Witte, F., Rutjes, C., Wanink, J. & van den Thillart, G. (2005)

EEN ADEMBENEMEND LEVEN:
CICHLIDEN EN HUN AANPASSINGEN AAN LAGE
ZUURSTOFCONCENTRATIES
Tekst en foto’s: Frans Witte, Carlo Rutjes, Jan Wanink & Guido van den Thillart
Sectie Integratieve Zoologie, Instituut Biologie Leiden
Inleiding
De cichliden uit de Oost-Afrikaanse meren zijn
bekend om hun soortenrijkdom, snelle evolutie
en grote verscheidenheid van aanpassingen,
waarvan vooral die aan verschillende voedseltypen
opvalt. Er zijn echter ook andere milieufactoren
waaraan cichliden een scala van aanpassingen
vertonen, bijvoorbeeld aan lichtomstandigheden
en aan zuurstofconcentraties.
Licht en ogen zijn in een vorig nummer van dit
tijdschrift aan de orde gekomen (Witte et al.,
2003). In dit artikel bespreken we de eigenschappen
van zuurstof in water, de bouw
en werking van vissenkieuwen, en de
aanpassingen bij cichliden die onder
lage zuurstofconcentraties leven.
Zuurstof in water
In water zit ongeveer 30 maal minder
zuurstof dan in lucht. De hoeveelheid
wordt uitgedrukt in milligram
per liter (mg/l) en is afhankelijk
van de temperatuur van het
water en van de hoogte boven zeeniveau.
Bij 20 ºC op zeeniveau, bevat
verzadigd water 9.1 mg zuurstof
per liter. Bij een stijgende temperatuur
daalt de concentratie; bij
30 ºC is de zuurstofconcentratie 7.7
mg/l. Net als in lucht neemt bij toenemende
hoogte de zuurstofspanning,
en daarmee ook de concentratie,
in water af.
De zuurstofmoleculen dringen het
water binnen aan de oppervlakte,
waarbij wind en golven zorgen
voor menging. In het aquarium
wordt hiervoor een bruiser gebruikt.
Een tweede manier waarop
142
zuurstof in water komt is door afgifte door planten.
Met behulp van energie uit licht produceren
planten en algen koolhydraten waarbij
zuurstof vrij komt. Dit proces heet fotosynthese.
De fotosynthese stopt in het donker en dan verbruiken
planten juist zuurstof, waardoor de
zuurstofconcentratie in water met veel planten
of algen ’s nachts zeer sterk kan dalen. Verder
verdwijnt zuurstof uit het water doordat dit gas
wordt verbruikt bij de ademhaling van dieren
en voor een belangrijk deel door de afbraak van
dierlijk en plantaardig materiaal door micro-organismen.
Fig. 1. Temperatuur en zuurstofconcentratie op verschillende diepten
in de Mwanzagolf in April 1980. In de spronglaag, tussen de
7 en 8 m diepte daalt de temperatuur van 26 naar 25 ºC en de
zuurstofconcentratie van 8 naar 3 mg/l (door Martin Brittijn naar
van Oijen et al., 1981).
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC)

De zuurstofconcentratie in water wordt lager
naarmate men dieper komt, omdat zuurstof verbruikt
wordt over de hele waterkolom, terwijl
het in het water komt door diffusie aan de oppervlakte
en door invloed van licht op planten
die vooral in ondiep water voorkomen. In situaties
met weinig wind en relatief hoge temperaturen
aan de oppervlakte kan er zelfs een scherpe
scheiding ontstaan tussen zuurstofrijk water in
de bovenste laag en zuurstofarm water daaronder.
Dit komt omdat het warme water lichter is
en alleen kan mengen met de onderste koelere
lagen bij voldoende wind en stroming. In deze
gevallen noemt men het overgangsgebied,
waarin de temperatuur snel afneemt, de spronglaag.
In de Mwanzagolf van het Victoriameer kan
een dergelijke spronglaag al op acht meter diepte
voorkomen (Fig. 1; van Oijen et al., 1981).
In heel diepe tropische meren zoals het Tanganjikameer
(1470m diep) en het Malawimeer (700
m diep) komt beneden de 200 m praktisch geen
zuurstof meer voor (Fryer & Iles, 1972). Doordat
de temperatuur afneemt met de diepte
blijft het water permanent gelaagd. Op
deze grote diepte heeft de wind geen invloed
meer. In de gematigde en koude streken
vindt tweemaal per jaar een volledige
circulatie plaats. Water heeft zijn grootste
dichtheid bij 4ºC. Zodra in de herfst de
zuurstofrijke bovenlaag van het water 4ºC
wordt, zakt deze naar omlaag. In de lente
gebeurt hetzelfde nog een keer, waardoor
in die streken wel zuurstof voorkomt op
de bodem van diepe meren, zoals in het 1620 m
diepe Baikalmeer (Kozhova & Izmest’eva, 1998).
Ademhaling bij vissen
Water is een minder geschikt medium voor ademhaling
dan lucht. Behalve dat een bepaald volume
water 30 maal minder zuurstof bevat dan een
zelfde volume lucht, is de dichtheid van water
1000 maal zo hoog als die van lucht. Door de hogere
dichtheid van water is er meer energie nodig
om het over een ademhalingsorgaan te pompen
dan bij lucht het geval is. Toch zijn vissen goed
aangepast aan ademhaling in het water. Ze kunnen
tot 80% van de opgeloste hoeveelheid zuurstof
uit het water halen. Ter vergelijking: de mens
haalt maar 25% van de zuurstof uit de ingeademde
lucht. Vissen danken hun efficiëntie aan
de bouw van de kieuwen en de bloedcirculatie
daarin, en aan het feit dat ze een continue waterstroom
weten te genereren. In tegenstelling tot
luchtademhaling met longen, waarbij de lucht
heen en weer gepompt wordt, stroomt bij vissen
het water van de mond, door de mondholte, over
de kieuwen naar de kieuwopeningen. Deze
stroom in één richting is van belang, want door
de hoge dichtheid en viscositeit (= stroperigheid)
van water zou omkeer van de stroomrichting veel
energie kosten.
Bij vissen zitten de kieuwen aan bogen die inwendig
door skeletelementen gesteund worden.
Net als bij longen, is de bouw van kieuwen er
op gericht het oppervlak, waarover de gasuitwisseling
plaatsvindt, zo groot mogelijk te
Kieuw van een cichlide. In de bovenste foto is het
deel binnen het witte kader uitvergroot (ca. 60 x);
de witte pijl geeft de richting aan van het aanzicht
in de onderste foto (ca. 250 x). De richting van de
water- (blauwe pijl) en bloedstroom (rode pijl) is
aangegeven (foto’s Monique Welten; samenstelling
Martin Brittijn).
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC) 143

Fig. 2. Het verschil tussen (a) het tegenstroom- en het (b) meestroomprincipe. Bij het een tegengestelde
stroomrichting van bloed en water kan er over de hele lengte van de secundaire lamel zuurstof worden
opgenomen. Daardoor wordt de zuurstofconcentratie in het bloed hoger dan bij een gelijke stroomrichting.
Open pijlen geven de richting van de zuurstofoverdracht aan (door Martin Brittijn).
maken. Beenvissen hebben gewoonlijk aan elke
zijde van de kop vier kieuwbogen die kieuwen
dragen, haaien en roggen hebben er 5 tot 7 aan elke
zijde. Elke kieuwboog bevat twee rijen kieuwfilamenten.
Een rij filamenten wordt ook wel een
hemibranch (= halve kieuw) genoemd. Op de
filamenten, die ook wel primaire lamellen genoemd
worden, staan secundaire lamellen. Dit zijn
grotendeels holle ruimten, waardoor het bloed
stroomt en die opengehouden worden door pilaarcellen.
Zuurstofopname vindt plaats via het oppervlak
van de secundaire lamellen. Bij haplochromine
cichliden varieert het totale aantal filamenten op
de acht kieuwbogen, van linker en rechterzijde samen,
afhankelijk van de soort en de grootte van de
vis, van 800 tot 8000. De gemiddelde lengte van de
filamenten bedraagt 1 tot 5 mm (Galis en Barel,
1980). De lengte van alle kieuwfilamenten samen
is dus al gauw enkele meters. Het aantal secundaire
lamellen per mm filament bedraagt 40 tot 80
(aan twee zijden) en het totale aantal kan oplopen
tot enkele honderdduizenden.
De waterstroom door de mond- en kieuwholte
wordt vooral opgewekt door het op en neer bewegen
van de mondbodem en het naar buiten
en binnen draaien van de wangplaten. Sommige
snelle zwemmers zoals makrelen en tonijnen
hebben zoveel zuurstof nodig dat de pompbeweging
met de mond niet voldoende zou opleveren.
Deze soorten laten het water over de
kieuwen stromen door te zwemmen met een
geopende bek. Dit wordt met een Engelse term
“ram” ventilatie genoemd.
144
Vissen hebben in hun kieuwen een zogenaamd
tegenstroomprincipe. Dat wil zeggen dat bij de
secundaire lamellen bloed en water in tegengestelde
richting stromen. Hierdoor komt het
zuurstofarme bloed dat de lamellen instroomt
in aanraking met water dat al een deel van de
zuurstof heeft afgestaan. Het bloed dat de lamellen
verlaat en bijna verzadigd is, komt in contact
met het zuurstofrijkste water. Door dit tegenstroomprincipe
zit er altijd meer zuurstof in het
water dan in het bloed, waardoor over het hele
traject zuurstofopname kan plaatsvinden (Fig. 2).
Als het bloed en het water in dezelfde richting
zouden stromen, zou er aanvankelijk een groot
verschil in zuurstofconcentratie bestaan. Door
het afstaan van zuurstof zou het water uiteindelijk
dezelfde concentratie krijgen als het bloed
en zou er geen overdracht van zuurstof meer
plaatsvinden (Fig. 2).
Als de zuurstofconcentratie in water afneemt
moet de waterstroom over de kieuwen toenemen
om de zuurstofopname gelijk te houden. Als er
bijvoorbeeld 10 keer minder zuurstof in het water
zit dan normaal, moet de waterstroom over
de kieuwen 10 keer zo groot worden. Dit kan
bereikt worden door sneller te pompen met een
groter slagvolume.
Uitscheiding van koolzuur, ammoniak en zouten
vindt via de kieuwen plaats. De zoutbalans
(opname en uitscheiding van chloriden) van de
vis wordt geregeld door speciale chloridecellen
aan de basis de secundaire lamellen.
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC)

De effecten van lage zuurstofconcentraties
op vissen
Door verschillende oorzaken kan de zuurstofspanning
in het milieu van vissen lager worden
dan normaal. We spreken dan van hypoxie. Opgemerkt
moet worden dat dit een relatief begrip
is. Voor vissen die normaal leven in een omgeving
met 7 mg zuurstof per liter, is bijvoorbeeld
3 mg/l hypoxisch, terwijl voor vissen die in een
milieu leven met 3 mg/l, een zuurstofconcentratie
van 1 mg/l pas hypoxisch kan zijn. Door
toenemende voedselrijkdom (eutrofiëring) en
andere vervuiling van water neemt de hoeveelheid
zuurstof wereldwijd in veel meren en andere
wateren af. Bij eutrofiëring ontstaat algenbloei.
Wanneer deze algen dood gaan, kost de
afbraak ervan veel zuurstof. Dit laatste kan leiden
tot zelfs volledige zuurstofloosheid (anoxie).
Op korte termijn kunnen vissen op twee manieren
reageren op hypoxie wanneer een aanpassing
door een snellere ademhaling niet meer
mogelijk is. Ze kunnen inactief worden, waardoor
ze energie sparen, of ze kunnen wegvluchten,
wat extra energie kost. Ieder van deze
reacties heeft zijn eigen voordeel. In het eerste
geval kan de vis het langer uithouden bij de lage
zuurstofspanning, in het tweede geval kan hij
in een gunstigere omgeving terechtkomen. Veel
vissoorten vluchten naar de oppervlakte waar
ze water, vermengd met lucht, ophappen. De
reactie verschilt per vissoort en per situatie.
kleiner bij een anaërobe stofwisseling. Afhankelijk
van de soort, kunnen vissen deze situatie enkele
minuten tot enkele dagen overleven. De
Zuid-Amerikaanse pauwoogcichlide, Astronotus
ocellatus, kan langer dan 16 uur overleven bij een
zuurstofconcentratie van 0,4 mg/l in water van
28 ºC en zelfs vier uur bij complete zuurstofloosheid
(Muusze et al., 1998). In het milieu van
deze soort in het Amazonebekken komen lage
zuurstofconcentraties regelmatig voor.
Tolerantie jegens kortdurende lage
zuurstofconcentraties bij cichliden
Er zijn verschillen gevonden in gedrag, eigenschappen
van het bloed, stofwisselingssnelheid
en kieuwvorm tussen cichliden die in verschillende
omgevingen leven. Soorten die voorkomen
in moerassen van de satellietmeren van het
Victoriameer hebben meer rode bloedlichaampjes,
een hoger hemoglobine-gehalte, een groter
kieuwoppervlak, en zijn toleranter jegens
hypoxie dan soorten uit het open water in deze
meren (Chapman et al., 2002). Verder hebben
cichliden meerdere typen hemoglobine (Verheyen
et al., 1986) die bij verschillende temperaturen
en zuurstofspanningen functioneel zijn.
De reactie op kortdurende hypoxie werd onderzocht
bij negen cichlidensoorten uit het Victoriameer
(zeven haplochromine- en twee tilapiine
soorten) en drie soorten uit het Tanganjikameer
(Cyprichromis leptosoma, Tropheus moorii en
Neolamprologus tretocephalus; Chapman et al.,
Het belangrijkste fysiologische effect van 1995). Onderzocht werd hoe goed de soorten aan
hypoxie is een zeer sterke
afname van het vermogen Aloys Peter tijdens het meten van de zuurstofconcentratie in de Mwanzagolf.
om zuurstof op te nemen,
waardoor de vis minder
energie beschikbaar heeft
voor allerlei activiteiten.
Het evenwicht tussen energieverbruik
en zuurstofopname
bepaalt de zogeheten
anaërobe drempel.
Dit is de grens tussen de
aërobe (= met zuurstof)
stofwisseling en anaërobe
(= zonder zuurstof) stofwisseling.
Het is een kritisch
punt, want de overlevingskansen
worden snel
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC) 145

De rotsbewonende Haplochromis (Neochromis) rufocaudalis is minder
tolerant voor lage zuurstofconcentraties dan haplochrominen uit andere
milieus van het Victoriameer (zie tekst).
Astatoreochromis alluaudi , een soort die goed tegen lage zuurstofconcentraties
kan. foto: Peter Snelderwaard
Trematocara unimaculatum, een hypoxie-tolerante vis uit het Tanganjikameer.
foto: Ad Konings
de oppervlakte konden ademen tijdens hypoxie
en hoe snel ze hun evenwicht verloren (als ge-
146
volg van verdoving) als ze
plotseling overgeplaatst
werden van een hoge naar
een lage zuurstofconcentratie.
De haplochromine
soorten uit het Victoriameer
bleken toleranter jegens
hypoxie dan ecologisch
vergelijkbare soorten
uit het Tanganjikameer
(Chapman et al., 1995).
Van de Victoria-cichliden
verloor alleen Haplochromis
(Neochromis) rufocaudalis,
zijn evenwicht binnen 30
minuten bij plotselinge
hypoxie (0,2 mg/l). Deze
algengrazer leeft in zuurstofrijk
water bij de rotsen.
Van de Tanganjika-cichliden
verloren alle soorten
hun evenwicht bij plotselinge
hypoxie, en dat gebeurde
bij deze soorten
veel sneller dan bij H.
rufocaudalis.
De slakkenkraker Astatorechromis
alluaudi die behalve
in het Victoriameer ook
in satellietmeren, stroompjes
en moerassen voorkomt,
bleek goed aan de
oppervlakte te kunnen
ademen. Wanneer de vissen
niet bij de oppervlakte
konden komen bleven alleen
de tilapiasoorten Oreochromis
esculentus en O.
niloticus overeind bij plotselinge
hypoxie. Deze twee
soorten, waarvan de laatstgenoemde
geïntroduceerd
werd in het Victoriameer,
konden dus het best tegen
extreem lage zuurstofconcentraties
(minder dan 0,2
mg/l).
Uit het Tanganjikameer
zijn ook soorten bekend die goed tegen hypoxie
kunnen, bijvoorbeeld Trematocara unimaculatum
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC)

Fig. 3. Diepte waarop Haplochromis (Gaurochromis) hiatus en H. (G.) iris in de Mwanzagolf leefden. In
de omgeving van H. iris was de zuurstofconcentratie in sommige perioden lager dan in de omgeving van
H. hiatus (zie Fig. 1). De kieuwen van H. iris waren groter dan die van H. hiatus door onder andere een
groter aantal filamenten (door Martin Brittijn, naar Hoogerhoud et al., 1983).
en Hemibates stenosoma die gevangen werden op
diepten van 205 m, waar de zuurstofconcentratie
minder dan 1 mg/l was (Coulter, 1967).
Uit onderzoek van Galis en Barel (1980) bleek
dat soorten uit het Victoria-, George-, Malawien
Tanganjikameer met een verschillende levenswijze,
bijvoorbeeld snelle en langzame zwemmers,
verschillen in de vorm en grootte van de
kieuwen. De twee nauw verwante insectenetende
soorten Haplochromis (Gaurochromis) hiatus
en H. (G.) iris uit het Victoriameer, die sinds de
Nijlbaarsexplosie niet meer gevangen werden,
vormden een mooi voorbeeld. De laatstgenoemde
soort had een kieuwoppervlak dat 60%
groter was dan dat van de eerstgenoemde (Fig. 3;
Hoogerhoud et al.,1983). De verklaring voor dit
verschil is dat H. hiatus leefde in water van 3 tot
9 m diep en H. iris in water van 8 tot 15 m. In dit
diepere water werden in het regenseizoen regelmatig
lage zuurstofconcentraties (minder dan 3
mg/l) gemeten na het ontstaan van een spronglaag
(Fig. 1). Verschillen in kieuwoppervlak zijn
ook gevonden tussen populaties van dezelfde
soort, bijvoorbeeld Pseudocrenilabrus multicolor
victoriae uit het Kayanjameer met een zuurstofgehalte
van 6,1 mg/l en uit de moerassen van
het Manywameer met een gehalte van 0,4 mg/l
(Chapman et al., 2000). Het kieuwoppervlak van
de laatstgenoemde populatie is 41% groter dan
dat van de eerstgenoemde.
Het effect van langdurig lage zuurstofconcentraties
in het Victoriameer
Door de toegenomen algenbloei in de afgelopen
30 jaar is de zuurstofconcentratie in de Mwanzagolf
van het Victoriameer sterk afgenomen
(Wanink et al., 2001). De algenbloei is onder andere
het gevolg van verrijking van het water met
voedingstoffen door de toenemende ontbossing
en landbouw. Maar ook het verdwijnen van de
algenetende Haplochromis-soorten door de geïntroduceerde
Nijlbaars draagt waarschijnlijk bij
aan de algenbloei (Goldschmidt et al., 1993). De
zoöplanktoneter H. (Yssichromis) pyrrhocephalus,
is op het ogenblik een van de weinige Haplochromissoorten
die zich hersteld hebben van de Nijlbaars
predatie (Witte & Wanink 2000). Het kieuwoppervlak
van deze soort blijkt binnen 20 jaar
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC) 147

Hypoxieopstelling in het laboratorium in Leiden.
Aquarium met vissen bij een zuurstofconcentratie van 0,8 mg/l.
meer dan 60% in grootte te zijn toegenomen (M.
Welten, ongepubliceerde gegevens). Deze toename
werd gerealiseerd door verlenging van de
filamenten en vergroting van het oppervlak van
de secundaire lamellen.
Om nader te onderzoeken hoe deze veranderingen
tot stand komen, hebben we in het laboratorium
in Leiden experimenten gedaan waarbij
cichlidensoorten uit de Mwanzagolf onder permanente
hypoxie zijn opgekweekt. Jonge vissen
van 1,5 tot 2 cm groot werden in aquaria gezet
waarvan de zuurstofspanning in de loop van en-
148
kele weken teruggebracht
werd van een normale zuurstofconcentratie
(7 mg/l),
normoxie genoemd, tot extreme
hypoxie (0,8 mg/l).
Alle soorten bleken deze
overgang goed te overleven.
De hypoxie-vissen groeiden
bijna even snel als nestgenoten
die onder normoxie
opgekweekt werden. Enkele
soorten kwamen zelfs tot
broeden. Na anderhalf jaar,
de vissen waren inmiddels
volwassen geworden, werden
de kieuwen onderzocht.
Net als in het Victoriameer
bleken de hypoxie-vissen
een kieuwoppervlak te hebben
dat 60-80% groter was
dan dat van de normoxievissen
(C. Rutjes, ongepubliceerde
gegevens). Hieruit
blijkt dat de kieuwen van
deze Haplochromis-soorten
uitermate plastisch zijn en
dat de vissen zich door “training”
kunnen aanpassen aan
lage zuurstofspanningen. De
uiterlijke kenmerken (het
fenotype) van een individu
veranderden dus onder invloed
van hypoxie; de genen
van het individu veranderden
echter niet, want die zijn
bij de bevruchting al vastgelegd.
Het verschijnsel dat één
genotype onder invloed van
het milieu verschillende
fenotypen produceert noemen we fenotypische
plasticiteit. Het is een eigenschap die uitermate
handig is voor planten en dieren die in wisselende
milieus leven. Het vermogen met fenotypische
plasticiteit te reageren op variatie in het
milieu, is een genetisch bepaalde eigenschap die
vooral voorkomt bij organismen die in onstabiele
milieus leven. Als een omgeving tijdelijk verandert,
bijvoorbeeld hypoxisch wordt, dan kunnen
organismen dit overleven dankzij deze fenotypische
plasticiteit. Blijft de hypoxische situatie
generaties lang voortbestaan dan kan het genotype
veranderen door natuurlijke selectie, wat
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC)

Fig. 4. Een theoretisch voorbeeld van de negatieve relatie
tussen de grootte van de kieuwen en de omliggende
spieren (rood gekleurd) in de kop van een cichlide. sh =
sternohyoideus spier (door Martin Brittijn, naar een figuur
van Marnix de Zeeuw).
meestal leidt tot betere aanpassingen dan die
welke alleen door fenotypische plasticiteit verkregen
worden. In hoeverre de veranderingen
in de kieuwen van H. pyrrhocephalus uit het
Victoriameer berusten op fenotypische plasticiteit
of het gevolg zijn van natuurlijke selectie,
weten we nog niet. We vermoeden echter dat het
om een combinatie van beide effecten gaat.
Interessant is de vraag, hoe grotere kieuwen in
de kop geplaatst kunnen worden. De structuren
in de kop van een cichlide zitten dicht op elkaar
gepakt en er is dus weinig vrije ruimte beschikbaar.
Er zijn ten minste twee mogelijkheden om
dit ruimteprobleem op te lossen. De ene is een
grotere kop, maar dit kan nadelige effecten heb-
ben op de stroomlijn van de vis. De andere
mogelijkheid is het verkleinen van
structuren die aan de kieuwen grenzen
(Fig. 4). Hierdoor kan de functie van deze
structuren echter nadelig beïnvloed worden.
Een afname van bijvoorbeeld de dikte
van de sternohyoideus spier, die voor de
bekopening zorgt bij het opzuigen van
prooien, zou kunnen betekenen dat de vis
bepaalde prooien minder goed kan vangen.
Het verschijnsel waarbij door verbetering
van de ene functie een andere wordt
aangetast wordt in het Engels een “tradeoff”
genoemd.
In het verleden is diverse malen gesuggereerd
dat hypoxie in het Victoriameer een
belangrijker oorzaak zou zijn voor het verdwijnen
van de haplochromine cichliden
gedurende de afgelopen decennia dan
predatie door de Nijlbaars. Ons onderzoek
wijst er op dat de Victoriacichliden die van
jongs af aan onder hypoxie opgroeien zich
redelijk aan zulke omstandigheden kunnen
aanpassen. Wat we nog moeten onderzoeken
is hoe die veranderingen tot stand
komen (fenotypische plasticiteit, natuurlijke
selectie of een combinatie van beide)
en wat de effecten van de “trade-offs” zijn.
Wat we ook nog niet weten is of de ontwikkeling
van embryo’s onder hypoxie
goed verloopt. De enige soort die in onze
proefopstelling bij 0,8 mg/l zuurstof haar
jongen succesvol kon groot brengen was
A. alluaudi. Deze soort komt ook onder natuurlijke
omstandigheden in milieus voor
met lage zuurstofconcentraties. Als hypoxie voor
de embryo’s van andere soorten dodelijk is, zal
het effect ervan op de soortenrijkdom veel groter
kunnen zijn dan de bovenbeschreven experimenten
doen vermoeden.
In de komende tijd zullen wij ons onderzoek
richten op de bovengestelde vragen. Behalve het
begrijpen van de effecten van hypoxie op de diversiteit
van cichliden, hopen we door dit onderzoek
ook inzicht te verkrijgen in mechanismen
die een rol spelen bij de snelle evolutie en
adaptieve radiatie van de cichliden uit de grote
Afrikaanse meren.
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC) 149

Literatuur:
Anker, G. Ch., 1989. Neth. J. Zool. 39: 1-40.
Barel, C.D.N., F. Witte & M.J.P. van Oijen, 1976.
Neth. J. Zool. 26: 163-265.
Barel, C.D.N., M.J.P. van Oijen, F. Witte & E.L.M.
Witte-Maas, 1977. Neth. J. Zool. 27: 333-389.
Bouton, N., N. van Os & F. Witte, 1998. J. Fish. Biol.
53 (A): 118-127.
Chapman, L.J., L.S. Kaufman, C.A. Chapman & F.E.
McKenzie, 1995. Conserv. Biol. 9: 1274-1288.
Chapman, L. J., C.A. Chapman, F.G. Nordlie & A.E.
Rosenberger, 2002. Comp. Biochem. Physiol. A 133:
421-437.
Coulter, G.W., 1967. Nature 215: 317-318.
Eschmeyer, W.N., C.J. Ferraris & M.D. Hoang, 1998.
Catalogue of Fishes, 3 vols. Cal. Acad. Sci., San
Francisco, 2905 pp.
Fryer, G., 1960. E. Afr. J. Agric. 25: 267-270.
Fryer, G. & T.D. Iles, 1972. The Cichlid Fishes of the
Great Lakes of Africa. Oliver & Boyd, Edinburgh.
Galis, F. & C.D.N. Barel, 1980. Neth. J. Zool. 30:
392-430.
Goldschmidt, T., 1994. Darwins hofvijver. Prometheus
Amsterdam.
Goldschmidt, T., F. Witte & J. de Visser, 1990. Oikos
58: 343-355.
Goldschmidt, T., F. Witte & J. Wanink, 1993. Conserv.
Biol. 7: 686-700.
Goudswaard, P.C., F. Witte & E.F.B. Katunzi, 2002.
J. Fish Biol. 60: 838-856.
Greenwood, P.H., 1974. Bull. Br. Mus. nat. Hist.
(Zool.) Suppl. 6.
164
De treiler Mdiria, voorheen Texel 34,
waarmee veel haplochrominen voor
het onderzoek van HEST gevangen
werden.
Greenwood, P.H., 1981. The haplochromine fishes
of the East African Lakes. Kraus-Thomson
Organization GmbH, München.
Hoogerhoud, R.J.C., F. Witte & C.D.N. Barel, 1983.
Neth. J. Zool. 33: 283-305.
Katunzi, E.F.B., J. Zoutendijk, T. Goldschmidt, J.H.
Wanink & F. Witte, 2003. Ecol. Freshw. Fish 12: 237-
240.
Kozhova O.M. & L.R. Izmest’eva, 1998. Lake Baikal.
Backhuys Publishers, Leiden.
Muusze B., J. Marcon, G. van den Thillart & V.
Almeida-Val, 1998. Comp. Biochem. Physiol. 120A:
151-156.
Oijen, M.J.P. van, F. Witte & E.L.M. Witte-Maas,
1981. Neth. J. Zool. 31: 149-174.
Oijen, M.J.P. van, 1991. Zool. Verh. Leiden 272: 1-
95.
Oijen, M.J.P. van, & F. Witte, 1996. Zool. Verh. Leiden
302: 1-56.
Seehausen, O. & J.J.M. van Alphen, 1998. Behav.
Ecol. Sociobiol. 42: 1-8.
Seehausen, O., J.J.M. van
Alphen & F. Witte, 1997. Science
277: 1808-1811.
Seehausen, O., E. Lippitsch, N.
Bouton & H. Zwennes, 1998.
Ichthyol. Expl. Freshw. 9: 129-
228.
Seehausen, O., 1996. Lake
Victoria Rock Cichlids. Verduijn
Cichlids, Zevenhuizen.
Verheyen, E., R. Blust & W.
Decleir, 1986. Comp. Biochem.
Physiol. 84A: 315-318.
Wanink, J.H., J.J. Kashindye,
P.C. Goudswaard & F. Witte,
2001. Freshw. Biol. 46: 75-85.
Wanink, J.H., 1999. Hydrobiologia
407: 183-189.
Witte, F., 1981. Neth. J. Zool. 31:
175-202.
Witte, F., & W.L.T. van Densen
(eds), 1995. Fish Stocks and
Fisheries of Lake Victoria.
Samara Publishing Ltd. Cardigan, Dyfed.
Witte, F. & M.J.P. van Oijen, 1990. Zool. Verh. Leiden
262: 1-47.
Witte, F. & J.H. Wanink, 2000. Cichlidae 26: 77-84.
Witte, F., H. van der Meer & C.D.N. Barel, 2003.
Cichlidae 29: 104-114.
Witte, F., T. Goldschmidt, J. Wanink, M. van Oijen,
K, Goudswaard, E. Witte-Maas & N. Bouton, 1992.
Env. Biol. Fish. 34: 1-28.
Cichlidae 31-6 december 2005 (© NVC)