паклитаксел, гемцитабин, ритуксимаб 

связаны со спазмом, стенокардией, синдромом 

Рейно и инфарктом миокарда (ИМ) [10, 11]. 

Имеется определенная связь между ангиогенезом 

и пролиферацией раковых клеток, в частности 

роль VEGF и рецепторов VEGF. В норме VEGF осуществляет 

процесс заживления и восстановления 

сосудистого эндотелия, стимулируя продукцию 

оксида азота II (NO) и простациклина (PGI2). При 

патологии, как, например, при ИБС, продукция 

VEGF стимулируется факторами, индуцируемыми 

гипоксией (HIF), способствуя компенсаторному 

ангиогенезу. VEGF, продуцируемый раковыми 

клетками, индуцирует ангиогенез и пролиферацию, 

участвуя также в метастазировании [12]. Ингибиторы 

ангиогенеза, применяемые в лечении 

онкологии, не являются специфичными для опухолевых 

клеток. Лечение ингибиторами ангиогенеза 

вызывает вазоконстрикцию, связанную с 

52 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


уменьшением продукции NO и PGI2. Помимо этого 

происходит агрегация тромбоцитов, тромбоз и 

адсорбция лейкоцитов в сосудистый эндотелий 

и пролиферация гладкомышечных клеток, что в 

свою очередь приводит к сосудистой эндотелиальной 

дисфункции и образованию атеросклероза. 

Дополнительно к этому сосудистая эндотелиальная 

дисфункция и гипоксия стимулируют выработку 

эндотелина-1, способствуя еще большей 

вазоконстрикции и дальнейшему повышению 

артериального давления (АД) [13]. Непрерывное 

лечение ингибиторами VEGF приводит к микроангиопатии, 

длительное повышение АД вследствие 

лечения приводит к необратимым анатомическим 

изменениям. 

Ингибиторы тирозинкиназы, помимо воздействия 

на VEGF, воздействуют также и на другие 

рецепторы ангиогенеза, такие как тромбоцитарный 

фактор роста (PDGF), фактор роста гепатоцитов 

(HGF), ангиопоэтин-1 и фактор роста фибробластов 

(FGF). Также эти препараты нацелены на 

мембранный белок DDR1, тирозинкиназу, участвующую 

в процессах эмбрионального развития 

и клеточного роста (SRC), рецепторы фактора роста 

тучных и стволовых клеток, тирозинкиназный 

рецептор TIE-2 [14]. Многие аспекты механизмов 

данной группы препаратов, вызывающих кардиотоксичность, 

до конца не изучены. Однако 

кардиотоксичность данной группы проявляется у 

конкретного препарата по-разному: понатиниб и 

дасатиниб вызывают гипертоническую болезнь 

(ГБ), легочную артериальную гипертензию, тромбоцитарную 

дисфункцию; нилотиниб ― ГБ, ИБС, 

цереброваскулярные осложнения, атеросклероз 

периферических артерий, гипергликемию и дислипидемию; 

иматиниб практически не имеет 

сердечно-сосудистых осложнений [15]. 

Патофизиологические аспекты лучевой терапии 

Радиационно-индуцированные заболевания 

сердечно-сосудистой системы являются одной из 

самых распространенных причин заболеваемости 

и смертности у пациентов, прошедших лучевую 

терапию по поводу онкопатологии. Сердечнососудистые 

заболевания вследствие лучевой терапии 

(ЛТ) вызывают острый и хронический перикардит, 

кардиомиопатию, поражения клапанов 

сердца, а также радиационно-индуцированную 

ишемическую болезнь сердца. В настоящее время 

радиационно-индуцированная ИБС является наиболее 

активной областью исследования. Имеются 

определенные различия в ключевых аспектах 

между ИБС, индуцированной ЛТ и обычной ИБС. 

Радиационные поражения коронарных артерий 

преимущественно связаны с поражением устьев, 

а также, в большинстве случаев, с поражением 

передней межжелудочковой артерии (ПМЖА), в 

связи с большей близостью к источнику излучения 

при ЛТ [16]. В основе патофизиологии повреждения 

структур сердца вследствие ЛТ лежит острое 

воспаление, приводящее к фиброзу тканей и потере 

капилляров на микроциркуляторном уровне 

[17]. 

Механизм повреждения тканей при остром воспалении 

опосредуется в большей степени первичным 

повреждением эндотелия. В течении нескольких 

минут от начала ЛТ, клетки эндотелия начинают 

экспрессировать на своей поверхности Е- и 

Р-селектины, приводя к связыванию с лейкоцитами, 

а также молекулы клеточной адгезии ICAM-1 

и PECAM-1, способствующие адгезии лейкоцитов. 

[18]. Далее высвобождаются провоспалительные 

цитокины ― фактор некроза опухоли, хемотаксический 

фактор моноцитов и интерлейкин-8 [19]. 

Также сами клетки эндотелия под воздействием 

ЛТ увеличивают количество ИЛ-6, ИЛ-8, фактор 

роста фибробластов, ICAM-1 в отсутствии иммунологических 

клеток [20]. Центральным процессом 

в развитии дальнейшего фиброзирования является 

терминальная дифференциация фибробластов 

в миофибробласты, которые выделяют больше 

коллагена I и III типа и альфа-гладкомышечный 

актин. Стимулы, за счет которых происходит образование 

миофибробластов, возникают за счет 

провоспалительных цитокинов, матричных сигналов 

и эпигенетического перепрограммирования. 

Набираемыми в облученные ткани нейтрофилами 

и другими типами иммунных клеток выделяются 

профибротические цитокины ― фактор роста 

тромбоцитов, ИЛ-4, ИЛ-13, а также трансформирующий 

ростовой фактор бета (TGF-β). TGF-β 

также ингибирует коллагеназы и способствует 

распространению миофибробластов [21]. TGF-β 

индуцирует фактор роста соединительной ткани 

(CTGF) и способствует дифференциации мезенхимальных 

клеток и фибробластов в миофибробласты 

[22]. CTGF продолжает стимулировать миофи- 


53




бробласты, чтобы секретировать коллагеновый 

внеклеточный матрикс, ингибирование же CTGF 

приводит к реверсивному фиброзу, дисфункции 

миокарда, снижает жесткость сосудистой стенки 

[23]. Во время нормального заживления миофибробласты 

проходят этап апоптоза, что приводит к 

самоограничению и образованию рубца. Однако 

при индуцированном ЛТ фиброзе эти клетки сохраняются, 

поскольку происходит метилирование 

ДНК, TGF-β подавляет экспрессию метилтрансферазы 

ДНК, что способствует индукции гена актина 

α-гладкой мускулатуры, и соответственно, дифференцировке 

миофибробластов [24]. 

Помимо прямого клеточного повреждения при 

ЛТ, немаловажную роль играют активные формы 

кислорода (АФК), которые вырабатываются 

прямым воздействием излучения и затем продуцируются 

эндотелием и макрофагами [17]. Производимые 

супероксид и оксид азота образуют 

пероксинитрит ― токсичный источник ранения от 

свободных радикалов. В результате снижения доступности 

оксида азота сосудистая дисфункция и 

тканевая гипоксия еще больше усугубляют окислительный 

стресс [25]. Окислительный стресс повышает 

экспрессию молекул адгезии, АФК увеличивают 

активность тромбина, инактивируя тромбомодулин, 

потенциально содействуя развитию 

воспаления [26]. 


Выводы 

Сердечно-сосудистые осложнения в целом от 

проводимого лечения онкологии распространены 

и имеют тенденцию к росту в общей популяции 

ввиду прогресса в диагностике и лечении онкологических 

заболеваний и роста выживаемости пациентов. 

Спектр возможных сердечно-сосудистых 

осложнений необходимо учитывать при выборе 

оптимальной схемы химиотерапевтического лечения 

и лучевой терапии. Работа с многодисциплинарными 

группами должна считаться обязательной 

для снижения заболеваемости и смертности 

как от кардиотоксических эффектов лечения, так и 

от самого онкологического заболевания [27]. Для 

осуществления этой задачи необходимо тесное 

взаимодействие между онкологом, химотерапевтом, 

рентгенэндоваскулярным хирургом, кардиологом 

и клиническим фармакологом. Ожидается, 

что текущие и будущие исследования позволят 

выявить точные механизмы, связанные с кардиотоксическими 

эффектами, вызванными химиотерапией 

и лучевой терапией, и точно определить 

генетические и молекулярные профили, лежащие 

в основе этих механизмов, что позволит снизить 

риск сердечно-сосудистых осложнений у пациентов 

с данными заболеваниями. 


1. Yeh E.T., Bickford C.L. Cardiovascular complications of 

cancer therapy: incidence, pathogenesis, diagnosis, 

and management // J. Am. Coll Cardiol. — 2009. — 

Vol. 53, №24. — P. 2231-2247. 

2. Darby S.C., Cutter D.J., Boerma M., et al. Radiationrelated 

heart disease: current knowledge and future 

prospects // Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. — 2010. — 

Vol. 76, №3. — P. 656-665. 

3. Kravchenko J., Berry M., Arbeev K., et al. Cardiovascular 

comorbidities and survival of lung cancer patients: 

Medicare data based analysis // Lung Cancer. — 

2015. — Vol. 88, №1. — P. 85-93. 

4. Zöller B., Ji J., Sundquist J., Sundquist K. Risk of 

haemorrhagic and ischaemic stroke in patients with 

cancer: a nationwide follow-up study from Sweden // 

Eur. J. Cancer. — 2012. — Vol. 48, №12. — P. 1875-1883. 

5. Dvorak H.F. Abnormalities of haemostasis in malignant 

disease // Haemostasis and Thrombosis. 3 rd edition / 

W. Colman, J. Hirsh, V.J. Marder, E.W. Salzman (eds.). — 

Philadelphia: Lippincott, 1994. — P. 1238-1254. 

6. Khorana A.A., Francis C.W., Blumberg N. et al. Blood 

transfusions, thrombosis, and mortality in hospitalized 

patients with cancer // Arch. Intern. Med. — 2008. — 

Vol. 168, №21. — P. 2377-2381. 

7. Petralia G.A., Lemoine N.R., Kakkar A.K. Mechanisms 

of disease: the impact of antithrombotic therapy in 

cancer patients // Nat. Clin. Pract. Oncol. — 2005. — 

Vol. 2, №7. — P. 356-363. 

8. Magnus N., D’Asti E., Meehan B. et al. Oncogenes 

and the coagulation system — forses that modulate 

dormant and aggressive states in cancer // Thromb 

Res. — 2014. — Vol. 133, №2. — P. S1-S9. 

9. Haugnes H.S., Wethal T., Aass N. et al. Cardiovascular 

risk factors and morbidity in long-term survivors of 

testicular cancer: a 20-year follow-up study // J. Clin. 

Oncol. — 2010. — Vol. 28, №30. — P. 4649-4657. 

10. Arima Y., Oshima S., Noda K. et al. Sorafenib-induced 

acute myocardial infarction due to coronary artery 

spasm // J. Cardiol. — 2009. — Vol. 54, №3. — 

P. 512-515. 

54 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


11. Shah K., Gupta S., Ghosh J. et al. Acute non-ST 

elevation myocardial infarction following paclitaxel 

administration for ovarian carcinoma: a case report 

and review of literature // J. Cancer Res. Ther. — 

2012. — Vol. 8, №3. — P. 442-444. 

12. Chen H.X., Cleck J.N. Adverse effects of anticancer 

agents that target the VEGF pathway // Nat. Rev. Clin. 

Oncol. — 2009. — Vol. 6, №8. — P. 465-477. 

13. Cameron A.C., Touyz R.M., Lang N.N. Vascular 

Complications of Cancer Chemotherapy // Can. J. 

Cardiol. — 2016. — Vol. 32, №7. — P. 852-862. 

14. Moslehi J.J., Deininger M. Tyrosine Kinase Inhibitor- 

Associated Cardiovascular Toxicity in Chronic Myeloid 

Leukemia // J. Clin. Oncol. — 2015. — Vol. 33, №35. — 

P. 4210-4218. 

15. Douxfils J., Haguet H. et al. Association Between BCR- 

ABL Tyrosine Kinase Inhibitors for Chronic Myeloid 

Leukemia and Cardiovascular Events, Major Molecular 

Response, and Overall Survival: A Systematic Review 

and Meta-analysis // JAMA Oncol. — 2016. — Vol. 2, 

№5. — P. 625-632. 

16. Orzan F., Brusca A. et al. Severe coronary artery disease 

after radiation therapy of the chest and mediastinum: 

clinical presentation and treatment // Br. Heart J. — 

1993. — Vol. 69, №6. — P. 496-500. 

17. Yarnold J., Brotons M.C. Pathogenetic mechanisms 

in radiation fibrosis // Radiother. Oncol. — 2010. — 

Vol. 97, №1. — P. 149-161. 

18. Schultz-Hector S., Trott K.R. Radiation-induced 

cardiovascular diseases: is the epidemiologic evidence 

compatible with the radiobiologic data? // Int. J. 

Radiat. Oncol. Biol. Phys. — 2007. — Vol. 67, №1. — 

P. 10-18. 

19. Korpela E, Liu SK. Endothelial perturbations and 

therapeutic strategies in normal tissue radiation 

damage // Radiat Oncol. — 2014. — Vol. 9, №1. — 

P. 266-273. 

20. Haubner F., Ohmann E., Pohl F. et al. Effects of 

radiation on the expression of adhesion molecules 

and cytokines in a static model of human dermal 

microvascular endothelial cells // Clin. Hemorheol. 

Microcirc. — 2013. — Vol. 54, №4. — P. 371-379. 

21. Wynn T.A. Cellular and molecular mechanisms of 

fibrosis // J. Pathol. — 2008. — Vol. 214, №2. — 

P. 199-210. 

22. Haydont V., Mathe D., Bourgier C. et al. Induction of 

CTGF by TGF-beta1 in normal and radiation enteritis 

human smooth muscle cells: Smad/Rho balance 

and therapeutic perspective // Radiother. Oncol. — 

2005. — Vol. 76, №2. — P. 219-225. 

23. Lipson K.E., Wong C., Teng Y., Spong S. CTGF is a 

central mediator of tissue remodeling and fibrosis 

and its inhibition can reverse the process of fibrosis // 

Fibrogenesis Tissue Repair. — 2012. — Vol. 5, №1. — 

P. S.1-S.24. 

24. Kim E.H., Park A.K. Global analysis of CpG methylation 

reveals epigenetic control of the radiosensitivity in 

lung cancer cell lines // Oncogene. — 2010. — Vol. 29, 

№33. — P. 4725-4731. 

25. Diet A., Abbas K., Bouton C. et al. Regulation of 

peroxiredoxins by nitric oxide in immunostimulated 

macrophages // J. Biol. Chem. — 2007. — Vol. 282, 

№50. — P. 36199-36205. 

26. Ross C.C., MacLeod S.L. et al. Inactivation of 

thrombomodulin by ionizing radiation in a cell-free 

system: possible implications for radiation responses 

in vascular endothelium // Radiat Res. — 2008. — 

Vol. 169, №4. — P. 408-416. 

27. López-Fernández T., Martín García A., Santaballa 

Beltrán A. et al. Cardio-Onco-Hematology in Clinical 

Practice. Position Paper and Recommendations // 

Rev. Esp. Cardiol. (Engl Ed). — 2017. — Vol. 70, №6. — 

P. 474-486. 


55





© А.Ф. Халирахманов, Э.А. Газиев, С.В. Зинченко, А.Р. Абашев, 2018 

УДК 616-006:615.065 

ЧРЕСКОЖНЫЕ КОРОНАРНЫЕ ВМЕШАТЕЛЬСТВА У ПАЦИЕНТОВ 

С ОНКОЛОГИЧЕСКИМИ ЗАБОЛЕВАНИЯМИ 

А.Ф. Халирахманов 1,2 , Э.А. Газиев 2 , С.В. Зинченко 1 , А.Р. Абашев 2 

1 

ФГАУ ВО «Казанский (Приволжский) федеральный университет», г. Казань 

2 

Университетская клиника Казань, Медико-санитарная часть ФГАОУ ВО «Казанский (Приволжский) федеральный 

университет», г. Казань 

PERCUTANEOUS CORONARY INTERVENTIONS IN ONCOLOGY 

PATIENTS 

A.F. Khalirakhmanov 1,2 , E.A. Gaziev 2 , S.V. Zinchenko 1 , A.R. Abashev 2 

1 

Kazan Federal University, Kazan 

2 

University Hospital, Medical part of Kazan Federal University, Kazan 

Халирахманов Айрат Файзелгаянович — кандидат медицинских наук, врач отделения рентгенхирургических методов 

диагностики и лечения Университетской клиники Казань, Медико-санитарная часть ФГАОУ ВО «Казанский (Приволжский) 

федеральный университет» 

420043, г. Казань, ул. Чехова, д. 1а, e-mail: ai.bolit@mail.ru 

Khalirakhmanov A.F. — PhD (Medicine), Doctor of the Department of X-ray diagnostic methods and treatment of University 

Hospital, Medical part of Kazan Federal University 

1a Chekhov Str., Kazan, Russian Federation, 420043, e-mail: ai.bolit@mail.ru 

Реферат. Сердечно-сосудистые заболевания и онкология являются основными причинами смертности. В последние десятилетия 

значительный прогресс в выявлении и лечении многих онкологических заболеваний привел к значительному 

увеличению показателя выживаемости. Пациенты, получающие лечение по поводу онкологии, имеют повышенные риски 

развития или прогрессии ишемической болезни сердца. В данной обзорной статье представлены особенности проведения 

чрескожных коронарных вмешательств у пациентов онкологического профиля. 

Ключевые слова: кардиоонкология, ишемическая болезнь сердца, онкология, чрескожные коронарные вмешательства. 

Abstract. Cardiovascular diseases and oncology are the leading causes of mortality. The considerable progress in the detection 

and treatment many oncological diseases in recent decades lead to a significant increase in survival rate. The article describes the 

specificities of management this group of patients in the cardiac catheter laboratory. 

Key words: cardio-oncology, coronary heart disease, percutaneous coronary interventions, oncology. 


Кардиоонкология ― относительно новое направление 

на стыке нескольких специальностей, 

исследующее пациентов с онкологическими и 

кардиологическими заболеваниями. Сердечнососудистые 

осложнения могут возникать как 

отсроченный эффект после начала лечения онкологических 

заболеваний на протяжении от нескольких 

месяцев до нескольких лет. Также имеются 

сообщения о возникновении острого коронарного 

синдрома непосредственно во время 

проведения химиотерапевтического лечения [1]. 

Ишемическая болезнь сердца и онкологические 

заболевания часто сосуществуют вместе. Пациенты 

с данной «двухсторонней» угрозой имеют 

общие факторы риска (ожирение, курение, диабет, 

возраст и др.). Злокачественность онкологических 

заболеваний, а также некоторые методы 

их лечения вызывают или способствуют прогрессированию 

ИБС. 

56 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


Патогенез 

Классическая концепция возникновения сосудистого 

тромбоза основана на триаде Вирхова. 

Она включает в себя три фактора: изменения 

реологических свойств крови (изменения в количестве 

тромбоцитов и факторов коагуляции), повреждение 

сосудистой стенки (главным образом 

эндотелия) и изменения скорости кровотока (турбулентность 

кровотока). Критическим для патологического 

тромбообразования у пациентов онкологического 

профиля является первый фактор. 

Имеются свидетельства о том, что тромбоцитарная 

активность повышается за счет более высокого 

содержания маркеров активации тромбоцитов, 

таких как P-селектин, тромбоцитарный фактор 4, 

тромбоспондин и бета-тромбоглобулин [2]. 

В ряде новых исследований было показано, что 

существует определенное двухстороннее взаимодействие 

между тромбоцитами и опухолевыми 

клетками, с одной стороны паранеопластические 

клетки активируют тромбоциты, а с другой, сами 

тромбоциты способствуют метастатическому распространению 

опухолевого процесса. Экспериментальные 

исследования на линиях почечных, 

поджелудочных и толстокишечных клеток показали, 

что прямое взаимодействие тромбоцитов 

и опухолевых клеток индуцирует агрегацию 

тромбоцитов [3]. Второй элемент триады Вирхова 

― повреждение сосудистой стенки ― также 

привносит важный вклад в развитие тромбоза у 

онкологических пациентов. Лечение рака оказывает 

прямое повреждающее действие на стенку 

сосуда, в особенности на эндотелий. Описанный 

у больных раком повышенный уровень фактора 

фон Виллебранда (vWF) является не только маркером, 

указывающим на повреждение эндотелиального 

слоя стенки сосуда, но также стимулирует 

усилению взаимодействия тромбоцитов друг с 

другом, а также между тромбоцитом и субэндотелиальным 

слоем. Снижение экспрессии тромбомодулина 

на поверхности эндотелия уменьшает 

активацию антикоагулянтного протеина С, содействуя 

протромботическому состоянию. Уровень 

циркулирующих цитокинов становится повышенным 

у онкологических пациентов, а вышеуказанные 

изменения эндотелия являются следствием 

образования таких воспалительных цитокинов 

как фактор некроза опухоли (ФНО) и интерлейкина-1 

[4]. Эндотелиальная дисфункция при онкологических 

заболеваниях не только повышает 

прокоагулянтную активность, но также и снижает 

фибринолитическую [5]. Кроме того, данное аномальное 

состояние сосудов содействует развитию 

воспаления, пролиферации и вазоконстрикции, 

каждый из которых вносит свой вклад в развитие 

и манифестацию клинических признаков ишемической 

болезни сердца [6]. Изменения скорости 

кровотока в этиологии тромбоза у данной когорты 

пациентов играют больше второстепенную роль, 

поскольку лишь в редких случаях тромбоз будет 

возникать как следствие внешней компрессии целевого 

сосуда за счет увеличения опухоли [2]. 

Клиническая картина 

В ретроспективном исследовании, проведенное 

Yusuf и соавторами (2016 г.), были обследованы 

456 пациентов с онкологией и острым коронарным 

синдромом (ОКС). У 85% пациентов был 

ИМбпST, против 15% с ИМспST. Но независимо 

от типа инфаркта, объемы применения химиотерапии 

и лучевой терапии были схожи в обеих 

группах. Еще одним немаловажным аспектом является 

превалирование одышки, а не боли в груди, 

что возможно связано с применением анальгетических 

препаратов, применяемых при болях, 

связанных с онкологическим заболеванием, которые 

вполне могут замаскировать типичный дискомфорт, 

связанный с ишемией миокарда [7]. Еще 

один ретроспективный анализ, проведенный Mohanty 

и соавторами (2015 г.), показал, что более 

чем у 10% пациентов с ОКС была в конечном итоге 

диагностирована кардиомиопатия Такоцубо [8]. 

Особенности проведения чрескожных коронарных 

вмешательств 

Чрескожные коронарные вмешательства (ЧКВ) 

являются методом выбора при агрессивном росте 

злокачественных новообразований. Аортокоронарное 

шунтирование (АКШ) может быть выполнено, 

если злокачественное новообразование 

потенциально излечимо или ожидаемый прогноз 

является приемлемым. Также возможно рассмотреть 

вопрос о сочетанном АКШ у пациентов с 

планируемыми вмешательствами в область грудной 

клетки [9]. При проведении ЧКВ важно учитывать 

характеристики поражения, стадию злока- 


57




чественного заболевания, проводимое лечение, а 

также связь онкологии как протромботического и 

провоспалительного состояния и более высокие 

риски тромбоза и рестеноза стента. 

Выбор доступа для проведения ЧКВ 

Трансрадиальный доступ является методом выбора, 

поскольку связан с более низким риском 

возникновения кровотечений, более ранней активизацией 

пациентов [10]. Адекватный гемостаз 

может быть достигнут и у пациентов с тромбоцитопенией, 

получающих антикоагулянтную и 

дезагрегантную терапию [11]. Предпочтительно 

использовать интродьюсеры с гидрофильным покрытием 

и меньшего диаметра, чтобы уменьшить 

риск кровотечения [12]. Трансфеморальный доступ 

дает более высокую маневренность при проведении 

комплексных коронарных вмешательствах, ротационной 

атерэктомии, однако он связан с более 

высоким риском кровотечения, даже с использованием 

устройств для закрытия артериального доступа 

[12]. Более того, предпочтительнее избегать 

применения данных устройств у пациентов с ослабленным 

иммунитетом, поскольку риск возникновения 

местной инфекции в области доступа становится 

более высоким [13]. Трансфеморальный 

доступ может быть использован у пациентов с отрицательным 

тестом Аллена на обеих руках, проходящих 

гемодиализ, с множественными ЧКВ трансрадиальным 

доступом ранее, с билатеральной мастэктомией 

(однако нет четких противопоказаний к 

трансрадиальному доступу на той же стороне, что 

и мастэктомия). При любом из доступов для проведения 

ЧКВ требуется частая промывка катетера и 

интродьюсера, поскольку онкологические пациенты 

имеют повышенные риски тромбоза. 

Выбор стента 

Использование стентов с лекарственным покрытием 

текущего поколения является оптимальным 

решением, поскольку снижают риски рестеноза 

в стенте и инфаркта миокарда в сравнении 

с голометаллическими стентами [14]. Однако, с 

учетом потребности в более длительной двойной 

дезагрегантной терапии многие операторы 

предпочитают голометаллические стенты, исходя 

из соображений о повышенном риске кровотечений 

и возможной или ожидаемой необходимости 

дальнейшего хирургического лечения [15]. Новое 

поколение стентов с лекарственным покрытием, 


обладая сниженной толщиной профиля по сравнению 

с предыдущими поколениями, способствуют 

более быстрому высвобождению лекарственного 

препарата, приводя к менее сильному 

ингибированию гиперплазии интимы и более 

быстрой эндотелизации стентов. Несколько недавних 

клинических исследований, сравнило 

стенты, покрытые зотаролимусом, без полимерного 

покрытия, покрытые нанотиновым слоем 

полизена-F с голометаллическими стентами. 

Эти исследования показали, что в сравнении с 

голометаллическими стентами, покрытые стенты 

нового поколения требуют более короткого 

применения двойная дезагрегантная терапия, 

что в свою очередь, снижает риск кровотечения 

[16-18]. Исследование ZEUS, которое включало 

пациентов с онкологическими заболеваниями, 

показало, что у пациентов с покрытыми стентами 

нового поколения выявляется более низкая 

частота тромбоза стента, инфаркта миокарда в 

сравнении с пациентами, получившими голометаллические 

стенты [16]. В исследовании LEAD- 

ERS FREE были рассмотрены стенты без полимерного 

покрытия, которые переносят биолимус 

А9 (высоколипофильный аналог сиролимуса) в 

стенку целевого сосуда в течение 1 месяца. Эта 

технология имела преимущества по показателям 

конечной точки, таких как инфаркт миокарда 

и тромбоз стента [16-18]. 

Голометаллические стенты следует использовать 

у пациентов, которые подвергнутся хирургическим 

вмешательствам или химиотерапии в 

течение ближайших 4 недель после стентирования. 

Баллонная ангиопластика может быть использована 

у пациентов с противопоказаниями 

для назначения двойной дезагрегантной терапии 

(уровень тромбоцитов

ONCOLOGY 

BULLETIN 


Эксперты Общества Сердечно-сосудистой 

Ангио графии и Интервенционных вмешательств 

(SCAI) в настоящее время рекомендуется монотерапия 

аспирином при количестве тромбоцитов 

более 10,000, двойная дезагрегантная терапия, 

включающая аспирин и клопидогрель, при 

общем количестве тромбоцитов в промежутке 

между 30,000 и 50,000. Минимальные сроки 

проведения двойной дезагрегантной терапии 

― 4 недели для голометаллических стентов, 6 

месяцев для стентов с лекарственным покрытием. 

Ингибиторы рецепторов P2Y12, такие как 

прасугрел и тикагрелор, ассоциированы с более 

высоким риском кровотечений и должны быть 

рассмотрены при показателе тромбоцитов более 

50,000. Начальная дозировка нефракционированного 

гепарина должна быть снижена до 

30-50 ЕД/кг при количестве тромбоцитов менее 

50,000. При показателе более 50,000 допускается 

применение бивалирудина и гепарина в расчете 

50-70 ЕД/кг [19]. 

Существует гипотеза о том, что дезагреганты тормозят 

прогрессию опухоли [20]. В исследовании 

Guillem-Llоbat и соавторов изучалось предотвращение 

метастазирования рака прямой кишки при 

использовании аспирина и тикагрелора. В этом исследовании 

объединение культур клеток рака толстой 

кишки HT29 и тромбоцитов человека приводило 

к индукции мезенхимальноподобных раковых 

клеток, характеризуясь подавлением Е-кадгерина, 

известного как ген-супрессор опухолевого роста, 

а также повышением активности транскрипционного 

фактора Twist1, инициирующего переход 

эпителиальных клеток в мезенхимальные, необходимый 

для образования метастазов. Инъекция 

клеток HT29, подвергнутых взаимодействию 

с тромбоцитами, в экспериментальных условиях 

была введена в хвостовую вену иммунодефицитной 

мыши, что привело к более высокой степени 

метастазирования в легкие. Этот эффект связан с 

усиленным системным синтезом тромбоксана А2 

и простогландина Е2. Аспирин, будучи ингибитором 

циклооксигеназы-1, предотвращал увеличение 

скорости метастазирования, усиленное продуцирование 

тромбоксана А2 и простогландина 

Е2. Тикагрелор, как антагонист P2Y12 рецепторов 

тромбоцитов, повышал регуляционные возможности 

Е-кадгерина, ингибировал повышенную миграционную 

способность клеток TH29 и продукцию 

простогландина Е2 и тромбоксана B2 [21]. 

Эндотелизация стента 

Важным вопросом является то, как химиотерапевтические 

агенты влияют на эндотелизацию установленного 

стента. В одном исследовании было 

обнаружено семикратное повышение риска тромбоза 

стента у пациентов онкологического профиля 

после проведенного ЧКВ при помощи голометаллических 

стентов. Это связано с цитотоксическим и 

цитостатическим влиянием химиотерапевтических 

препаратов, поскольку они влияют на окружающие 

клетки эндотелия и циркулирующие клеткипредшественники, 

которые являются основным 

источником эндотелизации стента [22, 23]. Также 

экспрессия данных клеток подавляется приемом 

ингибиторов фактора роста эндотелия сосудов 

(VEGF) [24]. Интересным является тот факт, что VEGF 

уменьшает избыточную степень возникновения неоинтимы 

и снижает риск рестенозов [25]. Несмотря 

на эти исследования, влияние выбора стента, длительность 

двойной дезагрегантной терапии, воздействие 

онкологического заболевания и его лечения 

на процесс эндотелизации имплантированного 

стента остаются малоизученными. 

Выводы 

С увеличением числа пациентов с онкологией и 

ростом показателя выживаемости после проводимого 

лечения, актуальность кардиоонкологии значительно 

повышается. Важно изучить перспективы 

применения различных типов стентов и продолжительности 

применения дезагрегантной и антикоагулянтной 

терапии. Необходимо больше уделять 

внимание снижению риска кровотечения в пери- и 

постпроцедуральном периоде после ЧКВ, используя 

трансрадиальный или трансульнарный доступ, когда 

это возможно. Постоянное совершенствование 

технологии стентов позволяет надеяться на их эффективность 

и меньшую по срокам дезагрегантную 

терапию, что в свою очередь приведет к улучшению 

исходов сердечно-сосудистых осложнений без увеличения 

риска кровотечения. 


1. Roy A., Khanna N., Senguttuvan N.B. Rituximabvincristine 

chemotherapy-induced acute anterior 

wall myocardial infarction with cardiogenic shock // 

Tex Heart Inst. J. — 2014. — Vol. 41, №1. — P. 80-82. 


59




2. Blann A.D., Dunmore S. Arterial and venous 

thrombosis in cancer patients // Cardiol. Res. Pract. — 

2011. — Vol. 2011, Article ID: 394740. — 11 p. 

3. Mezouar S., Frère C., Darbousset R. et al. Role of 

platelets in cancer and cancer-associated thrombosis: 

experimental and clinical evidences // Thromb Res. — 

2016. — Vol. 139. — P. 65-76. 

4. Pavo N., Raderer M., Hülsmann M. et al. Cardiovascular 

biomarkers in patients with cancer and their 

association with allcause mortality // Heart. — 2015. — 

Vol. 101, №23. — P. 1874-1880. 

5. Herrmann J., Lerman A. The endothelium: dysfunction 

and beyond // J. Nucl Cardiol. — 2001. — Vol. 8, №2. — 

P. 197-206. 

6. Herrmann J., Lerman A. The endothelium — the 

cardiovascular health barometer // Herz. — 2008. — 

Vol. 33, №5. — P. 343-353. 

7. Yusuf S.W., Daraban N., Abbasi N. et al. Treatment and 

outcomes of acute coronary syndrome in the cancer 

population // Clin. Cardiol. — 2012. — Vol. 35, №7. — 

P. 443-450. 

8. Mohanty D.B., Mohanty S., Hussain Y et al. Management 

of ischemic coronary disease in patients receiving 

chemotherapy: an uncharted clinical challenge // 

Future Cardiol. — 2017. — Vol. 13, №3. — P. 247-257. 

9. Vieira R.D., Pereira A.C., Lima E.G. et al. Cancer-related 

deaths among different treatment options in chronic 

coronary artery disease: results of a 6-year follow-up 

of the MASS II study // Coron Artery Dis. — 2012. — 

Vol. 23, №2. — P. 79-84. 

10. Ibanez B., James S., Agewall S. et al. ESC Guidelines 

for the management of acute myocardial infarction in 

patients presenting with ST-segment elevation: The 

Task Force for the management of acute myocardial 

infarction in patients presenting with ST-segment 

elevation of the European Society of Cardiology (ESC) // 

Eur. Heart J. — 2018. — Vol. 39, №2. — P. 119-177. 

11. Hamon M., Rasmussen L.H., Manoukian S.V. et 

al. Choice of arterial access site and outcomes in 

patients with acute coronarysyndromes managed 

with an early invasive strategy: The ACUITY trial // 

EuroIntervention. — 2009. — Vol. 5, №1. — P. 115-120. 

12. Sciahbasi A., Fischetti D., Picciolo A., et al. Transradial 

access compared with femoral puncture closure 

devices in percutaneous coronary procedures // Int. J. 

Cardiol. — 2009. — Vol. 137. — P. 199-205. 

13. Krishnasamy V.P., Hagar M.J., Scher D.J. et al. Vascular 

closuredevices: Technical tips, complications, and 

management // Tech. Vasc. Interv. Radiol. — 2015. — 

Vol. 18, №2. — P. 100-112. 


14. Palmerini T., Biondi-Zoccai G., Della Riva D. et al. Clinical 

outcomes with drug-eluting and bare-metal stents 

in patients with ST-segment elevation myocardial 

infarction: evidence from a comprehensive network 

meta-analysis // J. Am Coll Cardiol. — 2013. — Vol. 62, 

№6. — P. 496-504. 

15. Wang F., Gulati R., Lennos Ryan J. et al. Cancer History 

Portends Worse Acute and Long-term Noncardiac (but 

Not Cardiac) Mortality After Primary Percutaneous 

Coronary Intervention for Acute ST-Segment 

Elevation Myocardial Infarction // Mayo Clinic Proc. — 

2016. — Vol. 91, №12. — P. 1680-1692. 

16. Ariotti S., Adamo M., Costa F. et al. Is Bare-Metal 

Stent Implantation Still Justifiable in High Bleeding 

Risk Patients Undergoing Percutaneous Coronary 

Intervention?: A Pre-Specified Analysis From the ZEUS 

Trial // JACC Cardiovasc. Interv. — 2016. — Vol. 9, №5. — 

P. 426-436. 

17. Garot P., Morice M.-C., Tresukosol D et al. 2-Year 

Outcomes of High Bleeding Risk Patients After 

Polymer-Free Drug-Coated Stents // JACC. — 2017. — 

Vol. 69, №2. — P. 162-171. 

18. Cutlip D.E., Garatt K.N., Novack V et al. 9-Month 

Clinical and Angiographic Outcomes of the COBRA 

Polyzene-F NanoCoated Coronary Stent System // 

JACC Cardiovasc. Interv. — 2017. — Vol. 10, №2. — 

P. 160-167. 

19. Iliescu C.A., Grines C.L., Herrmann J. et al. SCAI Expert 

consensus statement: Evaluation, management, and 

special considerations of cardio-oncology patients 

in the cardiac catheterization laboratory (endorsed 

by the cardiological society of india, and sociedad 

Latino Americana de Cardiologıa intervencionista) // 

Catheter Cardiovasc. Interv. — 2016. — Vol. 87, №5. — 

P. 202-223. 

20. Elting L.S., Rubenstein E.B., Martin C.G. et al. Incidence, 

cost, and outcomes of bleeding and chemotherapy 

dose modification among solid tumor patients with 

chemotherapyinduced thrombocytopenia // J. Clin. 

Oncol. — 2001. — Vol. 19, №4. — P. 1137-1146. 

21. Guillem-Llobat P., Dovizio M., Bruno A. et al. Aspirin 

prevents colorectal cancer metastasis in mice by 

splitting the crosstalk between platelets and tumor 

cells // Oncotarget. — 2001. — Vol. 7, №22. — 

P. 32462-32477. 

22. Padfield G.J., Newby D.E., Mills M.N. Understanding 

the role of endothelial progenitor cells in 

percutaneous coronary intervention // J. Am. Coll 

Cardiol. — 2010. — Vol. 55, №15. — P. 1553-1565. 

60 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


23. Douglas G., Van Kampen E., Hale A.B. et al. Endothelial 

cell repopulation after stenting determines instent 

neointima formation: effects of bare-metal 

vs. drug-eluting stents and genetic endothelial cell 

modification // Eur. Heart J. — 2013. — Vol. 34, №43. — 

P. 3378-3388. 

24. Ramcharan K.S., Lip G.Y., Stonelake P.S., Blann A.D. 

Effect of standard chemotherapy and antiangiogenic 

therapy on plasma markers and endothelial cells in 

colorectal cancer // Br. J. Cancer. — 2014. — Vol. 111, 

№9. — P. 1742-1749. 

25. Walter D.H., Cejna M., Diaz-Sandoval L. et al. Local gene 

transfer of phVEGF-2 plasmid by gene-eluting stents: 

an alternativestrategy for inhibition of restenosis // 

Circulation. — 2004. — Vol. 110, №1. — P. 36-45. 


61

Обзор литературы 

© О.И. Кит, Е.М. Франциянц, Е.Н. Колесников, А.В. Снежко, Р.Е. Мягков, 2018 

УДК 616.32-006.04 

ФАКТОРЫ РИСКА И ГЕНДЕРНЫЕ РАЗЛИЧИЯ ПРИ РАКЕ ПИЩЕВОДА 

(ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ) 

О.И. Кит, Е.М. Франциянц, Е.Н. Колесников, А.В. Снежко, Р.Е. Мягков 

ФГБУ «Ростовский научно-исследовательский онкологический институт», г. Ростов-на-Дону 

RISK FACTORS AND GENDER DIFFERENCES IN ESOPHAGEAL CANCER 

(LITERATURE REVIEW) 

O.I. Kit, E.M. Frantsiyants, E.N. Kolesnikov, A.V. Snezhko, R.E. Myagkov 

Rostov Research Institute of Oncology, Rostov-on-Don 

Мягков Роман Евгеньевич — кандидат медицинских наук, врач-хирург отделения абдоминальной онкологии №1 

ФГБУ «Ростовский научно-исследовательский онкологический институт» 

344037, г. Ростов-на-Дону, ул. 14 линия, д. 63, тел. +7-918-502-75-11, e-mail: romario420@yandex.ru, 

ORCID ID: 0000-0003-1799-4147 

Myagkov R.E. — PhD (Medicine), surgeon of the Department of abdominal oncology №1 of the Rostov Research Institute 

of Oncology 

63 14 Line Str., Rostov-on-Don, Russian Federation, 344037, tel. +7-918-502-75-11, e-mail: romario420@yandex.ru, 

ORCID ID: 0000-0003-1799-4147 

Реферат. Обзор посвящен изучению заболеваемости и эпидемиологии рака пищевода (РП), основными морфологическими 

формами которого являются плоскоклеточный рак пищевода (ПРП) и аденокарцинома пищевода (АП). Факторами риска 

при ПРП является злоупотребление табаком, алкоголем; воздействие нитрозаминов, ожоги пищевода, ахалазия; при АП — 

гастроэзофагеальная рефлюксная болезнь (ГЭРБ), пищевод Барретта (ПБ), индекс массы тела. 

Гендерные различия в распространенности РП указывают на влияние эстрогенов в канцерогенезе заболевания. Данные 

эпидемиологии свидетельствуют о защитном действии эстрогенов у женщин в прогрессировании метаплазии пищевода. 

Роль эстрогенов в иммунном и противовоспалительном ответе может обуславливать гендерную разницу в частоте возникновения 

рефлюкс-эзофагита. Изучение данного вопроса способствует разработке терапевтических подходов к профилактике 

развития рака пищевода. 

Ключевые слова: онкология, пищевод, эпидемиология, плоскоклеточный рак, аденокарцинома. 

Abstract. This article reviews the incidence and epidemiology of esophageal cancer (EC), involving esophageal squamous cell 

carcinoma (ESCC) and esophageal adenocarcinoma (EA) as its main morphological types. ESCC risk factors include tobacco and 

alcohol abuse, exposure to nitrosamines, burns of the esophagus and achalasia; EA risk factors are gastroesophageal reflux disease 

(GERD), Barrett’s esophagus (BE) and body mass index. 

Gender differences in EC incidence demonstrate significance of estrogens in the disease carcinogenesis. Epidemiological data 

suppose defensive effect of estrogens in progression of esophageal metaplasia in women. 

The role of estrogens in immune and anti-inflammatory response may cause gender differences in the incidence of reflux 

esophagitis. Studying of this problem contributes to the development of therapeutic approaches to the prevention of esophageal 

cancer. 

Key words: oncology, esophagus, epidemiology, squamous cell carcinoma, adenocarcinoma. 

Заболеваемость раком пищевода (РП) в мире 

характеризуется значительными различиями в 

регионарных уровнях заболеваемости. Наиболее 

высокой является заболеваемость РП в Китае и 

некоторых частях Африки, достигая 140 на 100 000 

населения. В США и в Европе заболеваемость значительно 

ниже и составляет около 3 на 100 000 

населения. В России в 2016 году заболеваемость 

62 

Обзор литературы

ONCOLOGY 

BULLETIN 


РП составила 5,5 на 100 000 населения и увеличилась 

за 10 лет более чем на 10%. В этом же году 

у российских мужчин количество наблюдений РП 

составило 2,3%, и у женщин 0,5% от всех выявленных 

случаев злокачественных новообразований. 

Всего заболели 6289 и 1771 мужчин и женщин 

соответственно [1]. Согласно данным отчета о раковых 

заболеваниях в Германии, опубликованном 

Институтом Роберта Коха, в 2010 году заболеваемость 

РП составила 5200 случаев с преобладанием 

мужчин в 4 раза, а в 2014 год соответственно 

заболели 5400 мужчин и 1500 женщин [17]. 

Преобладающим гистологическим типом рака 

пищевода является плоскоклеточный рак пищевода 

(ПРП). В то же время в США и странах Западной 

Европы на фоне общего снижения заболеваемости 

РП, частота аденокарциномы пищевода (АП) 

за последние 4 десятилетия растет [13]. Считается, 

что основные факторы риска при ПРП и АП различаются. 

Развитие ПРП в большой степени связано 

со злоупотреблением табаком и алкоголем, 

воздействием нитрозаминов, ожогами пищевода 

(особенно едкими щелочами), а также ахалазией. 

В то же время основными факторами риска для 

АП являются гастроэзофагеальная рефлюксная 

болезнь (ГЭРБ) и пищевод Барретта (ПБ), а также 

индекс массы тела. В соответствии с происхождением 

неоплазии, возникновение ПРП более вероятно 

в верхней и средней части пищевода, тогда 

как АП чаще выявляется в нижней части пищевода 

[14, 28]. 

Курильщики имеют девятикратно повышенный 

риск развития ПРП по сравнению с некурящими 

[7]. Табак содержит нитрозин-производный нитрозамин 

кетон — NNK и бензпирен, которые модулируют 

метилирование ДНК. На моделях крыс и 

мышей доказано, что NNK индуцирует гиперметилирование 

множественных генов — супрессоров 

опухолей животных и человека в печени и легких 

[24]. Путем анализа группы генов-супрессоров 

опухолей в человеческом плоскоклеточном раке 

пищевода Talukdar F. и соавторы обнаружили, что 

гиперметилирование промоторной области связано 

с потреблением табака. Бензпирен вызывает 

мутации генов (например, в Р53 и KRAS) in vitro 

и индуцирует метилирование промотора RARβ2 

путем рекрутирования ДНК (цитозин-5) — метилтрансферазы 

3α (DNMT3A) в ее промоторной 

области [94]. Другая группа идентифицировала, 

что метилирование промотора гена гистидиновой 

триады при плоскоклеточном раке пищевода 

было связано с воздействием табачного дыма 

[50]. Частота метилирования промотора гена 

MSH3 была значительно выше в образцах опухолей 

у курильщиков по сравнению с образцами 

опухолей некурящих. 

Во многих эпидемиологических исследованиях 

показано, что потребление алкоголя является 

этиологическим фактором человеческого рака 

пищевода, при этом у РП более сильная связь с 

потреблением алкоголя, чем рака других органов 

[10, 55]. Известным фактором риска для ПРП является 

злоупотребление алкоголем, который проявляется 

при употреблении более 170 г чистого 

алкоголя в неделю. Риск возрастает линейным 

образом с увеличением потребления алкоголя. 

Имеется связь между генетическим полиморфизмом 

этанол-метаболизирующих генов, таких как 

ацетальдегид дегидрогеназы и алкогольдегидрогеназы 

и РП. Показано, что алкоголь связан с глобальным 

гипометилированием ДНК и гиперметилированием 

промотора гена-супрессора опухолей 

при раковых заболеваниях пищевода, печени 

и колоректальном раке у человека. Использование 

табака и употребление алкоголя оказывают 

синергетическое воздействие на канцерогенез, и 

совместное воздействие этих факторов отмечается 

более чем в 61% случаев РП [6]. 

В большинстве случаев АП развиваются из прогрессирующих 

диспластических изменений в 

эпителии, характерных для пищевода Барретта. 

Считается, что развитие ПБ является репаративным 

ответом на повреждение нативного плоского 

эпителия, вызванное рефлюксом желудочного содержимого, 

с последующей заменой метапластическим 

кишечным эпителием. Метапластический 

ПБ ассоциируется с увеличением клеточной пролиферации, 

что может привести к прогрессированию 

неоплазии. Проспективное исследование, 

проведенное А. Behrens с соавторами установило, 

что проявления ранней неоплазии в ПБ могут 

быть диагностированы во время амбулаторной 

эндоскопии, однако при этом около 40% всех ранних 

неоплазий эндоскопически не визуализируются, 

и диагностируются только при биопсии [12]. 

При эндоскопическом получении нескольких образцов 

слизистой оболочки для биопсии чувствительность 

метода для выявления карциномы пи- 


63




щевода достигает 96%, при этом из полей и центра 

поражения следует брать минимум восемь 

биопсий [30]. В одном из популяционных когортных 

исследований наличие ПБ определяло повышение 

относительного риска возникновения АП в 

11,3 раз по сравнению с общей популяцией [43]. 

Пациенты с давней или тяжелой ГЭРБ имеют 

гораздо более высокий риск развития АП, чем в 

общей популяции. При эндоскопии проявления 

ГЭРБ можно грубо разделить на 2 патологических 

состояния: эрозивный рефлюкс-эзофагит и 

неэрозивный рефлюкс-эзофагит, и эпидемиологические 

исследования показали, что у мужчин преобладает 

первая форма [29, 35, 53, 59]. Известно, 

что ГЭРБ значительно чаще встречаются у мужчин, 

чем у женщин, в частности исследование, проведенное 

Cook М. и соавторами, показало, что соотношение 

мужчин и женщин в распространенности 

ГЭРБ составляет 1,57, а средний возраст 

мужчин при этой патологии был ниже, чем у женщин 

[18]. Ретроспективный крупномасштабный 

эндоскопический анализ в Великобритании показал, 

что средний возраст мужчин и женщин с ГЭРБ 

составил 59,7±16,1 и 64,4±15,1 соответственно. 

Таким образом, частота ГЭРБ положительно коррелировала 

с возрастом, но пациенты женщины 

имели тенденцию быть старше мужчин [59]. Более 

того, степень выраженности эрозивного рефлюкс 

эзофагита, как правило, была более серьезной 

у пожилых женщин, чем у мужчин, и увеличение 

числа случаев тяжелой ГЭРБ, как правило, 

было выше у женщин в постменопаузе. В то же 

время отмечено, что в более молодом возрасте у 

женщин чаще встречаются не эрозивные формы 

рефлюкс-эзофагита [22, 45]. Эпидемиологические 

данные показывают, что распространенность 

ГЭРБ у женщин связана с периодами высокой генерации 

эстрогенов. Разница в распространенности 

по возрасту между полами указывает на то, 

что эстроген оказывает существенное влияние на 

каждую стадию канцерогенеза, связанного с ГЭРБ, 

и, следовательно, может быть ответственным за 

преобладание этого заболевания у мужчин. Количественный 

анализ симптомов при патологии пищевода 

выявил, что частота и тяжесть симптомов 

были значительно выше у женщин, чем у мужчин, 

тогда как оценка эндоскопического эзофагита или 

продолжительность времени при рН ниже 4 во 

время амбулаторного 24-часового мониторинга 


рН пищевода существенно не отличались между 

мужчинами и женщин [53]. 

Степень ожирения часто оценивается с использованием 

индекса массы тела (ИМТ). Увеличение 

ИМТ последовательно ассоциируется с более высоким 

риском РП [60]. Существует также отчетливо 

выраженная взаимосвязь между ожирением и 

ГЭРБ совместно с ПБ, и частота этих заболеваний 

увеличивается параллельно с ростом ИМТ [4, 20, 

21, 49]. На сегодняшний день механизм, при котором 

ожирение способствует развитию ПБ и АП 

остается неясным. Ранее предполагалось, что абдоминальное 

ожирение индуцирует ГЭРБ через 

механизмы увеличения давления в брюшной полости, 

что впоследствии ослабляет нижний пищеводный 

сфинктер и создаёт условия для заброса 

желудочного сока в пищевод, увеличивая риск 

развития ГЭРБ и, следовательно, ПБ [24, 51]. Нарушение 

вагусной иннервации, связанное с ожирением, 

может повышать концентрацию ферментов 

в дуоденальном содержимом, которое при 

рефлюксе забрасывается в просвет пищевода, что 

вызывает более выраженное воздействие на его 

слизистую оболочку. Однако, недавние исследования 

показали, что более последовательно связаны 

с ГЭРБ и ПБ внутрибрюшное или центральное 

ожирение, а не ИМТ [28, 57]. Другой мета-анализ 

показал сильную взаимосвязь между центральным 

ожирением и АП после корректировки ИМТ. 

Исследование, проведенное в Японии, продемонстрировало 

связь между ИМТ и ПБ у мужчин, и 

отсутствие такой корреляции у женщин. Хотя абдоминальное 

ожирение является фактором риска 

для АП, точный механизм, ответственный за гендерные 

различия, еще предстоит определить. 

Висцеральный жир связан с балансом жироподобных 

гормонов, включая инсулиноподобный 

фактор роста, фактор некроза опухоли α (TNF-α) и 

интерлейкин 6 (IL-6), а также адипокины, многие 

из которых также связаны с канцерогенезом при 

других типах рака, в частности, такие как лептин 

[11, 42]. Лептин, как и другие адипокины, секретируется 

адипоцитами и регулирует потребление 

пищи и потребление энергии. У людей уровень 

лептина в сыворотке тесно коррелирует с массой 

жировых отложений, а люди с ожирением обычно 

гиперлептинемичны [16]. В опытах in vitro было 

показано, что лептин является митогенным и ангиогенным; 

было показано также, что он инду- 

64 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


цирует пролиферацию в различных типах клеток 

человека, включая линии клеток рака пищевода. 

Исследование Kendall et al., (2008) показало, что 

более высокие концентрации лептина в сыворотке 

связаны с повышенным риском ПБ [46]. Уровни 

лептина в сыворотке положительно коррелировали 

с риском ПБ у мужчин, и корреляция была отрицательной 

у женщин, хотя общий уровень лептина 

в сыворотке у женщин был в 3-4 раза выше, 

чем у мужчин. Известно, что эстрогены участвуют 

в регуляции метаболизма в жировой ткани. На 

модели животных было установлено, что эстрогены 

влияют на экспрессию рецептора лептина и гипоталамическую 

чувствительность к лептину, тем 

самым стимулируя преобладание подкожного накопления 

жира в организме над висцеральным 

жиром. Когда уровни эстрогенов в крови у женщин 

в постменопаузе снижаются, начинается преобладание 

накопления висцерального жира. 

Половые стероидные гормоны модулируют иммунную 

систему во многих органах [36]. На модели 

формирования ГЭРБ у животных получены данные, 

показывающие, что уровень эстрогена может 

объяснять гендерные различия в заболеваемости 

[41, 56]. Описана важная роль эстрадиола в отношении 

противовоспалительного воздействия. 

В исследовании модели хирургического индуцированного 

рефлюкс-эзофагита на крысах продемонстрировано, 

что эстрогены ослабляют проявления 

рефлюкс-эзофагита посредством инактивации 

тучных клеток, которые экспрессируют 

рецепторы эстрогенов и являются очень распространенными 

в эпителии пищевода. Это исследование 

показало, что самки крыс были значительно 

менее подвержены повреждению пищевода 

при рефлюкс-эзофагите, чем самцы, при этом 

овариэктомия у самок крыс уменьшала защиту 

слизистой пищевода от повреждения. Кроме того, 

введение эстрогенов как крысам, подвергнутым 

овариэктомии, так и самцам-крысам подавляло 

повреждение слизистой оболочки, вызванное 

рефлюкс-эзофагитом. Прямое воздействие эстрогенов 

на тучные клетки подтверждается ингибированием 

продукции цитокинов и тем фактом, 

что тучные клетки в основном участвуют в инициировании 

повреждения тканей, вызванного 

рефлюкс-эзофагитом [47]. Проведенные исследования 

показали роль экспрессии ингибитора 

тканевых макрофагов (MIF), который экспрессируется 

различными типами клеток, в том числе, 

плоским эпителием пищевода и регулирует процессы 

воспаления и врожденного иммунного ответа 

[56, 90]. Противовоспалительные функции, 

связанные с эстрогенами, могут способствовать 

гендерной разнице в частоте рефлюкс-эзофагита 

[3, 4, 37]. Сообщается, что, подобно макрофагам 

и тучным клеткам, нейтрофилы и лимфоциты экспрессируют 

различные рецепторы половых стероидов, 

включая рецепторы эстрогенов [2, 37]. 

Хотя эти воспалительные клетки и связанные с 

ними цитокины считаются участвующими в повреждении 

эпителия пищевода, вызванного рефлюксом 

и развитием ПБ [33], точный механизм, 

ответственный за развитие ВЕ или последующего 

возникновения АП еще не выяснен. Экспериментальные 

модели показали, как активацию нейтрофилов 

и лимфоцитов эстрогеном, так и их инактивирование 

[8, 38]. Доказано, что пол не оказывает 

влияния на барьерную функцию пищевода [39, 

40], однако ряд эпидемиологических исследований, 

демонстрирующих преобладание мужчин 

в распространенности РП и последовательности 

трансформации от метаплазии к карциноме, показал, 

что женщины в большей степени устойчивы 

к повреждению пищевода. По данным Pohl 

Н. и соавторов, соотношение между мужчинами 

и женщинами в распространенности ПБ было 

выше, чем показатель ГЭРБ, а соотношение между 

мужчинами и женщинами в распространенности 

АП было выше, чем ПБ. Для этих трех, рефлюксассоциированных 

заболеваний, была выявлена 

одна общая характерная особенность: их тяжесть 

и распространенность, по-видимому, тесно связаны 

с репродуктивным гормональным статусом 

женщин. У женщин в периоде постменопаузы 

распространенность различных проявлений ГЭРБ 

быстро возрастала, хотя она и была ниже, чем у 

мужчин в репродуктивном периоде, что соответствовало 

увеличению распространенности ГЭРБ 

у более молодых мужчин [31]. Необходимо тщательное 

изучение роли эстрогенов в повышении 

резистентности к раку пищевода [9]. Динамика 

распространенности ГЭРБ, ПБ и АП тесно коррелирует 

с репродуктивным статусом женщин, который 

отражает уровень половых гормонов. Этот 

эффект эстрогенов может задержать развитие ПБ 

и в последующем АП благодаря их противовоспалительной 

функции и приобретению резистент- 


65





ности эпителия пищевода от рефлюкса содержимого 

желудка. Идентификация решающей роли 

эндокринной среды, связанной с эстрогенами в 

ГЭРБ, может способствовать установлению стратификации 

риска для АП и эндоскопической программы 

наблюдения для пациентов с ПБ. Выяснение 

этого механизма может привести к новым 

терапевтическим стратегиям, которые могут вытеснить 

кислотно-подавляющие препараты, которые 

не смогли полностью предотвратить начало 

процессов канцерогенеза в пищеводе, вызванное 

ГЭРБ [9]. 

Распространенность ПБ неизвестна, в том числе 

и потому, что его само определение заболевания 

часто различается. Гастроэнтерологические общества 

США требуют биопсии пищевода, выявляющей 

кишечную метаплазию и бокаловидные клетки 

для окончательного диагноза ПБ, потому что 

это считается фактором риска развития АП. Напротив, 

в руководстве Британского общества гастроэнтерологии 

отмечалось, что наличие кишечной 

метаплазии в эпителии пищевода не является 

обязательным условием для диагностики ПБ из-за 

сложности исключения ошибок выборки биопсий 

и канцерогенного потенциала в других клетках 

эпителия пищевода [34]. Имеются сообщения, что 

у женщин распространенность ПБ с кишечной метаплазией, 

примерно в два раза выше, чем у мужчин 

[23, 43, 44, 48]. В частности, мета-анализ продемонстрировал, 

что соотношение между мужчинами 

и женщинами при ПБ с наличием кишечной 

метаплазии было 2,13/1 [18]. Большое когортное 

исследование в Нидерландах показало, что средний 

возраст женщин с ПБ был значительно выше, 

чем мужчин. Другие исследования показали, что 

распространенность ПБ у женщин начинает возрастать 

после 60 лет и что увеличение его распространенности 

у женщин в постменопаузальном 

периоде превышает таковое у мужчин [34]. 

И наоборот, эпидемиологические исследования 

распространенности ПБ независимо от наличия 

кишечной метаплазии, продемонстрировали значительное 

преобладание мужчин. Мета-анализ 

показал, что соотношение между мужчинами и 

женщинами при ПБ было 1,71/1 [15, 26]. 

Соотношение мужчин в распространенности 

АП варьируется в зависимости от страны или этнической 

принадлежности [27, 32, 43, 52]. Тем не 

менее, в целом, аденокарцинома пищевода значительно 

чаще встречается у мужчин, чем среди 

женщин, независимо от страны или этнической 

принадлежности. В Соединенных Штатах, Соединенном 

Королевстве, Дании и Швеции заболеваемость 

АП возрастала как у мужчин, так и у женщин, 

тогда как в Норвегии и Финляндии заболеваемость 

у женщин была почти стабильной или 

увеличивалась незначительно [52]. У кавказцев в 

Соединенных Штатах, Англии и Уэльсе, где темпы 

роста АП выше, чем в других странах, соотношение 

мужчин и женщин равное 5/1 не изменилось 

за последние 3 десятилетия. Тем не менее, у некавказских 

мужчин в США наблюдается медленное 

увеличение заболеваемости АП, тогда как заболеваемость 

среди некавказских женщин практически 

не изменилась за последние 3 десятилетия. 

Таким образом, соотношение частоты АП у 

мужчин и женщин некавказцев в США варьировалось 

от 1,5/1 до 2,0/1 в течение периода исследования 

[27, 52]. Сообщалось, что средний возраст 

женщин с АП и полноценной дисплазией выше, 

чем у пациентов мужчин с ПБ (соотношение мужчины/женщины 

равно 64,1±10,7/70,6±7,9), и эта 

тенденция была одинаковой для других ГЭРБ [44]. 

Недавнее крупное демографическое исследование, 

демонстрирующее ежегодное процентное 

изменение заболеваемости АП, показало, что ее 

частота быстро возрастала у мужчин, независимо 

от возраста, тогда как у женщин в возрасте 50 лет 

и старше наблюдались медленно растущие показатели 

аденокарциномы пищевода. Тем не менее, 

темпы роста были выше у женщин в возрасте 80 

лет и старше, чем у мужчин, тогда как женщины 

в возрасте до 50 лет показали качественно более 

плоскую траекторию роста [58]. Кроме того, это 

исследование показало, что отношение заболеваемости 

к мужчинам и женщинам, скорректированное 

по возрасту, неуклонно снижается, начиная 

с 50 лет, что свидетельствует о непропорциональном 

увеличении частоты возникновения АП у 

женщин в постменопаузе. Объединенные данные 

свидетельствуют о том, что женщины отстают от 

мужчин на 17 лет в развитии аденокарциномы пищевода 

[25]. 

Таким образом, эпидемиологические исследования 

продемонстрировали явное преобладание 

мужчин в распространенности ГЭРБ обусловленных 

заболеваний, включая и АП, независимо от 

страны и этнической принадлежности. Соотноше- 

66 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


ние мужчин и женщин, по-видимому, возрастает 

по мере прогрессирования заболевания от ГЭРБ 

до ПБ и последующего РП. Половые гормоны у 

женщин могут препятствовать развитию кишечной 

метаплазии, что может определять зависимость 

разницы в распространенности пищевода Барретта 

между полами. Учитывая противовоспалительную 

функцию эстрадиола и тот факт, что сильный 

рефлюкс и воспаление пищевода, вероятно, способствуют 

развитию ПБ и последующего РП [9], 

эти эпидемиологические данные свидетельствуют 

о том, что воздействие эстрогена в течение репродуктивных 

лет может защитить женщин от последовательного 

прогрессирования метаплазии пищевода 

к формированию раковой опухоли. 


1. Злокачественные новообразования в России 

в 2016 году (заболеваемость и смертность) / Под 

ред. А.Д. Каприна, В.В. Старинского, Г.В. Петровой. — 

М.: МНИОИ им. П.А. Герцена — филиал ФГБУ «НМИЦ 

радиологии» МЗ России. — 2018. — 250 с. 

2. Кит О.И., Франциянц Е.М., Козлова Л.С., и др. 

Свободный и связанный плазмин в опухоли и прилежащих 

тканях при плоскоклеточном раке пищевода 

у мужчин и женщин // Современные проблемы 

науки и образования. — 2017. — №2. — С. 2. 

3. Франциянц Е.М., Кит О.И., Козлова Л.С., и др. 

Фибринолитическая система в опухоли и прилежащих 

тканях при плоскоклеточном раке пищевода 

у мужчин // Современные проблемы науки 

и образования. — 2017. — №2. — С. 2. 

4. Abrams J.A., Sharaiha R.Z., Gonsalves L., et al. 

Acquaintance with esophageal adenocarcinoma 

growth: an analysis of the tumor registry data of 

Connecticut, 1940-2007 // Biomarkers of cancer 

Epidemiology Prev. — 2011. — 20. — P. 183-186. [Free 

PMC article] [PubMed] 

5. Ashcroft G.S., Mills S.J., Lei K., et al. Estrogen modulates 

cutaneous wound healing by downregulating 

macrophage migration inhibitory factor // J. Clin. 

Invest. — 2003. — 111. — P. 1309-1318. [PMC free 

article] [PubMed] 

6. Anantharaman D., Marron M., Lagiou P., et al. Population 

attributable risk of tobacco and alcohol for upper 

aerodigestive tract cancer // Oral Oncol. — 2011. — 47 

(8). — P. 725-31. doi: 10.1016/j.oraloncology.2011.05.004 

. [PubMed] [Cross Ref] 

7. Anderson L.A., Cantwell M.M., Watson R.G., 

et al. The association between alcohol and reflux 

esophagitis, Barrett’s esophagus, and e-sophageal 

adenocarcinoma // Gastroenterology. — 2009. — 

136. — P. 799-805. [PubMed] 

8. Aomatsu M., Kato T., Kasahara E., Kitagawa S. Gender 

difference in tumor necrosis factor-α production in 

human neutrophils stimulated by lipopolysaccharide 

and interferon-γ // Biochem Biophys. Res. Commun. 

— 2013. — 441. — P. 220-225. [PubMed] 

9. Asanuma K., Iijima K., Shimosegawa T. The gender 

difference in gastroesophageal reflux disease // 

World J. Gastroenterol. — 2016 7 February. — 22 (5). — 

P. 1800-1810. It was published on February, 7th. Doi: 

10.3748 / wjg.v22.i5.1800 PMCID: PMC4724611 

10. Bagnardi V., Blangiardo M., La Vecchia C., Corrao G. 

A meta-analysis of alcohol drinking and cancer risk // 

Br. J. Cancer. — 2001. — 85 (11). — P. 1700-5. doi: 

10.1054/bjoc.2001.2140. [PMC free article] [PubMed] 

[Cross Ref] 

11. Becker S., Dossus L., Kaaks R. Obesity related 

hyperinsulinaemia and hyperglycaemia and cancer 

development // Arch. Physiol. Biochem. — 2009. — 

115. — P. 86-96. [PubMed] 

12. Behrens A., May A., Wuthnow E., et al. Detecting early 

neoplasia in Barrett’s oesophagus — focus attention 

on index endoscopy in short-segment-Barrett’s 

oesophagus with random biopsies (Article in German) // 

Z Gastroenterol. — 2015. — 53. — P. 568-572. 

[PubMed] 

13. Bosetti C., Levi F., Ferlay J., et al. Trends in the spread 

and death rate of esophageal cancer in Europe // Int. 

J. Cancer. — 2008. — 122. — P. 1118-1129. [PubMed] 

14. Brown L.M., Devesa S.S. Epidemiological trends in 

esophageal and stomach cancer in the United States // 

Surg. Oncol. Clin. N. Am. — 2002. — 11. — P. 235-256. 

[PubMed] 

15. Coleman H.G., Bhat S., Murray L.J., et al. Increasing 

incidence of Barrett’s oesophagus: a populationbased 

study // Eur. J. Epidemiol. — 2011. — 26. — 

P. 739-745. [PubMed] 

16. Considine R.V. Regulation of leptin production // 

Rev. Endocr. Metab. Disord. — 2001. — 2. — 

P. 357-363. [PubMed] 

17. Cook M.B., Kamangar F., Whiteman D.C., et al. Cigarette 

smoking and adenocarcinomas of the esophagus and 

esophagogastric junction: a pooled analysis from the 

international BEACON consortium // J. Natl. Cancer 

Inst. — 2010. — 102. — P. 1344-1353. [PMC free 



67




18. Cook M.B., Wild C.P., Forman D. A systematic review 

and meta-analysis of the sex ratio for Barrett’s 

esophagus, erosive reflux disease, and nonerosive 

reflux disease // Am. J. Epidemiol. — 2005. — 162. — 

P. 1050-1061.[PubMed] 

19. Cooke P.S., Heine P.A., Taylor J.A., Lubahn D.B. The 

role of estrogen and estrogen receptor-alpha in male 

adipose tissue // Mol Cell Endocrinol. — 2001. — 178. — 

P. 147-154. [PubMed] 

20. Corley D.A., Kubo A., Levin T.R., et al. Abdominal 

obesity and body mass index as risk factors for 

Barrett’s esophagus // Gastroenterology. — 2007. — 

133. — P. 34-41; quiz 311. [PubMed] 

21. Corley D.A., Kubo A., Zhao W. Abdominal obesity, 

ethnicity and gastro-oesophageal reflux symptoms // 

Gut. — 2007a. — 56. — P. 756-762. [PMC free 


22. Damiano A., Siddique R., Xu X., et al. Reductions 

in symptom distress reported by patients with 

moderately severe, nonerosive gastroesophageal 

reflux disease treated with rabeprazole // Dig Dis Sci. — 

2003. — 48. — P. 657-662. [PubMed] 

23. de Jonge P.J., van Blankenstein M., Looman C.W., et al. 

Risk of malignant progression in patients with Barrett’s 

oesophagus: a Dutch nationwide cohort study // Gut. — 

2010. — 59. — P. 1030-1036. [PubMed] 

24. de Vries D.R., van Herwaarden M.A., Smout A.J., 

Samsom M. Gastroesophageal pressure gradients 

in gastroesophageal reflux disease: relations with 

hiatal hernia, body mass index, and esophageal acid 

exposure // Am. J. Gastroenterol. — 2008. — 103. — 

P. 1349-1354. [PubMed] 

25. Derakhshan M.H., Liptrot S., Paul J., et al. Oesophageal 

and gastric intestinal-type adenocarcinomas show 

the same male predominance due to a 17 year 

delayed development in females // Gut. — 2009. — 

58. — P. 16-23. [PubMed] 

26. Dong Y., Qi B., Feng X.Y., Jiang C.M. Meta-analysis of 

Barrett’s esophagus in China // World J. Gastroenterol. 

— 2013. — 19. — P. 8770-8779. [PMC free 


27. Dubecz A., Solymosi N., Stadlhuber R.J., et al. Does the 

Incidence of Adenocarcinoma of the Esophagus and 

Gastric Cardia Continue to Rise in the Twenty-First 

Century?-a SEER Database Analysis // J. Gastrointest 

Surg. — 2013: Epub ahead of print. [PubMed] 

28. El-Serag H.B., Hashmi A., Garcia J., et al. Visceral 

abdominal obesity measured by CT scan is associated 

with an increased risk of Barrett’s oesophagus: 

a case-control study // Gut. — 2014. — 63. — 


P. 220-229. [PMC free article] [PubMed] 

29. El-Serag H.B., Johanson J.F. Risk factors for the 

severity of erosive esophagitis in Helicobacter pylorinegative 

patients with gastroesophageal reflux 

disease // Scand J. Gastroenterol. — 2002. — 37. — 

P. 899-904. [PubMed] 

30. Evans J.A., Early D.S., Chandraskhara V. The role 

of endoscopy in the assessment and treatment 

of esophageal cancer // Gastrointest Endosc. — 

2013. — 77. — P. 328-334. [PubMed] 

31. Falk G.W., Thota P.N., Richter J.E., et al. Barrett‘s 

esophagus in women: demographic features and 

progression to high-grade dysplasia and cancer // 

Clin. Gastroenterol Hepatol. — 2005. — 3. — P. 1089- 

1094. [PubMed] 

32. Fernandes M.L., Seow A., Chan Y.H., Ho K.Y. Opposing 

trends in incidence of esophageal squamous cell 

carcinoma and adenocarcinoma in a multi-ethnic Asian 

country // Am. J. Gastroenterol. — 2006. — 101. — 

P. 1430-1436.[PubMed] 

33. Fitzgerald R.C., Onwuegbusi B.A., Bajaj-Elliott M., 

et al. Diversity in the oesophageal phenotypic 

response to gastro-oesophageal reflux: 

immunological determinants // Gut. — 2002. — 50. — 


34. Fitzgerald R.C., di Pietro M., Ragunath K., et al. British 

Society of Gastroenterology. British Society of 

Gastroenterology guidelines on the diagnosis and 

management of Barrett’s oesophagus // Gut. — 2014. — 

63. — P. 7-42. [PubMed] 

35. Ford A.C., Forman D., Reynolds P.D., et al. Ethnicity, 

gender, and socioeconomic status as risk factors 

for esophagitis and Barrett’s esophagus // 

Am. J. Epidemiol. — 2005. — 162. — P. 454-460.[PubMed] 

36. Gilliver S.C. Sex steroids as inflammatory regulators // 

J. Steroid Biochem. Mol Biol. — 2010. — 120. — 

P. 105-115.[PubMed] 

37. Gilliver S.C., Emmerson E., Bernhagen J., Hardman 

M.J. MIF: a key player in cutaneous biology and 

wound healing // Exp. Dermatol. — 2011. — 20. — 

P. 1-6. [PubMed] 

38. González D.A., Díaz B.B., Rodríguez Pérez Mdel C., et al. 

Sex hormones and autoimmunity // Immunol Lett. — 

2010. — 133. — P. 6-13. [PubMed] 

39. Günther C., Neumann H., Vieth M. Esophageal 

epithelial resistance // Dig Dis. — 2014. — 32. — 

P. 6-10. [PubMed] 

40. Honda J., Iijima K., Asanuma K., et al. Estrogen Enhances 

Esophageal Barrier Function by Potentiating Occludin 

Expression // Dig Dis Sci. — 2015: Epub ahead of 

68 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


print. [PubMed] 

41. Houdeau E., Moriez R., Leveque M., et al. Sex steroid 

regulation of macrophage migration inhibitory 

factor in normal and inflamed colon in the female 

rat // Gastroenterology. — 2007. — 132. — 

P. 982-993. [PubMed] 

42. Hsu P.K., Huang C.S., Wang B.Y., et al. (2013). Survival 

benefits of postoperative chemoradiation for lymph 

node-positive esophageal squamous cell carcinoma // 

Ann Thorac. Surg. — 2013. — 97. — P. 1734-41. 

43. Hvid-Jensen F., Pedersen L., Drewes A.M., et al. 

Adenocarcinoma morbidity among patients with 

Barrett’s esophagus // N. Engl. J. Med. — 2011. — 365. — 

P. 1375-1383. [PubMed] 

44. Hvid-Jensen F., Pedersen L., Drewes A.M., et al. 

Incidence of adenocarcinoma among patients with 

Barrett’s esophagus // N. Engl. J. Med. — 2011. — 365. — 

P. 1375-1383. [PubMed] 

45. Jaspersen D., Kulig M., Labenz J., et al. Prevalence 

of extra-oesophageal manifestations in gastrooesophageal 

reflux disease: an analysis based on the 

ProGERD Study // Aliment Pharmacol Ther. — 2003. — 

17. — P. 1515-1520. [PubMed] 

46. Kendall B.J., Macdonald G.A., Hayward N.K., et al. 

Leptin and the risk of Barrett’s oesophagus // Gut. — 

2008. — 57. — P. 448-454. [PubMed] 

47. Kim M.S., Chae H.J., Shin T.Y., et al. Estrogen 

regulates cytokine release in human mast cells // 

Immunopharmacol Immunotoxicol. — 2001. — 

23. — P. 495-504. [PubMed] 

48. Kubo A., Cook M.B., Shaheen N.J., et al. Sex-specific 

associations between body mass index, waist 

circumference and the risk of Barrett’s oesophagus: 

a pooled analysis from the international BEACON 

consortium // Gut. — 2013. — 62. — P. 1684-1691. 

[PMC free article][PubMed] 

49. Lagergren J., Bergstrom R., Lindgren A., Nyrén O. 

Symptomatic gastroesophageal reflux as a risk factor 

for esophageal adenocarcinoma // N. Engl. J. Med. — 

1999. — 340. — P. 825-831. [PubMed] 

50. Lee E.J., Lee B.B., Kim J.W., et al. Aberrant methylation 

of Fragile Histidine Triad gene is associated with poor 

prognosis in early stage esophageal squamous cell 

carcinoma // European journal of cancer (Oxford, 

England: 1990). — 2006. — 42 (7). — P. 972-80. 

doi: 10.1016/j.ejca.2006.01.021. [PubMed][Cross Ref] 

51. Lee Y.Y., McColl K.E. Disruption of the gastroesophageal 

junction by central obesity and waist belt: role of 

raised intra-abdominal pressure // Dis Esophagus. — 

2015. — 28. — P. 318-325. [PubMed] 

52. Lepage C. Rachet B., Jooste V., et al. Continuing rapid 

increase in esophageal adenocarcinoma in England 

and Wales // Am. J. Gastroenterol. — 2008. — 103. — 

P. 2694-2699. [PubMed] 

53. Lin M., Gerson L.B., Lascar R., et al. Features of 

gastroesophageal reflux disease in women // 

Am. J. Gastroenterol. — 2004. — 99. — 

P. 1442-1447. [PubMed] 

54. Lin R.K., Hsieh Y.S., Lin P., et al. The tobacco-specific 

carcinogen NNK induces DNA methyltransferase 

1 accumulation and tumor suppressor gene 

hypermethylation in mice and lung cancer patients // 

J. Clin. Invest. — 2010. — 120 (2). — P. 521-32. doi: 

10.1172/JCI40706. [PMC free article][PubMed] [Cross Ref] 

55. Liu Y., Chen H., Sun Z., Chen X. Molecular mechanisms 

of ethanol-associated oro-esophageal squamous 

cell carcinoma // Cancer Lett. — 2015. — 361 (2). — 

P. 164-73. doi: 10.1016/j.canlet.2015.03.006. [PMC free 

article][PubMed] [Cross Ref] 

56. Masaka T., Iijima K., Endo H., et al. Gender 

differences in oesophageal mucosal injury in a reflux 

oesophagitis model of rats // Gut. — 2013. — 62. — 

P. 6-14. [PubMed] 

57. Massl R., van Blankenstein M., Jeurnink S., et al. 

Visceral adipose tissue: the link with esophageal 

adenocarcinoma // Scand. J. Gastroenterol. — 2014. — 

49. — P. 449-457. [PubMed] 

58. Mathieu L.N., Kanarek N.F., Tsai H.L., et al. Age and 

sex differences in the incidence of esophageal 

adenocarcinoma: results from the Surveillance, 

Epidemiology, and End Results (SEER) Registry 

(1973-2008) // Dis Esophagus. — 2014. — 27. — 


59. Menon S., Jayasena H., Nightingale P., Trudgill N.J. 

Influence of age and sex on endoscopic findings of 

gastrooesophageal reflux disease: an endoscopy 

database study // Eur. J. Gastroenterol. Hepatol. — 

2011. — 23. — P. 389-395. [PubMed] 

60. Merry A.H., Schouten L.J., Goldbohm R.A., van den 

Brandt P.A. Body mass index, height and risk of 

adenocarcinoma of the oesophagus and gastric cardia: 

a prospective cohort study // Gut. — 2007. — 56. — 



69

Клинический случай 

© Чжан Лэ, Чэнь Ко2, М.В. Синельников, 2018 

УДК 618.19-006.04:618.2 

КЛИНИЧЕСКИЙ СЛУЧАЙ: МУЛЬТИЦЕНТРИЧЕСКИЙ РАК 

МОЛОЧНОЙ ЖЕЛЕЗЫ НА ФОНЕ БЕРЕМЕННОСТИ — РЕДКИЕ 

НАБЛЮДЕНИЯ 

Чжан Лэ 1 , Чэнь Ко 2 , М.В. Синельников 2 

1 

ФГБУ «Российский онкологический научный центр им. Н.Н. Блохина РАМН», г. Москва 

2 

ФГАОУ ВО «Первый Московский государственный медицинский университет имени И.М. Сеченова» МЗ РФ, 

г. Москва 

CLINICAL CASE: MULTICENTRIC BREAST CANCER IN PREGNANCY — 

THE RARITY OF OBSERVATION 

Zhang Le 1 , Chen Kuo 2 , M.E. Sinelnikov 2 

1 

N.N. Blokhin Russian Cancer Research Center RAMS, Moscow 

2 

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University, Moscow 

Реферат. Рак молочной железы является одной из наиболее распространенных опухолей у женщин, в последние годы заболеваемость 

раком молочной железы растет, и мультицентрический рак молочной железы постепенно приобретает все 

большее значение [1]. Для пациентов с мультицентрическим ростом опухоли хирургическое лечение должно не только 

обеспечивать выживаемость, но также постараться сохранить молочную железу и ее эстетическую красоту. Поэтому выбор 

варианта операции очень важен [2]. 

Рак молочной железы на фоне беременности, это редкий тип рака молочной железы, встречается с частотой: 1 случай на 

3000-10000 беременностей [3]. Врачи также должны учитывать риски для жизни плода при выборе тактики лечения. 

Ключевые слова: рак молочной железы, беременность. 

Abstract. Breast cancer is one of the most common tumors in women, in recent years, the incidence of breast cancer is increasing, 

and multicentric breast cancer is gradually becoming more and more important. For patients with multicentric tumor growth, 

surgical treatment should not only ensure survival, but also try to preserve the mammary gland and its aesthetic beauty. Therefore, 

the choice of a variant of the operation is very important. Breast cancer on the background of pregnancy, this is a rare type of breast 

cancer, occurs with a frequency of: 1 case per 3000-10000 pregnancies. Physicians should also consider the risks to the life of the 

fetus when choosing treatment tactics 

Key words: breast cancer, pregnancy. 


Мультицентрический рак молочной железы ― 

это множественные независимо возникшие первичные 

опухоли в одной молочной железе [4]. 

Наиболее значимым вопросом в хирургическом 

лечении мультицентрического рака молочной 

железы является выбор оперативного вмешательства, 

в том числе возможность выполнения 

органосохраняющих операций [5]. Предлагаю заменить 

это предложение на: Чаще всего при такой 

форме заболевания трудно добиться сохранения 

максимального объема, внешнего вида и структуры 

тканей молочной железы, что приводит к потере 

ценности лечения [6]. При постоянном улучшении 

диагностики и лечения рака молочной железы 

реконструкция молочной железы значительно 

улучшила качество жизни пациентов [7]. Рак молочной 

железы на фоне беременности (pregnancy-Associated 

Breast Cancer, PABC) ― это первичный 

рак молочной железы, диагностированный 

во время беременности или в период лактации. 

Из-за особых физических характеристик беременности 

после начала заболевания. Это может нанести 

большой вред плоду и женщине [8]. Для улуч- 

70 Клинический случай

шения современной диагностики и лечения PABC 

в данном докладе представлен ретроспективный 

анализ 1 клинического случая, поступившей в 

нашу клинику пациентки с мультицентрической 

формой PABC. 

Описание клинического наблюдения 

Пациентка К., 39 лет, диагноз: BRCA1 ― ассоциированный 

рак правой молочной железы 

T2N1M0, Стадия IIВ (мультицентрическая форма), 

состояние после комбинированного лечения в 

2017/2018 гг. (BRCA1 ― ассоциированный) Стадия 

IIВ. В июле 2017 г. на 15 неделе беременности 

пациентка самостоятельно обнаружила образование 

в правой молочной железе. Обратилась к 

врачу по месту жительства (г. Москва), цитологически 

верифицирован рак. Направлена в ФГБУ 

«НМИЦ онкологии им. Н.Н. Блохина» Минздрава 

России, где по данным УЗИ молочных желез 

от 14.07.2017 г.: в верхне-наружном квадранте 

правой молочной железы определяется узловое 

образование неоднородной структуры с кровотоком 

4,0х3,0 см. На границе наружных квадрантов 

правой молочной железы гипоэхогенное образование 

0,7 см в диаметре ― отсев? мтс? В нижненаружном 

квадранте два аналогичных образования 

до 0,5 см в диаметре. В правой аксиллярной 

области лимфатический узел подозрительный 

на мтс ― 1,0 см в диаметре и гиперплазированные 

л/у до 1,0 см. Выполнена core-биопсия образования 

правой молочной железы. Гистологическое 

заключение №27736/17 от 14.07.2017 г.: 

солидно-альвеолярные комплексы карциномы с 

массивными зонами некроза, возможно нейроэндокринной? 

инвазивной дольковой карциномы? 

ИГХ №28620 от 20.07.2017: РЭ ― 0 баллов, РП 

― 0 баллов, HER2/neu++ (без амплификации гена 

Her2/neu), Ki-67 ― 90% (инвазивный рак HCT GIII). 

При выполнении молекулярно-генетического исследования 

выявлена мутация в гене BRCA1. На 

первом этапе рекомендовано проведение неоадъювантной 

ПХТ по схеме АС (доксорубицин 

60мг/м 2 , циклофосфамид 600мг/м 2 ). С 14.08.17 г. 

по 18.11.17 г. проведено 4 курса с положительной 

динамикой (по данным УЗИ молочных желез ― 

уменьшение опухоли, лимфатические узлы в регионарных 

зонах не определяются). Далее начата 

химиотерапия таксанами: 2 введения паклитаксела 

80 мг/м 2 (10.11.17 и 17.11.17 г.) с последующим 

родоразрешением на 35,5 неделе (девочка, 

2440 гр, здорова). При обследовании после родов 

прогрессирования процесса не отмечено. По данным 

УЗИ молочных желез от 29.11.17 г.: опухоль 

уменьшилась до 2,5х1,7 см. Определяется отсев 

0,4 см ― без динамики. Продолжена ХТ паклитакселом 

в еженедельном режиме 12 недель + карбоплатин 

AUC6 1 раз в 21 день (последнее введение 

17.01.2018 г.) При контрольной ММГ+ УЗИ молочных 

желез и регионарных зон от 30.01.2018 г.: 

в верхне-наружном квадранте определяется образование 

неправильной формы, размером 

2,0х1,7 см (по данным УЗИ 2,5х1,1 см). Рядом 

располагается аналогичное по структуре образование 

― отсев до 0,9 см (по данным УЗИ 0,7 см). 

Патологически измененные лимфатические узлы 

регионарных зон не определяются. 07.02.2018 г. 

выполнена операция в объеме радикальной подкожной 

мастэктомия справа и подкожной мастэктомии 

слева с одномоментной реконструкцией 

экспандерами. Гистологическое заключение 

№4720/2018 от 07.02.2018: в верхне-наружном 

квадранте правой молочной железы определяется 

зона размерами 3х2х2,5 см, представленная разрастаниями 

фиброзной ткани с ангиоматозом, обширными 

некрозами, лимфомакрофагальной инфильтрацией, 

с примесью гигантских многоядерных 

клеток, кристаллов холестерина. Выявляется 

узел с четкой границей, размерами 1,1х1,1х1 см, 

имеющий строение инфильтративной карциномы 

неспецифического типа, без заметных признаков 

лечебного патоморфоза. Имеющиеся изменения 

в совокупности следует расценивать как терапевтически 

индуцированные изменения II степени 

(по Лавниковой Г.А.), RSB – II (residual cancer 

burden – 2,483), grade III (Miller-Payne). На границе 

наружных квадрантов выявлено уплотнение, размерами 

0,5х0,5х0,7 см, представлено фиброзной 

тканью с ангиоматозом, без элементов опухолевой, 

что можно расценивать как терапевтически 

индуцированные изменения IV степени (по Лавниковой 

Г.А.). В регионарной клетчатке правой 

молочной железы 12 лимфатических узлов, 2 из 

которых ― с участками фиброза, размерами до 

0,2 мм, которые можно расценивать как метастатические 

очаги с терапевтически индуцированными 

изменениями IV степени (по Лавниковой Г.А.). 

ИГХ: РЭ ― 0 баллов, РП ― 0 баллов, Her2/neu ― 

0 баллов, Кi67 ― 48%. В послеоперационном пе- 

Clinical case 

71




риоде проведена адъювантная химиотерапия в 

монорежиме капецитабином 2000 мг (6 курсов). 

При контрольном обследовании ― без признаков 

прогрессирования. В полости экспандеров введено 

по 500 мл физ. раствора. 01.10.2018 г. выполнена 

операция в объеме реконструкции обеих молочных 

желез: замена экспандеров на импланты. 

Обсуждение 

В последние годы в связи с развитием 

реконструктивно-пластических операций в арсенале 

онкологов появились возможности проведения 

новых вариантов хирургического лечения 

мультицентричного РМЖ. Одномоментные реконструктивные 

вмешательства по данным многих 

исследований позволяют сохранять высокое 

качество жизни пациентов со схожими результатами 

выживаемости. 

Химиотерапия может вызывать спонтанный 

аборт в течение первых нескольких недель и очень 

опасна, поэтому химиотерапию можно безопасно 

проводить после более чем 3-х месяцев беременности, 

тщательно выбирая подходящий режим химиотерапии 

и пытаясь прекратить химиотерапию 

на 35 неделе. Терапевтическое прерывание беременности 

не изменяет восстановление пациентов 

с PABC, нет необходимости прекращать беременность 

из-за лечения рака молочной железы. 



1. Bauman L. Breast conservation in women with 

multifocal-multicentric breast cancer: is it feasible? / 

L. Bauman, R.L. Barth, K.M. Rosenkranz // Ann. Surg. 

Oncol. — 2010. — Vol. 17, Suppl. 3. — P. 325-329. 

2. Tan M.P., Sitoh N.Y., Sitoh Y.Y. Perspectives of cosmesis 

following breast conservation for multifocal and 

multicentric breast cancers // International journal of 

breast cancer. — 2015. 

3. Junda C., Woo M.D., Taechin Yu., et al. Breast Cancer in 

Pregnancy // Arch. Surg. — 2003. — 138. — P. 91-98. 

4. Баженова А.П., Агамова К.А., Барвитенко М.И. и др. 

Первично-множественный рак молочных желез. 

Методические рекомендации. — М., 1984. 

5. Васильев И.С., Важенин А.В., Нечушкин М.И,. и др. 

Варианты хирургического лечения первичнооперабельного 

мультицентрического рака молочной 

железы, их сравнение // Сибирский онкологический 

журнал. — 2008. 

6. Clough K.B., Gouveia P.F., Benyahi D. et al. 

Positivemargins after oncoplastic surgery for breast 

cancer // Annals of Surgical Oncology. — 2015. 

7. Попов О.С., Кононова В.А., Попова О.В. Опыт одномоментной 

двухсторонней подкожной мастэктомии 

с реконструкцией молочных желез ТРАМлоскутом 

при синхронном, мультицентричном 

раке // Пермский медицинский журнал. — 2012. 

— 29 (1). 

8. Sibylle Loibl, Sileny N. Han, Gunter von Minckwitz et 

al. Treament of breast cancer during pregnancy: an 

observational study // The Lancet Oncology. — 2011. 

— 13 (9). — P. 887-896. 

72 

Клинический случай

ONCOLOGY 

BULLETIN 


Правила оформления статей для авторов журнала 

«Поволжский онкологический вестник» 

1. Общие положения 

1.1. Журнал «Поволжский онкологический вестник» 

издается на русском языке с ноября 2009 года и выходит 

с периодичностью не менее четырех номеров 

в год. 

1.2. В журнале «Поволжский онкологический вестник» 

публикуются материалы оригинальных работ, 

клинические наблюдения и обзоры литературы в области 

научных и практических исследований по клинической 

и экспериментальной онкологии, освещаются 

вопросы диагностики и лечения онкологических 

заболеваний по различным локализациям. 


предназначен для специалистов-онкологов, ученого 

и преподавательского состава, практикующих врачей, 

студентов медицинских вузов. 


решением Президиума ВАК 29.12.15 включен 

в Перечень ведущих рецензируемых научных изданий, 

выпускаемых в Российской Федерации, в которых 

должны быть опубликованы научные результаты 

диссертаций на соискание ученой степени доктора и 

кандидата наук. Порядковый номер журнала в перечне 

- 1577. 


включен в Реферативный журнал и базы данных 

ВИНИТИ, базы метаданных «Российский индекс научного 

цитирования (РИНЦ)». 

1.6. Электронная версия журнала на русском и английском 

языках регулярно размещается на сайте 

www.oncovestnik.ru 

1.7. Требования, предъявляемые редакцией к 

оформлению рукописей, основаны на требованиях 

ВАК, требованиях Международного комитета 

редакторов медицинских журналов (International 

Committee of Medical Journal Editors (ICMJE); http:// 

www.icmje.org/recommendations/), рекомендациях 

Библиометрической базы научных данных Scopus, 

отслеживающей Глобальный индекс научного цитирования 

(издательство Elsevier Inc.), и Правилах представления 

журналов в Российскую библиометрическую 

базу научных данных РИНЦ. 

1.8. Публикация статей для автора(ов) бесплатная. 

1.9. Рукописи и электронные носители информации 

авторам не возвращаются. 

2. Общие требования по предоставлению рукописей 

2.1. Статьи, представляемые в редакцию журнала 

«Поволжский онкологический вестник» для публикации, 

должны быть выполнены на современном методическом 

и методологическом уровне, отвечать требованиям 

актуальности и обладать новизной. 

2.2. Статьи должны соответствовать требованиям, 

изложенным в Настоящих правилах. 

2.3. Статьи и сопроводительные документы присылаются 

в редакцию в электронном и печатном виде по электронному 

адресу: burma71@mail.ru Бурмистрову М.В., 

oncovestnik@mail.ru и почтовому адресу: 420029, 

Казань, Сибирский тракт, 29. Республиканский клинический 

онкологический диспансер МЗ РТ, корпус «И», 

каб. 1-08, тел. +7-917-869-53-07. 

2.4. Статьи направляются в редакцию с сопроводительным 

письмом в виде отдельного документа на 

официальном бланке учреждения, в котором была 

проведена работа, подписанном руководителем и заверенном 

печатью этого учреждения. 

Образец сопроводительного письма: «Настоящим 

письмом подтверждается, что научная статья 

(«НАЗВАНИЕ СТАТЬИ», ФИО авторов) представляется 

к публикации в журнале «Поволжский онкологический 

вестник» и содержит результаты научной работы, 

проведенной на базе нашего учреждения. Данная 

статья не нарушает ничьих авторских прав и соответствует 

международным этическим нормам проведения 

научных исследований. Авторы подтверждают, 

что направляемая статья нигде ранее не была опубликована, 

не направлялась и не будет направляться для 

опубликования в другие научные издания. Авторы гарантируют 

наличие у них исключительных авторских 

прав на предмет интеллектуальной собственности. 

Также удостоверяется, что авторами было выражено 

согласие с «Правилами оформления научных статей 

«Поволжский онкологический вестник», установленными 

редакцией журнала 

2.5. Все авторы должны подписать «Лицензионный 

договор» в 2-х экземплярах, который необходимо загрузить 

с сайта журнала (www.oncovestnik.ru.). 


в своей работе придерживается политики о конфликте 

интересов, рекомендованной ICMJE. В связи с этим 

авторы статей, направляемых в редакцию, должны 

предоставить информацию о конфликте интересов/ 

финансировании, заполнив специальную форму раскрытия, 

которую необходимо скачать с сайта www. 

oncovestnik.ru. 

2.7. Информация, предоставляемая авторами на английском 

языке (название статьи, титульный лист, авторский 

реферат (abstract) и ключевые слова), необходима 

для включения научных работ, публикуемых 

в журнале «Поволжский онкологический вестник», в 

Библиометрическую базу научных данных Scopus и 

Правила оформления статей для авторов журнала «Поволжский онкологический вестник» 

73




отслеживания Глобального индекса научного цитирования. 

Предоставляемая на английском языке информация 

не должна уступать по качеству оригинальным 

англоязычным изданиям. Она должна быть понятна 

зарубежному специалисту, не знающему русского 

языка, но имеющему возможность по заглавиям, авторским 

резюме и ключевым словам составить представление 

об основных результатах описываемых в 

статье исследований и их уровне. 

2.8. Комплект документов, предоставляемых в редакцию: 

– сопроводительное письмо; 

– лицензионный договор, подписанный всеми авторами 

в 2-х экземплярах; 

– заполненная форма о конфликте интересов/финансировании; 

– статья (полный комплект рукописи) в 2-х экземплярах. 

3. Требования к соблюдению этических норм 


придерживается принятых международным сообществом 

принципов публикационной этики, отраженных, 

в частности, в рекомендациях Комитета по этике 

научных публикаций (Committee on Publication Ethics 

(COPE). Журнал «Поволжский онкологический вестник» 

в своей работе руководствуется Хельсинкской 

декларацией о соблюдении этических принципов 

в медицинском сообществе (http://www.wma. 

net/en/30publications/10policies/b3/), разработанной 

Всемирной медицинской ассоциацией (WMA 

Declaration of Helsinki – Ethical Principles for Medical 

Research Involving Human Subjects, 2013 год). 

3.2. Авторы несут ответственность за сохранение 

полной анонимности пациентов, участвующих в исследовании. 

Рекомендуется избегать любой информации, 

позволяющей читателю идентифицировать 

пациента по месту проведения исследования, имени, 

физическим характеристикам, фотографиям или медицинским 

изображениям. 

3.3. Если в учреждении, из которого исходит научная 

работа, есть Локальный этический комитет, и проводимое 

с участием людей исследование было им одобрено, 

то информация об этом должна быть отражена 

в тексте работы (в разделе «Материал и методы»). Это 

требование распространяется как на проспективные, 

так и ретроспективные исследования, которые проводились 

с непосредственным участием пациентов 

или путем анализа всей или части их медицинской 

информации (например, медицинских изображений). 

3.4. Если правила локального этического комитета 

не требуют одобрения того или иного типа проводимых 

исследований, информация об этом также должна 

быть отражена в тексте работы. 

3.5. Если в учреждении нет этического комитета 

(или его не существовало на момент начала исследования), 

то этот факт необходимо отразить в разделе 

«Материал и методы», подтвердив, что принципы 


Хельсинкской декларации при проведении исследования 

были соблюдены. 

3.6. Если при проведении исследования использовались 

лекарственные препараты или медицинские 

изделия по назначению, не принятому в качестве 

стандартной практики, необходимо в тексте указать, 

что пациент(ы) был(и) об этом информирован(ны) и от 

него(них) было получено Добровольное письменное 

информированное согласие (если это возможно). 

3.7. Если публикуемая работа выполнена на животных, 

то в тексте рукописи необходимо отразить 

информацию о том, что протокол исследования был 

одобрен Локальным комитетом по защите животных. 

Если в учреждении нет такого комитета, необходимо 

указать, что в работе были соблюдены международные 

принципы по защите лабораторных животных, 

например, «Guide for the care and use of laboratory 

animals» Национального института здоровья США 

(http://grants.nih.gov/grants/olaw/Guide-for-the-Careand-Use-of-Laboratory-Animals.pdf 

). 

4. Требования к оформлению рукописей 

4.1. Рукопись печатается на одной стороне листа 

формата А4: 

– шрифт основного текста «Times New Roman» в редакторе 

Word в формате *.doc. (docx.) 

– размер шрифта основного текста 14 пунктов; 

– межстрочный интервал – 1,5; 

– поля сверху, снизу и справа – 20 мм, слева – 30 мм, 

– выравнивание по ширине; 

– абзац начинается с отступом первой строки; 

– без переносов; 

– конец абзаца вводится клавишей «Enter»; 

– запрещается любое использование автоматической 

нумерации в тексте и при оформлении списка 

литературы. 

4.2. Статьи принимаются в 2-х печатных экземплярах, 

а также в виде идентичного электронного файла, 

записанного на любой электронный носитель. 

4.3. Статья подается одним файлом. Наименование 

файлу присваивается согласно фамилии первого автора 

и названию статьи (сокращенному), например: 

«Иванов_Анестезия у пожилых». 

4.4. Все страницы должны быть пронумерованы 

вручную, автонумерация запрещена. 

4.5. Если в публикации присутствуют рисунки, фотографии 

и таблицы, то они также включаются в общий 

файл с текстом статьи. Иллюстрации (рисунки и 

фотографии) должны быть представлены в составе 

электронного варианта рукописи с приложением 

файлов в формате TIFF или JPEG с разрешением не 

менее 300 точек на дюйм и размером не менее 6х9 см 

в объеме не менее 1 Мб. Ссылка на тот или иной рисунок 

(таблицу) должна быть в тексте раньше места 

помещения рисунка (таблицы). 

4.6. Графики предоставляются отдельными файлами 

в программе Excel. В этом случае им присваивается 

отдельное имя: «Иванов_график_1». 

74 

Правила оформления статей для авторов журнала «Поволжский онкологический вестник»

ONCOLOGY 

BULLETIN 


4.7. Все сопроводительные электронные документы 

именуются следующим образом: фамилия первого 

автора_краткое описание, например: «Петров_сопроводит. 

письмо». 

4.8. При первом упоминании терминов, неоднократно 

используемых в статье (не в заголовке статьи и 

не в реферате, кроме тех, которые обычно употребляются 

в сокращении: ДНК, мРНК, рРНК, мтДНК, АТФаза), 

необходимо давать их полное наименование и сокращение 

в скобках, в последующем применять только 

сокращение. 

4.9. Текст оригинальной статьи обязательно должен 

включать следующие разделы: 

– Введение; 

– Материал и методы; 

– Результаты; 

– Обсуждение; 

– Заключение. 

4.10. Обзорная статья должна содержать анализ литературы 

по актуальной теме, критически осмысленный 

автором, основанный на изучении современных 

литературных данных, опубликованных преимущественно 

за последние 5 лет. 

4.11. Клиническое наблюдение должно быть интересным 

с научной и/или практической точки зрения, 

хорошо иллюстрированным и содержать обсуждение 

вопроса с использованием современных литературных 

данных. 

4.12. Объем оригинальных статей и клинических 

наблюдений, включая текст статьи, список литературы, 

иллюстрации и таблицы, не должен превышать 

30 страниц рукописи, поданной согласно требованиям 

п. 4.1 настоящих правил, что соответствует 11 журнальным 

страницам в сверстанном виде, количество 

ссылок на источники – не более 35–40. Объем обзорных 

статей не должен превышать 40 страниц рукописи, 

количество ссылок на источники – не более 60. 

4.13. Библиографические ссылки в тексте на работы 

других авторов обозначаются порядковой арабской 

цифрой в квадратных скобках (например: [10]) и в 

списке литературы представляются строго по порядку 

упоминания в тексте. Ссылка на несколько источников 

при повторном цитировании оформляется перечислением 

в порядке возрастания номеров через 

запятую (например: [2, 8, 11]). 

4.14. Все величины, приведенные в статье, должны 

быть выражены в единицах СИ. 

5. Требования к составлению рукописей 

5.1. Рукопись (статья) должна содержать следующие 

разделы: 

– титульная страница на русском языке; 

– титульная страница на английском языке; 

– реферат на русском языке; 

– реферат на английском языке (Abstract); 

– ключевые слова на русском языке; 

– ключевые слова на английском языке (Key words); 

– текст статьи на русском языке; 

– список литературы для русскоязычной базы данных 

РИНЦ (Список литературы); 

– список литературы для англоязычной базы данных 

Scopus (References); 

– иллюстрации (рисунки, фотографии), таблицы, 

графики; 

– подписи к иллюстрациям, таблицам и графикам на 

русском и английском языках; 

– перечень сокращений на русском языке. 

5.2. Титульная страница на русском и английском 

языках должна включать: 

- копирайт ©, индекс УДК (см. сайты www.udc.biblio. 

uspu.ru., www.kod-udk.narod.ru., www.gyrnal.ru>udk/ru/), 

– название статьи; 

– фамилии и инициалы всех авторов; 

– полное название подразделения(ий) (кафедра, 

отдел, отделение и т.д.), название учреждения(ий), из 

которого(ых) вышла работа с указанием точного почтового 

адреса организации(ий); 

– сведения обо всех авторах: полностью фамилия, 

имя, отчество, ученая степень, звание каждого автора 

с указанием мест их работы, а также SPIN-код(ы) 

автора(ов) в РИНЦ; 

– информация для корреспонденции: полностью 

фамилия, имя, отчество автора, с которым будет вестись 

переписка, с указанием точного почтового 

адреса (с почтовым индексом), городского и мобильного 

телефонов, факса, e-mail; 

– подписи всех авторов. 

5.3. Реферат на русском и английском языках 

(abstract): 

Реферат (abstract) оригинальной статьи, клинического 

наблюдения, систематического обзора и метаанализа 

должен состоять из 200–250 слов и представлять 

собой краткое описание работы, в котором 

разъясняется цель ее написания, излагается содержание, 

раскрываются наиболее существенные аспекты и 

делается заключение. Реферат (abstract) должен быть 

четко структурирован и содержать следующие подразделы: 

– Цель (Aim); 

– Материал и методы (Material and methods); 

– Результаты (Results); 

– Заключение (Conclusion). 

В результатах (results) отражают полученные данные, 

обладающие статистической значимостью. 

Заключение должно вытекать непосредственно из 

полученных результатов. 

Основное отличие реферата (abstract) от статьи состоит 

в том, что каждому из разделов посвящается 1–2 

предложения. Текст составляют в прошедшем времени 

с соблюдением единства терминологии без употребления 

аббревиатуры. Язык реферата (abstract) 

должен быть максимально простым и понятным для 

широкого круга специалистов. Необходимо помнить, 

что большинство читателей получает информацию 

о научной работе только через реферат (abstract). 

В связи с этим авторы должны быть уверены, что ре- 


75





ферат (abstract) точно отражает содержание статьи. 

Рекомендуется использовать короткие предложения, 

содержащие стандартные клише научного языка: в 

статье рассмотрены / изучены / обобщены / проанализированы 

/ показано, что / получено и т.д. 

Реферат обзорной статьи составляется без подразделов 

и должен состоять не более чем из 100 слов. 

При составлении англоязычной версии реферата 

(abstract) использование автоматизированных 

электронных систем перевода (например, https:// 

translate.google.ru/) категорически запрещено. При 

возникновении трудностей с качественным переводом 

реферата на английский язык, принятый в 

международном медицинском сообществе, можно 

обратиться к сервису, предоставляемому издательством 

Elsevier «Elsevier’s Language Services» на странице 

http://webshop.elsevier.com/languageservices/ 

translationservices/ (ресурс платный!), а также в 

«American Medical Writers Association» по адресу www. 

amwa.org (Products/Services, далее Basic Grammar 

and Usage, Punctuation for Clarity and Style, Sentence 

Structures and Patterns), «Council of Science Editors» 

по адресу www.councilscienceeditors.org (Services, 

далее Manuscript Services) или в «Society for Scholarly 

Publishing» по адресу www.sspnet.org (Services 

Directory, далее Copy Editing). 

5.4. Ключевые слова на русском и английском языках 

(key words) (5-10 слов) должны быть обязательно 

приведены в конце реферата на русском языке, в конце 

абстракта на английском языке. Ключевые слова 

представляют собой слова или устойчивые словосочетания, 

которые помогают поисковым системам 

определять тематику печатной работы. Перечень 

ключевых слов должен в наибольшей мере отражать 

основное содержание статьи и обеспечивать возможность 

максимально эффективного информационного 

поиска: 

Ключевые слова приводятся в именительном падеже 

и печатаются прописными буквами в строку через 

запятые. 

5.5. Разделы оригинальных статей, клинических наблюдений, 

систематических обзоров и мета-анализов 

данных: 

Введение. Представляет собой краткое (примерно 

одна страница) изложение современного состояния 

существующей проблемы и ее значимость, из которых 

вытекает актуальность и целесообразность проведенного 

авторами исследования. В разделе приводятся 

только ссылки на опубликованные ранее работы и 

не допускается включение результатов или выводов 

текущего исследования. Раздел должен заканчиваться 

кратким указанием целей научной работы. 

Материал и методы. В разделе должно быть приведено 

четкое описание того, как проводилось данное 

исследование и почему оно приводилось именно 

таким образом. 

Описание методов должно быть настолько подробным, 

чтобы другие люди, имеющие доступ к публикуемой 

информации, могли полностью воспроизвести 

полученные в исследовании результаты. При 

этом в раздел включается только та информация, 

которая была известна на момент начала исследования. 

Вся информация, полученная в ходе научной 

работы, должна быть описана в разделе «Результаты». 

В разделе необходимо отразить информацию о 

том, что исследование было одобрено Локальным/ 

Национальным этическим комитетом или не нуждалось 

в таком одобрении. В случае отсутствия в учреждении 

Локального этического комитета необходимо 

заявление о том, что исследование было проведено 

в соответствии с Принципами Хельсинкской декларации. 

В разделе подробно описываются положенный в 

основу статьи материал (диагноз, пол, возраст пациентов 

и т.д.), применявшиеся методы постановки 

эксперимента (использованное оборудование, препараты, 

технологии и т.д.). Обязательно необходимо 

сообщить о применявшихся методах статистической 

обработки данных, с указанием названия программного 

пакета и его версии. 

Результаты. В логической последовательности 

излагаются полученные в работе научные результаты, 

которые отражаются в виде текста, таблиц, графиков 

и рисунков. Данные, приведенные в тексте, не должны 

повторяться в таблицах и графиках. Если числовые 

результаты отражаются в качестве производных (например, 

процентах), также необходимо указывать и 

абсолютные цифры, из которых были рассчитаны эти 

производные. При сравнении между собой групп данных 

во всех случаях, когда это возможно, необходимо 

указывать статистическую значимость полученных 

между ними различий. 

В этом разделе излагаются только факты, не допускается 

субъективная интерпретация полученных 

автором(и) данных. В больших исследованиях возможно 

использование подзаголовков и подразделов. 

Обсуждение. Раздел рекомендуется начинать с короткого 

итогового перечисления основных полученных 

результатов. Далее желательно привести возможное, 

с точки зрения автора(ов), объяснение этих результатов. 

При этом допускается высказывать субъективную 

точку зрения автора(ов) и интерпретировать 

полученные данные. Далее целесообразно сравнить 

полученные в текущем исследовании результаты с 

результатами научных работ, опубликованных ранее. 

Необходимо подчеркнуть новизну полученных в работе 

результатов, а также их возможное влияние на 

проведение дальнейших исследований и клиническую 

практику. Целесообразно отдельным пунктом 

обсудить недостатки и ограничения проведенного 

авторами исследования. При необходимости приводятся 

рекомендации. 

Заключение. В заключении рассматриваются наиболее 

важные аспекты выполненной работы, из которых 

делаются выводы. При этом необходимо связать 

полученные в работе выводы с поставленными в начале 

исследования целями. Недопустимо при формулировании 

выводов опираться на данные, которые не 

76 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


были представлены в работе, или на незавершенные 


5.6. Список литературы для русскоязычной научной 

базы данных РИНЦ 

В списке литературы ссылки на статьи располагаются 

не по алфавиту фамилий авторов, а в порядке их 

цитирования в тексте. 

Пристатейный список литературы для РИНЦ 

оформляется в соответствии с требованиями ВАК и 

Правилами представления журналов в РИНЦ в соответствии 

с ГОСТ Р 7.0.5-2008: 

1. Для русскоязычных статей: Фамилия И.О. (перечисляются 

все авторы через запятую) Название статьи 

без сокращений // Название журнала. – Год. – Т. 1, 

№ 1. – С. 85–94. 

2. Для англоязычных статей: Фамилия И.О. (перечисляются 

все авторы через запятую) Название статьи 

без сокращений // Название журнала. – Год. – Vol. 1, 

№ 1. – P. 85–94. 

В библиографическом описании статьи должны 

быть приведены все авторы. 

Для отечественных журналов недопустимо сокращать 

название самого журнала и название опубликованной 

в нем статьи. 

Пример ссылки на русскоязычную статью: 

Иванов И.И., Петров П.П., Сидоров С.С. Важнейшие события 

в онкологии в 2000 году // Практическая онкология. 

– 2001. – Т. 1, № 1. – С. 85–94. 

Ссылки на другие русскоязычные источники составляются 

следующим образом: 

1. Монография: Фамилия И.О. (перечисляются все авторы 

через запятую) Название. – Город: Издательство. 

– Год. – Общее количество страниц (234 с.). 

2. Глава из книги: Фамилия И.О. (перечисляются все 

авторы через запятую) Название главы // Название 

книги / под ред. И.И. Иванова. – Город: Издательство. 

– Год. – С. 1–5. 

3. Статья из сборника: Фамилия И.О. (перечисляются 

все авторы через запятую) Название статьи // 

Название сборника / под ред. А.Б. Иванова. – Город: 

Издательство. – Год. – С. 1–5. 

4. Тезисы конференции: Фамилия И.О. (перечисляются 

все авторы через запятую) Название тезисов 

// Название сборника: материалы юбилейной 

конф., посвящ. 35-летию НИИ, 20 мая 2012 г. / под ред. 

И.И. Иванова. – Город: Издательство. – Год. – С. 1–5. 

5. Автореферат: Фамилия И.О. Название: автореф. 

дисс. ... канд. (докт.) мед. наук. – Город. – Год. – 24 с. 

6. Диссертация: Фамилия И.О. Название: дисс. ... 

канд. (докт.) мед. наук. – Город. – Год. – 100 с. 

7. Патент: Пат. 4050234 РФ. Название / Фамилия И.О. 

(перечисляются все авторы через запятую) Опубл. 

10.09.2012. Бюлл. изобр. № 4. 

8. Электронный ресурс: Официальный сайт ЮНЕСКО 

(URL:http://www.unesco.org 27.10.2009 (дата последнего 

посещения)). 

В библиографическом описании ссылок на англоязычные 

статьи название англоязычных журналов следует 

приводить в соответствие с каталогом названий 

базы данных MedLine (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/ 

nlmcatalog/journals/). Если журнал не индексируется в 

MedLine, необходимо указывать его полное название. 

Пример ссылки на англоязычную статью: 

Przepiorka D., Deisseroth A., Farrell A.T. Acute myeloid 

leukemia response measures other than complete 

remission // J. Clin. Oncol. –2015. – Vol. 33, № 31. – 

P. 3675–3676. 

5.7. Список литературы для англоязычной научной 

базы данных Scopus (References) 

В списке литературы ссылки на статьи располагаются 

не по алфавиту фамилий авторов, а в порядке их 

цитирования и должны полностью соответствовать 

порядку размещения ссылок в списке литературы для 

научной базы данных РИНЦ. 

В библиографическом описании статьи должны 

быть приведены все авторы. 

Пристатейный список литературы для базы данных 

Scopus оформляется в соответствии с требованиями 

Международного комитета редакторов медицинских 

журналов в формате Vancouver в версии AMA 

(http://www.amamanualofstyle.com): Фамилия И.О. 

(перечисляются все авторы через запятую) Название 

статьи без сокращений. Название журнала. Год 

Месяц Дата; Том (Номер журнала):Страницы (например: 

2000 Nov 10;1(1):85-94). 

В библиографическом описании ссылок на англоязычные 

статьи название англоязычных журналов 

следует приводить в соответствие с каталогом названий 

базы данных MedLine. Если журнал не индексируется 

в MedLine, необходимо указывать его полное 

название. Во всех случаях, когда у цитируемого материала 

есть цифровой идентификатор (Digital Object 

Identifier – DOI), его необходимо указывать в самом 

конце библиографической ссылки. Проверить наличие 

DOI статьи можно на сайтах http://www.ncbi.nlm. 

nih.gov/pubmed/ и https://www.citethisforme.com. 

Кроме определения DOI эти сайты автоматически генерируют 

правильно оформленное библиографическое 

описание статьи на английском языке в формате 

Vancouver в версии AMA. Если у статьи имеется PMID 

(PubMed Identifier), его также желательно включать 

в библиографическое описание ссылки после указания 

DOI. 

Пример ссылки на англоязычную статью: 

Przepiorka D., Deisseroth A., Farrell A.T. Acute myeloid 

leukemia response measures other than complete 

remission. J. Clin. Oncol. 2015 Nov 11;33(31):3675-6. 

doi: 10.1200/JCO.2015.62.0864. PMID: 26282653. 

Если статья написана на латинице, но не на английском 

языке, (на немецком, финском, датском, итальянском 

и т.д.), она должна быть процитирована в оригинальном 

виде. 

Русскоязычные источники в библиографическом 

описании всегда приводятся в квадратных скобках 

([…]). В конце библиографического описания в круглые 

скобки помещают указание на исходный язык 

публикации (in Russ). Если у цитируемого материала 

есть цифровой идентификатор DOI, его необходимо 


77




указывать в самом конце библиографической ссылки 

(за квадратной скобкой). 

Если цитируемая русскоязычная статья имеет абстракт 

на английском языке (abstract), то фамилии и 

инициалы всех авторов на латинице и название статьи 

на английском языке следует приводить так, как 

они даны в абстракте. Проще всего можно проверить 

наличие официального перевода названия статьи 

на английский язык на сайте Научной электронной 

библиотеки (http://elibrary.ru/). Если отечественный 

журнал имеет оригинальную англоязычную версию 

своего названия, то в библиографическом описании 

необходимо указывать именно ее. При этом если отечественный 

журнал индексируется в MedLine, то название 

журнала следует приводить в соответствие с 

каталогом названий базы данных MedLine. 

Пример ссылки на русскоязычную статью с англоязычным 

абстрактом в журнале, имеющем английское 

название и индексируемом в MedLine: [Ivanov I.I., 

Petrov P.P., Sidorov S.S. The most important events in 

oncology in 2000. Russ J. Pract. Oncol. 2001;1(1):85-94. 

(In Russ)] doi:10.14941/probl901058497-307. 

Если журнал не индексируется в MedLine, необходимо 

указывать его полное название. 


абстрактом в журнале, имеющем английское 

название, но не индексируемом в MedLine: 

[Ivanov I.I., Petrov P.P., Sidorov S.S. The most important 

events in oncology in 2000. Russian Journal of Practical 

Oncology. 2001;1(1):85-94. (In Russ)] doi:10.14941/ 

probl901058497-107. 

Если англоязычной версии названия журнала нет, 

необходимо произвести его транслитерацию c использованием 

латинского алфавита в стандарте BSI 

(автоматически транслитерация в стандарте BSI производится 

на странице http://translit.net/). 


абстрактом в журнале, не имеющем английского 

названия и не индексируемом в MedLine: 

[Ivanov I.I., Petrov P.P., Sidorov S.S. The most important 

events in oncology in 2000. Prakticheskaja onkologija. 

2001;1(1):85-94. (In Russ)]. 

Если статья написана только на русском языке (не 

имеет абстракта на английском языке), необходимо 

произвести транслитерацию фамилий и инициалов 

всех авторов и названия статьи в стандарте BSI с сохранением 

стилевого оформления русскоязычного 

источника. Далее следует транслитерированное название 

русскоязычного журнала в стандарте BSI, после 

чего – выходные данные в формате Vancouver 

в версии AMA. В самом конце библиографического 

описания в круглые скобки также помещают указание 

на исходный язык публикации (in Russ). В конце библиографического 

описания (за квадратной скобкой) 

помещают DOI статьи, если таковой имеется. 

Пример ссылки на русскоязычную статью без англоязычного 

абстракта: [Ivanov I.I., Petrov P.P., Sidorov S.S. 

Vazhnejshie sobytija v onkologii v 2000 godu. 

Prakticheskaja onkologija. 2001;1(1):85-94. (In Russ)]. 


В списке литературы ссылки на неопубликованные 

или находящиеся в печати работы не допускаются. 

Автор несет полную ответственность за точность данных, 

приведенных в пристатейном списке литературы. 

Без правильно оформленного «Списка литературы» 

и «References» статьи в печать не принимаются. 

5.8. Иллюстрации и таблицы 

Рисунки и фотографии должны быть представлены 

в составе электронного варианта рукописи с приложением 

файлов в формате TIFF или JPEG с разрешением 

не менее 300 точек на дюйм и размером не менее 

6х9 см в объеме не менее 1 Мб. Ссылка на тот или 

иной рисунок (таблицу) должна быть в тексте раньше 

места помещения рисунка (таблицы). 

Подписи к рисункам и фотографиям располагаются 

сразу под ними. Сначала дается общая подпись к 

рисунку, а затем объясняются все цифровые и буквенные 

обозначения. Таблицы предоставляются в редакторе 

Word в формате *.doc. (docx.) Сверху справа 

необходимо обозначить номер таблицы, ниже дается 

ее название (курсивом). Таблицы не должны дублировать 

данные, приведенные в тексте. Графики предоставляются 

отдельными файлами в программе Exсel. 

В подписях к графикам указываются обозначения по 

осям абсцисс и ординат и единицы измерения, приводятся 

пояснения по каждой кривой. Не допускается 

представление одних и тех же материалов в табличной 

и графической формах. 

5.9. Благодарности (при необходимости). 

6. Порядок рецензирования и редактирования 

статей 

6.1. Все статьи, поступившие в редакцию, проходят 

независимое открытое рецензирование 1-2 рецензентами 

с целью их экспертной оценки. Все рецензенты 

являются признанными специалистами по тематике 

рецензируемых материалов и имеют в течение 

последних 3 лет публикации по тематике рецензируемой 

статьи. 

6.2. Рецензии должны содержать ответы на вопросы, 

сформулированные на основе Руководства Комитета 

по этике научных публикаций и Издательства Elsevier 

(см. «Подготовка и издание научного журнала. 

Международная практика по этике редактирования, 

рецензирования, издания и авторства научных 

публикаций: Руководства комитета по этике научных 

публикаций (Сommittee on publication ethics – 

COPE) и издательства Elsevier. Сборник переводов». 

М. 2013; 140 с. Адрес доступа: http://shkola.neicon.ru/ 

recommendations?start=20): 

6.4. Редакция обязуется направлять копии рецензий 

в Министерство образования и науки Российской 

Федерации при поступлении в редакцию журнала соответствующего 

запроса. 

6.5. Если в рецензии имеется указание на необходимость 

исправления статьи, то она направляется автору 

на доработку. В этом случае датой поступления в 

редакцию считается дата возвращения доработанной 

статьи. 

78 


ONCOLOGY 

BULLETIN 


6.6. Статья, направленная автору на доработку, 

должна быть возвращена в исправленном виде в максимально 

короткие сроки. К переработанной рукописи 

необходимо приложить письмо от авторов, содержащее 

ответы на все замечания и поясняющее все 

изменения, сделанные в статье. 

6.7. Доработанная статья при необходимости повторно 

направляется на рецензирование. 

6.8. Статья, требующая доработки после рецензирования, 

снимается с рассмотрения, если она не возвращается 

авторами более 3 месяцев. 

6.9. В случае несогласия с мнением рецензента 

автор(ы) статьи имеет(ют) право предоставить аргументированный 

ответ в редакцию журнала. По решению 

редколлегии статья может быть направлена на 

повторное рецензирование другому специалисту. 

6.10. Редакция оставляет за собой право внесения 

в рукопись редакторских изменений, не искажающих 

ее смысла (литературная и технологическая правка). 

Окончательный текст согласовывается с авторами 

при ознакомлении с корректурой статьи. 

6.11. При опубликовании статей в журнале необходима 

положительная рецензия экспертов и учитываются 

дата поступления статьи в редакцию журнала, 

соответствие статьи настоящим требованиям, опубликованным 

на сайте журнала «Поволжский онкологический 

вестник» www.oncovestnik.ru., а также соответствие 

рубрикации журнала. 

Материалы просим направлять в редакцию журнала по адресу и дублировать по электронной 

почте: 

420029, г. Казань, Сибирский тракт, д. 29 

Республиканский клинический онкологический диспансер МЗ РТ, 

корпус «И», каб. 1-08 

Редакция журнала «Поволжский онкологический вестник» 

Бурмистрову Михаилу Владимировичу 

Тел. +7-917-869-53-07 

e-mail: burma71@mail.ru Бурмистрову М.В., oncovestnik@mail.ru 

Уважаемые коллеги! 

В связи с уточнением требований к оформлению публикуемых материалов, а также в целях увеличения 

Ваших показателей цитируемости и видимости в международном научном сообществе просим Вас зарегистрироваться 

на сайте https://orcid.org и указать в статье идентификационный код (ORCID ID). 


79





80

№5 2018 тп

You also want an ePaper? Increase the reach of your titles

Delete template?

Save as template?