I

Het
hiërarchisch
brein
Auteur: Albert Kok
Coverdesign:alldesign
ISBN: 97 894 02134 537
© Albert Kok
• Deel 1: Basisbegrippen en mechanismen
• Deel 2: Neurocognitieve systemen
• Bronnen en Register
III

INHOUDSOPGAVE
Deel 1 Basisbegrippen en mechanismen 1
1 Achtergrond en uitgangpunten 3
1.1 Inleiding: wat is cognitieve neurowetenschap? 3
1.1.1 Van black-box naar een cognitieve neurowetenschap 4
1.1.2 Een neurocognitief model 6
1.2 Cognitieve neurowetenschap als een multidisciplinaire benadering 7
1.2.1 Gedrag 9
1.2.2 Computaties 10
1.2.3 Hersenen 13
1.3 Hersenen en gedrag: overeenkomstige structurele organisatie 13
1.3.1 Decompositie (ontleding) van complex gedrag in deelprocessen 14
1.4 Historische aspecten: de bijdragen van enkele pioniers 15
1.4.1 Descartes 16
1.4.2. Gall en Spurzheim 17
1.4.3 Broca en Wernicke 19
1.4.4 Brodmann 19
1.4.5 Lashley en Hebb 20
1.5 Wijsgerige aspecten: dualisme, materialisme en emergentie 22
1.5.1. Substantiedualisme 22
1.5.2 Eigenschapdualisme en emergentie 23
1.5.3 Het homunculus-probleem 24
1.6 Methoden in de cognitieve neurowetenschap 25
1.6.3 Laesies, unitregistratie, labelling van circuits en ‘knock out’. 26
1.6.2 Gevolgen van hersenbeschadiging voor het gedrag 27
1.6.3 EEG, MEG en ERP (ERF) 29
1.6.4 Problemen bij lokalisatie van elektrische dipolen 31
1.6.5 MRI 34
1.6.6 PET, SPECT en fMRI 34
1.6.7 Subtractie 36
1.6.8 Combinatie van technieken 37
1.6.9 Connectomie: verbindingen in het brein 38
Testvragen 41
2 Anatomie en structurele organisatie van de hersenen 43
2.1 Inleiding 44
2.2 Algemene anatomie van de hersenen 44
2.2.1 Hersenstam 45
2.2.2 Basale ganglia 48
2.2.3 Limbisch systeem 50
2.2.4 Neocortex 51
2.2.5 Anatomie van de prefrontale schors 54
2.3 Organisatieniveaus van de hersenen. 55
2.3.1 De kleinste neurale eenheden: neuronen en synapsen 56
2.3.2 Organisatie op microniveau: lokale neurale netwerken 60
2.3.3 topografische, horizontale en verticale organisatie 61
2.3.4 Het macroniveau: systemen en supersystemen 66
IV

2.3.5 Intrinsieke connectiviteit: het default mode netwerk 68
Testvragen 71
3 Biologisch evolutionaire kenmerken van de hersenen 72
3.1 Inleiding 73
3.2 De gelaagde structuur van hersenen: Luria en MacLean 74
3.3 Evolutie van hersenen en cognitieve vermogens 76
3.3.1 Encephalisatie 78
3.3.2 Evolutie: ontwikkeling van hersenmassa of specifieke vermogens? 81
3.3.3 Beschikken chimpansees over taal en zelfbewustzijn? 84
3.3.4 Neuraal Darwinisme 86
Testvragen 89
4 De bouwstenen van cognitie 89
4.1 Over representaties, computaties en controlemechanismen 91
4.2. Kenmerken van representaties 91
4.2.1 Vorming van representaties: synaptische plasticiteit. 91
4.2.2 Lokale versus verspreide opslag 93
4.2.3 Fijne versus grove codering 95
4.2.4 Actieve versus passieve representaties 96
4.2.5 Expliciete versus impliciete representaties 96
4.2.6 Concrete versus abstracte representaties 97
4.2.7 Actierepresentaties, en de verbinding van actie en waarneming 98
4.3 Kenmerken van computaties. 98
4.3.1 Computaties zijn input/output verbindingen 99
4.3.2 Soorten computaties 100
4.4 De rol van controlesystemen 103
4.5 Het bindingsprobleem 105
4.5.1 Convergentie of lokale codering 106
4.5.2 Coöperatieve interactie 107
Testvragen 110
5 Functionele organisatie van de hersenschors. 112
5.1. Inleiding 112
5.2 Flexibiliteit van neurocognitieve organisatie 113
5.3 Lokalisatie van cognitieve functies 115
5.3.1 Locale versus verspreide systemen 115
5.3.2 Verzoening van het globale en het lokale standpunt. 117
5.4 Het probleem van centrale coördinatie: een poging 121
tot synthese 121
Testvragen 124
V

Deel 2 Neurocognitieve systemen 126
6. Perceptie en actie
6.1. Inleiding 128
6.2 Visuele perceptie 128
6.2.1 Van oog naar hersenen: geniculostriate en tectopulvinaire routes 128
6.2.2 Organisatie van de visuele schors 131
6.2.3 Hogere-orde perceptie 134
6.2.4 Hoe zintuigen elkaar beïnvloeden 138
6.3 Actiesystemen 140
6.3.1 Inleiding: hiërarchische structuur van het motorisch systeem 140
6.3.2 Subcorticale organisatie en circuits 141
6.3.3. Corticale organisatie: drie controlesystemen 145
6.4 Perceptie-actie cyclus 148
Testvragen 154
7 Activatie, Aandacht en Bewustzijn 155
7.1. Inleiding: de hiërarchische structuur van activatie, aandacht en bewustzijn 155
7.2. Activatie: neurofysiologische aspecten 158
7.2.1 Inleiding 158
7.2.2 Het subcorticale-corticale activatiesysteem 159
7.3 Aandacht: psychologische en neurobiologisceh aspecten 163
7.3.1 Inleiding: de vele vormen van aandacht 163
7.3.2. Aandachtstoornissen: neglect 165
7.3.3 Is aandacht voor ruimtelijke kenmerken speciaal? 167
7.3.4 Vroege of late selectie? Psychologische theorieën. 169
7.3.5 Aandacht en geheugen 171
7.3.6 Neurobiologie van aandachtsprocessen. 173
7.3.7. Expressie van aandacht 176
7.3.8. Controle van aandacht 182
7.3.9 Cognitieve controle: de rol van de anterieure cingulate gebied 190
7.4 Bewustzijn: drie manifestaties 191
7.4.1. Inleiding 192
7.4.2 Manifestaties van het bewustzijn 193
Testvragen 202
6 Geheugen 204
8.1 Het geheugen als een meervoudig systeem 204
8.2 Algemene kenmerken van geheugensystemen 204
8.2.1 Aard of inhoud van kennis 205
8.2.2 Toestand van de hersenen 206
8.2.3 Aard van de operaties: encodering, consolidatie en retrieval 207
8.3 Neurale basis van het langetermijngeheugen 209
8.4 Structuur en routes van het kortetermijngeheugen 211
8.5 Amnesie na hersenbeschadiging 215
8.5.1 Patiëntenstudies 215
8.5.2 Dieronderzoek 222
8.6 Expliciet geheugen: subcorticale en corticale mechanismen van consolidatie 224
8.6.1 Anatomie van de hippocampus 225
8.6.2 Long term potentiation 226
8.6.3 Consolidatie van expliciete kennis in het brein 230
VI

8.6.4 Expliciet geheugen: tijdsverloop van consolidatie 233
8.7 Impliciet geheugen: sensitisatie, habituatie en klassiek conditioneren 235
8.8 Impliciet geheugen: priming 237
8.8.1 Algemene kenmerken van priming 237
8.8.2 Neurale basis van priming 239
8.9 Impliciet geheugen: sensomotorisch leren 241
Testvragen 243
9 Emoties 245
9.1 Inleiding: de verschillende aspecten van emoties 245
9.1.1 Valentie en intensiteit 245
9.1.2 Het niveau van organisatie: primaire versus secundaire emoties 246
9.1.3 Niveau van beleving: expliciet of impliciet 247
9.1.4 Deelprocessen van emotie 247
9.2 Deelprocessen van emotie 248
9.2.1 Evaluatie 248
9.2.2 Subjectieve beleving: interactie tussen emotie en cognitie 250
9.2.3 Expressie van emotie 252
9.2.4 De relatie tussen gevoelens en lichamelijke reacties 253
9.2.5 Samenvatting 255
9.3 Het leren van emoties: de rol van reinforcers 256
9.3.1 Typen reinforcers 256
9.3.2 Klassiek conditioneren 258
9.3.3 Instrumenteel conditioneren 260
9.3.4 Emoties en reinforcers 261
9.4 De neurale basis van emoties: vroege studies 263
9.5 Neuroaffectieve netwerken 265
9.5.1 Belangrijkste structuren van het neuroaffectieve netwerk 266
9.5.2 Structuur en functie van de amygdala 268
9.5.3 Orbitofrontale schors 269
9.5.4 Anterieure cingulate gebied 271
9.5.5 Vorming van affectieve representaties: een simpel netwerkmodel 272
9.5.6 Circuits van primaire en secundaire emoties 274
9.5.7. Invloed van somatische processen op gevoelens 275
9.6 Directe en indirecte emotionele circuits 276
9.6.1 Directe en indirecte afferente routes: het model van LeDoux 277
9.6.2 Dual routes to action: het efferente model van Rolls 279
9.7 Lateraliteit van emotie 280
9.7.1 Lateraliteit van valentie: links positief, rechts negatief 281
9.7.2 Rechterhemisfeer: dominant voor affectieve processen 282
9.7.3 Rechterhersenhelft: onbewust, linkerhersenhelft: bewust 283
9.8 Neurotransmittercircuits 284
9.8.1 Ventraal tegmentum 284
9.8.2 Medial forebrain bundle 285
9.8.3 Anatomie van de dopaminerge circuits 286
9.8.4 Invloed van van dopamine op het affectieve systeem 287
9.8.5 Depressie: de rol van noradrenaline, serotonine en stresshormonen 289
Testvragen 293
VII

10 Lateralisatie en taal 295
10.1 Inleiding 295
10.2 Lateralisatie 295
10.2.1 Anatomie en functie van de cerebrale hemisferen 296
10.2.2 Evolutionaire aspecten 300
10.2.3 Methoden van onderzoek van de corticale hemisferen 304
10.2.4 Vormen van lateralisatie 308
10.3 Numerieke cognitie 311
10.3.1 Begrip voor getal en aantal 311
10.3.2 Getalbegrip en hersenen 312
10.4 Taal: algemene aspecten 314
10.4.1 Inleiding: is taal speciaal? 314
10.4.2 Taal en cognitieve neurowetenschap 316
10.5 Woordverwerking 317
10.5.1.De structuur van het mentale lexicon 317
10.5.2 Woordvorm 318
10.5.3 Woordbetekenis 318
10.5.4 Syntaxis 320
10.5.5 Woordverwerking 320
10.5.6 Neurale basis van woordverwerking: patiëntenstudies 323
10.5.7 PET studies naar woordverwerking 328
10.5.8 Neurale basis van woordverwerking 332
10.6 Van woorden naar zinnen 333
10.6.1 Prosodie 335
10.6.2 Begrijpen en produceren van zinnen: een stadiamodel 335
10.6.3 Neurale basis van zinsverwerking 337
10.6.4 Conclusie zinsverwerking 341
Testvragen 342
Bronnen 345
Register 362
Nawoord 371
VIII

Overzicht kaders
Achtergrond, anatomie en methoden
Voorbeelden van ‘neural constraints’ 8
Reductionisme’ of ‘reductie’? 8
Descartes 17
De regel van Hebb 21
Connectomie: een nieuwe benadering 27
Transcraniële magnetische stimulatie (TMS) 39
Vier belangrijke gebieden in de hersenen 54
Evolutie
Genetische codes: DNA ketens 77
Evolutie of schepping? 81
Hersenmassa en intelligentie 83
Drie stappen in de ontwikkeling van het kinderbrein 88
Functionele organisatie
Plasticiteit en reorganisatie 93
Functionele plasticiteit en cognitieve training 115
Het raadsel van de prefrontale schors 121
Perceptie en actie
Blindsight 131
Prosopagnosia 135
Tijdsperceptie 136
Ziekte van Huntington en Parkinson 144
Stuurt de vrije wil onze bewegingen? 147
Grijpen en het brein 149
IX

Activatie en aandacht
Twee vormen van ‘neglect’ 150
Droominhoud: verdraaiing of synthese? 156
Activatie in de hersenen 157
Neglect en mentale voorstellingen. 167
De beperkte capaciteit van de hersenen: trechter of brandstofpomp? 171
Aandacht als een competitieproces 176
Het lot van stimuli die geen aandacht krijgen 186
Prefrontale schors en taakset 189
Geheugen
De reminicescentie hobbel: een permastore?. 218
Kinderamnesie 220
Het syndroom van Capgras 221
Een pil voor het geheugen?. 229
Waar in hersenen ontstaan verkeerde herinneringen? 231
Waarom oude herinneringen soms sterker zijn dan nieuwe herinneringen 234
Primingeffecten bij amnesie 238
Emoties
Stemmingen en emoties 249
Een aantal punten van kritiek op de James-Lange theorie 254
Wisselwerking tussen emotie en geheugen 266
Het geval Phineas Gage 270
Serotonine, amygdala en depressie 285
Pijnstillers en placebo’s activeren dezelfde gebieden in het brein 288
Dopamine: beloner of aandachtstrekker? 291
Serotonine, amygdala en depressie 302
Lateralisatie en taal
Asymmetrie van de hersenen 307
Split-brain onderzoek 316
Alex: een bijzonder geval van ‘taalbeheersing’ 322
Brocagebied 323
Bewegingsperceptie is van belang voor kunnen lezen 327
Subtractie van hersenbeelden: een doorbraak in hersenonderzoek 330
X

‘I am a brain, Watson. The rest of me is a mere appendix’
Arthur Conan Doyle, The Adventure of the Mazarin Stone
Woord vooraf
Deze E-book editie is op een aantal punten aangepast aan de uitgave uit 2004 1 . De
opzet is grotendeels gehandhaafd, wat wil zeggen dat het boek bedoeld is voor meer
gevorderde lezers op het gebied van hersenen en gedrag. Zo zijn aan elk hoofdstuk weer
’testvragen’ toegevoegd, bedoeld voor degenen die het boek als ‘leerboek’ willen gebruiken.
De inhoud is echter op een aantal punten aangepast aan nieuwere inzichten en
methoden. Met name actuele onderwerpen krijgen nu in de vorm van aparte ‘boxes’ meer
nadruk. Ook de vormgeving is op een aantal punten verbeterd.
Het boek bestaat uit twee delen.
Deel 1 (hoofdstukken 1 tot en met 5) behandelt algemene principes en basisbegrippen.
Allereerst wordt hierin een korte schets gegeven van historische, wijsgerige en methodologische
aspecten van de cognitieve neurowetenschap (hoofdstuk 1) en de algemene
anatomie van de hersenen (hoofdstuk 2). Daarna wordt ingegaan op biologisch evolutionaire
aspecten (hoofdstuk 3). en wordt aandacht besteed aan de ‘bouwstenen’ van menselijk
cognitie (hoofdstuk 4) waaronder belangrijke kernbegrippen als representaties,
computaties en controlesystemen. Hoofdstuk 5 gaat in op de functionele organisatie van
het brein, en enkele lastige problemen zoals de lokalisatie en centrale coördinatie van
mentale functies.
Deel 2 (hoofdstukken 6 tot en met 10) geeft een overzicht van de belangrijkste neurocognitieve
systemen, waarbij gebruik wordt gemaakt van de bouwstenen die in het eerste
deel zijn aangereikt. Hierbij passeren achtereenvolgens de revue: perceptie en actie
(hoofdstuk 6), activatie, aandacht en bewustzijn (hoofdstuk 7), geheugen (hoofdstuk 8),
emoties (hoofdstuk 9) en lateralisatie en taal (hoofdstuk 10). Het hoofdstuk perceptie en
actie gaat uit van de sterke verbondenheid van waarnemings- en actiesystemen in de
hersenen. Hoofdstuk 7 benadrukt functies als aandacht, activatie en bewustzijn. Het bevat
allereerst een overzicht van enkele belangrijke activatiesystemen, de energieleveranciers
van ons brein. De paragraaf over aandacht benadrukt het onderscheid tussen controleen
expressiemechanismen van aandacht. Het bevat een overzicht van de belangrijkste
corticale en subcorticale systemen, en behandelt enkele kernstudies op het terrein van
aandacht zowel vanuit de optiek van dier- als van humaan onderzoek.
1 Kok, A., Het hiërarchisch brein (2004). Inleiding tot de cognitieve neurowetenschap. Koninkijke van Gorcum
. Assen.. NUR 881,770. ISBN 90 232 3977 6
XI

In hoofdstuk 8 wordt ingegaan op de verschillende vormen van geheugen, zoals perceptueel
en motorisch, expliciet en impliciet, korte- en lange termijngeheugen, en de neurale
circuits die hieraan ten grondslag liggen.
Hoofdstuk 9 behandelt het terrein van de emoties, en de neurale basis en structuur van
emotionele processen. Tenslotte behandelt hoofdstuk 10 twee aan elkaar verwante onderwerpen,
lateralisatie en taal. Bij lateralisatie wordt besproken: anatomie en verbindingen
tussen de corticale hemisferen, ontwikkeling en evolutie en de aard van hemisferische
verschillen. Ook wordt aandacht besteed aan neurale aspecten van numerieke cognitie.
Bij taal wordt tenslotte ingegaan op de neurale basis woord- en zinsverwerking en
stoornissen die daarbij kunnen optreden.
Ik herinner me een uitspaak van een collega die het brein vergeleek met eeen portie
spaghetti: een verwarde kluwen van draden, knopen en verbindingen. Het zij zo, maar
dan wél een kluwen met zeer bijzondere eigenschappen! Een andere collega meent dat
een hersenscan meer informatie geeft over onze geest en bewustzijn dan een leerboek
van de psychologie. Bij het laatste zet ik vraagtekens. Mooie plaatjes van het brein zeggen
op zich niet zoveel. Het gaat er om te begrijpen wat het brein ‘doet’. Psychologie of,
liever een cognitief model is een belangrijk hulpmiddel bij het doorgronden van de mechanismen
van ons brein. En een onmisbare leidraad bij de speurtocht door het labyrint
van onze hersenen.
De ‘rode draad’ die door dit boek heenloopt, is het idee dat het menselijke brein een ‘gelaagde’,
hiërarchische opbouw vertoont, waarbij ‘hogere’ (en evolutionair nieuwe) structuren
en ‘lagere’ (en evolutionair oude) structuren van het brein met elkaar communiceren.
Dit idee is onder andere geinspireerd door de 'gedistribueerde hiërarchische netwerken'
theorie van Felleman en van Essen.
Twee zaken zijn daarbij van belang. Allereerst dat lagere of meer ‘primitieve’ structuren
van het brein – zoals in de hersenstam en het limbische systeem – veelal door hogere
cognitieve systemen in de neocortex worden ‘gerekruteerd’. De cognitieve systemen ontlenen
als het ware aan de lagere systemen hun dynamiek en kleur. De hechte verbondenheid
van hogere en lagere structuren in het brein betekent echter ook dat hogere cognitieve
systemen door de lagere systemen aan ‘banden worden gelegd’: de lagere systemen
vormen hier de randvoorwaarden of ‘constraints’ waarbinnen de hogere systemen
functioneren.
Ik hoop van harte dat het boek zal bijdragen tot een inzicht in, maar ook fascinatie voor de
ingewikkelde ’machinerie’ van ons brein.
Amsterdam, Augustus 2015
XII

Deel 1 Basisbegrippen
en mechanismen
Achtergrond en uitgangpunten
Anatomie en structurele organisatie van de hersenen
Biologisch evolutionaire kenmerken van het brein
Basisprincipes: representaties, computaties en
cotrolesystemen
Functionele organisatie van de hersenschors
1

Hoofdstuk 1 Achtergond en
uitgangspunten
Wat is cognitieve neurowetenschap………… 3
Cognitive neurowetenschap als een
multidisciplinaire benadering………………….7
Hersenen en gedrag: overeenkomstige
structurele organisatie………………………...13
Historische aspecten: de bijdragen van
enkele pioniers…………………………………15
Wijsgerige aspecten………………………… 22
Methoden in de cognitieve
neurowetenschap..........................................25
2

1
Achtergrond en uitgangspunten.
1.1 Inleiding: wat is cognitieve neurowetenschap?
In de psychologie neemt het onderzoek naar typische cognitieve functies als geheugen,
aandacht, taal en bewustzijn een belangrijke plaats in. Deze functies of ‘vermogens’ bepalen
voor een belangrijk deel hoe wij ons in het dagelijks leven gedragen. Om enkele
voorbeelden te noemen: het besturen van een auto, het lezen van een boek, het mijmeren
over een vakantie, het volgen van een college of het houden van een voordracht zijn
alle activiteiten die een beroep doen op het vermogen van de mens om de rijke stroom
aan informatie uit de buitenwereld te verwerken, en interne processen als gedachten en
gevoelens te beleven of te uiten. Soms worden deze activiteiten als ‘mentaal inspannend’
ervaren, maar soms ook lijken ze vrijwel moeiteloos en automatisch te verlopen.
Emoties kunnen cognitieve processen ‘kleuren’ of daarbij als belangrijke drijfveer fungeren,
en andersom blijken verstandelijke processen emotionele processen te kunnen beïnvloeden.
Daarom behoren ook de emotionele processen en de hieraan ten grondslag liggende
mechanismen tot het terrein van de cognitieve psychologie en cognitieve neurowetenschap.
Het doel van de cognitieve psychologie is inzicht te verkrijgen in de aard van mentale
processen. Een belangrijke vraag daarbij is hun structuur; hoe zit een proces precies in
elkaar? Zo kan het herkennen van een gezicht worden ontleed in twee deelprocessen,
het analyseren van fysische kenmerken (zoals vorm van gezicht, ogen, haarkleur en dergelijke)
en de vergelijking van deze kenmerken met in het geheugen aanwezige representaties.
Is het een bekend of onkend gezicht? Ook het tijdsaspect speelt daarbij een rol,
bijvoorbeeld: verlopen beide deelprocessen gelijktijdig (parallel) of na elkaar (serieel) en
wat is hun duur?
Cognitieve en emotionele processen komen voort uit de ingewikkelde machine van het
menselijk brein, dat het product is van een lange biologische evolutie. Hoewel weinig psychologen
dit zullen ontkennen, zijn de meesten niet primair geïnteresseerd in hersenfuncties.
Het gaat hun immers vooral om het begrijpen van onze psyche, ‘de ziel’ zelf. Maar
wordt daarbij niet een belangrijk aspect over het hoofd gezien? Het zuivere cognitieve
onderzoek naar mentale processen dat geen rekening houdt met eigenschappen van het
brein wordt door Kosslyn een ‘dry mind’ – of: droge geest – benadering genoemd. Daar-
3

tegenover stelt hij de ‘wet mind’ – of: natte geest – benadering van de cognitieve neurowetenschap
(zie figuur 1.1). Hieronder zullen deze begrippen vanuit een historisch perspectief
verder worden toegelicht.
1.1.1 Van black-box naar een cognitieve neurowetenschap
Lange tijd zijn de cognitieve psychologie en neurowetenschap strikt gescheiden onderzoeksgebieden
geweest. Deze 'scheiding der disciplines' heeft een voorgeschiedenis. Aan
het eind van de 19de eeuw was men juist bijzonder geïnteresseerd in de integratie van fysiologie
en psychologie. Zowel Wilhelm Wundt als William James, de grondleggers van de
experimentele psychologie, waren geboeid door het vraagstuk van de relatie tussen lichaam
en geest en hoe de eigenschappen van hersenen en gedrag met elkaar verband
hielden. De psychologie van de jaren die hierop volgden, was echter vooral op mentale
processen gericht die subjectief konden worden ervaren of ‘begrepen’. Ook bestond hierin
nog weinig belangstelling voor de fysiologische aspecten van mentale processen.
Het behaviorisme van het midden van de 20 e eeuw was een belangrijke stap in de ontwikkeling
van de psychologie tot een objectieve wetenschap van het gedrag. Het was een
stroming die wilde afrekenen met allerlei vage 'mentalistische' begrippen en methoden, zoals
de methode van introspectie. Het wordt ook wel 'black-box’ psychologie genoemd, een
psychologie zonder geest, omdat alleen het uiterlijk waarneembare gedrag, en de veranderingen
die hierin te weeg worden gebracht door externe prikkels en beloning beschouwd
werden als onderwerp van wetenschappelijk onderzoek. Ook fysiologische processen zoals
activiteit van spieren en het autonome zenuwstelsel waren hierbij van belang, omdat zij
belangrijke objectieve informatie opleverden over reflexmatige reacties van het organisme
op externe prikkels.
Het behaviorisme heeft onderzoekstechnieken opgeleverd als klassieke en instrumentele
conditionering die vooral geschikt bleken voor toepassing in het experimentele dieronderzoek,
een belangrijk element van de neurobiologie. Ook tegenwoordig worden deze benaderingen
in de neurobiologie nog veelvuldig gebruikt om 'cognitie', dat wil zeggen elementaire
leer- en geheugenprocessen bij dieren, te onderzoeken. De gedachte hierbij is dat
kennis van wetmatigheden in het gedrag van proefdieren ook van belang zijn voor het verkrijgen
van inzicht in de wijze waarop cognitieve processen bij de mens verlopen. Begin
jaren zestig was er sprake van een vernieuwde belangstelling voor het onderzoek naar hogere
mentale processen, aangeduid als een cognitieve omwenteling of 'shift'. Het voornaamste
doel van deze nieuwe cognitieve psychologie was de leemte die ontstaan was
door het behaviorisme weer te vullen. De cognitieve psychologie opende dus de black-box
4

door weer aandacht te schenken aan de hogere mentale mentale processen (zie figuur
1.1).
Figuur 1.1 Drie belangrijke stappen in de ontwikkeling van de cognitieve neurowetenschap. Stap 1, de blackbox
psychologie van het behaviorisme, als verzet tegen het overwegend subjectieve karakter van de psychologie
(‘no mind’). Stap 2, de wedergeboorte van de cognitieve psychologie gaat gepaard met een hernieuwde
belangstelling voor processen binnen de black-box, waarbij echter de relatie met de hersenen niet van direct
belang wordt geacht (‘dry mind’). Stap 3: cognitieve neurowetenschap tracht mentale processen niet alleen op
niveau van de geest (of cognitieve taak), maar ook op niveau van de hersenen te beschrijven (‘wet mind’).
Echter, het bleek tevens dat de beoefenaren van deze nieuwe cognitieve psychologie maar
weinig belangstelling hadden voor het neurale substraat van menselijk gedrag. Een mogelijke
verklaring hiervoor is dat het onderzoek naar fysiologische processen nog sterk werd
geassocieerd met de behavioristische traditie. Een tweede verklaring is dat de cognitieve
psychologie overwegend 'functionalistisch' was ingesteld, dat wil zeggen meer geïnteresseerd
in de functies en manifestaties van gedrag, dan in het neurale substraat hiervan. Het
functionalistisch karakter van deze nieuwe cognitieve psychologie bleek ondermeer uit het
feit dat de computer veelvuldig als metafoor – of model – van mentale processen werd toegepast.
De derde fase of stap was het ontstaan van de cognitieve neurowetenschap. Het belangrijkste
doel van deze discipline is om bij het beschrijven van de eigenschappen van de
menselijke geest ook rekening te houden met de eigenschappen van het brein. Mentale
processen worden hierbij zowel op het op mentale als op het neurale niveau beschreven
(zie figuur 1.1 onderaan). Vertaald in het voorbeeld van de architect betekent dit dat een
5

architect bij het ontwerpen van een gebouw zich ook moet verdiepen in zaken als eigenschappen
van het materiaal. Deze kunnen namelijk beperkingen ('constraints') stellen aan
het ontwerp dat de architect in gedachten heeft: zo zal bij de constructie van een wolkenkrabber
niet hout, maar beton het aangewezen bouwmateriaal zijn.
1.1.2 Een neurocognitief model
Het lijkt voor de hand te liggen dat ook de cognitieve onderzoekers bij het modelleren van
mentale processen rekening houden met neural constraints, dat wil zeggen de beperkende
voorwaarden die gesteld worden door het centrale zenuwstelsel als het neurale substraat
van de menselijke geest. Hierbij kan gedacht worden aan processen op microniveau, zoals
de actiepotentialen en synaptische potentialen die van invloed zijn op de transmissie van
informatie in de hersenen. Maar ook processen op macroniveau, die gereguleerd worden
door grotere functionele eenheden in het brein, kunnen beperkingen stellen aan de theorievorming
van de cognitieve psycholoog.
In figuur 1.2 is in een eenvoudig model aangegeven hoe de relatie tussen ‘geest’ en ‘hersenen’
kan worden voorgesteld. Een eerste aanname van het model is dat mentale processen
het product zijn van de hersenen: 'de geest is wat het brein doet'. Een tweede aanname is
dat geest en hersenen globaal dezelfde organisatiestructuur vertonen. Zowel bij de beschrijving
van mentale als neurale processen kunnen namelijk verschillende niveaus worden
onderscheiden, waartussen hechte relaties bestaan (de verticale pijlen in figuur 1.2).
Zo spelen arousalmechanismen op de lagere niveaus een belangrijke rol in aansturing van
hogere mentale processen als bewustzijn, aandacht en dergelijke (de linker kolom in figuur
1.2). Anderzijds kunnen ook hogere controleprocessen (in het model aangeduid als 'executieve’
processen) op een lager niveau (aangeduid als ‘uitvoerende’ processen), beïnvloeden.
De horizontale pijlen in het schema geven aan dat er ook sprake is van een hechte
onderlinge verbondenheid tussen de mentale en neurale niveaus. Men zou − gebruik makend
van de computermetafoor − kunnen zeggen dat de mentale processen ‘geïmplementeerd’
zijn in de neurale structuren op hetzelfde organisatieniveau. Zo zijn processen als
geheugen, aandacht en bewustzijn primair afhankelijk van neurale structuren op het hoogste
niveau. Echter, door het verticale organisatieprincipe (aangegeven met de verticale pijlen)
zijn zij ook afhankelijk van structuren op de lagere niveaus, zoals limbisch systeem en
hersenstam. Een fenomeen als 'bewustzijn' kan bijvoorbeeld omschreven worden als 'vermogen
tot zelfreflectie', een functie die vooral geassocieerd lijkt met de hogere associatiegebieden
in de hersenen. Bewustzijn kan echter ook worden opgevat als het vermogen tot
'focusseren van aandacht' of mentale 'alertheid'. Hiervan wordt aangenomen dat zij afhankelijk
zijn van structuren in lagere delen van de hersenen zoals de thalamus en de hersenstam
die de arousal reguleren.
6

Figuur 1.2 Eenvoudig hiërarchisch model van de relatie tussen functionele en structurele of neurale systemen.
Processen op functioneel niveau (links) zijn nauw verbonden met (of: geïmplementeerd in) neuroanatomische
structuren en processen (rechts). Zowel op psychologisch als neuro-anatomisch niveau, is het
mogelijk om een onderscheid te maken tussen hogere-orde en lagere-orde systemen, die onderling via reciproke
banen (tweerichtingsverkeer) zijn verbonden. Hogere mentale processen zijn daarom niet alleen afhankelijk
van neurale structuren op het hoogste niveau (neocortex), maar ook van structuren op lagere niveaus,
zoals limbisch systeem en zelfs hersenstam.
1.2 Cognitieve neurowetenschap als een multidisciplinaire
benadering
De neurofilosoof Patricia Churchland heeft als een van de eersten gepleit voor een integratie
van de neurobiologie en psychologie, dus van kennis van hersenen en kennis van de
geest. Zij spreekt in dit verband van een 'co-evolutionaire' onderzoeksideologie. De neurowetenschap
de psychologie nodig om te weten 'wat het brein doet', dat wil zeggen om de
specifieke aard van de verwerkingsprocessen beter te begrijpen. De psychologie heeft echter
ook de neurowetenschap nodig, namelijk om te weten 'wat het systeem doet'. In dit verband
kan worden gedacht aan de eerder genoemde constraints, dat wil zeggen de beperkende
randvoorwaarden die de hersenen aan de geest stellen.
Drie belangrijke argumenten die volgens Churchland pleiten voor een gebundelde (neurocognitieve)
onderzoeksstrategie:
a) Onze mentale toestanden en processen zijn toestanden en processen van het brein
b) Het menselijk brein heeft zich in de loop van een langdurige evolutie ontwikkeld uit meer
eenvoudige systemen. Oude en nieuwe neurale systemen werken hierbij met elkaar samen.
Door na te gaan hoe de geest zich geleidelijk heeft ontwikkeld uit deze meer 'primitieve'
zenuwstelsels, kan de complexe structuur van de menselijke geest worden ontrafeld.
c) Het menselijk brein is het meest geavanceerde model voor de studie van menselijk gedrag.
Computermodellen zouden daarom mede van deze kennis moeten profiteren.
7

Enkele voorbeelden van neurale constraints (P. Churchland)
Temporele eigenschappen van verwerkingsprocessen. Op microniveau: de duur
van de actiepotentiaal: 1 msec, synaptische potentiaal: 5 msec, transmissiesnelheid
in gemyeliniseerde axonen: 10-100 meter per sec. Op macroniveau: parallelle
informatieverwerking (het visuele systeem vormt hiervan een goed voorbeeld,
zie bijvoorbeeld figuur 6.5 uit hoofdstuk 6).
Geheugen- en informatieopslag: gedistribueerde opslag lijkt waarschijnlijker dan
lokale opslag.
Reciprociteit: het verschijnsel dat een neurale structuur die een relatief lage plaats
inneemt in de functionele hiërarchie van hersensystemen niet alleen informatie
stuurt naar, maar ook informatie ontvangt uit hogere gebieden. Dergelijke informatiestromen
worden respectievelijk ‘bottom-up’ en ‘top-down’- processen genoemd.
Biologische continuïteit: hogere cognitieve systemen zijn later ontwikkeld uit lagere
systemen. Echter, fylogenetisch nieuwe gebieden blijven gebruik maken van fylogenetisch
oude gebieden in de hersenen.
Uiteindelijk doel van deze aanpak is te komen tot een beter inzicht in samenspel van lichaam
en geest. Sejnowski en Churchland noemen dit een reductieve integratie van psychologie
en neurobiologie. Reductie moet hier worden opgevat als een proces, waarbij theorievorming
over psychologische eigenschappen zoveel mogelijk wordt onderworpen aan
wetmatigheden die ontleend zijn aan de neurobiologie. Enerzijds brengt dit een beperking
met zich mee. Het kan anderzijds echter ook een verrijking in de theorievorming tot gevolg
hebben, omdat fenomenen als geheugen, bewustzijn en aandacht nu op meerdere niveaus,
en niet op slechts een enkel niveau, namelijk het psychologische, kunnen worden beschreven.
Deze winst in de reikwijdte van de theorie wordt door Churchland explanatory unification
genoemd.
Reductionisme’ of ‘reductie’?
Vanuit de psychologie wordt nog wel eens kritiek geuit op de ‘reductionistische benading’
van de menselijke geest. Deze is te complex en te rijk geschakeerd, om tot een
aantal biologische basismechanismen te worden teruggebracht. Dezelfde bezwaren
hoort men soms ook uit de hoek van de psychiatrie tegen benaderingen waarbij psychische
stoornissen worden beschouwd als dysfuncties van de hersenen (zie bijvoorbeeld
van den Hoofdakker voor een aardige schets van deze problematiek).
Patricia Churchland heeft hiertegen aangevoerd dat in plaats van de term reductionisme,
die als isme een negatieve associatie oproept (zoals materialisme, kapitalisme)
beter de term reductie gebruikt kan worden. Reductie is namelijk een heel normaal
verschijnsel in de wetenschap. Dus ook in de psychologie of psychiatrie. Wat is
er bijvoorbeeld tegen om een complex verschijnsel als aandacht te reduceren tot een
selectiemechanisme of ‘filter’ dat relevante informatie doorlaat, en niet relevante informatie
blokkeert? Mogelijk liggen defecten van ditzelfde filtermechanisme ook ten
grondslag aan bepaalde gedragsstoornissen als schizofrenie of hyperactiviteit, waardoor
het brein als het ware permanent ‘gebombardeerd’ wordt door indrukken uit de
buitenwereld.
De complexe theorie ‘aandacht’ wordt in dit hypothetische geval gereduceerd tot een
meer eenvoudige psychologische theorie ‘filtermechanisme’. Het interessante is nu
dat dit gereduceerde mechanisme blijkt te corresponderen met een basaal mechanisme
in de hersenen, namelijk de thalamus, dat zich als een selectief filter gedraagt,
en vermoedelijk een cruciaal element vormt van aandacht in de meer complexe
vorm. De winst hiervan is dat nu eenzelfde mechanisme vanuit meerdere theoretische
invalshoeken (psychologie en neurobiologie) kan worden bekeken.
8

Kosslyn en Koenig hebben eveneens gepleit voor een dergelijke benadering. Zij hebben
het interdisciplinaire karakter van de cognitieve neurowetenschap weergegeven als een
driehoek (zie figuur 1.3), waarvan elke hoek een aparte discipline vertegenwoordigt.
Deze drie disciplines zijn: experimentele psychologie, computationele wetenschap en neurowetenschap,
en de drie thema's waarop deze disciplines zich richten zijn respectievelijk
gedrag, computaties en hersenen.
1.2.1 Gedrag
De top van de driehoek wordt gevormd door ‘gedrag’. Gedrag is hier ruim gedefinieerd; het
omvat niet alleen het uiterlijk waarneembare, maar ook het verborgen gedrag in de vorm
van cognitieve en emotionele functies. Veel inzicht hierin is ontleend aan de experimentele
psychologie, ook cognitieve psychologie of functieleer genoemd. Een belangrijke bijdrage
van de experimentele psychologie is bijvoorbeeld geweest dat zij complex gedrag of mentale
functies heeft weten te herleiden tot meer elementaire deelprocessen.
Vooral de ‘psychologie van de informatieverwerking’, een invloedrijke stroming binnen de
experimentele psychologie, heeft veel bijgedragen tot een beter inzicht in de aard en het
tijdsverloop van deze deelprocessen. Deze stroming is vooral door onderzoekers als Sternberg
en Sanders in de jaren zestig gestimuleerd. Hun werk bouwde overigens voort op dat
van de fysioloog Donders, die reeds in 1886 in zijn onderzoek van reactietijden de grondslag
legde voor deze mentale chronometrie.
Figuur 1.3. De driehoek van de cognitieve neurowetenschap Gedrag wordt verklaard door een analyse van
mentale processen (Computaties) en neurale processen (Hersenen). Naar: Kosslyn en Koenig (1992)
Andere voorbeelden van
experimenteel psychologisch onderzoek dat deze analytische
aanpak heeft gevolgd, zijn Posners onderzoek naar de componenten van de selectieve
9

aandacht en de mentale-rotatie-studies van Shepard en Kosslyn. Soms leidde dit onderzoek
tot theorieën die uitgaan van een strikt seriële (na elkaar in de tijd) volgorde van verwerkingsprocessen,
zoals de stadiatheorie van Sternberg en Sanders. Andere onderzoekers,
zoals McClelland hebben echter modellen ontwikkeld waarin meer de parallelle (gelijktijdige)
organisatie van verwerkingsprocessen is benadrukt
1.2.2 Computaties
De cognitieve neurowetenschap is niet primair in beschrijving van gedrag als zodanig geïnteresseerd,
maar in de vraag welke mechanismen aan het gedrag ten grondslag liggen en
hoe deze in het brein zijn geïmplementeerd. Dit is vooral in de twee hoeken aan de basis
van de driehoek van Kosslyn en Koenig gesymboliseerd: computaties en hersenen.
Onder computaties (letterlijk: berekeningen) kunnen in algemene zin de verwerkingsprocessen
worden verstaan die zich afspelen tussen input en output. De eerder genoemde
experimentele studies naar de menselijke informatieverwerking zijn te beschouwen als een
aanzet tot een computationele theorie van mentale functies, omdat zij het mogelijk hebben
gemaakt complexe mentale functies te herleiden tot een aantal kleinere verwerkingsstappen.
Deze stappen kunnen worden opgevat als specifieke bewerkingen of transformaties
van informatie in het traject tussen waarneming (input) naar reacties (output). In figuur 1.4
(boven) zijn een aantal van deze verwerkingsstadia weergegeven. Een tweede voorbeeld
van computationele processen die met behulp van experimentele (gedrags-) studies zijn
geïdentificeerd betreft Posners onderzoek naar aandacht. Posner was vooral geïnteresseerd
in de processen die bij visuele selectieve aandacht een rol spelen. Een belangrijk
verschil met het reactietijdenonderzoek van Sternberg was echter dat Posner gebruik
maakte van neuropsychologische kennis, dat wil zeggen kennis over de gevolgen van beschadiging
van specifieke hersengebieden voor het menselijk gedrag.
Figuur 1.4 Twee modellen van informatieverwerking waarin wordt uitgegaan van specifieke verwerkingsprocessen.
Boven: Sternbergs stadiamodel gebaseerd op analyse van reactietijden. Onder: Posners componenten-model
van het posterieure aandachtssysteem, mede gebaseerd op onderzoek naar de gevolgen van
hersenbeschadiging voor het gedrag van patiënten.
10

Zo bleken patiënten met beschadiging in het rechterdeel van de achterste hersengebieden
veel moeite te hebben met het richten van de aandacht op objecten of personen in het linker
visuele veld. De stap van computaties naar hersenstructuren (de basis van de driehoek)
was hierdoor makkelijker te maken dan in het pure gedragsmatige reactietijdonderzoek
naar verwerkingsstadia. Zo hebben Posner en Raichle drie belangrijke stadia van visuele
aandacht kunnen identificeren die deel uitmaken van het zogeheten posterieure aandachtsnetwerk.
De werking van dit netwerk is volgens hen te vergelijken met een ‘mentale
lichtbundel’. De drie componenten hiervan zijn: 'disengage', 'move' en 'engage', dus het
losmaken, bewegen en opnieuw richten of vasthechten van de lichtbundel. Deze componenten
bleken bovendien met specifieke gebieden in de hersenen te corresponderen (zie
figuur 1.4, onder).
Bovenstaand onderzoek dat verricht is binnen de experimentele psychologie en neuropsychologie
heeft vooral geleid tot ontwikkeling van modellen, waarin specifieke deelprocessen
zijn geïdentificeerd. Een heel ander soort computationele modellen is gebaseerd op computersimulatie
van intelligentie, of functies als patroonherkenning. Dit gebied wordt ook wel
aangeduid als computer science. Een goede Nederlandse vertaling van deze term ontbreekt,
misschien komt de term ‘informatica’ nog het dichtst in de buurt. Hierbij zijn twee
varianten van computermodellen toegepast. Een eerste categorie maakt gebruik van wiskundige
of symbolische operaties die in een programma zijn vervat. In dit computerprogramma
wordt een complex probleem oplost door dit te herleiden tot een aantal eenvoudiger
deeloperaties. Een belangrijke aanname hierbij is dat de stappen intern consistent zijn,
en door een computer kunnen worden uitgevoerd. Het is niet per se noodzakelijk dat de
stappen ook corresponderen met de wijze waarop mensen taken uitvoeren, of met de wijze
waarop informatie in de hersenen wordt verwerkt. Met andere woorden: de randvoorwaarden
of ‘constraints’ die voor deze modellen gelden, worden vooral bepaald door wetten van
logica en rekenregels, en niet door eigenschappen van menselijk gedrag of van de hersenen.
Een tweede categorie van computermodellen, die misschien van groter belang is voor de
cognitieve neurowetenschap, zijn connectionistische of neurale netwerkmodellen. Connectionisme
is eigenlijk een nieuwe term voor een associationisme: het verklaren van het ontstaan
van complexe structuren door verbindingen tussen elementaire deelstructuren. Op
het eerste gezicht doet de term neurale netwerken vermoeden, dat dergelijke modellen geent
zijn op de eigenschappen van de hersenen. Dit blijkt echter niet het geval te zijn: voornaamste
doel is namelijk door middel van kunstmatige netwerken mentale processen als
lezen of schrijven, leren of herkenning van objecten na te bootsen. In tegenstelling tot de
seriële stadia die symbolische modellen karakteriseren, ligt in connectionistische modellen
11

veel meer het accent op parallelle verwerking. Daarom worden deze modellen ook Parallel
Distributed Processing (PDP) systemen genoemd. In deze PDP-systemen wordt informatieverwerking
vooral bepaald door het patroon van verbindingen tussen elementaire en
identieke eenheden.
Figuur 1.5 Voorbeeld van een eenvoudig neuraal netwerk met drie lagen, een inputunit, een verborgen unit en
een outputunit. In dit netwerk model zijn alleen ‘voorwaartse’ verbindingen weergegeven. Andere modellen
maken ook gebruik van ‘terugkerende’ of ‘feedback’ verbindingen
Een argument dat pleit voor parallelle verwerking, is dat sommige verwerkingsprocessen in
het brein zeer snel verlopen. Het herkennen van voorwerpen of gezichten duurt bijvoorbeeld
maar enkele honderden milliseconden. Een model dat uitgaat van een puur sequentiele
volgorde van deze processen lijkt neuraal niet waarschijnlijk, omdat de transmissietijd in
een neuron enkele milliseconden bedraagt. Terwijl het gehele proces van herkenning (zeg:
100 millisesonden of 1/10 seconde) van voorwerpen of gezichten dan niet meer dan honderd
stappen (neurale verbindingen in het brein) zou mogen bedragen.
Het meest eenvoudige type van PDP-model bestaat uit drie lagen: een laag van inputunits
is verbonden met een laag van 'verborgen 'units' die op zijn beurt weer verbonden is met
een laag van outputunits (zie figuur 1.5). De verbindingen tussen verborgen units en input/output
units zijn afhankelijk van hun gewichten. Deze kunnen inhiberend of exciterend
zijn. Hoe groter de gewichten, des te sterker zal een knoop in het netwerk worden geactiveerd
(of geïnhibeerd). Het patroon van verbindingen bepaalt dus ook de bewerkingen die
op informatie worden uitgevoerd: een netwerk fungeert daarom als een soort van computationele
of rekeneenheid. Zo kan netwerken bijvoorbeeld worden geleerd taken te vervullen
als het herkennen van gezichten of handschriften. Het patroon van gewichten die aan verbindingen
worden toegekend, kan echter ook worden gebruikt om representaties (onze
kennis van de buitenwereld) na te bootsen. Dit zijn combinaties van eigenschappen van
prikkels uit de buitenwereld die blijven bestaan, ook als geen daadwerkelijke input aanwezig
is.
12

Een belangrijk kenmerk van dit soort connectionistische modellen is dus dat zich hierin
geen componenten of mechanismen bevinden, die een specifieke bewerking op informatie
toepassen als encodering, decisie en dergelijke. Het totale patroon van parallelle verbindingen
in het netwerk is namelijk verantwoordelijk voor de bewerkingen en niet, zoals bij stadiamodellen,
de specifieke elementen die worden geactiveerd (figuur 1.4).
In meer recente benaderingen binnen het connectionisme wordt ook rekening gehouden
met eigenschappen van de hersenen en zenuwcellen. In het brein bevinden zich immers
meerdere netwerken waarbinnen de zenuwcellen onderling selectief verbindingen kunnen
aangaan. Ook neurotransmitters kunnen hierop invloed uitoefenen. De aard van de verbindingen
is deels bepaald door erfelijkheid, en deels door omgevingsinvloeden. Dit heeft tot
gevolg dat voor ieder mens deze netwerken een unieke configuratie hebben.
1.2.3 Hersenen
De derde hoek van de driehoek van Kosslyn wordt tenslotte gevormd door de studie van
het brein. Hieronder vallen twee disciplines, namelijk de neurofysiologie en de neuroanatomie.
De neurofysiologie richt zich vooral op de analyse van dynamisch-functionele eigenschappen
van zenuwcellen en hun verbindingen, de neuroanatomie vooral op beschrijving
van hersenstructuren. Deze derde hoek geeft dus aan dat analyse van gedrag, en de hieraan
ten grondslag liggende deeloperaties als computaties of vorming van representaties,
moet geschieden in de context van structuren en processen in de hersenen. De drie genoemde
disciplines kunnen uiteraard ook onafhankelijk van elkaar fungeren. Volgens Kosslyn
wil de cognitieve neurowetenschap echter meer zijn dan een optelsom van geïsoleerde
disciplines: haar doel is namelijk het ontwerpen van een computationeel systeem met de
kenmerken en eigenschappen van het brein dat bovendien menselijk gedrag en functies
kan verklaren.
1.3 Hersenen en gedrag: overeenkomstige structurele organisatie
De driehoek van Kosslyn moet niet alleen gezien worden als een model voor interdisciplinaire
samenwerking. Het kan ook in meer beperkte zin worden opgevat als een model dat
de verschillende niveaus aangeeft waarop men mentale processen (of menselijk gedrag) en
hersenfuncties kan beschrijven. In figuur 1.2 is op simpele wijze aangegeven hoe de relatie
tussen mentale processen en hersenstructuren kan worden voorgesteld. Een belangrijk
element van dit model is dat mentale functies en hersenfuncties een zelfde soort opbouw of
organisatie vertonen. Het model is echter nogal kunstmatig, omdat het uitgaat van een
13

schematische indeling van globale mentale functies zoals geheugen, aandacht, emoties en
dergelijke, die ook in tekstboeken voorkomt.
Natuurlijk gedrag als lezen, verliefdheid, schrijven, spreken, het herkennen van gezichten,
het besturen van een auto, schaakspelen, enzovoort kan opgevat worden als het meest
complexe niveau van mentale activiteit. Het relateren van dergelijk gedrag aan onderliggende
neurale structuren is geen eenvoudige zaak. Dit komt omdat dit gedrag voortkomt uit
een mengeling van meerdere cognitieve, sensorische en motorische functies. Zo is schaken
een complex samenspel van functies als waarneming, motoriek, geheugen en 'helder
denken'. Het is dan ook niet verwonderlijk dat dergelijk gedrag doorgaans met een relatief
groot gebied in de hersenen is geassocieerd.
Complex gedrag is dus een samenstel van algemene functies als waarneming, motoriek,
arousal, emoties en geheugen. Deze functies zijn op hun beurt weer te herleiden tot een
aantal meer elementaire basismechanismen. Voor deze meer elementaire mechanismen
is de relatie met specifieke hersengebieden en hersenfuncties makkelijker aan te geven,
dan voor complexe, natuurlijke gedragsfuncties. Een goed voorbeeld van het bovenstaande
is de wijze waarop de visuele perceptie, dat wil zeggen informatieverwerking in
de visuele hersenschors, plaatsvindt. Hierbij is het mogelijk gebleken om zowel in functioneel
als anatomisch opzicht de verschillende 'stations' of 'modulen' te identificeren die
betrokken zijn bij analyse van basale stimuluskenmerken zoals oriëntatie, kleur, vorm,
locatie en dergelijke.
1.3.1 Decompositie (ontleding) van complex gedrag in deelprocessen
Het bovenstaande betekent dat de onderzoeker die geïnteresseerd is in de vraag welke
specifieke neurale structuren aan gedrag of cognitieve functies ten grondslag liggen, eerst
moet trachten dit gedrag te 'ontleden' in meer specifieke deelprocessen. In figuur 1.6 is
aangegeven hoe de organisatie van gedrag (het mentale niveau) en hersenen (het neuraal
niveau) globaal kan worden opgevat. Hierbij is weer van het principe uitgegaan dat hersenen
en gedrag eenzelfde structurele en functionele organisatie vertonen. Dus, complex
gedrag kan worden ontleed in een aantal globale functies, die op hun beurt weer zijn opgebouwd
uit kleinere eenheden, subprocessen of basismechanismen. Hetzelfde principe geldt
eveneens voor het brein. Ook hier is sprake van een hiërarchische opbouw van achtereenvolgens
hersenen, grootschalige netwerken, lokale netwerken of modulen. De neurofysioloog
Arbib spreekt in dit verband van een functionele decompositie (uiteenrafelen in deelprocessen)
en structurele decompositie (uiteenrafelen in breinstructuren en modulen). Het
schema wil tenslotte ook aangeven dat hersenen en gedrag op de verschillende niveaus
14

met elkaar corresponderen; lokale netwerken met deelprocessen, grootschalige netwerken
met globale functies en hersenen met complex gedrag.
Figuur 1.6 Schematisch overzicht van decompositie of ontleding van gedrag (boven) in deelprocessen, en
hersenen (onder) in modulen of locale netwerken. Evenals in het model van figuur 1.2 wordt hierbij aangenomen
dat gedrag en hersenen eenzelfde structurele organisatie vertonen. Dit principe houdt ook in dat hersenen
en gedrag voor elk apart organisatieniveau (globale functies, deelprocessen enzovoort) met elkaar corresponderen.
Zo is bijvoorbeeld een eigenschap als intelligentie vermoedelijk van een aantal meer elementaire
psychologische kenmerken, zoals capaciteit van het werkgeheugen en reactiesnelheid,
afhankelijk. Deze psychologische deelfuncties zijn op hun beurt weer opsplitsbaar
in nog meer elementaire neurobiologische kenmerken, zoals aantal en dichtheid van neuronen,
kenmerken van neurotransmitters en synapsen en mate van myelinisatie van neuronen
(de witte stof die de geleiding van actiepotentialen bevordert, zie hoofdstuk 2).
1.4 Historische aspecten: de bijdragen van enkele pioniers
Hoewel het systematisch onderzoek naar de relatie tussen mentale en hersenprocessen
een vrij recente oorsprong heeft, heeft dit thema wel een lange en interessante voorgeschiedenis.
Zo hielden de Griekse filosofen, waaronder Plato en Aristoteles, zich reeds bezig
met het vraagstuk hoe de geest en lichaam met elkaar verband hielden (zie verder on-
15

der 1.5). De eerste systematische poging om mentale functies in verband te brengen met
hersenfuncties, is echter afkomstig van de Kerkvaders zoals Nemesius en St. Augustinus
die leefden in de 4de en 5de eeuw.
Zij gingen uit van de Aristotelische indeling in algemene mentale functies, zoals de rede
(ratio), het geheugen (memorativa), de verbeelding (fantasia) en de algemene waarneming
(sensus communis). Deze functies werden echter niet aan de hersenen zelf toegeschreven,
maar aan de lege ruimten of ventrikels van de hersenen. Tot aan de Renaissance bleef
men deze opvatting van de menselijke geest als een onstoffelijke ziel trouw, waarschijnlijk
omdat een materialistisch standpunt dat geest met hersenen vereenzelvigt, in die tijd als
gevaarlijke nieuwlichterij werd beschouwd.
1.4.1 Descartes
Een revolutionaire omwenteling in het denken over de lichaam-geest relatie werd veroorzaakt
door Descartes, die in het begin van de 17e eeuw leefde. Descartes, in zijn tijd een
beroemd wiskundige en filosoof, verwierf vooral grote bekendheid door zijn theorie van het
dualisme. In deze leer werd de geest (res cogitans, de denkende wereld) strikt gescheiden
van hersenen (res extensa, de materiële wereld). Descartes maakte een zorgvuldig onderscheid
tussen puur mechanistische reacties van het organisme op de buitenwereld, bijvoorbeeld
een reflex op een pijnlijke prikkel, en vrijwillig gestuurde processen die volgens hem
meer van binnenuit, dus vanuit de 'ziel' ontstonden.
Figuur 1.7 Descartes’ opvatting van de pijnappelklier
of epifyse die waarnemingen zou integreren
tot bewuste indrukken. De pijnappelklier was volgens
hem op een hiervoor gunstige positie gelegen,
namelijk vlak achter de kruising van de visuele
zintuigbanen (chiasma opticum). De pijnappelklier
maakt animale geesten vrij die via poriën de spieren
activeren.
Descartes was zeer geboeid door mechanistische
modellen, zoals klokken of hydraulische
machines die in zijn tijd werden
gebruikt om beelden in parken te laten bewegen.
Descartes meende namelijk dat ook
het menselijk lichaam als een complexe
machine kon worden opgevat. Deze gedachte
is terug te vinden in zijn beschrijving
van de manier waarop bij een reflex een associatie tot stand komt tussen buitenwereld en
16

een beweging. Dit komt omdat de prikkel 'poriën' (een soort lege ruimtes of ventrikels) in de
hersenen opent, waardoor animale geesten vrijkomen, die op hun beurt weer spieractiviteit
ontketenen. In tegenstelling tot de reflexmatige beweging veronderstelt een vrijwillige beweging
een onstoffelijke ziel of 'vrije wil'.
Ook zintuiglijke indrukken − het voelen van pijn, maar ook de gewaarwording van een reflexmatige
beweging − kunnen tot de ziel doordringen, en hierin een bewuste ervaring oproepen.
De grote vraag blijft echter hoe deze bewuste ervaring van de 'geest' met de 'machine'
van het lichaam in contact treedt. Deze interactie zou volgens Descartes plaatsvinden
in de pijnappelklier (epifyse), een neurale kern die vlak achter de kruising van de visuele
zintuigbanen, het zogeheten chiasma opticum, is gelegen.
Descartes
De grote betekenis van Descartes is dat hij als een van de eersten besefte dat
er een wisselwerking tussen hersenen en geest moest bestaan, en bovendien
getracht heeft hiervoor een biologische verklaring te vinden. Door een scherpe
conceptuele scheiding aan te brengen tussen een onstoffelijke ziel en een stoffelijk
lichaam, inclusief de hersenen, spaarde hij het christelijke dogma van de
onsterfelijkheid en onherleidbaarheid van de menselijke ziel. Critici van Descartes
hebben misschien onvoldoende beseft dat hierdoor tevens de weg was vrijgemaakt
voor een wetenschappelijke bestudering van de menselijke hersenen
en de hiermee verbonden mentale functies. Er wordt wel eens beweerd dat indien
Descartes in het tijdperk van computers had geleefd, en niet de morele
dwang had ervaren van de Kerk, zijn theorie een minder dualistisch karakter zou
hebben gehad en dat hierin de geest, net als de reflex, een meer materiële basis
zou hebben gekregen.
Volgens Descartes was de pijnappelklier het meest geschikte orgaan voor de lichaamgeest-interactie,
niet alleen vanwege zijn gunstige ligging (op het kruispunt van de visuele
zintuigbanen), maar ook omdat het, in tegenstelling tot de meeste organen in het centrale
zenuwstelsel, een enkelvoudig orgaan is.
De rol van de pijnappelklier is wel omschreven als die van een homunculus, een mannetje
in het hoofd, of een toeschouwer in een toneelvoorstelling, die de indrukken uit de buitenwereld
tot bewuste ervaringen integreert.
1.4.2. Gall en Spurzheim
De frenologie, de theorie van Gall en Spurzheim uit de 19 e eeuw, verschilde in twee belangrijke
opzichten van de opvattingen van de Kerkvaders en Descartes. In de eerste plaats
'seculariseerden' zij de menselijke geest, door haar rechtstreeks met de hersenmaterie zelf
in verband te brengen. In de tweede plaats bestreden zij de opvatting van lokalisatie van
algemene vermogens, zoals geheugen, denken en waarneming. De theorie van Gall en
17

Spurzheim was namelijk vooral gericht op mentale vermogens, voorzover deze afhankelijk
waren van specifieke stimuluskenmerken. Zo onderscheidden zij bijvoorbeeld vermogens
voor muziek, taal, getal, vorm en kleur. Opvallend is dus dat de frenologen geen 'organen'
kennen voor de klassieke algemene functies als waarneming, geheugen, aandacht, abstractievermogen
en denken. Volgens Gall en Spurzheim bestonden die vermogens ook
niet als zodanig, maar waren zij alleen verschillende manieren waarop de mentale vermogens
konden worden geactiveerd: bijvoorbeeld geheugen voor taal, muziek of andere specifieke
stimuluskenmerken.
Figuur 1.8 Verdeling van cognitieve vermogens in de hersenen
volgens de frenologie (naar Spurzheim).
Gall verwierp niet alleen de strikte scheiding van
lichaam en geest, en de opvatting van een puur
rationele, dat wil zeggen onstoffelijke geest, zoals
we die bij Plato en Descartes tegenkwamen, maar
ook de opvatting van Locke dat de geest louter bestaat
uit indrukken uit de omgeving. In Galls opvatting
bezat de mens een groot aantal (in totaal 27)
aangeboren morele en intellectuele vermogens, die
elk een aparte plaats in de hersenen innamen. Zo
waren geheugen en voorstellingsvermogen in de frontale hersenen gelokaliseerd (zie figuur
1.8). Zijn grote tegenstander was Flourens die juist het principe van één ondeelbare geest
verdedigde. Het uitgangspunt van de frenologie dat de geest opsplitsbaar is in allerlei elementaire
deelfuncties, lijkt goed aan te sluiten bij de moderne opvatting dat complex gedrag
is samengesteld uit allerlei deelfuncties of 'modulen'.
Het sluit tevens aan bij inzichten van de moderne neuropsychologie. Functiestoornissen die
het gevolg zijn van hersenbeschadiging blijken namelijk vaak zeer specifiek van aard te
zijn. Zo zijn bepaalde patiënten niet meer in staat gezichten, maar wel bepaalde voorwerpen
of stemmen te herkennen en te benoemen. Ook blijkt een anterograde amnesie, of het
onvermogen om nieuwe feiten in het geheugen op te bergen, vaak samen te gaan met een
intact geheugen voor feiten uit het verleden, en een intact vermogen om nieuwe perceptueel-motorische
vaardigheden aan te leren. De hoge mate van specificiteit van stoornissen
in het psychische functioneren, zet ook vraagtekens bij algemeen gangbare diagnostische
aanduidingen, zoals ‘aandachts- en concentratiestoornissen’ of ‘minimale hersendysfunctie’.
Er is hier eigenlijk sprake van 'container' begrippen, dat wil zeggen verzamelnamen van
functiestoornissen die waarschijnlijk een zeer uiteenlopende aard en oorsprong hebben.
18

Door de sterke benadrukking van specifiek-inhoudelijke functies, kan de theorie van Gall
gezien worden als een eerste aanzet tot een modulaire benadering van de menselijke
geest. Aan de frenologie kleefden echter ook een aantal bezwaren. Zo meenden de frenologen
de sterkte van de vermogens te kunnen afleiden uit de knobbels en groeven op de
schedel. Ook bleken zij louter aandacht te hebben voor statistische menselijke eigenschappen,
terwijl in de moderne cognitieve psychologie veel meer het dynamische of procesmatige
karakter van mentale functies wordt benadrukt.
1.4.3 Broca en Wernicke
De opvattingen van Gall waren grotendeels op intuïtie gebaseerd. Ook maakte hij nog geen
onderscheid tussen de functies van linker- en rechterhemisfeer. Daar kwam omstreeks het
midden van de 19e eeuw verandering in door het werk van Paul Broca in Bordeaux. Broca
ontdekte omstreeks 1861 via autopsie op hersenen dat beschadiging van een gebied in de
linker frontaalkwab − later aangeduid als het gebied van Broca − vaak gepaard ging met
stoornissen in de spraak. Een dergelijke stoornis heet motorische afasie. “Nous parlons
avec notre hemisphère gauche”: wij spreken met onze linkerhemisfeer, is een beroemd
geworden uitspraak van Broca.
Enkele jaren later, in 1874, stelde de Duitse neuroloog Wernicke vast dat beschadigingen
in de linker temporaalkwab (later aangeduid als het gebied van Wernicke) vooral leidden tot
stoornissen in het begrijpen van taal, of sensorische afasie. Deze beide ontdekkingen
vormde de basis van het later ontwikkelde Geschwind-Wernicke model (zie ook hoofdstuk
10). Hierin werden de hersengebieden die betrokken zijn bij sensorische en motorische
componenten van taal in verband gebracht met andere sensorische en motorische gebieden
in de hersenen.
1.4.4 Brodmann
Een andere belangrijke bijdrage tot het in kaart brengen van de hersenen leverde Korbinian
Brodmann, die in 1909 op grond van minutieus microscopisch onderzoek van de celstructuur
van de cerebrale cortex (de zogeheten cyto-architectuur) de cortex in 52 gebieden indeelde
(zie ook figuur 2.9 in hoofdstuk 2). Deze gebieden bleken bovendien ook in functioneel
opzicht van elkaar te verschillen. Zo is area 17 in de occipitale lob verantwoordelijk
voor het zien, de gebieden 41 en 42 voor het horen, en corresponderen gebieden 44 en 45
met het gebied van Broca en gebied 22 met het gebied van Wernicke.
19

1.4.5 Lashley en Hebb
Twee belangrijke personen die in dit historisch exposé als laatsten de aandacht verdienen,
zijn Carl Lashley en Donald Hebb. Het werk van beide onderzoekers heeft vooral betekenis
gehad voor het wetenschappelijke speurwerk naar de neurale basis van het geheugen. In
de Angelsaksische literatuur spreekt men van the search for the engram. Een engram is
een 'inkerving', dat wil zeggen een geheugenspoor of indruk die een ervaring of een waargenomen
feit uit de omgeving in het brein achterlaat, zoals een voetstap een afdruk in de
sneeuw achterlaat.
Globaal gesproken stonden hier twee meningen tegen over elkaar: het globale of aspecifieke
en het lokale of specifieke standpunt. Het globale standpunt is vooral verdedigd door
Lashley. Deze deed proeven deed met ratten, die hij leerde om doolhofproblemen van verschillende
moeilijkheidsgraad op te lossen. Lashley vond dat als ratten was geleerd een
bepaald probleem op te lossen, de leerprestatie (het aantal pogingen dat noodzakelijk was
om het doolhof te leren) proportioneel afhankelijk was van de omvang van de corticale laesie,
en niet zozeer van de specifieke locatie van de laesie in de hersenen. Later zal blijken
dat dit principe zich goed laat verenigen met het principe van verspreide opslag van kennis
of mentale functies in de hersenen.
Het leren oplossen van doolhofproblemen bij de rat impliceert waarschijnlijk een aantal
aparte corticale functies zoals tast, visuele waarneming, motoriek, geheugen, enzovoort..
Het lijkt aannemelijk dat deze deelfuncties niet allen op dezelfde plek in de hersenen zijn
geconcentreerd, maar in structuren die over verschillende plaatsen in de hersenen zijn verdeeld.
Bij het oplossen van het doolhofprobleem participeren dus vele afzonderlijke en lokale
neurale gebeurtenissen, die samen een relatief groot gebied in de hersenen beslaan-
Lashley formuleerde op grond van deze experimenten twee aan elkaar gerelateerde principes,
namelijk mass action: het brein functioneert als een geïntegreerd geheel, en equipotentiality:
verschillende gebieden in het brein hebben identieke functies. Hiertegenover
stond het standpunt van onderzoekers die, door middel van specifieke laesies of stimulatie
van de hersenen van patiënten, wél specifieke gedragsstoornissen of ervaringen konden
oproepen.
Een representant van deze stroming is de neuroloog Penfield, die door middel van elektrische
stimulatie van de temporaalkwab van epileptische patiënten zeer specifieke geheugenassociaties,
zoals gezichten van bekende personen of beelden uit de omgeving, kon
oproepen. Deze bevindingen suggereerden dat indrukken op specifieke locaties in de temporaalkwab
waren opgeslagen, net zoals geluid of beelden zijn opgeslagen op een audioof
videorecorder.
20

De regel van Hebb
Een simpele illustratie van het model van Hebb is gegeven in figuur 1.9. Bij herhaalde
stimulatie, zoals het bekijken van de figuur van een driehoek, treden er structurele
veranderingen op in de verbindingen (synapsen) tussen hersencellen die met elk van
de hoeken zijn verbonden. Hierdoor neemt de kans toe dat bijvoorbeeld cel 1 cel 2 zal
laten ‘vuren’. Dit principe wordt ook wel de regel van Hebb genoemd: de sterkte van
een synaptische verbinding zal toenemen als zowel het presynaptisch deel (het deel
van cel 1) als het postsynaptisch deel (het deel van cel 2) actief zijn.
Belangrijk is dat de neurale verbindingen in het voorbeeld van figuur 1.9 op twee niveaus
worden gevormd, namelijk op het elementaire niveau van de afzonderlijke hoeken
van de driehoek, én op het hogere niveau van het concept ‘driehoek', de verbindingen
tussen de drie hoeken.
Een bijzonder aspect van dergelijke netwerken is dat zij niet alleen door waarneming
van de figuur zelf kunnen worden geactiveerd (men spreekt hier van een ‘bottom-up'
proces), maar ook door een mentale voorstelling van de figuur (een typisch ‘top-down'
proces). Een andere eigenschap van het netwerk is dat activatie van één enkele cel
ook andere cellen kan aanzetten tot vuren. Dus, hoewel een driehoek of het ‘gezicht
van grootmoeder’ niet op één plaats of in één cel van de hersenen is opgeslagen, is
het zeer goed denkbaar dat stimulatie van een enkele cel of specifiek celgebied het
gehele netwerk – en de hiermee corresponderende representatie – zal activeren.
Figuur 1.9 Voorbeeld van een “Hebbiaans
netwerk”. Bij het kijken naar de afzonderlijke
hoeken (A,B en C) van de driehoek, worden
de synaptische verbindingen van neuronen die
met elk van de hoeken zijn geassocieerd versterkt.
Later zullen de drie hoeken (en hun
lokale netwerken) ook verbindingen kunnen
gaan vormen in een verspreid netwerk, dat
correspondeert met een meer abstracte ruimtelijke
representatie van de driehoek als geheel.
Naar: Posner & Raichle (1994).
Hebbs theorie van de reverberende circuits, gepubliceerd in het begin van de jaren vijftig,
betekende een grote stap vooruit in het denken over neurale basis van het geheugen. Zijn
theorie opende in feite ook de weg naar een verzoening van het lokale en het globale
standpunt. Volgens Hebb wordt de neurale basis van een geheugenrepresentatie, bijvoorbeeld
het gezicht van grootmoeder of het begrip 'driehoek', gevormd door een neuroelektrisch
netwerk van hersencellen.
Empirische evidentie voor de juistheid van Hebbs theorie is later gevonden in specifieke
elektrische veranderingen die tijdens leerprocessen in de hippocampus plaatsvonden: het
verschijnsel van long term potentiatiation. (zie hoofdstuk 8).
Het principe van verspreide opslag verklaart wellicht ook het door Penfield beschreven fenomeen
van activatie van specifieke geheugenrepresentaties, bij stimulatie van gebieden in
21

de temporaalkwab. Stimulatie van een specifiek gebied zou namelijk ook een netwerk dat
een veel groter gebied beslaat, en de daarmee verbonden gespreide geheugenrepresentatie,
kunnen activeren. Later zal blijken dat het model van Hebb een grote invloed heeft gehad
op moderne theorieën over de neurale basis van functies als waarneming, selectieve
aandacht, bewustzijn en geheugen.
1.5 Wijsgerige aspecten: dualisme, materialisme en emergentie
Descartes' theorie die hierboven summier is behandeld, bevindt zich eigenlijk op het grensvlak
tussen filosofie en neurowetenschap. Zo sloot zijn dualistische zienswijze goed aan op
de filosofie van Plato, die eveneens een strikte scheiding aanbracht tussen de abstracte
wereld van ideeën en de fysische wereld van de zintuigen. Zintuigelijke voorstellingen van
de buitenwereld waren in Plato's filosofie slechts vage afspiegelingen van de echte werkelijkheid,
die in het zuivere denken is gegeven. Plato is ook de grondlegger van de anima
tripartita, de opvatting van een drievoudige ziel die bestaat uit verstand, wilskracht en begeerte.
Het eerste deel, het verstand, was onsterfelijk en had als zetel het hoofd. Het was
door middel van het ruggemerg verbonden met de beide andere stoffelijke delen van ziel,
gelegen in de borst (wilskracht) en buik (begeerte). Het vraagstuk hoe de onstoffelijke ziel
in het hoofd met stoffelijke wereld van het lichaam samenwerkte, is echter door Plato op
fysiologisch niveau niet verder uitgewerkt. Ook in latere eeuwen bleef de controverse tussen
een onstoffelijk ziel en stoffelijk lichaam (inclusief het brein) actueel. Hieronder wordt
deze ontwikkelling in grote lijnen geschetst.
1.5.1. Substantiedualisme
De strikte scheiding tussen lichaam noemt men substantiedualisme: geest en materie vertegenwoordigen
fundamenteel verschillende werkelijkheden. Deze vorm van dualisme komen
we niet alleen tegen bij Descartes, maar ook bij latere denkers uit de 19e eeuw als
Popper, Eccles en Fodor. Ook deze 'neo-Cartesianen' nemen aan dat hogere mentale processen
als bewustzijn tot een niet-materiële werkelijkheid behoren, die niet tot hersenfuncties
te herleiden is. Het kernpunt van de theorie van Popper is de scheiding tussen drie werelden.
Wereld 1 is de wereld die beantwoordt aan fysische wetten, waarvan bijvoorbeeld
hersenen en computers deel uitmaken. Wereld 2 is de subjectieve wereld van het bewustzijn
en mentale processen, en tot Wereld 3 behoren abstracte ideeën als wiskundige en
mathematische principes. Wereld 3 kan veranderingen aanbrengen in Wereld 1, de fysische
wereld: zo kan men op grond van een bepaald idee of wiskundig principe een compu-
22

ter ontwerpen. Zij doet dat echter op indirecte wijze, namelijk via Wereld 2, die van de gedachtenprocessen
van de mens. Op grond van deze redenering concludeert Popper dat
mentale processen nooit gereduceerd kunnen worden tot fysische verschijnselen. Alleen
iets niet-fysisch, zoals het psychische, kan namelijk interacteren met de niet-fysische abstracte
Wereld 3.
Volgens Patricia Churchland is het echter mogelijk dat de abstracte wereld wél rechtstreeks
met de fysische wereld in contact treedt. Door middel van een computerprogramma (Wereld
2) kunnen bijvoorbeeld de 'hardware' eigenschappen van een computer (Wereld 1)
worden gebruikt om rekenkundige of besliskundige problemen op te lossen (Wereld 3). In
een 'werkende computer' zijn het fysische en het abstracte niveau als het ware met elkaar
geïntegreerd.
Eenzelfde redenering is dat de functionele toestand van structuren in de hersenen (Wereld
1) noodzakelijk is om mentale processen (Wereld 2) te realiseren. Dus, net zoals een computerprogramma
wordt uitgevoerd door veranderingen in de functionele toestand van elektrische
circuits van de computer, worden mentale processen gerealiseerd door veranderingen
in de functionele toestand van neurale circuits. Anders gezegd: in een 'werkend brein'
zijn het mentale niveau en het fysische niveau met elkaar geïntegreerd.
Een tweede variant van het neo-cartesiaans denken is de modulentheorie van Fodor. Volgens
Fodor kunnen hogere mentale processen, in tegenstelling tot perceptuele processen,
niet tot mechanistische structuren in het brein of modulen, worden gereduceerd. De hogere
processen vormen namelijk een 'unbounded central processor': een niet-ruimtelijke wereld.
De centrale processor van Fodor vertoont dus een sterk gelijkenis met de 'geest in de machine'
van Descartes en Wereld 2 van Popper: een puur geestelijke wereld die gescheiden
is van de materiële wereld van de hersenen.
Later in dit boek zal blijken, dat het moeilijk is in het brein structuren te vinden die geheel
voldoen aan de kenmerk van een 'ongebonden' (= niet ruimtelijk lokaliseerbare) centrale
processor. Zo is het mogelijk gebleken ook hogere integratieve functies in de hersenen te
lokaliseren. Bovendien blijkt dat dez complexe functies weer in kleinere neuraal-functionele
eenheden kunnen worden opgesplitst: dus zelfs deze hogere functies blijken ook in deelfuncties
'uiteen te vallen'.
1.5.2 Eigenschapdualisme en emergentie
De cognitieve neurowetenschap heeft afgerekend met het dualisme in extreme vorm, hierboven
aangeduid als substantiedualisme. Substantiedualisme houdt immers in dat hersenen
en geest worden gezien als twee kwalitatief verschillende substanties of werelden. Vele
studies hebben juist aangetoond dat ook hogere mentale processen, zoals bewustzijn en
23

ationeel denken, maar ook persoonlijkheidseigenschappen, niet onafhankelijk zijn van hun
neurale substraat. De geest lijkt eerder 'voort te komen uit' de hersenen, zij blijkt bijvoorbeeld
zeer gevoelig te zijn voor psychofarmaca, genetische factoren of hersenbeschadiging.
Inzichten ontleend aan recent onderzoek van hersenfuncties hebben dus een nieuw licht
geworpen op een van de belangrijkste controversen uit de filosofie, namelijk het ‘lichaamgeest-probleem’.
Hieruit dringt zich de gedachte op dat het substantiedualisme geen echt
probleem meer is, maar een 'pseudo-probleem' dat alleen nog door filosofen met onvoldoende
kennis van de eigenschappen van de menselijke hersenen in leven wordt gehouden.
Naast het extreme substantiedualisme bestaat er ook een mildere vorm van dualisme,
dat eigenschapdualisme wordt genoemd. Dit is de opvatting dat onze persoonlijke subjectieve
ervaringen en gevoelens een geheel eigen kwaliteit hebben, qualia genoemd, die niet
reduceerbaar is tot of afleidbaar is uit eigenschappen van de hersenen. Een hieraan verwante
opvatting, die afkomstig is van Sperry, is dat de kwaliteit van onze subjectieve ervaring
een emergente eigenschap is, iets dat weliswaar voorkomt uit hersenactiviteit, maar
toch zijn eigen en unieke kenmerken behoudt.
Patricia Churchland merkt in dit verband op dat de opvatting van Sperry niet verward moet
worden met een andere vorm van emergentie, namelijk netwerk-emergentie. Hiermee wordt
bedoeld dat de eigenschap van een groep neuronen in de hersenen, bijvoorbeeld een netwerk
dat in staat is bepaalde stimuluskenmerken als beweging of oriëntatie te detecteren,
pas tot stand komt als individuele neuronen samenwerken. Alleen het totale netwerk is namelijk
in staat beweging te detecteren. Simpel gezegd: het geheel is hier meer dan de som
der delen. Echter, in tegenstelling tot het emergentiebegrip van Sperry, is de emergentie
van een netwerk wél reduceerbaar tot neurofysiologische eigenschappen van het netwerk.
Lost emergentie echter het probleem op van centrale coördinatie, oftewel het homunculus
probleem? Hoe onstaat een bewustzijn van het eigen ‘ik’ als sturende instantie van onze
handelingen?
1.5.3 Het homunculus-probleem
Een van grootste uitdagingen van de cognitieve neurowetenschap is te begrijpen hoe het
menselijk bewustzijn in het brein wordt gerealiseerd. Bewustzijn wordt meestal in verband
gebracht met bewuste controle of sturing van gedrag, en het vermogen tot zelfreflectie. Deze
processen worden vaak toegeschreven aan een centraal regelsysteem (‘central executive’)
dat verantwoordelijk is voor allerlei uiteenlopende zaken, zoals begrijpen, bewuste
aandachtsprocessen, het opzoeken van informatie uit het langetermijngeheugen en active-
24

ing van werkgeheugen. Dit regelsysteem vertoont dus verdacht veel overeenkomst met de
homunculus van Descartes, een geest in de machine of toeschouwer in een theater.
Figuur 1.10 Het principe van ‘infinite regress’
(eindeloze herhaling) dat verbonden is met de
homunculus. De homunculus is een toeschouwer
die de buitenwereld interpreteert de homunculus.
Dit veronderstelt echter weer een toeschouwer,
enzovoort, enzovoort. Uit: Edelman (1992).
Het spookbeeld van de homunculus is
het probleem van eindeloze herhaling
(infinite regress of het Droste effect): er
wordt een mannetje in het hoofd verondersteld
dat de buitenwereld observeert en interpreteert. Echter, deze homunculus moet in
zich weer een homunculus bevatten die de interpretatie van de eerste homunculus weer
interpreteert, enzovoort, enzovoort (zie figuur 1.10). In de cognitieve neurowetenschap
wordt tegenwoordig aangenomen dat hoewel processen als controle, coördinatie en integratie
in het brein plaatsvinden, niet een enkel orgaan in de hersenen hiervoor verantwoordelijk
is. Deze processen lijken eerder eigenschappen te zijn van verspreide neurale netwerken.
Dus ook hier dreigt echter de homunculus, zij het in meer verhulde vorm, weer de kop op te
steken Maar is hier het probleem in feite niet verplaatst? En is de enkele homunculus vervangen
door pelotons of zelfs legers van homunculi? Een oplossing voor dit complexe probleem
ligt dus niet direct voor de hand. Een voorlopige oplossing is misschien dat de onderzoekers
accepteren dat thema's als coördinatie en bewustzijn het centrale probleem
vormen van de cognitieve neurowetenschap: ergens in de structuur en functionele anatomie
van de hersenen ligt de sleutel tot oplossing van het homunculus-probleem. Het is echter
de vraag waar en hoe.
1.6 Methoden in de cognitieve neurowetenschap
Globaal gezien worden in de cognitieve neurowetenschap twee soorten technieken toegepast.
Allereerst het dieronderzoek. Vrijwel alle kennis over de microstructuren in het centrale
zenuwstelsel waarover wij momenteel beschikken, is ontleend aan onderzoek naar de
hersenen van dieren. De tweede categorie betreft het onderzoek met mensen. Aan beide
benaderingen zal hieronder aandacht worden besteed.
25

1.6.3 Laesies, unitregistratie, labelling van circuits, ‘knock out’ en TMS.
Invasieve (voor zenuwstelsel schadelijke) technieken omvatten experimentele laesies, zoals
het doorsnijden van neurale verbindingen of vernietigen van celgebieden, en 'unit (of
'single-cell') recordings', dat wil zeggen het meten van activiteit van neuronen of kleine clusters
van neuronen door middel van geïmplanteerde diepte-elektroden. Het laatste biedt als
voordeel dat nagegaan kan worden in welke mate specifieke clusters van neuronen (bijvoorbeeld
in hippocampus of basale ganglia) reageren op bepaalde stimulus- of taakmanipulaties.
Zo kan met deze techniek de stimulusdimensie waarvoor de cel gevoelig is − het
zogeheten receptieve veld − in kaart worden gebracht. Laesies hoeven niet altijd permanent
te zijn. Voorbeelden van tijdelijke laesies zijn technieken waarbij delen van de hersenen
sterk worden afgekoeld, of verdoofd door middel van anesthetica. Ook is het mogelijk
met bepaalde farmaca zeer specifieke laesies aan te brengen van neuronen die bepaalde
neurotransmitters − zoals catecholaminen − opnemen, of specifieke synaptische structuren
− zoals glutamaat of NMDA-receptoren − te blokkeren.
Een andere techniek de gebruikt wordt om het verloop van zenuwvezels in de hersenen in
kaart te brengen is anterograde en retrograde labelling, samen aangeduid als 'dubbele labelling'.
Hierbij worden bepaalde stoffen, bijvoorbeeld radioactief gemerkte aminozuren, in
de cerebrale schors geïnjecteerd die het mogelijk maken axonen (de lange uitlopers van
zenuwcellen) vanaf het cellichaam voorwaarts (anterograde) te volgen naar hun uiteinden.
Met andere stoffen ('horseradish peroxidase') kan ook de tegenovergestelde (retrograde)
weg worden gevolgd, van axonuiteinden naar cellichaam toe. Nadat de proefdieren zijn
opgeofferd, worden vervolgens met speciale kleuringstechnieken deze trajecten in dunne
plakjes hersenweefsel gefotografeerd. Hiermee is het mogelijk gebleken ook de langere
reciproke verbindingen in de hersenen, zoals tussen de pariëtale en frontale schorsgebieden
in kaart te brengen.
Soms worden laesies ook bij mensen toegepast. Het betreft hier vaak patiënten met hersenziekten,
zoals ernstige vormen van epilepsie, waarbij laesies kunnen leiden tot vermindering
van klachten, en plaatsing van diepte-elektroden soms noodzakelijk is om het specifieke
gebied in de hersenen dat verantwoordelijk is voor de stoornissen op te sporen. Bij
dergelijke patiënten kunnen soms, uiteraard met hun toestemming, cognitieve taken worden
afgenomen, en kan vervolgens het effect van verrichting van deze taken op gebieden in de
hersenen worden gemeten. Een bijzondere categorie patiënten zijn split-brain patiënten.
Deze vormen een belangrijke informatiebron voor wat betreft het functioneren van de afzonderlijke
hemisferen. Een van de grote vooruitgangen van de laatste 10 jaar vormt het in
kaart brengen van het menselijk genoom. Hierdoor is de kennis van de genetische codes
die een rol spelen bij het menselijk gedrag sterk toegenomen.
26

Veel van deze kennis is ontleend aan manipulatie van de genetische eigenschappen van
muizen. Een standaardprocedure daarbij is knock-out. Dit houdt in dat men een subvariant
of stam van muizen kweekt, waarin bepaalde genetische eigenschappen niet langer aanwezig
zijn, of tot expressie komen. Zo kan men een subvariant van muizen kweken, waarin
receptoren voor bepaalde neurotransmitters die van invloed zijn op de geheugenprestatie
Bij TMS wordt gebruikt gemaakt van een magneetspoel die
vlak bij de schedel wordt geplaatst. Het magnetisch veld
staat loodrecht op het vlak van de spoel en produceert een
stroom die naburig hersenweefsel prikkelt. (NIH public domain
E.M. Wasserman 2013. BNU).
ontbreken. Deze aanpak maakt het mogelijk om op meer microscopisch niveau te onderzoeken
welke elementaire processen
of structuren ten grondslag liggen
aan complex humaan gedrag of
eigenschappen.
Een vrij recente ontwikkeling is
transcraniële magnetische stimulatie
(TMS). Deze methode wordt ook
‘virtuele laesie’ genoemd, en is relatief
veilig voor patiënt of proefpersoon.
Bij TMS wordt gebruikt gemaakt
van een magneetspoel die
een kortdurende maar krachtige
magnetische puls uitzendt. Als de
spoel dicht bij de schedel wordt geplaatst,
activeert de puls een naburig
gebied in de cortex onder de
schedel, zoals bijvoorbeeld het motorische
of visuele schorsgebied. Hoewel het toepassingsgebied van TMS beperkt is, kan
de techniek een nuttige bijdrage leveren bij het in kaart brengen van processen in de hersenen
die snel verlopen, en afhankelijk zijn van structuren die zich dicht onder de schedel
bevinden.
1.6.2 Gevolgen van hersenbeschadiging voor het gedrag
Veel humaan neuropsychologisch onderzoek is verricht op patiënten die ten gevolge van
een ongeluk of ziekte een hersenbeschadiging, zoals een hersenbloeding of hersentumor,
hebben opgelopen. Dit heeft geleid tot een beter inzicht in de betekenis van allerlei hersengebieden
voor hogere cognitieve functies als taal, geheugen en aandacht. Een belangrijk
instrument in het neuropsychologisch onderzoek naar de gevolgen van hersenbeschadiging
voor het gedrag zijn dissociaties tussen scores in cognitieve tests. Zo leidt een beschadi-
27

ging in het gebied van Broca (linker frontale gebied) wel tot stoornissen in spraak (motorische
afasie) maar niet tot stoornissen in begrijpen van taal (zie figuur 1.11).
Figuur 1.11 Hypothetisch voorbeeld van dubbele dissociatie. Wernickegroep (beschadiging Wernickegebied)
scoort laag in taalbegrip, maar normaal in taalproductie. Brocagroep (beschadiging Brocagebied) vertoont het
omgekeerde beeld.
Bij een andere groep patiënten met beschadiging in het gebied van Wernicke (linker posterieure
schors) zal dezelfde taaltest het omgekeerde beeld laten zien: een vrijwel intacte
prestatie in de spraaktest, maar een slechte prestatie in de test voor taalbegrip (sensorische
afasie). Dit heet dubbele dissociatie. Een dubbele dissociatie wil dus zeggen dat er
sprake is van een (gekruiste) interactie tussen de prestaties van twee patiënten of groepen
patiënten op twee verschillende cognitieve tests, die verschillende gebieden in de hersenen
aanspreken.Zonder een tweede groep van patiënten - bijvoorbeeld een Wernicke-groep -
die het tegenovergesteld beeld te zien geven, kan het verschil in testscores in een Brocagroep
namelijk ook aan nonspecifieke factoren, zoals taakmoeilijkheid, worden toegeschreven.
Met dubbele dissociatie heeft de onderzoeker dus een sterker bewijs in handen dan
met enkelvoudige dissociatie dat specifieke gebieden in de hersenen met specifieke taakcomponenten
zijn geassocieerd.
De tweede categorie van minder invasieve technieken is vooral geschikt voor toepassing in
humaan onderzoek. Hiertoe worden gerekend het EEG (electroencephalogram), de ERP
(event-related potential), PET (positron emission tomography) en MRI (magnetische resonantie
imaging). MRI, en de hieraan verwante functionele MRI (afgekort: fMRI), gelden
weer als minder invasief dan PET. Bij PET moet namelijk een radioactieve isotoop als tracer
worden ingespoten (of worden ingeademd), bij MRI is dit niet noodzakelijk. Voor technieken
als EEG en ERP geld tenslotte dat het risico voor de proefpersoon minimaal is. De
technieken worden hieronder kort besproken.
28

1.6.3 EEG, MEG en ERP (ERF)
Het electroencephalogram (EEG) en de event-related potentials (ERPs) zijn weergaven
van de elektrische aktiviteit van hersencellen. Het MEG is het magnetische encephalogram.
De opgeroepen variant hiervan heet ERF (event-related field). Een voordeel van
EEG en MEG is dat zij rechtstreeks gerelateerd zijn aan neurale activiteit in de hersenen
(zie figuur 1.12). Het voordeel van MEG boven EEG is dat men veel minder last heeft van
weefsels als huid, schedel en hersenvliezen die de geleiding van elektrische stroom afzwakken.
Figuur 1.12 Links: Illustratie van magnetische en elektrische velden die ontstaan rondom een ‘dipool’. Een
dergelijke dipool wordt bijvoorbeeld gevormd door een bundel neuronen met eenzelfde orientatie. In dit voorbeeld
is de stand van de dipool evenwijdig aan het oppervlak van de schedel (Naar: Kaufman & Williamson
(1982). Rechts: enkele stadia van het electroencephalogram (EEG). Naar: Penfield & Jasper (1954).
Een nadeel ten opzichte van het EEG is echter dat MEG en ERF minder geschikt zijn om
diepere bronnen in de hersenen te detecteren. MEG registratie gebeurt met apparatuur die
het mogelijk maakt zeer kleine veranderingen in magnetische velden te detecteren. Hierbij
wordt gebruikt gemaakt van een reeks zeer gevoelige meetspoelen (fluxmeters) die geplaatst
zijn in de supergeleidende vloeistof helium, en veranderingen in lokale magnetische
velden detecteren. Een ander verschil tussen EEG en MEG is dat magnetische stromen
loodrecht staan op elektrische stromen (zie figuur 1.12, links). MEG-registraties op de
schedel zijn daardoor vooral een weergave van dipolen (= stroombronnen) die tangentieel
(evenwijdig) lopen ten opzichte van de schedel. Een voorbeeld hiervan zijn dipolen in de
groeven (sulci) van de hersenen, zoals het auditieve projectiegebied (superieure temporale
gebied) en het visuele projectiegebied (fissura calcarina). Aangenomen wordt dat met het
EEG (en ERP) zowel radiële (naar het hersenoppervlak toewijzend) als tangentiële bronnen
29

kunnen worden gedetecteerd.ERPs (ERFs) zijn kleine veranderingen die in het EEG (MEG)
optreden, en die een vaste tijdsrelatie hebben met bepaalde gebeurtenissen zoals stimuli of
responsen. Zij worden verkregen door kleine tijdsegmenten van het EEG die volgen op, of
voorafgaan aan, deze gebeurtenissen bij elkaar op te tellen en te middelen (zie figuur 1.13).
Omdat de achtergrondruis in het EEG niet gecorreleerd is met de specifieke gebeurtenis,
zal deze bij middeling verdwijnen. De verschillende componenten waaruit de ERP is opgebouwd
zijn gevoelig voor specifieke taakkenmerken. Enkele belangrijke componenten zijn
P1/N1 en de P3 of P300 (zie ook figuur 1.13).
Figuur 1.13 Geïdealiseerde afbeelding van een gemiddelde ERP op akoestische prikkels. Zeer vroege of
‘exogene’ auditieve componenten (aangeduid met Romeinse cijfers), worden ook wel ‘brain-stem’ potentialen
genoemd. Deze ontstaan niet in de hersenen, maar in de afferente auditieve zenuwbanen. De latere componten
P1, N1, P2, N2 en P3 ontstaan wél in de cortex. Zij worden ook wel ‘endogene’ componenten genoemd,
omdat zij voor-al gevoelig zijn voor de eisen van de cognitieve taak. Naar: Hillyard e.a. (1973).
Deze componenten treden op respectievelijk 100-200 msec en 300-400 msec na aanbieding
van een relevante gebeurtenis. P3 wordt wel gezien als een reflectie van bewuste herkenning
van een externe stimulus, en P1/N1 is gevoelig gebleken voor vroege effecten van
selectieve aandacht. Er zijn ook componenten, zoals de RP (readiness potential), die motorische
preparatieprocessen weerspiegelen. De waarde van ERPs is dat zij specifieke informatie
verschaffen over de snelle verwerkingsprocessen in het brein. Daarentegen is het
nadeel de lage spatiële resolutie (of: precisie, zie ook figuur 1.16).
Dit komt doordat de elektrische veranderingen op de schedel de neurale activatie weergeven
van een relatief groot (of verafgelegen) gebied, of van meerdere kleine gebieden in de
hersenen die gelijktijdig actief zijn. De ERP- en MEG-aanpak laten echter wel schattingen
toe van de neurale bron(nen) in de hersenen. Deze wordt equivalente dipool genoemd: dit
is het gebied in de hersenen dat zich gedraagt als een dipool, een soort batterij dus. Een
30

equivalente dipool kan bijvoorbeeld een kolom of bundel van piramidecellen zijn, die een
zelfde oriëntatie vertonen ten opzichte van de schedel. Deze dipool kan ook het geometrisch
midden of ‘zwaartepunt’ vormen van een relatief groot elektrisch veld of netwerk in de
hersenen.
1.6.4 Problemen bij lokalisatie van elektrische dipolen
Een aanname die aan vele methoden van bronschatting ten grondslag ligt, is dat de neurale
generatoren als dipolen kunnen worden gemodelleerd. Al eerder is aangegeven dat
een dipool een geleider van elektrische activiteit is die een negatieve en een positieve
pool vormt. De positieve pool wordt is de stroombron ('source'), de negatieve pool de
stroomput of 'sink'. Het blijkt nu dat in de hersenschors groepen van neuronen zich inderdaad
als een dipool gedragen. Dit zijn bundels van piramidecellen (zenuwcellen met een
piramidevormig cellichaam) die een verticale oriëntatie hebben ten opzichte van het oppervlakte
van de schors. Figuur 1.14 geeft hiervan een eenvoudig voorbeeld. In de figuur
links is uitgegaan van een exciterend afferent neuron, dat contact maakt met een groep
piramidecellen. Dit kan een neuron zijn dat informatie van thalamus naar de schors zendt:
vooral in laag 4 van de schors eindigen vele axonen van dergelijke neuronen. Het kunnen
echter ook axonen zijn die afkomstig zijn van cellen in andere corticale gebieden. Als nu
een hele bundel van piramidecellen op deze manier synchroon worden geactiveerd, treedt
er een sommatie op van deze veldpotentialen, die ook op een relatief grote afstand (bijvoorbeeld
op het oppervlak van de schedel) in de vorm van een elektrische potentiaal kan
worden geregistreerd. Een dergelijk gebied, zo is al eerder aangegeven, wordt 'equivalente
dipool' genoemd.
Het model links toont twee gevallen, waarbij het membraan van a) het cellichaam of b) de
apicale dendriet, die relatief dicht onder het schorsoppervlak ligt, wordt depolariseerd.
Depolarisatie wil zeggen dat het potentiaalverschil tussen buiten- en binnenzijde van de
celwand afneemt. Dit heeft tot gevolg dat er ter plekke een stroomput ontstaat, en er een
stroomkring gaat lopen van de bron naar deze put toe, dus van het gebied dat een positieve
lading heeft naar het gebied met een negatieve lading. Dit leidt respectievelijk – dus
voor geval a en geval b – tot een positieve en een negatieve potentiaal op het schorsoppervlak.
Deze stroomkring treedt vooral op in het gebied buiten de cel.
In het voorbeeld links heeft de potentiaal op het oppervlak van de schors een positieve en
negatieve polariteit bij depolarisatie van respectievelijk het cellichaam en apicale denrdriet.
Als nu met een diepte-elektrode in diepere schorslagen wordt gemeten (bijvoorbeeld
onder laag 4) zou dit een tegenovergesteld beeld opleveren, namelijk een negatieve en
positieve polariteit. Dergelijke abrupte omkeringen in polariteit zijn soms ook waar te ne-
31

men, als het EEG of ERPs op meerdere locaties van de schedel wordt gemeten. Het is
dan meestal een teken dat een specifieke elektrode op de schedel zich dicht bij een bron
(dipoolgebied) bevindt.
Figuur 1.14 Links: Elektrogenese van positieve en negatieve dipoolpotentialen in de cortex. Getoond wordt
het beeld boven het cortex oppervlak (boven) en in een subcorticaal gebied (onder). Rechts: Illustratie van
effecten van afstand van corticale dipolen op de spatiële resolutie van elektrische potentialen. Boven (A): een
enkele dipool. Onder (B): twee naburige dipolen. Lijnen a en b komen overeen met potentiaal verdelingen
voor korte en grote afstanden: uitgegaan is van rechte lijnen die loodrecht staan op de dipool-as. Punten c en
d liggen op de verticale as van de linker dipool. Alleen de positieve velden zijn getoond. Amplituden zijn uitgedrukt
in standaard-eenheden, waarbij het maximum op 100% is gesteld. Naar: Goff e.a. (1978).
Voorbeelden hiervan zijn het visuele projectiegebied onder de occipitale schedel (de fissura
calcarina) of het auditieve projectiegebied onder de temporale schedel (de laterale sulcus).
In deze gebieden vertoont de cortex een gleuf of spleet, waardoor de dipolen een
horizontale oriëntatie hebben ten opzichte van de schedel. De interpretatie van EEG- en
ERP-potentialen op de schedel wordt bemoeilijkt door het feit dat de afferente input niet
altijd leidt tot excitatie (depolarisatie), maar ook tot inhibitie (of hyperpolarisatie: het potentiaalverschil
tussen binnen- en buitenzijde van celwand neemt toe) van de schors. In dat
geval lopen de stroomkringen in tegenovergestelde richting, en keert ook het beeld van de
potentialen om. In het voorbeeld links van figuur 1.14 treedt dan bij hyperpolarisatie van
cellichaam en apicale dendriet op het schorsoppervlak respectievelijk een negatieve en
positieve potentiaal op.
Het voorgaande betekent dat het onzeker blijkt of een negatieve potentiaal op de schedel
(zoals de N1-component van de ERP) een teken is van excitatie (depolarisatie) van een
gebied dicht onder het oppervlak van de schedel, of inhibitie (hyperpolarisatie) van een
dieper liggend gebied. Hierover kan alleen uitsluitsel worden verkregen als er gebruik
wordt gemaakt van diepte-elektroden waarmee op meerdere punten (door meerdere
32

schorslagen heen) elektrische activiteit kan worden gemeten. In sommige patiëntenstudies
hebben dergelijke registraties inderdaad bijgedragen tot een beter inzicht in de locatie
van bronnen van ERP potentialen
Figuur 1.15 Illustratie van de ‘voorwaartse’
(boven) en ‘inverse’ (onder)
methode bij het lokaliseren van neurale
bronnen in de hersenen, op grond van
de schedelverdeling van het EEG of
ERP. Bij de inverse methode zijn er in
principe oneindig veel oplossingen.
Naar: Gazzaniga e.a (2002).
Een tweede probleem is dat het
dipoolmodel uitsluitend toepasbaar
is op zogeheten 'open velden',
dat wil zeggen velden
waarbij de neuronen en hun
dendrieten eenzelfde verticale oriëntatie ten opzicht van het schorsoppervlak vertonen.
Heel veel cellen in de schors (met name stercellen: hiervan heeft het cellichaam de vorm
van een ster) vormen echter gesloten cirkelvormige velden, waarbij tegenovergestelde
veldpotentialen elkaar opheffen. Dit betekent dat er van deze gebieen ook geen activiteit
op de schedel gemeten kan worden. Een ander nadeel van gebrekkige spatiële resolutie
is dat van overlap: als zich bijvoorbeeld meerdere equivalente dipolen in eenzelfde gebied
bevinden, is het vaak niet mogelijk deze goed van elkaar te onderscheiden (zie figuur 1.14
rechts).. Alleen als dit gebied zich dicht onder het schorsoppervlak bevindt, kan de activiteit
van de afzonderlijke dipolen worden vastgesteld..
Bij dipolen die op grotere afstand zijn gelegen, bijvoorbeeld in limbisch systeem of hersenstam
(ook wel aangeduid als 'far fields’) is dit niet meer mogelijk, en zullen de potentialen
van afzonderlijke dipolen tot een diffuus en breed verdeeld veld samensmelten
Bij bron- of dipoolschattingen wordt vaak gebruik gemaakt van een mathematische schattingstechniek,
de zogeheten 'inverse' (terugwaartse) methode (zie figuur 1.15). Daarbij
wordt getracht op grond van de verdeling van het potentiaalveld op de schedel, dat doorgaans
met een groot aantal elektroden is gemeten (32 elektroden is tegenwoordig het minimum),
een schatting te maken van locatie en sterkte van de neurale bronnen in de hersenenDe
nauwkeurigheid van deze methode zal toenemen naarmate de onderzoeker in staat
is een aantal beperkingen te stellen wat betreft de mogelijke locaties van de dipolen. Bij
33

corticale responsen op visuele stimuli is het bijvoorbeeld verstandig de auditieve schorsgebieden
niet te laten meetellen in de bronlokalisatie.
1.6.5 MRI
MRI is gebaseerd op de magnetische eigenschappen van waterstofatomen in de hersenen.
Grijze stof bevat meer waterstof dan witte stof en bot (schedel) bevat zeer weinig waterstof.
Van belang is hier het principe van 'kernspinresonantie'. Wanneer de hersenen in een
krachtig magnetisch veld worden geplaatst, zullen de waterstofatomen in de hersenen − die
normaal een verschillende oriëntatie hebben − allen in dezelfde richting gaan staan. Als nu
een krachtige radiogolf door de hersenen wordt gestuurd, zal deze de waterstofatomen
allen in eenzelfde richting laten roteren. Als vervolgens de radiogolf wordt stopgezet, zullen
de atomen tegen de oorspronkelijke richting in het magnetisch veld gaan terugdraaien. Deze
synchrone activiteit gaat nu gepaard met een klein magnetisch veld dat door de sensoren
van de MRI-scanner wordt opgepakt, en vertaald in een drie-dimensionaal beeld van de
hersenen. Hierop zijn vooral de diverse windingen en groeven in de hersenen (gyri en sulci),
en de scheiding van witte en grijze stof goed zichtbaar. MRI is dus uitermate geschikt
om een scherp anatomisch beeld van de hersenen en eventuele afwijkingen hierin te verkrijgen.
1.6.6 PET, SPECT en fMRI
Twee vormen van functionele imaging, PET en fMRI, zijn gebaseerd op doorbloeding van
hersenweefsel. Hiermee worden dus vooral de activiteit in de hersenen zichtbaar gemaakt.
Bij PET wordt gebruik gemaakt van een radioactieve tracer die wordt ingespoten. Een veel
gebruikte tracer bij PET is de isotoop 15 O (radioactieve zuurstof) die in een water oplossing
(H2O) in de bloedbaan wordt gespoten, en een halfwaarde tijd heeft van ongeveer 2 minuten.
Er kunnen ook andere stoffen worden gebruikt, bijvoorbeeld glucose (2-deoxyglucose).
De activiteit van hersencellen is namelijk ook sterk afhankelijk van glucose. Deze laatste
techniek heeft een zeer goede spatiële resolutie (= precisie) van 0,1 mm, maar een lange
halfwaarde tijd van 45 minuten, en is vooral geschikt om het metabolisme van hersenweefsel
zichtbaar te maken (zie ook figuur 1.16). Ook andere transmitter-achtige stoffen (liganden)
die zich binden met dopamine receptoren kunnen in de PET-aanpak worden gebruikt.
De aanname bij PET is dus dat een sterkere lokale doorbloeding en de hiermee geassocieerde
opname van radioactieve zuurstof gerelateerd zijn aan een verhoogde neurale activiteit
tijdens cognitieve taakverrichting. Hetzelfde kan worden bereikt met SPECT ('single
photon emission cortical tomography'), alleen levert SPECT een tweedimensionaal beeld
34

op. Omdat de aanschaf en gebruik van SPECT goedkoper is dan van PET, wordt het de
'poor man’s PET’ genoemd.
Figuur 1.16 Temporele en spatiële nauwkeurigheid van enkele methoden uit cognitief neurowetenschappelijk
onderzoek, tegen elkaar uitgezet. Uit de figuur blijkt dat het cluster EEG/ERP/MEG (links onder) relatief gezien
een grote temporele nauwkeurigheid (in de orde van milliseconden), maar een geringe spatiële nauwkeurigheid
bezit (op het niveau van grotere netwerken: brein, map). Voor methoden zoals PET en fMRI geldt
daarentegen het tegenovergestelde beeld: relatief grote spatiële nauwkeurigheid (map, kolom), maar geringe
temporele nauw-keurigheid (seconden, minuten). Ook andere methoden zoals unit-registratie en corticale
(macro) laesies zijn aangegeven.
Ook fMRI maakt gebruik van het principe dat een verhoogde neurale activiteit in de hersenen
gepaard gaat met versterkte doorbloeding van deze gebieden (zie het artikel van Heeger).
Functionele MRI wordt met dezelfde soort apparatuur uitgevoerd die ook voor MRI
wordt gebruikt. In tegenstelling tot MRI is fMRI echter ook in staat een dynamisch beeld te
vormen van hersenactiviteit die het gevolg is van veranderingen in doorbloeding van hersenweefsel.
fMRI is gebaseerd op veranderingen in de partiële zuurstofdruk in bloedvaten.
Hierbij wordt gebruikt gemaakt van de magnetische eigenschappen van hemoglobine in de
rode bloedlichaampjes. Hemoglobine heeft als eigenschap dat het zuurstof absorbeert. Als
de zuurstofspanning hierin vermindert, krijgt het hemoglobine zogeheten paramagnetische
eigenschappen, die door de fMRI apparatuur kunnen worden gemeten. Meer precies: fMRI
meet de verhouding (ratio) tussen het zuurstofrijke en zuurstofarme hemoglobine. Merkwaardig
genoeg is deze ratio hoger in gebieden waar sprake is van verhoogde neurale activiteit.
Dit komt omdat door de sterkere bloedtoevoer in die gebieden, het hemoglobine niet
alle zuurstof kan absorberen.
35

1.6.7 Subtractie
Bij PET en fMRI worden meestal twee condities met elkaar vergeleken, een neutrale of controle
conditie, en een experimentele conditie waarin de proefpersoon een specifieke taak
moet verrichten. Controle en experimentele conditie moeten idealiter zoveel mogelijk aan
elkaar gelijk zijn, en mogen alleen verschillen in de specifieke cognitieve component die
moet worden onderzocht. Deze aanname noemt men het insertie- of additiviteitsprincipe
genoemd. Taak A (woordherkenning) is bijvoorbeeld om aan te geven of een woord een
werkwoord of zelfstandig naamwoord is. Deze taak bevat nu twee elementen: perceptuele
encodering (het waarnemen van het woordpatroon) en zoeken in het geheugen. Als de onderzoeker
nu alleen in hersenactiviteit geassocieerd met zoeken in het geheugen is geïnteresseerd,
zal hij een tweede taak (B) moeten vinden, die alleen de eerste component (perceptuele
encodering) bevat. Dit kan door proefpersonen te vragen alleen te kijken naar de
woorden die op een beeldscherm worden aangeboden, maar niet hierop te reageren. Door
het PET- of fMRI- beeld dat verkregen is in taak B van A af te trekken, blijft 'netto' het activatiebeeld
over dat met de geheugencomponent is geassocieerd. Aan deze aanname is
echter niet voldaan als de beide taken ook in andere aspecten verschillen. Taak A kan bijvoorbeeld
veel moeilijker zijn dan taak B, en daardoor gepaard gaan met een corticale
arousalverhoging. Het verschil dat dan in de PET-scanner wordt gemeten, is niet alleen een
weergave van de specifieke cognitieve component (zoeken in geheugen), maar ook van de
nonspecifieke (arousal) component.. Een andere mogelijk probleem is dat er neurale structuren
zijn die praktisch altijd geactiveerd worden, in welke taak dan ook. Een voorbeeld
hiervan is de hippocampus, een gebied dat altijd actief is bij aanbieding van nieuwe stimuli.
Het ontbreken van een dergelijk gebied in de scan hoeft dan niet te betekenen dat dit niet
actief was tijdens de taak. Het wil alleen zeggen dat activatie van dit gebied niet specifiek of
uniek was voor de geselecteerde taak; het was namelijk ook actief in de controletaak.
Van belang is tenslotte ook het principe van dubbele dissociatie. Om meer zekerheid te
hebben dat een bepaald gebied X in de hersenen specifiek geactiveerd wordt door taak A,
is het niet voldoende om aan te tonen dat gebied X door taak A (ten opzichte van een controleconditie)
en gebied Y door taak B (ten opzichte van controleconditie) wordt geactiveerd.
Nodig is additioneel bewijs dat gebied X sterker door conditie A dan conditie B, en
gebied Y sterker door conditie B dan door conditie A wordt geactiveerd. Dus: X, A>B, en Y,
B>A.
Een nadeel van PET en fMRI is dat, in vergelijking met het EEG, de temporele precisie
relatief gering is (zie figuur 1.16). Dit geldt vooral voor PET, waarbij de meettijd bepaald
wordt door de halfwaarde tijd van de isotoop (bij 15 O is deze ongeveer 2 minuten).
36

Bij fMRI is de temporele precisie echter aanzienlijk groter, namelijk ongeveer 5 a 10 seconden.
Dit maakt meerdere metingen (trials) binnen eenzelfde sessie mogelijk voor hetzelfde
individu, waardoor via middeling ook individuele data betrouwbaar kunnen worden meten.
Bij PET is − gezien het geringere aantal trials dat mogelijk is binnen een meetsessie − middeling
van scans van verschillende personen vaak noodzakelijk.
Omdat er soms grote verschillen bestaan in de anatomie van individuele hersenen, kan het
middelen van PET of fMRI beelden over proefpersonen de spatiële nauwkeurigheid weer
vertroebelen. Om dit te voorkomen, wordt wel gebruik gemaakt van standaard anatomieatlassen.
Deze standaardisatie corrigeert namelijk top op zekere hoogte voor individuele
afwijkingen in de individuele anatomische locaties. De verschillende beelden worden dus
pas na standaardisatie gemiddeld, waarbij de individuele afwijkingen van de standaardlocaties
echter wel bewaard blijven. Deze kunnen namelijk, vooral in patiëntenonderzoek, klinisch
relevante informatie bevatten.
Zoals eerder aangegeven in dit hoofdstuk is complex cognitief gedrag op te vatten als een
soort optelsom van kleinere elementaire eenheden of componenten. Dit simpele ‘optelmodel’
ligt eigenlijk ook ten grondslag aan beeldvormende technieken als PET en fMRI, waarbij
kleiner eenheden of netwerken in de hersenen worden geassocieerd met elementaire
cognitieve componenten. Een andere meer dynamische benadering is die waarbij getracht
wordt het patroon van communicatie tussen de elementaire eenheden en gebiedjes te beschrijven.
Gebied A kan bijvoorbeeld activiteit in gebied B beïnvoeden (of moduleren), maar
andersom heeft B heeft geen effect op A. Hiervoor moet een complexe correlationele analyse
(pathway analysis) worden uitgevoerd op fMRI patronen die op verschillende momenten
in de tijd zijn verkregen. Daardoor wordt inzicht gekregen in de zogeheten ‘effectieve
connectiveit’ van met elkaar verbonden hersengebieden.
1.6.8 Combinatie van technieken
Gecombineerd gebruik van MRI/fMRI en ERPs (ERFs) biedt het voordeel (of 'meerwaarde')
dat de sterke kanten van elke afzonderlijke benadering benut kunnen worden. Zo kunnen
van een bepaalde cognitieve taak zowel ERPs als fMRI-beelden worden geregistreerd. De
door middel van fMRI vastgestelde locaties kunnen bovendien gebruikt worden als neuroanatomische
'constraints' voor het lokaliseren van equivalente dipolen volgens de inverse
methode.
Bij combinatie van deze technieken moet gestreefd worden naar constructie van equivalente
taken. Bij fMRI geldt namelijk (evenals bij PET) een relatief lange meetperiode van minimaal
10 seconden, terwijl bij registratie van ERP/ERF een periode van 1 seconde al ruim
voldoende is. Een veel toegepaste oplossing hiervoor is de condities in 'blokken' aan te
37

ieden. De blokken dienen dan voor bepaling van het fMRI-beeld, terwijl individuele trials
kunnen dienen voor registratie van ERPs. Een belangrijk innovatie van de laatste jaren is
dat fMRI ook toegepast kan worden in experimenten waarbij trials of stimuli volgens toeval
(‘random’) en met relatief korte tijdsintervallen worden aangeboden. Deze ‘event-related
fMRI’ aanpak betekent in feite dat bij ERP en fMRI experimenten nagenoeg dezelfde taakcondities
gebruikt kunnen worden.
1.6.9 Connectomie: verbindingen in het brein
De organisatie van ons brein wordt door twee principes bepaald, modulariteit, dat wil zeggen
locale activiteit van specifieke gebieden, en connectiviteit, de onderlinge verbindingen
tussen die gebieden. Specieke gebieden in de hersenschors zijn namelijk onderling verbonden
door bundels witte stof. Dit neurale netwerk is te vergelijken met het wegennet
van Nederland dat dorpen, kleinere en grote steden met elkaar verbindt. In de jaren
1970 kon men verbindingen opsporen met behulp van bepaalde tracers of contraststoffen.
Met zogenaamde anterograde en retrograde tracers kreeg men een zeker inzicht in de
uittredende en terugkerende zenuwvezels in weefselpreparaten. Pas in de jaren 1990
ontwikkelde zich een geheel nieuwe techniek, de connectomie waarmee in vivo zowel de
korte als ook de langere zenuwbanen konden worden opgespoord.Met deze nieuwe methode
van fiber tracking is mogeijk geworden dank zij de komst van beeldvomende technieken
als MRI en fMRI.
Figuur 1.17 Links, tractografie: een driedimensionele kaart van de korte en lange verbindingen
in het brein. Rechts: functionele connectiviteit: stap 1, bepalen van een aantal ‘knopen’ of
ROIs, stap 2, berekening van coherenties, stap 3, het netwerk met alle functionele links
tussen de ROIs (naar: van den Heuvel, 2009)
38

Uiteindelijk doel hiervan is het in kaart brengen van het connectoom: een complete
kaart van van neurale verbindingen van de hersenen. Er bestaan twee vormen van connectiveit:
structurele en functionele connectiviteit. Structurele connectiviteit slaat op de
korte en lange verbindingsbanen (witte stof) in het brein. Functionele connectiviteit is
gebaseerd op analyse van functionele MRI (fMRI) signalen, en is vooral gericht op de
samenhang tussen de activiteit van verschillende gebieden in de hersenen. fMRI is, zoals
bekend, een weergave van de activiteit van afzonderlijke hersengebieden tijdens rust
(spontaan) of tijdens taakverrichting. Bij functionele connectiviteit gaat het echter vooral
om de temporele samenhang of Zowel de lengte, sterkte als richting van de verbindingen
tussen specifieke gebieden of knopen kan worden bepaald. Functionele connectiviteit
wordt meestal uitgebeeld als een kaart van verbindingen tussen knopen van het netwerk
in het brein (zie figuur 1.17, rechts).
Connectomie: een nieuwe benadering in het hersenonderzoek
Er bestaan globaal gezien twee manieren om de complexe structuur van het brein te bestuderen .
De eerste is de cartografie: het in kaart brengen van het mozaïek van specifieke gebieden in het
brein. Daarbij kan men uitgaan van de structuur van de grijze stof (cytoarchtectuur) of witte stof
(myeloarchitectuur). Veel is in het verleden op dit terrein bereikt via in vitro onderzoek. De microscopische
analyse van plakjes hersenweefsel van overleden dieren of mensen.
Nieuwe benaderingen maken het nu mogelijk meer inzicht te krijgen met in vivo neuroimaging: het
in beeld brengen van structuur én functie van het brein met MRI en fMRI. Connectomie is de
naam van een recente ontwikkeling uit de laatste twintig jaren. Doel is vooral de bestudering van
de verbindingen, dan de eigenschappen van geïsoleerde gebiedjes in het brein. Dit onderzoek
heeft gestalte gekregen in het Human Connectome Project (HCP), dat zich als doel stelt een complete
en precieze kaart van verbindingen in het menselijk brein te ontwerpen. Ongeveer naar analogie
van het Human Genome project; dat zich richt op het maken van een complete kaart van de
menselijke erfelijke eigenschappen: het genoom. Zie ook: Van Essen, D.C. et al. (2012). The
Human Connectome Project: A data acquisition perspective. Neuroimage. 2012 Oct 1; 62(4): 2222–
2231.
39

Aanbevolen literatuur
Beckmann, C.F., DeLuca, M., Devlin, J.T., and Smith, S.M. (2005). Investigations
into resting-state connectivity using independent component analysis.
Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 360, 1001–1013.
Churchland, P.S. (1986). Neurophilosophy. Toward a Unified Science of the
Mind-Brain. Cambridge: MIT Press.
Dennett, D.C. (1978). Brainstorms. Philosophical Essays on Mind and Psychology.
In Intentional Systems, 1-22. Massachusetts: Bradford Books/MIT
Press.
Van Essen, D. (2013). Cartography and Connectomes. Neuron, 80, October
30, 775-790
Heeger, D.J. & Ress, D. (2002). What does fMRI tell us about neural activity?
Nature Neuroscience Reviews, 3, 142- 151
Heuvel, van den M. (2009). The connected brain. Dissertation. UMC. Utrecht.
Kosslyn, S.M. & Koenig, O. (1992). Wet Mind. The new cognitive neuroscience.
New York: The Free press. Smith Churchland, P. (2002). Brain-Wise.
Studies in Neurophilosophy. Cambridge: MIT Press
Sporns, O. Tononi G, Kötter R (2005) The human connectome: A structural
description of the human brain. PLOS Comput Biol 1:42.
Mori, S (2007). Introduction to Diffusion Tensor Imaging. New York: Elsevier.
40

Testvragen
• Beschrijf drie belangrijke fasen in de ontwikkeling van de cognitieve neurowetenschap
en noem van elk de belangrijkste kenmerken.
• Geef aan hoe de relatie tussen hogere en lagere systemen op functioneel (mentaal)
en structureel (neuraal) niveau kan worden voorgesteld.
• Geef het belang aan van ‘decompositie’ (ontleding) van complexe functies in
deelfuncties, zowel voor het domein van gedrag als dat van de hersenen.
• Wat bedoelde Lashley met begrippen als ‘equipotentialiteit’ en ‘mass action’?
• Noem enkele kenmerken van een ‘Hebbiaans netwerk’ en geef hiervan een
voorbeeld.
• Wat wordt bedoeld met begrippen als substantiedualisme en eigenschapdualisme?
Wat is het belangrijkste verschil hiertussen?
• Wat wordt in de neuropsychologie bedoeld met het begrip dubbele dissociatie.
Geef hiervan een voorbeeld en leg uit waarom dubbele dissociatie wetenschappelijk
sterker is dan enkelvoudige dissociatie.
• In het onderzoek naar hersenfuncties wordt vaak onderscheid gemaakt tussen
de spatiële en temporele nauwkeurigheid van methoden van hersenonderzoek.
Wat wordt hiermee bedoeld en noem een voorbeeld.
• Welke problemen komt men tegen bij het lokaliseren van bronnen van elektrische
schedelpotentialen?
• Wat is een ‘equivalente’ dipool? Wat is het verschil met een echte dipool?
• Noem enkele ‘valkuilen’ die zich kunnen voordoen bij het analyseren en interpreteren
van neuroimaging (bijvoorbeeld fMRI) resultaten.
41

Hoofdstuk 2 Anatomie en strucrurele
organisatie van de hersenen
Inleiding…………………………….43
Algemene anatomie van de
hersenen……….…………………..43
Organisatieniveaus van de
hersenen……………………………55
42

2
Anatomie en structurele organisatie van de
hersenen
2.1 Inleiding
Dit hoofdstuk bevat een globaal overzicht van de anatomie van de hersenen, en de belangrijkste
begrippen en indelingen die daarbij worden gehanteerd. Meer specifieke anatomische
en functionele aspecten van neurocognitieve systemen als activatie, perceptie en motoriek,
aandacht, geheugen, emotie en taal zullen in latere hoofdstukken worden besproken.
De hersenen kunnen globaal worden onderverdeeld in witte stof en grijze stof. Met witte stof
wordt de dunne mergschede (myeline) laag bedoeld, die de lange uitlopers (axonen) van
neuronen bedekt. De witte stof ligt in het ruggemerg aan de buitenzijde, en in de grote en
kleine hersenen aan de binnenzijde, waar het wordt omgeven door de grijze stof. De grijze
stof bestaat uit concentraties van neuronen, hun dendrieten, en korte axonen. Deze bevindt
zich niet alleen in de neocortex (zie verder), maar ook in de hersenstam en structuren in het
limbisch systeem, waaronder hippocampus, amygdala en de thalamus. Neuronen zijn omgeven
zijn door glia (letterlijk: lijm) cellen. Gliacellen, die veel kleiner maar ook talrijker zijn dan
neuronen, hebben een belangrijke functie in vorming en onderhoud van myeline, energievoorziening
van neuronen, vervoer van stoffen als glucose en zuurstof door de zogeheten
‘blood-brain barrier’, en afvoer van afvalstoffen.
De hersenen en het ruggemerg worden omhuld door drie beschermende lagen. Van buiten
naar binnen te zijn dit: het dura mater of harde vlies, de arachnoidea of spinnenwebvlies en
het pia mater of zachte vlies. Tussen de archnoidea en pia mater bevindt zich een ruimte
waarin de cerebrale vloeistof of liquor circuleert. Deze vloeistof bevindt zich ook in de vier
ventrikels (lege ruimten), namelijk de twee laterale ventrikels (in eindhersenen; zie figuur
2.2), het derde ventrikel (in de tussenhersenen) en het vierde ventrikel (tussen kleine hersenen
en medulla). De cerebrale vloeistof wordt uit bloedplasma geproduceerd door de
choroïde plexus, een netwerk van bloedvaten.
Groepen neuronen kunnen twee verschillende vormen aannemen. De eerste vorm is die van
de cerebrale schors of (neo)cortex: een dunne laag neuronen van ongeveer drie mm dikte
die de beide hersenhelften en de kleine hersenen bedekt. Deze schors heeft een horizontaal
gelaagde structuur. De tweede vorm is de nucleus (kern of kerngebied): hierbij vormen neuronen
geen lagen, maar samenklonteringen. Een opeenhoping van dergelijke cellen in de
43

periferie (buiten het centrale zenuwstelsel), wordt ganglion genoemd. Nuclei, kernen of kerngebieden
vormen niet alleen qua vorm en structuur, maar ook in functioneel opzicht een
eenheid. Voorbeelden hiervan zijn onderdelen van de basale ganglia zoals nucleus caudatus
en putamen, onderdelen van de amygdala zoals centrale en laterale nucleus, onderdelen van
de thalamus zoals het corpus geniculatum laterale en pulvinar, en de locus coeruleus in de
hersenstam. Later wordt hier nog op teruggekomen.
2.2 Algemene anatomie van de hersenen
De meest gebruikte indeling van de hersenen gaat uit van de neuroaxis. Dit is de denkbeeldige
as die loopt door het ruggemerg naar het voorste gedeelte van de hersenen. In tegenstelling
tot viervoeters zoals de hond, maakt deze as bij de rechtoplopende mens een knik.
De voorste en achterste gedeelten van de neuroaxis worden respectievelijk genoemd: rostraal
(bek of snavel) of anterior, en caudaal (staart) of posterior. Ventraal en dorsaal zijn respectievelijk
de buik- en rugzijden (zie figuur 2.1 links).
Figuur 2.1 Ruimtelijke indeling van de hersenen met drie ruimtelijke vlakken (horizontaal, coronaal en sagittaal
vlak) en diverse andere aanduidingen (zie ook tekst). Naar: Kalat, 4de editie.
Het rechterdeel van figuur 2.1 toont aanduidingen, die gebruikt worden om de driedimensionale
structuur van de menselijke hersenen volgens platte vlakken te beschrijven. Hierbij is
sprake van drie doorsnijdingsvlakken, namelijk sagittaal (pijlvormig: verdeelt hersenen in een
linker en rechter gedeelte), coronaal (kransvormig:verdeelt hersenen in een voor en achter
gedeelte) en horizontaal verdeelt hersenen in een boven en onder gedeelte). Andere veel
gebruikte aanduidingen zijn lateraal (zijkant van hersenen) en mediaal (het middenvlak: dit is
44

alleen te zien, als de hersenen volgen het sagittaalvlak precies in het midden worden doorsneden).
Het mediaalvlak van de hersenen wordt meestal getoond is om structuren in hersenstam
en het limbisch systeem zichtbaar te maken (zie figuur 2.4)
Figuur 2.2 Indeling van de hersenen, en de hierbij meest frequent gebruikte termen.
Figuur 2.2 laat een onderverdeling van de hersenen zien, met daarbij de belangrijkste structuren
in de hersenstam (myelencephalon, metencephalon en mesencephalon), en de voorhersenen
(diencephalon en telencephalon). Omdat in de literatuur vaak verschillende termen
worden gebruikt, zijn in figuur 2.2. behalve de Latijnse aanduidingen ook de meest
frequent gebruikte Nederlandse en Engelse aanduidingen vermeld.
Ook de fijnere onderverdelingen van elk van deze structuren worden getoond. Deze verticale
indeling sluit aan bij de fylogenese, dat wil zeggen de evolutionaire ontwikkeling van het
centrale zenuwstelsel. Verschillende niveaus corresponderen daarbij met verschillende stadia
die de hersenen gedurende de evolutie hebben doorlopen. Hieronder zal in meer detail
worden ingegaan op drie belangrijke neurale systemen die bij deze indeling een rol spelen,
namelijk hersenstam, basale ganglia, limbisch systeem en neocortex.
2.2.1 Hersenstam
De hersenstam ('brainstem') is het evolutionair oudste gedeelte van de hersenen, dat bestaat
uit medulla (verlengde merg), pons, tectum en tegmentum (zie figuur 2.3). Het cerebellum of
kleine hersenen worden officieel niet tot de hersenstam gerekend. Het bestaat uit aparte
groepen van neuronen, die een geheel eigen structuur hebben. De voornaamste taak van het
cerebellum is indirecte controle van beweging. Het gaat hierbij vooral om de timing van beweging,
en de harmonische uitvoering van opeenvolgende en kortdurende bewegingen.
45

Figuur 2.3 Mediaal aanzicht van de hersenen (rechterhemisfeer), waarbij onder andere hersenstam, cerebellum,
diencephalon (met thalamus en hypothalamus), corpus callosum (witte band) en gyrus cinguli zichtbaar
zijn. Uit: Kandel e.a. (1992).
Aangenomen wordt dat het cerebellum ook een functie heeft als motorisch geheugen. Het is
echter ook betrokken bij snelheid en efficiëntie van verwerking van cognitieve functies, en bij
sommige taalfuncties.
Dicht bij het cerebellum bevinden zich medulla en pons (‘brug’). Beide gebieden bevatten
nucleï die vitale functies als hartslag en ademhaling reguleren. In de pons bevinden zich bovendien
structuren die een rol spelen bij de regulatie van schrikreacties (‘startle’).
In de hersenstam bevindt zich de reticulaire formatie: Dit is een langgerekte groep van neuronen
en vezelverbindingen, die zich uitstrekt van medulla via pons tot in de thamalus. De
reticulaire formatie is betrokken bij de regulering van de activatietoestand van de schors: dit
geldt zowel voor de overgang tussen slapen en waken als voor fluctuaties in de waak- en
slaaptoestand zelf. Tijdens de waaktoestand bepalen structuren in de reticulaire formatie de
graad van alertheid of 'wakker zijn' van de hersenen, terwijl zij tijdens de slaap de overgang
tussen verschillende slaapstadia, zoals diepe slaap en droomslaap, reguleren. Kort na de
ontdekking van de reticulaire formatie door Moruzzi en Magoun werd nog gedacht dat het
louter bestond uit een diffuus geheel van neuronen en hun verbindingen.
Later werd echter duidelijk dat zich binnen het gebied allerlei specifieke celgroepen bevinden,
die een belangrijke rol vervulden in de productie van neutrotransmitters als noradrenaline,
dopamine, acetylcholine en serotonine. Deze neurotransmitters oefenen via een rechtstreeks
circuit invloed uit op allerlei doelgebieden in de schors. De activering van schors
door de reticulaire formatie vindt echter niet alleen plaats via dit neurotranmittercircuit. Er
46

estaat namelijk ook een circuit dat loopt van reticulaire formatie via de thalamus naar de
schors. In hoofdstuk 7 wordt de werking van deze circuits meer uitvoerig besproken.
In de hersenstam lopen ook de craniële of kopzenuwen. Het tectum (letterlijk: dak) van het
mesencephalon bevat aan de dorsale zijde twee kerngebieden, die tezamen vierheuvelplaat
wordt genoemd. Deze bestaat uit de colliculi inferior en superior (colliculi = heuvels), waardoor
respectievelijk de akoestische en optische zenuwbanen lopen (figuur 2.4). De colliculi
superior spelen een belangrijk rol in de regulatie van oogsprongen (saccades), en projecteren
via de thalamus naar secundaire schorsgebieden. Ook zijn zij betrokken bij de visueelruimtelijke
oriëntatie van aandacht. Het tegmentum (letterlijk: vloerkleed, het ventrale gedeelte
van het mesencephalon) bevat niet alleen nuclei van de derde en vierde kopzenuw, die
oogbewegingen en pupilgrootte controleren, maar ook vezels van de reticulaire formatie, en
verbindingen tussen ruggemerg, hersenstam en limbisch systeem. Het bevat bovendien belangrijke
kerngroepen als het periaquaductale grijs, de nucleus ruber (rode kern), substantia
nigra (zwarte substantie) en ventraal tegmentum. De laatste twee gebieden zijn belangrijk
voor de productie van dopamine. Bovenaan in − of liever: bovenop − de hersenstam bevindt
zich de thalamus. Dit zijn twee eivormige structuren van grijze stof, die met een dunne streng
met elkaar zijn verbonden. Officieel behoort deze niet tot de hersenstam, maar tot het diencephalon
Figuur 2.4 Hersenstam (lichtgrijs, onder) met
medulla, pons en vierheuvelplaat (colliculi
inferior en superior) en thalamus (donkergrijs,
boven). De thalamus maakt strikt genomen
niet deel uit van de hersenstam. Uit: Kalat
(1992).
De thalamus (letterlijk: bruidsbed) bestaat
uit een dertigtal specifieke en
aspecifieke kernen die projecteren naar
sensorische en motorische projectiegebieden,
en ook naar de associatiegebieden
in de schors (zie figuur 2.5). Het is
het schakelstation bij uitstek tussen zintuigen
en hersenen, en wordt daarom
wel eens aangeduid als de ‘poort van de schors’. De thalamus speelt een belangrijke rol bij
de regulatie van sensorische informatie via kernen als corpus geniculatum laterale (visueel),
corpus geniculatum mediale (auditief) en de ventraal posterieure kernen (tast). Zij is echter
ook bij de regulatie van motoriek betrokken via input die zij ontvangt van basale ganglia, kleine
hersenen en de motorische schorsgebieden. Deze verbindingen lopen vooral via de ventraal-laterale
en ventraal-anterieure kernen van de thalamus. Vele corticale gebieden (zoals
47

pariëtale en frontale schorsgebieden) zenden op hun beurt weer informatie terug naar de
thalamus.
De thalamus fungeert niet alleen als passief schakelstation, maar is ook in staat op grond
van commando's uit hogere delen van de hersenen, zoals de prefrontale en pariëtale
schorsgebieden, binnenkomende sensorische informatie actief te inhiberen. Daardoor speelt
zij een centrale rol in regulatie van aandacht en bewustzijn. Niet getoond in figuur 2.5 is de
nucleus reticularis (maar zie: figuur 7.14 in hoofdstuk 7). Dit is een dun netwerk van inhiberende
neuronen dat als een soort schil om de thalamus heen ligt, en betrokken is bij de regulatie
van arousal en de hiervoor genoemde bewustzijns- en aandachtprocessen.
Figuur 2.5 Onder: thalamus met verschillende kerngebieden of nucleï. Deze kerngebieden zijn verbonden
met verschillende gebieden in de hersenschors (boven). Links boven: mediaal aanzicht. Rechts boven:
lateraal aanzicht. Cijfers duiden op corresponderende gebieden. CGL en CGM: corpus geniculatum laterale
en mediale. Uit: Carlson (1994).
2.2.2 Basale ganglia
De basale ganglia (of basale kernen) vormen een ringvormige structuur in het telencephalon.
Deze loopt qua vorm parallel met de laterale ventrikels, en met de hippocampus in het
limbisch systeem. Zij liggen ter linker en rechterzijde van de thalamus, en worden onderverdeeld
in putamen, globus pallidus ('bleke kern') en nucleus caudatus (zie figuur 2.6). Putamen
en nucleus caudatus samen worden neostriatum genoemd, terwijl de term striatum
48

meestal wordt gebruikt als aanduiding van neostriatum en globus pallidus. Het neostriatum
staat onder invloed van twee neurotransmittersystemen, namelijk een dopaminerg en een
cholinerg systeem, die een modulerende en waarschijnlijk antagonistische werking hebben.
Zo kunnen bepaalde motorische stoornissen die optreden bij de ziekte van Parkinson, zoals
bewegingsarmoede en starheid, samenhangen met een tekort aan dopamine, maar ook met
een teveel aan acetylcholine.
Ook de zogeheten nucleus accumbens (letterlijk: aanliggende kern; deze ligt tegen het septum
aan) wordt tot de basale ganglia gerekend. Dit deel van de basale ganglia wordt ‘paleostriatum’
of ventraal striatum genoemd, in tegenstelling tot het neostriatum dat dorsaal striatum
wordt genoemd. Het ventraal striatum bevat eveneens vele dopaminerge receptoren. Dit
deel van striatum is echter niet zozeer bij controle van motoriek, maar eerder bij beloning van
gedrag betrokken (zie verder hoofdstuk 9). De basale ganglia zijn samen met andere structuren
in de hersenen, zoals de motorische schors (precentrale gyrus), het supplementaire motorische
gebied, cerebellum en thalamus, opgenomen in een regelkring die verantwoordelijk
is voor bewegingscontrole. In tegenstelling tot de kleine hersenen, die kortdurende bewegingen
reguleren, zijn de basale ganglia vooral betrokken bij regulatie van meer langdurige perioden
van bewegingen en lichaamshouding
.
Figuur 2.6 Basale ganglia en de kerngebieden die hierbij kunnen worden onderscheiden (kop en staart van
nucleus caudatus, globus pallidus en putamen). Het neostriatum is een verzamelnaam voor putamen en nucleus
caudatus. Ook amygdala en thalamus zijn hier afgebeeld. Deze structuren behoren echter niet tot de
basale ganglia. Uit: Kalat (1992).
Het geldt hier vooral de indirecte controle van bepaalde aspecten van motoriek, zoals richting
en afstand van bewegingen en lichaamshouding. De basale ganglia hebben vele reciproke
verbindingen, zowel met kernen in de thalamus, als met de motorische gebieden in
de cerebrale schors. Hun output, die hoofdzakelijk inhibitoir (remmend) is, gaat primair naar
de thalamus. Dit kan soms echter ook leiden tot opheffing (disinhibitie) van de remmende
49

werking die sommige thalamische kernen uitoefenen op motorische gebieden in de schors.
De basale ganglia kunnen op deze manier gebieden die betrokken zijn bij het uitvoeren van
motorische programma's in de hersenen selectief activeren, ook in de periode voorafgaande
aan de beweging. Aldus zijn zij verantwoordelijk voor het motorische aspect van selectieve
aandacht, dat actieselectie wordt genoemd.
Ook spelen de basale ganglia spelen een belangrijke rol bij het zogeheten procedureel geheugen,
en het tot stand komen van associatieve en motorische leerprocessen (zie verder
hoofdstukken 6 en 8). Basale ganglia, hippocampus en cerebellum kunnen tenslotte gezien
worden als belangrijke ‘steunorganen’ voor de neocortex: zij ondersteunen als het ware de
schors bij het tot stand brengen van diverse soorten geheugenrepresentaties en de temporele
coördinatie van complexe bewegingen.
2.2.3 Limbisch systeem
Het limbisch systeem wordt evenals de basale ganglia gerekend tot de eindhersenen of telencephalon.
Het vormt een ringvormige laag (limbus) rondom de hersenstam, op de overgang
tussen diencephalon en telencephalon (figuur
Figuur 2.7 Belangrijkste
onderdelen van het limbisch
systeem (noot:
thalamus behoort hier
niet toe, maar is ter wille
van de overzichtelijkheid
toch weergegeven). Uit:
Bloom & Lazerson
(1988).
De belangrijkste structuren
in het limbisch systeem
zijn: hippocampus
(zeepaardje), amygdala
(amandelkernen), hypothalamus
(letterlijk: onder
de thalamus), septum
en de gyrus cinguli.
De ringvormige structuur van het limbisch systeem komt het duidelijkst tot uiting in de hippocampus,
en in de gyrus cinguli, die om de bovenzijde van de hersenbalk heen ligt. Qua
functie is het limbisch systeem niet alleen betrokken bij de regulatie van emotionele processen,
maar ook van bepaalde geheugen- en leerprocessen.
50

De hippocampus is belangrijk voor het inprenten van nieuwe, vooral feitelijke, informatie in
het langetermijngeheugen, dat ook declaratief of expliciet geheugen wordt genoemd. De hippocampus
ontvangt input van praktisch alle corticale gebieden waaronder ook de hypothalamus.
De amygdala is belangrijk voor regulatie van emotioneel gedrag − vooral waar het de
primaire en aangeboren emoties als vrees betreft − maar ook voor de emotionele 'kleuring'
van cognitieve processen. Zij kan weer worden onderverdeeld in een aantal subkernen. In
hoofdstukken 8 en 9 zal op meer specifieke aspecten van structuren als hippocampus en
amygdala worden ingegaan, in verband met geheugen en emotionele processen. Het septum
is geassocieerd met basale driftmatige reacties, zoals dorst en sexuele reacties. Stimulering
van dit gebied gaat vaak gepaard met gevoelens van euforie. Het is een belangrijke locatie in
de zogeheten zelfstimulatie-experimenten met ratten (zie hoofdstuk 9).
De hypothalamus, een kerngebied bestaande uit een groot aantal subkernen, ligt direct ventraal
(onder) de thalamus. Zowel de thalamus als hypothalamus liggen tegen de wand van
het derde ventrikel. De hypothalamus bevat een hoog gehalte aan noradrenaline, en reguleert
de lichaamstemperatuur en basale motivationele processen als vlucht- ('flight') en vecht-
('fight') gedrag, eten, drinken en sexueel gedrag. Zij is ook verantwoordelijk voor het vrijmaken
van stresshormonen in de bijnierschors via de nabijgelegen hypofyse, en in het merg van
de bijnieren. De hypothalamus heeft talloze verbindingen met andere structuren in het limbisch
systeem, zoals amygdala en gyrus cinguli, maar ook met structuren in ventro-mediale
(onder-midden) gedeelten van de prefrontale hersenen. Deze gebieden vormen tezamen een
netwerk, dat verantwoordelijk is voor de regulatie van zowel de lagere driftmatige als de hogere
emotionele processen.
2.2.4 Neocortex
Met de termen neocortex, cerebrale schors of nieuwe hersenen wordt het gedeelte van de
eindhersenen bedoeld, dat zich in fylogenetische zin het laatst heeft ontwikkeld. Het hiervoor
besproken limbisch systeem wordt beschouwd als een oudere structuur. Vandaar dat bepaalde
structuren hierin, zoals hippocampus, ook wel oude hersenen of paleocortex worden
genoemd. De schors bestaat uit een dunne laag van grijze stof, die op een relatief klein oppervlakte
in diverse windingen (gyri) en groeven is samengepakt. Sulci zijn de kleine, en fissuren
de grote groeven. Uitgespreid in een plat vlak, bestrijkt de schors van een volwassen
persoon een veld van ongeveer 45 bij 45 meter.
De neocortex kan globaal volgens twee dimensies worden ingedeeld, namelijk anteriorposterior
(voorste versus achterste hersengebieden, gescheiden door de centrale groeve),
en links-rechts (linker en rechter cerebrale hemisferen, gescheiden door de longitudinale
groeve). De twee hersenhelften zijn met elkaar verbonden door bundels axonen (witte stof)
51

die tezamen de hersenbalk (corpus callosum), en de commissuren anterior en posterior vormen.
Figuur 2.8 Lateraal aanzicht van de hersenen met primaire (projectie) en secundaire (associatie) gebieden en
cerebellum (kleine hersenen). Uit: Kandel e.a. (1991).
Bij het zijaanzicht van de neocortex (figuur 2.8) zijn vier gebieden, ook 'kwabben' of 'lobben'
genoemd, te onderscheiden, namelijk de frontale, pariëtale, temporale en occipitale gebieden.
Temporale en pariëtale gebieden worden van elkaar gescheiden door de laterale groeve,
terwijl de centrale groeve de frontale en pariëtale gebieden van elkaar scheidt. In plaats
van groeve, worden ook de Latijnse namen sulcus of fissura gebruikt. Aan de voor- en achterzijde
van de centrale groeve bevinden zich respectievelijk het
motorische projectiegebied in de gyrus precentralis, en het somatosensorische of tastgebied
in de gyrus postcentralis. Twee andere projectiegebieden zijn het visuele projectiegebied
achter in de occipitale kwab, en het auditieve projectiegebied in de supratemporale schors.
Dit is slechts een zeer globale indeling, meer specifieke functionele kenmerken komen in
volgende hoofdstukken aan bod. Een ander belangrijk onderscheid in de neocortex is dat
tussen sensorische en associatie gebieden. Sensorische gebieden (een andere naam is:
primaire of unimodale schors) omvatten de eerder genoemde vier projectiegebieden. De associatiegebieden,
ook aangeduid als secundaire of polymodale schors, ligt om de primaire
gebieden heen, en beslaat zo'n 75% van de totale neocortex. In het algemeen wordt aan de
secundaire schors een hogere integratieve functie toegekend bij de verwerking van informatie.
Dit kan betrekking hebben op het niveau van verwerken (integratie van stimuli uit meer-
52

dere zintuigmodaliteiten, doorgronden van betekenis), maar ook op het niveau van opslag
van informatie in een hogere-orde code. De term associatieschors komt voort uit de veronderstelling
dat de belangrijkste functie van deze gebieden is om een verbinding te leggen
tussen sensorische en motorische gebieden. Zij is daarbij verantwoordelijk voor ‘diepere’
verwerking van informatie uit de sensorische schorsgebieden, waarna deze kan worden
doorgezonden naar de motorische gebieden in de hersenen.
De zenuwbanen die informatie vervoeren binnen het centrale zenuwstelsel, kunnen worden
onderscheiden in afferente en efferente banen. Afferente banen voeren informatie aan van
Vier belangrijke gebieden in de hersenen:
• pariëtale gebied: tastwaarneming, integratie van sensorische informatie,
oriëntatie op omgeving, vaststellen van locatie van objecten in omgeving,
• temporale gebied: auditieve waarneming, vaststellen van identiteit van
objecten in omgeving, vorming van geheugenrepresentaties, taal (begrijpen;
vooral linkerhersenhelft)
• occipitale gebied: visuele waarneming,
• frontale gebied: planning van beweging, taal (spraak: linkerhersenhelft),
inhibitie van irrelevant of ongepast gedrag, interne controle van aandachtsprocessen,
controle van procedures die een beroep doen op het
werkgeheugen.
bijvoorbeeld zintuigen naar hersenen, terwijl efferente banen informatie wegvoeren van hersenen
naar bijvoorbeeld
ruggemerg of spieren.
Een zenuwbaan die geheel
binnen het centrale
zenuwstelsel ligt, heet
tractus. Is er evenwel
sprake van vervoer van
informatie van of naar de
periferie, dan wordt gesproken
van nervus. Bijvoorbeeld,
bij de visuele zenuwbaan heet het deel dat loopt van oog naar thalamus nervus
opticus, en het deel van thalamus naar hersenen tractus opticus.
Een veel gebruikte indeling van hersengebieden is die van Karbinian Brodmann, die dateert
uit 1909 (zie figuur 2.9). In deze kaart worden 52 gebieden in de hersenen onderscheiden,
waarbinnen de cellen een zekere overeenkomst vertonen in hun structuur. Later onderzoek
heeft duidelijk gemaakt dat in bepaalde gebieden van de hersenen een fijnere differentiatie
mogelijk is (zie bijvoorbeeld van Essen, 2013). Zo zijn gebieden als V3 en V4 fijnere onderverdelingen
van gebied 18 uit de kaart van Brodmann, dat het secundaire of extrastriate visuele
gebied vormt. Een andere nuttige kaart van hersengebieden, die eveneens gebaseerd
is op de celarchitectuur, is die van Bonin en Bailey uit 1947. In deze kaart wordt een andere
terminologie gebruikt dan die in de kaart van Brodmann. Zo komen gebieden 7 en 22 in de
kaart van Brodmann overeen met respectievelijk de gebieden PG en TE in de kaart van Bonin
en Bailey. De schorsgebieden vormen een complex netwerk van verbindingen. Behalve
zenuwvezels die lopen tussen beide hemisferen, zijn er binnen de posterieure en anterieure
hersenen ook vele zenuwvezels die primaire en secundaire gebieden met elkaar verbinden.
Ook bestaan er langere rechtstreekse verbindingen tussen de frontale en pariëtale gebieden.
Deze zijn praktisch altijd reciprook: een gebied projecteert niet alleen naar een ander gebied,
maar ontvangt ook informatie terug uit dat gebied.
53

Figuur 2.9 De belangrijkste gebieden van de hersenen
volgens Brodmann. Boven: lateraal, onder: mediaal
aanzicht. Gebied 17 (de striate schors) wordt
ook V1 genoemd, en gebied 18 (de extrastriate
schors) wordt onderverdeeld in V2, V3 en V4.
Als in een bepaald gebied van de hersenen
vele afferente connecties samenkomen uit
andere gebieden, wordt dit convergentie genoemd.
Daarentegen wil divergentie zeggen,
dat uit een bepaald gebied vele zenuwvezels
projecteren naar andere gebieden.
2.2.5 Anatomie van de prefrontale
schors
De prefrontale schors, het voorste deel van de
neocortex, kan globaal in twee subgebieden
worden ingedeeld, namelijk de dorsolaterale
en de ventrale prefrontale schors (figuur 2.11).
Het dorsolaterale prefrontale gebied heeft veel outputverbindingen met het premotore gebied
(gebied 6 van Brodmann), gebied 8 (ook wel de frontale oogvelden genoemd), en het oculomotore
systeem (colliculi superior). De voornaamste inputverbindingen zijn afkomstig uit het
pariëtale gebied (gebied 7a), dat een belangrijke rol speelt in verwerking van ruimtelijke informatie
uit de buitenwereld.
Het tweede belangrijke gebied vormt de ventrale prefrontale schors. Deze is gelegen aan de
onderzijde van de prefrontale schors. Dit gebied kan weer onderverdeeld worden in een lateraal
deel, de ventrolaterale prefrontale schors, en een mediaal gedeelte dat meer aan de
binnenzijde zit, de zogeheten ventromediale prefrontale schors. De voornaamste corticale
inputverbindingen van het vetrolaterale deel zijn afkomstig uit het temporale gebied waar
kennis van objecten is opgeslagen. De ventromediale prefrontale schors heeft vele directe
verbindingen met gebieden die betrokken zijn bij de regulatie van instinctief gedrag en emoties,
zoals de amygdala en hypothalamus. Een andere naam hiervoor is orbitofrontale schors
(orbis = oogkas). Met de amygdala bestaan vele reciproke verbindingen, terwijl voor de hypothalamus
voorlopig alleen outputverbindingen zijn aangetoond. Het ventromediale gebied
is daardoor ook belangrijk voor de regulatie van autonome fysiologische processen als hartslag,
ademhaling en bloeddruk
54

Figuur 2.11 Schematische indeling van de prefrontale schors met diverse gebieden (boven). Onder: Lateraal
(links) en mediaal (rechts) aanzicht van de prefrontale hersenen, met daarbij aangegeven de voornaamste laterale
en mediale prefrontale gebieden.
2.3 Organisatieniveaus van de hersenen.
In deze paragraaf zal nader worden ingegaan op de verschillende organisatieniveaus
van de hersenen, in het bijzonder de neocortex. De neocortex is geen diffuus
netwerk van min of meer toevallige met elkaar verbonden neuronen, maar
kent een grote mate van structurele organisatie.
Figuur 2.12 Structurele
organisatieniveaus van
de hersenen: microversus
macroniveaus.
Subcorticale nuclei
omvattten structuren
als thalamus, hippocampus,
basale
ganglia en amygdala
Dit blijkt onder andere
uit het feit dat
een neuron niet
met alle andere neuronen is verbonden, maar slechts met een beperkt aantal
neuronen die meestal in de directe nabijheid liggen. De schors als geheel vertoont
bovendien een hiërarchische structuur, waarin sprake is van verschillende
55

organisatieniveaus, lopend van zeer kleine eenheden (het microniveau) naar grotere
eenheden (het macroniveau: zie figuur 2.12). De kleinste eenheid vormen
moleculaire processen binnen de zenuwcel (neuron) en de activiteit van synaptische
verbindingen tussen neuronen. Neuronen vormen onderling microscopisch
kleine circuits. Deze kleinschalige netwerken, lokale circuits of lokale maps vormen
op hun beurt weer grotere functionele eenheden zoals subcorticale nucleï,
en specifieke corticale regio's. Hogere organisatieniveaus worden vaak aangeduid
als gedistribueerde systemen of globale maps. Globale maps bestrijken een
relatief groot gebied van de hersenen. Tenslotte kunnen de hersenen in hun totaliteit
weer als een supersysteem van andere systemen worden beschouwd. In de
bespreking van de structurele niveaus die in figuur 2.12 worden onderscheiden,
zal nu eerst aandacht worden besteed aan de lagere of microniveaus. Daarna
zullen enkele kenmerken van de hogere of macroniveaus worden besproken.
2.3.1 De kleinste neurale eenheden: neuronen en synapsen
Een zenuwcel bestaat uit een dendriet of receptief oppervlak, dat impulsen ontvangt van andere
neuronen en deze vervoert naar het soma of cellichaam, en een lange uitloper, de zogeheten
neuriet of axon, die impulsen vervoert vanaf het cellichaam naar een volgende zenuwcel.
Het functioneren van neuronen en synapsen is afhankelijk van moleculen in het cellichaam
van de cel, dat als de fabriek van het neuron kan worden beschouwd. Het voornaamste
product van het cellichaam zijn eiwitmoleculen. Deze eiwitten bestaan uit ketens van
aminozuren (DNA). Sommige eiwitten hebben als eigenschap chemische reacties in de cel te
bewerkstelligen, terwijl anderen weer dienen als bouwelementen, bijvoorbeeld voor de celwand.
De cel bevat ook kleine lichaampjes, mitochondriën genoemd, waarin energiedragende
stoffen zijn opgeslagen zoals ADP (adenosinefosfaat).
Neuronen kunnen op verschillende manieren worden ingedeeld. Zo zijn er afferente of sensorische
neuronen (deze vangen signalen op, en vervoeren deze naar het centrale zenuwstelsel),
efferente of motorische neuronen (deze vervoeren impulsen naar spieren en klieren),
en interneuronen (de grootste categorie: deze maken contact tussen verschillende neuronen).
Neuronen kunnen een verschillende structuur hebben (zie ook figuur 2.13). Bij unipolaire
cellen is er alleen sprake van een axon en cellichaam. Het axon splitst in tweeën, waarbij
het ene deel sensorische informatie ontvangt. Dit betreft voornamelijk informatie van tast en
temperatuurzintuigen in de huid of van zintuigen van spieren, gewrichten en interne organen.
Het andere deel stuurt deze informatie door naar het centrale zenuwstelsel. Bipolaire cellen
zijn ook sensorische neuronen. Deze neuronen hebben een dendriet, een cellichaam en
axon. Bij multipolaire cellen is er sprake van meerdere dendrieten, een cellichaam en een
56

axon. Een veel voorkomende multipolaire cel is de piramidecel. Deze bevindt zich in grote
aantallen in de cerebrale schors, maar ook in de schors van de hippocampus.
Figuur 2.13 Verschillende typen zenuwcellen met hun cellichaam (of soma), dendrieten (ontvangen informatie
van andere cellen) en lange uitlopers of axonen (zenden informatie naar andere zenuwcellen). Vooral piramidecellen
en stercellen (rechts) komen in de cortex in grote getale voor. Naar: Kandel e.a. (1991).
Andere typen cellen zijn Purkinje-cellen en stercellen. De eersten hebben een sterk vertakte
dendrietenboom, en komen uitsluitend voor in de kleine hersenen. Stercellen die in grote
getale in de cerebrale schors voorkomen, vertonen een meer korrelige structuur. Daarom
worden ze ook korrelcellen genoemd. Hun functie is vooral het vervoer van impulsen tussen
de corticale gebieden. Corticale gebieden waarin stercellen overheersen noemt men granulaire
(korrelige) schors in tegenstelling tot corticale gebieden, zoals sensorische en motorische
projectiegebieden, waarin piramidecellen overheersen: deze worden aangeduid als
agranulaire (niet korrelige) schors. De piramidecellen zijn vooral betrokken bij verwerking van
informatie van de zintuigen, en vervoer van impulsen naar de motorneuronen in het ruggemerg.
Informatieverwerking in een cel geschiedt via actiepotentialen. Deze worden opgewekt als de
membraanpotentiaal (in rust: -70 mv) een bepaalde drempelwaarde overschrijdt (bijvoorbeeld
van -70 mv verandert in -50 mv). Dit proces heet depolarisatie. Deze veroorzaakt een verandering
in doorlaatbaarheid van het membraan voor natriumionen (Na+), die zich in grote getale
aan de buitenzijde van de celwand bevinden (zie figuur 2.14).
57

Figuur 2.14 Weergave van de actiepotentiaal met instroom van natrium- en uitstroom van kaliumionen. De
actiepotentiaal is hier weergegeven als functie van de plaats op het axonmembraan. Hij kan ook worden
weergegeven als functie van tijdstip: in dit geval is het beeld precies omgekeerd (eerst natrium instroom,
daarna kalium uitstroom).
Dit veroorzaakt vervolgens een sterke instroom van natriumionen, waardoor de membraanpotentiaal
in zeer korte tijd kan veranderen in + 50 mv. Hierdoor verandert tegelijkertijd de
drempelwaarde voor kaliumionen (K+), die zich in grote getale aan de binnenzijde van de
celwand bevinden. Dit veroorzaakt vervolgens een uitstroom van kaliumionen, waardoor het
elektrisch evenwicht weer wordt hersteld. Deze uitstroom verloopt echter wat trager, waardoor
de herstelfase geleidelijker verloopt. Dit hele proces geschiedt op grond van een enzym,
dat bestaat uit eiwitmoleculen, en waarvan de werking wordt omschreven als een natriumkaliumpomp.
Figuur 2.15 Boven: synaps en vrijkomende neurotransmitter
(presynaptisch mem-braan). Onder: uitvergroting
pre- en postsynaptisch membraan en neurotransmitters.
Calciumkanalen openen zich, waarna
neurotransmitter uit blaasjes vrijkomt, zich over de
spleet verspreidt en zich bindt met receptoren in het
postsynaptisch membraan (onder). Dit geeft aldaar
aanleiding tot exciterende of inhiberende postsynaptische
potentialen (EPSPs of IPSPs).
Het transport van Na+ en K+ geschiedt door zogeheten
ionenkanalen. Dit zijn eiwitten in het celmembraan
die ionen de cel in of uit laten passeren. Het
58

openen en sluiten van deze kanalen kan in principe op twee manieren worden geregeld, namelijk
door veranderingen in de elektrische spanning van de cel zelf (zoals bij de actiepotentiaal)
of door neurotransmitters (in de synaps of overgang tussen twee cellen).
Synapsen zijn de voornaamste verbindingen waardoor neuronen met elkaar communiceren.
Hun structuur en functie zijn schematisch in figuur 2.15 weergegeven Er bestaan verschillende
soorten synapsen, maar de meest bekenden zijn de axodendritische en axosomatische
synaps tussen het axonuiteinde van een neuron met een dendriet of cellichaam
(soma) van een ander neuron. Als een actiepotentiaal het eindpunt van axonen
bereikt, worden aldaar calciumkanalen geopend. Daardoor binden de neurotransmittermoleculen
die hier zijn opgeslagen in kleine blaasjes (‘vesicles’) zich met het presynaptisch
membraan. Vervolgens wordt de neurotransmitter losgelaten (‘release’).
Deze verspreidt zich dan over de synaptische spleet, en bindt zich daar met receptoren die
gelegen zijn in het postsynaptisch membraan (uitvergroot weergegeven onderaan in figuur
2.15). Dit heeft weer het openen van ionenkanalen tot gevolg in het membraan van postsynaptisch
neuron. De vrijgekomen neurotransmitter wordt tenslotte afgebroken, of opnieuw
opgenomen (‘re-uptake’) in het presynaptisch membraan. Bepaalde psychofarmaka kunnen
deze heropname of afbraak vertragen of blokkeren, en aldus de duur van de werking van
neutransmitters verlengen.
In tegenstelling tot actiepotentialen, die werken volgens een 'alles of niets' principe, hebben
synaptische potentialen (meer precies: de inhiberende en exciterende postsynaptische potentialen,
IPSP en EPSP genaamd), een gradueel karakter (figuur 2.15, onderaan). Deze
zogeheten veldpotentialen hebben een meer diffuse werking, en spelen een belangrijke rol in
het opwekken van elektrische activiteit van hersencellen die ook op grote afstand van de
plaats waar deze potentialen ontstaan, zoals bijvoorbeeld op de schedel, kunnen worden
gemeten. Als de som van de EPSPs en IPSPs een drempelwaarde overschrijdt, kan dit leiden
tot depolarisatie van het postsynaptisch membraan, waardoor een nieuwe actiepotentiaal
wordt opgewekt.
Neurotranmitters worden ook wel first messengers genoemd: zij controleren vooral de
overdacht van informatie van de ene zenuwcel naar de andere zenuwcel (zie figuur 2.16).
Veel voorkomende neurotranmitters met een overwegend diffuse werking zijn noradrenaline,
acetylcholine, dopamine en serotonine. Deze categorie neurotransmitters (met name
dopamine en serotonine) hebben vooral een uitwerking op indirecte receptoren. Deze
receptoren hebben een langere werking, en hebben vooral veranderingen in biochemische
stoffen binnen de postsynaptische cel tot gevolg. Deze zogeheten second messengers,
regelen vooral de prikkelbaarheid of gevoeligheid van de ionenkanalen binnen het
postsynaptisch membraan. In hoofdstuk 8 zal worden verduidelijkt hoe deze receptoren
betrokken zijn bij leerprocessen in de cel.
59

Figuur 2.16 Twee typen receptoren op het postsynaptisch membraan. Links: directe receptoren werken snel
en controleren rechtstreeks het openen een sluiten van ionenkanalen. Neurotransmitters als GABA en glutamaat
(‘first messengers’) werken hier op in. Rechts: indirecte receptoren zijn gevoelig voor neurotransmitters
als dopamine en serotonine, en werken langzamer. Zij controleren stoffen binnen het postsynaptisch neuron
(‘second messengers’). Deze stoffen spelen vooral een rol bij leerprocessen.
Neurotransmitters met een meer specifieke werking zijn glutamaat (exciterend, deze
speelt vooral een rol bij leerprocessen) en GABA (inhiberend). Deze categorie neurotransmitters
heeft een direct effect op de receptoren van het postsynaptische membraan,
daarom aangeduid als directe receptoren. Zij kunnen bijvoorbeeld leiden tot een snelle
overdracht van prikkels van pre- naar postsynaptisch neuron. De directe receptoren zijn
namelijk rechtstreeks verbonden met de ionenkanalen, die transport van natrium (Na+),
kalium (K+), calcium (Ca2+) en chloor (Cl - ) ionen door het celmembraan regelen.
2.3.2 Organisatie op microniveau: lokale neurale netwerken
Neuronen vormen contact met een beperkt aantal meestal nabijgelegen neuronen, in kleine
lokale netwerken. Volgens de neurofysioloog Edelman zijn deze lokale circuits opgebouwd
uit kleine groepen neuronen (variërend van naar schatting 50 tot 10.000 neuronen), die de
basis vormen voor selectie van informatie. In gebieden van de visuele schors bijvoorbeeld
dienen deze netwerken om specifieke functionele eigenschappen van stimuli als oriëntatie,
kleur en beweging te detecteren (zie verder hoofdstuk 6). In dergelijke groepen cellen spelen
drie verschillende soorten verbindingen een rol, namelijk verbindingen met andere cellen
binnen dezelfde groep, met cellen van andere groepen en met input uit de buitenwereld. Niet
de individuele cel, maar dergelijke neurale groepen vormen volgens Edelman de meest elementaire
eenheid van informatieverwerking in het centrale zenuwstelsel. De lokale circuits
vormen weer de bouwstenen van grotere functionele eenheden. Hun werking is alleen via
micro-elektroden – via zogeheten single-unit registratie – waar te nemen. Zij vormen niet
60

alleen de bouwstenen van de neocortex, maar ook van gebieden in de thalamus, basale
ganglia en dergelijke.
2.3.3 Ruimtelijke aspecten: topografische, horizontale en verticale organisatie
Neuronen en lokale netwerken zijn de basiseenheden van informatieverwerking in het brein.
Bij deze verwerking van informatie is sprake van een zekere systematiek in de ruimtelijkgeometrische
organisatie van neuronen. De volgende drie ruimtelijke organisatieprincipes
worden daarbij onderscheiden: topografische organisatie, horizontale gelaagdheid en verticale
structuur. Bij deze vormen van organisatie zijn vaak ook grotere netwerken betrokken. In
het schema in figuur 2.12 zijn deze gebieden als corticale regio's aangeduid.
Topografische organisatie De hersenen ontvangen informatie via de zintuigen. Deze zetten
de fysische energie van tast, geur, smaak, geluid en visuele prikkels via verschillende soorten
receptoren om in elektrische signalen. Het begrip receptor heeft twee betekenissen. De
eerste betekenis is die van een zenuwcel die reageert op prikkels van de buitenwereld. De
tweede betekenis van receptor is een plaats op het uiteinde van een dendriet die gevoelig is
voor bepaalde neurotransmitters. Hier gaat het primair om het eerste type receptoren. Bij
geluid- en tastprikkels betreft het onder andere receptoren die gevoelig zijn voor mechanische
kenmerken, zoals druk. Eigenschappen van visuele prikkels worden door lichtgevoelige
receptoren (de staafjes en kegeltjes in de retina), en geur en smaak door receptoren die gevoelig
zijn voor chemische eigenschappen, omgezet in elektrische impulsen. Deze receptorpotentialen
hebben evenals synaptische potentialen een gradueel karakter.
Het patroon van deze elektrische impulsen waarin specifieke kenmerken van de stimulus zijn
vastgelegd, wordt een neurale code genoemd. Deze neurale codes worden vervolgens door
de projectiegebieden in de hersenen verder geanalyseerd. Codering kan plaatsvinden in het
ruimtelijk domein of in het temporele of tijdsdomein. Ruimtelijke, topografische of plaatscodering
wil zeggen dat specifieke schorsgebieden eenzelfde ruimtelijke ordening vertonen als de
receptoren van zintuigen en motoriek. Zo is de organisatie van het visuele projectiegebied
retinotoop: specifieke celgebieden in de retina corresponderen met specifieke celgebieden
(links/rechts, boven/onder) in de visuele schors. De retinale velden corresponderen op hun
beurt weer met verschillende delen van het visuele veld. Retinotope organisatie geldt niet
alleen voor de cerebrale schorsgebieden, maar ook voor het corpus geniculatum laterale
(CGL) van de thalamus, een station dat visuele informatie afkomstig van de retina passeert
op weg naar de primaire visuele schors. In de linker- en rechterhelften van het CGL eindigen
optische vezels die afkomstig zijn van de linker- en rechternetvlieshelften van beide ogen.
Deze delen van het CGL projecteren die op hun beurt weer naar de linker- en rechterhelften
van de primaire visuele schors.
61

In het somatosensorische gebied van de postcentrale gyrus en het motorische gebied van de
precentrale gyrus is sprake van een somatotope organisatie: verschillende lichaamsgebieden
corresponderen met specifieke gebieden in deze schorslagen. Deze gebieden vormen de
bekende homunculus of het projectiemannetje van Penfield en Rasmussen (zie voor een
illustratie hiervan figuur 10.1). De grootte van deze gebieden in de schors neemt toe met het
belang van diverse organen voor de waarneming en motoriek.
Hetzelfde principe geldt voor de auditieve waarneming. Bij akoestische prikkels heet dit tonotope
of ‘cochleotope’ organisatie: specifieke toonhoogte correspondeert met specifieke gebieden
in de cochlea (het slakkenhuis), die op hun beurt weer corresponderen met specifieke
gebieden in de auditieve schors. Het laatste illustreert dat niet bij alle receptoren en corresponderende
schorsgebieden sprake hoeft te zijn van codering van posities in de ruimte, zoals
bij de tactiele en visuele waarneming het geval is. Bij het waarnemen van geluid zoals een
hoge toon, activeert dit geluid een specifiek gebied in het slakkenhuis van het binnenoor, en
de auditieve schors. Als dit gebied wordt geactiveerd, wordt dus de specifieke hoge toon
waargenomen. Ook bij smaakreceptoren is sprake van hetzelfde principe: chemoreceptoren
op één plek van de tong zijn gevoelig voor zout, op een andere plek weer voor de eigenschap
zoet. Dezelfde ruimtelijke scheiding treffen we weer aan in het hersengebied dat
smaak registreert.
Figuur 2.17 Een illustratie van de omvang van
verschillende receptieve velden. De velden zijn
het kleinst voor sensorische neuronen, en nemen
in omvang toe bij tweede-orde neuronen
van de primaire en secundaire hersenschors
(A). B: het receptieve veld van tweede-orde
neuronen bestaat uit een centraal excitatoir
gebied (binnenste cirkel) omgeven door een
inhibitoire zone (buitenste cirkel). Uit: Kandel
e.a. (1991).
Een belangrijke eigenschap van neuronen
is hun receptieve veld. Het receptieve
veld van een neuron kan worden
omschreven als dat deel van een perifeer zintuiggebied, zoals bijvoorbeeld retina, huid,
cochlea, waarvan stimulatie leidt tot het vuren van dat neuron. Het receptieve veld van een
neuron kan echter ook worden gedefinieerd in termen van de fysische eigenschappen van de
stimulus. Zo kan bij visuele stimuli het receptieve veld van corticale cellen die gevoelig zijn
voor kenmerken als locatie, oriëntatie of kleur respectievelijk worden uitgedrukt in de grootte
62

van het visuele veld, oriëntatiegebied van een lijnstimulus, of golflengtegebied van licht. Een
specifieke categorie van neuronen vormen de sensorische neuronen. Deze convergeren in
tweede-orde neuronen van de primaire schors. Deze convergeren op hun beurt in derde, en
hogere-orde neuronen van de associatiegebieden.
De precisie of ‘resolutie’ van deze topografische organisatie − of: de grootte van het receptieve
veld − is het grootst voor de sensorische neuronen, en de neuronen in de primaire sensorische
en motorische gebieden. Deze receptieve velden zijn vaak omgeven met inhibitoire
velden, die via inhiberende interneuronen in verbinding staan met de hogere-orde neuronen
(zie figuur 2.17). Zo is in de visuele projectiecortex sprake van relatief kleine receptieve velden:
elk punt in dit celgebied correspondeert hier met een punt van de retina. Naarmate we
echter verder weg gaan van deze projectiegebieden, nemen de receptieve velden in omvang
toe, en vervaagt dus geleidelijk de scherpte van de topografische representatie. Ook in
sommige structuren in de hersenstam zoals de colliculus superior, een gebied dat verantwoordelijk
is voor sturing van oogbewegingen en saccades, en de basale ganglia is tenslotte
sprake van een zekere topografische organisatie.
Horizontale organisatie: schorslagen. Vele gebieden in de hersenen vertonen naast een topografische
organisatie die verband houdt met codering van stimuluseigenschappen, ook
een horizontale organisatie. Zo zijn in de sensorische en motorische corticale gebieden zes
schorslagen, of laminae, te onderscheiden. Deze gelaagde structuur geldt niet alleen voor de
cerebrale schors, maar ook voor het cerebellum, superior colliculus, het corpus geniculatum
laterale in de thalamus en de hippocampus. In de basale ganglia vertoont de schors echter
geen lagen, maar een structuur die meer weg heeft van een 'lapjesdeken'. Elke van deze
schorslagen heeft een specifieke input- en outputfunctie. De hiermee verbonden neurale verbindingen
zijn opgespoord met behulp van de eerder besproken kleuringstechnieken, die het
mogelijk maken axonen vanaf het doelgebied terug te volgen naar het cellichaam waar het
axon ontspringt. Deze organisatie van deze afferente (input) en efferente (output) verbindingen
is voor alle corticale gebieden nagenoeg identiek.
Afferente verbindingen Er kunnen er twee typen specifieke afferenten worden onderscheiden:
vanuit de thalamus of vanuit andere corticale gebieden (zie figuur 2.18 links). Ook bestaan
er nonspecifieke afferente verbindingen die vooral betrokken zijn bij de regulatie van
de arousaltoestand van de schors via diverse neurotransmitters. Deze nonspecifieke afferenten
zijn voor het merendeel axonen van neuronen met een cellichaam in subcorticale gebieden.
Zij hebben een diffuus projectiegebied door alle schorslagen heen.
Thalamische afferenten hebben vele synapsen met dendrieten van ster (of korrel-) -cellen
die in grote getale voorkomen in laag vier. De meeste stercellen hebben een horizontale orientatie
en dienen vooral voor het lokale verkeer binnen het gebied waar hun cellichaam is
gelegen. Zij vormen onderling gesloten (cirkelvormige) velden.
63

Figuur 2.18 Een gesimplificeerde weergave van de zes schorslagen. Laag 1, de moleculaire laag, bevat
vooral gliacellen, de andere lagen bevatten zenuwcellen waaronder piramidecellen en stercellen (ook wel
korrelcellen genoemd). Links: somatosensorische schors met een dikke laag 4 en veel stercellen. Deze hebben
voornamelijk een afferente functie. Rechts: motorische schors met dikke laag 5 en veel piramidecellen.
Deze hebben vooral een efferente functie (zie de tekst voor een nadere uitleg).
Laag vier is in de primaire sensorische gebieden relatief sterk ontwikkeld. Corticale afferenten,
dat wil zeggen de axonen van piramidellen die in andere schorsgebieden zijn gelegen,
hebben synapsen met stercellen die in diverse schorslagen voorkomen. Deze corticale afferenten
kunnen afkomstig zijn uit een ander gebied van dezelfde hersenhelft (intracorticale
vezels), of uit een ander gebied van de andere hersenhelft (corpus callosum vezels). Intracorticale
en corpus callosum vezels worden samen associatievezels genoemd. Associatievezels
zijn vaak reciprook. Het corticale gebied A ontvangt bijvoorbeeld informatie van het corticale
gebied B. Het gebied A zendt daarbij ook informatie terug naar B (dit gebeurt via verschillende
schorslagen): dit principe wordt re-entry genoemd. Deze neurale verbindingen
hebben vermoedelijk vooral als taak activiteiten van schorsgebieden die een verschillende
functie hebben te integreren.
Efferente verbindingen Vooral de piramidecellen hebben een belangrijke functie in transport
van efferente informatie over grotere afstanden. Piramidecellen hebben een verticale oriëntatie,
waarbij de punt van het driehoekig cellichaam naar het schorsoppervlak wijst. Een bundel
van verticaal gerichte piramidecellen heet een open veld. Al eerder is aangegeven dat een
belangrijke eigenschap van open velden is dat zij krachtige veldpotentialen kunnen ontwikkelen,
die op grotere afstand in de vorm van een elektroencefalogram meetbaar zijn.
64

In laag 5 bevinden zich vele grote piramidecellen. Deze laag is vooral in de primaire motorische
schors sterk ontwikkeld. Globaal kunnen hier drie soorten efferenten (output) worden
onderscheiden (zie figuur 2.18, rechts). Dit zijn allereerst axonen van piramidecellen die gaan
naar andere corticale gebieden, in dezelfde of andere hemisfeer (deze ontspringen vooral in
lagen 2, 3, en 4). Deze axonen zijn dus identiek aan de hierboven genoemde assocatievezels.
Ook zijn er efferente verbindingen met a) de thalamus (vooral vanuit laag 6: er is hier
veelal sprake van reciproke of feedback circuits naar thalamische gebieden die ook afferenten
hebben naar de schors toe) en b) andere subcorticale gebieden. In de motorische schors
zijn dit vooral axonen die gaan naar de motoneuronen in het ruggemerg (vanuit laag 5).
Verticale organisatie; corticale kolommen. Corticale structuren vertonen niet alleen een horizontale
maar ook een verticale organisatie. Deze kan worden aangetoond door kleuringsttechnieken
of door elektrische stimulatie. Bij kleuring laat bijvoorbeeld de primaire visuele
schors een zebra-achtig strepenpatroon zien. De kolomstructuur is een gevolg van het feit
dat groepen piramidecellen eenzelfde verticale stand hebben, waarbij de dendrieten gericht
zijn naar het schorsoppervlak. Deze kolomstructuur geldt niet alleen voor de visuele schors,
maar ook voor de somatosensorische, auditieve en motorische schorsgebieden. Een bijzonder
kenmerk van deze kolommen is dat zij door alle (horizontale) schorslagen onderlinge
verbindingen hebben. Hubel en Wiesel hebben als eersten met microelektroden die verticaal,
dus loodrecht op het schorsoppervlak, de visuele schors penetreerden, kolommen van cellen
geïdentificeerd die reageren op stimuli als lijnfiguren met eenzelfde oriëntatie (bijvoorbeeld
20 graden ten opzichte van een horizontaal vlak). Ook ontdekten zij in de primaire visuele
schors corticale kolommen − zogeheten oculaire dominantiekolommen − die alternerend input
ontvangen van het rechter- en het linkeroog.
Groepen cellen die deze verticale organisatie vertonen, hebben dezelfde functionele kenmerken
door verschillende schorslagen heen: zij reageren bijvoorbeeld op dezelfde wijze op
een specifieke input. In het voorbeeld van figuur 2.19 zijn verschillende kolommen geassocieerd
met verschillende kenmerken van tastreceptoren. Voorbeelden zijn beweging van een
gewricht, aanraken van een haar, druk op de huid. Soms is er daarbij sprake van een zeer
nauwkeurige codering of tuning van de functionele kenmerken van kolommen. Zo hebben
kolommen in de somatosensorische schors van hamsters een zeer specifieke gevoeligheid
(scherpe tuning) voor aanraking van afzonderlijke snorharen. In andere projectiegebieden is
sprake van een meer geleidelijke overgang tussen kolommen. Men noemt dit course coding:
grove-tuning of codering. Dit houdt in dat niet alleen de cellen in de specifieke kolom, maar
ook cellen in aangrenzende kolommen een bepaalde stimuluskenmerk (bijvoorbeeld een
specifieke lijnoriëntatie) kunnen detecteren
65

Figuur 2.18 Een schematische en
gesimplificeerde weergave van de zes
schorslagen. Laag 1, de moleculaire
laag, bevat vooral gliacellen, de andere
lagen bevatten zenuwcellen waaronder
piramidecellen en stercellen
(ook wel korrelcellen genoemd). Links:
somatosensorische schors met een
dikke laag 4 en veel stercellen. Deze
heb-ben voornamelijk een afferente
functie. Rechts: motorische schors met
dikke laag 5 en veel piramidecellen.
Deze hebben vooral een efferente
functie (zie de tekst voor een nadere
uitleg).
Topografische, horizontale en verticale organisatie van neuronen zijn belangrijke geometrische
principes, die een efficiënte verwerking van informatie in de schors mogelijk maken. Zo
zal het analyseren van een patroon van stimuli die dicht bij elkaar liggen, sneller kunnen geschieden
als de corresponderende neurale locaties ook dicht bij elkaar liggen. Wederzijdse
inhibitie in populaties neuronen kan daarbij worden gebruikt om neuronen met maximale activiteit
‘er uit te halen’.
Topografische of plaatscodering is echter niet de enige wijze waarop een zenuwcel of groep
neuronen informatie codeert. Een tweede soort neurale code is temporele codering. Temporele
codering heeft te maken met frequentie van het vuren van een neuron; een toename van
intensiteit van een stimulus gaat bijvoorbeeld niet alleen gepaard met activatie van een groter
aantal receptorcellen, maar ook met een vaker en sneller vuren van deze cellen. Verder zijn
sommige receptoren gevoelig voor de duur van stimulatie, zij adapteren namelijk zeer snel bij
een constant blijvende stimulus, en reageren alleen op het ‘aan-en-uitgaan’ van de stimulus.
Dergelijke receptoren bevinden zich vooral in de huid. Er zijn ook meer ingewikkelde codes,
zoals de duur van een serie pulsen, en het temporele patroon van aanbieding van binnenkomende
signalen.
2.3.4 Het macroniveau: systemen en supersystemen
Macrosystemen bestrijken een relatief groot (globaal) netwerk in de hersenen, waarin subsystemen
(kerngebieden, lokale circuits of lokale maps) met lange zenuwvezels met elkaar
zijn verbonden. Dit geldt met name voor die neurale systemen of netwerken die gerelateerd
zijn aan complexe cognitieve functies als geheugen, aandacht, motorische controle en dergelijke.
Mountcastle noemde dergelijke grootschalige netwerken gedistribueerde systemen:
66

netwerken die opgebouwd zijn uit kleinere eenheden (mini- en macrokolommen), terwijl
Edelman spreekt van globale mapping.
Figuur 2.20 Schematische weergave van een grootschalig hiërarchisch netwerk met drie niveaus. Het voorbeeld
is gebaseerd op de organisatie van de visuele schors, waarin sprake is van een sterke divergentie (‘uitwaaiering’)
naar gebieden op de hogere niveaus. Het totale netwerk kent parallelle, seriële en reciproke verbindingen.
Hogere niveaus kunnen ook rechtstreeks input uit laagste niveaus ontvangen, zonder tussenkomst
van de middenniveaus. Zij kunnen echter ook rechtstreeks input leveren aan deze lagere niveaus.
Een voorbeeld van neurale systemen op het macroniveau zijn de associatiegebieden van de
pariëtale, temporale en frontale schors, die betrokken zijn bij waarneming en motoriek. Voorbeelden
van belangrijke grootschalige systemen buiten de neocortex zijn het limbisch systeem
en de basale ganglia.
Globale netwerken of systemen in de schors vertonen soms een hiërarchische structuur. In
Figuur 2.20 wordt een voorbeeld gegeven van een hiërarchisch netwerk met drie verschillende
niveaus. Tussen deze niveaus is sprake van een intensief tweerichtingsverkeer. Lagere
niveaus hebben talloze neurale verbindingen met hogere niveaus via feedforward verbindingen,
maar hogere niveaus hebben ook talloze verbindingen met de lagere niveaus via feedback
connecties. Vaak is daarbij het aantal afdalende of feedback verbindingen groter dan
het aantal opstijgende of feedforward verbindingen. Een ander kenmerk van grootschalige
netwerken zoals getoond in figuur 2.20 is dat lagere niveaus soms een directe invloed hebben
op de hogere niveaus, zonder tussenkomst van structuren op het middenniveau. In
hoofdstuk 4 zal nader worden ingegaan op de functionele kenmerken van dergelijke hiërarchische
netwerken.
67

Figuur 2.21 Enkele voorbeelden van corticalesubcorticale
lusvormige circuits, met rechts aangegeven
bij welke functies deze een rol spelen. Verbindingen
tussen cortex en subcorticale kerngebieden
zoals striatum, thalamus, amygdala en hippocampus
zijn reciprook en vertonen sterke convergentie
(van cortex naar subcorticale gebieden toe)
en divergentie (van subcorticale gebieden naar
cortex toe
Ook zijn er grootschalige circuits waarbij gebieden
in de neocortex verbonden zijn met
subcorticale structuren. Dit betreffen de
amygdala, hippocampus, basale ganglia
(striatum), cerebellum maar ook kerngebieden
in de hersenstam, die verantwoordelijk zijn
voor productie van neurotransmitters als dopamine, acteylcholine en noradrenaline
Deze samenwerking verloopt hoofdzakelijk via corticaal-subcorticale verwerkingslussen of
‘loops’ waarvan de voornaamste functie is de modulatie (versterking of verzwakking) van neocorticale
activiteit. In figuur 2.21 worden enkele van deze lusvormige circuits getoond, met
hun voornaamste functie.
Zo is een netwerk bestaande uit hippocampus, thalamus, posterieure en prefrontale schors
betrokken bij opslag van informatie in het zogeheten expliciet (bewust) geheugen (middelste
paneel figuur 2.21). Emotionele processen worden gereguleerd door een netwerk van gebieden
als hypothalamus, amygdala en de mediaal-ventrale gebieden in de frontale hersenen
(onderste paneel figuur 2.21). Deze twee voorbeelden geven aan dat neurale systemen ook
zeer grote functionele netwerken (of supersystemen) kunnen vormen, waarin zelfs structuren
op verschillende verticale niveaus van het zenuwstelsel zoals de hersenstam, het limbisch
systeem en de neocortex zijn opgenomen. In dit soort corticaal-subcorticale netwerpen is er
vaak sprake van een sterke divergentie van zenuwbanen die vanuit subcorticale kerngebieden
vertrekken, of convergentie van banen die in deze structuren aankomen. Dit komt omdat
het hier relatief kleine subcorticale kerngebieden of nucleï betreffen die connecties hebben
met relatief grote gebieden in de neocortex.
2.3.5 Intrinsieke connectiviteit: het default mode netwerk
Een belangrijk kenmerk van de beschreven netwerken is de onderlinge communicatie
tussen verschillende gebieden of ‘knopen’. De witte-stof verbindingen leveren hiervoor
een belangrijke structurele basis. Deze structurele connectiviteit kan met tractografie in
kaart wordengebracht (zie figuur 1.17 links).
68

Functionele connectiviteit is de volgende stap. Met fMRI kan alleen de lokale activiteit
van de gebieden zelf en en niet hun onderlinge actieve verbindingen worden opgespoord.
Zo ontdekten Raichle met behulp van MRI en fMRI een netwerk waarin locale gebieden
in een toestand van rust een sterkere activititeit laten zien dan tijdens het uitvoeren van
een cognitieve taak. Tijdens het uitvoeren van een taak wordt bovendien deze ‘rustactiviteit’
onderdrukt. Zij noemden dit netwerk het resting-state network of default mode network.
(zie figuur 2.22).
Belangrijkste gebieden
hierin zijn de posterieure
cingulate cortex,
de inferieure temporale
gebied en de mediale
frontale cortex. Later
ontdekten Grecius e.a.
dat deze gebieden ook
een sterke onderlinge
coherentie of samenhang
vertoonden. Zij
maakten daarbij gebruik
van de techniek van fcFMR: het berekenen van de coherentie van de activiteit van
de verschillende gebieden. Het default mode netwerk werd door hen ook wel aangeduid
als het intrinsic connectivity network (ICN) Het cingulum een lange bundel van witte stof
die de parietale en frontale gebieden met ekaar verbindt, speelt vermoedelijk als ‘ruggegraat’
een belangrijke rol in de coherenties binnen het default mode netwerk. Opmerkelijk
is dat het netwerk nog niet in de hersenen van jonge kinderen wordt aangetroffen: Mogelijk
zijn de bouwstenen van hetwerk, zoals de langere witte stof banen dan nog onvoldoende
ontwikkeld. Tenslotte hebben Seeley e.a. via de weg van functionele connectiveits
(fcMRI) ook andere netwerken kunen identificeren die vooral met specifieke cognitieve
processen waren geassocieerd. Functionele connectiviteit heeft dus voordeel dat
het niet alleen de actieve gebieden, maar ook un onderlinge functionele verbingen in
kaart kan brengen, waardoor een meer volledig inzicht in de dynamiek van het totale
netwerk wordt verkregen.
69

Aanbevolen literatuur
Arbib, M.A., Erdi, P. & Szentagothai, K. (1998). Neural Organisation. Structure,
function and dynamics. Cambridge: MIT Press.
Bergsma, A. (1994). Prisma van het brein. Utrecht: Het Spectrum B.V.
Buckner, R,L, Andrews-Hanna, J.S & Schacter, D.L (2008). The Brain’s Default
Network
Anatomy, Function, and Relevance to Disease. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1124:
1–38
Carlson, N.R. (2001). Physiology of Behavior. 7th Edition. Boston: Allyn & Bacon.
Cavada, C .& Goldman-Rakic, P.S. (1989). Posterior parietal cortex in rhesus
monkey: II. Evidence for segregated corticocortical networks linking sensory
and limbic areas with the frontal lobe. Journal of Comparative Neurology,
287, 422-445.
Essen, van D.C. (2013) Cartography and Connectomes. Neuron 80, October
30, 775-790.
Goldman-Rakic, P.S. (1995). Architecture of the prefrontal cortex and the central
executive. Annals of the New York Academy of Sciences, 769, 71-83.
Greicius, M.D., Krasnow, B., Reiss, A.L., and Menon, V. (2003). Functional
connectivity in the resting brain: a network analysis of the default mode
hypothesis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 253–258.
Kandel, E. & Schwartz, J.H. & Jessel T.M. (1991). Principles of Neural Science.
Third Edition. New York: Elsevier.
Raichle, M. E., MacLeod, A. M., Snyder, A. Z., Powers, W. J.,Gusnard, D. A.,
et al. (2001). A default mode of brain function. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A.,
98, 676–682
Seeley et al. (2007). Dissociable Intrinsic Connectivity Networks for Salience
Processing and Executive Control J. Neurosci., February 28, 27(9):2349 –
2356
70

Testvragen
• Wat wordt bedoeld met ‘dorsale’ en ‘ventrale’ routes van de visuele perceptie in de
posterieure schors? Noem hiervan de belangrijkste tussenstations en hun functie.
• Geef aan hoe een visueel veld projecteert naar de primaire visuele schors (fissura calcarina).
• De visuele schors is opgebouwd uit gespecialiseerde blokvormige ‘modulen’. Beschrijf
de structuur van een dergelijke module.
• Kosslyn en Koenig onderscheiden verschillende subsystemen die een rol spelen bij de
hoge-re perceptie. Geef deze systemen schematisch weer, en noem hun functie.
• Codering van stimuluskenmerken in de secundaire visuele schors gebeurt via het
principe van ‘grove codering’ (ook wel ‘brede tuning’ genoemd). Leg met een voorbeeld
uit wat hiermee wordt bedoeld.
• Beschrijf globaal de anatomie en functie van het neurale systeem dat verantwoordelijk
is voor motore controle.
• De motorische schorsgebieden ontvangen hun input via twee lusvormige subcorticale
circuits. Beschrijf deze circuits, en noem hun voornaamste functie.
• Tussen cortex en basale ganglia bestaan meerdere lusvormige circuits. Beschrijf deze
circuits en noem hierbij de verschillende uitwerking van de dopaminerge banen.
• Parkinsonpatiënten blijken bij ‘taakswitching’ slechter te presteren dan controleproefpersonen.
Hoe kan dit resultaat worden verklaard?
• Bewegingsstoornissen als de ziekte van Huntington en de ziekte van Parkinson zijn
toe te schrijven aan stoornissen in neurale (dopaminerge) circuits tussen cortex en basale
ganglia. Geef aan welke twee verschillende circuits hieraan ten grondslag liggen.
• Welke drie verschillende motorische subsystemen onderscheiden Kosslyn en Koenig
(anatomie en functie)?
• Controle van actie is nauw verbonden met perceptuele processen. Fuster heeft dit
aangeduid als de ‘perceptie-actie’ cyclus. Geef aan welke gebieden in de hersenen
hierbij betrokken zijn en hoe hun interactie kan worden voorgesteld.
• Sommige onderzoekers menen dat gebied 7 (het posterieure pariëtale gebied) een belangrijke
functie heeft bij sturing van beweging. Anderen menen echter dat dit gebied
alleen maar met ruimtelijk-perceptuele oriëntatie is geassocieerd. Hoe kunnen beide
standpunten met elkaar worden verzoend?
• Noem de belangrijkste verbindingen en structuren (en hun functies) van het oculomotore
systeem. Geef ook aan hoe hierin automatische (van buitenaf opgeroepen) en intern
gecon-troleerde oogbewegingen ontstaan
71

Hoofdstuk 3 Biologisch evolutionaire kenmerken
van de hersenen
Inleiding……………………………..........73
Luria en Maclean…………………….......74
Evolutie van de hersenen en
cognitieve vermogens……....................76
72

3
Biologisch evolutionaire kenmerken van de
hersenen
3.1 Inleiding
De menselijke hersenen vormen een sterk georganiseerd systeem dat niet toevallig is ontstaan,
maar dat het product is van een langdurige evolutie en natuurlijke selectie. Het is misschien
niet onmiddellijk duidelijk is wat het directe nut is van de evolutieleer voor het onderzoek
naar cognitieve of affectieve functies. Echter, kennis van de principes van evolutie kan
een belangrijk licht werpen op het fundamentele probleem van hoe de complexe structuur
van de menselijke hersenen is ontstaan, en wat de wortels zijn van de typische kenmerken
of wetmatigheden van het menselijk bewustzijn, geheugen of de menselijke affectieve processen.
Waarom onthouden mensen bijvoorbeeld frequente of recente gebeurtenissen het
best? Of waarom zijn mensen zo goed in het herkennen van gezichten of gelaatsexpressies?
Waarom kunnen bepaalde emotionele prikkels aanleiding geven tot fysiologische reacties,
zonder dat dit gepaard gaat met een bewuste beleving? Waarom is taal bij mensen wel en bij
dieren niet – of zoveel gebrekkiger − ontwikkeld?
De evolutieleer en het hiermee verbonden principe van natuurlijke selectie is vooral voor de
cognitieve neurowetenschap, die gericht is op het onrafelen van de complexe structuur van
de menselijke geest en hersenen, van belang. Een belangrijk en centraal thema hierbij is de
vraag in hoeverre de structuur en functie van de menselijke hersenen fundamenteel verschillen
van die van de lagere zoogdieren. Hoewel de mens genetisch maar weinig verschilt van
de aan hem meest verwante diersoort, de chimpansee, is het menselijk brein wel ongeveer
driemaal groter dan dat van de chimpansee, gecorrigeerd voor lichaamsgewicht. Dit suggereert
dat hersenmassa een belangrijke factor is geweest bij het onstaan van de unieke cognitieve
vermogens van de mens.
Hieronder zal verder worden ingegaan op enkele theorieën en opvattingen waarin de organisatie
van de menselijke hersenen vooral vanuit een biologisch-evolutionair gezichtspunt
wordt benaderd. Het uitgangspunt hierbij is de gelaagde hiërarchische structuur van de menselijk
hersenen, die mogelijk een afspiegeling is van de verschillende stadia die tijdens de
evolutie zijn doorlopen.
73

3.2 De gelaagde structuur van hersenen: Luria en MacLean
Luria De Russische neuropsycholoog Anton Luria heeft als een van de eersten een functioneel-neuroanatomisch
model van de hiërarchische organisatie van de hersenen gepresenteerd.
Zijn denkbeelden zijn ontwikkeld aan de hand van studies van gedragsstoornissen van
patiënten met verschillende soorten hersenlaesies. Luria onderscheidde binnen de hersenen
drie grote functionele systemen, aangeduid als units (zie figuur 3.1). Unit 1 is verantwoordelijk
voor regulatie van corticale arousal (onder andere het waak-slaap continuum), en is geassocieerd
met de reticulaire formatie van de hersenstam en structuren in het limbisch systeem.
Unit 2 omvat de posterieure hersengebieden, en heeft als globale functie de ontvangst en
verwerking van informatie uit de buitenwereld, en opslag hiervan in het geheugen. Tenslotte is
de functie van unit 3, die met de anterieure hersenschors is verbonden, programmering, controle
en verificatie van handelingen.
Figuur 3.1 Schematische afbeelding van de drie units, namelijk
unit 1 (hersenstam), unit 2 (posterieure schors) en
unit 3 (anterieure schors) uit het model van Luria. In de
posterieure schors gaat informatie van de primaire gebieden
(visuele, auditieve en somatosensorische projectiegebieden)
via de secundaire naar tertiaire gebieden (posterieure
pariëtale/temporale gebied: gestippeld). In de anterieure
schors is dit net andersom, informatie gaat van tertiaire
(prefrontale gebied: gestippeld) via secundaire (premotore
gebied) naar primaire motorische gebied. Er zijn ook
verbindingen tussen unit 2 en 3. Hierdoor bereikt sensorische
informatie uit de primaire schors (unit 2) ook de tertiaire
gebieden in de anterieure schors (unit 3).
Units 2 en 3, de corticale systemen, worden gekenmerkt
door een hiërarchische opbouw, waarbij
drie gebieden worden onderscheiden, namelijk
primaire, secundaire en tertiaire gebieden. De
tertiaire gebieden van unit 2 noemt Luria 'zones
van overlap', omdat zij bestaan uit overlappende secundaire gebieden die betrokken zijn bij
verwerking van informatie in de visuele, auditieve en somatosensorische modaliteit. Voor
units 2 en 3 wordt de overgang van primaire naar secundaire en tertiaire gebieden bepaald
door drie functionele principes, namelijk a): hiërarchische organisatie hogere gebieden integreren
informatie uit lagere gebieden; b) afnemende specificiteit: dit principe vloeit eigenlijk
voort uit het voorafgaande: hogere gebieden zijn meer bij cognitieve of 'gnostische' verwerking,
lagere meer bij sensorische verwerking van informatie betrokken; c) progressieve lateralisatie.
Hiermee wordt bedoeld dat bij ontwikkeling van de hogere tertiaire zones sprake
is van een geleidelijke differentiatie tussen linker en rechter cerebrale hemisferen, waarbij
verbale informatieverwerking geleidelijk meer met gebieden in de linkerhemisfeer wordt
74

geassocieerd. In het posterieure hersengebied betreft dit vooral het sensorische (begrijpen),
en in het anterieure hersengebied het motorische (spraak) aspect van taal.
Deze drie principes moeten volgens Luria zowel in ontogenetische als fylogenetische zin worden
opgevat: niet alleen gedurende de ontwikkeling van de mens, maar ook tijdens de evolutie,
is er sprake van een toenemende hiërarchische organisatie en lateralisatie van de drie
genoemde schorsgebieden. Dit geldt vooral voor de prefrontale schors.
.
Figuur 3.2 Cerebrum van chimpansee en mens op dezelfde schaal afgebeeld. De prefrontale schors, die verantwoordelijk
is voor planning en coördinatie van gedrag en hogere cognitieve functies, is vooral bij de mens
sterk ontwikkeld. Aangenomen wordt dat dit gebied binnen de evolutie relatief laat tot ontwikkeling is gekomen.
Uit: Hubel (1979).
Deze komt het laatst tot ontwikkeling gedurende de levensloop, en is vergeleken met de hersenen
van lagere diersoorten, zoals mensapen, ook het sterkst ontwikkelde hersendeel (zie
figuur 3.2). Door deze, zeker voor zijn tijd, moderne inzichten kan Luria als een van de belangrijkste
pioniers worden beschouwd van de cognitieve neurowetenschap.
MacLean De ontwikkeling van de hersenen tijdens de evolutie wordt wel eens vergeleken
met een computer waaraan steeds nieuwe onderdelen, of een gebouw waaraan geleidelijk
nieuwe etages of vleugels zijn toegevoegd. Een andere metafoor die dit principe misschien
nog beter illustreert is de structuur van een integrale oude stad (zoals Amsterdam),
waarin door de eeuwen heen om de oude kern heen, in concentrische lagen nieuwe wijken
zijn ontstaan. Deze opvatting is met name door de neurofysioloog David MacLean
verdedigd in zijn theorie van cerebrale organisatie. Centraal in zijn theorie is het idee dat
het brein van de mens een samenvoeging is van oude en nieuwe hersensystemen. Het
volgende citaat van MacLean illustreert deze opvatting op treffende wijze. “Nature despite
all her progressiveness, is also a staunch conservative and is even more tenacious than
the curator of a museum in holding in to her antiques”. MacLean onderscheidt hierbij drie
soorten hersenen, namelijk het reptielenbrein, het oude zoogdierenbrein en het nieuwe
zoogdierenbrein (zie figuur 3.3). Het reptielenbrein, dat gevormd wordt door hersenstam
en sterk vergrote basale ganglia, reguleert voornamelijk instinctief gedrag. Het oude
75

zoogdierenbrein wordt gevormd door structuren in het limbisch systeem, en vormt het
grensvlak tussen hersenstam en gebieden van de cerebrale schors. Het heeft een sterke
verwantschap met de primitieve reukhersenen. Tenslotte vertegenwoordigt het hogere
zoogdierenbrein de hogere corticale functies, zoals deze met name bij mensapen en
mensen tot ontwikkeling zijn gekomen.
Figuur 3.3 MacLeans ‘triune brain’: reptielen, lagere en hogere
zoogdierenbrein in één systeem verenigd. Uit: MacLean
(1973).
Een belangrijk aspect van MacLeans theorie, is dat
deze drie hersensystemen als een functionele eenheid,
door hem aangeduid als triune brain (brein als
drie-eenheid), functioneren. Ondanks het speculatieve
karakter van zijn theorie, wordt het centrale element
hiervan algemeen geaccepteerd. Dit is het idee dat er
sprake is van een hechte 'verticale' verbondenheid
tussen oude en nieuwe hersensystemen, en de verschillende niveaus van mentale organisatie
die hiermee zijn geassocieerd. Hogere of evolutionair nieuwe gebieden in de hersenen
kunnen daardoor ook gebruiken maken van eigenschappen van lagere of evolutionair oude
gebieden.
3.3 Evolutie van hersenen en cognitieve vermogens
Het uitgangspunt van Charles Darwin, de grondlegger van de evolutieleer, was dat de ontwikkeling
van hogere mentale vermogens van de mens het gevolg is van een langdurig cumulatief
proces van natuurlijke selectie. Belangrijke elementen of ‘stappen’ in dit proces zijn: a) er
bestaat een grote variatie van soorten organismen en eigenschappen, b) bepaalde eigenschappen
zijn gunstig voor het in stand houden van de soort; dit wordt selectievoordeel genoemd
c) individuen die deze eigenschappen bezitten, hebben een grotere kans om te overleven
in de strijd om het bestaan en d) deze individuen zullen – op grond van principes van
erfelijkheid – ook nakomelingen krijgen die over dezelfde eigenschappen beschikken. Hoewel
de afzonderlijke stapjes van het evolutieproces op louter toeval kunnen berusten, is het eindproduct
van het cumulatieve proces niet toevallig, maar een ordening die gericht is op het in
stand houden van de soort. Een aardig voorbeeld hiervan, afkomstig van Dawkins, zijn de
steentjes op een kiezelstrand. Deze zijn niet volgens toeval rondgestrooid, maar vertonen
vaak een ordelijk patroon waarbij de kleine steentjes dicht bij de waterlijn, en de grotere ste-
76

nen in stroken of zones verderop te vinden zijn. Steentjes en golven vormen dus samen een
systeem dat automatisch ordening tot stand brengt.
Mutatie, een abrupte verandering in de genetische structuur (of genotype) van organismen, is
een van de mechanismen die verantwoordelijk zijn voor de grote variabiliteit in uiterlijke kenmerken:
het zogeheten fenotype. Mutaties kunnen een selectievoordeel maar ook een selectienadeel
tot gevolg hebben. Een ander en meer frequent voorkomend mechanisme dat variabiliteit
in de hand werkt, is onderlinge vermenging van homogene populaties door verhuizing
en transmigratie.
Onderzoek naar de mechanismen van evolutie vindt plaats via verschillende invalshoeken.
Een bekende benadering is het vergelijkend onderzoek van hersenen, gedrag en genetische
eigenschappen van de mens en andere bestaande diersoorten. Ook kan manipulatie van genen
in bepaalde diersoorten inzicht verschaffen in de moleculaire genetische basis van het
ontstaan van bepaalde vormen van gedrag of ziektes bij de mens. Een tweede benadering is
bestudering van de fossiele resten van hominiden, onze mensachtige voorouders. Een derde
aanpak is computersimulatie van natuurlijke selectieprocessen door middel van zogeheten
genetische algoritmes.
Genetische codes: DNA ketens
De theorie van Darwin is ontwikkeld in een tijdperk waarin nog niets bekend was over de moleculaire
genetica. De principes hiervan zijn pas in het midden van de twintigste eeuw ontdekt. Kort samengevat
komt dit op het volgende neer. In de celkern bevindt zich het DNA, het eiwitmateriaal waaruit
onze genen zijn opgebouwd. Dit bestaat uit een twee spiraalvormige ketens die aan elkaar zijn gekoppeld
via korte zijketens. Deze zijketens bestaan uit vier nucleotiden. Adenine (A), Thymine (T),
Cytosine (C) en Guanine (G). Deze kunnen zich aan elkaar koppelen: A is daarbij altijd gekoppeld
aan T, en C aan G. De aldus aan elkaar gekoppelde DNA ketens wordt dubbelhelix genoemd. Genetische
codes zijn te vergelijken met informatie die op een ROM (Read Only Memory) van een computer
wordt ingebrand. Deze informatie kan vele malen worden uitgelezen, maar wordt slechts een
keer geschreven. In tegenstelling tot de digitale computercodes die uit reeksen van enen en nullen
zijn opgebouwd, bevat het DNA van levende cellen een code die uit de eerder genoemde vier letters
is opgebouwd; A, T, C en G. Deze codering maakt het mogelijk een enorme hoeveelheid informatie
in een celkern op te slaan.
De volgorde van de nucleotiden op de ketens vormt de eigenlijke basis van erfelijke informatie. Bij
geboorte van een nieuw individu, wordt zijn of haar unieke DNA structuur in alle lichaamscellen gekopieerd.Ook
tijdens de evolutie vindt een soortgelijk proces plaats, waarbij competitie tussen verschillende
genen bepaalt welk gen op welk specifiek adres in de chromosomenketen terechtkomt.
Belangrijk gegeven is tenslotte dat kleine verschillen in DNA structuur grote gevolgen voor het fenotype
kunnen hebben. Het menselijk DNA blijkt bijvoorbeeld slechts 1.2 procent van dat van chimpansees
te verschillen, maar toch is ons hersenvolume ongeveer driemaal zo groot.
77

Dit zijn computerprogramma’s waarmee belangrijke mechanismen van natuurlijke selectie,
zoals competitie tussen soorten, gunstige en ongunstige omgevingscondities, principes van
toeval, fitheid en erfelijkheid over een gecomprimeerde periode kunnen worden nagebootst.
Natuurlijke cumulatieve selectie geschiedt in vele kleine stapjes, en hoeft niet de weg van een
perfect of optimaal werkplan te volgen. Evolutionaire modificaties hebben namelijk altijd
plaatsgevonden in de context van bestaande structuren en organisaties. Evolutie wordt daarom
wel eens vergeleken met het werk van een knutselaar of ketellapper (in het Engels tinkerer):
nieuwe structuren of aanpassingen worden steeds aan bestaande structuren toegevoegd.
Zo zijn er aanwijzingen dat in de visuele hersenschors bepaalde celstructuren die
aanvankelijk een bepaalde functie hadden (bijvoorbeeld deel uitmaakten van een helderheidsconstantie
systeem), later andere functies (detectie van kleurspecifieke verschillen in
helderheid) kregen toegewezen. Ook kunnen bepaalde functies blijven voortbestaan, hoewel
zijn geen direct nut voor het individu hebben.
3.3.1 Encephalisatie
Algemeen wordt aangenomen dat Homo-sapiens, de directe voorganger van de huidige
mens, zich ongeveer 200.000 jaar geleden heeft ontwikkeld uit zijn voorganger Homo-erectus,
de rechtop lopende mens die ongeveer 1 miljoen jaar geleden leefde. Homo-erectus heeft
zich weer ontwikkeld uit Homo-habilis die in een tijdperk tussen naar schatting 2.5 miljoen tot
1.5 miljoen jaar geleden de savannes in Oost Afrika bewoonde. Homo-erectus, de eerste
mensachtige soort die beschikte over vuur, heeft zich waarschijnlijk vanuit Afrika naar Europa
en Azië verspreid.
Figuur 3.4 Computerscan van een
fossiele schedel (links) en de reconstructie
hiervan (rechts). Uit: Conroy
e.a. (1998).
Belangrijke mijlpalen in deze
miljoenen jaren durende evolutie,
waren het rechtop gaan
lopen, waardoor de handen vrij
kwamen, vervolgens het gebruik
van gereedschappen, en
tenslotte de ontwikkeling van
het spraakvermogen. Aangenomen wordt dat de groei in omvang en gewicht van de hersenen
- encephalisatie genoemd - een belangrijke voorwaarde was voor de ontwikkeling
van de hogere cognitieve vermogens van de mens.
78

Log hersengewicht
(gram)
De mate van encephalisatie gedurende de evolutie is alleen indirect af te leiden uit de fossiele
overblijfselen van schedels (zie figuur 3.4). Antropologen hebben daarbij getracht de
evolutionaire expansie van de hersenen aan de hand van fossielmetingen in kaart te brengen,
door de omvang van hersengebieden bij de mens te vergelijken met die van primaten
(mensapen). Omdat een groter hoofd en hersenen meestal gepaard gaan met een zwaarder
en groter lichaam, moeten verschillen in de omvang van de hersenen of schedel echter
gecorrigeerd worden voor verschillen in lichaamsgewicht. Deze benadering heet allometrie.
Jerison en anderen hebben een allometrische index ontwikkeld die encephalisatiequotiënt
(EQ) wordt genoemd. Deze is gebaseerd op een verhouding van lichaam en hersengewicht,
die is vastgesteld door middel van steekproeven van de schedels van een groot aantal verschillende
diersoorten (zie figuur 3.5). Volgens deze index blijkt de mens van alle diersoorten
de hoogste EQ van 7.3 te hebben. Het
dichtst bij de mens staat de chimpansee met een EQ van 2.6.
Figuur 3.5 Verhouding tussen lichaamsgewicht en hersengewicht voor verschillende diersoorten (aangegeven
door polygonen). De dolfijn en de mens bevinden zich bij de pijl op de punt van de polygoon voor zoogdieren.
Naar: Jerison (1973).
Een volgende stap van Jerison was dat hij op basis van metingen van fossiele schedels en
skeletreconstructies het gewicht van hersenen en totale lichaam schatte. Dit maakte het mogelijk
om de groei van hersenen van de mensachtigen over een periode van vijf miljoen jaar te
schatten.
Uitgaande van deze geschatte 'markers' van hersenomvang, kan worden gespeculeerd dat er
bij de mensachtigen die 4 miljoen jaar geleden uit aapachtigen ontstonden, tweemaal een
79

sprongsgewijze toename plaatsvond in ontwikkeling van de hersenen, en de hieraan gerelateerde
cognitieve vermogens.
De eerste sprong vond twee miljoen jaar geleden plaats in Homo-erectus, en de tweede
sprong ongeveer twee honderdduizend jaar geleden in Homo-sapiens, onze directe voorouder.
Deze anatomische markers blijken ook te corresponderen met culturele markers. Homoerectus
gebruikte bijvoorbeeld gereedschappen, maakte omvangrijke reizen en beschikte
over vuur, en bij Homo-sapiens was bovendien het taalvermogen ontwikkeld.
Passingham heeft later, gebruik makend van dezelfde techniek van correctie van hersengewicht
voor lichaamsgewicht, een index ontwikkeld die het mogelijk maakte de evolutionaire
expansie van verschillende structuren in het brein van de mens te vergelijken met overeenkomstige
structuren in niet-menselijke primaten van hetzelfde lichaamsgewicht. Hij ging echter
niet uit van fossiele schedels maar van nauwkeurige metingen van anatomische structuren
in de hersenen zelf.
Figuur 3.6 Expansie van specifieke
delen van de menselijke hersenen
met de evolutie volgens Passingham.
De getallen geven de
omvang van bepaalde delen der
hersenen weer in relatie tot de omvang
van dezelfde gebieden bij nietmenselijke
primaten van hetzelfde
lichaamsgewicht. De waarde 3.2
voor de neocortex wil dus zeggen
dat de mens 3.2 maal zoveel hersenvolume
heeft als primaten van
hetzelfde gewicht. Naar: Donald
(1991)
Zijn cijfers (zie figuur 3.6) tonen aan dat voor de neocortex de toename in volume ongeveer
3.2 groter was dan voor primaten van hetzelfde lichaamsgewicht. De evolutionaire expansie
van andere delen van de hersenen verschilde onderling sterk. Voor fylogenetisch oude gebieden
zoals hersenstam was de toename relatief klein.
Het diencephalon, met thalamus en hypothalamus, vertoonde een sterkere toename. Voor
structuren in het limbisch systeem als hippocampus, het cerebellum en de neocortex was de
expansie van de hersenen het grootst. Dit zou er op kunnen duiden dat ook het cerebellum
betrokken was bij de ontwikkeling van hogere cognitieve functies. Bij de cijfers van Passingham
kan tenslotte worden aangetekend dat dezelfde verhoudingen gelden als de hersenen
van hogere primaten vergeleken worden met die van de lagere aapsoorten. Dus de proportionele
verhoudingen lijken met voortschrijdende evolutie constant te zijn gebleven.
80

Aangenomen wordt dat vooral de prefrontale schors bij de mens relatief sterk is ontwikkeld, in
vergelijking met bijvoorbeeld mensapen. Deze ontwikkeling zou verantwoordelijk zijn voor de
unieke cognitieve vermogens van de mens. In absolute zin klopt dit ook: mensen hebben inderdaad
een grotere prefrontale schors dan mensapen. Een recente studie van Semendeferi
laat echter zien dat het volume van de prefrontale schors bij mensapen gecorrigeerd voor het
totale volume van de cortex, niet van de mens verschilt. In deze studie werd gebruik gemaakt
van hersenscans (MRI) van een relatief grote groep van mensapen en mensen.
Evolutie of schepping?
Geloof en wetenschap kunnen soms met elkaar botsen. De moderne evolutionaire biologie
ziet het ontstaan van de mensheid als het resultaat van een langdurig proces,
waarin wetten van toeval en natuurlijke selectie de ontwikkeling hebben gestuurd. De
christelijke geloofsleer daarentegen gaat uit van creationisme dat stelt dat God de mens
naar zijn evenbeeld heeft geschapen. Beide standpunten lijken op het eerste gezicht
niet met elkaar verenigbaar. Toch hoeven de evolutieleer en de scheppingsleer niet per
se strijdig met elkaar te zijn. Een gelovige kan immers het standpunt innemen dat het
opperwezen de evolutie als het instrument van de schepping heeft gekozen. De enige
concessie die hij of zij moet doen is aan te nemen dat het scheppingsverhaal van de
Bijbel, waarin God de wereld in zeven dagen schiep, ook als metafoor kan worden opgevat.
De werkelijke ‘schepping’ duurde immers geen zeven dagen maar miljoenen
jaren, en bestond uit vele kleine stapjes. De evolutieleer heeft dus – deze redenering
volgend – aan het scheppingsverhaal een wetenschappelijke basis gegeven.
Een andere index van schedelontwikkeling is, tenslotte, bedacht door Lieberman. Zijn index
was gebaseerd op de ontwikkeling van de schedelbasis, het gedeelte van de schedel waar
ook het strottenhoofd ontspringt. Liebermans redenering was dat de kromming in de schedelbasis
die we bij de mens aantreffen en die gekenmerkt is door een verticale langgerekte
structuur van het strottenhoofd, ook meer ruimte schiep voor een vocaal apparaat met het
vermogen om gedifferentieerde klankpatronen te uiten.
Zijn schedelanalyses suggereerden dat deze anatomische kenmerken wél aanwezig waren bij
Homo-sapiens, maar nog niet bij meer primitieve menssoorten als de Neanderthaler. Mogelijk
duidt dit erop dat ontwikkeling van spraak bij de mens een vrij recente oorsprong heeft:
200.000 jaar geleden, dus ongeveer tegelijk met het ontstaan van Homo-sapiens.
3.3.2 Evolutie: ontwikkeling van hersenmassa of specifieke vermogens?
In hoeverre is evolutie van cognitieve vermogens toe te schrijven aan aspecifieke of specifieke
factoren? Het aspecifieke standpunt houdt in dat evolutie van cognitieve vermogens een
gevolg is van vergroting van het neuraal oppervlak. Meer hersenmassa, betekent immers een
81

grotere capaciteit voor opslag en verwerking van informatie. Het specifieke standpunt daarentegen
houdt in dat deze ontwikkeling een gevolg is van een meer mozaïekvormig proces.
Daarbij zijn steeds nieuwe hersenstructuren die verantwoordelijk zijn voor specifieke cognitieve
vermogens, zogenaamde modulen, aan oude structuren toegevoegd. Bezien van vanuit
het standpunt van een ingenieur of technisch ontwerper is het voordeel van een modulaire
structuur dat bij mechanische defecten niet het gehele systeem, maar alleen een deelcomponent
moet worden vervangen. Bij een defect horloge hoeft bijvoorbeeld alleen maar een enkel
radertje te worden vervangen. Evenzo kan het menselijk brein opgevat worden als een complexe
informatieverwerkende biologische machine, die is samengesteld uit vele specifieke
neurale circuits, die door natuurlijke selectie zijn ontwikkeld om specifieke adaptieve problemen
op te lossen. Zoals al eerder aangegeven, kan volgens sommigen de evolutie worden
opgevat als het werk van een knutselaar, die aan een bestaand bouwwerk of machine steeds
nieuwe onderdelen toevoegt. Het idee dat de ontwikkeling van de hersenen geschiedde door
toevoeging van steeds nieuwe modulen, laat zich dus goed met het laatste standpunt verenigen.
Een belangrijk punt van kritiek op de modulaire theorie is echter dat deze geen rekening
houdt met de sterke connectiviteit in de hersenen. Toevoeging van een nieuw gebiedje betekent
immers dat er ook nieuwe verbindingen moeten worden gecreëerd met talloze andere
gebieden in de hersenen. Meer waarschijnlijk is daarom dat lokale veranderingen in de hersenen
een gevolg zijn van veranderingen in connectiviteit in een meer omvangrijk netwerk,
waarin ook verafgelegen en meer perifere structuren als zintuigen en spieren, zijn opgenomen.
Volgens deze visie kan een specifiek gebiedje in de hersenen in functie of omvang veranderen,
omdat veranderingen in andere gebieden in een gedistribueerd netwerk tot gevolg
hebben dat dit gebiedje steeds meer als centraal convergentiepunt gaat fungeren. De vraag
of de ontwikkeling van cognitieve vermogens toe te schrijven is aan specifieke modulaire
vermogens dan wel aan nonspecifieke factoren, is vooral relevant voor de ontwikkeling van
taal, een bij uitstek menselijke functie. De relevante literatuur overziend, lijken ook hier twee
opvattingen tegenover elkaar te staan. De aspecifieke opvatting houdt in dat taal zich geleidelijk
heeft ontwikkeld uit bestaande cognitieve vaardigheden, zoals het vermogen tot genereren
van nieuwe denkbeelden of motorische vaardigheden. Volgens deze visie is taal dus niets
anders dan perfectionering van een reeds in gang gezet proces van cognitieve ontwikkeling.
In het Engels wordt dit proces the icing on the cake genoemd. Dit standpunt wordt onder andere
ingenomen door de Canadese psycholoog Donald. Deze is van mening dat de overgang
van aap naar mens niet abrupt geschiedde, maar via een tussenfase, door hem aangeduid
als mimetische cultuur, die naar schatting één miljoen jaar duurde. Met mimetische cultuur
bedoelt Donald een fase in de evolutie, waarbij de mens in staat was tot vorming van bewuste
82

en zelf geïnitieerde mentale voorstellingen. Deze waren echter vooral perceptueel-motorisch,
en nog niet linguïstisch van aard.
Hersenmassa en intelligentie
De opvatting dat de hersenmassa belangrijk is voor het onstaan van unieke
cognitieve vermogens van de mens lijkt bevestigd te worden door recent tweelingenonderzoek
van Thompson. Dit toont namelijk aan dat vooral het volume
van de grijze stof in de hersenen een duidelijk erfelijke component heeft. Een
andere belangrijke vondst van deze studie was dat het volume van de grijze stof
gecorreleerd was met algemene intelligentie. Neuro-imaging onderzoek van J.R.
Gray heeft verder laten zien dat proefpersonen die hoog scoren op tests voor
abstracte intelligentie (de zogeheten Raven test) een relatief sterke sterke activatie
vertonen van posterieure en anterieure hersengebieden bij het oplossen
van moeilijke cognitieve taken. Ook dit laatste onderzoek suggereert een verband
tussen intelligentie en effectief gebruik van de hersenmassa als geheel.
Een mogelijke speculatie is dat door natuurlijke selectie bij de mens specifieke
genen zijn ontwikkeld die ‘codeerden’ voor een groter volume en dichtheid van
het aantal neurale verbindingen. Er is echter ook een ander scenario denkbaar.
Voorouders van de mensen waren mogelijk minder sterk op zintuigen en motoriek
aangewezen dan voorouders van andere aapsoorten. Met name een afname
van de omvang van de motorische schorsgebieden zou tot gevolg gehad
kunnen hebben dat er meer ruimte ontstond voor ontwikkeling van de aangrenzende
prefrontale structuren. Dit zou dus geleid kunnen hebben tot een disproportionele
toename van de prefrontale schorsgebieden bij de mens.
De mimetische functies misten bijvoorbeeld nog lexicons (woordenschat) en een grammatica,
maar stonden wel onder controle van hogere gebieden in de hersenschors zoals de prefrontale
gebieden. Hierbij kunnen we denken aan gelaatsexpressie, expressieve gebaren (mime) en
rituele dansen, zoals deze in sommige 'primitieve' culturen in Australië nog plaatsvinden. Mimetische
vaardigheden leidden tot gebruik van gereedschap en vuur, sociaal gecoördineerde
acties zoals jachtpartijen, en een complexe sociale structuur. Ontwikkeling van linguïstische
vaardigheden was volgens dit standpunt een natuurlijke en geleidelijke voorzetting van deze
niet-verbale vaardigheden, en hieraan gerelateerde hersenstructuren.
Donalds opvatting sluit aan bij Deacon die ook van mening is dat niet taal, maar het vermogen
tot symbolisch denken en symbolische communicatie voorafging aan ontwikkeling van taal.
De neurale basis hiervan vormde volgens Deacon de sterke ontwikkeling van prefrontale
schors bij de mens.
De specifieke opvatting, die vooral door de linguïst Chomsky wordt aangehangen, is dat taal
een uniek cognitief vermogen is dat zich binnen de evolutie relatief snel heeft ontwikkeld, en
dat vrijwel onafhankelijk was van de cognitieve ontwikkeling die hieraan voorafging. Volgens
deze opvatting fungeerde de ontwikkeling van taal als een soort van 'waterscheiding' in de
evolutie; taal bracht een abrupte kwalitatieve overgang teweeg tussen cognitieve vermogens
van apen en mensen.
83

De theorie van Lieberman, tenslotte, staat tussen beide hiervoor genoemde standpunten in.
Volgens zijn visie hangt immers de ontwikkeling van taal samen met de vrij recente en abrupte
ontwikkeling van het vocale apparaat. Dit sluit dus aan bij het idee van Chomsky dat taalvermogens
niet via geleidelijke evolutie, maar door een abrupte selectiesprong zijn ontstaan.
Aan de andere kant stelt Lieberman ook dat linguïstische vermogens een nieuwe vocaalmotorische
vaardigheid vormen, die voortbouwt op bestaande complex-motorische vaardigheden.
Vanuit deze optiek kan bijvoorbeeld het produceren van fonemen, de basiselementen
van gesproken taal, gezien worden als een voortzetting of uitbreiding van een meer globaal
vermogen tot het produceren van intern gestuurde motorische sequenties.
3.3.3 Beschikken chimpansees over taal en zelfbewustzijn?
Degenen die uitgaan van het continuïteitsprincipe in de biologische evolutie zullen geneigd
zijn ook het verschil in hogere cognitieve vermogen tussen dier en mens als minder absoluut
te beschouwen. Zo is bijvoorbeeld gesuggereerd dat in chimpansees ook taalkundige vermogens
− zij het in meer elementaire vorm − tot ontwikkeling zijn gekomen. Inderdaad hebben
proeven met chimpansees en een hiermee verwante soort, de bonobo’s, aangetoond dat deze
primaten een indrukwekkend arsenaal aan betekenissymbolen kunnen opbouwen, dat te
vergelijken is met de woordenschat van kinderen in de leeftijdscategorie van 3 tot 5 jaar. Dit
blijkt onder meer uit proeven waarbij proefdieren reageren op door de proefleider gesproken
woorden of korte zinnen ('pak de banaan') of op symbolen die op een beeldscherm worden
aangeboden. Door de Gardners werd gebruik gemaakt van American Sign Language (ALS)
een taal voor doofstommen die opgebouwd is uit een groot aantal handgebaren. Hun meest
succesvolle chimpansees Washoe bleek een vocabulaire van maar liefst 132 ALS tekens te
beheersen en ook reeksen van 2 tot 3 tekens te kunnen combineren! Deze primitieve 'zinnen'
hadden meestal betrekking op beschrijving van een situatie.
Een soortgelijk resultaat werd gevonden door Premack, die de chimpansee Sarah leerde een
aantal plastic fiches als communicatiesymbolen te gebruiken, en deze te combineren tot driewoord-sequenties
als: 'Sarah (de gever) geeft banaan John' (de ontvanger). Het is tenslotte
van belang te vermelden dat soortgelijke resultaten ook zijn gevonden bij Alex, een Afrikaanse
roodstaartpapegaai, die antwoorden leerde geven op zinnen zoals: welke kleur heeft de
appel?..Grroen. Wat is rond? ...Cirrkel (zie ook hoofdstuk 10).
Van echte taal lijkt in bovenstaande voorbeelden echter geen sprake te zijn, omdat eigenlijk
geen bewijs was gevonden voor het feit dat apen woordvolgorde en syntaxis, dus de zinsstructuur,
ook werkelijk begrepen. .
84

Figuur 3.7 Chimpansees hebben van nature de neiging vaak
hun gezicht en hoofd te betasten. Als zij voor een spiegel zijn
geplaatst, lijken zij soms op hun spiegelbeeld te reageren. Uit:
Gazzaniga et al (2002).
Er zijn ook duidelijke verschillen met de ontwikkeling
van taal bij kinderen. Bij kinderen is bijvoorbeeld
op een bepaalde leeftijd een explosieve toename
te zien van de woordenschat, en worden
zinsconstructies ogenschijnlijk spontaan, dus zonder
beloning, geleerd. Bij de proeven met chimpansees
was echter geen sprake van combinatie
van symbolen in nieuwe zinnen, of gebruik van
beschrijvende zinnen.
Een andere categorie van studies had betrekking op zelfherkenning bij apen. Zeer bekend is
in dit verband de studie van Gallup met de spiegelproef. Chimpansees werden onder narcose
gebracht, waarna met verf een plek op het hoofd werd gemarkeerd Nadat de narcose was
uitgewerkt telde men, eerst zonder spiegel en daarna met spiegel, het aantal malen dat de
dieren de gemarkeerde plek op het hoofd aanraakten. Het bleek nu dat dit significant vaker
gebeurde in de spiegelconditie, dan in de voorafgaande conditie zonder spiegel.
Omdat het spiegeleffect alleen leek op te treden bij chimpansees, en niet bij andere aapsoorten
zoals gorilla's, concludeerde de onderzoeker dat bij chimpansees kennelijk zelfherkenning,
en dus zelfbewustzijn, mogelijk was. Door Heyes is echter kritiek uitgeoefend op de onzorgvuldige
experimentele controle van deze experimenten.
Reiss en Marino hebben resultaten gepubliceerd van spiegelherkenningsproeven die uitgevoerd
zijn op dolfijnen (tuimelaars). Hierbij bleken met een viltstift gemarkeerde dolfijnen zichzelf
langer voor een spiegel die in het aquarium was geplaatst te inspecteren dan dolfijnen die
een ‘nepmarkering’ (met onzichtbare inkt) hadden gekregen. Ook Aziatische olifanten en eksters
blijkenvoor de proef te slagen.
Deze experimenten hoeven echter niet per se te wijzen op het bestaan van taalkundige vermogens
of van zelfbewustzijn in deze dieren. De proeven kunnen ook anders worden uitgelegd.
Het is namelijk mogelijk dat intelligente dieren zoals chimpansees, dolfijnen, olifanten en
eksters niet zozeer ‘zichzelf’ herkennen, maar reageren op een spiegelbeeld dat het eigen
gedrag kopieert. Dit wekt de nieuwsgierigheid op, en motiveert deze dieren om langer het
spieelbeeld te onderzoeken. Ook als heeft zelfherkenning bij dieren geen direct evolutionair
nut, kunnen ze in de evolutie toch door co-emergentie met andere cognitieve eigenschappen,
zoals het herkennen van soortgenoten. zijn ontstaan.
85

3.3.4 Neuraal Darwinisme
‘Nature prefers to overproduce and trim to match, rather than carefully monitor and coordinate
the development of innumerable separate cell populations’. Deacon, 1998
Darwiniaanse principes als natuurlijke selectie en erfelijkheid die op macroniveau gelden voor
menselijke populaties, zouden volgens neurobiologen als Edelman, Changeux en Deacon ook
op microniveau moeten gelden voor structuren in de hersenen, zoals groepen van neuronen
en de sterkte van synaptische veranderingen die zich hierin voordoen. Selectie van neurale
groepen is dus vooral een gevolg van verschillen in connectiviteit, synaptische structuur en
morfologie van neuronen, na confrontatie met prikkels uit de omgeving. Neurale groepen die
eens op een bepaalde input hebben gereageerd, hebben ook een hogere kans om voortaan
op gelijksoortige prikkels te reageren.
Edelman In de evolutieleer heeft selectie betrekking op gedragingen en eigenschappen van
individuen, in Edelmans theorie echter op microscopisch kleine lokale circuits van neuronen.
Edelman bedacht daarvoor de term Neuraal Darwinisme. Deze lokale netwerken, door hem
‘neuronal groups’ genoemd, kunnen verschillende vormen aannemen: cellen kunnen verbindingen
aangaan met naburige cellen of met cellen van andere lokale circuits. Edelmans theorie,
theorie van neurale groep selectie (TNGS) genoemd, gaat uit van de volgende ontwikkelingsfasen:
a) op grond van genetische factoren ontstaat een anatomisch of primair circuit:
populaties van hersencellen vormen onderling selectieve anatomische verbindingen, terwijl
andere verbindingen afsterven; b) vervolgens worden op grond van ervaring en leerprocessen
de synaptische verbindingen in deze netwerken selectief versterkt of verzwakt, op grond
van biochemische (synaptische) processen waardoor het anatomische of primaire circuit
overgaat in een functioneel of secundair circui; c) tenslotte vormen zowel primaire en secundaire
circuits onderling weer grotere netwerken, aangeduid als lokale maps (zie voor een
illustratie figuur 3.8). Een voorbeeld van lokale maps zijn gebieden in de visuele schors, die
betrokken zijn bij detectie van elementaire stimuluskenmerken als kleur, vorm en beweging.
Deze lokale maps, die elk bestaan uit kleinere circuits of celpopulaties, zijn onderling weer
verbonden door middel van parallelle en reciproke circuits. De reciproke verbindingen noemt
Edelman herintredende circuits. Er treedt dus op een hoger niveau een soort mapping van
maps plaats. Dit leidt weer tot versterking van de synaptische verbindingen tussen de lokale
maps, waardoor zij in steeds sterkere mate met elkaar worden geassocieerd.
86

Figuur 3.8 Edelmans principe van neurale groep selectie. Boven:
na de geboorte kan een primair repertoire van responses
van neuronengroepen (R1, R2, R3..) in principe door elk van
een serie stimuli (S1, S2, S3..) worden geactiveerd. Onder:
nadat op grond van ervaring een leerproces heeft plaatsgevonden,
zal een gegeven stimulus Si slechts één respons (Rk)
uit het repertoire van de mogelijke responses oproepen (secundair
circuit).
Dit kan er op den duur toe leiden, dat twee verschillende
vormen van input (bijvoorbeeld kleur en vorm, tast
en geluid) met elkaar worden 'gebonden'. Het kan echter
ook tot gevolg hebben, dat sensorische input uit de
buitenwereld wordt verbonden met interne representaties die het gevolg zijn van vroegere
stimulatie. Vooral de derde fase van neurale groep selectie, en het hierbij optredende verschijnsel
van herintreding of terugkoppeling van hogere naar lagere structuren, beschouwt
Edelman als een belangrijk aspect van evolutionaire ontwikkeling, omdat het aangeeft hoe
tijdens het biologische evolutieproces nieuwe functies kunnen ontstaan uit samenwerking van
hersengebieden.
Fig 3.9 Links: drie fasen in ontwikkeling
van hersencellen: primaire groei,
tijdelijke overvloed en selectieve stabilisatie.
Gestippelde lijnen: verdwijnende
verbindingen. Rechts: synchroniciteit
als een mogelijk mechanisme
dat selectieve eliminatie van neuronen
bewerkstelligt. A: oorspronkelijke, B:
uiteindelijke toestand. Naar: Changeux
(1985) en Deacon (1997).
Changeux. De anatomische en
functionele kenmerken van het
centrale zenuwstelsel zijn voor
een belangrijk deel genetisch bepaald. Genetische codes bepalen dat eigenschappen van het
centrale zenuwstelsel van generatie op generatie behouden blijven. Echter, zelfs bij individuen
met exact dezelfde genetische eigenschappen, zoals eeneiïge tweelingen, is er sprake van
een aanzienlijke variabiliteit in neurale organisatie.
Deze blijkt vooral uit het patroon en aantal van synaptische verbindingen, en uit de structuur
van axonale verbindingen. Volgens Changeux is dit het gevolg van epigenese, dat wil zeggen
groeiprocessen die niet een rechtstreeks gevolg zijn van genetische aanleg, maar zowel door
omgevingsfactoren als ook spontane (toevallige) factoren worden bepaald. Zijn theorie van
87

selectieve stabilisatie van neuronen (die overigens sterk verwant is aan Edelmans theorie)
veronderstelt drie stappen die hieronder zijn weergegeven. (zie ook figuur 3.9).
Drie stappen in de ontwikkeling van het jonge brein Bij de pasgeborene is de stroom van
• Gedurende de vroege ontwikkeling is er sprake van
een sterke groei in het aantal vertakkingen van
dendrieten van piramidecellen en het aantal synapsen.
Dit leidt tot een grote diversiteit en redundantie
(overvloed) in neurale netwerken: er ontstaan
eigenlijk meer verbindingen dan nodig is om
het netwerk goed te laten functioneren.
impulsen in het netwerk nog hoofdzakelijk
spontaan. Later wordt deze in steeds
sterkere mate bepaald door de interacties
tussen individu en zijn omgeving.
Op het proces van selective stabilisatie
zijn ook leerprocessen en culturele invloeden
van invloed. In termen van se-
• Deze redundantie is echter van tijdelijk aard. Vele
synapsen en neuronen degenereren. Zo is vóór
lectieve stabilisatie betekent leren dus
het aanbreken van de adolescentie, vergeleken
met de eerst twee levensjaren, het aantal synaptische
verbindingen en apicale dendrieten reeds
met de helft afgenomen.
• Dit proces gaat gepaard met selectieve stabilisatie:
een selectie uit het totale patroon van neuronale
verbindingen
vooral het 'elimineren van het overbodige'.
De 'kosten' aan genetische informatie,
die dit proces van stabilisatie
stuurt, zijn relatief gering in vergelijking
met de kosten van het 'punt voor punt'
coderen van alle specifieke neuronale
eigenschappen. Selectieve stabilisatie betekent namelijk dat dezelfde input bij verschillende
patronen van neurale verbindingen tot dezelfde output kan leiden. Bijvoorbeeld een functie als
spraak blijft identiek, ondanks verschillen in anatomie van de hersenstructuren. Bij de ene
persoon zal spraak uitsluitend gereguleerd worden door de linkerhersenhelft, bij de andere
zowel door linker- als rechterhersenhelft.
Deacon Door Deacon is benadrukt dat synchroniciteit mogelijk het principe is dat de selectieve
eliminatie van synapsen bevordert. Verbindingen tussem axonen van neuronen die synchroon
met het vuren van de ontvangende neuronen hun neurontransmitter afscheiden in de
synaps, zullen op den duur versterkt worden volgens de regel van Hebb (zie figuur 3.9,
rechts). Een factor die, zeker in de beginfase van neurale competitie, synchroniciteit in de
hand kan werken, is de ruimtelijke organisatie. Hersengebieden waartussen lange en/of sterk
vertakte verbindingen bestaan, zullen bijvoorbeeld moeilijker synchroniciteit kunnen opbouwen,
dan gebieden met korte en/of directe verbindingen. Dit proces zal er op den duur toe
leiden dat diffuse verbindingen en grove projecties naar doelgebieden in de cortex, meer en
meer lokaal en precies worden.
88

Aanbevolen literatuur
Changeux, J.P. (1985). Neuronal man. The Biology of Mind. New York:
Oxford University Press.
Corballis, M.C. (1991). The Lopsided Ape: Evolution of the Generative
Mind. New York: Oxford University Press.
Dawkins, R. (1988). The Blind Watchmaker. London: Penguin books.
Deacon, T. (1998). The Symbolic Species. London: Penguin Press.
Dennett, D.C. (1995). Darwin’s Dangerous Idea: Evolution and the
Meanings of Life. New York: Simon & Schuster.
Donald, M. (1991). Origins of the Modern Mind. Three Stages in the
Evolution of Culture and Cognition. Cambridge: Harvard University
Press.
Heyes, C.M. (1998). Theory of mind in nonhuman primates. Behavioral
and Brain Sciences, 21, 101-134.
Pinker, S. (1997). How the Mind Works. New York: Norton & Company
Inc.
Prior H, Schwarz A., Güntürkün O. (2008) Mirror-induced behavior in the
magpie (Pica pica): Evidence of self-recognition. PLoS Biol 6(8).
Waal de F.B.M. (2008) The thief in the mirror. PLoS Biol 6(8).
Testvragen
• Beschrijf de voornaamste principes van Luria's indeling van de hersenen.
• Wat bedoelt MacLean met het begrip ‘triune brain’?
• Wat is de ‘encephalisatie-quotient’ (EQ)? Hoe groot is de schatting van het EQ voor
mens en chimpansee?
• Noem de belangrijkste vier stappen van het evolutionaire proces, zoals door Darwin gefor-muleerd.
• Wat betreft de evolutie van de menselijke hersenen (en hiermee verbonden cognitieve
ver-mogens) zijn twee standpunten mogelijk: globale ontwikkeling (hersenmassa) of specifieke
ontwikkeling (modulen). Licht deze beide standpunten toe.
• Wat bedoelt Donald met ‘mimetische’ cultuur?
• Volgens sommige onderzoekers beschikken hoog ontwikkelde zoogdieren als chimpansees
over zelfbewustzijn. Anderen vechten dit weer aan. Beschrijf in dit verband de spiegelproef
van Gallup en de kritiek die hierop mogelijk is.
• Beschrijf de drie fasen die Changeux onderscheidt in de ontwikkeling van hersencellen.
Licht daarbij ook de rol van synchronisatie van synapsen toe.
• Wat wordt bedoeld met de term ‘neuraal Darwinisme’?
89

Hoofdstuk 4 Representaties, computaties
en controlesystemen
Representaties, computaties en
controlesystemen…………………………...91
Kenmerken van representaties……………91
Kenmerken van computaties………………98
Rol van controlesystemen………………..103
Het bindingsprobleem…………………….105
90

4
Over representaties, computaties en controlesystemen.
4.1 Inleiding: de bouwstenen van cognitieve functies: representaties
en computaties
De voornaamste functie van het menselijk brein is opslag en verwerking van informatie. Hierbij
spelen twee elementaire structuren en processen een rol, zogeheten representaties en
computaties. Representaties omvatten onze ‘kennis van de buitenwereld’ maar ook 'kennis
van binnenwereld' en ‘kennis van handelingen’. Computaties zijn − breed gedefinieerd − de
actieve processen die dienen om input naar output te vertalen, dus om informatie te verwerken.
Beiden vormen de bouwstenen van complexe neurale netwerken en hiermee verbonden
cognitieve processen die in deel 2 van dit boek meer uitgebreid worden besproken.
4.2. Kenmerken van representaties
Representaties spelen een rol bij uiteenlopende processen, zoals waarneming, geheugen,
bewustzijn en aandacht, maar ook bij motorische processen. Zij vormen de basale kenniselementen
in het netwerk van ons brein, die het resultaat zijn van leerprocessen, en waaruit
dus ook ons geheugen is opgebouwd. Bij aandachtige observatie van de omgeving kunnen zij
een sturende invloed uitoefenen op onze waarneming, zoals bij het met de ogen aftasten van
een volle tafel op zoek naar een specifiek voorwerp. Representaties van motorische processen
kunnen bestaan uit specifieke bewegingscoördinaten, waarin de successieve locaties van
een lichaamsdeel, zoals een hand, aan het begin, midden en eind van een bewegingstraject
zijn vastgelegd. Dergelijke representaties zijn vaak weer het resultaat van specifieke computaties
die vlak voor uitvoering van de beweging worden uitgevoerd in motorische subsystemen,
en die dienen om tijdig over deze 'actiekennis' te kunnen beschikken.
4.2.1 Vorming van representaties: synaptische plasticiteit.
Onder synaptische plasticiteit wordt verstaan: de veranderingen in de synaptische transmissie
ten gevolge van leerprocessen. De meest bekende vorm van synaptische plasticiteit
is de Hebbiaanse synaps, waaraan in hoofdstuk 1 van dit boek al terloops aandacht is
besteed. Deze vorm van synaptische modificatie houdt in dat de sterkte van een synapti-
91

sche verbinding tussen neuronen A en B een functie is van de gelijktijdige activering van
beide cellen (zie figuur 4.1, geval 1). Letterlijk genomen betekent dit dat in beide cellen
actiepotentialen moeten optreden, en dat de sterkte van de synaptische verbinding tussen
A en B positief gecorreleerd is met de sterkte van de actiepotentialen (of vuurfrequentie)
van beide cellen.
Figuur 4.1 Vormen van synaptische plasticititeit (zwart: geactiveerd
of versterkt). 1: Hebbiaanse synaps: zowel activatie van pre-als
postsynaptisch neuron en tussenliggende synaps. 2: Heterosynaptische
modificatie. Hoewel cel B wel, en cel C niet wordt geactiveerd,
wordt ook de synaps tussen B en C versterkt. 3: Presynaptische
facilitatie: hoewel cel B niet wordt geactiveerd, vindt er wél
modificatie plaats van de synaps tussen A en B door gelijk-tijdige
activiteit van een modulerend interneuron C. 4: Cel A heeft meerdere
synapsen. Hierdoor worden alle synapsen van cel A met andere
cellen (dus niet alleen met cel B) geactiveerd. Naar: Churchland
& Sejnowski (1992).
De regel van Hebb impliceert dus dat plasticiteit
specifiek is voor de synaps tussen twee cellen die
gelijktijdige activiteit vertonen.De plasticiteit mag
strikt genomen niet afhankelijk zijn van de activiteit van andere cellen, bijvoorbeeld van
activering van cel A (het presynaptisch neuron) door een derde cel C. Een synaptische
associatie kan in plaats van facilitatoir ook inhibitoir zijn.
De synaptische sterkte vertoont dan een negatieve correlatie tussen de activiteit in pre- en
postsynaptisch neuron. Een ander naam voor dit soort synapsen is 'anti-Hebbiaans'. Er zijn
echter ook andere vormen van plasticiteit denkbaar die volgens deze strikte regel niet-
Hebbiaans zijn (zie ook figuur 4.1, geval 2). Bijvoorbeeld, bij gelijktijdige activering van A en B
(een klassieke Hebbiaanse synaps) wordt niet alleen de synaps tussen deze neuronen, maar
ook die met een derde neuron gemodificeerd. Dit principe heet heterosynaptische modificatie.
Een derde mogelijkheid is dat de synaptische modificatie een gevolg is van activatie van het
presynaptisch neuron, plus een modulerend interneuron. Dit interneuron heeft dus eveneens
een synaps met het presynaptisch neuron. Hierbij is de synaptische modificatie dus het gevolg
van gelijktijdige activiteit van twee presynaptische neuronen (A en C), en is activatie in B,
het postsynaptisch neuron, niet noodzakelijk. Deze vorm van plasticiteit is bijvoorbeeld door
Eric Kandel aangetoond in het presynaptisch neuron, bij klassiek conditioneren van de zeeslak
Aplysia. Zij wordt aangeduid als presynaptische facilitatie, pre-modulatoire coïncidentie of
de tweede regel van Hebb. Een laatste voorbeeld van synaptische plasticiteit dat tenslotte in
figuur 4.1 wordt getoond, is geval 4. Hierbij treden niet alleen veranderingen op in de specifieke
synaps tussen de (gelijktijdig geaktiveerde) pre- en postsynaptische neuronen, maar voor
elke synaps van het presynaptisch neuron.
92

Plasticiteit en reorganisatie
Er zijn enkele opmerkelijke gevallen bekend van reorganisatie van hersenfuncties
bij mensen. Het eerste geval betreft een patiënt met een fantoomledemaat. Dit betekent
dat men nog wel een prikkeling ervaart in een geamputeerd lichaamsdeel.
Het lijkt wel of een fantoom (spook) in de plaats van het lichaamsdeel is getreden.
De neuropsycholoog Ramachandran deed bij een dergelijke patiënt, waarvan de
linker onderarm was geamputeerd, een interessante vondst. Als hij de linkerwang
van patiënt met een wattenstaafje aanraakte, rapporteerde deze een gevoel in de
geamputeerde linkerhand. Waarschijnlijk komt dit omdat in het tactiele projectiegebied
(de somatosensorische schors), het gebied waarnaar de hand projecteert,
grenst aan het gezichtgebied (zie ook figuur 10.1). Kennelijk had hier het gezichtgebied
in de hersenen de functie van het naburige handgebied ‘over-genomen’.
Een ander voorbeeld betreft crossmodale plasticiteit. Dit is aangetoond in neuro
magingi (fMRI) onderzoek door Finney bij dove mensen. Hierbij bleek een visuele
stimulus (bewegend stippenpatroon) ook het auditieve projectiegebied te activeren.
Dit trad alleen op bij doven en niet bij normaal horende controleproefpersonen. Dit
resultaat suggereert dat bij doven de gehoorsschors, die geen auditieve prikkels
ontvangt, in gebruik is genomen voor het verwerken van visuele prikkels, die de
hersenen wél bereiken.
Dergelijke verbindingen zijn met name in de hippocampus gevonden, en vormen de grondslag
van de vorming van het expliciet geheugen: ons geheugen voor feiten en gebeurtenissen.
Bij andere (impliciete) leerprocessen is er sprake van meer basale (zowel niet associatieve
als assocatieve) synaptische mechanismen. Deze laatste mechanismen zijn vooral in
simpele organismen, zoals de eerder genoemde zeeslak, duidelijk aan het licht gekomen.
4.2.2 Lokale versus verspreide opslag
Kennis is informatie die is vastgelegd in neurale structuren. Het proces van vastleggen van
informatie wordt (en)codering genoemd. Bij primitieve organismen kunnen dergelijke codes
waarschijnlijk al in een enkele zenuwcel aanwezig zijn. Dit principe heet lokale codering. Een
bijzonder vorm hiervan is de grandmother cell: het gezicht van grootmoeder ligt als het ware
in een enkele cel opgeslagen. Het begrip cel moet hier overigens niet te letterlijk worden opgevat.
Bedoeld wordt een gebiedje, structuur of netwerk van beperkte omvang in de hersenen
waar perceptuele informatie is opgeslagen. Deze laatste vorm van codering lijkt echter ontoereikend
om opslag van representaties bij hoger ontwikkelde zoogdieren, zoals de mens, te
verklaren. Een probleem van lokale codering is namelijk dat het een groot beslag legt op hersencellen;
voor elke unieke gebeurtenis in ons leven moet immers een aparte cel in de hersenen
worden gereserveerd.
93

Figuur 4.2 Vorming van een representatie
in een netwerk. Alle
typen verbindingen die in een
netwerk kunnen voorkomen zijn
weergegeven: parallelle, convergerende,
divergerende, opstijgende
en terugkerende (feedback)
verbindingen. Actieve verbindingen
en neuronen zijn in zwart, niet
actieve verbindingen en neuronen
in wit weergegeven. Situatie A:
Activering van een netwerk via
twee inputkanalen (onderzijde).
Situatie B: Na stimulatie blijven
alleen de synaptische verbindingen actief. Situatie C: Input van slechts één kanaal is voldoende om het grootste
deel van dit passieve of sluimerende netwerk weer te activeren. Naar: Fuster (1995).
Hierdoor ontstaat snel een 'tekort aan cellen': het menselijke brein bevat domweg onvoldoende
zenuwcellen, om de miljarden specifieke indrukken die een mens tijdens zijn leven opdoet,
te kunnen opslaan. Verspreide opslag van informatie wordt daarom, neuraal gezien, meer
plausibel geacht dan lokale opslag: informatie wordt niet in een enkele cel, maar in een netwerk
van cellen opgeslagen. Figuur 4.2 geeft op eenvoudige wijze weer hoe de vorming van
zo'n verspreid netwerk tot stand komt: input vanuit lagere niveaus van een netwerk convergeert
in 'knopen' op een hoger niveau. Op de hogere niveaus is echter ook sprake van divergentie
van dezelfde input. Nadat stimulatie heeft plaatsgevonden (patroon A), is er sprake van
een versterkte synaptische activiteit die de latent aanwezige (of passieve) geheugenrepresentatie
voorstelt (patroon B). Op grond van deze versterkte synaptische werking kan bij een later
optredende partiële input, een groot deel van de representatie weer opnieuw worden geactiveerd
(patroon C).
Andere aanduidingen van het netwerkprincipe zijn vectorcodering of verspreide opslag. Het
gezicht van grootmoeder is niet in een enkele cel opgeslagen, maar in een vector of een
reeks van cellen. De activatietoestand van elke cel kan daarbij in een getal worden uitgedrukt.
Het grote voordeel van vectorcodering is dat in een beperkt aantal cellen een groot aantal
verschillende representaties kunnen worden opgeslagen. Verschillende combinaties van cellen
en verschillende configuraties van gewichten (dat wil zeggen de sterkte van synaptische
verbindingen tussen de cellen) produceren immers steeds nieuwe representaties. Het probleem
van 'cellengebrek' dat bij lokale codering optreedt, wordt hiermee dus grotendeels
vermeden. Het is dus veel aantrekkelijker om representaties te beschouwen als eigenschappen
van netwerken van in het brein verspreide neuronen, dan als de eigenschap van een
enkele cel.
94

Met de volgende twee eenvoudige voorbeelden zal het principe van vectorcodering verduidelijkt
worden. Vier neuronen kunnen op een bepaald tijdstip het volgende activatiepatroon
vertonen . Elk getal – of vectorelement – geeft de activatietoestand of specifieke
waarde van een cel weer op een aantal stimulusdimensies als kleur, vorm, oriëntatie
en beweging. Het voorbeeld zou dus kunnen duiden op respectievelijk:
groen, ovaal, verticaal en stilstaand: een blad aan een boom. Elk van de genoemde dimensies
kan nu als een as in een ruimtelijk model worden afgebeeld, een zogeheten toestandruimte.
Figuur 4.3 Voorbeeld van een ‘toestandruimte’
voor codering van gezichten.
Elke as vertegenwoordigt een
apart kenmerk. Elk punt in de ruimte
vertegenwoordigt een representatie
die bestaat uit een specifieke combinatie
van drie gezichtskenmerken. Zie
tekst voor verdere uitleg. Uit: Churchland
& Sejnowski (1992).
Het volgende hypothetische voorbeeld
in figuur 4.3 toont op eenvoudige wijze
hoe een representatie van een gezicht
in een toestandruimte kan worden
afgebeeld. Elke dimensie of as van dit
model correspondeert met een basaal gezichtskenmerk, zoals vorm van mond, breedte van
neus en afstand tussen de ogen. Verschillende posities (vectorelementen) in deze drie dimensionale
ruimte corresponderen vervolgens met de specifieke waarden voor elk van de
drie kenmerken. Bij het waarnemen of herkennen van een specifiek gezicht (zoals: lachend
gezicht met brede neus en ogen die dicht bij elkaar staan), zal dus een enkel punt uit de toestandruimte
tijdelijk worden geactiveerd.
4.2.3 Fijne versus grove codering
Vectorcodering wil niet zeggen dat elk element van een vector scherp is vastgelegd, dus dat
een zenuwcel alleen maar op één kenmerk van een stimulusdimensie reageert of ‘vuurt’. Een
dergelijke fijne of precieze codering is een principe dat beter bij de eerder besproken lokale
codering lijkt te passen. Een grootmoedercel zal namelijk heel precies moeten reageren op
specifieke gelaatskenmerken van grootmoeder, omdat anders de cel niet effectief is: het gezicht
wordt domweg niet herkend.
Grove codering daarentegen houdt in dat een bepaalde zenuwcel in een netwerk een relatief
brede tuning curve vertoont: de cel is weliswaar maximaal gevoelig voor een bepaald ken-
95

merk van een stimulusdimensie, bijvoorbeeld een lijnoriëntatie van 90 graden, maar vuurt ook
bij oriëntaties van 80 en 70 graden (zie figuur 4.4). Het voordeel van dergelijke grove codering
is dat van redundantie. Als bijvoorbeeld een cel beschadigd is, kunnen naburige cellen die op
hetzelfde kenmerk zijn ingesteld zijn taak overnemen zodat de totale functie niet geschaad
wordt. Ook kunnen bij een geringe kwaliteit van input – bijvoorbeeld bij een zwakke visuele
stimulus – de bijdragen van meerdere cellen de output van het netwerk voor specifieke kenmerken
van de stimulus vergroten.
4.2.4 Actieve versus passieve representaties
Actieve representaties zijn de door externe of interne input geactiveerde netwerken, die
de neurale representant van het kortetermijngeheugen vormen. Passieve representaties
daarentegen zijn in het geheugen opgeslagen 'sluimerende' representaties.
Figuur 4.4 Een voorbeeld van grove codering (‘coarse
coding’) van de oriëntatie van een lijn. Drie cellen
en bijbehorende overlappende ‘tuning curven’. Het
blijkt uit dit voorbeeld dat drie cellen nodig zijn om
de oriëntatie van de verticale lijn te kunnen detecteren.
Cel 3 zal bijvoorbeeld hetzelfde vuurpatroon
vertonen bij 180 en 90 graden. Naar: Churchland &
Sejnowski (1992)
Deze structuren hebben een meer permanent
karakter, en vormen de neurale representant
van het langetermijngeheugen’
Het verschil tussen korte- en langetermijngeheugen
berust, althans volgens deze
visie, dus vooral op een gradueel verschil
in de activatietoestand van een netwerk,
niet op een kwalitatief verschil. In een netwerk
van neuronen worden passieve representaties bepaald door de sterkte van synaptische
verbindingen tussen de neuronen. (zie bijvoorbeeld figuur 4.2, waarin een passieve
representatie is weergegeven als een netwerk waarin alleen synaptische verbindingen
actief blijven). Door leerprocessen kan de sterkte van de synaptische verbindingen worden
gewijzigd.
4.2.5 Expliciete versus impliciete representaties
Impliciete representaties zijn in het geheugen opgeslagen kenniselementen die, in tegenstelling
tot expliciete kenniselementen, niet direct toegankelijk zijn voor bewuste introspectie,
96

maar die wel ons gedrag kunnen beïnvloeden. Een kort aangeboden woord als ‘appel’, dat
niet bewust wordt herkend, kan wel de identificatie van een tweede woord als ‘peer’ versnellen
(‘primen’), omdat het in de hersenen het netwerk ‘vrucht’ activeert. Het onderscheid tussen
impliciete en expliciete vormen van kennis heeft onder andere te maken met de neurale
circuits die betrokken zijn bij de opslag van nieuwe kennis in de hersenen. Bij impliciete kennis
betreft dit namelijk andere circuits en neurale structuren, dan bij expliciete kennis. In
hoofdstuk 8 komt dit aspect meer uitgebreid aan de orde.
4.2.6 Concrete versus abstracte representaties
Concrete of elementaire representaties hebben betrekking op neurale codes, die een directe
relatie hebben met perceptie en motoriek. Zij zijn in hoge mate modaliteitspecifiek, dus gevoelig
voor specifieke kenmerken van binnenkomende sensorische informatie (visueel, auditief,
tast, geur), en motorische handelingen (beweging hand, voet, hoofd). Het lijkt aannemelijk dat
dit soort representaties vooral verbonden zijn met lokale netwerken in de primaire sensorische
en motorische gebieden, en in associatiegebieden die deze primaire gebieden omringen.
Een voorbeeld zijn de directe indrukken, die prikkels uit de omgeving in de visuele of
auditieve schors achterlaten. Deze meestal kortdurende representaties zijn nauw verwant aan
het zogenaamde iconisch (visueel) en echoïsch (auditief) kortetermijngeheugen.
Concrete representaties vertonen vaak een sterk topografische ordening ('mapping'). Zo zijn
de neuronenpopulaties in de visuele schors bijvoorbeeld retinotoop georganiseerd: zij corresponderen
met specifieke gebieden van de retina, die op hun beurt weer corresponderen met
specifieke locaties in het visuele veld. Het receptieve veld van deze gebieden is dus zeer
scherp gelokaliseerd. Tenslotte kan worden opgemerkt dat concrete representaties niet alleen
bottom-up door externe stimuli, maar ook top-down door interne stimuli of processen kunnen
worden geactiveerd. Een voorbeeld van het laatste is mental imagery: het bewust oproepen
van bepaalde mentale voorstellingen van een object, persoon of beweging. Er wordt aangenomen
dat hierbij de primaire visuele gebieden opnieuw worden geactiveerd vanuit de associatiegebieden
.
Abstracte representaties hebben betrekking op meer algemene semantische categorieën zoals
'dier' en 'gebouw'. Deze zijn veel minder afhankelijk van de modaliteit van de stimulus, en
hebben ook veel grotere receptieve velden. Abstracte representaties zijn voornamelijk met
gebieden in de polymodale schors verbonden. Zo heeft de neuroloog Damasio vastgesteld
dat bij patiënten met laesies in de temporale schors verschillende gebieden in de onderste
temporaalkwab geassocieerd zijn met de mate van algemeenheid van begrippen. Er schijnt
hier zelfs sprake te zijn van een categorieënhiërarchie: hoe meer posterieur de laesie, hoe
meer algemeen de kennis is die behouden is gebleven. Zo zal bij een laesie in de frontale
97

temporaal kwab van de rechterhersenhelft een patiënt niet meer zijn eigen hond herkennen,
maar nog wel weten dat hij een hond of zelfs een Duitse herder heeft gezien. Bij meer posterieure
laesies zijn de subcategorieën van de hond verloren gegaan, maar is de patiënt nog
wel is staat honden van katten te onderscheiden. Bij laesies nog verder naar achteren zal de
herkenning beperkt blijven tot de algemene categorie 'dier'. Een zelfde ordening van algemeen
naar specifiek wordt volgens Damasio aangetroffen bij laesies in de temporaalkwab van
de linkerhersenhelft, voor verbale
4.2.7 Actierepresentaties, en de verbinding van actie en waarneming
Actierepresentaties zijn verbonden met neurale circuits in de motorische gebieden van de
anterieure schors. Ook hier kunnen, afhankelijk van de complexiteit van een handeling of beweging,
verschillende hiërarchische niveaus van representaties worden onderscheiden, zoals
die van simpele of complexe (samengestelde) bewegingen of handelingen. Vooral het supplementaire
motor-gebied (SMA) in de anterieure schors, is een gebied waar complexe actieprogramma’s
liggen opgeslagen, terwijl meer elementaire vormen van motoriek met gebieden
in de premotore en motorische schorsgebieden zijn geassocieerd.
De scheiding tussen sensorische en motorische representaties moet overigens niet al te strikt
worden opgevat. In de posterieure pariëtale en somatosensorische schorsgebieden bevinden
zich bijvoorbeeld celgroepen die informatie coderen in termen van motorische coördinaten.
Het betreft hier vooral ruimtelijke codes, die een rol spelen bij het sturen van oogbewegingen
en oogsprongen (saccades) naar doelstimuli in het visuele veld. Ook zijn er vele directe verbindingen
tussen de pariëtale en prefrontale schors, waardoor motorische programma's in de
anterieure schors in directe verbinding staan met representaties van de buitenwereld in de
posterieure schors. De motorische programma's in de frontale schors kunnen hierdoor direct
beschikken over ruimtelijke informatie die voor het maken van precieze bewegingen nodig is.
Het laatste lijkt ook bevestigt door Rizzolato e.a. die in de premotore schors van apen bepaalde
groepen neuronen, spiegelneuronen genoemd, ontdekte. Spiegelneuronen ‘vuren’
niet alleenbij het uitvoeren van bewegingen, maar ook bij het waarnemen vam bewegingen
zoals grijp- of mondbewegingen, zelfs die van de proefleider.
4.3 Kenmerken van computaties
In voorafgaande hoofdstukken is benadrukt dat complexe verwerkingsprocessen zijn samengesteld
uit meer elementaire deelprocessen, of verwerkingsmechanismen. Deze mechanismen
corresponderen op neuraal niveau met lokale circuits van zenuwcellen. Bij sommige van
deze neurale circuits is sprake van een specifieke locatie én functie, ook wel aangeduid als
98

module of computationeel mechanisme. Simpel gezegd: zoals een programma in een computer
is geïmplementeerd, zijn ook elementaire mentale verwerkingsprocessen zoals analyse
van stimuluskenmerken, opslag in het geheugen, preparatie van een respons, enzovoort, in
de neurale circuits geïmplementeerd. Daarbij wordt informatie binnen en tussen neuronen
getransporteerd door middel van elektrochemische processen. Het spatiële en temporele patroon
van deze processen, vormt het basiselement van neurale computaties.
4.3.1 Computaties zijn input/output verbindingen
De vergelijking tussen computer en hersenen gaat natuurlijk maar ten dele op. Zo is de eenheid
van verwerking in een elektronisch circuit de 'bit of binaire waarde (1 of 0), terwijl dit in
neurocognitieve systemen misschien grotere informatie eenheden zoals chunks betreft die
niet in individuele neuronen, maar netwerken van neuronen zijn opgeslagen. De term computatie
toegepast op het brein, heeft dus een meer specifieke betekenis, namelijk het tot stand
brengen van een functionele toestand van een neurale structuur, waarin kenmerken van de
buitenwereld of handelingen in de vorm van een code zijn vastgelegd. Computatie in het brein
betekent dus altijd een verandering in het patroon van activatie van een netwerk en de hiermee
verbonden representatie. Anders gezegd, een computatie berust op de vorming van een
associatie tussen een input en output, die aan bepaalde spelregels is gebonden.
Figuur 4.5 Gesimplificeerd voorbeeld van computaties
in een netwerk bestaande uit een inputunit
met twee inputkanalen (onderaan weergegeven
als twee axonen), een verborgen unit
bestaande uit twee neuronen (midden), en een
outputunit met een neuron (boven). Grijs: actieve,
wit: niet actieve neuronen. De cijfers naast
axonen duiden op sterkte van input, of sterkte
van synaptische verbindingen, tussen input- en
outputunits. Cijfers binnen cirkels boven geven
de vuurdrempel weer. Alleen het linker netwerk
heeft output. Zie tekst voor verdere toelichting.
Een zeer eenvoudig voorbeeld van een neurale computatie wordt in figuur 4.5 gegeven.
Twee input neuronen (inputunit) zijn verbonden met twee neuronen (de verborgen unit), die
convergeren met een derde neuron (outputunit: het is echter ook mogelijk, dat de inputunits
rechtstreeks verbonden zijn met de outputunit). De vuurdrempel van de outputunit is gesteld
op de waarde 10. Cijfers duiden op gewichten (of sterkte) van de verbindingen tussen de verschillende
units. Hoe groter het gewicht, hoe sterker de excitatoire of inhibitoire verbindingen
in het netwerk. In bovenstaande afbeelding is alleen van excitatoire verbindingen uitgegaan.
99

Als bijvoorbeeld de input van beide input neuronen 1 bedraagt (1/1), zal de verborgen unit
een relatief sterke output geven (namelijk 12), wat de outputunit tot vuren aanzet. Bedraagt
echter de input 1/0 of 0/1, dan zal de totale activatie (respectievelijk: drie en negen) niet de
outputdrempel halen.
Een recurrent network is een netwerk waarin sprake is van feedback, of terugkerende verbindingen.
Dergelijke terugkerende verbindingen, die zowel exciterend of inhiberend kunnen
zijn, oefenen een modulerende invloed uit op de input- of verborgen units
Als een inputunit onvoldoende is geactiveerd (bijvoorbeeld niet de waarde 1, maar 0.5 heeft),
kan door middel van feedback van een output (of hogere-orde unit) deze waarde worden vergroot
(1/2 wordt bijvoorbeeld 1) waardoor het netwerk toch goed blijft functioneren.
Een populaire en succesvolle techniek die in netwerksimulaties wordt toegepast, is backward
propagation. Dit houdt een reeks van (steeds herhaalde) berekeningen in, waarbij eerst een
gewenst outputpatroon (waarden van outputunits) wordt vastgesteld, en vervolgens wordt
terugwerkt via de verschillende lagen van het netwerk, totdat de inputunit weer is bereikt. De
startwaarden van gewichten van de tussenliggende verbindingen in het netwerk, worden volgens
toeval gekozen. Vervolgens wordt de afwijking tussen de vereiste en verkregen output
berekend, en worden de gewichten aangepast, afhankelijk van de mate waarin zij aan de fout
bijdroegen. Na een groot aantal iteraties zullen de gewenste en verkregen oplossingen met
elkaar convergeren, totdat een stabiele waarde wordt verkregen die aan het gestelde criterium
voldoet.
Backward propagation lijkt vanuit neural standpunt niet zo plausibel. Desondanks is de kracht
van deze benadering dat door simpelweg de sterkte van de verbindingen en de activatie van
de knopen te variëren, allerlei ingewikkelde berekeningen kunnen worden uitgevoerd, die een
zekere gelijkenis vertonen met neurale of cognitieve functies. Het voordeel van dergelijke
netwerken is dat zij een redelijke oplossing van het gestelde probleem blijven leveren, ook al
vallen enkele units (zoals inputunits ) uit. Dit verschijnsel noemt men graceful degradation
(geleidelijke of nauwelijks opvallende functievermindering). Hetzelfde principe lijkt ook voor de
menselijke hersenschors op te gaan, waar kleine laesies of neuronaal verlies meestal maar
weinig gevolgen hebben voor het goed functioneren op gedragsniveau.
4.3.2 Soorten computaties
Bij de indeling van de vele soorten computationele functies in het brein kan er globaal een
onderscheid worden gemaakt tussen functies op het niveau van input, centrale verwerking en
output (zie figuur 4.6 voor een overzicht). Vormen van computaties aan input zijde zijn analyse
en synthese van stimuluskenmerken. De computationele functie van de retina is bijvoorbeeld
om fysische energie (licht) om te zetten in elektrische informatie, die vervolgens via de
100

thalamus naar de primaire visuele schors wordt gevoerd. Ook in de visuele schors treffen we
vele computationele structuren aan, die betrokken zijn bij analyse van allerlei elementaire
informatie. Bijvoorbeeld bij het waarnemen van een bewegende rode bal, zal eerst het ruwe
beeld afkomstig uit het visuele projectiegebied 'uiteengerafeld' moeten worden in een aantal
elementaire deelkenmerken als vorm, kleur en beweging.
Deze analyse vindt plaats in specifieke structuren in de daaromheen gelegen gebieden.
Daarna zal weer een synthese van deze afzonderlijke kenmerken moeten plaatsvinden, die
leidt tot identificatie van het waargenomen object. Hierbij zijn vermoedelijk vooral het pariëtale
gebied, de temporale gebieden maar ook frontale schorsgebieden betrokken.
Input
(perceptie)
Centraal
(geheugen)
Output
(motoriek)
Analyse en synthese van elementaire
stimuluskenmerken
(posterieure schors)
Opslag, vergelijking en opzoeken van informatie.
Stimulus-response translatie
(posterieure en anterieure schors)
Actieprogrammering, instructiegeneratie en
bewegingsexecutie
(anterieure schors)
Figuur 4.6 Overzicht van drie typen computationele processen en netwerken in de hersenen (posterieur, posterieur-anterieur
en anterieur) die verondersteld worden hiermee te corresponderen. Deze netwerken zijn
weer samengesteld uit kleinere eenheden, zogenaamde lokale circuits of modulen, die meer specifieke computaties
uitvoeren
Met centrale functies worden vooral processen bedoeld, die een intermediërende functie
hebben tussen pure perceptuele en motorische processen. Enkele van deze centrale processen
zijn: a) het vergelijken van nieuwe of binnenkomende informatie met bestaande kennis, b)
het zoeken naar bestaande kennis elementen, c) het opslaan van nieuwe kenniselementen
en d) het vertalen van stimulus naar respons. Functies a-c betreffen dus vooral herkenning en
opslag van nieuwe informatie in het geheugen.
Onderzoekers als Desimone en Barlow nemen aan dat herkenning (functie a) gebaseerd is
op zogenaamde comparator- (vergelijkings) mechanismen. Comparator-mechanismen hebben
mogelijk een fundamentele en universele functie in de hersenen (zie ook figuur 4.7). Zo is
de waarneming van een perceptueel object als een appel niet een passief proces, waarbij de
buitenwereld wordt gekopieerd, maar een actief verwerkingsproces, waarbij de binnenkomende
informatie wordt vergeleken met bestaande en in het geheugen opgeslagen kennis
van de buitenwereld (onze kennis van verschillende appelsoorten, en de kleur, geur, smaak
en 'grijpbaarheid' van de appel). Wat we bewust zien of ervaren, is dus de resultante van dit
vergelijkingsproces. Dit voorbeeld laat ook zien dat waarneming een proces is waarbij passie-
101

ve representaties in actieve representaties kunnen worden omgezet, zoals besproken in paragraaf
4.2. De werking van comparatormechanismen lijkt op die van een filter, dat als taak
heeft relevante informatie of acties te onderscheiden van irrelevante informatie of acties. Een
duidelijk voorbeeld hiervan vinden we bij bepaalde modellen van selectieve aandacht, die
veronderstellen dat inhibitie van irrelevante stimuluskenmerken een gevolg is van een matching
van de gepresenteerde stimulus met een representatie van de stimulus in het kortetermijngeheugen,
een zogenaamde neuronaal model. Ook in modellen van het geheugen worden
mnemonische filters verondersteld, die vooral nieuwe stimuluskenmerken selecteren voor
opslag in het geheugen.
Figuur 4.7 Schematische beeld van de
werking van een comparatormechanisme of
decisienetwerk. Zie de tekst voor een nadere
uitleg.
Een moeilijk probleem blijft hoe een
centraal proces als de vertaling van
input (het waargenomen object)
naar output (de handeling) plaatsvindt. Verschillende mogelijkheden zijn hier denkbaar. Het is
mogelijk dat deze responsselectie plaatsvindt in een aparte module, bijvoorbeeld in een apart
gebied in de hersenen, op het grensvlak van posterieure en anterieure schorsgebieden. Zo
heeft Requin aangetoond dat zich in de hersenen van de aap specifieke zones bevinden in de
postcentrale gyrus die alleen actief zijn als een stimulus met een specifieke respons moet
worden beantwoord. Deze zones zijn niet actief als alleen een stimulus wordt aangeboden, of
als alleen een handeling, zoals het indrukken van een knop, moet worden uitgevoerd. Maar
ook in de premotore schors van de aap zijn door Rizzolato e.a. zogenaamde spiegelneuronen
gevonden die niet alleen bij uitvoering, maar ook bij het waarnemen van een beweging van
anderen actief zijn.
Computaties spelen tenslotte ook een rol aan output zijde, in de vorm van het klaarzetten van
actieprogramma's, het faciliteren van respons A en inhiberen van respons B. Deze computationele
systemen zijn vermoedelijk verbonden met neurale structuren in het supplementaire
motorgebied, het premotore gebied en de motorische schors van de anterieure hersenen.
Ook subcorticale gebieden als basale ganglia en cerebellum zijn hierbij betrokken.
102

4.4 De rol van controlesystemen
De moderne digitale computer heeft een grote rol gespeeld in theorieën over de functionele
architectuur van het menselijk brein. Dit komt omdat informatieverwerking in het brein, en de
hierbij geldende regels voor het vormen van representaties en computaties, soms een zekere
gelijkenis vertonen met de wijze waarop deze processen in een computer plaatsvinden. Dit
geldt niet alleen voor basale verwerkingsmechanismen, die verbonden zijn met representaties
en computaties, maar ook voor zogeheten controleprocessen. In de computer bevindt zich
immers, naast meer elementaire verwerkingssystemen (zoals in- en uitvoer, geheugen et cetera),
ook een centrale processor, een systeem dat controle uitoefent over zaken als input en
output, rekenoperaties en het transport van informatie van en naar het geheugen.
Ook in het menselijke brein lijkt sprake te zijn van een dergelijke vorm van controle. Het onderscheid
tussen controle en computationele systemen berust hierbij vooral op een verschil in
specificiteit: computationele systemen hebben meestal een specifieke taak in het verwerken
van 'data', dat wil zeggen informatie die rechtstreeks afkomstig is van sensorische of motorische
systemen. Daarentegen is de rol van controlesystemen minder specifiek; de voornaamste
taak van deze systemen is niet specifieke informatie te verwerken maar eerder een bijstelling,
regulatie of modulatie van output afkomstig van sensorische of motorische systemen.
Figuur 4.8 Eenvoudig voorbeeld van modulatie
(een zogenaamde ‘gate’ of poortfunctie waarbij
sprake is van verzwakking of blokkering) van output
van een sensorisch-neuron, door een controleneuron.
In het voorbeeld hierboven zal input 1
via inhibitie van een interneuron geblokkeerd worden,
waardoor input 2 kan doorstromen naar het
motor- of hogere-orde neuron.
In het menselijk organisme spelen kunnen
verschillende soorten controlesystemen
worden onderscheiden. Zo zijn er
puur automatische controlesystemen, die als taak hebben de energiebehoefte van het lichaam
te regelen. Hun werking berust op regelsystemen die door middel van feedbackcircuits
een toestand van evenwicht of homeostase in het organisme bewerkstelligen. Met name de
hypothalamus heeft een rol in de regulatie van lichaamstemperatuur, maar ook in regulatie
van energiebehoefte, honger en dorst. De hypothalamus regelt tevens, via de nabijgelegen
hypofyse en het autonome zenuwstelsel, de productie van stresshormonen die door bijnieren
worden afgescheiden, zoals cortisol, adrenaline en noradrenaline. Ook in het motorisch systeem
is sprake van automatische fijnregulatie of bijstelling van beweging.
103

Vooral het cerebellum is betrokken in de fijnregulatie van de willekeurige beweging, waarbij
het door middel van een feedbackcircuit afkomstig van spieren, 'fouten' (afwijkingen tussen
voorgenomen en uitgevoerde beweging) automatisch corrigeert.
Een tweede, minder automatische vorm van controle, wordt uitgeoefend door aandachtsystemen.
Deze zijn geassocieerd met netwerken in de posterieure en anterieure schorsgebieden,
en zijn verantwoordelijk voor de selectie van informatie en actie. Het basisprincipe waarop
de werking van deze attentionele netwerken berust, is dat van een terugkoppeling van
hogere corticale structuren, naar lagere sensorische en motorische structuren. De voornaamste
functie van deze circuits is een modulatie van de output van deze structuren. Op het niveau
van individuele neuronen kan dit tot gevolg hebben dat de amplitude (vuurfrequentie)
van cellen in de sensorische of motorische gebieden toeneemt, of dat groepen cellen die met
relevante stimuluskenmerken zijn geassocieerd, een sterkere synchrone activiteit gaan vertonen.
De werking van genoemde aandachtsystemen kan echter ook inhibitoir van aard zijn: zij
dient dan om irrelevante informatie of acties te onderdrukken (zie figuur 4.8 voor een eenvoudig
voorbeeld van een dergelijke inhiberende controlefunctie). Bijvoorbeeld, de aandacht die
geschonken wordt aan een bepaald stimuluskenmerk of aan een cognitieve taak, vermindert
de waarschijnlijkheid dat andere (gelijktijdig aanwezige) stimuluskenmerken of een tweede
taak aandacht ontvangen.
Bij de posterieure gebieden is aandachtscontrole vooral gericht op modulatie van sensorische
input: dit proces wordt ook wel oriëntatie genoemd of, als er sprake is van herhaalde aanbieding
van dezelfde stimulus, van habituatie. De controleprocessen lijken hier voornamelijk automatisch
of ‘exogeen’ – dat wil zeggen door sensorische input gestuurd − te verlopen. Bij het
anterieure attentionele netwerk is daarentegen sprake van een meer bewuste en actieve
vorm van controle, aangeduid als executieve controle. De input van dit netwerk is vooral intern
van aard, zij komt van de associative hersengebieden, maar niet rechtstreeks van de
zintuigen. Ook is dit systeem betrokken bij de controle en selectie van actie. Executieve functies
zijn vooral geassocieerd zijn met de prefrontale hersengebieden, en zijn te vergelijken
met de vele taken die een bedrijfsleider moet vervullen. Een bedrijfsleider is immers ook verantwoordelijk
voor allerlei zaken als planning, een overzicht van de bedrijfsstructuur, omgaan
met personeel, het tegelijk verrichten van meerdere taken, het stellen van prioriteiten, nemen
van beslissingen, vooruitdenken en dergelijke.
Een structurele voorwaarde voor deze hogere controleprocessen is een hoge mate van connectiviteit.
Met name bij functies van de prefrontale schors is sprake van een zeer wijdverbreid
netwerk van verbindingen. Dit geldt zowel voor verbindingen met andere schorsgebieden,
waaronder sensorische, motorische en limbische gebieden, als voor gebieden in diencephalon
(thalamus en hypothalamus) en de hersenstam. Dergelijke netwerken zijn ook relatief
ongevoelig voor de specifieke modaliteit van stimuli, of de specifieke aard van verwer-
104

kingsprocessen en cognitieve taken. Zo hebben bijvoorbeeld studies van de cerebrale doorbloeding
van de hersenen aangetoond dat prefrontale schorsgebieden geactiveerd worden
door uiteenlopende cognitieve taken. Daarbij gaat het om inzicht, probleem oplossen, abstractievermogen,
creativiteit, verwerken van nieuwe informatie en motorische inhibitie. De
prefrontale schors speelt ook een centrale rol in activatie van het werkgeheugen, een functie
van het kortetermijngeheugen die dient om informatie enige tijd vast te houden, en hierop
bewerkingen toe te passen, zoals bijvoorbeeld bij hoofdrekenen.
4.5 Het bindingsprobleem
Een belangrijke rol van assocatiegebieden in de hersenen is integratie van informatie tot
stand te brengen, anders gezegd: om activiteit van verschillende gebieden te ‘binden’. Oorspronkelijk
is de term binding door von der Malsburg gebruikt als aanduiding van het proces
waardoor elementaire stimuluskenmerken zoals kleur, locatie en beweging, die in aparte corticale
gebieden worden geanalyseerd, weer worden samengevoegd in de waarneming van
complete objecten. Met name voor de visuele schors, waar sprake is van een sterke divergentie
of uitsplitsing van informatiestromen, is het moeilijk te begrijpen hoe deze binding tot
stand komt. Hoewel analyse van locatie (waar) en identiteit (wat) in verschillende schorsgebieden
plaatsvindt, zien we boven op het computerscherm toch een rood vierkant, en onder
op het scherm een blauwe driehoek staan. Op een of andere manier moet deze informatie in
ons brein dus weer samengevoegd worden, wil er sprake zijn van een bewuste waarneming
van het integrale perceptuele object.
De term binding wordt echter niet alleen gebruikt om elementaire fenomenen op het terrein
van de visuele waarneming te verklaren. Binding wordt ook in meer algemene zin gebruikt,
als aanduiding van het vermogen van de hersenen om informatie die in ruimte en tijd gescheiden
is, te integreren. Dit geldt niet alleen voor de visuele waarneming, maar ook voor het
waarnemen van spraak. Hierbij vindt integratie plaats tussen modaliteiten (visueel, auditief),
tussen kenmerken van dezelfde modaliteit (toonhoogte, timbre, luidheid) en in de tijd (het begrijpen
van een zin of een conversatie).
De vraag is nu hoe het brein deze integratie tot stand brengt. Hieronder zullen eerst twee
theorieën, namelijk convergentie en interactie, de revue passeren die elk een eigen verklaring
geven van hoe binding in het brein tot stand komt. Bij elk van deze theorieën zal tevens aandacht
worden besteed aan de twee verschillende manieren waarop binding tot stand kan komen,
namelijk in het ruimtelijke domein en in het tijdsdomein.
105

4.5.1 Convergentie of lokale codering
Zoals eerder aangegeven, is binding van informatie in sensorische systemen zoals het visuele
systeem een moeilijk probleem, omdat hier anatomisch gezien juist sprake is van sterke
divergentie of uitsplitsing van zenuwbanen. Een mogelijke verklaring is dat binding hier een
gevolg is van convergentie. Dit houdt in dat er in het brein speciale binding units of hogereorde
gebieden zijn, waar informatie van vele verschillende lagere-orde gebieden samenstroomt.
Bijvoorbeeld, om kleur en oriëntatie te verbinden, zou er een unit moeten bestaan die
input ontvangt van de gebieden in de hersenschors waar deze stimuluskenmerken worden
geanalyseerd.
Figuur 4.9 Twee modellen van objectidentificatie. Links: convergentie in geleidelijk meer lokale neurale structuren
(uiteindelijk leidend tot de ‘grootmoedercel’). Midden en rechts: het interactieve principe van verspreide
(of ensemble) codering. Herkenning van een object is hier het gevolg van activatie van een specifiek patroon
van connecties tussen neurale structuren. Afzonderlijke ‘knopen’ in het netwerk kunnen onderdeel zijn van
verschillende ensembles, die met verschillende objecten samenhangen (zoals midden en rechts aangegeven).
Als de combinatie driehoek en rood veel voorkomt, is het denkbaar dat deze gerepresenteerd
wordt in een apart neuron, dat alleen reageert op output van neuronen die de eigenschappen
rood en driehoek coderen. In het extreme geval kan dit leiden tot een grootmoedercel, die alle
elementaire stimuluskenmerken van een complex perceptueel object in één cel integreert (zie
figuur 4.9 links). Convergentie zou ook bij geheugenprocessen een rol kunnen spelen.
Zo lijkt vooral de hippocampus betrokken te zijn bij consolidatie van nieuwe indrukken in het
geheugen. Convergentie betekent hier dat de hippocampus verbindingen legt tussen neuronen
in een sterk verspreid netwerk van de cortex, waardoor ook synaptische verbindingen
worden gevormd tussen de neuronen onderling in dit netwerk. Daardoor is deze groep neuronen
later, bijvoorbeeld als men tracht zich een bepaalde gebeurtenis of persoon weer voor de
geest te halen, ook gemakkelijker te reactiveren. Het betreft hier echter een vorm van convergentie
die hoofdzakelijk informationeel of functioneel, en niet zozeer lokaal (of structureel) is.
Met informationeel wordt bedoeld dat dat de gebundelde informatie – zoals de gebeurtenis of
106

persoon − niet in de hippocampus zelf is opgeslagen, zoals bij de grootmoedercel. De hippocampus
dient alleen om de verzamelde kennis die elders is opgeslagen te reconstrueren of
‘op te diepen’. Dit informationele convergentieprincipe speelt ook een rol in the theorie van
convergentiezones van de neuroloog Damasio. Dit zijn gebieden in de hersenen, zoals de
associatiegebieden of de hippocampus, die niet de representatie zelf maar een soort code
bevatten om de representatie die op andere verspreide locaties is opgeslagen, tot een geheel
'samen te smeden'. Damasio gebruikt hiervoor de term dispositionele representaties: een
code of latent vermogen van groepen neuronen om te vuren.
Bij lokale binding wordt verondersteld dat alle informatie in de binding unit zelf (in fysische
zin) is opgeslagen. Een probleem dat zich hierbij voordoet, is dat van beperkte spatiële resolutie:
naarmate gebieden in de hersenen verder weg liggen van zintuigen, neemt de grootte
van hun receptieve velden toe. Bijvoorbeeld in de inferotemporale schors bedraagt de grootte
van het receptieve visuele veld meer dan 15 booggraden. In dergelijke gebieden kan dus
nauwelijks sprake meer zijn van een precieze codering van stimuluskenmerken. Het model
van Damasio, dat zowel kenmerken heeft van lokale als verspreide organisatie, komt in zekere
mate tegemoet aan het bezwaar van beperkte spatiële resolutie van associatiegebieden. In
zijn model worden immers representaties van perceptuele objecten of concepten niet in de
associatie- of convergentiegebieden zelf gevormd, maar gereconstrueerd uit de primaire sensorische
en motorische gebieden. De 'scherpte' van de representaties (bijvoorbeeld de levendige
herinnering aan een landschap of gezicht) blijft hierdoor behouden.
4.5.2 Coöperatieve interactie
Een andere oplossing is dat binding een gevolg is van een dynamisch proces van coöperatieve
interactie tussen neuronen of corticale gebieden zelf, zonder tussenkomst van een apart
gebied of unit waar de informatie uit deze gebieden convergeert. Deze oplossing lijkt, wat
betreft het beroep op neurale hardware, veel zuiniger dan het convergentieprincipe.
Dit interactieve principe, aangeduid als ensemblecodering, is geïllustreerd in het rechter deel
B van figuur 4.9. Herkenning van het gezicht van grootmoeder wordt hier verklaard als de
gelijktijdige samenvoeging van een reeks kenmerken die in aparte neurale locaties zijn opgeslagen.
Elke onderdeel of 'knoop' in het ensemble kan echter meerdere functies hebben. Zij
kunnen bijvoorbeeld ook een bijdrage leveren aan het herkennen van een auto, of een appel
aan de boom. De ensembletheorie verklaart ook hoe ons brein nieuwe (onbekende) en oude
(bekende) objecten uit elkaar kan houden. Om een object als nieuw te kunnen identificeren,
moeten namelijk ook 'oude knopen' in het netwerk van de hersenschors worden geactiveerd.
Ook verklaart het dat wij ons soms vergissen in het herkenningsproces, omdat bij waarneming
van nieuwe objecten soms ook oude elementen worden geactiveerd.
107

De hier beschreven vorm van binding is dus een eigenschap van tijdelijk met elkaar verbonden
neuronale verzamelingen. De vraag is nu hoe de cellen 'weten' tot welke functionele netwerken
zijn behoren? Welke specifieke kenmerken heeft bijvoorbeeld een cel die tot een netwerk
behoort dat dient om grootmoeders gezicht te herkennen, waardoor het zich onderscheidt
van zijn rol in een ander netwerk?
Mogelijk is dat hiervoor naast individuele celcodes ook populatie- of relatiecodes vereist zijn.
Dit zijn codes die, bijvoorbeeld via een proces van selectieve synaptische versterking, aangeven
met welke andere cellen functionele verbindingen zijn aangegaan. Om cellen met elkaar
te binden, is dus een mechanisme vereist dat ervoor zorgt dat op het juiste moment de juiste
populatie zenuwcellen gezamenlijk wordt geactiveerd. Men vermoedt dat dit gebeurt via een
temporele code. Bijvoorbeeld bij waarneming of herkenning van perceptuele objecten zullen
ruimtelijk verspreide cellen op grond van hun specifieke relationele codes in vrij nauwe tijdsvensters,
dat wil zeggen: in de orde van grootte van enkele milliseconden, synchrone activiteit
vertonen.
Figuur 4.10 Een voorbeeld van temporele binding. Aangenomen wordt dat individuele neuronen in een netwerk
functionele groepen kunnen vormen op grond van synchrone activiteit. Als cel A verbonden is met een
bepaalde kleur, en cellen B en C met bepaalde objecten, zal in het voorbeeld links kleur alleen met het middelste
object worden geassocieerd. In het voorbeeld rechts verloopt activiteit van het neuron verbonden met
object C synchroon met die van het neuron verbonden met A. Daarom zal in dit geval aan C het kenmerk
kleur worden toegekend.
Deze synchronisatie geschiedt hier echter niet 'van buitenaf' door aparte bindende units,
maar is een eigenschap van het zelforganiserend proces van reciproke en parallelle interacties
in het netwerk (zie figuur 4.10).
Engel en Singer hebben in een eenvoudig model aangegeven hoe figuur-achtergrond relaties
(zoals een stimuluspatroon dat automatisch uit het visuele veld 'naar voren springt', denk bijvoorbeeld
aan een zwart schaap in een kudde met witte schapen), wordt waargenomen. Dit
komt omdat populaties van cellen, die corresponderen met specifieke kenmerken van deze
figuur, synchrone activiteit vertonen, terwijl de celpopulaties van de kenmerken die tot de ach-
108

tergrond behoren dit niet vertonen. Synchronisatie kan ook een gevolg zijn van top down processen
zoals aandacht. Met name 40Hz (40 maal per seconden) oscillaties in het elektroencephalogram
kan een reflectie zijn van correlatie of binding van elementaire stimuluskenmerken
door attentionele processen. Deze meer actieve vorm van binding, zou vooral bij 'conjuncties'
(combinaties) van stimuluskenmerken optreden, zoals bijvoorbeeld het zoeken naar
een zwart schaap in een kudde met witte schapen en zwarte geiten. Identificatie van de doelstimulus
kan hier namelijk niet plaatsvinden op grond van kenmerken die er automatisch uitspringen,
zoals in het voorbeeld van een zwart schaap in een kudde met witte schapen. Aandacht
voor een relevante combinatie (zoals een zwart schaap) kan er toe leiden dat neuronale
populaties die met kenmerken van deze combinatie corresponderen, sterker gesynchroniseerd
raken dan populaties van neuronen die horen bij kenmerken van irrelevante combinaties
(zoals witte schapen of zwarte geiten). Attentionele controle kan ook tot gevolg hebben
dat celpopulaties die relatief ver uit elkaar liggen, zoals die welke horen bij stimuli van verschillende
modaliteiten, synchrone activiteit gaan vertonen. Een mogelijk gevolg van synchrone
of coherente activiteit is een versterking van de synaptische verbindingen tussen neuronen
die op zijn beurt weer bijdraagt tot nog sterkere synchrone activiteit.
Aanbevolen literatuur
Arbib, M.A., Erdi, P. & Szentagothai, K. (1998). Neural Organisation. Structure, function
and dynamics. Cambridge: MIT Press.
Barlow, H. (1994). What is the computational goal of the neocortex? In: C. Koch & J.L.
Davis (Eds.), Large-scale Neuronal Theories of the Brain. (pp. 1-22). Cambridge: MIT
Press.
Churchland, P.S. & Sejnowski, T.S. (1988). Perspectives in Cognitive Neuroscience. Science,
242,741-745.
Churchland, P.S. & Sejnowski, T.S. (1992). The Computational Brain. Cambridge: MIT
Press
Damasio, A.R. & Damasio, H. (1994). Cortical Systems for Retrieval of Concrete Knowledge:
The Convergence Zone Framework. In: C. Koch & J.L. Davis (Eds.), Large-
Scale Neuronal Theories of the Brain. (pp. 61-74) Cambridge: MIT Press.
Feldman, J.A. & Ballard, D.H. (1982). Connectionist models and their properties. Cognitive
Science, 6, 205-254.
Felleman, D.J. & van Essen, D.C. (1991). Distributed hierarchical processing in primate
cerebral cortex. Cerebral Cortex, 1, 1-47.
Goldman-Rakic, P.S. (1988). Topography of cognition. Parallel distributed networks in primate
association cortex. Annual Review of Neuroscience, 11, 137-156.
Rizzolatti;G, L. Fadiga; V. Gallase; L. Fogassi. Premotor cortex and the recognition of motor
actions. Cognitive Brain Research 1091996 Vol: 3:131-141.

Testvragen
• Geef een voorbeeld van hoe kennis in een eenvoudig neuraal netwerk zou kunnen worden opgeslagen.
• Wat wordt bedoeld met het begrip ‘synaptische plasticiteit’? Beschrijf in dit verband het principe van a) een
typische Hebbiaanse synaps en b) presynaptische facilitatie.
• Een belangrijk principe bij de waarneming en opslag van informatie in de hersenen is dat van ‘grove codering’.
Leg aan de hand van waarneming van de oriëntatie van een lijnstuk uit wat hiermee wordt bedoeld.
• Noem enkele vormen van kennisrepresentatie.
• Geef aan wat het belangrijkste verschil is tussen representaties en computaties. Hoe kan het principe van
computatie in een eenvoudig netwerk worden voorgesteld.
• Noem de computationele functies van a) waarneming, b) centrale verwerking en b) motori-sche systemen.
Met welke hersengebieden zijn deze functies verbonden?
• Wat is een ‘comparatormechanisme’? Geef hiervan een voorbeeld.
• Noem enkele voorbeelden van controlesystemen in de hersenen. Hoe werkt een poort-(‘gate’) functie? Teken
dit.
• Er zijn twee verschillende manieren te onderscheiden waarop binding in de hersenen tot stand kan worden
gebracht: via convergentie of via interactie. Leg aan de hand van een voor-beeld uit wat hiermee wordt bedoeld.
• Wat bedoeld Damasio met de term dispositionele representatie?
• Wat zijn de belangrijkste kenmerken van een hiërarchisch gedistribueerd systeem: welke soorten circuits zijn
hierbij te onderscheiden? Probeer dit in een schema te verduidelijken.
• Waarop berust het onderscheid tussen structurele connectiviteit en functionele (of effectieve) connectiviteit
van verspreide systemen in de hersenen? Geef hiervan een voorbeeld.
110

Hoofdstuk 5 Functionele organisatie
van de hersenschors
Inleiding……………………………….112
Flexibiliteit van neurale organisatie…113
Lokalisatie van cognitieve functies…115
Het probleem van centrale coördinatie
en synthese……………………………121
111

5
Functionele organisatie van de hersenschors.
5.1. Inleiding
Wat betreft de organisatie van processen in het brein zijn er in principe twee mogelijkheden te
onderscheiden. De eerste mogelijkheid is dat er geen aangeboren vaste systematiek of ordening
in het brein aanwezig is, maar slechts een neuraal netwerk met veel onderlinge verbindingen.
De ordening in dit netwerk onstaat pas gedurende de ontwikkeling, als mensen waarnemen,
ervaringen opdoen en acties ondernemen. De rijkheid aan verbindingen tussen verschillende
structuren in de hersenen staat toe dat ook delen van de hersenen die relatief ver
uit elkaar liggen functionele verbindingen met elkaar gaan vormen. Goldman-Rakic heeft bijvoorbeeld
aangetoond dat zich in de hersenschors van apen, en vermoedelijk ook van de
mens, vele parallelle en sterke gedistribueerde neurale circuits bevinden. Zo bestaan er directe
reciproke circuits die de pariëtale schors (gebied 7) verbinden met frontale schorsgebieden
(gebied 46). Dit type van parallelle geditribueerde netwerken kent dus niet de typisch gelaagde
opbouw in primaire, secundaire en tertiaire gebieden van hiërarchische netwerken, en doet
meer denken aan het coöperative interactieprincipe, zoals in figuur 4.9 (rechts) geïllustreerd.
Mogelijk is dit type netwerken vooral van toepassing op intracorticale connecties, dus verbindingen
tussen gebieden in de hersenen die een min of meer gelijkwaardige positie innemen in
de verwerkingshiërarchie.
Een tweede mogelijkheid is dat de hersenen wél een structurele ordening kennen in de vorm
van een hiërarchische organisatie. In een hiërarchisch netwerk wordt bij elke verwerkingsstap
een hoger niveau van complexiteit van verwerking gerealiseerd. Dit principe vormde ook een
centraal element in Luria’s model van hersenorganisatie, dat summier in hoofdstuk drie is
besproken. In extreme vorm betekent dit dat in de posterieure schors één hogere-orde gebied
− door Luria het tertiaire gebied genoemd − alle informatiestromen integreert. Dit convergentieprincipe
wordt in het linkerdeel van figuur 4.9 getoond. Het blijkt echter moeilijk een dergelijk
afgebakend gebied in de neocortex te vinden. In het model van Luria wordt bovendien
seriële verwerking benadrukt, terwijl er evidentie is dat in de hersenen vele parallelle en reciproke
informatiestromen zijn te onderscheiden.
Meer recente versies van hiërarchische verwerkingsmodellen bevatten zowel elementen
van hiërarchische organisatie, als van gedistribueerde parallelle systemen. Dergelijke
modellen worden daarom door Felleman en van Essen gedistribueerde hiërarchische sys-
112

temen genoemd. Een voorbeeld hiervan is het visuele systeem. Hier ‘waaiert’ informatie
uit de primaire visuele schors uit naar twee secundaire schorsgebieden, de temporale
schors en de pariëtale schors (zie verder hoofdstuk zes). Naast deze parallelle routes is
er in dit soort netwerken ook sprake van puur seriële verwerking: visuele informatie gaat
immers van zintuigen via thalamus en primaire schors naar secundaire schorsgebieden.
Ook de motorische schorsgebieden kennen een soortgelijke − maar omgekeerde − hiërachische
organisatie. Hier vindt echter met het ontvouwen van de hiërachie een geleidelijk
overgang plaats van complex naar elementair. Een algemeen actieplan (‘ik werp de bal
naar Jan’) moet namelijk in een aantal kleinere stapjes worden uiteengerafeld. De prefrontale
schors wordt hierbij gezien als een gebied dat verantwoordelijk is voor controle, planning
en overzicht van de uit te voeren acties. Elk stapje van de uit te voeren handeling
(respectievelijk: beweging bovenlichaam, rechterarm, hand, vingers) correspondeert vervolgens
met geleidelijk meer specifieke verwerkingseenheden in de premotore en motorische
projectiegebieden, en uiteindelijk de structuren in het ruggenmerg.
In dit soort gedistribueerde hiërachische systemen is er tevens sprake van een grote mate
van reciprociteit tussen de verschillende niveaus. Zo zijn er in de visuele schors vele terugkerende
projecties, die in aantal vaak het aantal opstijgende projecties overtreffen. Dit is
een aanwijzing dat in deze systemen de neurale transmissie zowel bottom-up als top-down
kan verlopen. Hogere controleprocessen zullen vooral van de terugkerende banen gebruik
maken. Binnen deze netwerken zijn er tenslotte ook rechtstreekse verbindingen tussen de
structuren op de lagere niveaus, en de hogere structuren in frontale en pariëtale schorsgebieden.
Het laatste illustreert dat in hiërachische systemen de informatiestroom niet altijd
strikt serieel hoeft te verlopen.
5.2 Flexibiliteit van neurocognitieve organisatie
Wat betekent dit nu voor de dynamiek van cognitieve verwerkingsprocessen? De belangrijkste
conclusie uit het voorafgaande is dat de structurele organisatie van de hersenen, en
hun grote mate van connectiviteit, verschillende typen verwerkingsprocessen mogelijk
maakt. Het is goed daarbij te benadrukken dat structurele connectiviteit niet hetzelfde is als
of functionele – of effectieve − connectiviteit. Structurele connectiviteit betreft vooral de gebieden
en hun onderlinge verbindingen in het netwerk. Bij functionele connectiviteit gaat het
echter om functies of processen die binnen het netwerk gerealiseerd worden.
113

Figuur 5.1 Denkbeeldige functionele circuits (F1, F2, en F3) die binnen eenzelfde structureel netwerk mogelijk
zijn. Donkere gebieden zijn actief. F1: serieel en bottom-up. F2: het lagere niveau heeft rechtstreeks invloed
op het hogere niveau waarbij middenniveaus worden overgeslagen. F3: Het hogere niveau heeft rechtstreeks
invloed op het lagere niveau.
Welk traject door het brein wordt ‘gekozen’ hangt namelijk af van een aantal factoren, zoals
onder andere de specifieke aard van cognitieve operaties, en de mentale inspanning die deze
operaties vergen. In figuur 5.1 worden enkele van deze denkbeeldige trajecten getoond. Bijvoorbeeld,
elementaire processen als waarneming en herkenning van objecten of symbolen
spelen zich vermoedelijk vooral af via zowel parallelle als seriële circuits. Deze circuits zullen
hoofdzakelijk bottom-up worden geactiveerd, hetgeen wil zeggen dat de informatiestroom loopt
van zintuigen via de lagere naar de hogere niveaus. Deze processen zullen doorgaans ook zeer
snel verlopen, omdat zij gebruik maken van reeds gevormde synaptische verbindingen of synchrone
connecties in deze netwerken. Anderzijds lijkt het waarschijnlijk dat verwerkingsprocessen
die bewust en gecontroleerd verlopen − dus: processen die aandacht vragen − een voorkeur
zullen vertonen voor top-down circuits in het brein. Voorbeelden hiervan zijn bewuste retrieval
(‘zoeken in het geheugen’), gefocusseerde aandacht, het oplossen van problemen en het
verwerken van nieuwe of onverwachte informatie. De neurale netwerken die bij dergelijke gecontroleerde
processen betrokken zijn, zullen doorgaans ook een groter gebied in de hersenen
bestrijken, dan de netwerken die geassocieerd zijn met meer elementaire en automatisch verlopende
processen. Experimenteel psychologisch onderzoek heeft tenslotte aangetoond dat bij
langdurige oefening, aandachtige seriële verwerking kan overgaan in automatische parallelle
verwerking. Ook recente neuroimaging studies hebben laten zien dat bij langdurige oefening
van taken, veranderingen in de functionele architectuur van de hersenen (dus: de circuits die
daadwerkelijk door de taak worden geactiveerd) kunnen optreden. Oefening kan bijvoorbeeld
leiden tot een geringere betrokkenheid van attentionele netwerken in de frontale hersengebieden,
waardoor een kleiner gebied in de hersenen word geactiveerd. Het kan ook tot gevolg
hebben dat informatie een meer directe route volgt. Zo kan bijvoorbeeld sensorische input
114

echtstreeks doorstromen naar motorische gebieden zonder tussenkomst van tussenliggende
verwerkingsniveaus of modulen
Functionele plasticiteit en cognitieve training
Functionele plasticiteit slaat op veranderingen in effectiviteit van de neurale verbindingen in het
brein. Dit kan het gevolg zijn van leren en cognitieve training. Tijdens het herhaald uitvoeren
van bepaalde cognitieve taken worden neurale connecties versterkt, waardoor netwerken van
zenuwcellen de stroom aan informatie ook geleidelijk sneller gaan verwerken. Het is ook mogelijk
oefenen bestaande neurale connecties behoedt voor een afname van efficiëntie. Hierbij
kunnen we denken aan invloed van cognitieve training op de prestatie van ouderen. Uit dergelijke
onderzoek blijkt dat training in specifieke cognitieve vaardigheden de prestatie van ouderen kan
verbeteren. Dit effect blijkt echter sterker te zijn naarmate bepaalde cognitieve functies overeenkomen
met de geoefende taken. Het lijkt ook niet waarschijnlijk dat dit een gevolg is van neurogenese:
de groei van nieuwe neurale verbindingen. Maar eerder van het reactiveren van reeds
bestaande neurocognitieve netwerken.
Op neuraal niveau zijn positieve effecten van cognitieve training mede toe te schrijven aan neurotransmitters
als glutamaat en calcium. Deze stoffen spelen op celniveau een rol bij de vorming
van associaties tussen zenuwcellen, en als zodanig op geheugen- en leerprocessen. Dit geldt niet
alleen voor een proces als LTP (long term potentiation, zie hoofdstuk 7), maar voor elementaire
leerprocessen als conditionering en habituatie. Hier hebben zij vooral een faciliterend effect op
neurotransmitters in het presynaptisch neuron.
Er is ook een invloed van cognitieve training op het patroon van doorbloeding van de hersenen.
Dit blijkt uit onderzoek waarin met behulp van PET en fMRI gekeken is naar effecten van oefening
op hersenactiviteit tijdens uitvoering van bepaalde cognitieve taken. De resultaten lijken niet
eenduidig. Bij motorische taken is bijvoorbeeld al na enkele weken sprake van een versterkt
patroon van doorbloeding van de motorische schorsgebieden. Anderzijds laat in cognitieve taken
die veel aandacht vragen na enige tijd de frontale schors juist minder activiteit zien. Dit kan een
aanwijzing zijn dat dit soort taken geleidelijk met minder inspanning -dus meer automatischworden
uitgevoerd, en daarbij minder een beroep doen op executieve functies in gebieden als de
prefrontale cortex. Zie ook: Kelly, A.M.C. & Garavan, H. (2005). Human functional neuroimaging
of brain changes associated with practice. Cerebral Cortex, 15, 1089-1102.
5.3 Lokalisatie van cognitieve functies
Voor het menselijke brein lijken twee belangrijke principes te gelden: functionele specialisatie,
maar ook functionele integratie. Volgens moderne inzichten moet daarom activatie van een
specifiek corticaal gebied altijd geïnterpreteerd worden binnen de context van een groter netwerk,
misschien wel van het totale brein. Nieuwe, meer verfijnde technieken in de cognitieve
psychologie maken het bovendien mogelijk de structuur van complexe cognitieve functies te
ontrafelen, en de belangrijke deelprocessen of deelcomponenten hiervan bloot te leggen. Deze
technieken zijn ook zeer bruikbaar gebleken in het neuroimaging onderzoek, waar het heeft
geleid tot een beter inzicht in de functionele archtectuur van het brein.
5.3.1 Lokale versus verspreide systemen
Het specifieke of locale principe lijkt aan te sluiten bij observaties ontleend aan de klinische
neuropsychologie en neurobiologie dat hersenstoornissen vaak zowel een locaal als speci-
115

fiek karakter hebben. Zo blijkt bijvoorbeeld dat bij patiënten met een specifieke functiestoornis
als het herkennen van gezichten (‘prosopagnosia’), andere functies, zoals woordherkenning,
vaak nog grotendeels intact zijn. De locale organisatie van de hersenen blijkt ook uit de
opbouw van de visuele hersenschors, waarbij verschillende gebiedjes betrokken zijn bij
waarneming van specifieke stimuluskenmerken als kleur, vorm, beweging en dergelijke. Ook
een structuur als hippocampus heeft ‘modulaire’ kenmerken, vanwege zijn specifieke rol in
het onthouden van feiten en gebeurtenissen: het zogeheten episodisch geheugen. Een derde
voorbeeld zijn de amygdala die betrokken blijkt te zijn bij evaluatie van hoofdzakelijk negatieve
emotionele prikkels.
Corticale modulen vervullen dus een specifieke rol in verwerking van input en output, en vormen
relatief kleine netwerken, ‘knopen’ of ‘hubs’ in het totale netwerk van de hersenen.
Daarnaast kunnen ook verspreide systemen in de hersenen worden onderscheiden die, in
tegenstelling tot modulen, relatief grote netwerken in de hersenen bestrijken. De ‘taak’ van
deze systemen is informatie afkomstig uit de verschillende en onderling heterogene modulen
te integreren en op een hoger niveau te verwerken. Deze meer verspreide netwerken maken
bovendien gebruik van lange zenuwbanen van witte stof, vergelijkbaar met snelwegen op een
landkaart de steden en drorpen met elkaar verbinden. Het geheel van lokale en globale netwerken
staat ook wel bekend als het connectoom.
Verspreide systemen: een ingekleurde
kaart van een connectoom:
lange en korte witte stof
verbindingen in het brein. Bron:
http://www.humanconnectomepr
oject.org/
De functionele kenmerken van deze verspeide systemen
lijken te corresponderen met globale cognitieve
functies, zoals geheugen, aandacht en bewustzijn.
Maar deze globale systemen blijken, zoals al eerder in dit boek betoogd, elk weer onderverdeeld
te kunnen worden in functioneel én anatomisch gescheiden subsystemen. Zo kan bij
het geheugen een onderverdeling worden gemaakt tussen sensorisch geheugen (iconisch
versus echoïsch), werkgeheugen (een visuospatiële en een verbale variant), perceptueel en
motorisch geheugen en langetermijngeheugen. Het langetermijngeheugen is weer opdeelbaar
in procedureel en declaratief geheugen, spatiële en verbale subvormen. Er zijn bovendien
voorbeelden bekend uit de neuropsychologie waaruit blijkt dat deze deelfuncties relatief
onafhankelijk van elkaar kunnen opereren. Ook bij een globale functie als aandacht is zowel
116

in functionele en anatomische zin differentiatie mogelijk, in bijvoorbeeld spatieel versus nonspatieel,
auditief versus visueel, oriëntatie (posterieur) systeem en executieve controle (anterieur)
systeem. Niet alleen deze cognitieve systemen, maar ook het motorische systeem vertoont
een modulaire structuur. Complexe bewegingen zoals het werpen van een bal en lopen
worden deels bewust gecontroleerd, maar verlopen deels, zoals de ballistische componenten
van de beweging, automatisch. Zij laten zich laat ook ontleden in verschillende deelcomponenten
die weer corresponderen met specifieke neurale mechanismen. Deze bevinden zich
waarschijnlijk in pariëtale schors, cerebellum, basale ganglia en de primaire en secundaire
motorische gebieden.
5.3.2 Verzoening van het globale en het lokale standpunt.
“Thus, memory is localized in the sense that particular brain systems represent specific aspects
of each event, and is distributed in the sense that many neural systems participate in
representing the whole event” Squire (1989).
De tegenstelling tussen het globale en lokale standpunt lijkt dus door inzichten van de moderne
neurobiologie grotendeels achterhaald. Zoals benadrukt, zijn mentale functies zoals
waarneming, geheugen, aandacht en taal niet met één specifieke plek in de
hersenen verbonden, maar met netwerken die een relatief groot gebied in de hersenen bestrijken.
Deze grootschalige netwerken lijken dus goed te beantwoorden aan de principes
van equipotentialiteit en mass action van Lashley. Het is echter ook duidelijk geworden dat
dergelijke netwerken niet diffuus zijn georganiseerd, zoals aangenomen werd door Lashley,
doch zijn samengesteld uit kleinere netwerken die wél met specifieke gebieden in de hersenen
zijn geassocieerd. De conclusie is dus dat op niveau van subsystemen (of lokale circuits)
wél lokalisatie mogelijk, is maar op het niveau van grotere systemen (of grootschalige
netwerken) niet: hier geldt veeleer het principe van gedistribueerde functies.
Figuur 5. 2 (links) geeft de verschillende mogelijkheden schematisch weer. Er wordt hierbij
onderscheid gemaakt tussen anatomische gebieden (de cirkelvormige gebieden, aangeduid
als I, II en III) en complexe functies (A, B, en C). Modellen 1 en 2 illustreren respectievelijk
het naïeve lokalisatie standpunt, en het standpunt van equipotentialiteit. Beide standpunten
lijken achterhaald, omdat zij niet met subdifferentiatie van complexe functies rekening houden.
Het derde standpunt (model 3), aangeduid als het relatieve lokalisatie, of netwerkmodel,
doet zowel recht aan het lokale als globale principe van functionele cerebrale organisatie.
Het netwerkmodel laat zien dat complexe systemen zijn georganiseerd volgens het principe
van parallel gedistribueerde systemen.
117

Figuur 5.2 Links: drie opvattingen van lokalisatie van cognitieve functies. Cirkels representeren verschillende
gebieden in de hersenen (aangeduid als I, II en III). Complexe functies zijn aangeduid met A, B en C. 1: strikte
(of naïeve) lokalisatie (geen differentiatie tussen deelfuncties), 2: equipotentialiteit (evenzo geen differentiatie
tussen deelfuncties), 3: verspreide opslag van deelfuncties. Deelfuncties (bijvoorbeeld a1, a2, en a3) zijn
hierbij wél, complexe functies niet anatomisch lokaliseerbaar. In dit voorbeeld wordt aangenomen dat elke
deelfunctie in slechts één anatomisch gebied wordt uitgevoerd. De complexe functie vormt een gedistribueerd
netwerk dat zowel corticale al subcorticale gebieden kan bestrijken (zie rechts)
De complexe functie A kan bijvoorbeeld worden onderverdeeld in een aantal deelfuncties (a1,
a2 en a3). De deelfuncties zijn echter niet op een plek geconcentreerd, maar over een grootschalig
netwerk van drie verschillende hersengebieden uitgespreid. De rechterzijde van figuur
5.1 toont een uitwerking van het netwerkmodel in de vorm van een hiërarchisch netwerk met
drie lagen, waarbij de deelfuncties van twee complexe functies A en B (aangeduid als a1, b1
etcetera) via reciproke connecties met elkaar zijn verbonden. Een soortgelijk netwerk is ook in
het vorige hoofdstuk besproken (zie figuur 4.11), en aangeduid als ‘hiërarchisch gedistribueerd
systeem’, omdat het zowel kenmerken heeft van een gelaagde verticale en seriële organisatie,
als van gedistribueerde parallelle organisatie.
Het netwerkmodel toont eveneens dat grote anatomische gebieden in de associatieschors
deel uitmaken van verschillende overlappende netwerken. Het gebied I linksonder in figuur 5.1
maakt bijvoorbeeld deel uit van netwerken A, B en C. Dit impliceert dat bij beschadiging van
dit gebied meerdere functies gedeeltelijk zullen zijn aangetast. Anderzijds zal beschadiging
van zo'n gebied niet hoeven leiden tot aantasting van de gehele functie A, maar alleen van de
deelfunctie a1. Het verschil bestaat hierin dat deelfuncties, hoewel in zekere mate lokaliseer-
118

aar (bijvoorbeeld locatie I), ook afhankelijk zijn van andere gebieden in de hersenen (locaties
II en III). In de onderste helft van deze figuur worden drie niveaus van functionele organisatie
onderscheiden, namelijk hersenanatomie (niveau 1), neurale computaties (niveau 2) en gedragscomponenten
(niveau 3). Het laagste niveau bestaat weer uit drie anatomische gebieden,
aangeduid als I, II en III. Deze vormen evenals in figuur 5.1, weer kruispunten van grotere
functionele netwerken. Figuur 5.2 toont ook dat er tussen anatomie, neurale computaties en
gedrag niet sprake is van een één-op-één relatie. Laat bijvoorbeeld gedrag, in de figuur aangeduid
als alfa, corresponderen met een functie als visuospatiële aandacht, die bestaat uit
drie deelcomponenten, 1, 2 en 3. Deze vertegenwoordigen respectievelijk: exploratief
gedrag, perceptuele representaties en motivationele processen. Deze drie subvormen van
aandacht zijn met drie verschillende neurale computaties verbonden, aangeduid als a1, a2 en
a3 (de middelste laag in het model), die respectievelijk worden uitgevoerd in de gebieden I, II
en III. Deze drie gebieden zouden bijvoorbeeld kunnen corresponderen met respectievelijk de
frontale oogvelden, de posterieure pariëtale schors en de gyrus cinguli van het limbisch systeem.
De hoofdverbindingen zijn daarbij in het model aangegeven met dikke lijnen. Zo geeft
de dikke lijn tussen a1 en gebied I aan dat computaties van a1 (bijvoorbeeld: het vastleggen
van de coördinaten van exploratieve oogbewegingen) vooral in gebied I, de frontale oogvelden,
worden uitgevoerd. De functie van a1wordt echter ook voor een deel uitgevoerd in gebieden
II en III, het pariëtale gebied en de gyrus cinguli (aangegeven met dunne lijnen).
Dit voorbeeld maakt dus duidelijk dat zelfs basale neurale computaties niet altijd op één specifieke
locatie hoeven te worden uitgevoerd, maar met verschillende anatomische structuren
kunnen zijn verbonden. Omgekeerd laat het voorbeeld zien dat anatomische eenheden (I, II
en III) meerdere computationele functies vervullen. Zo reageert gebied MT (of V5) in de visuele
schors selectief op beweging, maar speelt het ook een rol in het onderscheid van vormen
tegen hun achtergrond. In de bovenste helft van figuur 5.3 is complex gedrag alfa uitgebeeld
als een topologisch landschap. Hierbij is aan de basis van de figuur niet alleen van functie A,
maar ook van andere computationele functies zoals B,C en D, en verschillende anatomische
gebieden (gebieden I, II, III en IV) uitgegaan. Het specifieke karakter van gedragsfuncties
komt tot uiting in de opsplitsing van alfa in drie subcomponenten, die zijn uitgebeeld als drie
heuveltoppen in het landschap. Deze corresponderen respectievelijk met de anatomische
gebieden I, II, en III. Anderzijds blijkt het diffuse karakter van de gedragscomponenten
uit de geringe spatiële resolutie of 'scherpte' van deze heuvels. De voet van de heuvels
strekt zich namelijk ook uit over aangrenzende anatomische gebieden, waarmee niet alleen
functie A, maar ook functies B en C zijn geassocieerd. Dit laatste illustreert dat gedrag noch
volledig aan het holistische principe van equipotentialiteit, noch volledig aan het strikt lokale of
modulaire principe beantwoordt: het heeft namelijk zowel kenmerken van locale als van gedistribueerde
representaties.
119

Figuur 5.3 Boven: complex gedrag (of: een complexe cognitieve functie) uitgebeeld als een ‘topologisch landschap’
met drie componenten (α1, α2 en α3). Onder: relatie tussen anatomische gebieden, computationele
systemen en gedragscomponenten. Dikke lijnen geven sterke verbindingen, dunne lijnen zwakke verbindingen
weer. Elementaire computaties (aangeduid als a1, a2, a3 et cetera) hebben een voorkeur voor anatomische
gebieden I, II en III doch worden voor een deel ook uitgevoerd in andere gebieden. Zie tekst voor nadere
toelichting. Naar: Mesulam (1990).
Het model van Mesulam maakt eveneens begrijpelijk waarom in 'neuroimaging' studies, uitvoering
van complexe cognitieve taken vaak gepaard gaat met een diffuse activatie van de
hersenen, waarbij meerdere gebieden zijn betrokken. Het kan tenslotte ook dienen als verzoening
van wetenschapstheoretische begrippen zoals emergentie en reductionisme, die in
hoofdstuk 1 zijn behandeld. Reductionisme (of liever: reductie) betekent immers een 'topdown'
perspectief: de stapsgewijze uiteenrafeling of decompositie van complex gedrag in het
computationele niveau, en vervolgens in het specifieke anatomisch substraat. Het principe van
emergentie volgt de tegenovergestelde weg, dus een bottom-up perspectief: naarmate hogere
niveaus worden bereikt, worden steeds nieuwe aspecten toegevoegd aan het bouwwerk van
gedragscomponenten, waardoor dit gedrag zich steeds meer lijkt te onttrekken aan zijn specifieke
anatomische kenmerken.
120

5.4 Het probleem van centrale coördinatie: een poging
tot synthese
Een belangrijke functie van hogere systemen in het brein is de controle en coördinatie van
input uit de lagere, dat wil zeggen sensorische en motorische, systemen. Discussies over de
rol van controleprocessen zijn in belangrijke mate gedomineerd door de vraag of controle een
zichzelf regulerend proces is, of uitgeoefend wordt door een centraal gelokaliseerde instantie.
Het laatste standpunt veronderstelt vaak een homunculus. Een homunculus is een virtuele
instantie, of denkbeeldige 'plaats in het hoofd' die verantwoordelijk wordt geacht voor ontvangst
en integratie van miljoenen berichten afkomstig van allerlei gebieden in de hersenen.
Een homunculus wordt ook vaak als 'verklaring' gebruikt voor het probleem van het subjectieve
bewustzijn: het bestaan van het individuele, subjectieve zelf.
Behalve de homunculus heeft ook de moderne computer model gestaan voor theorieën over
hogere controlefuncties bij de mens. In de computer vinden we naast input en outputsystemen
een centrale processor, die contact onderhoudt met input- en output- systemen, en het langetermijngeheugen.
De centrale processor heeft net als aandachtfuncties bij de mens een beperkte
capaciteit. In tegenstelling tot de computer is de mens echter in staat vrijwillig items uit
het geheugen te reproduceren, zoals vakantieherinneringen, beelden, woorden, melodieën,
enzovoort: hij is niet alleen computer maar ook (zijn eigen) programmeur. De vraag is nu hoe
dit zelf (intern) gegenereerde proces op neuraal niveau verloopt.
Het raadsel van de prefrontale schors
De prefrontale schors heeft vele verbindingen met de perceptuele en motorische associatiegebieden,
het limbisch systeem, basale ganglia en hersenstam. Hierdoor is de
prefrontale schors in staat activiteiten in deze gebieden te controleren, activeren, inhiberen
en te coördineren. In tegenstelling tot de primaire en secundaire gebieden van
de posterieure schors en de motorische gebieden van de anterieure schors participeert
de prefrontale schors weinig in elementaire perceptuele en motorische processen. Corticale
laesies in het prefrontale gebied leiden daarom meestal ook niet tot verstoring
van routinematige perceptuele en motorische functies. In overeenstemming met het
netwerkmodel van Mesulam in figuur 5.3 kunnen verstoringen in de hogere executieve
functies van de prefrontale schors niet alleen optreden na laesies in de prefrontale
schors zelf, maar ook na laesies in de lagere delen van de hersenen waarmee vele
verbindingen bestaan. Hierbij kan men denken aan laesies in de dorsomediale nucleus
van de thalamus, de nucleus caudatus en structuren in de hersenstam zoals reticulaire
formatie. Ook kunnen multifocale partiële laesies in de witte stof (die elk op zich niet
gepaard hoeven te gaan met stoornissen in specifieke cognitieve functies) leiden tot
stoornissen in executieve functies.
121

Damasio en Donald nemen aan dat bij deze vrijwillige, intern gestuurde operaties kennisrepresentaties
in de associatieschors betrokken zijn. Deze zijn niet louter kopieën of sommaties
van primaire sensorische indrukken, maar eerder symbolische reconstructies of hercoderingen
van kennis in een nieuwe en makkelijker toegankelijke vorm. Dit roept dan weer de vraag op
hoe deze gebieden de signalen uit primaire, sensorische gebieden. 'begrijpen' (coderen) of
vertalen (translatie). Zoals eerder gezegd: zowel gebieden in de posterieure en anterieure
secundaire gebieden worden geacht verschillende informatiestromen als bijvoorbeeld visuele
en auditieve prikkels op hoger semantisch niveau te analyseren en te integreren. Zij kunnen
ook weer de lagere-orde systemen, die betrokken zijn bij perceptie en actie, activeren en rekruteren.
Het is dus noodzakelijk dat hogere verwerkingssystemen toegang hebben tot de kennisrepresentatie
systemen, oftewel de mentale lexicons, die in het permanente geheugen zijn opgeslagen.
Zo moet bij het herkennen van gezichten of woorden, niet alleen intermodale integratie
plaatsvinden (vorm en klank bijvoorbeeld), maar ook de binnenkomende indrukken worden
vergeleken met representaties in het langetermijngeheugen.
Deze representaties zijn (evenals de subsystemen van het netwerkmodel in figuur 5.2) over
een relatief groot oppervlak in de hersenen verdeeld. Een bepaalde representatie (gezicht,
concept) komt dus tot stand door middel van samenvoeging of conjunctie van informatie, die in
anatomisch gescheiden gebieden is opgeslagen. Ook kunnen de kennisrepresentaties onderling
sterk verschillen, afhankelijk van de inhoud van deze representaties. Zo zullen woorden of
begrippen die ‘actie’ uitbeelden met motorische gebieden, en woorden of begrippen die visuele
kenmerken uitbeelden, met de visuele gebieden in de cortex zijn verbonden.
Homunculus exit? Het feit dat zich in de hersenen netwerken bevinden met een hogere coördinerende
of modulerende functie, lost echter het probleem van de homunculus niet op. Ook
bij hiërarchische systemen, waarbij uitgegaan wordt van communicatie tussen hogere-orde en
lagere-orde systemen, blijft het probleem bestaan van codering en vertaling: hoe communiceren
deze niveaus eigenlijk met elkaar. Hoe 'begrijpen' bijvoorbeeld de associatiegebieden signalen
uit de primaire of sensorische gebieden? Hoe begrijpt het taalgebied van Wernicke output
van de primaire visuele schors? Een belangrijke voorwaarde hiertoe lijkt gelegen te zijn in
het inter- of polymodale karakter van deze gebieden, dat wil zeggen, hun vermogen informatie
uit verschillende primaire schorsgebieden met elkaar te associëren, en op hoger symbolisch of
semantisch niveau te transformeren. Aangenomen wordt dat dit alleen kan plaatsvinden in
hersengebieden, zoals het prefrontale en het posterieure pariëtale gebied, waar sprake is van
een grote mate van connectiviteit.
Het centrale probleem van de homunculus theorie is dat het leidt tot infinite regress, een eindeloze
herhaling van waarnemer en beeld. Een kenmerk van hiërarchische netwerkmodellen
is nu dat zij het vermogen tot het vormen van cognitieve representaties toeschrijven aan re-
122

cursieve eigenschappen van de cortico-corticale of subcorticale-corticale systemen zelf. Het
winstpunt hiervan is dat typisch intentionele processen zoals controle, reconstructie, aandacht
en bewustzijn niet meer gezien worden als processen die door één instantie, op één specifieke
plaats in de hersenen worden uitgevoerd. Zij zijn namelijk een eigenschap van de activatietoestand
van hiërarchische of gedistribueerde systemen zelf. Bovendien blijken in dergelijke
systemen de hogere verwerkingsniveaus geen ‘unitaire’ systemen te zijn, maar systemen die
ook opsplitsbaar zijn in een aantal subcomponenten die verschillen qua functie en antomie.
Als voorbeeld hiervan kan het gebied in de hersenen dienen dat doorgaans wordt beschouwd
als de anatomische ‘thuisbasis’ van zogeheten executieve functies: de prefrontale schors. De
prefrontale schors blijkt namelijk ook uit verschillende subsystemen te bestaan die een eigen
functie hebben (zie bijvoorbeeld figuur 2.11 uit hoofdstuk 2). Bovendien heeft men uit onderzoek
van patiënten met hersenbeschadigingen, neuroimaging en experimenteel onderzoek
met allerlei cognitieve taken en door simulatie van neurale netwerken een steeds helderder
beeld gekregen van de aard van executieve processen. Dit heeft er toe bijgedragen dat deze
processen veel meer toegankelijk zijn geworden voor empirisch onderzoek dan voorheen het
geval was.
Aanbevolen literatuur
Churchland, P.S, Ramachandran, V.S. & Sejnowski, T.S. (1995). A critique of
pure vision. In: C. Koch & J.L. Davis (Eds.), Large-scale Neuronal Theories of
the Brain. (pp. 23-60). Cambridge: MIT Press.
Kelly, A.M.C. & Garavan, H. (2005). Human functional neuroimaging of brain
changes associated with practice. Cerebral Cortex, 15, 1089-1102.
Mesulam, M. (1990). Large-Scale Neurocognitive Networks and Distributed
Processing for Attention, Language, and Memory. Annals of Neurology, 28
597-61
Mesulam, M (1998) From sensation to cognition. Brain 121:1013–1052.
Moscovitch, M. (1992). Memory and working-with-memory: a component process
model based on modules and central systems. Journal of Cognitive Neuroscience.
3. 257-267.
123

Testvragen
• Welke drie standpunten kunnen we onderscheiden ten aanzien van de lokalisatie
van cognitieve functies? Licht uw antwoord toe (liefst door middel van
een schema).
• Wat is het verschil tussen structurele en functionele connectiviteit?
• Geef enkele voorbeelden van gebieden in de hersenen die het karakter
vertonen van ‘modulen’, en gebieden die mogelijk ‘centrale systemen’ representeren.
• Beschrijf het netwerk (of: relatieve lokalisatie) model
• Wat wordt bedoeld met het ‘homunculus-probleem’? Noem enkele mogelijke
oplossingen hiervoor.
124

125

Deel 2 Neurocognitieve
systemen
Perceptie en actie
Activatie, aandacht en bewustzijn
Geheugen
Emoties
Lateralisatie en taal
126

Hoofdstuk 6 Perceptie en actie
Inleiding…………………………….128
Visuele perceptie………………… 128
Actiesystemen……………………..140
Perceptie-actie cyclus…………… 148
127

6
Perceptie en Actie
6.1. Inleiding
Perceptie wordt vaak gezien als belangrijke 'opstap' naar cognitieve processen als geheugen
en aandacht. Zonder een inzicht in basale perceptuele mechanismen en circuits blijven deze
processen immers moeilijk te begrijpen. Dit geldt des te meer omdat de neurale circuits die
betrokken zijn bij de waarneming, ook een belangrijke rol spelen bij aandacht en geheugen.
Het domein van de perceptie omvat de visuele, auditieve, reuk- en tastwaarneming. Dit
hoofdstuk behandelt echter vooral de visuele waarneming, een gebied dat anatomisch het
beste in kaart is gebracht, en dat ook het meest relevant is voor de onderwerpen die later
aan de orde zullen komen. Perceptie kan niet los worden gezien van actie en de motorische
systemen. Daarom zullen deze systemen, en hun interacties, ook binnen hetzelfde hoofdstuk
worden behandeld.
6.2 Visuele perceptie
Bij de bespreking van het visuele systeem zullen eerst de trajecten die lopen van oog naar
de visuele schors, en vervolgens de organisatie van de visuele schors zelf aan de orde komen.
6.2.1 Van oog naar hersenen: geniculostriate en tectopulvinaire routes
Visuele informatie afkomstig van het oog, bereikt de visuele hersenschors via twee gescheiden
parallelle circuits, het geniculostriate pad en het tectopulvinaire pad (zie figuur 6.1). Het
merendeel (90%) van de vezels van de optische zenuw vormt de eerste route, slechts 10%
van de vezels de tweede route. Hieronder volgt een korte bespreking van beide routes.
Geniculostriate route De geniculostriate route, of primair projectiesysteem, loopt van het
netvlies via het corpus-geniculatum-laterale (CGL) van de thalamus naar de visuele projectieschors,
die ook primaire visuele schors, V1 of area striata wordt genoemd (niet te verwaren
met het striatum of basale ganglia). Deze route dient voor vorming van gedetailleerde
beelden van voorwerpen in de buitenwereld. Projecties naar V1 lopen via het chiasma opticum
(zie figuur 6.2).
128

Figuur 6.1 Twee afferente visuele zintuigbanen van oog naar cortex. Boven: het tectopulvinaire pad, onder: het
geniculostriate pad. Het geniculostriate pad splitst zich in de visuele schors verder uit in de dorsale route (‘waar’
systeem, eindigend in gebied 7 van de pariëtale schors) en de ventrale route (‘wat’ systeem, eindigend in gebieden
20 en 21 van de temporale schors).
Daarbij projecteren de zenuwbanen die komen van delen van het netvlies die aan de buitenkant
van het hoofd liggen (de temporale retinae), naar de visuele schors aan dezelfde (ipsilaterale)
kant van het hoofd. De helften van het netvlies die aan de binnenzijde liggen (de
nasale retinae), ‘steken over’ naar de tegenovergestelde (contralaterale) delen van de visuele
schors. Dit betekent dat het rechter visuele veld naar links, en het linker visuele veld naar
rechts in de visuele schors projecteren. Ook in het CGL van de thalamus is deze scheiding
van de visuele velden een feit; linkerveld projecteert hier naar rechter CGL, en rechterveld
naar linker CGL.
Binnen de geniculostriate route zijn twee parallelle afferente banen, het magnocellulaire en
het parvocellulaire pad, kort aangeduid als magno- en parvopad, gelijktijdig actief. De termen
parvo en magno hebben betrekking op de specifieke eigenschappen van twee soorten
ganglioncellen die direct achter het netvlies liggen, en de hiermee geassocieerde neuronenclusters
in de visuele schors.
Het magnopad bestaat uit zogeheten Y-ganglion cellen met een groot cellichaam, die vooral
gevoelig zijn voor de algemene contouren van stimuli en snelle beweging, terwijl het parvopad
gevormd wordt door X-cellen met een klein cellichaam die gevoelig zijn voor fijne details
en kleur, en meer ingesteld zijn op langzame beweging. Magno- en parvobanen ontspringen
dus achter het netvlies, en projecteren vervolgens in verschillende lagen van het CGL: de Y-
of magnobanen projecteren naar lagen 1 en 2, en de X- of parvobanen naar lagen 3, 4, 5 en
6. anatomische differentiatie, namelijk tussen zenuwbanen afkomstig van het linker- en rechteroog.
De zes lagen van het CGL (niet te verwarren met de zes lagen van de visuele hersenschors)
vertonen nog een tweede In figuur 6.4 zijn deze aangegeven als contralaterale
129

(C) en ipsilaterale (I) banen. Contralaterale banen kruisen de hersenen via het eerder genoemde
chiasma-opticum. Gekruiste banen afkomstig van de tegenovergestelde retina
eindigen in lagen 1, 4 en 6, ongekruiste banen afkomstig van de gelijkzijdige retina in lagen
2, 3 en 5 van het CGL.
Figuur 6.2 Inputs van de beide retina’s naar verschillende
lagen in het corpus geniculatum laterale (CGL)
van de thalamus, en uiteindelijk de visuele schors (Gebied
17). Getoond wordt de projectie van linker visuele
veld naar de rechter CGL en primaire schors. Gestippelde
banen zijn ipsilaterale (I) of eenzijdige banen van
het rechteroog, getrokken dikke lijnen zijn contralaterale
(C) of gekruiste banen van het linkeroog. I en C banen
maken contact met alternerende lagen in het CGL. Ook
zichtbaar zijn het magnopad en parvopad. Deze maken
respectievelijk contact met lagen 1 en 2, en lagen 3,4,5
en 6 van het CGL. Deze banen ontspringen achter het
netvlies, maar zijn hier alleen getekend vanaf het CGL.
Uit: Kandel e.a. (1991).
Gaande van retina via het CGL naar de primaire
visuele schors (V1) nemen de receptieve
velden geleidelijk toe in grootte. De receptieve
velden zijn het kleinst voor de
ganglioncellen van de retina. Groepen receptieve velden van deze ganglioncellen combineren
zich vervolgens tot één groter receptief veld van het CGL, terwijl groepen receptieve
veleden van CGL zich op hun beurt weer samenvoegen tot een nog groter receptief veld in
V1.
Tectopulvinaire route. De tweede route loopt van de retina via het tectum, en vervolgens via
het pulvinar van de thalamus naar de posterieure pariëtale schors. Dit pad wordt gezien als
een evolutionair oude route, die vooral belangrijk is voor visueel ruimtelijke oriëntatie. Een
belangrijke schakel in deze route zijn de colliculi superior in het tectum. Deze bevatten niet
alleen een visuele representatie van de omgeving, maar ook ruimtelijke ‘kaarten’ van het
lichaamsoppervlak, en posities van geluid in de ruimte. In tegenstelling tot de somatosensorische
schors, is de voorstelling of ‘mapping’ van het lichaamsschema hier echter niet afhankelijk
van tactiele, maar van visuele prikkels.
Een meer specifieke rol van de colliculi superior is controle van saccades (oogsprongen). Zij
doen dit in samenwerking met de frontale oogvelden in de anterieure schors en de posterieure
pariëtale schors. De colliculi zijn vooral betrokken bij de integratie van verschillende zintui-
130

gen. Hun functie is daardoor te vergelijken met die van de hogere associatiegebieden in de
posterieure-pariëtale schors.
Tenslotte spelen de colliculi superior een belangrijke rol bij aandacht, die getrokken wordt
door plotselinge gebeurtenissen in de visuele ruimte. Dit verschijnsel staat bekend onder de
naam oriëntatie of attention capture (het gepakt worden van de aandacht). Beschadiging van
de colliculi superior gaat daarom niet alleen gepaard met verstoringen van oogsprongen,
maar ook met verstoringen in aandachtsprocessen. Dit geldt vooral voor zogeheten attention
shifts, dat wil zeggen de verplaatsing van aandacht naar verschillende posities in de ruimte.
Blindsight
De neuropsycholoog Weiskrantz ontdekte dat bij beschadiging van de primaire visuele
schors een patiënt nog wel in staat was de locatie van een verlichte plek in het defecte of
‘blinde’ deel van zijn visuele veld, ook wel scotoma genoemd, te detecteren. Aan de patiënt
werd bijvoorbeeld gevraagd om na een toon de ogen te bewegen in de richting van de verlichte
plek in het defecte visuele veld. Hij bleek dit nu significant beter te doen dan in een
controleconditie waarin na de toon geen stimuli (‘blanks’) werden aangeboden. De patiënt
was zich daarbij echter niet bewust van aanbieding van deze stimuli. Weiskrantz noemde dit
verschijnsel daarom blindsight. Hetzelfde fenomeen kan ook worden aangetoond bij patiënten
waarvan een helft van de visuele schors is gelaedeerd (bijvoorbeeld de linker-helft). Als
nu gelijktijdig in het goede visuele veld (links) een targetstimulus, en in het slech-te visuele
veld (rechts) een interfererende stimulus wordt gepresenteerd, wordt de reactie op de target
toch nog vertraagd.
De meningen over dit verschijnsel blijven echter nog verdeeld, omdat het ook mogelijk is dat
patiënten hierbij toch nog gebruik maken van residuele functies van de visuele schors in de
geniculostriate route, en niet zozeer van de tectopulvinaire route. Deze vormen als het ware
kleine ‘kijkgaatjes’ waardoor toch nog informatie uit het slechte visuele veld doorlekt.
6.2.2 Organisatie van de visuele schors
De visuele schors heeft een bij uitstek hiërarchische structuur. De hiërarchische organisatie
blijkt bijvoorbeeld uit het feit dat de latenties van neuroelektrische responses toenemen
van primaire gebieden (zoals V1) naar secundaire gebieden als de pariëtale en temporale
schors. Ook het feit dat de grootte van de receptieve velden van neuronen sterk toeneemt
langs routes van de visuele schors, is hiervoor een bewijs. Zo is de grootte van het receptief
veld ongeveer 1.2 graad in V1, 3 graden in V4, 8 graden in TEO (temporaal-occipitaal
schors) en tenslotte 40 graden in TE ( inferieure temporaal gebied). Hieronder worden nu
eerst de primaire, en vervolgens de secundaire visuele gebieden besproken. Primaire
visuele schors. V1, de primaire visuele schors heeft een retinotope organisatie: elke helft
van het visuele veld (en corresponderend deel van de retina) projecteert naar de contralaterale
hemisfeer. Bovendien projecteren de onderste en bovenste delen van het visuele
veld naar gebieden respectievelijk boven en onder de fissura calcarina, gelegen in het
centrum van de primaire schors (zie figuur 6.3).
131

Figuur 6.3 Projectie van een rond visueel
veld met vier kwadranten naar de fissura
calcarina van het visuele projectiegebied.
Cijfers geven de corresponderende gebieden
van netvlies en schors weer. Uit: Kandel
e.a. (1991)
Ongeveer de helft van de corticale
cellen zijn verbonden met cellen in
het
kleinere, centrale deel van de
retina (de fovea, aangeduid als gebieden
1, 2, 3 en 4 in figuur 6.3)
waar de gezichtsscherpte het grootst
is. De visuele schors bestaat uit 6
lagen, waarbij laag 4 vele afferenten
uit het CGL ontvangt. De magno- en
parvopaden, afkomstig uit het CGL,
projecteren hier in verschillende sublagen
of laminae van laag 4. De visuele schors is bovendien georganiseerd in verticale
kolommen, waarbij elke kolom ongeveer 2 mm diep is. Er zijn hier twee soorten kolommen
te onderscheiden, namelijk oriëntatie- en oculaire-dominantie kolommen.
Figuur 6.4 Verbindingen tussen corpus
geniculatum laterale (CGL: onderaan) en
de visuele schors (V1). Zicht-baar in V1
zijn de projecties van contralaterale (C) en
ipsilaterale (I) oog, en de oculaire dominante
kolommen. Ook ‘blob’ en (daar
omheen) ‘interblob’ gebieden zijn weergegeven.
Blobcellen zijn gevoelig voor kleur,
inter-blob-cellen voor vorm, kleur en diepte.
Het hier getoonde blokje cellen vertegenwoordigt
een ‘module’ of ‘hyperkolom’.
Uit: Kandel e.a. (1991).
Oriëntatiekolommen bevatten cellen
die gevoelig zijn voor lijnen
met een specifieke oriëntatie. De
oculaire-dominantie kolommen zijn (evenals in het CGL het geval was) alternerend met het
contralaterale (C) en ipsilaterale (I) oog verbonden, en zijn belangrijk voor hetzien van diepte
(of: binoculair zien).
132

Figuur 6.4 toont een blokje cellen uit de visuele schors, waarbij twee kolommen van beide
ogen zichtbaar zijn, met een complete reeks van oriëntatiekolommen, die alle oriëntaties
tussen 0 en 360 graden bevatten. Een dergelijke visuele module die ongeveer 1 mm 2 groot
is, fungeert als een computationele ('reken') eenheid, en herhaalt zich door de gehele primaire
visuele schors heen.
Cellen binnen een dergelijke visuele module hebben dezelfde receptieve velden, maar verschillen
in gevoeligheid voor oriëntatie, linker- of rechteroog input, kleur en grootte. Ook
zijn er in figuur 6.4 cilindervormige structuren zichtbaar, de zogeheten blobs. Simpele cellen
bevinden zich vooral in V1, en reageren alleen op statische lichtprikkels zoals een verticale
lijn. Complexe cellen in V1 en V2 reageren op bewegende lichtpatronen, en hypercomplexe
cellen reageren op lichtstrepen met een zelfde oriëntatie, die op meerdere locaties in het
visuele veld worden aangeboden. Hypercomplexe cellen hebben grotere receptieve velden
dan simpele cellen, en bevatten ook inhibitoire zones waarin de respons sterk wordt onderdrukt.
Verdere stations in de visuele schors: dorsale en ventrale routes. De differentiatie tussen
magno-en parvopaden geldt strikt genomen alleen tot en met het CGL van de thalamus. Als
beide routes zijn gearriveerd in de primaire schors (V1), vindt er namelijk een verdere differentiatie
plaats in drie routes: het blob- en interblobsysteem (onderdelen van het parvopad)
en het magnopad. Deze zetten zich vervolgens voort in de hoger gelegen visuele gebiedenzoals
V2, V3, V4 en V5 (zie figuur 6.5). Deze gebieden worden ook extrastriate gebieden
genoemd (= buiten area striata gelegen).
Figuur 6.5 Verschillende stations in de
visuele schors van de mens en hun
onderlinge verbindingen. Boven: dorsale
of ‘waar’ route, onder: ventrale of
‘wat’ route. IT: inferieure temporale
schors. PC: pariëtale schors.
Globaal gesproken geldt dus dat
het parvopad (zowel blob en
interblob) specifiek gespecialiseerd
is in kleur, en het magnopad
in beweging. Er is echter
ook veel overlap tussen de functies
van deze paden. Deze overlap neemt toe, naarmate verwerking in hogere stations
plaatsvindt. Zo zijn de gebieden V4 en V5, de directe voorstations van de infero-temporale
en pariëtale gebieden, beiden gevoelig voor vorm en diepte. V4 is daarnaast ook nog speci-
133

fiek gevoelig voor kleur en V5 (of MT) specifiek gevoelig voor beweging. Uiteindelijk komen
de banen van het parvopad uit in de inferotemporale schors (gebied IT). Dit pad wordt de wat
route genoemd, vanwege de specialisatie in het analyseren van niet-spatiële kenmerken.
Neuronen in de temporaalkwab vormen, evenals in de primaire visuele schors, kolommen.
Deze beslaan echter een veel groter oppervlak, en hun neuronen zijn niet met elementaire
kenmerken – zoals in de primaire schors – maar met volledige objecten als handen, gezichten,
diverse geometrische vormen, enzovoort, verbonden. Zo heeft onderzoek met apen
aangetoond dat neuronen in deze kolommen vooral gevoelig zijn voor specifieke combinaties
van elementaire kenmerken. Een zenuwcel in het temporaal gebied zal dus alleen vuren als
een complex object, zoals ‘gezicht’ of ‘hand’, wordt getoond, maar niet bij een afzonderlijk
kenmerk zoals een ronde vorm of een verticale lijn.
Het eindstation van het magnopad is het pariëtale gebied. Dit pad noemt men de waar route,
vanwege zijn specialisatie in het analyseren van ruimtelijke of positie informatie. De meeste
informatie van de dorsale route komt van het magnopad. Het ventrale pad ontvangt echter
input van zowel het magno- als parvopad.
De verbindingen tussen de schorslagen van de primaire en hogere secundaire gebieden zijn
zowel opstijgend (feedforward) als afdalend (feedback). De opstijgende banen (in het ‘zendende’
gebied) ontspringen vooral in schorslagen 2 en 3 en projecteren naar schorslaag 4
van het ontvangende gebied. Dit zendt zenuwvezels terug vanuit lagen 5 en 6 naar de lagen
5 en 6 of laag 1 van de ‘zender’. Dit anatomisch principe wordt aangeduid als ‘re-entry’ en is
een belangrijk gegeven bij het in kaart brengen van de hiërachische structuur en functie van
verschillende gebieden in de visuele schors. Aangenomen wordt dat de opstijgende banen
betrokken zijn bij bottom-up processen van de waarneming, die noodzakelijk zijn voor het
goed functioneren van de hogere-orde gebieden. Het inferotemporale gebied zal bijvoorbeeld
niet in staat zijn objecten goed te identificeren als informatie betreffende elementaire stimuluskenmerken
ontbreekt. Andersom hebben de afdalende verbindingen een overwegend
modulerend (top-down) karakter. Zij kunnen bijvoorbeeld de werking van lagere-orde gebieden
versterken of verzwakken − zoals in het geval van selectieve aandacht − maar zijn niet
noodzakelijk voor het functioneren van elementaire waarnemingsprocessen.
6.2.3 Hogere-orde perceptie
Perceptie is het vermogen om perceptuele objecten in de omgeving te kunnen identificeren.
Doorgaans worden hierbij twee vormen van waarneming onderscheiden: lagere-orde perceptie
of perceptie in engere zin, en hogere-orde perceptie of perceptie in ruimere zin. Lagereorde
perceptie heeft voornamelijk betrekking op identificatie van elementaire stimuluskenmerken.
Dit geschiedt vooral in de eerder besproken perceptuele modulen zoals V1, V2, V3,
134

V4 en V5. Hogere-orde perceptie daarentegen heeft betrekking op herkenning van objecten,
en hun betekenis. Zij is afhankelijk van gebieden in de hersenen die een rol spelen bij bewuste
identificatie van objecten, zoals de posterieure pariëtale, temporale en frontale associatiegebieden.
Figuur 6.6 Hersensystemen die volgens Kosslyn en Koenig een rol spelen bij hogere visuele waarnemingsprocessen.
Zie de tekst voor een nadere toelichting
Bij deze vorm van waarneming is er vermoedelijk sprake van een vergelijking (‘matching’)
van externe informatie met in het geheugen opgeslagen representaties. Een voorbeeld van
een stoornis die in deze hogere perceptiesystemen kan optreden is visuele agnosie. Hierbij
kunnen patiënten met beschadigingen in de associatiegebieden niet meer bepaalde objecten
zoals als dieren of gebruiksvoorwerpen, herkennen. De vroege perceptuele processen zijn
meestal volledig intact.
Prosopagnosia
Prosopagnosia patiënten herkennen bijvoorbeeld hun eigen gezicht in de spiegel niet, of gezichten
van bekende filmsterren en politici. Sommige herkennen hun eigen hond of auto niet meer. Soms
zijn er ook andere visuele stoornissen, maar zelfs dan is herkenning van gezichten sterker aangetast,
dan waarneming van andere objecten.
Prosopagnosia treed vooral op bij beschadiging van het gebied dat grenst aan de superieuretemporale
sulcus. Dit is de sulcus die zichtbaar is tussen de superieure temporale gyrus en de
middelste temporale gyrus van de rechter hemisfeer (zie figuur 8.8). Ook de mediale fusiforme gyrus,
en het voorste temporale gedeelte, de zogenaamde temporale pool blijken belangrijk te zijn
voor herkenning van unieke gelaatskenmerken van een specifiek persoon. Het meer naar achter
gelegen temporaal-occipitale gedeelte, dat grenst aan de extrastriate visuele gebieden, is veran
twoordelijk voor herkenning van deelkenmerken als haar, lippen en dergelijke. Ditzelfde gebied
blijkt ook geassocieerd met herkenning van het geslacht (gezicht van man of vrouw).
Prosopagnosia kan worden beschouwd als een stoornis in ‘hogere perceptie’, dat wil zeggen de
waarnemingsprocessen die gereguleerd worden door eindstations in de ventrale route van het visuele
systeem. Deze stoornis illustreert dus de nauwe verbondenheid van geheugen en hogere
perceptuele processen, met name waar het de temporale schorsgebieden betreft.
135

Blijkbaar kunnen deze patiënten geen toegang krijgen tot gebieden in de hersenen waar de
betekenis van voorwerpen is opgeslagen. Dergelijke stoornissen kunnen ook categoriespecifiek
zijn: een patiënt kan bijvoorbeeld geen levende, maar wel levenloze objecten benoemen.
Hogere-orde visuele perceptie is een uitermate complex proces, waarin verschillende subsystemen
kunnen worden onderscheiden. Elk van deze subsystemen (zie figuur 6.6) is met
een eigen netwerk in onze hersenen verbonden. Input van de ogen komt allereerst terecht in
een visueel buffer, de eerder genoemde striate en extrastriate gebieden in de posterieure
schors. Hierbij wordt door een attentioneel mechanisme bepaalde informatie geselecteerd,
en doorgezonden naar de twee systemen in de hersenen, die verantwoordelijk zijn voor het
encoderen van spatiële- en object-eigenschappen: de eerder besproken waar en wat systemen.
Attentie ‘scherpt’ hier als het ware de waarneming aan. Het attentiemechanisme kan
daarbij op twee manieren worden geactiveerd, namelijk ‘exogeen’, dat wil zeggen automatisch
door de stimulus zelf, of ‘endogeen’, dat wil zeggen bewust gecontroleerd en van binnen
uit.
Tijdsperceptie
Tijd als zodanig wordt niet waargenomen, wél de tijdsrelatie van gebeurtenissen: na bliksem komt een
donderslag, Tijdsperceptie is een complex proces waarbij ook geheugen, bewustzijn en motoriek zijn
betrokken. Zo vereist het bespelen van een instrument of uitvoeren van computer spelletjes een accurate
perceptuele én motorische timing. Tijdsperceptie speelt ook een rol in onze tijdsbeleving: soms
lijkt de tijd zeer snel en soms zeer langzaam te verlopen. Anticipatie of preparatie van voorspelbare
gebeurtenissen leidt tot meer efficiënte en snellere motorische reacties. Het tijdsinterval tussen de
onconditionele (UCS) en conditionele stimulus (CS) speelt ook een belangrijke rolbij conditioneren.
Gebeurtenissen die recent hebben plaatsgevonden worden eerder (verderweg in de tijd) geschat, en
gebeurtenissen die lang geleden hebben plaatsgevonden worden later (dichterbij in de tijd) geschat.
Sommigen veronderstellen het bestaan van een centraal klok- of oscillatiemechanisme, dat pulsen telt.
Het lijkt echter aannemelijk dat meerdere gebieden als cerebellum, thalamus, basale ganglia maar ook
hogere corticale structuren bij de perceptie van tijd zijn betrokken. Ook blijkt de neurotransmitter
dopamine de tijdsperceptie te beìnvloeden. Over de specifieke rol van deze gebieden, en de vraag of
er één enkel mechanisme de diverse deelprocessen van tijdsperceptie aanstuurt, bestaat echter nog
geen duidelijkheid. Zie ook David. M. Eagleman (2008). Human time perception and its illusions. Current
Opinion in Neurobiology Volume 18, Issue 2, April 2008, Pages 131–136.
Onderzoek van Moran en Desimone naar neuronen in de visuele schors van apen, heeft
aangetoond dat vooral cellen in gebied V4 gevoelig zijn voor attentionele modulatie.Cellen
die correspondeerden met gedeelten van het visuele veld waarop apen hun aandacht richtten,
bleken in deze studie sterker te vuren dan cellen die correspondeerden met stimuli die
buiten dat veld vielen. Niet alle informatie in het visuele buffer passeert echter een attentioneel
filter. Een groot deel van de informatie passeert een mechanisme dat automatisch ei-
136

genschappen van objecten als grootte of oriëntatie analyseert en samenvoegt. Kosslyn en
Koenig spreken hier van een preprocessing subsysteem.
De output van dorsale (pariëtale) en ventrale (temporale) gebieden in de posterieure schors
convergeert in het associatieve geheugensysteem. Hierbij zijn waarschijnlijk dezelfde gebieden
betrokken, die ook bij encodering van locatie- en objectinformatie een rol spelen, namelijk
de pariëtale schors voor opslag van spatiële informatie, en de temporale schors voor
opslag van objectinformatie.
Een bijzondere eigenschap van neuronen in de inferieure temporale schors is daarbij dat zij
niet op elementaire maar complexe kenmerken van objecten reageren. Voorbeelden hiervan
zijn kenmerken als gezichten, handvormen, geometrische patronen. Volgens Tanaka komt
dit omdat de code van deze objecten niet in enkele cellen, maar grotere neurale eenheden
als kolommen of lokale netwerken is opgeslagen.
In het associatief geheugen vindt een vergelijking plaats van binnenkomende informatie met
bestaande geheugenrepresentaties, zogeheten templates of schemata. Hierbij gaat het
primair om niet-spatiële informatie. Bij een perfecte match of overeenkomst in de temporale
schors wordt een bekend object volledig herkend. Ook bij een onvolledige match kan echter
toch een volledige en succesvolle identificatie plaatsvinden: het brein vult dan als het ware
de ontbrekende delen zelf in. In het geval van een mismatch − zoals het waarnemen van een
ongewoon, perceptueel sterk misvormd of geheel nieuw voorwerp − wordt echter een zoekproces
opgestart dat tot doel heeft nieuwe aanvullende informatie te verzamelen uit de buitenwereld.
Bij dit zoekproces zijn ook attentionele mechanismen betrokken. Deze laten de
aandacht verspringen naar nieuwe locaties in het visuele veld. Ook het dorsale (waar) systeem
wordt dan betrokken bij het identificatieproces, waarbij de spatiële kenmerken sterker
gaan meespelen. Dit proces kan doorgaan totdat een kenmerk wordt gevonden dat een
bevredigende match met de interne representatie oplevert, of − als het een geheel nieuw
object betreft − totdat opslag van een nieuwe representatie heeft plaatsgevonden. Dit proces
wordt ook wel visueel zoeken genoemd.
Een belangrijk kenmerk van de hogere visuele waarneming is ons vermogen objecten in de
ruimte te herkennen ondanks hun verschillende retinotope beeld. Als wij namelijk met onze
ogen van links naar rechts bewegen, zullen alle voorwerpen in een kamer naar verschillende
locaties op het netvlies verspringen. Er moet dus een mechanisme zijn dat er voor zorgt, dat
retinotope coördinaten worden omgezet in spatiotope, dat wil zeggen ruimtelijke coördinaten.
Hierbij zijn vooral neuronen in het pariëtale gebied (gebied 7a) betrokken. Het vermogen van
het pariëtale schors de precieze locaties van voorwerpen in de ruimte te kunnen bepalen is
opmerkelijk, gezien het feit dat het receptieve veld van dit gebied zeer groot is. Kennelijk
vindt encodering in dit gebied niet plaats via precieze codering, maar via het mechanisme
van grove codering, of brede tuning, dat in hoofdstuk 4 is besproken.
137

Hetzelfde principe gaat ook op voor andere structuren in het visuele systeem, zoals cellen in
de extrastriate gebieden. Zo kan in een gebied als V4 overlap optreden tussen verschillende
kenmerken als kleur, oriëntatie en vorm van voorwerpen. Juist door deze overlap kunnen
namelijk meervoudige cues van een bepaald object beter worden benut, waardoor bijvoorbeeld
een betere indicatie van een hoek wordt verkregen.
6.2.4 Hoe zintuigen elkaar beïnvloeden
Zien, horen, reuk en tast lijken voorbehouden aan specifieke gebieden in ons brein. De
elementaire prikkels uit de primaire zintuiggebieden vormen het basismateriaal voor onscognitieve
syteem: de waarneming en interpretatie van de buitenwereld. Pas door informatie
van de zintuigen te integreren onstaat een totaalindruk van een object. De ‘vertaler’
in ons brein zorgt er immers voor dat deze afzondeliijke kenmerken van prikkels worden
samegesmeed to een berekenisvol object.. Dit geldt zowel voor prikkels binnen eenzelfde
zintuigbied (bijvoorbeeld de vorm, kleur, beweging van een bal) maar ook prikkels van
verschillende zintuigen (bijvoorbeeld het geluid en beelden op een popconcert). Hoe dat
precies in zijn gang gaat in ons brein, is nog niet helemaal duidelijk: wij noemden dat eerder
het ‘ bindingsprobleem’. Ook zijn er voorbeelden van manieren waarop het brein in de
interpretatie van de prikkels uit de buitenwereld wordt misleid. En soms is er sprake van
een interessante ‘vermenging’ van vooral onze visuele indrukken met indrukken van andere
zintuigen, in de beelden die in ons geheugen zijn opgeslagen, en later worden opgeroepen.
Hieronder volgt een opsomming van enkele vormen van ‘vermenging’ van onze
zintuigen.
• Synesthesie, is een naam voor een zeldzame afwijking in de waarneming waarbij
prikkeling van een zintuig automatisch een gewaarwording oproept in een ander zintuig.
En daarbij soms ook een bepaald gevoel oproept. Geluid roept bijvoorbeeld een kleur
op, of nog sterker: een kleur wordt geproefd. Het is mogelijk een gevolg van een directe
verbinding tussen zintuiggebieden die normaal van elkaar afgeschermd zijn. Meest frekwente
vormen zijn de associates tussen letters en kleur en geluid en kleur.
Mensen met een aanleg voor synesthesie
(‘synestheten’) rapporteren bij het lezen van
deze tekst ook een verband tussen letters
met dezefde kleur.
• Het buiksprekerseffect heeft eigenlijk meer met onze visueel ruimtelijke aandacht dan
met pure waarneming te maken. Als ons visuele aandacht gericht is op een plek in de
138

uimte dan lijkt het soms dat een geluid dat elders wordt geproduceerd daar ook vandaan
komt. Bij conflict tussen het visueel ruimtelijke waarneming en een ander zintuig,
wint dus altijd het visueel ruimtelijke systeem (zie ook paragraaf 7.3.3.)
• Het rubberhandeffect. Berust op hetzelfde mechanisme, maar nu wordt de tastzin als
het ware misleid door de visueel ruimtelijke waarneming. Bij gelijktijdige tactiele stimulatie
van een kunst rubberhand (op tafel) en de eigen hand (onzichtbaar onder tafel)
lijkt het alsof het gevoel van de rubberhand komt.
• Geheugen voor gezichten berust niet alleen op puur visuele kenmerken, ook de stem
en manier van spreken van de betrokken persoon speelt daarbij mee. Dat komt omdat
gezichten in het dagelijks leven vaak ‘sprekende gezichten’ zijn. Het lijkt alsof in de
totale indruk druk die in ons geheugen achterblijft, gelaatstrekken en stem en soms
ook gebaren van de bekende persoon zijn samengesmeed. Mogelijk bevindt zich in
ons brein een netwerk waarin het gezichtsgebied en stemgebied via directe structurele
connecties met elkaar zijn verbonden.
Bronnen zintuigvermenging
• Cytowic, Richard E. (2002). Synesthesia: A Union of the Senses (2nd
edition). Cambridge, Massachusetts: MIT Press
• Hubbard EM, Ramachandran VS (2005). "Neurocognitive mechanisms
of synesthesia". Neuron (Review) 48 (3): 509–20.
• Ramachandran VS, Hubbard EM (2001) Psychophysical investigations
into the neural basis of synaesthesia. Proc Biol Sci 268:979 –983.
• Macaluso E., George, N., Dolann. R., Spece, C. & Driver , J. (200$)
Spatial and and temporal factors during processing of audiovisual
speech: a PET study. NeuroImage, 21, 725-73
• Pavani, F, Spence, C & Driver, J. (2000). Visual capture of touch: Outof
body experience with rubber gloves. Psychological Science, 11, 353-
359
• von Kriegstein, K., & Giraud, A. L. (2006). Implicit multisensory associations
influence voice recognition. PLoS Biology, 4(10), e326.
• Belin, P., Fecteau, S., & Bédard, C. (2004). Thinking the voice: neural
correlates of voice perception. Trends in Cognitive Sciences, 8(3), 129-
135
139

6.3 Actiesystemen
How does the brain control the immense array of muscle cells so that the whole body
moves in the right way? This problem is probably the most basic one a nervous system
evolved to solve”. Churchland & Sejnowski, 1988.
6.3.1 Inleiding: hiërarchische structuur van het motorisch systeem
Het systeem in de hersenen dat onze bewegingen controleert is, net als het visuele systeem,
hiërarchisch georganiseerd. Dit wil zeggen dat hogere (meer anterieure) niveaus in de associatieschors
een bewegings- of actieplan genereren, dat vervolgens naar lagere (meer posterieure)
niveaus in de premotore en motore schors wordt gestuurd.
Figuur 6.7 Links: globale organisatie van het motorische systeem. Hogere niveaus controleren daarbij de lagere
niveaus. Rechts: corresponderende niveaus van motorische controle. De vorming van een actieplan of concept
wordt gevolgd door een keuze van een responssysteem. Dit wordt gevolgd door keuze van een specifieke motore
handeling.
De lagere niveaus zijn hierbij verantwoordelijk voor het ‘vertalen’ van het plan in specifieke
kenmerken van de beweging zoals de locatie van het doel en het bewegingstraject, en uiteindelijk
het aansturen van specifieke lichaamsdelen die bij de beweging zijn betrokken. Bij
het grijpen van een appel, wordt bijvoorbeeld het bewegingsplan omgezet in een beweging
van de rechterarm, die gevolgd wordt door een grijpbeweging van de vingers.
Bij het vertalen van actieprogramma’s in specifieke bewegingen worden corticale structuren
door subcorticale structuren als basale ganglia en het cerebellum ‘geassisteerd’. Het globale
schema hiervan is in figuur 6.7 weergegeven. Dit laat zien dat er in de motorhiërarchie sprake
is van twee parallelle circuits, namelijk een circuit dat loopt van hogere naar lagere motor-
140

structuren in hersenstam en ruggemerg, en een circuit dat loopt via basale ganglia en cerebellum.
Het eerste circuit wordt soms ook ‘piramidebaan’ het tweede ‘extrapiramidale baan’
genoemd. Deze aanduiding klopt echter niet helemaal omdat motorische circuits niet alleen
ontspringen in de grote piramidecellen, maar ook in kleinere cellen van laag 5 van de motorische
schors.
In het rechterdeel van figuur 6.7 is globaal aangegeven met welke verwerkingsstappen de
verschillende lagen van het motorisch systeem zijn verbonden. Hierbij is achtereenvolgens
sprake van een conceptueel niveau, dat gevolgd wordt door keuze van een responssysteem
en een motore implementatie. Het responssysteem moet worden opgevat als een arsenaal of
repertoire van handelingen, waaruit kan worden gekozen. Bij ontmoeting van een bekend
persoon, wordt bijvoorbeeld het concept ‘begroeting’ geactiveerd. Dit leidt vervolgens tot een
keuze uit het repertoire: glimlach, uitsteken hand, een uitroep. Is eenmaal een keuze gedaan
(bijvoorbeeld: glimlach), dan wordt het systeem vertaald in een actie (het aanspannen van
specieke gelaatspieren).
Hieronder zullen meer in detail de verschillende niveaus van motorische controle worden
besproken. Eerst komt daarbij de subcorticale, en vervolgens de corticale organisatie aan de
orde.
6.3.2 Subcorticale organisatie en circuits
De subcorticale structuren die deel uitmaken van de motore circuits vormen een zeer complex
stelsel van neurale verbindingen, waarvan in dit hoofdstuk slechts de belangrijkste
elementen worden besproken. Figuur 6.8 laat zien dat zowel het striatum als cerebellum zijn
opgenomen in lusvormige circuits.
Beiden ontvangen input van grote delen van de hersenschors (zowel de posterieure, als
anterieure gebieden), en zenden via de ventrale kernen in de thalamus weer output terug
naar de motorgebieden van de anterieure schors. Bij het cerebellum gaat deze output echter
voornamelijk naar het motorische projectiegebied, en bij het striatum vooral naar de meer
frontale motorische associatiegebieden. De nucleus caudatus heeft daarbij vele projecties
naar de prefrontale schors, het putamen hoofdzakelijk naar de premotore schors en het
supplementaire motor gebied (SMA). De SMA is nauw verbonden met het premotore gebied.
Er is in deze corticale-subcorticale circuits dus sprake van een zekere hiërarchie in het niveau
van motorische controle. Deze loopt (van hoog naar laag) van nucleus caudatus naar
putamen naar cerebellum. De twee belangrijke structuren uit deze circuits, de basale ganglia
en het cerebellum, worden hieronder kort besproken.
Basale ganglia De basale ganglia zijn een samenstel van vele kerngebieden met een eigen
functie (zie figuur 6.9). Deze kerngebieden zijn respectievelijk: nucleus caudatus en putamen
141

(samen neostriatum genoemd), globus pallidus − of pallidum − substantia nigra en nucleus
subthalamicus (afgekort, STN).
Figuur 6.8 Twee lusvormige corticale-subcorticale circuits van het motorische systeem. Boven: basale ganglia
(bestaande uit nucleus caudatus en putamen). Onder: cerebellum. Beide circuits lopen via gescheiden thalamische
kernen naar motorische gebieden in de anterieure schors, en ontvangen input van grote delen van zowel
posterieure als anterieure schors.
De globus pallidus wordt daarbij nog onderverdeeld in de globus pallidus interna (GPi) en
globus pallidus externa (GPe). De substantia nigra bevat twee substructuren, de pars reticulata
(SNr) en de pars compacta (SNc). De laatste structuur bevat vele dopaminerge neuronen
die projecteren naar het striatum. Het striatum ontvangt tenslotte ook informatie vanuit
de intralaminaire kernen van de thalamus, en de cortex.
Met name de groep van Alexander en DeLong heeft veel baanbrekend onderzoek verricht
naar verbindingen tussen cortex en basale ganglia, en heeft vastgesteld dat er meerdere
parallelle en specifieke lussen bestaan. De twee belangrijkste zijn de zogeheten complex en
motor loops. Deze twee lussen zijn in feite al in het bovenste deel van figuur 6.8 aangegeven.
De ‘motor loop’ loopt tussen premotore schors en putamen, en de 'complex loop' tussen
de frontale associatiegebieden en nucleus caudatus. Beide circuits lopen niet alleen via
aparte gebieden in het striatum, maar ook via andere aparte kernen in de basale ganglia
(respectievelijk: pallidum en substantia nigra, het gebied GPi/SNr: zie verder in deze paragraaf)
en de thalamus. Vanuit de thalamus (de ventrolaterale kernen) voeren zij weer terug
naar de cortex. De motor loop is vooral betrokken bij de executie van beweging, de complexe
loop bij planning en voorbereiding van beweging.
142

Later hebben Alexander en DeLong nog een tweede onderscheid gemaakt, namelijk tussen
een direct en indirect circuit tussen cortex, thalamus en basale ganglia. Beide circuits van de
basale ganglia zijn inhiberend. Vanwege de complexiteit hiervan worden zij in figuur 6.9 apart
getoond. Centraal in het netwerk is de structuur GPi/SNr. Dit laatste gebied bevat zeer snel
vurende neuronen die target neuronen in de colliculi superior en thalamus inhiberen. Dit
betekent dat motorische activiteit als het ware ‘op slot zit’. GPi/SNr ontvangt impulsen uit
twee grote trajecten, het directe en indirecte pad. Het directe pad gaat vanuit het striatum
rechtstreeks naar GPi/SNr.
Figuur 6.9 Links: de
twee inhiberende routes
van de basale ganglia:
het directe en het indirecte
pad. Een centrale
rol hierin speelt het
gebied GPi/SNr dat, via
targetneuronen in de
thalamus, als een soort
‘corticale motoriekremmer’
(REM) fungeert.
GPi/SNr ontvangt inhiberende
input (dikke
lijnen) vanuit zowel het
directe pad als indirecte
pad. Ook de dopaminerge
projecties van
de substantia nigra
(vanuit het pars compacta,
SNc genoemd)
zijn getoond. Deze hebben
een faciliterende
werking op het directe
pad via D1 receptoren,
en een inhiberende
werking op het indirecte pad via D2 receptoren. Rechts: weergave van het effect van beide paden: meer inhibitie
van GPi/SNr via het directe pad, en minder inhibitie (of disinhibitie) van GPi/SNr via het indirecte pad. Dit resulteert
in respectievelijk een zwakkere en sterkere remfunctie van GPi/SNr. Het ‘netto’ effect op de cortex is daardoor
voor de directe route meer beweging (wit getekend), en voor de indirecte route minder beweging (donker
getekend). Naar: Wichman & DeLong (1996).
Het indirecte pad leidt vanuit het striatum eerst naar GPe en vandaar uit via de STN .
Ook getoond in figuur 6.9 zijn de dopaminerge banen van SNc naar het striatum. Deze projecties
hebben echter een verschillende uitwerking op het directe en het indirect pad. Hun
invloed op het directe pad is exciterend (via D1 receptoren, dunne lijn; dit is een subcategorie
van dopamine-receptoren), op het indirecte pad inhiberend (via D2 receptoren: dikke lijn; een
andere categorie van dopamine-receptoren). Dit betekent dat de functionele werking op
GPi/SNr verschillend is voor directe en indirecte banen. Van het directe pad wordt namelijk
de inhiberende werking op GPi/SNr versterkt. De motorische ‘rem’ van dit gebied wordt
daardoor opgeheven, waardoor zijn output nuclei faciliterend gaan werken op motorische
143

thalamische kernen en de cortex. Het netto effect is dus meer beweeglijkheid. Daarentegen
treedt voor het indirecte pad 'disinhibitie' op in GPi/SNr. De remwerking van dit gebied wordt
daardoor versterkt, waardoor de motorische kernen in de thalamus en cortex juist worden
geïnhibeerd. Het netto resultaat is minder beweeglijkheid. (zie rechts in figuur 6.9).
Ziekte van Huntington en Parkinson
Stoornissen in de in figuur 6.9 getoonde circuits liggen ook ten grondslag aan neurologische afwijkingen
als de ziekte van Huntington en Parkinson. Bij de ziekte van Huntington is er sprake van
een versterkte inhiberende werking van het indirecte pad. Deze is het gevolg van degeneratie van
structuren in het striatum, met name van GABA-erge en cholinerge neuro-nen in nucleus caudatus
en putamen. Dit leidt tot overstimulatie van het motorisch systeem ten gevolge van een verminderde
inhibitie van motorisch thalamische kernen (het traject tus-sen GPi/SNr en thalamus). Dit leidt
tot sterk toegenomen beweeglijkheid.
De ziekte van Parkinson is daarentegen gekenmerkt door afgenomen beweeglijkheid en stijf-heid.
Aan deze ziekte ligt een dramatisch verlies van dopaminerge neuronen in de pars compacta (SNc)
ten grondslag. Deze symptomen treden echter pas op als het verlies aan neuronen meer dan 90%
bedraagt. Dit berust op een afgenomen inhiberende werking van het directe pad. Dit leidt op zijn
beurt weer tot versterkte inhibitie van motorische kernen in de thalamus (dus weer: het traject tussen
GPi/SNr en thalamus). Bij Parkinsonpatiënten treden motorische stoornissen overigens vooral
op bij zelfgeïnitieerde bewegingen. Als de beweging wordt geleid door een externe prikkel, zijn de
stoornissen vaak sterk verminderd. Een andere opmerkelijk resultaat is gevonden bij taakswitching.
In deze taak moesten Parkinsonpatiënten en normale proefpersonen in een reactietaak stimuli selecteren
op grond van kleur (rood/groen) of vorm (vierkant/driehoek). Hierbij moest steeds gewisseld
worden tus-sen selectie van kleur of vorm. Parkinsonpatiënten bleken hier aanzienlijk trager in
de switch dan non-switch trials, in vergelijking met controles. Dit resultaat suggereert dat basale
ganglia ook betrokken zijn bij het leggen van een relatie tussen een attentionele set en een specifieke
handeling. Zij lijken daarbij vooral belangrijk te zijn voor het ‘losmaken’ van de attentionele set
naar de andere stimulusdimensie (van kleur overgaan naar vorm en omgekeerd). De ernstige tremoren
die bij de ziekte van Parkinson optreden kunnen tegenwoordig ook via een operatieve ingreep
worden bestreden. Hierbij wordt bij de patiënt een stimulatie-elek-trode ingebracht in de nucleus
subthalamicus (STN). De patiënt kan via dit implantaat zich-zelf stimuleren, waardoor de
tremoren sterk afnemen. Het effect van de stimulatie van STN betekent in feite een kortsluiting van
de motorische lus van het indirecte pad, waardoor het evenwicht tussen beide paden kunstmatig
wordt hersteld.
Cerebellum Figuur 6.8 liet tevens de tweede belangrijke subcorticale structuur zien die betrokken
is bij motore controle, namelijk het cerebellum. Het cerebellum ontvangt input uit alle
sensorische systemen, zoals visuele, akoestische, tactiele en vestibulaire (evenwicht) kanalen,
maar ook uit de corticale gebieden. Vroeger werd aangenomen dat het cerebellum
hoofdzakelijk een motorische functie had, en een eindstation in de motore cyclus vertegenwoordigde
dat verantwoordelijk was voor de ‘fijnregulatie’ van de beweging voordat uitvoering
van de respons plaatsvond. Tegenwoordig worden echter aan het cerebellum ook hogere,
meer cognitieve, functies toegedacht. Zo bestaat het vermoeden dat het cerebellum als
motorgeheugen functioneert, waarin representaties zijn opgeslagen die een rol spelen bij
automatische handelingen. Dit kunnen simpele geconditioneerde bewegingen zijn als een
144

oogknipreflex, maar ook handelingen in meer complexe, maar sterk geoefende sensomotorische
taken. Een voorbeeld is het tennisspel van een geoefende speler, waarin ritmiek en
precieze timing centrale elementen zijn. Het cerebellum lijkt dus evenals basale ganglia
betrokken te zijn bij de temporele organisatie van bewegingen.
In tegenstelling tot de basale ganglia, ontvangt het cerebellum ook input vanuit de motorneuronen
in het ruggemerg, en zendt het output naar neuronenclusters in de hersenstam, die
afdalende motorische projecties hebben naar het ruggemerg. Het cerebellum is door deze
circuits sterker betrokken bij directe online controle van beweging, waardoor snelle correcties
van fouten mogelijk zijn. Daarentegen lijken de eerder besproken basale ganglia meer complexe
bewegingspatronen en cognitieve motorische activiteit te reguleren.
6.3.3. Corticale organisatie: drie controlesystemen
Drie gebieden in de anterieure schors zijn betrokken bij voorbereiding en uitvoering van
motorische acties. Van posterieur naar anterieur zijn dit respectievelijk de motorische schors
(ook wel M1, precentrale gyrus of gebied 4 genoemd), de premotore schors en het supplementaire
motor gebied (SMA, zie figuur 6.10).
Figuur 6.10 De belangrijkste
motorische gebieden in de anterieure
schors van de mens: de
motorische schors (gebied 4 of
M1), gebied 6 met SMA (mediaal
deel) en premotore schors
(lateraal deel). Ook gebied 8
(aangeduid als frontale oogvelden),
en het posterieure pariëtale
gebied zijn weergegeven, met
hierin gebieden 5 en 7. Het
laatste gebied heeft vele verbindingen
met de premotore
schors. Uit: Kandel e.a. (1991).
De premotore schors is
het laterale deel, en de
SMA het mediale deel van
gebied 6. Gebied 8 wordt
ook de frontale-oogvelden
('frontal eye fields' of FEF) genoemd. Meer anterieur gelegen gebieden zijn verantwoordelijk
voor de programmering van acties, terwijl meer posterieur gelegen gebieden
vooral betrokken zijn bij de uitvoering van acties. Ook de posterieure pariëtale schors is
betrokken bij voorbereiding en uitvoering van motorische acties. De rol van dit gebied is
echter vooral de vertaling van perceptie naar actieprogramma's.
145

Kosslyn en Koenig hebben deze drie gebieden, de SMA, de premotore schors en motorische
schors respectievelijk aangeduid als het actieprogrammeer subsysteem, het instructiegenereer
systeem en het bewegingsexecutie systeem. Deze drie systemen hebben een
hiërarchische relatie, waarbij het hogere systeem output levert aan het lagere systeem (zie
figuur 6.11). Deze systemen worden hieronder in het kort besproken. SMA: het actieprogrammeer
systeem. Het actieprogrammeer systeem is gelegen in de SMA of de mediale
premotore schors. Ook basale ganglia zijn via de eerder genoemde ‘complexe loop’ betrokken
bij de controlefuncties van de SMA. De taak van dit systeem is volgens Kosslyn en Koenig
hogere-orde planning van beweging, oftewel een 'reeks doelen of subdoelen te verschaffen
aan het instructiegenereer systeem.
Figuur 6.11 De drie motorische subsystemen
volgens Kosslyn en Koenig: het
actieprogrammeer systeem, het instructiegenereer
systeem en het bewegingsexecutie
systeem. Alleen de corticale
structuren die met deze sub-systemen
zijn geassocieerd zijn aangegeven. Ook
het motorgeheugen is in het schema
opgenomen. Mogelijk maken ook onderdelen
van het cerebellum hiervan
deel uit.
Een belangrijk functie van de SMA is tevens om nieuwe combinaties te vormen van simpele
bewegingen. Zowel humaan als dieronderzoek heeft laten zien dat de SMA zowel actief is
bij complexe, zelf getimede bewegingssequenties als extern getimede sequenties, waarbij
men vrij is de richting van de beweging te kiezen. Het laatste wijst op een hogere, meer
‘abstracte’ motorische controlefunctie van de SMA.
Premotore schors: instructiegenereer systeem. Het instructiegenereer systeem is geassocieerd
met de premotore schors. Ook de basale ganglia maken − vooral via de 'motor' loop −
deel uit van dit systeem. De premotore schors ontvangt veel input uit het posterieure pariëtale
gebied. De pariëtale schors verschaft daarbij vooral de ruimtelijke coördinaten van bewegingstrajecten.
Bij beschadiging van dit gebied kunnen apen bijvoorbeeld niet meer een
voorwerp grijpen, als het directe traject hierheen door een doorzichtig voorwerp is geblokkeerd.
Ze zijn dan niet in staat om een beweging ‘om het voorwerp heen’ te maken. Ook is
de premotore schors betrokken bij het genereren van nieuwe bewegingstrajecten. Deze lijkt
daarbij vooral de grote spieren, zoals die van de romp en armen, en niet de kleinere spieren
aan te sturen
146

Motorische schors: het bewegingsexecutie systeem. De motorische schors tenslotte dient
om fijnere bewegingen uit te voeren, zoals het grijpen van een voorwerp met de vingers van
de rechterhand.
Stuurt de ‘vrije’ wil onze bewegingen?
Komen onze vrijwillige bewegingen inderdaad voort uit een voorafaande bewuste intentie?
Een manier om dit te onderzoek is de electrische activiteit van de hersenen (het EEG) te
meten voorafgaande aan en gedurende een vrijwilllige beweging. In het EEG manifesteert
zich dan een langzame negatieve golf, ook wel de ‘readiness potential’ (RP) genoemd (zie
groene lijn in figuur linksonder). De RP is een manfestatie van activiteit in de motorische
schors, voorafgaande aan een simpele beweging. Meestal is hij groter op de contralaterale
helft van de schedel (de helft tegenover de hand waarmee wordt gereageerd).
Libet e.a. registreerden in 1983 de RP terwijl zij aan proefpersonen vroegen een drukknop op
willekeurige gekozen momenten in te drukken.Bovendien moesten zij het aan de hand van
de stand van een draaiende wijzer op een klok, het moment onthouden waarop zij zich voor
het eerst bewust waren van hun intentie om te bewegen. Het bleek nu dat de RP 350 millseconden
eerder begon dan het gerapporteerde moment (zie figuur links). Dit resutaat suggereert
dat de vrije wel kennelijk op een illusie berust.
Wij denken de initiator van onze handelingen
te zijn, maar de feitelijke initiator is het brein dat
ons bewustzijn als het ware ‘een stapje voor’ is. In
een later experiment van Haggard en Eimer uit
1999 (een variatie op Libet e.a.) moest de proefpersoon
en vrijwillige keuze maken uit een linker- of
rechterknop beweging. Hierbij bleek het moment
van bewuste intentie wél
te kloppen met het begin van de RP. Kennelijk is
bewuste intentie een fenomeen dat verband houdt
met reponsselectie, dus als er gekozen moet worden uit een repertoire van handelingen.
Een meer fundamenteel punt van discussie betreft tenslotte de implicatie van het begrip
‘vrije wil’. Als men onder ‘vrij’ verstaat ‘bewust’, is inderdaad veel menselijk gedrag onvrij.
Veel van onze handelingen vinden immers onbewust of automatisch plaats. Bewustzijn
komt er alleen maar aan te pas als bijvoorbeeld een routine moet worden doorbroken of
fout moet worden gecorrigeerd.
Dit gebied controleert daarbij vooral bewegingen in het contralaterale deel van het lichaam.
Howel ook de basale ganglia deel uitmaken van dit systeem via de 'motor loop', is vooral het
cerebellum betrokken bij motore executieprocessen. Kosslyn en Koenig suggereren dat het
cerebellum mogelijk ook fungeert als motorisch geheugen. Dit zou vooral gelden voor sterk
geautomatiseerde acties, waarbij het bewegingsexecutie systeem de juiste bewegingscoördinaten
verschaft zonder tussenkomst van hogere motorische gebieden zoals de premotore
schors of SMA. Veel neuronen in het motore gebied hebben directe connecties met motorneuronen
in het ruggemerg. In de motorcortex geldt het principe van somatotope representaties:
elk deel van het lichaam is hier vertegenwoordigd in een apart deel van de hersenschors.
Vooral de handen, het gezicht en het vocale apparaat nemen grote delen van de
schors in beslag. Neuronen in de motorcortex zijn bovendien betrokken bij codering van de
richting van bewegingen.
147

Figuur 6.12 Links: Proefopstelling voor onderzoek naar representatie van beweging in de motorische schors. De
aap kan een stuurknuppel laten bewegen in acht verschillende richtingen. Rechts: Individuele vectoren voor 241
motoneuronen voor de acht verschillende bewegingsrichtingen. De gestippelde pijl is de populatievector die het
gemiddelde beeld geeft van alle neuronen tezamen. Uit: Gazzaniga e.a. (2002).
Georgopoulus heeft in onderzoek met apen vastgesteld dat de richting van een reikbeweging
voor groepen cellen in de motorische schors is gerepresenteerd in de vorm van een neurale
populatievector. Een populatievector is een soort gemiddelde van de activiteit van alle cellen
in een populatie. Volgens Georgopoulos kan deze worden opgevat als een gedistribueerde
code van een neuraal netwerk. Figuur 6.12 toont de resultaten van een populatievector
analyse van 8 verschillende bewegingen, uitgevoerd door een aap. Voor elke beweging is de
populatievector van dezelfde populatie van 241 neuronen getoond. Uit de analyse blijkt dat
de populatievector precies in de richting van de beweging wijst. Interessant is tenslotte dat
populatievectoren niet alleen de richting van actuele beweging, maar ook van de geplande
beweging aangeven. Een fractie van een seconde voor de beweging − wanneer er nog geen
sprake is van enige activiteit in de betrokken spieren − blijken cellen in de motorische schors
namelijk al te voorspellen in welke richting straks bewogen zal worden.
6.4 Perceptie-actie cyclus
Controle van acties is een proces dat niet los kan worden gezien van perceptuele processen.
Dit wordt ook wel aangeduid als de ‘perceptie-actie cyclus’: er is sprake van een voortdurende
stroom van informatie van perceptuele naar motorische systemen en omgekeerd, Dit
wordt ook wel aangeduid als de ‘perceptie-actie cyclus’: er is sprake van een voortdurende
stroom van informatie van perceptuele naar motorische systemen en omgekeerd
148

Grijpen in het brein
Het grijpen van voorwerpen wordt gestuurd door ruimtelijke en motorische hersengebieden
waarin ruimtelijke bewegingen worden voorbereid en uitgevoerd. Figuur 6.11 geeft een
schets van de opeenvolgende fasen van het motorische programma dat daarbij in het brein
daarbij wordt doorlopen. Het bijzondere feit doet zich nu voor dat niet alleen bij natuurlijke
maar ook bij kunstmatige grijpbewegingen deze gebieden lijken te worden geactiveerd. Zo
hebben recente fMRI studies laten zien dat proefpersonen die knoppen moesten indrukken
om een arm van een robot te besturen, ongeveer dezelfde gebieden in de hersenen activeerden
als bij natuurlijk grijpen. Het effect trad niet op als het indrukken van dezelfde
knoppen geen verband had met bewegingen van de robotarm. Vooral de interpariëtale en
ventrale premotorische (de SMA) gebieden, maar ook het cerebellum bleken actief. Deze
gebieden representeren kennelijk een ‘grijpplan’, onafhankelijk van bewegingen van de
eigen spieren of ledematen. Umilta M.A. et al. (2008). PNAC, 105, Scott H. Frey et al.
(2014). JCN, Dec.
Het model van Fuster in figuur 6.13 laat de functionele verbindingen zien die bestaan tussen
de verschillende niveaus van de posterieure en de anterieure schors. In dit model zijn
geen verbindingen aangegeven tussen de primaire motore en sensorische gebieden. Dit
strookt met het idee dat integratie van perceptuele en actiekennis hoofdzakelijk op het niveau
van de secundaire schorsgebieden plaatsvindt.
Figuur 6.13 Links: de perceptieactie
cyclus zoals door Fuster
(1995) uitgebeeld. Sensorische
en motorische verwerkingshierarchieën
in de posterieure en
anterieure schors communiceren
met elkaar op de hogere
niveaus van de cyclus. Rechtsboven:
een voorbeeld van verbindingen
tussen de IPS (interparietale
sulcus) en PS (principale
sulcus) van de resusaap.
Naar: Cavada en Goldman-
Rakic.
Perceptuele informatie die
relevant is voor motorprogramma’s
bestaat deels
uit proprioceptieve feedback van receptoren in gewrichten en spieren van ledematen die
bewegingen uitvoeren. Een andere belangrijke bron van informatie is het locatiesysteem in
de posterieure pariëtale schors. Dit gebied 'informeert' de hogere motorische gebieden waar
het bewegingsplan wordt gevormd, over de locatie van de doelstimulus. Hieronder wordt
deze betrokkenheid van de pariëtale schors wat uitvoeriger toegelicht.
149

De rol van de pariëtale schors: gebieden 5 en 7. Met name de gebieden 5 en 7a in de pariëtale
schors hebben vele outputverbindingen met het premotore gebied in de anterieure
schors. Ook zijn er verbindingen met gebied 8 (frontale oogvelden) en de prefrontale schors.
Uit onderzoek van Requin is gebleken dat in gebied 5 van apen verschillende groepen neuronen
kunnen worden onderscheiden, afhankelijk van het type reactietaak. Er werden drie
taken gebruikt: a) alleen geluidsprikkels zonder beweging, b) het maken van een spontane
beweging en c) het maken van een keuzereactie.
Als alleen geluidsprikkels werden aangeboden, vuurde een subgroep van neuronen (ongeveer
10%), die sensorische neuronen werden genoemd. Als de proefdieren alleen een respons
moesten uitvoeren, vertoonde een andere groep van motorneuronen (56%) een verhoogde
activiteit voorafgaande aan de beweging. Tenslotte was er een derde categorie van
sensomotorische neuronen (34%), die in alle drie de condities vuurden. Dit laatste suggereert
dus dat sommige neuronen in het voorste deel van de pariëtale schors mogelijk een
specifieke rol vervullen in het koppelen van een stimulus aan een motorische respons.
Gebied 7 is, evenals het hiervoor besproken gebied 5, betrokken bij de vorming van associaties
tussen stimuli en responsen. Het meer posterieure deel 7a lijkt vooral met sturing van
visuele en oculomotore processen, en 7b (meer anterieur gelegen) met somatische input
Twee vormen van ‘neglect’
Evidentie voor de verschillende rol van sensorische en motorische netwerken
(die gebied 7 als centrum hebben) is gevonden door Mesulam
in zijn onderzoek naar laesies in het pariëtale schorsgebied. Zijn onderzoek
toonde aan dat beschadigingen van structuren op verschillende
locaties van het pariëtale gebied tot verschillende soorten aandachtsstoornissen
kunnen leiden, die samen als hemineglect worden aangeduid.
Stoornissen in het eerste (sensorische) netwerk gaan vooral gepaard
met sensorische neglect. Dit is een verminderde perceptuele
aandacht voor het deel van de buitenwereld, dat tegenovergesteld is
aan de plaats van laesie in de – linker of rechter – pariëtale schors.
Daarentegen blijken beschadigingen in het tweede (motorische) netwerk
te leiden tot motorische neglect, dat wil zeggen stoornissen in
aandachtsfuncties met een meer motorisch karakter zoals ‘visueel zoeken’.
Deze patiënten hebben vooral moeite met het opsporen van bepaalde
doelstimuli in een complex visueel veld, en met het manipuleren
van objecten.
geassocieerd. Beschadiging van het laatste gebied (vooral in de linkerhemisfeer) leidt bijvoorbeeld
tot apraxie: een motorische stoornis die berust op een defect in de centrale programmering
van complexe
bewegingen.
Gebied 7 heeft, net als
gebied 5, grote betekenis
voor sturing van
motore processen als
het reiken naar en grijpen
van objecten. Dit
soort objectgerichte
acties vormt een zeer
belangrijk onderdeel
van het motorisch gedrag,
dat diepe bio-evolutionaire wortels heeft. Reiken en grijpen naar voorwerpen, het gebruik
van gereedschappen en dergelijke, hebben waarschijnlijk ook een belangrijke rol gespeeld
in de culturele en technische ontwikkeling van de mens.Bij het maken van grijpbewegingen
spelen behalve de plaats in de ruimte ook de eigenschappen van het object zelf,
150

zoals vorm en grootte, een belangrijke rol. Vooral structuren in de ventrale route lijken hierbij
betrokken te zijn, alhoewel ook het dorsale systeem beschikt over 'objectkennis'.
Het is tenslotte belangrijk te beseffen dat de posterieure-pariëtale schors zich op het kruispunt
van verschillende circuits en netwerken bevindt, waardoor het een ideale positie inneemt
voor integratie van allerlei informatiestromen. Globaal kan hierbij een onderscheid
worden gemaakt tussen een hoofdzakelijk 'sensorisch', en een hoofdzakelijk 'motorisch'
netwerk. Het eerste netwerk ontvangt input vanuit de dorsale route, en betreft vooral de
extrastriate gebieden (18, 19). Dit netwerk lijkt vooral betrokken te zijn in visuele oriëntatie,
aandachtprocessen en controle van externe informatie. Het tweede (motorische) netwerk
waarin de pariëtale schors is opgenomen, heeft vooral efferente connecties met anterieure
gebieden zoals premotore schors en frontale oogvelden, die betrokken zijn bij de regulatie
van motorprogramma’s en oculomotore processen.
Figuur 6.14 Een zogeheten ‘scanpath’
van oogsprongen bij het bekijken
van een complexe figuur. Saillante
punten zoals oor, neus en oog
worden grondiger bekeken dan
minder saillante punten. Uit: Yarbus
(1967).
Oculomotore circuits. Het
oculomotore systeem is een
systeem waarin sprake is van
een hechte verbondenheid
tussen perceptie en actie.
Zien is namelijk een sterk
interactief proces waarbij de ogen, gestuurd door het brein, vrijwel automatisch voortdurend
de visuele omgeving aftasten en exploreren. Meer complexe objecten worden daarbij meer
grondig onderzocht dan simpele objecten. Met behulp van zogeheten ‘scan-paths’ kan het
traject dat het oog daarbij aflegt goed in kaart worden gebracht (zie figuur 6.14). Figuur 6.15
geeft een schematisch beeld van de belangrijkste onderdelen en circuits in dit systeem. Een
centrale rol speelt hierbij weer de pariëtale schors, die zijn input ontvangt uit de visuele gebieden.
De pariëtale schors controleert zowel saccades als de meer langzame volgbewegingen
van het oog, via circuits die gaan naar colliculi superior en 'frontal eye fields' (FEF). De
FEF controleren vooral de vrijwillige oogbewegingen en saccades, en de colliculi superior
vooral de on vrijwillige of reflexmatige saccades. Hoewel beide systemen onafhankelijk van
elkaar kunnen werken, convergeren hun efferente zenuwbanen toch in gemeenschappelijke
oculomotore neuronenkernen van de hersenstam. De vrijwillige en onvrijwillige oculumotore
151

circuits kunnen ook een soort competitie met elkaar aangaan. Zo is het bijvoorbeeld mogelijk
een automatische saccade, die door een saillante of abrupte stimulus wordt opgeroepen, via
het vrijwillige systeem weer te onderdrukken of af te breken. In de oculomotore kernen bevinden
zich de centra die de oogspieren aansturen via de craniële zenuwen.
Figuur 6.15 Vereenvoudigd
schema met belangrijkste efferente
verbindingen van het oculomotore
systeem. De FEF sturen
samen met de colliculi superior
saccades en volgbewegingen
van het oog. Zij ontvangen beiden
input uit gebied 7 dat betrokken
is bij spatiële selectie van
locaties in de ruimte.Dit gebied
wordt daarbij gesteund door input
uit de occipitale schors (gebieden
17,18). Gebied 19 regelt diepte
zien en vergentie. Het evenwichtsorgaan
in het binnenoor zorgt voor stabilisatie van de ogen bij bewegingen van hoofd. Cerebellum en
colliculi superior zijn betrokken bij automatische aansturing van saccades en oogbewegingen. III, IV en VI: oogzenuwen.
Bewerkt naar Kandel e.a. (1991).
Deze kernen zijn echter niet alleen afhankelijk van systemen zoals colliculi superior en FEF
die de oogbewegingen aansturen. Zij ontvangen ook input van drie andere systemen. Het
eerste systeem is het vestibulaire of evenwichtsorgaan in het binnenoor (de half cirkelvormige
kanalen), dat in het oculomotore centrum de oogposities corrigeert voor bewegingen van
het hoofd. Het tweede systeem is het optokinetische bewegingssysteem. Dit bewerkstelligt
een fixatie van voornamelijk grote en bewegende objecten in de ons omringende ruimte. Een
voorbeeld hiervan is de 'trein-nystagmus': naar buiten starend vanuit een treincoupé, volgen
onze ogen automatisch vaste objecten in de verte. Het derde oculomotore systeem is het
vergentie systeem. Dit roept tegengestelde oogbewegingen op, naar binnen of naar buiten
toe, naar objecten die respectievelijk naar ons toe of van ons af bewegen. Het zorgt er voor
dat de foveale beelden van beide ogen elkaar precies blijven overlappen. Behalve de FEF
zijn tenslotte nog twee andere corticale gebieden betrokken bij de controle van oogbewegingen.
Dit zijn de occipitale visuele schors − ook het occipitale oogveld genoemd − en het
cerebellum. In de occipitale schors betreft dit de extrastriate gebieden 18 en 19, die liggen in
de dorsale route. Deze gebieden kunnen via cellen in het tegmentum van de hersenstam
invloed uitoefenen op oculomotore neuronen. Occipitale velden zijn niet alleen belangrijk
voor de sturing van volgbewegingen van het oog en saccades, maar tevens voor de regulatie
152

van de hiervoor genoemde vergentie en de optokinetische nystagmus. Hoewel de precieze
rol van het cerebellum nog onduidelijk is, lijkt deze structuur vooral betrokken te zijn bij automatische
motorische programma's en de waarneming van bewegende objecten.
Aanbevolen literatuur
Alexander, G.E., DeLong, M.R. & Strick, P.L. (1986). Parallel organization of functionally
segregated circuits linking basal ganglia and cortex. Annual Review of Neuroscience,
9, 357-381.
DeYoe, E.A. & van Essen, D.C. (1988). Concurrent processing streams in monkey
visual cortex. Trends in Neurosciences, 11, 219-226.
Fuster, J. (1995) Dynamics of cortical memory: retrieval and attention. In: J. Fuster
Memory in the Cerebral Cortex , chapter 8. London: MIT Press.
Haggard P, Clark S & Kalogeras J. (2002). Voluntary action and Conscious Awareness.
Nature Neuroscience, 5, 382-385.
Mishkin, M., Ungerleider, L.G. & Macko, K.A. (1983). Object vision and spatial vision:
Two cortical pathways. Trends in Neurosciences 6, pp. 414-417. In: Kosslyn, S.M. & Andersen,
R.A. (Eds.), Frontiers in Cognitive Neuroscience. (1992) Cambridge: MIT Press.
Tanaka, K, (1992). Inferotemporal cortex and higher visual functions. Current Opinion in
Neurobiology, 2, 502-505.
Umilta, M. A., Escola, L., Intskirveli, I., Grammont, F., Rochat, M., Caruana, F. (2008).
When pliers become fingers in the monkey motor system. Proceedings of the National
Academy of Sciences, U.S.A., 105, 2209–2213.
Scott H. Frey, Marc Hansen, Noah Marchal (2014). Grasping with the Press of a Button:
Grasp-selective Responses in the Human Anterior Intraparietal Sulcus Depend on
Nonarbitrary Causal Relationships between Hand Movements and End-effector Actions.
J. of Cognitive Neuroscience,. June 2015, Vol. 27, No. 6,
153

Testvragen
Binnen het visuele projectiesysteem bestaan twee afferente banen, het magno- en het parvocellulaire
pad. Beschrijf de functie en anatomie van elk pad.
Geef aan hoe een visueel visueel veld projecteert naar de primaire visuele schors (fissura calcarina).
• De visuele schors is opgebouwd uit gespecialiseerde blokvormige ‘modulen’. Beschrijf de structuur
van een dergelijke module.
• Kosslyn en Koenig onderscheiden verschillende subsystemen die een rol spelen bij de hogere perceptie.
Geef deze systemen schematisch weer, en noem hun functie.
• Codering van stimuluskenmerken in de secundaire visuele schors gebeurt via het principe van ‘grove
codering’ (ook wel ‘brede tuning’ genoemd). Leg met een voorbeeld uit wat hiermee wordt bedoeld.
• Beschrijf globaal de anatomie en functie van het neurale systeem dat verantwoordelijk is voor motore
controle.
• De motorische schorsgebieden ontvangen hun input via twee lusvormige subcorticale circuits. Beschrijf
deze circuits, en noem hun voornaamste functie.
• Parkinsonpatiënten blijken bij ‘taakswitching’ slechter te presteren dan controle proefpersonen. Hoe
kan dit resultaat worden verklaard?
• Welke drie verschillende motorische subsystemen onderscheiden Kosslyn en Koenig (anatomie en
functie)?
• Onderzoek van Georgopoulos met apen heeft aangetoond dat zich in de motorische schors neuronen
bevinden die gevoelig zijn voor de richting van reikbewegingen. De neurale code van een dergelijke
beweging is vastgelegd in zogeheten ‘populatievectoren’. Leg uit wat hiermee wordt bedoeld.
• Controle van actie is nauw verbonden met perceptuele processen. Fuster heeft dit aangeduid als
de ‘perceptie-actie’ cyclus. Geef aan welke gebieden in de hersenen hierbij betrokken zijn en hoe
hun interactie kan worden voorgesteld.
Sommige onderzoekers menen dat gebied 7 (het posterieure pariëtale gebied) een belangrijke
functie heeft bij sturing van beweging. Anderen menen echter dat dit gebied alleen maar met ruimtelijk-perceptuele
oriëntatie is geassocieerd. Hoe kunnen beide standpunten met elkaar worden
verzoend?
Wat zijn de belangrijkste structuren (en hun functies) van het oculomotore systeem. Geef ook aan
hoe hierin automatische (van buitenaf opgeroepen) en intern gecotroleerde oogbewegingen ontstaan
154

Hoofdstuk 7 Activatie, aandacht en
bewustzijn
De hiërarchische structuur van activatie,
aandacht en bewustzijn…………….155
Activatie: neurofysiologische
aspecten………………………………158
Aandacht, psychologische en
neurobiologische aspecten..............163
Bewustzijn: drie manifestaties…………………….......................191
154

7
Activatie, Aandacht en Bewustzijn
7.1. Inleiding: de hiërarchische structuur van activatie, aandacht
en bewustzijn
De activatietoestand van de hersenen is nauw verbonden met processen als aandacht en
bewustzijn. De verbondenheid tussen deze processen geldt niet alleen in gedragsmatig,
maar ook in neurobiologisch opzicht. Activatie, aandacht en bewustzijn vertonen bovendien
een sterke hiërarchische opbouw, waarbij er een geleidelijke overgang plaatsvindt tussen
globale − of niet specifieke − naar meer lokale − of specifieke − niveaus van organisatie. Dit
wordt in figuur 7.1 verder verduidelijkt. Figuur 7.1 laat zien dat de meer globale niveaus
gekenmerkt zijn door relatief langzame, of tonische, veranderingen in de toestand van de
hersenen.
Figuur 7.1 Linker paneel: hiërarchische ordening van drie niveaus van activatie, aandacht en bewustzijn. Boven:
nonspecifieke niveaus. Onder: specifieke niveaus. In het rechterpaneel is voor elk niveau het tijdsverloop aangegeven.
Nonspecifieke toestanden verlopen relatief langzaam (‘tonisch’), en specifieke toestanden relatief snel
(‘fasisch’).
De meest globale toestand is gekenmerkt door de overgang tussen de waak- en slaaptoestand.
Deze toestand wordt gereguleerd door structuren in de hersenstam als de reticulaire
formatie en hypothalamus. In de hypothalamus van zoogdieren is een kerngebied ontdekt,
de nucleussuprachiasmaticus of 'biologische klok', die het 24-uurs ritme controleert. Dit wordt
ook wel circadiaan (circa= ongeveer, dies = dag) ritme genoemd. De waak- en slaaptoestand
155

zijn echter niet uniform, maar kennen weer allerlei subtoestanden die samenhangen met
spontane fluctuaties in het bewustzijn tijdens de dag en de nacht. Tijdens de waaktoestand
kan het bewustzijn namelijk variëren tussen (van hoog naar laag) sterke alertheid, alertheid,
ontspannen waakzaamheid en slaperigheid (denk aan de bekende 'post-lunch dip'). Ook
tijdens de slaap kunnen wij subtoestanden onderscheiden: dit zijn de verschillende slaapstadia.
De bekendste hiervan zijn de droom- of REM- (Rapid Eye Movement) slaap, en diepe
slaap. De REM-slaap wordt beschouwd als een toestand die de opslag of consolidatie van
nieuwe indrukken in het geheugen bevordert. De diepe slaap is vermoedelijk meer geassocieerd
met een rust- of hersteltoestand van de hersenen. De overgang tussen verschillende
slaapstadia wordt ook door subcorticale gebieden beinvloed. De diepe slaap wordt vooral
gereguleerd door structuren in de basal forebrain (een gebied anterieur en dorsaal ten opzichte
van hypothalamus), de REM slaap door structuren in de pons. De pons heeft verbindingen
met het corpus geniculatum laterale in de thalamus, dat weer verbonden is met het
visuele projectiegebied in de posterieure schors.
Droominhoud: verdraaiing of synthese?
Sigmund Freud is onder andere beroemd geworden door de theorie dat tijdens
de slaap een ‘censor’ de mens beschermt tegen de ‘latente’ of echte
droominhoud. De censor verbergt de echte droominhoud door deze in een
andere code te verpakken. Deze inhoud is namelijk te pijnlijk om bewust te
kunnen worden ervaren. De droom biedt aldus een ver-draaid, maar voor het
bewustzijn aanvaardbaar verhaal. Lijnrecht hierop staat de theorie van Allan
Hobson, die gebaseerd is op fysiologische processen in de hersenen. Deze
theorie stelt dat de droominhoud weliswaar vreemd en bizar kan zijn, maar
dat dit komt omdat het rationele brein juist probeert in de chaos van beelden
die zich tijdens de droom in de hersenen spontaan afspelen, orde te scheppen.
Deze beelden onstaan onder andere omdat tijdens het dromen snelle
oogbewegingen optreden (REM-slaap). Tijdens de waaktoestand treden deze
oogbewegingen meestal op na visuele observaties. Gedurende de droom
ontstaan dezelfde beelden in de visuele gebieden van de hersenen, maar nu
zonder ‘input’ uit de buitenwereld. Het rationele brein probeert deze beelden
tot een enigszins coherent verhaal te smeden. Volgens deze visie is de
droominhoud dus geen verdraaiing, maar juist een poging tot synthese.
Activatie van dit circuit tijdens de REM-slaap is vermoedelijk ook verantwoordelijk voor de
levendige visuele beelden en oogbewegingen, die vaak tijdens de droomtoestand worden
opgeroepen.
Figuur 7.1 laat zien dat er nog een fijnere differentiatie mogelijk is binnen de toestanden van
slaap en alertheid. Tijdens de droomslaap zijn er vaak snel wisselende specifieke belevingen
en beelden. Hetzelfde geldt voor de toestand van alertheid. De meest specifieke toestand die
hier kan worden onderscheiden is die van selectieve aandacht. Selectieve aandacht omvat
relatief snelle fluctuaties in het richten van de aandacht. Deze gaan gepaard met een neurale
156

facilitatie van de verwerking van relevante gebeurtenissen of acties uit de omgeving, en een
vrijwel gelijktijdige inhibitie van verwerking van niet-relevante gebeurtenissen of acties. Deze
toestand wordt ook wel aangeduid als differentiële activatie. Een bekend voorbeeld van de
werking van selectieve aandacht is het 'cocktail party' fenomeen: op een drukke receptie zijn
wij in staat onze aandacht te richten op onze gesprekspartner, en tegelijkertijd het geluid van
andere stemmen te onderdrukken.
Activatie in de hersenen
Veranderingen in de activatietoestand van de hersenen komen tot uiting in het elektroencefalogram
(EEG). In het EEG kunnen globaal twee soorten fluctuaties worden onder-scheiden,
namelijk spontane veranderingen in frequentie en amplitude van elektrische
golven, en veranderingen die door externe gebeurtenissen – zoals een auditieve
of visu-ele stimulus of een motore respons – worden opgeroepen. In het eerste geval
wordt ook wel van het achtergrond-EEG of kortweg EEG gesproken, in het tweede
geval van evoked of event-related potentials (ERPs). Het EEG is een geschikte index
gebleken van lang-zame veranderingen in de globale activatietoestand van de hersenen.
Voorbeelden hier-van zijn de langzame ritmes (van 3 tot 5 golven per seconde,
ook wel deltaritme genoemd) die tijdens de diepe slaap optreden. Snellere ritmes, zoals
alfa- en betaritmes, treden op tijdens de REM-slaap en de waaktoestand. ERPs
daarentegen blijken geschikte indices te zijn van relatief snelle en specifieke veranderingen
in activatie, zoals die welke optreden bij de bovengenoemde toestand van selectieve
aandacht. Naast het EEG en ERPs wor-den ook andere activatie-indices gebruikt,
zoals PET-scans en fMRI, die vooral gerelateerd zijn aan de sterkte van cerebrale
doorbloeding. Dit worden hemodynamische (hemos = bloed) responsen genoemd.
Deze indices geven vooral een indruk van de specifieke gebieden in de hersenen
waar zich veranderingen voordoen in de activatietoestand van de hersenen,
bijvoorbeeld tijdens verrichting van cognitieve taken.
Het rechterdeel van figuur 7.1 geeft een indicatie van het tijdsverloop van de verschillende
activatieniveaus. Globale niveaus, zoals de overgang tussen waak en slaap, voltrekken zich
over een relatief lange periode: dit zijn de eerder genoemde circadiane (ongeveer een dag −
of 12 uur − durende) ritmen. Fluctuaties van activatie op meer specifieke niveaus manifesteren
zich in snellere (fasische) veranderingen. Zo kunnen bijvoorbeeld fenomenen op het
meest specifieke niveau − dat van de selectieve aandacht − zich binnen een fractie van een
seconde voltrekken. De functionele indeling van figuur 7.1 loopt grotendeels parallel met de
structurele organisatie van de hersenen: meer globale niveaus worden namelijk door structuren
op het niveau van de hersenstam en meer specifieke niveaus door hogere structuren op
het niveau van diencephalon (thalamus), limbisch systeem en neocortex gereguleerd.
Hieronder wordt nader ingaan op de begrippen activatie, aandacht en bewustzijn. Het schema
van figuur 7.1 en het daarin gemaakte onderscheid tussen globale en specifieke toestanden
van het brein, zal daarbij als leidraad fungeren.
157

7.2. Activatie: neurofysiologische aspecten
7.2.1 Inleiding
Activatie wordt beschouwd als de neurofysiologische component van aandacht en het bewustzijn.
In plaats van activatie wordt in de literatuur ook wel het begrip arousal gebruikt. Dit
laatste begrip heeft echter een meer specifieke theoretische lading, omdat het vaak wordt
gebruikt als aanduiding van de excitatietoestand van de schors. Het begrip activatie heeft
echter een ruimere betekenis, omdat het ook betrekking heeft op autonoom fysiologische
veranderingen, zoals veranderingen in hartslagfrequentie, bloeddruk en dergelijke, en veranderingen
in het gedrag. In dit hoofdstuk wordt daarom het meer overkoepelende begrip activatie
gebruikt.
Activatietheorieën hebben gedurende de laatste 30 jaar een belangrijke ontwikkeling doorgemaakt.
Dit hangt vooral samen met de informatieverwerkingsrevolutie in de psychologie,
dat wil zeggen een sterkere oriëntatie op specifieke verwerkingsprocessen in het brein. In de
literatuur van de jaren vijftig en zestig worden begrippen als activatie en arousal nog vaak
omschreven als een diffuse, niet-specifieke, excitatietoestand van het organisme, die nauw
verbonden is met de intensiteit van het menselijk bewustzijn en gedrag. Volgens deze visie is
activatie een toestand, waarbij energie wordt gemobiliseerd ten behoeve van kwantitatieve
veranderingen in het niveau van bewustzijn, emoties en prestatie (de bovenste lagen in het
schema van figuur 7.1). In de jaren hierna rijpte echter het besef dat activatie ook een uiting
kan zijn van meer specifieke cognitieve- en informatieverwerkingsprocessen in het brein.
Deze nieuwe inzichten zijn onder meer een gevolg van ontwikkelingen in de neurobiologie,
die hebben geleid tot een beter begrip van de complexe structuren in de hersenstam en
limbisch systeem, en wijze waarop zij corticale activatie kunnen moduleren.
Het begrip activatie heeft ook een belangrijke rol gespeeld in psychologisch onderzoek en
theorievorming van de jaren zestig en zeventig. Voorbeelden hiervan zijn theorieën van
onderzoekers als Broadbent, Kahneman en Sanders. Centraal element in hun theorieën was
het idee dat de activatietoestand van hersenen als een soort energiebron fungeert die de
prestatie in cognitieve taken kan beinvloeden. Hierop wordt bij de bespreking van het begrip
aandacht verderop in dit hoofdstuk nader aandacht besteed. Ook zeer bekend uit deze periode
is de omgekeerde U hypothese die stelt dat het niveau van activatie een kromlijning
verband heeft met de efficiëntie van de prestatie: niet alleen te weinig maar ook teveel activatie
kan nadelig zijn voor de prestatie. Een te hoog activatieniveau kan namelijk tot gevolg
hebben dat relevante details uit de omgeving door het informatieverwerkende systeem in de
hersenen worden gemist. Ook kan het leiden tot een te grote motorische druk waardoor op
stimuli uit omgeving wordt gereageerd, voordat deze volledig zijn verwerkt.
158

7.2.2 Het subcorticale-corticale activatiesysteem
De activatietoestand van de hersenen is vooral met processen als mentale inspanning, aandacht
en bewustzijn geassocieerd. Moruzzi en Magoun stelden in 1949 vast, dat zich in de
hersenstam een fijn vertakt netwerk van diffuse vezelverbindingen bevindt, dat via opstijgende
zenuwbanen de corticale zenuwcellen kan prikkelen. Dit netwerk, door hen aangeduid als
reticulair activeringssysteem (RAS), wordt via aftakkingen van de directe sensorische afferente
zenuwbanen gestimuleerd, en prikkelt langs de opstijgende zenuwbanen 'op zijn beurt'
weer op diffuse en graduele wijze de corticale cellen. Door het opstijgende reticulaire activeringssysteem
elektrisch te stimuleren, konden Moruzzi en Magoun bij proefdieren desynchronisatie
van het EEG oproepen. Dit wordt ook wel alfablokkering genoemd omdat vooral
het alfaritme − een EEG-ritme tussen 7 en 13 Hz of oscillaties per seconde − hierbij wordt
onderdrukt. Met deze ontdekking was de basis gelegd voor een neurofysiologische theorie
over de relatie tussen activatie en psychisch functioneren. Dit is later uitgewerkt door Donalnd
Lindsley, die bekend is geworden door zijn theorie van het activatie-bewustzijn-gedrag
continuüm. Het RAS medieert volgens Lindsley op een continuüm veranderingen in het
niveau van de algemene bewustzijnstoestand, het overte gedrag, en het EEG (zie hiervoor
ook figuur 1.14 uit hoofdstuk 1).
Het RAS is via een verticaal systeem verbonden met structuren als hypothalamus, de aspecifieke
thalamische gebieden, limbisch systeem en cerebrale schors. De term aspecifiek wil
zeggen dat deze thalamische kernen een groot projectiegebied in de schors hebben. De
specifieke of schakelcellen in de thalamus hebben daarentegen een veel specifieker projectiegebied.
Activering van het (mesencephale) reticulaire systeem kan op drie verschillende wijzen
plaatsvinden, namelijk door lagere metabolische processen die gereguleerd worden door de
hypothalamus, door externe prikkels (via de perceptuele systemen) en door hogere corticale
processen zoals taal, intenties en aandacht in de cerebrale schors. Het RAS reguleert echter
niet alleen de corticale activering. Via zenuwvezels die lopen naar hypothalamus, medulla en
spinale motorische eenheden, kan het ook leiden tot excitatie en inhibitie van autonome
functies en spieractiviteit. Dit laatste, naar lagere structuren afdalend systeem wordt ook wel
het DRAS (Descending Reticular Activating System) genoemd, in tegenstelling tot het eerder
beschreven opstijgende deel, dat wordt aangeduid als het ARAS (Ascending Reticular Activating
System). Activering van het RAS kan dus zowel veranderingen in het bewustzijn, als
allerlei autonome reacties en motorische reacties teweeg brengen. Figuur 7.2 laat zien dat er
in feite twee activatiecircuits van hersenstam naar schors lopen, namelijk een indirect circuit
dat loopt via de thalamus, en een direct circuit dat buiten de thalamus om loopt. Ook is er
159

sprake van een terugkoppeling van schors naar hersenstam. De werking van deze drie circuits
wordt hieronder kort besproken.
Figuur 7.2 Componenten van het corticale activatiesysteem, met indirecte route via thalamus (a) en directe of
buitenthalamische route (b). Er is ook een route terug van cortex naar thalamus en RAS (c). De buitenthalamische
route is vooral gebaseerd op circuits die neurotransmitters zoals acetylcholine, dopamine, noradrenaline
en serotonine naar de cortex transporteren. Zie de tekst voor een nadere uitleg.
Figuur 7.3 Het thalamische
‘poortmodel’ voor corticale
arousal van Skinner en Yingling.
Poorten in corpus geniculatum
laterale (CGL) naar de sensorische
projectiegebieden in cortex
worden geïnhibeerd vanuit de
nucleus reticularis thalami (NR).
Deze poorten kunnen – bijvoorbeeld
na het horen van een hard
geluid – worden geopend vanuit
de reticulaire formatie. De inhiberende
afferente banen van
reticulaire formatie heffen daarbij
de inhiberende circuits in NR op,
waardoor sensorische informatie
van zintuigen (oor, oog, tast) vrij
kan doorstromen naar cortex.
Thalamocorticaal circuit De werking van het thalamocorticale circuit berust op een poortmechanisme.
De ontdekking van dit mechanisme is gebaseerd op baanbrekend onder
zoek dat in de jaren zestig en zeventig in de Verenigde Staten is verricht door onderzoe
kers als Skinner en Yingling, en Scheibel en Scheibel. Een belangrijk rol hierin speelt een
dunne laag van cellen die de thalamus omhult, de zogeheten nucleus reticularis thalami
(afgekort: NR). Alle thalamocorticale en corticothalamische zenuwbanen passeren de NR.
In de thalamus bevinden zich ook exciterende schakel- of poortcellen. Deze schakelcellen
zenden informatie van de zintuigen (visueel, auditief, en tast) door naar de sensorischegebieden
in de hersenen. Een voorbeeld van dergelijke schakelcellen is het corpus geni-
160

culatum laterale (CGL) voor de visuele zintuigmodaliteit. De belangrijkste functie van de
NR is nu dat het deze poorten naar de schors gesloten houdt. Dit gebeurt via inhiberende
(GABA-erge) synapsen van neuronen in de NR met schakelcellen.
Hoe vindt corticale activatie nu plaats? Afferente zenuwbanen afkomstig uit de reticulaire
formatie vormen inhiberende synapsen met de NR. Figuur 7.3 laat zien dat dit circuit met
alle neuronen in de NR contact maakt. Activatie van het reticulaire systeem (bijvoorbeeld
door een plotseling hard geluid) zal daarom gepaard gaan met een diffuse disinhibitie van
de NR. Hierdoor worden de thalamische poorten (in CGL) massaal geopend, en kan sensorische
informatie vrij doorstromen. Meer informatie betekent dus tevens sterkere stimulatie
en activatie van de schors.
Buitenthalamisch circuit. Behalve het reticulothalamisch circuit is er nog een tweede afferent
circuit, dat eveneens vanuit structuren in de hersenstam de schors activeert.
Figuur 7.4 De circuits van twee neurotransmittersystemen,
noradrenaline en
dopamine, in de hersenen van de rat.
Twee andere belangrijke circuits die in
de hersenstam ontspringen, zijn verbonden
met acetylcholine en serotonine.
Dit systeem bestaat echter
voornamelijk uit buitenthalamische
zenuwbanen, dus banen
die vanuit hersenstam, buiten de
thalamus om, rechtstreeks naar
de schors gaan. De werking van
dit circuit berust hoofdzakelijk op
een viertal neurotransmitters;
acetylcholine, noradrenaline, serotonine en dopamine. Figuur 7.4 toont de circuits van twee
belangrijke neurotransmitters, noradrenaline en dopamine, in het hersenen van de rat. Noradrenaline
en acetylcholine komen niet alleen voor in de synapsen binnen het perifere zenuwstelsel,
maar ook binnen de hersenen. Verondersteld wordt dat deze neurotransmitters vooral
betrokken zijn bij de regulatie van de corticale tonus, en de mate van responsiviteit van
corticale neuronen op externe stimulatie. Het buitenthalamische systeem fungeert typisch als
een modulatiesysteem, dat vooral betrokken is bij de modulatie (versterking of verzwakking)
van neurale transmissie in de eerder genoemde corticale gebieden.
Deze neurotransmitters kunnen zowel leiden tot diffuse activatiereacties, dus globale excitatie
of inhibitie van de schors, als tot een regiospecifieke excitatie of inhibitie van verwerkingsprocessen
in de hersenschors. In apen blijkt bijvoorbeeld noradrenaline de signaalruis ver-
161

houding van sensorische neuronen in de schors te verbeteren, waarbij de perceptuele gevoeligheid
toeneemt. Ook uit humane studies blijkt dat oriëntatiereacties die opgewekt worden
door nieuwe stimuli, gepaard gaan met een verhoogde productie van noradrenaline. De
locus coeruleus, het kerngebied in de hersenstam waar noradrenerge zenuwbanen ontspringen,
heeft namelijk talrijke verbindingen met de pariëtale schors, de pulvinaire nucleus van
de thalamus en colliculus superior. Noradrenerge input lijkt bovendien sterker te zijn voor de
rechter- dan linkerhemisfeer.
De werking van acetylcholine op de hersenen is meer complex dan die van noradrenaline.
Zo is gebleken dat in motorische structuren als basale ganglia, acetylcholine interacteert met
dopamine. Sommige motorische stoornissen, zoals de ziekte van Parkinson, kunnen daarom
een gevolg zijn van een tekort aan dopamine, maar ook van een surplus aan acetylcholine.
Cholinerge banen ontspringen deels in de hersenstam, en wel in het tegmentum. Ook zijn er
vele cholinerge projecties vanuit de 'basal forebrain', in een gebied dat ook wel de nucleus
basalis van Meynert wordt genoemd, naar de hippocampus. Dit circuit is vooral betrokken is
bij consolidatie van indrukken in het expliciete geheugen.
Serotonine, geproduceerd door de zogenaamde raphe-kernen in de hersenstam: ook wel 5-
HT genoemd, heeft evenals noradrenaline een groot projectiegebied in de hersenen. De
werking van serotonine is eveneens complex. Evenals noradrenaline is het betrokken bij de
regulatie van slaap-waak ritmiek en stemmingen. Een tekort aan noradrenaline en serotonine
kan aanleiding zijn tot depressieve stoornissen. Het populaire antidepressivum Prozac is
vooral gebaseerd op de versterking van de werking van serotonine.
Dopamine is een neurotransmitter die vooral van invloed is op het outputsysteem. Vele dopaminerge
banen die ontspringen in de substantia nigra − met name de zogenaamde pars
compacta − projecteren naar de basale ganglia. Ook zijn er dopaminerge banen die een rol
spelen bij sturing van motivationele processen en emotioneel gedrag. Deze banen ontspringen
eveneens in het tegmentum, maar projecteren naar het ventrale deel van het striatum en
de frontale schorsgebieden, waaronder het anterieure cingulate gebied (zie ook figuur 7.4).
Er zijn verder aanwijzingen dat de linkerhemisfeer meer dopaminerge input ontvangt dan de
rechterhemisfeer. Verstoringen in de productie van dopamine kan leiden tot motorischcognitieve
stoornissen, zoals de ziekte van Parkinson en ziekte van Huntington. Ook lijkt een
surplus aan dopamine een rol te spelen bij een ziekte als schizofrenie.
Uit het bovenstaande blijkt dat de neurotransmitters die deel uitmaken van het buitenthalamisch
systeem niet alleen een nonspecifieke, maar ook een specifieke uitwerking kunnen
hebben op processen in de hersenen. Zij zijn namelijk zowel bij diffuse vormen van activatie,
zoals de overgang tussen waken en slapen, als meer specifieke vormen van activatie betrokken.
162

Corticothalamisch circuit Een belangrijk element in het model van figuur 7.2 zijn tenslotte de
terugkoppelings circuits (baan c) tussen neocortex en subcorticale structuren als de thalamus
en het RAS. Hogere structuren activeren thalamus en RAS, die op hun beurt weer de
hogere systemen activeren via banen a en b. Deze lusvormige circuits zorgen er dus voor
dat hogere corticale systemen een optimale corticale 'tonus' behouden, die nodig is voor een
goede cognitieve prestatie. Hogere verwerkingsprocessen (als selectieve aandacht, spraak,
nadenken, zoekprocessen in het geheugen) 'recruteren' daarbij de lagere activatiesystemen.
De lagere systemen moduleren op hun beurt weer de hogere systemen. Dergelijke circuits
vormen ook de neurale basis van neuroimaging studies naar cerebrale doorbloeding van
hersengebieden tijdens cognitieve taakverrichting. Wat met de PET en fMRI wordt gemeten,
is vermoedelijk de modulatie van corticale structuren door lagere structuren in RAS en limbisch
systeem, die leidt tot sterkere doorbloeding van de hersenschors.
7.3 Aandacht: psychologische en neurobiologisceh aspecten
7.3.1 Inleiding: de vele vormen van aandacht
Menig hoofdstuk dat over het onderwerp aandacht is geschreven, begint met het beroemde
citaat van William James “everyone knows what attention is”. Hoewel iedereen intuïtief weet
wat aandacht is, dat wil zeggen, de manifestaties van aandacht in het subjectieve bewustzijn
ervaart, blijkt het toch moeilijk hiervan een precieze definitie te geven. Dit heeft te maken met
het feit dat er zoveel verschillende vormen of manifestaties van aandacht zijn te onderscheiden.
Deze zijn in figuur 7.5. samengevat, en worden hieronder meer in detail besproken,’
Figuur 7.5 Een eenvoudige classificatie
van verschillende vormen van
aandacht en hun manifestaties.
Passieve versus actieve aandacht.
Een belangrijk onderscheid is dat
tussen passieve en actieve aandacht.
Dit onderscheid heeft vooral
betrekking op de (externe of interne)
bronnen van aandacht. De passieve aandacht is een vorm van aandacht die automatisch
'getrokken' wordt door gebeurtenissen, geluiden of beelden in de omgeving. Deze vorm van
aandacht is op zeer jonge leeftijd al goed ontwikkeld. Jonge baby's blijken bijvoorbeeld vaak
163

geluiden, of objecten en personen die in hun gezichtsveld bewegen, met de ogen te volgen.
Men zou ook kunnen stellen dat baby's sterk afleidbaar zijn door prikkels uit de omgeving.
Bij de actieve aandacht, die zich pas op latere leeftijd ontwikkelt, is er sprake van een vrijwillig,
van 'binnenuit' richten van de aandacht. Het lijkt alsof aandacht daarbij de waarneming
van deze prikkels uit de omgeving versterkt of 'aanscherpt'. Tegelijkertijd betekent dit ook
een onderdrukking of inhibitie van afleidende of niet relevante prikkels uit de omgeving.
Actieve aandacht hoeft echter niet altijd op stimuli uit de omgeving gericht te zijn, maar kan
ook betrekking hebben op acties of op interne processen zoals gedachten, beelden of geluiden
die in het geheugen zijn opgeslagen. Voorbeelden hiervan zijn het verrichten van een
rekentaak, of nadenken over een lastig probleem zoals een zet in het schaakspel.
Aandacht: intensief en selectief aspect Uit figuur 7.5 blijkt dat zowel bij de passieve als actieve
aandacht twee aspecten kunnen worden onderscheiden, een intensief aspect en een
selectief – of richtings – aspect. Het intensieve aspect is geassocieerd met de in vorige paragraaf
besproken activatieprocessen. Zowel de passieve, van buiten opgeroepen, als actieve,
van binnenuit gestuurde, aandacht gaan namelijk gepaard met veranderingen in de fysiologische
activatietoestand. Dit komt deels tot uiting in autonome processen als de hartslag,
huidgeleiding en pupildiameter, en deels in meer centrale processen als de elektrische activiteit
(EEG, ERP) en de cerebrale doorbloeding (PET, fMRI) van de hersenen. De activatieverhoging
die hierbij optreedt, kan gezien worden als een soort van 'brandstof' of 'energie'
voor het aandachtsproces. Zelfs op het hoogste selectieve niveau van aandacht kunnen
deze energetische processen een rol te spelen. Zij nemen hier de vorm aan van selectieve of
differentiële activatie van input van perceptuele kanalen, of output van actiekanalen, waarop
de aandacht is gericht, of onderdrukking van input (c.q. output) van kanalen waarop de aandacht
niet is gericht.
Bij de passieve aandacht komt het intensieve aspect vooral tot uiting in een kortdurende
verandering in de activatietoestand die optreedt bij nieuwe, onverwachte, betekenisvolle of
intense stimuli. Dit wordt ook wel de orientatiereactie genoemd. Bij de actieve aandacht is
het intensieve aspect vooral geassocieerd met verdeelde aandachttaken. Verdeelde aandacht
is het vermogen gelijktijdig aandacht te besteden aan meerdere stimuli of taken. Dit
wordt ook wel 'time sharing' genoemd: het parallel verrichten van meerdere taken, zoals
autorijden en gelijktijdig een gesprek voeren. Aangenomen wordt dat de aandachtscapaciteit
of hulpbron ( in Engels: resource) hierbij bepaalt hoeveel informatie ons brein tegelijk kan
verwerken. De fysiologische veranderingen die bij cognitieve taakverrichting optreden, geven
daarbij een zekere indicatie van de aangewende capaciteit of mentale inspanning.
Aandacht kent ook een selectief aspect. Selectie heeft vooral betrekking heeft op de specifieke
wijze waarop informatiestromen in de hersenen worden verwerkt. Bij de passieve aandachtsprocessen
zoals oriëntatiereacties betreft dit de verwerking van informatieve kenmer-
164

ken ('cues') van prikkels uit de omgeving, waardoor de aandacht automatisch wordt getrokken.
Dit kunnen fysische kenmerken zijn zoals kleur − als wij uit de treincoupé naar buiten
staren, zal een groepje gele tulpen in een veld rode tulpen automatisch onze aandacht trekken
− maar ook de betekenis van stimuli, zoals het horen van de eigen naam. In visuele
taken kunnen deze passieve aandachtsreacties met behulp van oogbewegingsregistratie
goed worden bepaald.
Actieve selectieve aandacht is het vermogen de aandacht vijwillig te richten op relevante
gebeurtenissen in de omgeving, en tegelijkertijd de irrelevante (of afleidende) prikkels te
onderdrukken. Het selectieve aspect van de actieve aandacht komt vooral tot uiting in gerichte
aandacht: in het Engels: ‘focused attention’. Dit kan in het laboratorium zowel in auditieve
en visuele taken worden onderzocht door een proefpersoon opdracht te geven op een bepaald
aspect van de aangeboden prikkels te letten. In een visuele taak krijgt hij of zij bijvoorbeeld
opdracht alleen te letten op rode, maar niet groene vierkanten, in een auditieve taak
om alleen te letten op hoge maar niet lage tonen. In een spatiële taak wordt vaak gebruik
gemaakt van een informatieve stimulus, de zogeheten ‘cue’, die aangeeft op welke positie op
het beeldscherm de target of reactiestimulus na enige tijd zal verschijnen. De cue kan bestaan
uit een centraal aangeboden pijl die naar rechts of links wijst, of een vlakje dat links of
rechts op het scherm verschijnt. De proefpersoon zal doorgaans sneller of meer accuraat
reageren als de target op de aangegeven locatie verschijnt: het is alsof aandacht de locatie
al heeft voorgeselecteerd. Verschijnt de target echter op de andere locatie, dan duurt het ook
extra lang voordat de target wordt herkend (zie figuur 7.6). Dit komt omdat aandacht van de
verkeerd gecuede locatie naar de juiste locatie moet bewegen. Ook blijkt in dit soort visueelruimtelijke
taken dat de aandacht trager terugkeert naar een target, als deze op dezelfde
positie verschijnt die kort daarvoor ook al is geselecteerd. Dit verschijnsel dat ‘inhibition of
return’ wordt genoemd, berust op een mechanisme van het visuele systeem dat selectie van
nieuwe locaties in de omgeving lijkt te bevorderen.
7.3.2. Aandachtstoornissen: neglect
Bij een aandachtstoornis als neglect zijn patiënten met laesies in het pariëtale gebied van de
hersenen zich niet bewust van voorwerpen of objecten die zich op locaties in de ruimte bevinden
tegenovergesteld aan de plaats van de laesie. De laesie bevindt zich bijvoorbeeld in
het rechter pariëtale gebied, en patiënten herkennen geen voorwerpen in het linker visuele
veld. Een bijzonder kenmerk van neglect is extinctie: hierbij zijn patiënten niet in staat objecten
in de ruimte tegengesteld aan de laesie te herkennen of hierop te reageren als deze
objecten tegelijkertijd worden aangeboden met een voorwerp aan dezelfde kant van de
laesie. Posner heeft drie verschillende vormen van corticale laesies kunnen onderscheiden
165

die elk een specifiek negatief effect hebben op de prestatie in spatiële cueingtaken, zoals
getoond in figuur 7.6. Patiënten met laesies in het posterieure pariëtale gebied hebben wél
profijt van cueing van locaties in het visuele veld bij ‘valide’ cues: deze cues wijzen altijd in
de ‘goede’ richting.
Figuur 7.6 Boven: een cue geeft de positie aan van de target (asterisk) die kort daarop verschijnt in hetzelfde
veld. De proefpersoon mag hierbij geen oogbewegingen naar links of rechts maken. Soms wordt als cue een
pijl gebruikt die in de richting van de plaats van de target wijst. Onder-links: presentatie van een target in
valide en niet-valide trials aan een patiënt met een laesie in de rechter pariëtale schors. Onder-rechts: bij
patiënten met laesies in de pariëtale schors blijkt de reactietijd op niet-valide cues drastisch toe te nemen als
de target op de plek verschijnt tegenover de laesie (bovenste grafiek). Blijkbaar hebben deze patiënten vooral
problemen met het ‘losmaken’ van aandacht, als deze van het goede naar het slechte veld toe moet bewegen.
Een andere verklaring is dat zij een te sterke oriëntatie hebben op het goede veld.
Deze patiënten vertonen echter ten opzichte van normale personen een relatief sterke toename
in hun reactietijd bij ‘niet-valide’ cues. Dit zijn cues die in de ‘verkeerde’ richting wijzen.
Dit effect is het grootst als de target verschijnt op een locatie tegenovergesteld aan de plaats
van de laesie (zie onder in figuur 7.6).
Patiënten met laesies in de thalamus (pulvinar) profiteren veel minder van valide cues. Tenslotte
blijkt bij patiënten met beschadigingen in het gebied van de colliculus superior de
coverte aandachtsbewegingen verstoord te zijn. Daarbij blijkt de aandachtstoornis het deficiet
in de oogbewegingen te volgen. Zo gaat bijvoorbeeld een verstoring van oogbewegingen
in de verticale richting, die bij bepaalde neurologische aandoeningen voorkomt, ook gepaard
met een verstoring van aandachtsprongen in dezelfde richting.
166

Neglect en mentale voorstellingen
Diverse studies hebben laten zien dat neglect niet berust op een (puur) sensorische
stoornis. Het blijkt namelijk ook op te treden bij mentale voorstellingen: een
patiënt met een rechterlaesie blijkt, als hij probeert zich een groot plein in de stad
voor te stellen – bijvoorbeeld de Dam in Amsterdam – moeite te hebben met een
voorstelling van het deel van het plein dat contralateraal (links dus) ten opzichte
van de plaats van de laesie ligt. De patiënt ‘kijkt’ bijvoorbeeld richting Bijenkorf
vanaf het Rokin, en kan niet het paleis op de Dam ‘zien’. Als nu de patiënt gevraagd
wordt denkbeeldig een tegenovergestelde positie in te nemen – hij of zij
kijkt nu vanaf Damrak richting Rokin – is de stoornis ook ‘meegedraaid’. De patiënt
heeft nu moeite zich het monument op de Dam voor te stellen maar niet van het
paleis!
Deze colliculuspatiënten vertonen een globale sterk vertraagde reactietijd in cueingtaken, die
niet bepaald lijkt door de aard (valide of niet-valide) van de cue. Posner en Raichle hebben
op grond van deze bevindingen een model van spatële aandacht opgesteld waarbij drie
subcomponenten werden onderscheiden. Deze werden door hen aangeduid als ‘disengage’
(losmaken, geregeld door pariëtale schors), ‘move’ (bewegen, geregeld door colliculi superior)
en ‘engage’ (vasthechten, geregeld door thalamus).
Mesulam toonde aan dat beschadigingen van structuren op verschillende locaties van het
pariëtale gebied tot verschillende soorten van neglect kunnen leiden. Het pariëtale gebied
maakt –zoals in vorig hoofdstuk aangegeven- namelijk deel uit van verschillende netwerken,
een sensorisch en een motorisch netwerk. Het sensorische netwerk heeft veel inputverbindingen
met gebieden in de visuele schors zoals area’s 17 en 18, terwijl het motorisch netwerk
veel outputverbindingen heeft met de premotore schorsgebieden en de frontale oogvelden.
Stoornissen in het sensorische netwerk gaan vooral gepaard met sensorische neglect.
Dit is een verminderde perceptuele aandacht voor het deel van de buitenwereld, dat tegenovergesteld
is aan de plaats van laesie in de − linker of rechter − pariëtale schors. Daarentegen
blijken beschadigingen in het motorische netwerk te leiden tot motorische neglect, dat wil
zeggen stoornissen in aandachtfuncties met een meer motorisch karakter zoals 'visueel
zoeken'. Deze patiënten hebben vooral moeite met het opsporen van bepaalde doelstimuli in
een complex visueel veld, en met het manipuleren van objecten.
7.3.3 Is aandacht voor ruimtelijke kenmerken speciaal?
Theorieën van de visuele aandacht kunnen globaal in twee categorieën worden verdeeld. De
eerste categorie gaat uit van het principe dat spatiële (ruimtelijke) en niet-spatiële aandacht
strikt gelijkwaardig systemen zijn. De tweede soort theorie stelt dat aandacht
voor spatiële kenmerken, zoals posities in het visuele veld, een speciale rol vervult die zich
onderscheidt van aandacht voor niet-spatiële kenmerken van stimuli zoals kleur, oriëntatie en
167

vorm. De speciale rol van spatiële aandacht betekent ook dat aandacht voor niet-spatiële
kenmerken ondergeschikt is aan aandacht voor posities. Dit zou onder meer blijken uit het
feit dat selectie van posities in de ruimte vaak eerder (vroeger in de stroom van informatie)
optreedt, dan aandacht voor bijvoorbeeld kleur. Ook betekent het positiespeciale standpunt
dat, zelfs als de relevantie van een voorwerp uitsluitend door niet-spatiële kenmerken wordt
bepaald, en positie niet relevant is, toch spatiële verwerkingsmechanismen in de hersenen
worden geactiveerd.
De feature integratie theorie van Treisman (zie figuur 7.7) is een goed voorbeeld van een
zogeheten positiespeciale theorie. Deze theorie stelt namelijk dat elementaire kenmerken
zoals kleur, oriëntatie en vorm altijd automatisch en gelijktijdig worden gedetecteerd.
Figuur 7.7 Treismans ‘feature integratie’ model als
voorbeeld van een positiespeciale theorie van de
selectieve aandacht.
Dit wordt ook wel 'preattentieve verwerking'
genoemd. Een rode tulp in een veld
met gele tulpen springt er als het ware
automatisch uit. Een andere situatie doet
zich echter voor als doelstimuli moeten
worden gedetecteerd op basis van een
combinatie van kenmerken, zoals: reageer op een rood vierkant maar niet op gele vierkanten
of rode cirkels. Dit wordt ook wel een conjunctie van stimuluskenmerken genoemd. In dit
geval gaat preattentieve verwerking over in attentieve gefocusseerde verwerking. Attentieve
verwerking betekent volgens Treisman altijd dat er specifieke spatiële aandacht voor de
doelstimulus vereist is om de kenmerken samen te voegen (de 'locatiemap' in figuur 7.7).
Slechts door bewuste aandacht is volgens deze theorie de waarneming van complete objecten
mogelijk.
Een andere categorie van modellen zijn tenslotte objectgebaseerde modellen van aandacht,
zoals geformuleerd door onder andere Duncan en Kahneman. Deze stellen dat aandacht niet
primair aan posities in de ruimte, maar aan objecten wordt toegekend. Een bewijs hiervoor
wordt bijvoorbeeld geleverd door studies die aantonen dat beoordeling van kenmerken (zoals
grootte en kleur) doorgaans accurater zijn als zij behoren tot hetzelfde object, dan wanneer
zij behoren tot verschillende objecten. Aandacht wordt volgens deze theorie dus niet aan
afzonderlijke specifieke kenmerken toegekend, maar aan kenmerken die samen een 'perceptuele
eenheid' vormen.
168

7.3.4. Vroege of late selectie? Psychologische theorieën.
Veel aandachtsonderzoek is verricht om inzicht te krijgen in de mechanismen die verantwoordelijk
zijn voor selectie van informatie. Deze selectie is noodzakelijk, omdat de capaciteit
van het informatieverwerkende systeem in de hersenen te beperkt is, om alle informatie die
de zintuigen passeert gelijktijdig en optimaal te verwerken. In de literatuur worden verschillende
metaforen (beelden) gebruikt, om de werking van dergelijke mechanismen te beschrijven,
zoals een bottleneck (flessenhals, trechter of filter), spotlight (zoeklicht) of resource
(hulpbron).
Bottleneck ( filter of trechter) theorieën. Het belangrijkste verschil tussen een filter (of trechter)
en een zoeklicht, is dat de werking van een filter berust op inhibitie van irrelevante informatie
(figuur 7.8 linksboven), terwijl de werking van een zoeklicht vooral gebaseerd is op
facilitatie van relevante informatie: alleen informatie die in de lichtbundel valt wordt versterkt,
informatie daarbuiten niet (figuur 7.8, linksonder). Het bottleneckmechanisme is vooral onderzocht
in taken waarbij de proefpersoon in korte tijd zeer veel stimuli krijgt aangeboden.
Een bekend voorbeeld van een dergelijke taak is de dichotische luistertaak van Cherry (ook
wel 'schaduwtaak' genoemd), waarbij een proefpersoon via een koptelefoon in beide oren
verschillende gesproken zinnen krijgt aangeboden. De opdracht hierbij is alleen de zinnen
van één oor (bijvoorbeeld het rechteroor) te herhalen. De experimenten van Cherry leken
vooral te bevestigen dat informatie in een vroeg stadium werd geselecteerd, ook wel vroege
selectie genoemd. Het bleek namelijk dat de proefpersoon zich meestal niet de woorden kon
herinneren die in het genegeerde oor waren aangeboden. Uit andere studies bleek echter
dat proefpersonen soms wél irrelevante informatie bewust hadden waargenomen. Dit gold
bijvoorbeeld voor stimuli die een bijzondere betekenis hadden. Deze 'braken' als het ware
door de blokkade van het aandachtssysteem heen. Dit laatste principe, ook wel intrusie
genoemd, wordt verklaard door te stellen dat de werking van het selectiefilter niet absoluut,
maar relatief is: het zwakt irrelevante informatie alleen maar af. Betekenisvolle stimuli zijn
blijkbaar sterk genoeg om de 'drempel' te passeren, en zo toch tot het centrale (bewuste)
verwerkingssysteem door te dringen. Dit principe wordt ook wel late selectie genoemd: alle
informatie wordt parallel en bewust verwerkt, totdat een laat stadium van verwerking, de
zogeheten responsselectie, is bereikt.
In meer recent onderzoek is de vraag of selectie nu vroeg of laat plaatsvindt, wat op de
achtergrond geraakt. De centrale vraag lijkt momenteel eerder te zijn welke condities vroege
en welke late selectie in de hand werken. . Bij condities of taken waarbij de presentatie van
relevant en irrelevant stimulusmateriaal zeer snel plaatsvindt, en waarbij bovendien de
169

proefpersoon zich op een duidelijk fysisch kenmerk van de stimulus kan richten − zoals
locatie links of rechts, of kleur rood of groen − lijkt het vroege selectieprincipe op te gaan.
Figuur 7.8 Twee soorten theorieën in het onderzoek naar aandachtsprocessen. Links: structurele theorieën.
Interferentie treedt op als meerdere stimuli tegelijk bij het selectiemechanisme arriveren. Informatie op nietrelevante
kanalen kan daarbij in absolute of relatieve zin worden geïnhibeerd of geblokkeerd. Dit principe
wordt ook wel een ‘bottleneck’ theorie genoemd. Een andere mogelijkheid is dat aandacht de input van het
relevante kanaal versterkt. Dit tweede principe speelt vooral een rol bij zogeheten ‘spotlight’ theorieën van
aandacht. Rechts: hulpbrontheorieën, waarbij twee varianten worden getoond: enkelvoudige (boven) en
meervoudige (onder) hulpbronnen. Capaciteit kan daarbij vrijelijk en gelijktijdig worden toegekend aan een of
meerdere processen of taken (A en B). Interferentie treedt op als de vraag naar capaciteit van twee of meer
taken de beschikbare capaciteit overtreft.
Daarentegen lijkt bij taken met een geringere tijdsdruk, waarbij de selectie geschiedt op
grond van overwegend semantische kenmerken − zoals zelfstandige naamwoorden of werkwoorden,
letters of cijfers − verwerking van informatie te geschieden volgens het late selectieprincipe.
Hierbij zijn vermoedelijk ook andere neurale circuits betrokken, dan bij vroege
selectie het geval is.
Hulpbrontheorieën. Filtertheorieen schrijven de beperkte capaciteit van het informatieverwerkingssysteem
toe aan een structurele beperking: het kanaal is te beperkt of te smal, om
alle informatie parallel te verwerken. Bij zogeheten hulpbrontheorieën wordt de capaciteitsbeperking
toegeschreven aan een tekort aan niet-specifieke factoren, zoals een resource of
hulpbron. Een hulpbron kan gedefinieerd worden als het gezamenlijk product van energetische
factoren, zoals sterkte van activatie, en structurele factoren zoals geheugencapaciteit,
intelligentie en dergelijke. Deze theorieën zijn vooral onderzocht door proefpersonen gelijktijdig
twee taken te laten uitvoeren. Deze taken zullen namelijk met elkaar interfereren (of
170

elkaar hinderen), als hun gezamenlijk beroep op gemeenschappelijke hulpbronnen de beschikbare
capaciteit overtreft (figuur 7.8, rechts).
De beperkte capaciteit van de hersenen: trechter of brandstofpomp?
Structurele en hulpbrontheorieën hoeven elkaar niet uit te sluiten. Structurele theorieën
lijken vooral geschikt om te verklaren hoe goed (of slecht) mensen in staat zijn hun
aandacht op één taak of stimulus te richten. In de hersenen lijkt inderdaad een mechanisme
(de thalamus is een goede kandidaat) aanwezig dat met deze ‘filter’- of ‘trechter’ -
functie correspondeert. Hulpbrontheorieën daarentegen lijken beter te kunnen verklaren
hoe goed of hoe slecht mensen twee taken A en B gelijktijdig kunnen uitvoeren. Daarbij
kan in het midden worden gelaten of er sprake is van zuivere parallelle verwerking, ook
wel ‘sharing’ genoemd, dan wel van een snel op en neer schakelen, of ‘switching’, van
de aandacht tussen taken A en B. Deze theorieën sluiten beter aan bij de hulpbron of
‘brandstof’- functie van de hersenen. Ook hiervoor bestaat evidentie in de vorm van
productie van bepaalde neurotransmitters, sterkere doorbloeding en energieverbruik
van de hersenen (zuurstof, glucose) tijdens mentaal inspannende taken.
7.3.5. Aandacht en geheugen
Er bestaat een hechte relatie tussen aandacht en andere cognitieve functies. Dit geldt niet
alleen voor waarnemingsfuncties (die door aandacht als het ware worden 'aangescherpt')
maar ook voor het geheugen. Deze afhankelijkheid geldt in twee richtingen. Enerzijds bevordert
aandacht het consolidatieproces, dat wil zeggen de opslag van nieuwe informatie in het
langetermijngeheugen. Anderzijds worden aandachtsfuncties ook in sterke mate bepaald
door geheugenprocessen. Zo blijkt dat wij onze aandacht makkelijker kunnen richten op
personen of objecten die een zekere mate van bekendheid voor ons hebben. Een student zal
bijvoorbeeld gemakkelijker zijn aandacht kunnen richten op een college dat bekende elementen
bevat, dan op een college dat alleen maar nieuwe elementen bevat.
Bij de passieve aandacht kunnen zowel bekende en betekenisvolle, als geheel nieuwe objecten
de aandacht trekken. Een belangrijk element in modellen van passieve aandacht is de
aanname van een soort van vergelijkings − of match/mismatch − mechanisme, dat overeenkomsten
of verschillen bepaalt tussen sensorische informatie en een interne (geheugen)
representatie, die ook wel neuronaal model wordt genoemd. Bij nieuwe stimuli zal een mismatch
(afwijking) tussen het neuronaal model en de stimulus tot een oriëntatiereactie (OR)
leiden. Bij herhaalde aanbieding van dezelfde stimulus treedt vervolgens habituatie, dat wil
zeggen afname van de responsamplitudo op. Door Sokolov, de grondlegger van de OR
theorie, werd aangenomen dat habituatie geassocieerd is met de vorming van het neuronaal
model. Als nu na een reeks identieke stimuli weer een geheel nieuwe stimulus wordt aangeboden,
zal dishabituatie, dat wil zeggen een herstel of terugkeer van de OR optreden. Een
elektrocorticale vroege manifestatie van de OR op geluidsprikkels is de zogenaamde Mis-
171

match Negativity. Dit is een negatieve potentiaal in de ERP, die opgeroepen wordt door
infrequent optredende afwijkingen in de fysische kenmerken van een prikkel (als duur, intensiteit
of toonhoogte), tegen een achtergrond van identieke en herhaalde stimuli. De Mismatch
Negativity ontstaat in de auditieve sensorische schors, en representeert vermoedelijk een
automatische aandachtsreactie gemedieerd door het sensorische auditieve geheugen.
Ook bij de actieve gerichte aandacht spelen geheugenmechanismen een rol. In tegenstelling
tot de passieve aandachtsreacties, worden hierbij stimuli die niet overeenkomen met het
interne model van de doelstimulus juist geïnhibeerd, en stimuli met overeenkomstige kenmerken
gefaciliteerd. In experimentele situaties waarbij de proefpersoon gevraagd wordt op
bepaalde doelstimuli te reageren, moeten namelijk eigenschappen van deze doelstimuli in
het werkgeheugen worden opgeslagen.
Figuur 7.9 Vereenvoudigde weergave van Cowans
model van de interactie tussen geheugen en aandacht.
Het kortetermijngeheugen (KTG: donker
gebied) is een subset van het langetermijngeheugen
(LTG). Bewuste focale aandacht (witte cirkel) is
weer een subset van het KTG die op twee manieren
kan worden geactiveerd, door passieve oriëntatie op
nieuwe of onverwachte stimuli (pijl 2) of door actieve
aandacht (pijl 1). Actieve aandacht veronderstelt
altijd betrokkenheid van een circuit tussen het geheugen
en een ‘central executive’. Pijl 3 geeft habituatie
(inhibitie) aan van herhaalde stimuli waardoor
de focale aandacht niet ‘bereikt’ wordt.
De Finse onderzoeker Näätänen spreekt
hier van een attentional trace: een model van de doelstimulus, dat via een actief controlemechanisme
in het werkgeheugen wordt vastgehouden. Er bestaat neurobiologische evidentie
dat specifieke gebieden in de prefrontale schors betrokken zijn bij deze vormen van werkgeheugen
(zie verder in dit hoofdstuk). Cowan heeft eveneens een model voorgesteld dat
gebaseerd is op een sterke verbondenheid van geheugen- en aandachtsmechanismen.
Centraal element in dit model, dat in figuur 7.9 is weergegeven, is de opvatting dat het kortetermijngeheugen
moet worden opgevat als een 'subset' van het langetermijngeheugen.
Volgens het model van Cowan maakt alle binnenkomende informatie, dus zowel geattendeerde
als niet geattendeerde stimuli, contact met representaties in het langetermijngeheugen.
Echter, niet alle informatie wordt bewust verwerkt. Dit gebeurt alleen als er sprake is
van activatie van voldoende neurale elementen in het langetermijngeheugen. Het model van
Cowan biedt ook een verklaring voor het verschijnsel dat soms betekenisvolle of overbekende
stimuli waarop onze aandacht niet is gericht, toch tot het bewustzijn doordringen. Dit komt
omdat dergelijke stimuli contact kunnen maken met elementen van in het langetermijngeheugen
opgeslagen representaties.
172

Zoals figuur 7.9 laat zien, kan bewuste verwerking op twee manieren worden aangeroepen.
In de eerste plaats kunnen nieuwe of onverwachte stimuli via een mismatch met de in het
langetermijngeheugen opgeslagen representaties, automatisch aandacht trekken (pijl 2). Dit
geschiedt via een disinhibitie (= facilitatie) van neurale elementen in het langetermijngeheugen.
Bij dit passieve oriëntatieproces zijn volgens Cowan vooral de pariëtale schors en hippocampus
betrokken. Bij herhaling van dezelfde stimuli zal echter habituatie, of inhibitie van
neurale elementen optreden. Daarbij is activatie van elementen in het langetermijngeheugen
onvoldoende om tot het bewustzijn door te dringen (pijl 3).
De tweede manier waarop in Cowans model stimuli (of elementen in het langetermijngeheugen
) aandacht kunnen activeren, is via een proces van mentale inspanning, dat gestuurd
wordt door een hoger attentioneel systeem, aangeduid als central executive. Hierbij zijn
vooral circuits tussen de prefrontale schors en associatiegebieden waar opslag van informatie
plaatsvindt, van belang.
Deze meer actieve vorm van aandacht zal dus eveneens leiden tot versterking van activaties
van stimuluskenmerken in het langetermijngeheugen. Ook bij deze vorm van aandacht lijkt
sprake te zijn van een soort match/mismatch proces. Stimuli die corresponderen met reeds
bestaande representaties in het langetermijngeheugen (zoals combinaties van stimuluskenmerken
die tezamen de 'target' bepalen: bijvoorbeeld een rode cirkel die rechts in het visuele
veld wordt aangeboden), zullen meerdere neurale elementen activeren, en daardoor eerder
bewust worden verwerkt. Voor stimuli die geen of slechts een zwakke correspondentie vertonen
met deze interne representaties (bijvoorbeeld een rood vierkant dat links wordt aangeboden),
zullen minder neurale elementen in het langetermijngeheugen worden geactiveerd,
waardoor zij ook niet, of in mindere mate, bewust worden ervaren.
7.3.6 Neurobiologie van aandachtsprocessen: mechanismen van expressie en
controle
In de Inleiding van dit hoofdstuk is gesteld dat aandacht een complexe functie is, die zich
psychologisch gezien op verschillende wijzen kan manifesteren. Ook het neurobiologisch
onderzoek naar aandachtprocessen wijst in de richting van het bestaan van verschillende
aandachtssystemen. Al aan het eind van de negentiende eeuw onderscheidde Willam James
twee vormen van aandacht, die hij omschreef als: “accomodation of sensory organs”, en
“anticipatory preparation from within the ideational centers concerned with the object to which
attention is paid”. Dus, aandacht als modulatie of ‘aanscherping’ van de zintuiglijke waarneming,
en aandacht als een cognitief proces van verwachting en anticipatie. Meer recent is
ook door onderzoekers als Corbetta, Posner en LaBerge een soortgelijk onderscheid gemaakt.
Zij spreken daarbij enerzijds van mechanismen die een 'uitvoerende' of ‘expressieve’
173

ol vervullen (James’ accomodation of sensory organs), en anderzijds mechanismen, die een
controlerende of ‘executieve rol’ vervullen (James’ ideational centers). De twee netwerken in
de hersenen die met beide vormen van aandacht zijn geassocieerd, zijn in figuur 7.10 geschetst.
Hieronder volgt een korte toelichting.
Expressiemechanismen. Onder expressiemechanismen worden vooral de perceptuele en
motorische circuits in de hersenen verstaan. Deze worden door de hogere controleprocessen
selectief beïnvloed, waardoor perceptuele of motorische verwerking meer efficiënt geschiedt.
Efficiënte selectie wil hierbij zeggen dat in de hersenen relevante neurale trajecten versterkt
worden, ten opzichte van niet-relevante trajecten. Dit principe wordt ook wel attentionele
modulatie of differentiele activatie genoemd. Expressiemechanismen bevinden zich vooral in
de primaire en secundaire gebieden van de neocortex. Bij perceptuele verwerking van informatie,
heeft expressie betrekking op de efficiëntie van perceptuele selectie van stimuluskenmerken
zoals kleur, positie, vorm en dergelijke. Op corticaal niveau vindt deze selectie
vooral plaats in de extrastriate schorsgebieden (V2,V3,V4), waar de analyse van elementaire
stimuluskenmerken plaatsvindt, en mogelijk ook in de inferotemporale schors (IT), waarin
volledige objecten zoals voorwerpen, gezichten en dergelijke worden geïdentificeerd. Bij
motorische processen heeft expressie vooral betrekking op de selectie van ‘actie-informatie’
in de primaire en secundaire gebieden van de motorische schors.
Controlemechanismen. De prefrontale hersengebieden vormen de ‘zetel’ van executieve
functies als planning, coördinatie en het werkgeheugen. Het werkgeheugen vervult namelijk
ook een rol in het ‘presetten’ (klaarzetten) of prepareren van gebieden in de hersenen, die
betrokken zijn bij selectie van informatie. Bijvoorbeeld bij het zoeken naar mijn fiets in de
fietsenstalling, of mijn auto op een parkeerplaats, heb ik al een beeld in mijn hoofd van de
specifieke fiets of auto waar ik naar uitkijk. Wachtend voor een stoplicht, prepareer ik mij op
het moment dat het licht op groen zal springen. Het beeld van het groene licht fungeert daarbij
als een soort ‘model’ in het werkgeheugen, dat in staat is de corticale locatie in mijn brein
die verantwoordelijk is voor kleurselectie (waarschijnlijk gebied 4) te preactiveren. Hierdoor
zal ik, als het stoplicht op groen springt, sneller op deze stimulusverandering kunnen reageren.
In experimenteel onderzoek wordt vaak een informatief signaal of ‘cue’ gebruikt dat aan
een teststimulus voorafgaat, om dit soort verwachtingsprocessen op te roepe
174

Figuur 7.10 Hiërarchische structuur van attentionele selectieprocessen. Controlestructuren (PPC, DLPFC en
VLPFC) sturen de expressiestructuren in de ventrale route van de visuele schors (V1, V4 en IT). Het effect
van controlestructuren komt tot uiting in een modulatie (versterking of verzwakking) van de output van deze
sen-sorische circuits. Deze modulatie vindt plaats via het pulvinar van de thalamus.
Figuur 7.10 laat zien dat het netwerk dat verantwoordelijk is voor controle gevormd wordt
door de frontale en pariëtale schorsgebieden, en het pulvinar van de thalamus. Deze laatste
bevindt zich in een ideale positie om perceptuele processen aan te scherpen, vanwege de
vele reciproke verbindingen met zowel de hogere schorsgebieden als de perceptuele gebieden
in de ventrale route. Ook de colliculi superior, die vooral belangrijk zijn voor het aansturen
van oogbewegingen, zijn betrokken bij deze subcorticale vorm van controle.
Controle die gestuurd wordt door interne representaties als preparatie en verwachting (zoals
hierboven met voorbeelden toegelicht) wordt ook wel interne of top-down controle genoemd.
Controle kan echter ook van 'buiten uit' worden gestuurd, Deze externe of bottom-up controle
treedt vooral op bij plotselinge of saillante stimuli in de omgeving. In spatiële cueing experimenten
kunnen beide vormen van controle worden gemanipuleerd, door respectievelijk een
symbolische cue, bijvoorbeeld een pijl die naar links of rechts wijst, of de letter R en L, of een
directe cue te gebruiken. Bij een directe cue licht bijvoorbeeld de plaats op het beeldscherm,
waar de target straks zal verschijnen, even op. Vooral het posterieure pariëtale gebied lijkt
betrokken te zijn bij deze externe vorm van controle.
De twee aandachtssystemen uit figuur 7.10 zullen nu in meer detail worden besproken. De
architectuur van het visuele aandachtssysteem staat hierbij centraal. Het voornaamste motief
hiervoor is dat de neurale kenmerken van het visuele systeem relatief goed in kaart zijn
gebracht. Eerst zullen daarbij de expressie- en dan de controlemechanismen de revue passeren.
175

7.3.7. Expressie van aandacht
Dierstudies Studies met apen verricht door onder andere Desimone en Moran hebben laten
zien dat het richten van visuele aandacht op objecten in het visuele veld gepaard gaat met
modulatie van de activiteit van cellen in het gebied V4 van de visuele schors, maar niet van
cellen in 'vroegere' gebieden zoals V1, V2 en V3. Een studie van Motter naar spatiële aandacht
is een van de weinige studies waarin bewijs is gevonden van attentionele modulatie
van neuronen in vroege gebieden als V1 en V2. Motter maakte gebruik van cirkelvormige
stimuluspatronen die een veld besloegen tussen ongeveer 2-8 booggraden, en eveneens
bestonden uit staafvormige voorwerpen.
Aandacht als een competitieproces
Desimone en Moran trainden apen in een 'delayed-matching-to-sample' taak om te reageren op
bepaalde objecten zoals een gekleurde rechthoek, en niet te reageren op objecten die op een
andere locatie in het visuele veld voorkwamen. Proefdieren moesten met een motorische respons
reageren als twee na elkaar aangeboden stimuli gelijk aan elkaar waren. Van te voren was vastgesteld
welke stimuli 'effectief' waren en welke niet. Een effectieve stimulus was een stimulus,
(een rode staaf) die een normale respons van de cel in het receptieve veld van de staaf in gebied
V4 opriep. Een niet-effectieve stimulus (groene staaf) gaf deze respons niet, zelfs als deze zich
ook in het receptieve veld van de cel bevond. Effectieve en niet-effectieve stimuli werden vervolgens
tegelijk, maar op verschillende posities in het visuele veld aangeboden (zie figuur 7.11).
Als de aandacht werd gericht op de niet-effectieve groene staaf, bleek de respons op de effectieve
(maar niet-geattendeerde) rode staaf sterk verzwakt. Het leek wel alsof het receptieve veld
zich had versmald rondom de geattendeerde stimulus. Als echter de geattendeerde stimulus vervolgens
op een locatie buiten het receptieve veld werd aangeboden, was het 'attentie-effect', dat
wil zeggen de verzwakking van de respons op de effectieve stimulus, niet aanwezig. Kennelijk
trad er in dit geval geen spreiding op van het inhibitoire effect van de stimulus in het veld van de
cel. Desimone meent dat deze effecten berusten op een competitie tussen het neurale signaal
van de stimulus waarop de aandacht is gericht en andere concurrerende signalen. Hij noemde
deze theorie ‘biased competition model’. Aandacht voor één stimulus heeft tot gevolg dat het
hiermee verbonden signaal zich ‘ontworstelt’ aan de competitie met andere stimuli, door de activiteit
van signalen die met ander stimuli zijn geassocieerd te onderdrukken. Later heeft Desimone
hiervoor ook in humaan onderzoek met fMRI evidentie gevonden (zie Kastner e.a.).
176

De proefdieren moesten met een links/rechts respons reageren op een specifieke oriëntatie
van de patronen. Attentie-effecten op neuronen in het receptieve veld van stimuli werden
wederom bepaald door een conditie waarin aandacht gericht was op een positie binnen het
receptieve veld te vergelijken met een conditie waarin aandacht gericht was op een positie
buiten het receptieve veld. Deze effecten werden respectievelijk zichtbaar in een toename
en een afname van neurale activiteit, maar bleken alleen op te treden als er meerdere
competitieve stimuli in het visuele veld aanwezig waren.
.
Figuur 7.11 Resultaat van het experiment van Moran en Desimone naar selectieve inhibitie in de visuele
hersenschors (gebied V4) van apen. Het witte scherm is het receptieve veld van het neuron. Verticale
rode balk: effectieve stimulus, horizontale blauwe balk: niet-effectieve stimulus. Grijze cirkels geven
de covert geattendeerde locaties in het visuele veld aan. Boven: geattendeerde stimulus binnen, onder:
geattendeerde stimulus buiten het receptieve veld. Naar: Moran & Desimone (1985).
Andere studies met apen van Haenny en Spitzer hebben laten zien dat ook niet-spatiële
aandacht een versterkend (= faciliterend) effect kan hebben op de respons van cellen in
V4. Daarbij moesten de proefdieren een discriminatie uitvoeren op basis van kenmerken
als oriëntatie en kleur. Er was bovendien steeds maar één voorwerp tegelijk in het visuele
veld aanwezig. Er bleek nu niet alleen een versterking op te treden van de respons van
cellen op de verwachte stimulus, maar ook een vernauwing (of verscherping) van de zogenaamde
tuning curve: het gebied waarin de cel het beste reageert op de geprefereerde
177

stimulus dimensie werd smaller. In de studie van Haenny trad dit effect op als er sprake
was van grotere taakrelevantie van de stimulus, terwijl in de studie van Spitzer et al. het
versterkende effect zichtbaar werd als de discriminatie van kleur of oriëntatie relatief moeilijk
was.
Facilitatie of inhibitie? De vraag rijst nu hoe het komt dat visuele aandacht in de corticale
circuits nu eens de vorm aanneemt van versterking van activiteit van geattendeerde kenmerken,
en dan weer van verzwakking van activiteit van niet geattendeerde kenmerkenEen
speculatie is dat selectieve aandacht voor kenmerken van de target − vooral de nietspatiële
kenmerken als kleur of oriëntatie − leidt tot een versterking van deze kenmerken,
terwijl aandacht voor locaties tot uiting komt in een inhibitie van het gebied rondom de target.
LaBerge duidt dit aan als respectievelijk 'target enhancement' en 'surround decrement'.
Een mogelijke rol hierbij spelen volgens LaBerge de oculomotore processen. Inhibitie van
de distractor (= de locatie rondom de target) doet zich voor als meerdere objecten gelijktijdig
worden aangeboden in het visuele veld, zoals in de studie van Moran en Desimone.
Hierdoor treedt een competitie op tussen oogbewegingen naar deze objecten toe. Als echter
target en distractor zeer dicht bij elkaar worden geplaatst, bijvoorbeeld een gebied van
minder dan 1 booggraad bestrijken, of qua kenmerken sterk overeenkomen, lijken de inhibitie-effecten
weer plaats te maken voor facilitatie-effecten. Er kan dan ook geen competitie
meer plaatsvinden tussen oogwegingen. Omdat er in dit geval een overlap of verwarring
van kenmerken kan ontstaan, zal voor het neurale selectiesysteem versterking van het gebied
waarin de target verschijnt, een betere oplossing zijn dan inhibitie van de ruimte daaromheen.
Humane studies De meeste humane studies naar spatiële en niet-spatiële visuele aandacht
hebben gebruik gemaakt van event-related potentials (ERPs). Hierbij zijn twee methoden
voor aanbieding van stimuli gebruikt, namelijk 'sustained focusing' en 'trial by trial' (of transiente)
focusing. In het eerste geval krijgt de proefpersoon de opdracht gedurende een gehele
conditie de aandacht op hetzelfde kenmerk te richten. De opdracht is bijvoorbeeld, let op
rechter maar niet linker visuele veld, of let op kleur rood maar niet op kleur groen. De stimuli
worden volgens toeval in het linker- en rechterveld, of in de kleur rood en groen aangeboden.
Bij de trial-by-trial aanpak wordt steeds voorafgaande aan elke teststimulus door middel van
een cue, de positie of kleur aangegeven waarop men de aandacht moet richten. Daarbij
moet de proefpersoon op een knop drukken als de rechter, of rode, stimulus een ‘target’ is.
Een target bestaat in dit soort experimenten vaak uit een teststimulus die minder vaak voorkomt,
zoals een rechter of rode stimulus die iets langer op het beeldscherm staat, of qua
grootte iets afwijkt, vergeleken met de andere stimuli in de reeks. De relevante en nietrelevante
stimuli worden daarbij altijd volgens toeval na elkaar in de reeks stimuli aangeboden.
In dit soort studies ging het dus primair om ERPs die opgeroepen werden door de teststimu-
178

lus, en niet door de cueFiguur 7.12 (links) geeft een voorbeeld van de globale opzet van een
spatiële selectietaak: de proefpersoon fixeert op een centraal punt op het beeldscherm, en
richt de aandacht op locaties in het linker- of rechterveld.
Figuur 7.12 Links: gemiddeld ERP signaal (P1/N1) op de occipitale schedel voor stimuli die in het linker visuele
veld worden aangeboden, in condities waarbij de aandacht respectievelijk op het linkerveld (zwarte lijn)
en rechterveld (gestippelde lijn) is gericht. Rechts: topografische ‘maps’ (achteraanzicht schedel) voor het P1
aandachtseffect voor stimuli die in het linker en rechter visuele veld worden aangeboden in zowel geattendeerde
en niet-geattendeerde condities. Zwart is positief, wit is negatief. Het (contralaterale) topografisch
patroon is hetzelfde voor geattendeerde en niet-geattendeerde locaties. Dit laatste duidt er op dat visueelspatiële
aandacht hetzelfde gebied beïnvloedt waar ook perceptuele verwerking plaatsvindt. Naar: Gazzaniga
e.a. (2002).
Onderzoek van Hillyard en Mangun heeft laten zien dat in dit soort taken visuospatiële aandacht
tot uiting komt in een vergroting van de amplitude van vroege ERP componenten als
P1 en N1. Deze componenten worden ook wel sensorische of exogene componenten genoemd,
omdat zij ook optreden als de proefpersoon geen aandacht aan de stimuli besteedt.
Een typisch kenmerk van P1 en N1 componenten is dat zij een retinotope verdeling hebben
op de schedel: stimuli in het rechterveld roepen grotere componenten op boven de linker
occipitale schedel dan rechts. Voor stimuli in het linkerveld is dit net andersom. Het retinotope
patroon van P1/N1 is echter niet gevonden voor stimuli die boven en onder in het visuele
veld worden aangeboden.
Interessant is dat het effect van visuospatiële aandacht op de schedeltopografie van P1
hetzelfde retinotope (links/rechts) patroon laat zien dat we ook bij visuele-halfveld stimulatie
zien. Het attentie- effect op P1 is namelijk altijd groter op de achterste helft van de schedel,
contralateraal ten opzichte van de plaats van de stimuli (figuur 7.12 rechts). Hetzelfde effect
179

wordt gevonden voor N1: dit heeft echter een iets andere verdeling op de schedel. Het feit
dat visuospatiële attentie dit retinotope patroon volgt, is een teken dat deze vorm van aandacht
werkt volgens het sensory gain principe: het versterkt de verwerking van informatie in
de sensorische circuits. Een bevestiging van het idee dat spatiële cueing de perceptuele
verwerking versterkt, werd door Hillyard c.s. ook gevonden in gedragsmaten: detectie van
een moeilijk herkenbare target (gemaskeerde lichtflitsen die net boven de waarnemingsdrempel
lagen) bleek namelijk te verbeteren na aanbieding van een cue.
Kort samengevat geven ERP resultaten aan dat expressie van exogene en endogene visuospatiële
aandacht in overeenkomstige corticale responses (P1/N1) tot uiting komen. De
ERP resultaten naar effecten van spatiële cueing suggereren bovendien dat het P1 effect het
duidelijkst is waar te nemen boven gebieden in de ventrale route (V4). Voor de N1 component
wordt een iets andere verdeling op de schedel gevonden, die een reflectie zou kunnen
zijn van een effect van aandacht op de dorsale route van het visuele systeem.
Verder is aangetoond is dat een zeer vroege ERP component, de zogeheten NP80 die in de
primaire visuele schors ontstaat, niet gevoelig is voor aandachtseffecten. De vraag waarom
de vroegste ERP effecten van visuele spatiële aandacht niet zichtbaar zijn in de primaire
schors, maar wel in de secundaire schorsgebieden, is nog niet beantwoord. Het P1 effect
hangt vermoedelijk samen met het feit dat bij visuospatiële aandachttaken de locaties waarop
de stimuli worden aangeboden doorgaans een groot veld beslaan. In het visuele projectiegebied
(V1) is echter sprake van relatief kleine receptieve velden van ongeveer 1 booggraad
of kleiner (in het centrum van de striate schors is dit zelfs kleiner dan 1/10 booggraad).
In visuele aandachtstaken moet de proefpersoon doorgaans stimuli identificeren die op verschillende
locaties worden aangeboden. Om een aandachtseffect in V1 te bewerkstelligen,
moeten deze stimuli binnen hetzelfde receptieve veld van een neuron of groep neuronen
worden gepresenteerd. Dit is echter gezien de kleine omvang van het receptieve veld in V1
moeilijk te realiseren.
Tenslotte blijkt aandacht ook minder effectief te zijn in een gebied als de inferieure temporale
schors (IT), waar de receptieve velden zo groot zijn, dat zij praktisch het gehele gezichtsveld
beslaan. IT is in staat objecten in de omgeving te herkennen, omdat de kenmerken van deze
objecten, bijvoorbeeld kleur, vorm etc., 'retinaal invariant' zijn: zij zijn onafhankelijk van de
retinale positie. Misschien dat juist vanwege de grote omvang van de retinale velden dit
gebied relatief ongevoelig is voor attentionele modulatie. Dit komt omdat aandacht werkt op
basis van neurale competitie tussen objecten of kenmerken binnen het receptieve veld.
Mogelijk is een dergelijke competitie binnen het receptieve veld in een gebied als IT moeilijk
te realiseren.
Aandacht voor niet-spatiële stimuluskenmerken als kleur, oriëntatie en dergelijke, blijkt een
geheel ander patroon van ERP componenten op te roepen. Het 'sensory gain' principe (dat
180

wil zeggen: versterking van sensorische discriminatieprocessen) dat voor de visuospatiële
aandacht opging voor componenten als P1 en N1, blijkt hier namelijk niet te gelden. Aandacht
voor niet-spatiële kenmerken veroorzaakt namelijk een zogenaamde selectienegativiteit
op de occipitale schedel (in het gebied tussen 150-350 msec) en een (iets vroeger)
optredende selectie-positiviteit op de frontaal-centrale schedel (de studie van Kenemans
in de referentielijst geeft hiervan een goed opverzicht). Ook wordt een latere N200 (N2)
component gevonden. Deze ERP componenten noemt men, in tegenstelling tot de eerder
genoemde P1 en N1 effecten. ook wel 'endogeen', omdat zij alleen worden opgeroepen door
geattendeerde, en niet door niet-geattendeerde stimuli.
Bronlokalisatiestudies suggereren echter dat ook deze niet-spatiële ERP componenten
voortkomen uit de extrastriate (ventrale) gebieden van de visuele schors. Ook een aantal
PET en fMRI studies heeft laten zien dat visuele aandacht de activiteit in modaliteitsspecifieke
gebieden van de visuele schors versterkt. Enkele resultaten hiervan worden in figuur 7.13
getoond. Dus ook deze laatste studies bevestigen dat visuele selectieve aandacht zich voor
zowel spatiële als niet-spatiële stimuluskenmerken manifesteert als een versterking van
activaties van de extrastriate gebieden in de visuele schors.
Figuur 7.13 Resultaten van een PET studie van Corbetta die laat zien welke gebieden in de extrastriate schors
geactiveerd worden door visuele aandacht voor vorm, beweging en kleur. In dezelfde figuur worden ook resultaten
van een PET studie van Heinze getoond, naar effecten van aandacht voor locatie. Betekenis symbolen:
FG= fusivorme gyrus. PhG= parahippocampale gyrus. POS= parieto-occipitale sulcus. STS= supra-temporale
sulcus. MOG= middelste occipitale gyrus. IPL=inferieure pariëtale lob. dLO= dorsolaterale occipitale schors.
LG= linguale gyrus. Naar: Gazzaniga e.a. (2002).
Het principe van 'sensorische gain' blijkt eveneens op te gaan voor de auditieve stimulusmodaliteit.
In auditieve aandachtstaken krijgen proefpersonen bijvoorbeeld via een koptelefoon
181

in hoog tempo en in onvoorspelbare volgorde tonen aangeboden in het linker- en rechteroor.
Zij krijgen daarbij de opdracht uitsluitend aandacht te schenken aan stimuli die in één oor,
bijvoorbeeld het rechteroor, worden aangeboden, en de stimuli in het andere oor te negeren.
Zij moeten daarbij steeds met een drukknoprespons op een afwijkende toon − de target −
reageren. Deze targets komen meestal infrequent, bijvoorbeeld in 10% van de gevallen,
voor. De andere tonen worden ook wel achtergrondtonen of 'standards' genoemd.
Het auditieve aandachtseffect komt primair tot uiting in een vroege negatieve modulatie,
namelijk een vergroting van de amplitude van de N1 component voor geattendeerde, ten
opzichte van niet-geattendeerde tonen (dit effect wordt meestal vastgesteld voor de standaardtonen).
Het N1 effect treedt op na ongeveer 90 msec. Woldorff en Hillyard toonden aan
dat bij zeer snelle presentatie van 5 a 6 tonen per seconde het attentie-effect nog vroeger
optreedt, namelijk rondom 20-50 msec (P20-50; het betreft hier dus modulatie van een vroege
positieve piek). Het feit dat de N1 (en de vroegere P20-50) een omkeer in polariteit laten
zien over elektrodelocaties die aan weerszijden van de laterale fissuur zijn gelegen, is een
sterke aanwijzing dat deze componenten uit het auditieve projectiegebied voortkomen. Deze
effecten kunnen het zuiverste worden gemeten met het MEG (magneto-encephalogram),
omdat deze methode meer geschikt is om de activiteit van neurale bronnen in de sulci en
gyri van auditieve schors te meten. De dipolen lopen in dit gebied namelijk evenwijdig (tangentieel)
met het schedeloppervlak.
7.3.8 Controle van aandacht
In deze paragraaf zal vooral worden ingegaan op structuren in de hersenen die betrokken
zijn bij controle van aandacht. Eerst worden daarbij subcorticale structuren als de thalamus
en colliculus, en daarna de corticale structuren besproken.
De rol van thalamus Skinner en Yingling hebben reeds in de jaren zeventig de rol van de
thalamus benadrukt in het 'filteren' van informatie, dat wil zeggen het selectief verzwakken
van niet-geattendeerde input. Volgens hen vindt deze filtering, in de vorm van inhibitie, direct
plaats op sensorische input van het corpus geniculatum laterale. Hierbij speelt een dunne
laag van inhiberende cellen die de thalamus omhult, de zogenaamde nucleus reticularis
(NR), een centrale rol( zie ook figuur 7.3).
In andere thalamische modellen, zoals het model van LaBerge, neemt niet het corpus geniculatum
laterale, maar het pulvinar van de thalamus de voornaamste plaats in. LaBerge heeft
namelijk door middel van PET scans van normale proefpersonen ontdekt, dat activatie van
het pulvinar sterker is in taken die een beroep doen op ‘filterfuncties’, dan in taken die dit niet
doen. Als de proefpersoon bijvoorbeeld een letter te midden van de andere letters moet
detecteren, zoals een O te midden van letters Q en G, is de activatie van het pulvinar sterker
182

dan wanneer de target alleen verschijnt (de letter O in een leeg display). Versterkte activatie
(opname van glucose) werd daarbij gevonden in het deel van het pulvinar contralateraal ten
opzichte van het veld, waarbinnen dit stimuluspatroon werd aangeboden. In andere delen
van de thalamus, zoals de mediodorsale kernen, of het primaire visuele gebied V1, werd
geen toegenomen activatie gevonden.
De belangrijke rol van het pulvinar in visuele aandachtprocessen is ook door middel van
dierstudies bevestigd door onderzoekers als Desimone en Peterson, en Robinson. Daarbij
werden micro-injecties met de stof muscimol, een GABA agonist (= versterker), toegepast in
het linkerdeel van het pulvinar van de aap. Peterson ontdekte dat dit de reactietijd in het
verspringen van aandacht van de ipsilaesionale kant − de door muscimol gedesactiveerde
kant − naar het contralaesionale veld sterk deed toenemen. Als bijvoorbeeld het linkerdeel
van het pulvinar werd gedesactiveerd, bleek cueing in het linkerveld niet aangetast ten opzichte
van controle-apen.
Echter, cueing in het rechterveld (het 'slechte veld') leidde tot een drastische verlenging van
de reactietijd.
Figuur 7.14 Boven: thalamus met
enkele belangrijke kernen. De
nucleus reticularis (NR) is als een
‘schil’ rondom de thalamus weergegeven.
Onder: vereenvoudigde
weergave van het thalamisch
circuit voor attentionele versterking
van LaBerge. Afferente input vanuit
A (bijvoorbeeld een stimuluskenmerk
waarop aandacht is gericht)
leidt tot selectieve versterking
van het hiermee geassocieerde
(reciproke) thalamocorticale
circuit. Dit geschiedt via laterale
inhibitie van de naburige circuits
(input B; een stimuluskenmerk
waarop aandacht niet is gericht)
via cellen in de nucleus reticularis
(NR: zwarte cel).
Desimone toonde verder aan dat deactivatie van het pulvinar door muscimol in meer laterale
delen van het pulvinar, die vele verbindingen hebben met V4 en IT, leidde tot verstoring van
het gedrag van apen als er gelijktijdig een distractor in het goede (ipsilaesionale) veld werd
aangebodenEvenals in het model van Skinner en Yingling speelt bij LaBerge de nucleus
reticularis van de thalamus (NR) een centrale rol. In het thalamische circuit van LaBerge is
echter het netto effect van de NR een selectieve versterking en niet inhibitie van afferente
input naar de schors (zie figuur 7.14 voor een schematische weergave van dit circuit). Dit
komt omdat de NR vele sterk inhiberende horizontale verbindingen heeft. De axonen van
183

deze inhiberende neuronen staan namelijk loodrecht op de thalamocorticale en terugkerende
corticothalamische axonen. Als nu een specifieke cel input van een thalamische afferent
ontvangt, gaat dit gepaard gaat met een onderdrukking van de activiteit in de naburige thalamocorticale
cellen. Dit principe, ook wel laterale inhibitie genoemd, vormt de basis van de
thalamische filtering in LaBerge's model.
De rol van de colliculus superior Een tweede subcorticaal gebied dat een rol lijkt te spelen in
de aandachtsmodulatie (controle) van gebieden in de visuele schors, is de colliculus superior.
De colliculus superior is verantwoordelijk voor de aansturing van oogbewegingen, in het
bijzonder van saccades. Zij maakt deel uit van een bio-evolutionair oude visuele route, het
tectopulvinaire pad. Laesies van deze kernen blijken niet alleen het vermogen om oogsprongen
te maken, maar ook de coverte visuospatiele aandacht aan te tasten (dus aandacht
waarbij geen oogbewegingen worden gemaakt). De colliculi helpen niet alleen om aandacht
naar relevante posities in het visuele veld te laten verspringen, maar zorgen er ook voor dat
aandacht niet terugkeert naar een dezelfde positie die kort daarvoor ook al was geselecteerd,
een verschijnsel dat ‘inhibition of return’ wordt genoemd.
Het onderzoek van Desimone heeft laten zien dat deactivatie van kernen in de colliculus
superior gepaard gaat met een verminderde prestatie van apen in een kleurdiscriminatie
taak, waarbij staafpatronen op verschillende locaties in het visuele veld werden gepresenteerd.
De apen mochten daarbij geen oogbewegingen maken. Hierbij werd dezelfde desactivatietechniek
toegepast, namelijk injectie van muscimol, die Desimone in het onderzoek naar
het pulvinar gebruikte. Kleine gebieden in de colliculus superior werden gedesactiveerd, en
vervolgens werd een targetstimulus in het receptieve veld van dit gebied aangeboden. Het
bleek nu dat er geen effect van desactivatie op de prestatie was, als alleen de target werd
aangeboden. Slechts als gelijktijdig met de target een distractor in het visuele veld aanwezig
was, was de prestatie aangetast. Het deed er echter niet toe of de distractor in het tegenovergestelde
of hetzelfde halfveld werd aangeboden. Deze effecten doen sterk denken aan
die van de deactivatie van het pulvinar van de thalamus. Zij suggereren dat attentionele
modulatie in subcorticale structuren alleen plaatsvindt als er sprake is van een zekere competitie
tussen stimuli in het visuele veld. Deze competitie wordt vermoedelijk vooral 'uitgevochten'
in netwerken of maps van het oculomotore systeem.
Ook LaBerge is van mening dat de colliculus superior (evenals de thalamus) een bijdrage
levert aan controle van aandacht, tezamen met de posterieure pariëtale schors en mogelijk
ook de frontale oogvelden. Hij suggereert daarbij dat het circuit tussen posterieure pariëtale
schors en colliculus superior vooral verantwoordelijk is voor inhibitie van informatie in het
gebied rondom de target. Daarentegen zou het thalamisch circuit vooral de versterking van
targetinformatie ten opzichte van de omgeving tot stand brengen.
184

De rol van hogere hersengebieden Controle van aandacht op corticaal niveau vindt plaats in
gebieden in de posterieure en anterieure schors. Dit laat figuur 7.15 duidelijk zien. Hier worden
vermoedelijk de cognitieve processen als verwachting en preparatie in neurale circuits
geïnitieerd, voordat de subcorticale structuren worden ingeschakeld. De hogere controlecircuits
in de schors controleren onder andere het werkgeheugen. Hierbij kan een onderscheid
worden gemaakt tussen een werkgeheugen voor ruimtelijke locaties, dat vooral geassocieerd
is met de dorsolaterale prefrontale schors (DLPFC), en een werkgeheugen voor verbale en
niet-ruimtelijke kenmerken in de ventrolaterale prefrontale schors (VLPFC). DLPFC en VLP-
FC hebben talrijke reciproke verbindingen met de respectievelijk het posterieure pariëtale
gebied (PPC) en het inferotemporale gebied (IT). Deze circuits zijn dus verantwoordelijk voor
de attentionele controle van respectievelijk spatiële en niet-spatiële stimuluskenmerken, en
zijn vrijwel identiek aan de structuren waaruit volgens Goldman-Rakic het werkgeheugen is
samengesteld (figuur 8.5 in volgend hoofdstuk).
Figuur 7.15 Driehoekige circuits die
volgens LaBerge een rol spelen bij
modulatie van de visuele waarneming
(in gebieden V1, V2, V3 en V4)
door selectieve aandachtsprocessen.
PPC= posterieure pariëtale
schors. DLPFC = dorsolaterale prefrontale
schors. De thalamus
‘scherpt’ hier als het ware de aandacht
aan, via het eerder beschreven
laterale inhibitiemechanisme.
Circuits links (V1, V2 etc.) zijn vooral
met bottom-up, en circuits rechts
(V4, PPC, DLPFC) met top-down
selectie van spatiële of niet-spatiële
kenmerken
Wat betreft de interactie tyssen corticale en subcorticale structuren kan een onderscheid
worden gemaakt tussen circuits die betrokken zijn bij bottom-up controle en circuits die betrokken
zijn bij top-down controle. In figuur 7.15 worden enkele van deze driehoekige circuits
getoond. Bij bottom-up circuits is input van het pulvinar afkomstig van het corpus geniculatum
laterale van de thalamus en de visuele schors (V1), bij top-down circuits van de
posterieure pariëtale schors.
Meer endogene of 'top down' controle treedt op als bijvoorbeeld kenmerken van de omringende
letters overlappen met die van de targetletter (bijvoorbeeld: QOG). Deze top-down
activatie geschiedt via lusvormige circuits tussen thalamus, V4, de posterieure schors, en
gebieden in de prefrontale schors (figuur 7.15 rechts). middelste letter springt er automatisch
uit ten opzichte van de flankerende letters.
185

Een belangrijk element in dit circuit is het posterieure pariëtale gebied (PPC), door LaBerge
aangeduid als de 'positiemodule'. De lus tussen DLPFC en PPC loopt niet via het pulvinar,
maar via de mediodorsale kernen van thalamus, die zeer veel reciproke connecties hebben
met de prefrontale gebieden.
Zowel PPC, DLPFC en VLPFC hebben verbindingen met het anterieure cingulate gebied,
dat gelegen is in het mediale deel van de anterieure schors. In PET studies vertoont dit
gebied een versterkte activatie in taken die een beroep doen op gefocuseerde en verdeelde
aandacht, de Stroop taak of de werkwoord-genereer taak. De meningen over de functie van
dit gebied lopen nog uiteen. Veel onderzoekers vermoeden dat het betrokken is bij het ‘monitoren’
van ons gedrag. Als er bijvoorbeeld in een reactietaak een fout wordt gemaakt, zal
het anterieure cingulate gebied dit ‘constateren’ en vervolgens een signaal sturen
Het lot van stimuli die geen aandacht krijgen
Wat gebeurt er met stimuli of gebeurtenissen die geen aandacht krijgen? Dit wordt in de literatuur
ook wel de ‘donkere zijde van aandacht’ genoemd (naar analogie van de donkere kant van de maan).
Eén mogelijkheid is dat deze stimuli in het geheel niet worden verwerkt. Dit kan komen omdat de onderliggende
neuronenpopulaties onvoldoende worden geactiveerd, of misschien zelfs actief worden
geïnhibeerd. Het lot van niet ge-attendeerde stimuli is in verschillende typen taken onderzocht. Voorbeelden
hiervan zijn het eerder besproken dichotisch luister paradigma, het inattentional blindness
paradigma en het attentional blink paradigma.
Bij de eerste taak worden verschillende reeksen woorden in hoog tempo aan beide oren aangeboden,
en moet de proefpersoon alleen aandacht besteden aan informatie die op één oor wordt aangeboden.
Woorden aangeboden aan het niet-geattendeerde oor blijken daarbij vrijwel volledig te kunnen
worden genegeerd. Inattentional blindness is het verschijnsel dat mensen die bepaalde complexe
visuele scènes bekijken, niet doorhebben dat soms op onverwachte momenten een niet relevante
prikkel wordt aangeboden, of kleine veranderingen optreden in een voorstelling. Men heeft bijvoorbeeld
niet door dat een woordje ‘appel’ wordt aangeboden als men tegelijkertijd de aandacht
richt op lijnfiguren. Attentional blink houdt in dat proefpersonen niet doorhebben dat een tweede visuele
doelstimulus wordt aangeboden, als het interval met de eerste stimulus minder dan een halve
seconde bedraagt. Kennelijk is het visuele systeem in dit geval nog niet ‘klaar’ om de tweede stimulus
te verwerken. Het bijzondere is nu dat in alle drie de taaksituaties de niet geattendeerde of ‘gemiste’
stimuli toch op onbewust niveau blijken te worden verwerkt. Dit blijkt onder andere uit het feit
dat deze stimuli wél een hersenreactie oproepen (in de vorm van een ERP of fMRI respons) Mogelijk
zorgt in situaties waarbij een overbelasting van het informatieverwerkende systeem dreigt, het controlemechanisme
van aandacht ervoor dat de informatiestroom via een andere onbewuste (of meer
directe) route in de hersenen wordt omgeleid.
naar de prefrontale schors. Deze kan vervolgens de nodige bijsturing leveren. Ook in motorische
taken blijkt het anterieure cingulate gebied actief te zijn. Dit is het duidelijkst zicht-
186

aar als de proefpersoon een zelfgeïnitieerde actie uitvoert. Bij een actie die door een stimulus
wordt uitgelokt, is de activatie duidelijk minder.
Verwachting en preparatie Top-down controle vanuit de positiemodule geschiedt volgens
LaBerge vooral via processen als verwachting en preparatie, die sterk afhankelijk zijn van
de instructies die aan de proefpersoon zijn gegeven. Zij kunnen betrekking hebben op
spatiële kenmerken als locatie en beweging, of niet-spatiële kenmerken als kleur, vorm en
oriëntatie van de stimulus. In het geval van cues, als vorm van instructie, maakt het in
principe niet uit in wat voor vorm deze wordt aangeboden. Het kan bijvoorbeeld het
woordje ‘links’ zijn dat visueel op een beeldscherm, of auditief via een koptelefoon wordt
gepresenteerd. In het stimuluspatroon QOG kan verwachting van de target bijvoorbeeld
betrekking hebben op de centrale positie én de vorm van de target (de letter O). Verwachting
gaat gepaard met een versterking van de activiteit van cellen in corticale modulen die
door LaBerge wordt aangeduid als een activiteitsdistributie (of verwachtingsgradiënt). Deze
distributie wordt door het thalamisch filter geconstrueerd, en is een weergave van activiteit
van corticale cellen die toeneemt naarmate de cellen sterker corresponderen met de
verwachte of geselecteerde kenmerken (zie figuur 7.16). De sterkte van activering is het
grootst voor het geattendeerde kenmerk, en neemt monotoon af naarmate stimuli van dit
geattendeerde kenmerk afwijken. De vorm en amplitude van activiteitsdistributies worden
beïnvloed door het beeld van stimuluseigenschappen, zoals de geactiveerde positie in de
ruimte, die in het werkgeheugen worden bewaard.
Figuur 7.16 laat zien dat deze selectieve versterking van perceptuele kenmerken voornamelijk
plaatsvindt in specifieke modulen van de ventrale en dorsale routes van de posterieure
schors. Zoals eerder gebleken, is vooral het gebied V4 in de visuele schors gevoelig
voor perceptuele aandachtseffecten.
Figuur 7.16 Een hypothetische weergave van
effecten van preparatie en selectie op activiteitsdistributies
in de dorsale en ventrale route
volgens LaBerge. De proefpersoon bereidt zich
voor op aanbieding van de letter O (de target)
geflankeerd door letter O en G. Na aanbieding
van de stimulus (links) spelen additionele inputs
een rol, namelijk vanuit V1, en vanuit de in het
werkgeheugen (DLPFC) opgeslagen representatie
van de target. Er vindt verdere aanscherping
plaats van locatie in pulvinar en V4 en van
vorm in IT.
Volgens LaBerge bevinden zich echter
ook in de frontale schors modulen met
activiteitsdistributies. Deze hebben
187

vooral betrekking op preparatie en selectie van hogere-orde programma's van bepaalde
plannen, intenties of acties, die vermoedelijk deels met structuren in de motorische schors
zijn geassocieerd. Dit circuit loopt echter niet via het pulvinar maar via de mediodorsale
kernen van de thalamus.
Hoe nu de executieve controlesystemen precies de activiteit in de sensorische gebieden
beïnvloeden is nog niet duidelijk.Volgens LaBerge zijn vooral circuits in het pulvinar van
de thalamus verantwoordelijk voor de selectieve versterking van de activiteit van neuronenpopulaties
in de sensorische schors. Dit geschiedt via laterale inhibitie van neuronen
die met irrelevante (= te negeren) kenmerken van de stimulus zijn geassocieerd. Daardoor
wordt de activiteit van thalamocorticale circuits die met de relevante stimuluskenmerken
zijn geassocieerd geleidelijk versterkt (zie figuur 7.14).
Onderzoekers als Crick, Koch en Niebur menen echter dat synchronisatie van neuronen
ten grondslag ligt aan de selectieve versterking van geattendeerde kenmerken in de sensorische
gebieden. Als aandacht op specifieke stimuluskenmerken (bijvoorbeeld de vorm en
kleur van een bal) wordt gericht, zullen de actiepotentialen van twee neuronen A en B die
met deze kenmerken zijn geassocieerd synchroon gaan lopen en bij elkaar optellen. De
axonen van A en B komen samen in een hogere-orde neuron C, dat bijvoorbeeld gelegen is
in gebied V4. Het opteleffect van de output van neuronen A en B leidt vervolgens tot relatief
grote EPSPs in neuron C, waardoor hier nieuwe actiepotentialen ontstaan. Voor nietgeattendeerde
stimuluskenmerken is er sprake van een asynchroon verloop van de actiepotentialen
in A en B, en blijft de activiteit van neuron C dus beneden de vuurdrempel.
Belangrijk is tenslotte te constateren dat het pulvinar niet zelf verantwoordelijk is voor de
initiële selectie van informatie. Deze vindt namelijk plaats in corticale gebieden als de extrastriate
visuele gebieden, en de posterieure pariëtale pariëtale en frontale gebieden van
de hersenen. Hier wordt dus de eerder genoemde activiteitsdistributie 'geset', dat wil zeggen
op het geselecteerde kenmerk (bijvoorbeeld de kleur rood, of positie links) gecentreerd.
Figuur 7.16 laat zien dat de activiteitsdistributies in de posterieure pariëtale schors nog
weinig scherp zijn afgetekend. Dit komt omdat de receptieve velden voor perceptuele kenmerken
hier relatief groot zijn. In het volgende station, het pulvinar, wordt echter de input uit
de pariëtale schors verder aangescherpt, en doorgestuurd naar gebied V4 en tenslotte naar
de temporale schors (IT). In IT vindt de uiteindelijke identificatie van het object plaats. Het
patroon van differentiële-activatie in IT is dus het mechanisme dat de uiteindelijke selectie
uitvoert.
Empirische studies: functionele neuroimaging en ERP studies. Er bestaat recente evidentie
afkomstig van neuromaging (fMRI) studies voor het bestaan van controlemechanismen in
de hersenen. Deze evidentie is deels ontleend aan spatiële-cueing taken, en deels aan
meer complexe cognitieve taken. In deze studies werd vooral gekeken naar effecten van
188

preparatie of verwachting in het cue-target interval. In dit interval moeten namelijk de instructies
en cue-informatie enige tijd in het werkgeheugen worden vastgehouden, en/of
moet de aandacht snel naar de aangegeven posities in het visuele veld springen.
Prefrontale schors en taakset
Voordat mensen een taak uitvoeren vormt zich in de hersenen een toestand die taakset wordt
genoemd. Hierin wordt de uitvoering van de toekomstige taak als het ware van te voren geconfigureerd.
Een taakset is specifiek voor de uit te voeren handeling, bijvoorbeeld of men een rekentaak
of motorische taak moet uitvoeren. In een recente neuroimagingstudie van Sakai en Passingham
is hiervan een neuraal correlaat gevonden. Zij gebruikten een taak waarbij in afzonderlijke
condities reeksen van letters of spatiële posities in het werkgeheugen moesten worden herhaald,
hetzij in volgorde van aanbieding of in omgekeerde volgorde. Een interessante vondst was
dat dezelfde gebieden die later bij taakuitvoering betrokken waren bij verwerking van letters of
posities, van te voren een specifieke activatie vertoonden in de posterieure frontale gebieden van
de hersenen. De taakset voor letters en posities was hierbij dus gekoppeld aan specifieke domeinen.
Een meer anterieur frontaal gebied was in dezelfde periode actief in zowel de letter- als positietaak,
wat suggereert dat een taakset mede een beroep doet op een meer algemene vorm van
controle.
Recente fMRI studies van onder andere Hopfinger e.a., Slagter e.a., Corbetta en Shulman
laten zien dat de controle-effecten van visuele aandacht die door een cue-signaal worden
opgeroepen, het duidelijkst zichtbaar zijn boven de posterieure-pariëtale en frontale associatiegebieden.
Zij verschillen bovendien van de effecten van aandacht die door de target worden
opgeroepen, en die doorgaans het grootst zijn boven de extrastriate occipitale gebieden.
Het lijkt daarom niet uitgesloten dat deze cue-effecten de activiteit van gebieden in de hersenen
weerspiegelen die betrokken zijn bij executieve controle en niet zozeer de expressie van
aandacht. Deze resultaten stemmen dus goed overeen met het theoretische aandachtsmodel
van LaBerge, dat in figuur 7.10 is afgebeeld.
Een tweede categorie van experimenten waarin langzame negatieve potentialen in de ERPs
zijn gevonden, heeft gebruik gemaakt van taken waarbij proefpersonen complexe cognitieve
operaties moesten uitvoeren. Dit waren bijvoorbeeld geheugenzoektaken, of taken waarbij
de proefpersoon een mentale-rotatie of een rekenopdracht moest uitvoeren. Hierbij worden
vermoedelijk andere aandachtsmechanismen aangesproken, dan de hierboven besproken
selectietaken waarbij de aandacht steeds op een specifiek kenmerk van de stimulus is gericht.
In het schema van figuur 7.5 wordt deze vorm van aandacht ook wel verdeelde aandacht
genoemd: proefpersonen moeten de aandacht gelijktijdig over meerdere taakelementen
verdelen.
Bij een mentale rotatietaak moet iemand bijvoorbeeld bij een bepaalde letter aangeven of hij
in normale of gespiegelde vorm is weergegeven. De letters worden echter steeds in gero-
189

teerde vorm aangeboden, waarbij de hoek van rotatie kan variëren tussen 0 en 360 graden.
Hierbij blijkt na de aanbieding van de target een langzame negatieve golf in de ERP op te
treden, die soms vele seconden kan voortduren, en die groter wordt naarmate de taakoperaties
moeilijker zijn.
Figuur 7.17 ERPs in een taak waarbij een geometrische
figuur denkbeeldig moet worden getransformeerd
over een hoek van 0, 60 of 120 graden,
en vervolgens wordt vergeleken met een andere
figuur. Getoond worden de hiermee geassocieerde
negatieve golfpatronen in de ERP over een periode
van 15 seconden, op de centrale, parië-tale en
frontale afleidingen op de schedel. Ontleend aan:
Rösler e.a. (1994).
De negativiteit neemt bijvoorbeeld toe bij
een grotere hoek van rotatie, een grotere
geheugenbelasting (bijvoorbeeld meer
letters in het werkgeheugen bewaren) of
een moeilijker rekenopdracht (zie figuur
7.17). De scalptopografie van deze negatieve
slow waves kan echter verschillen,
afhankelijk van de aard van de cognitieve taak. In geheugenzoektaken zijn de negatieve
golven het grootst op de frontale en centrale schedel, terwijl zij bij mentale rotatietaken groter
zijn boven de pariëtale scalp. Deze ERP resultaten suggereren dat het werkgeheugen ook
systemen recruteert in de secundaire anterieure en posterieure schorsgebieden, waar specifieke
bewerkingen op het stimuluskenmerken moeten worden uitgevoerd. De langzame
negatieve golven weerspiegelen mogelijk de activatie van deze gebieden.
7.3.9 Cognitieve controle: de rol van de anterieure cingulate gebied
Het anterieure cingulate (AC) gebied vormt anatomisch gezien een onderdeel van het limbisch
systeem. Vanwege zijn frontale ligging zou het echter ook een schakelstation kunnen
zijn tussen prefrontale cortex en het limbische systeem. Het AC gebied kan anatomisch
en functioneel kan worden onderveeld in twee parten. Het dorsale deel, dat veel verbindingen
heeft met het dorsolaterale deel van de prefrontale schors lijkt vooral betrokken bij
cognitieve controle. Een meer rostraal (naar voren gelegen) deel heeft verbindingen met
delen van het limbisch systeem zoals amygdala, nucleus accumbens en en hypothalamus.
Dit deel lijkt vooral betrokken bij regulatie van affectieve processen.
190

Over de precieze rol van het dorsale deel van de AC bestaat nog geen volledige overeenstemming.
Een mogelijheid is dat het vooral betrokken is bij foutendetectie en eventueel
correctie van fouten. Meer algemeen zou het rol kunen spelen in taaksituaties waar
er sprake is van een zekere mate van responsconfict. Dit bleek onder andere in taken
waar er congruente en inconguente reacties moesten worden gegeven op bepaalde
prikkels. Zoals bijvoorbeeld een linker- of rechterknop indrukken bij woordjes LINKS en
RECHTS (congruent) of RECHTS en LINKS (incongruent). Of het nazeggen van kleuren
als ROOD en BLAUW (congruent) versus ROOD en BLAUW (incongruent).
Een meer recente en mogelijk meer algemene verklaring dat het AC gebied deel uit
maakt van een systeem in het bein dat beloning of straf evalueert, ook wel aangeduid als
reward-based decision-making and learning. Dit sluit ook aan bij het feit dat er meerdere
dopaminerge projecties naar het AC gebied zijn vanuit tegmentum en de basale ganglia.
Dopamine speelt immers een belangrijke rol bij het belonen van gedrag (zie ook hoofdstuk
9).
Figuur 7.18. Het anterieure cingulate
gebied (mediaal aanzicht van de hersenen)
Het meer rostrale deel zou
daarbij vooral betrokken zijn bij
de de affectieve component.
Dit bleek o.a. uit fMRI studies
waarbij proefpersonen geld
konden winnen of verliezen.
Vooral bij fouten waarbij men
geld verloor trad een sterke activatie op. De laatste verklaring sluit ook aan bij het gegeven
dat het AC gebied veel verbindingen heeft met kernen in de basale ganglia die dopamine
produceren. Dopamine is namelijk een neutrotransmitter die vooral bij beloning is
betrokken (zie ook 9.8.4.)
7.4 Bewustzijn: drie manifestaties
“The homunculus is synonymous with the reflective, conscious mind, and somehow, somewhere
in the protean parenchyma of the mind, it must reside”
Donald p. 365.
191

7.4.1. Inleiding
Bewustzijn wordt doorgaans beschouwd als het meest controversiële en moeilijkst te doorgronden
begrip uit de cognitieve neurowetenschap. Bewustzijn is echter niet een geïsoleerd
thema. Het vraagstuk van bewuste versus niet-bewuste verwerking van informatie vormt
immers een belangrijk onderdeel van practisch elk klassiek thema uit de cognitieve psychologie,
zoals perceptie, geheugen, aandacht, taal en emotie. Het is ook een begrip waaraan,
zoals in deel 1 van dit boek is aangegeven, vele wijsgerige bespiegelingen zijn gewijd. Deze
hebben vooral betrekking op het subjectieve aspect van het bewustzijn en het verschijnsel
dat wij onszelf als een 'eigen ik' ervaren.
Invloed van onbewuste processen op cognitie In de cognitieve psychologie is sprake van
een sterke opleving van de belangstelling voor het begrip bewustzijn. Deze belangstelling
richt zich, merkwaardig genoeg, vooral op de rol van onbewuste en niet van bewuste processen
in de controle van ons gedrag en beleving van de omringende wereld. De belangstelling
voor onbewuste processen in de cognitieve psychologie wordt vooral gevoed door experimentele
studies die aantonen dat 'primes' die 'subliminaal' worden aangeboden (zo kort dat
zij niet bewust worden herkend) de reacties op een volgende stimulus die 'supraliminaal'
wordt aangeboden (lang genoeg om wel herkend te worden) kunnen beïnvloeden. Dit verschijnsel
staat centraal in onderzoek naar impliciete geheugenprocessen dat in hoofdstuk 8
wordt besproken.
Onbewuste verwerking van stimuli blijkt ook van invloed op emotionele leer- en conditioneringsprocessen.
Dit blijkt onder meer uit studies die laten zien dat zeer kort gepresenteerde
voorstellingen van emotionele prikkels zoals gelaatsexpressies de reacties op of beoordeling
van daarna aangeboden gezichten kunnen beïnvloeden. Deze effecten hangen mogelijk
samen met evolutionair oude circuits in de hersenen, die gebruik maken van 'primitieve'
structuren in het limbisch systeem als de amygdala, die vooral betrokken zijn bij de verwerking
van elementaire emoties. Deze circuits kunnen vermoedelijk ook hogere netwerken in
het brein, die verantwoordelijk zijn voor meer bewuste verwerkingsprocessen, 'preactiveren'.
Dit lijkt ook vanuit neuraal gezichtspunt plausibel, omdat er vele rechtstreekse verbindingen
bestaan tussen het limbisch systeem en hogere corticale gebieden.
Bewustzijn als zelfbeleving Het bewustzijn wordt in subjectieve zin vaak opgevat als een
gevoel van 'ik': een geïntegreerde beleving van gebeurtenissen in de buitenwereld of van
processen die zich binnen onszelf afspelen. Zoals al eerder betoogd in dit boek lijkt het onwaarschijnlijk
dat één enkele structuur in de hersenen verantwoordelijk is voor het bewustzijn
en onze zelfbeleving. Vermoedelijk komt het bewustzijn voort uit verspreide netwerken in de
hersenen, waarin de activiteit van verschillende deelgebieden met elkaar worden 'gebonden'.
Dit kan gebeuren door een proces als actieve aandacht die van binnenuit wordt gericht, maar
192

ook door meer passieve vormen van aandacht die opgeroepen worden door betekenisvolle
of onverwachte gebeurtenissen in onze omgeving.
Men vermoedt dat deze binding op twee manieren kan plaatsvinden, in het ruimtelijke domein
en in het tijdsdomein. Zo kan volgens Crick en Koch temporele binding of synchronisatie
zeer snel tot stand komen, en minimaal 100-200 msec duren. Deze oscillerende activiteit
zou vooral plaatsvinden in lussen tussen schors en thalamus, en de neurale basis vormen
van het kortetermijngeheugen. De controle hierover zou worden uitgeoefend door hogere
gebieden in de frontale hersenen, zoals het anterieure cingulate gebied en de prefrontale
schorsgebieden. De synchrone activiteit van corticale cellen zou onder andere tot uiting
komen in 'bursts' van activiteit in het EEG in de orde van grootte van 40 Hz (ocillaties per
seconde).
Eerder is de sterke verbondenheid van functies als activatie, aandacht en bewustzijn benadrukt.
Bewustzijn is, net als het begrip aandacht, geen 'unitaire' functie. Er kunnen namelijk
verschillende niveaus of manifestaties van bewustzijn worden onderscheiden. Deze verschillende
manifestaties blijken grotendeels met dezelfde neurale circuits te zijn verbonden die
ook ten grondslag liggen aan de diverse vormen van activatie en aandacht die in de voorgaande
paragrafen zijn besproken.
Daarom zal de bespreking van het begrip bewustzijn in dit hoofdstuk grotendeels gebaseerd
zijn op een recapitulatie van de verschillende manifestaties van bewuste en onbewuste
processen, voorzover deze gerelateerd zijn aan de diverse vormen van aandacht die in
voorgaande paragrafen zijn behandeld. De lezer die geïnteresseerd is in een meer diepgaande
bespreking van de 'neurofilosofische' aspecten van het bewustzijn, wordt verwezen
naar het werk van Dennet, Edelman, Donald en Churchland.
7.4.2. Manifestaties van het bewustzijn
Functies als activatie, aandacht en bewustzijn zijn onderdeel van een hiërarchische structuur.
In deze structuur verschillen de niveaus in de mate van specificiteit van corticale processen,
maar ook in de snelheid waarmee de hiermee verbonden activatietoestanden in de
tijd verlopen. Figuur 7.18 toont een eenvoudig schema waarin drie niveaus van bewustzijn
worden onderscheiden. Elk niveau wordt daarbij verondersteld met een andere 'laag' in een
hiërarchisch netwerk te zijn verbonden. Daarbij wordt aangenomen dat basale vormen van
bewustzijn, die door de hersenstam worden gereguleerd, in vroegere stadia van de evolutie
tot stand te zijn gekomen dan de meer complexe vormen die met de posterieure en anterieure
hersenen zijn verbonden. De vraag of een dier ook bewustzijn heeft is hiermede ten dele
beantwoord. Ook een dier als een hond of aap heeft 'bewustzijn', maar dit blijft beperkt tot
representaties op het niveau van alertheid en oriëntatie op externe prikkels. Het vermogen
193

tot intern gegenereerde vormen van aandacht en bewustzijn, zoals het vermogen tot zelfreflectie,
lijkt vooral voorbehouden aan de mens.
Alertheid De meer basale niveaus van het bewustzijn hebben betrekking op relatief langzaam
en passief verlopende veranderingen in de activatietoestand van de hersenen, ook wel
aangeduid als waakzaamheid of 'alertheid'. Deze fluctuaties in corticale activatie corresponderen
met bewustzijntoestanden als slaap, laag bewustzijn ('slaperigheid') en alertheid.
Alertheid is een passieve toestand van helder bewustzijn, waarin ons brein openstaat voor
indrukken uit de buitenwereld.
Figuur 7.18 Een eenvoudig neurocognitief
model van het bewustzijn.
Bewustzijn manifesteert
zich als alertheid, oriëntatie en
gerichte aandacht.
Deze passieve toestand
van de hersenen wordt
vooral tot stand gebracht
door het corticale activatiesysteem,
een netwerk dat
reticulaire formatie (ARAS)
en thalamus als centrale
elementen heeft. Tijdens de slaaptoestand zal informatie uit de buitenwereld niet of nauwelijks
tot het brein doordringen: als we in een diepe slaap zijn verzonken zal zelfs het geluid
van een donderslag of een huilende baby ons niet kunnen wekken. Het is niet alleen zo dat
deze prikkels niet bewust worden ervaren, maar ook dat zij veelal niet tot de hersenen doordringen.
Dit heeft mogelijk te maken de met zeer krachtige inhiberende werking die uitgaat
van structuren in de thalamus (als de nucleus reticularis) op input die langs de sensorische
circuits de hersenschors bereikt.
Oriëntatie Passieve oriëntatiereacties op nieuwe of onverwachte prikkels uit de omgeving
gaan gepaard met een kortdurende verhoging in de activatietoestand van de hersenen,
waarvan aangenomen wordt dat zij de opslag van nieuwe informatie in het langetermijngeheugen
bevordert. Dergelijke oriëntatiereacties kunnen ook gepaard gaan met een bewuste
beleving van de stimulus. In sommige theorieën van aandacht wordt aangenomen dat deze
bewuste ervaring geassocieerd is met (of het gevolg is van) de toelating van stimuli in een
systeem van beperkte capaciteit: de zogenaamde centrale processor. Deze centrale processor
is een systeem dat niet alleen met bewuste ervaring is geassocieerd, maar ook verantwoordelijk
wordt geacht voor verdere bewerking, translatie, opslag in het geheugen en der-
194

gelijke. De oriëntatiereactie kan hierbij worden gezien als een soort 'call' (verzoek om toegang)
tot het centrale verwerkingssysteem.
In andere meer connectionistisch georiënteerde theorieën wordt echter aangenomen dat alle
informatie tot het langetermijngeheugen doordringt, en dat er alleen sprake is van een verschil
in sterkte van activatie van neurale elementen in dat netwerk. Naarmate meer elementen
in het netwerk worden geactiveerd, zal de kans op bewuste beleving ook toenemen.
Frequent aangeboden of steeds herhaalde gebeurtenissen, zullen daarentegen niet bewust
worden ervaren, omdat zij een actief inhibitieproces (habituatie) oproepen dat de hiermee
verbonden neurale elementen blokkeert. Een voorbeeld hiervan is het model van Cowan in
figuur 7.9.
Het oriëntatiesysteem is niet alleen met limbische structuren, maar ook met netwerken in de
posterieure schors verbonden. De posterieure schors kan daarbij worden beschouwd als de
neurale pendant van het hierboven genoemde centrale verwerkingssysteem. Immers, beschadigingen
van structuren in het posterieure pariëtale gebied en de hiermee verbonden
structuren als colliculus en thalamus kunnen leiden tot bepaalde stoornissen in de aandacht
voor en bewustzijn van de ons omringende ruimte, zoals 'blindsight' en 'neglect'. Deze stoornissen
blijken een overwegend perceptueel-ruimtelijk karakter te hebben.
Gerichte aandacht en executieve netwerken Bij de hiervoor besproken oriëntatiereacties
worden representaties voornamelijk geactiveerd door externe cues. Een andere manier
waarop bewuste representaties tenslotte kunnen worden opgeroepen is door interne cues,
dat wil zeggen door actieve vanuit onszelf gerichte aandacht. Dit proces lijkt vooral gestuurd
te worden door representationele systemen in de anterieure schorsgebieden. Een ander
belangrijk gebied vormen de ventromediale delen van de prefrontale schors die vele verbindingen
hebben met structuren in het limbisch systeem als amygdala. Dit gebied in de frontale
schors wordt vooral verantwoordelijk geacht voor bewuste emotionele beleving van prikkels
die in de amygdala op meer reflexmatig of voorbewust niveau worden verwerkt (zie ook
hoofdstuk 9).
Met name PET-studies hebben gesuggereerd dat gebieden in de prefrontale schors weer
onder controle staan van het anterieure cingulate gebied. Veel onderzoekers nemen aan dat
het vermogen tot bewuste zelfreflectie dat uniek is voor de mens, met dit executieve netwerk
in de hersenen is verbonden. Beschadigingen in dit netwerk leiden niet alleen tot verlies van
cognitieve controle maar ook tot een verminderd bewustzijn van het 'eigen ik'; het zelfgevoel
dus.
195

Aanbevolen literatuur
M.M. Botvinick, J.D. Cohen The computational and neural basis of cognitive control:
charted territory and new frontiers Cogn. Sci. (2010) 38, 6, 1249-1285
Bush G, Vogt BA, Holmes J et al. (January 2002). Dorsal anterior cingulate cortex: a
role in reward-based decision making". Proc Natl Acad Sci USA. 99
Crick, F. & Koch, C. (1992). The problem of consciousness. Scientific American,
267, 152-59. Desimone,R. & Duncan, J. (1995). Neural mechanisms of visual selective
attention. Annual Review of Neuroscience, 18, 193-222.
Hillyard, S.A., Mangun, G.R., Woldorff, M.G. & Luck, S.J. (1995) Neural Systems
Mediating Selective Attention. In: M.S. Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences
(pp. 665-682). Cambridge: MIT Press.
Hobson, J.A., Pace-Schott, E.F. & Stickgold, R. (2000). Dreaming and the brain:
toward a cognitive neuroscience of conscious states. Behavioral and Brain Sciences,
23, 793-1121
Hopfinger, J.B., Woldorff, M.G., Fletcher E.M. & Mangun, G.R. (2001). Dissociating
top-down attentional control from selective perception and action. Neuropsychologia,
39, 1277-1291.
Kok, A. & Boelhouwer, A.J.W. (1997). Aandacht, een psychofysiologische benadering.
Assen: van Gorcum
LaBerge, D. (1995). Attentional Processing. Cambridge: Harvard University Press
Robbins, T.W. & Everitt, B.J. (1994). Arousal Systems and Attention. In: M.S.
Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 703-720). Cambridge: MIT
Press.
201

Testvragen
• Tussen processen als activatie, aandacht en bewustzijn bestaat een nauwe relatie. Welke verschillende
niveaus (lopend van globaal naar specifiek) kunnen we hierbij onderscheiden en hoe is hiervan
het verloop in de tijd?
• Beschrijf de twee belangrijkste afferente routes van het corticale activatiesysteem, en noem hiervan
de functie.
• Leg de rol uit van de reticulaire formatie in het poortmodel van Skinner en Yingling.
• Waarop berust de werking van stoffen als a) noradrenaline en b) dopamine? Welke kerngebieden in
de hersenstam zijn verantwoordelijk voor de productie van deze neurotransmit-ters en naar welke
gebieden projecteren de betrokken circuits?
• Wat wordt bedoeld met passieve en actieve vormen van aandacht? Welke twee aspecten kun-nen
we bij elke vorm onderscheiden? Noem enkele voorbeelden.
• Wat wordt bedoeld met een a) bottleneck-theorie en b) resource (hulpbron) theorie? Wat is de
overeenkomst en wat het verschil hiertussen?
• Wat wordt bedoeld met termen als ‘vroege selectie’ en ‘late selectie’? Hoe wordt tegenwoordig hierover
gedacht?
• Wat wordt verstaan onder ‘neglect’? Hoe komt neglect tot uiting in een visuospatiële cueing taak?
• Cowan heeft in een zijn model aangegeven hoe processen als geheugen en aandacht met elkaar
interacteren. Schets zijn model en de belangrijkste componenten hiervan.
• Attentionele selectieprocessen in de hersenen vertonen een bij uitstek hiërarchische structuur. Beschrijf
in dit verband het onderscheid tussen ‘controle’ en ‘expressie’ mechanismen, en de gebieden
in de hersenen die hiermee zijn geassocieerd.
• In de prefrontale schors bevinden zich twee belangrijke gebieden: het dorsolaterale en het ventrolaterale
gebied. Wat is hun functie en met welke gebieden in de posterieure schors zijn zij verbonden?
• Op welk(e) gebied(en) in de visuele schors heeft visueel-spatiële aandacht vooral invloed? Hoe is
dit in dieronderzoek (‘single cell studies’) aangetoond?
• In humaan onderzoek naar visueel-spatiële aandacht is veel gebruik gemaakt van event-related potentials
(ERPs). Beschrijf de belangrijkste resultaten die hiermee zijn gevonden in spatiële
cueingtaken. Hoe kunnen deze resultaten in termen van perceptuele verwerking worden geinterpreteerd?
• Wat is volgens LaBerge de rol van de thalamus bij de controle van visuele verwerkingsprocessen in
de cortex?
• Leg aan de hand van een eenvoudig neurocognitief model uit op welke drie manieren ‘bewustzijn’
zich kan manifesteren.
• Welke gebieden in de hersenen zijn mogelijk betrokken bij de regulatie van de hoogste vorm van
bewustzijn zoals zelfreflectie?
202

Hoofdstuk 8 Geheugen
Het geheugen als een meervoudig systeem………204
Algemene kenmerken van het geheugen………….204
Neurale basis van het langetermijngeheugen…… 209
Structuur en routes van het
kortetermijngeheugen………………………………..211
Amnesie na hersenbeschadiging…………………..215
Expliciet geheugen: mechanismen van
consolidatie………………………………………….. 224
Impliciet geheugen: habituatie, sensitisatie
en klassiek conditioneren……………………………235
Impliciet geheugen: priming…………………………237
Impliciet geheugen: sensomotorisch leren……………………………………………………..241
203

8
Geheugen
8.1 Inleiding: het geheugen als een meervoudig systeem
Onderzoek naar amnesiepatiënten, maar ook experimentele studies met normale proefpersonen,
en onderzoek van proefdieren met laesies in specifieke delen van de hersenen, hebben
geleid tot het inzicht dat het geheugen niet een eenvormig maar een meervoudig systeem
is. Zo kan bijvoorbeeld een onderscheid worden gemaakt tussen een expliciet en impliciet,
perceptueel en motorisch en een korte- en langetermijngeheugen. Binnen elk van deze
systemen gelden weer fijnere onderverdelingen. Deze hangen nauw samen met eigenschappen
van de hersenen, en de verschillende manieren waarop gebieden in de hersenen
kennis uit de buitenwereld ontvangen, verwerken, opslaan en terugzoeken.
In dit hoofdstuk zal eerst worden ingegaan op enkele basale kenmerken van het geheugen
zoals inhoud, toestand en fasering. Deze paragraaf is vooral geïnspireerd door de geheugentheorie
van Fuster, waarin de hiërarchische organisatie van de cerebrale schors centraal
staat. Aansluitend hierop zal aandacht worden besteed aan de neurale basis van het langeen
kortetermijngeheugen. In de daarna volgende paragrafen wordt vervolgens ingegaan op
meer specifieke onderwerpen, zoals amnesie, en de neurale mechanismen die ten grondslag
liggen aan expliciete en impliciete vormen van geheugen.
8.2 Algemene kenmerken van geheugensystemen
De organisatie van het geheugen maar ook het verwerven van nieuwe kennis kan niet los
kan worden gezien van de eigenschappen van de hersenen, dat wil zeggen de specifieke
wijze waarop informatie wordt opgeslagen en verwerkt in verschillende gebieden van de
hersenen. In hoofdstuk vier is reeds ingegaan op de basiselementen van kennis, aangeduid
als representaties. Een belangrijk aspect daarbij was het onderscheid tussen expliciete (bewuste)
en impliciete (onbewuste) kennis, concrete en abstracte kennis, en kennis die betrekking
heeft op waarneming of actie. Aan deze, en enkele andere basale eigenschappen van
kennisrepresentaties, zal hieronder een korte bespreking worden gewijd.
204

8.2.1 Aard of inhoud van kennis
Een eerste belangrijk kenmerk van kennis is dat van de aard of inhoud van informatie die in
het geheugen is opgeslagen. Hierbij spelen drie aspecten een rol, namelijk de modaliteit van
prikkels uit de omgeving (visueel, auditief, tast of geur), de ‘code’ van verwerking (verbaal
niet verbaal), en het verwerkingstadium of proces (perceptueel versus motorisch). Een belangrijk
gegeven daarbij is dat ook in de hersenen verschillende gebieden kunnen worden
onderscheiden die met deze drie aspecten corresponderen, en die in een functionele cerebrale
ruimte kunnen worden afgebeeld. De twee hoofddimensies van deze ruimte zijn: sagittaal
(anterieur-posterieur) en coronaal (links-rechts zie figuur 8.1).
Figuur 8.1 Schematische afbeelding van de ‘functionele cerebrale
ruimte’, en de drie dimensies die hieraan ten grondslag liggen:
anterieur versus posterieur, links versus rechts en corticaal (boven)
versus subcorticaal (onder). Dee indeling is ook belangrijk vor het
onderscheid tussen drie verschillende soorten geheugensystemen
De eerste dimensie heeft betrekking op het onderscheid
tussen de anterieure en posterieure hersenen
die respectievelijk output (actie) en input (waarneming)
reguleren. Binnen de anterieure en posterieure hersenen
zijn weer fijnere differentiaties mogelijk. Zo kunnen binnen de posterieure schors gebieden
worden onderscheiden die een specifieke rol vervullen wat betreft de sensorische modaliteit
van stimuli. De tweede dimensie, links-rechts, heeft betrekking op de linker en rechter
cerebrale hemisferen die geassocieerd zijn met de code van verwerking, dat wil zeggen
verbale versus ruimtelijke verwerking.
Deze gebieden in de cerebrale schors zijn niet alleen verantwoordelijk voor verwerkingsprocessen
die ten grondslag liggen aan waarneming en motoriek. Zij zijn ook betrokken bij de
vorming van representaties, dat wil zeggen opslag van informatie in het geheugen. Deze
opvatting is met name door de neuroloog Fuster verdedigd. Het eerste, en misschien meest
fundamentele element in zijn theorie is het uitgangspunt dat er sprake is van een overeenkomst
of overlap in neurale netwerken voor verwerking, en netwerken voor opslag van informatie.
Dit wil zeggen dat in dezelfde gebieden waar processen plaatsvinden als analyse van
elementaire stimuluskenmerken, herkenning van stimulusconfiguraties, voorbereiden en
uitvoeren van acties en dergelijke, ook geheugenrepresentaties worden gevormd. Het tweede
element is dat er twee geheugensystemen worden onderscheiden, een perceptueel en
een motorisch geheugen, die respectievelijk met de posterieure en anterieure schorsgebieden
corresponderen
205

Zo wordt bijvoorbeeld visuele informatie in de primaire en secundaire gebieden van de visuele
schors verwerkt. Deze gebieden spelen echter ook een rol bij de opslag van visuele kennis.
Hetzelfde geldt voor actiekennis, dat wil zeggen kennis die het resultaat is van aanleren
van specifieke motorische vaardigheden. Deze kennis is in en nabij de schorsgebieden die
motorisch gedrag aansturen opgeslagen, zoals de motorische, premotore en supplementaire
motorische gebieden. Over het motorisch geheugen is echter veel minder bekend dan het
perceptuele geheugen. Ook verbale en niet verbale vormen van kennis zijn vermoedelijk
geassocieerd zijn met dezelfde gebieden die ook verantwoordelijk zijn voor verbale en nietverbale
verwerking van informatie.
Door Fuster wordt bovendien benadrukt dat zowel de posterieure en anterieure schors een
hiërarchische organisatie van primaire (projectie) naar secundaire (associatie) gebieden
kennen, die een ontogenetische en fylogenetische gradiënt volgt. Dit wil zeggen dat de primaire
gebieden zich het eerst ontwikkelen, en daarna de secundaire gebieden. Het lijkt
verder aannemelijk dat niet alleen de ontwikkeling, maar ook de structuur van geheugenfuncties
dezelfde organisatiegradiënt vertoont. Zo is kennis van elementaire stimuluskenmerken
vooral in de primaire schorsgebieden opgeslagen, en vindt integratie van deze kenmerken,
bijvoorbeeld bij waarneming van integrale objecten, op andere locaties plaats. Dit zijn deels
hogere-orde of secundaire schorsgebieden, maar ook gebieden buiten de hersenschors
zoals de hippocampus, waarin zich vermoedelijk de relatiecodes van de netwerken bevinden
(zie figuur 4.11 uit hoofdstuk 4 voor een voorbeeld van een dergelijk hiërachisch netwerk).
Figuur 8.1. toont nog een derde dimensie, corticaal-subcorticaal, die vooral betrekking heeft
op het onderscheid tussen fylogenetisch nieuwe en oude structuren. Nieuwe structuren
omvatten de gehele neocortex. Fylogenetisch oude structuren omvatten de hersenstam,
limbisch systeem (hippocampus en amygdala), cerebellum en basale ganglia. Ook deze
indeling is voor de neurobiologie van het geheugen van belang, omdat de subcorticale gebieden
betrokken zijn bij vorming van nieuwe kennis, ook consolidatie genoemd. Structuren
in de hersenstam zoals gebieden die verantwoordelijk zijn voor productie van neurotransmitters,
en het limbisch systeem zoals de hippocampus dragen mede bij tot consolidatie van
kennis van feiten en gebeurtenissen. Deze kennis heeft een overwegend perceptueel karakter.
Cerebellum en basale ganglia spelen daarentegen vooral een rol bij ‘consolidatie’ van
motorische leerprocessen: de zogenaamde perceptueel-motorische vaardigheden.
8.2.2 Toestand van de hersenen
Een belangrijk in alle geheugentheorieën is dat tussen het korte- en langetermijngeheugen.
Volgens de gangbare opvatting heeft het kortetermijngeheugen een geringe capaciteit, en is
het meer gevoelig voor decay (verval als functie van tijd) en interferentie dan het langeter-
206

mijngeheugen. Zo wordt aangenomen dat het kortetermijngeheugen ongeveer zeven elementen
kan bevatten, en − althans zonder rehearsal − een duur heeft van 20-30 seconden.
Daarentegen lijkt de capaciteit van het langetermijngeheugen praktisch onbegrensd. Het
onderscheid tussen verschillende vormen van geheugen ‘stores’ (opslagplaatsen) waar
informatie voor kortere of langere tijd wordt opgeslagen is voor het eerste door Atkinson en
Shiffrin duidelijk geformuleerd. Hun model vertoont een zekere gelijkenis met de computer,
waarin ook sprake is van tijdelijke en meer permanente systemen van informatieopslag (zie
figuur 8.2).
Fuster heeft benadrukt dat het onderscheid tussen korte- en langetermijngeheugen vooral
berust op een verschil in de functionele toestand, en niet zozeer op een verschil in structuur
of locatie van netwerken in de hersenen. In tegenstelling tot het langetermijngeheugen, dat
een passief opslag medium is, kan het kortetermijngeheugen namelijk beschouwd worden
als een actieve vorm van geheugen. Hierbij kan bijvoorbeeld voor korte tijd een subset uit
hetzelfde neurale netwerk worden geactiveerd, waarin ook de permanente (= oude) kennis is
opgeslagen. Het kortetermijngeheugen bestaat verder uit verschillende subvarianten, die in
paragraaf 8.4 verder zullen worden uitgewerkt.
Een tweede belangrijk aspect dat met de toestand van het geheugen te maken heeft, is het
onderscheid tussen expliciet (bewust) of impliciet (onbewust). Dit onderscheid heeft vooral te
maken met de wijze waarop retrieval (= ophalen) van aanwezige kennis wordt getest. In het
eerste geval wordt het geheugen getest door middel van een expliciete verwijzing naar of
herinnering van gebeurtenissen, feiten of episodes die in het verleden hebben plaatsgevonden.
De identificatie van deze stimuli gaat praktisch altijd gepaard met een bewuste beleving.
Bij tests voor impliciet geheugen ontbreekt meestal de verwijzing naar bewuste beleving van
feiten en gebeurtenissen. Hierbij kunnen twee varianten worden onderscheiden. De eerste
variant wordt priming genoemd. Bij priming is meestal sprake van een identificatie of classificatie
van specifieke perceptuele stimuli, zoals gezichten of woorden. De tweede vorm van
impliciete kennis is van een geheel andere orde, en omvat verschillende subvormen van
sensomotorische kennis, waaronder ook conditionering.
Het is tenslotte van belang op te merken dat zowel bij expliciete en impliciete vormen van
kennis, als bij de twee hiervoor genoemde subvormen van impliciete kennis verschillende
neurale circuits een rol spelen. In latere paragrafen komt dit meer uitgebreid aan de orde.
8.2.3 Aard van de operaties: encodering, consolidatie en retrieval
Geheugen wordt vaak in verband gebracht met de plaats waar informatie is opgeslagen. Het
geheugen is echter niet alleen een passieve structuur, maar ook een dynamisch proces.
Hierin zijn de drie volgende fasen te onderscheiden: encodering, consolidatie en retrieval (zie
207

figuur 8.2). Een beeld dat deze verschillende operaties goed weergeeft, is dat van de bibliothecaris.
Deze heeft als taak nieuwe boeken in de catalogus op te nemen (encodering), deze
vervolgens op een specifieke plek op te bergen (consolidatie), en tenslotte, als het nodig is,
deze weer op te halen of terug te vinden (retrieval). Het terugvinden zal aanmerkelijk sneller
verlopen als de catalogus (encodering) efficiënt is opgezet.
Figuur 8.2 Boven: het Atkinson en Shiffrin model van drie geheugensystemen. Onder: drie operaties in het
leerproces die een rol spelen bij onthouden en vergeten.
Geheugenstoornissen kunnen voortkomen uit een deficiet van elk van de drie operaties
encodering, consolidatie en retrieval. Bij slechte of onvolledig encodering wordt informatie
niet optimaal geanalyseerd − bijvoorbeeld vanwege gebrek aan aandacht − en kan dus ook
geen betrouwbare opslag van informatie plaatsvinden. Een voorbeeld van een geheugenstoornis
die het gevolg is van een verstoring in consolidatie, is anterograde amnesie. Dit is
het onvermogen om nieuwe feiten en gebeurtenissen te onthouden. Een stoornis in de retrieval
tenslotte wil zeggen dat men, ondanks bewuste inspanning, geen toegang kan krijgen
tot opgeslagen kennis. Dit kan echter verschillende oorzaken hebben.
Een mogelijk oorzaak is dat de geheugenrepresentatie wel in intacte vorm aanwezig is, maar
dat de toegang hiertoe geblokkeerd lijkt. Dit wordt in engere zin de retrieval hypothese van
vergeten genoemd: de kennis is dus nog wel aanwezig, we kunnen er alleen ‘niet meer bij’.
Een tweede mogelijkheid is dat oude kennis verloren is gegaan. Strikt genomen is hierbij
geen sprake van een stoornis in de retrieval maar eerder in de ‘bewaar’ functie van het geheugen
(deze is niet in figuur 8.2 apart aangegeven). Doorgaans wordt aangenomen dat
verlies van kennis in het langetermijngeheugen een gevolg is van interferentie: nieuwe kennis
kan bijvoorbeeld oude kennis 'wegdrukken' of inhiberen, of andersom. Het is echter ook
mogelijk dat verlies van kennis een gevolg is van een passief proces, zoals decay of verval
van geheugensporen.
Er worden twee verschillende vormen van retrieval onderscheiden, die in het Engels worden
aangeduid als recognition (herkenning) en recall (terugroepen). Bij herkenning biedt men aan
proefpersoon een cue aan, bijvoorbeeld in de vorm van een plaatje van een gezicht of voor-
208

werp, en vraagt of hij/zij dit al eerder heeft gezien of niet. Dit is dus een vrij grove manier om
het geheugen te testen. Bij recall gaat het om een meer actieve reproductie van de herinnering,
zonder dat er sprake is van een cue. Aan de proefpersoon wordt bijvoorbeeld gevraagd
alle feiten op te sommen die hij zich herinnert van een bepaalde bijeenkomst of gebeurtenis.
Deze twee vormen van retrieval zijn vooral geassocieerd met ophalen van expliciete kennis,
dus bewust ervaren feiten, episodes of gebeurtenissen. Er bestaan echter ook meer impliciete
of onbewuste vormen van retrieval, die optreden bij 'priming', conditionering of sensomotorische
vaardigheden (zie verder in dit hoofdstuk). Hierbij komt retrieval voornamelijk tot uiting
in het overte gedrag, zoals snellere of meer efficiënte reacties op een herhaalde stimulus, en
het optreden van een conditionele respons. Het ophalen berust hier dus vooral op hernieuwde
activatie van reeds eerder geactiveerde of gevormde neurale routes; de toegang tot een
route geschiedt sneller als deze reeds eerder is gevormd of geactiveerd.
Tests van deze verschillende vormen van retrieval blijken vaak ook een verschillend resultaat
op te leveren bij geheugenstoornissen. Sommige patiënten zijn bijvoorbeeld wel in staat zich
een gebeurtenis of feit te herinneren via een recognitietest, maar niet via een recalltest. Ook
laten amnestische patiënten, waarbij tests van recognitie en recall niets opleveren, soms wel
effecten zien van priming. Dit suggereert dat gedragstests die gebaseerd zijn op heractiveren
van impliciete kennis, een beroep doen op andere neurale circuits in de hersenen, dan meer
expliciete tests van het geheugen.
8.3 Neurale basis van het langetermijngeheugen
Het bestaan van meervoudige geheugensystemen ('multiple memories') is vooral door Squire
verdedigd. Zijn theorie heeft vooral betrekking op de structuur van het permanente, of langetermijngeheugen.
De kern van zijn model is het onderscheid tussen expliciete (declaratieve)
en impliciete (niet-declaratieve) kennis (zie ook figuur 8.3). Het expliciete geheugen slaat
−zoals al eerder aangegeven − op kennis waartoe wij wel, en het
impliciete geheugen op kennis waartoe wij niet bewuste toegang hebben. Het expliciete
geheugen kent bovendien twee subvarianten, het episodisch en semantisch geheugen. Het
eerste heeft betrekking op gebeurtenissen die tijd- en plaatsgebonden zijn en is sterk autobiografisch,
het tweede op algemene kennis van feiten, taalbegrip en kennis van de wereld.
Het expliciete geheugen heeft veel gemeen met het perceptuele geheugen van Fuster. Het
impliciete geheugen daarentegen vormt een meer heterogene categorie, en omvat zowel
elementen van het perceptueel als motorisch geheugen.
209

Figuur 8.3 Indeling van het langetermijngeheugen en hiermee verbonden gebieden in de hersenen. Links:
expliciet geheugen. Rechts: impliciet geheugen. De meeste neurale structuren zijn betrokken bij consolidatieprocessen.
De geblokte gebieden fungeren daarbij bovendien als de (vermoedelijke) permanente opslagplaats.
Er blijken verschillende neurale structuren en circuits ten grondslag te liggen aan de diverse
subvormen van expliciet en impliciet geheugen. Deze zijn onder in figuur 8.3 aangegeven.
Het betreft hier niet uitsluitend corticale, maar ook subcorticale structuren. Deze laatsten
zijn vooral betrokken zijn bij de consolidatie van het geheugen. Met name het onderzoek
naar geheugenstoornissen bij patiënten en gelaedeerde proefdieren (zie ook paragraaf
8.5), heeft daarbij geleid tot het inzicht dat de mediotemporale schors, inclusief hippocampus,
een cruciale rol spelen bij de vorming van het expliciete geheugen. Dit geldt ook voor
het diencephalon (met name de thalamus). Mediotemporale structuren als de hippocampus
vormen echter niet zelf de zetel van het lange- of kortetermijngeheugen. Dit bevindt zich in
de neocortex. Zoals eerder aangegeven lijkt het aannemelijk dat expliciete kennis, die een
overwegend perceptueel karakter heeft, overwegend in de posterieure schorsgebieden is
opgeslagen. Episodische en semantische kennis zijn daarbij vermoedelijk geassocieerd
met netwerken van een verschillend niveau van organisatie en complexiteit.
Wat alle vormen van impliciet geheugen (rechts in het model van figuur 8.3) gemeen hebben,
is dat zij geen beroep doen op deze mediotemporale gebieden. Hierbij blijken namelijk
andere subcorticale structuren, zoals amygdala, basale ganglia (striatum) en cerebellum
betrokken te zijn. Deze spelen een rol bij de consolidatie van verschillende vormen van
impliciete kennis. Een uitzondering hierop vormt priming: dit is een vorm van impliciet geheugen
die via een direct circuit naar de hersenschors – uiteraard wel via de thalamus − tot
stand komt.
210

Er kunnen drie vormen van impliciet geheugen worden onderscheiden, die qua onderliggende
neurale mechanismen sterk van elkaar verschillen. De eerste vorm betreft priming,
de tweede vorm betreft elementaire leerprocessen als habituatie, sensitisatie en klassiek
conditioneren, en de derde vorm betreft sensomotorische leerprocessen. Priming heeft betrekking
op de snellere herkenning of identificatie van een stimulus op grond van een eerdere
aanbieding (zie verder 8.8.). Deze vorm van geheugen blijkt vooral met perceptuele
gebieden in de posterieure schors te zijn geassocieerd. Habituatie is een elementaire vorm
van leren, waarbij tengevolge van herhaalde aanbieding de respons op een prikkel wordt
verzwakt. Bij sensitisatie wordt de respons op een prikkel juist versterkt, ten gevolge van
aanbieding van een zeer intense stimulus zoals bijvoorbeeld een harde toon. Bij klassiek
conditioneren vindt er een koppeling plaats tussen een onconditionele stimulus (UCS;
meestal een schadelijke stimulus zoals een elektrische schok), en een tweede stimulus
(CS, een neutrale stimulus zoals een toon). Deze door associatie gevormde geheugenrepresentaties
zijn ten dele met motorische processen en ten dele met affectieve processen
verbonden, en kunnen dus qua corticale opslagplaats zowel met corticale motorische
schorsgebieden als met limbische structuren zoals amygdala zijn geassocieerd (zie verder
hoofdstuk 9). Ook het het cerebellum blijkt een rol te spelen als opslagplaats van deze associatieve
vormen van kennis.
Sensomotorische leerprocessen hebben tenslotte betrekking op vaardigheden met een sterk
motorisch karakter zoals het rijden op een fiets of spelen van een partijtje tennis. De opslag
van deze vormen van ‘actiekennis’ vindt vermoedelijk vooral in de meer anterieure schorsgebieden
plaats. Echter, ook subcorticale gebieden zoals het striatum en cerebellum kunnen
daarbij als opslagplaats fungeren. Er zijn aanwijzingen dat dit laatste vooral bij sterke geautomatiseerde
vaardigheden het geval is. In volgende paragrafen zal aan deze subvormen
van impliciet geheugen nader aandacht worden besteed.
8.4 Structuur en routes van het kortetermijngeheugen
In tegenstelling tot het langetermijngeheugen dat opgevat kan worden als een netwerk waar
passieve kennis is opgeslagen, heeft het kortetermijngeheugen betrekking op neurale netwerken
waar de informatie of kennis in een actieve toestand verkeren. Het activeren van
deze netwerken geschiedt echter via verschillende circuits, die in figuur 8.4 in kaart zijn
gebracht. Het hier geschetste model sluit in grote lijnen aan bij modellen van het kortetermijngeheugen
van onderzoekers als Norman, Fuster, Cowan en Näätänen. De drie belangrijkste
subvormen van het kortetermijngeheugen worden hieronder kort beschreven.
\
211

Figuur 8.4 Vereenvoudigde schematische afbeelding
van het kortetermijngeheugen (grijs gebied:
KTG) als een geactiveerd deel van het corticale
langetermijngeheugen (LTG). Deze activatie kan op
drie manieren plaatsvinden, namelijk (1) ‘bottom up’,
vanuit sensorische structuren en thalamus, (2) vanuit
subcorticale structuren als limbisch systeem
(expliciet-perceptueel geheugen) of cerebellum en
basale ganglia (vooral het geheugen voor vaardigheden
en motorische processen), en (3) ‘top-down’
vanuit de ‘central executive’ (werkgeheugen) in de
prefrontale schors.
Sensorisch geheugen en priming Bij het
zogenaamde sensorische geheugen, maar
ook bij een proces als priming, blijken de
corticale structuren rechtstreeks via de sensorische circuits te worden geactiveerd (route 1).
Bij deze route vindt een kortdurende en automatische activatie van elementen van het langetermijngeheugen
plaats, door externe input. Het gaat hier om een zeer vroege sensorische
vorm van kortetermijngeheugen, waarbij neurale elementen worden geactiveerd die deel
uitmaken van de sensorische schorsgebieden. Bij de visuele perceptie betreft dit bijvoorbeeld
opvallende stimulusconfiguraties die uit de achtergrond naar voren springen (ook wel 'pop
out' genoemd). Ook kan er sprake zijn van elementaire stimuluskenmerken zoals kleur, vorm,
oriëntatie die structuren in primaire schors activeren.
Kortetermijngeheugen als voorportaal van het langetermijngeheugen. De opvatting dat het
kortetermijngeheugen als een 'portaal' naar het langetermijngeheugen fungeert, speelt een
rol in de theorieën van Hebb, Atkinson en Shiffrin. Volgens Hebb was namelijk de basis van
het kortetermijngeheugen een tijdelijke 'reverberende' activiteit in neurale populaties, die op
den duur overgaat in een meer stabiel patroon van neurale verbindingen. Bij consolidatie van
nieuwe kennis (route 2) zijn vooral structuren buiten de schors betrokken. Dit betreft bij expliciete
leerprocessen een structuur als hippocamppus, en bij motorische (impliciete) leerprocessen
structuren als het cerebellum en het striatum. Consolidatie wordt hierbij in ruime zin
gehanteerd, als het proces dat dient om kennis in de schors op te slaan via subcorticale
structuren.
Werkgeheugen Een derde manier waarop het kortetermijngeheugen kan worden geactiveerd,
is in de vorm van het werkgeheugen, dat wil zeggen de bewust gecontroleerde tijdelijke
opslag en manipulatie van informatie (circuit 3). Bij deze vorm van kortetermijngeheugen
212

die ook sterk capaciteitsbegrensd is, worden bestaande representaties of beelden − zoals
een oude vacantieherinnering − als het ware van 'binnen uit', dat wil zeggen door hogere
corticale structuren als de prefrontale schors, geactiveerd..
De term werkgeheugen is afkomstig uit de cognitieve psychologie. Volgens Baddeley bestaat
het uit drie hoofdcomponenten (zie figuur 8.5): een centraal executief systeem (central executive)
dat twee ondergeschikte (slave) systemen bedient, een visuospatieel systeem (visuospatial
sketchpad; letterlijk kladblok) en een verbaal-motorisch systeem (phonological loop).
De central executive is een systeem met beperkte capaciteit dat vermoedelijk vooral met
structuren in de frontale schors en limbisch systeem (zoals het anterieure cingulate gebied)
verbonden is. Het kan andere gebieden in de hersenen (de slave systemen; zoals de gebieden
waar perceptuele en motorische kennis is opgeslagen), activeren.
Figuur 8.5 Linker paneel: Baddeleys model van het werkgeheugen met mogelijk hiermee corresponderende
gebieden in de linker- en rechterhemisfeer. Rechter paneel: een alternatief model gebaseerd op dierstudies
van Goldman-Rakic dat twee andere vormen van werkgeheugen onderscheidt, namelijk spatieel versus nietspatieel,
en hiermee corresponderende gebieden in de frontale schors (dorsolaterale en ventrolaterale prefrontale
schors) en posterieure schors (respectievelijk dorsale en ventrale gebieden).
Bij het denken aan een beeld uit de vakantie, worden bijvoorbeeld de voorstellingen die
hiervan deel uitmaken en die in de posterieure schors zijn opgeslagen, uit de posterieure
schors 'opgehaald' en vervolgens in het buffer van het werkgeheugen in de frontale schors
geplaatst. Door Goldman-Rakic is een meer genuanceerde versie van het werkgeheugen
voorgesteld. Hierin wordt de central executive niet beschouwd als een unitair systeem, maar
een samenstel van meerdere specifieke controlestructuren. Deze corresponderen
met subgebieden in de prefrontale schors, die op hun beurt weer aparte systemen in de
posterieure schors, namelijk de ventrale en dorsale systemen (zie rechts in figuur 8.5), controleren.
Het werkgeheugen is onderzocht bij apen in zogenaamde delay taken. Hierbij volgt na de
eerste trial, waarbij de proefleider het voedsel links of rechts op een plateau plaatst, een
213

uitstelperiode waarin een scherm wordt neergelaten, en de aap het platform niet meer kan
zien. Daarna volgt de tweede trial, waarbij het proefdier opnieuw het platform te zien krijgt en
de juiste locatie moet kiezen. In een dergelijke taak blijken cellen in het dorsolaterale gebied
van de prefrontale schors ook in het interval tussen beide trials te blijven vuren. Vooral area
46, ook sulcus principalis genoemd, is hierbij van belang. Bij laesies in dit gebied blijken
apen deze taak niet meer te kunnen uitvoeren.
Humane PET studies hebben eveneens interessante informatie opgeleverd wat betreft de
gebieden in de hersenen die betrokken zijn bij het werkgeheugen. Zo hebben Jonides en
Paulesu aangetoond dat uitvoering van een visuospatiële geheugentaak gepaard ging met
sterkere doorbloeding van gebieden in zowel de frontale en posterieure gebieden van de
rechterhemisfeer. Uitvoering van een verbale-fonologische taak ging daarentegen gepaard
met activering van de supramarginale gyrus (een gebied in de frontale schors), en het Brocagebied
in de linkerhemisfeer (gebieden 45 en 46 van Brodmann). Dit suggereert dat de
twee slave systemen van Baddeley vooral betrekking hebben op structuren in de rechter- en
linkerhemisfeer.
Andere PET studies wijzen echter ook op betrokkenheid van meer specifieke gebieden in de
posterieure gebieden van de hersenen. Smith en Jonides konden namelijk twee neurale
circuits identificeren, die mogelijk samenhangen met het werkgeheugen voor spatiële locatie
en objectidentificatie. De spatiële taak activeerde de prefrontale schors en het dorsale gebied
in de posterieure schors van de rechterhemisfeer. In de objectidentificatie taak verschoof het
patroon naar de linkerhemisfeer. Ook hier bleek de frontale schors en bovendien gebieden in
de ventrale route (temporaal kwab) actief. Deze studies lijken dus meer het model van
Goldman-Rakic (figuur 8.5, rechts) te bevestigen.
Recent neuroimaging onderzoek heeft laten zien dat het werkgeheugen ook een rol speelt in
tijdsperceptie (zie het artikel van Rao). Bij het schatten en vergelijken van de duur van korte
tijdsintervallen bleek het dorsolaterale prefrontale gebied een sterkere activatie te vertonen.
Echter, ook de basale ganglia en de rechter pariëtale schors vertoonden in dezelfde taak een
relatief sterke activatie. Het laatste suggereert dat tijdsperceptie gebaseerd is op een complex
netwerk in de hersenen, waarbij het werkgeheugen samenwerkt met attentiemechanismen
in de pariëtale schors, en meer specifieke mechanismen voor tijdsperceptie in de basale
ganglia.
Het drie-routes model van figuur 6.4 biedt ook een verklaring voor dissociatieve verschijnselen,
bijvoorbeeld dat patiënten met mediotemporale laesies niet in staat zijn nieuwe informatie
op te slaan, maar wel over een intact kortetermijngeheugen, en een intacte retrieval van
feiten en gebeurtenissen uit het verleden beschikken. Immers, alle vormen van kortetermijngeheugen
die verlopen via routes die geen beroep doen op hippocampus en aanliggende
structuren (zoals 1 en 3), zullen intact blijven.
214

8.5 Amnesie na hersenbeschadiging
Het onderzoek naar stoornissen in het geheugen, samengevat onder de term amnesie, vormt
een zeer heterogeen gebied waarbij van diverse bronnen gebruikt is gemaakt. Veel kennis is
ontleend aan studies van patiënten met hersenbeschadigingen ten gevolge van factoren als
zuurstofgebrek, gesloten hersenletsel, dementie of hersenbloedingen. Gesloten hersenletsel
is een gevolg van ongelukken waarbij het hoofd in aanraking komt met objecten als de straat,
voorruit van de auto en dergelijke. Enkele kritische gebieden in de hersenen waarbij beschadiging
kan leiden tot stoornissen in het geheugen, zijn het diëncephalon (thalamus en corpus
mammilare), de hippocampus, de prefrontale schors en de ‘basal forebrain’, een gebied diep
in de hersenen dat verantwoordelijk is voor productie van de neurotransmitter acetylcholine.
In vroegere studies is vooral van post-mortem onderzoek gebruik gemaakt, om de plaats van
de beschadiging op te sporen. Tegenwoordig kan de bron van laesies bij patiënten meer
direct worden bepaald door middel van neuroimaging technieken als MRI, fMRI en PET. MRI
is vooral geschikt voor het nauwkeurig bepalen van de plaats van de laesie, terwijl fMRI en
PET meer geschikt zijn om het functioneren van specifieke en/of gelaedeerde hersengebieden
te bestuderen. Daarnaast is ook veel geheugenonderzoek gedaan bij proefdieren, zoals
de rat en hogere zoogdieren zoals de aap. Centraal in het amnesie-onderzoek was de vraag
welke geheugenstoornissen het gevolg waren van specifieke laesies. Deze laesies ontstonden
deels door natuurlijke oorzaken, en waren deels, zoals in het geval van proefdieren,
kunstmatig aangebracht. Hieronder zal eerst worden ingegaan op het onderzoek naar patiënten,
en vervolgens op dat met proefdieren.
8.5.1 Patiëntenstudies
Het geval H.M. Een belangrijke impuls tot ontwikkeling van de theorie van meervoudige
geheugensystemen was patiënt H.M., voor het eerst in 1952 beschreven door Scoville en
Milner. H.M. leed aan een ernstige vorm van epilepsie. Om de symptomen van deze ziekte te
bestrijden, werden langs chirurgische weg de bilaterale mediale temporale schors inclusief
grote delen van de hippocampus, de parahippocampale gyrus en de amygdala verwijderd.
Links in figuur 8.6 is het gebied getoond, dat men aanvankelijk dacht te hebben verwijderd.
De exacte locatie is echter pas veel later met MRI vastgesteld, en is rechts in figuur 8.6
weergegeven.
Na de operatie leed H.M. aan een ernstige vorm van anterograde amnesie (zie ook figuur
8.7). Dit betekent dat hij niet meer in staat was nieuwe feitelijke informatie, zoals gebeurtenissen,
personen en objecten waarmee hij na de operatie was geconfronteerd, te onthouden.
215

Bij retrograde amnesie ontbreekt het vermogen zich feiten en gebeurtenissen te herinneren
die zich in de periode voorafgaande aan het moment van hersenletsel hebben voorgedaan.
Bij H.M. was echter het geheugen voor gebeurtenissen in het verleden nagenoeg intact, op
een periode van 3-10 jaar (de schattingen hiervan lopen uiteen) voorafgaande aan de operatie
na. Dit betekent waarschijnlijk dat met de verankering van nieuwe feitelijke informatie in
het langetermijngeheugen, een relatief lange periode gemoeid is. Daarentegen was het
procedurele geheugen van H.M., dat wil zeggen het vermogen om specifieke sensomotorische
vaardigheden aan te leren, nog grotendeels intact. Dit bleek uit zijn prestatie in een
typische motorische test als de 'mirror drawing' test (het tekenen van een lijn tussen twee
lijnen die samen een vijfpuntige ster vormen, waarbij men alleen het spiegelbeeld van de
eigen hand ziet). Ook het kortetermijngeheugen, zoals het vermogen om voor enige tijd korte
cijferreeksen te onthouden, bleek niet te zijn aangetast.
Figuur 8.6 Gebieden in de mediotemporale schors die bij patiënt H.M. zijn verwijderd. Links: het aanvankelijk
vermoede gebied, en rechts het (kleinere) gebied dat jaren na de operatie via MRI-scans is geïdentificeerd
door Corkin.
Het voorgaande toont aan dat er bij H.M. sprake was van twee verschillende vormen van
dissociatie, namelijk enerzijds tussen het opslaan van nieuwe kennis en onthouden van oude
kennis, en anderzijds tussen het aanleren van expliciete en impliciete kennis. Deze ontdekking
heeft een belangrijke impuls gegeven aan de ontwikkeling van de theorie van meervoudige
geheugensystemen.
Op grond van de aard van de hersenbeschadiging van H.M., rees het vermoeden dat vooral
de hippocampus en aangrenzende gebieden, de zogenaamde entorhinale en perirhinale
schors, en de parahippocampale gebieden, een essentiële rol vervulden in de vorming van
het expliciete langetermijngeheugen. Een probleem van het geval H.M. was echter dat pas
20 jaar na de operatie begonnen is met systematisch kwantitatief onderzoek van het geheugen
van deze patiënt. Een tweede probleem was de grote omvang van de laesie. Deze
omvatte niet alleen de hippocampus, maar ook grote delen van de aangrenzende mediotem-
216

porale schors, en amygdala. Hierdoor bleef het onduidelijk, wat het specifieke aandeel was
van de hippocampus in de ernstige vorm van anterograde amnesie die zich bij H.M. voordeed.
R.B. en Boswell. Later onderzoek verricht door de groep van Squire, maakte duidelijk dat bij
patiënten met meer gelokaliseerde hippocampale laesies, de geheugenstoornissen veel
minder omvangrijk waren dan bij H.M. Een voorbeeld hiervan is patiënt R.B. Na een ernstige
hartoperatie, waarbij er een verstoring optrad in de zuurstofvoorziening naar de hersenen,
leed hij aan een anterograde geheugenstoornis. Deze had echter een veel mildere vorm dan
die van H.M. Er was ook geen sprake van retrograde amnesie. Na zijn dood bleek uit sectie
van zijn brein, dat vooral het gebied CA1 in de hippocampus was beschadigd (zie figuur 8.11
verderop).
Figuur 8.7 Illustratie van effecten van retrograde en anterograde amnesie bij hersentrauma.
Soortgelijke geheugenstoornissen zijn ook in meer recent onderzoek door Squire gevonden
bij patiënten met specifieke hippocampale laesies. Een voordeel hierbij was dat tijdens het
leven van de patiënten, en dus niet via sectie achteraf, met behulp van neuroimaging (MRI),
de plaats van de laesie in de hippocampus nauwkeurig kon worden bepaald.
Een andere casestudie die in dit verband genoemd kan worden, is patiënt Boswell van Damasio.
Na een ernstige vorm van encefalitis werden bij hem grote delen van de laterale en
mediale temporale schors, inclusief hippocampus en delen van de ventromediale frontale
schors, verwijderd. De laesie van de temporale schors was van een veel grotere omvang dan
die van R.B., en zelfs die van H.M. Boswell bleek na de laesie te lijden aan een ernstige
vorm van zowel anterograde als retrograde amnesie, waarbij ook het autobiografisch geheugen
en geheugen voor unieke episodes of objecten grotendeels waren verdwenen.
De duur van zijn geheugen was zeer kort, en besloeg slechts ongeveer 40 minuten. Hij kon
zich bijvoorbeeld niet meer herinneren wie hem enkele uren geleden had opgezocht, en
217

leek ook gezichten van vrienden en familieleden niet te kunnen herkennen. Wél kon hij
voorwerpen, personen of dieren op algemeen categorieniveau benoemen (gereedschap,
vrouw, dier).
De reminicescentie hobbel: een permastore?
Het onthouden van nieuwe gebeurtenissen wordt lastiger op hoge leeftijd.
Dat zou een gevolg kunnen zijn van een geleidelijke achteruitgang van cognitieve vermogen
op hogere leeftijd, onder andere het geheugen. Daarentegen blijken ouderen zich
vaak verrassend goed zaken uit het verre verleden te kunnen herinneren. Zo komt het
voor dat bij 60 en 70 plussers spontaan vroege herinneringen opduiken, die soms 50 jaar
hebben gesluimerd. Voor deze zeer langdurige opslag van oude herinneringen heeft men
de term permastore bedacht. De scherpste herinneringen bijke vaak te komen uit de late
adolescentie, de periode tussen 15 en 25 jaar oud was. Een mogelijke verklaring van deze
'reminiscentiehobbel' is dat voor veel mensen de adolescentie een belangrijke fase in
hun leven was. Wat in deze periode werd beleefd, wordt door de grotere pregnantie of
nieuwheid ook beter onthouden. Maar het zou ook kunnen liggen aan het feit dat het geheugen
in deze periode gewoon beter werkt dan op latere leeftijd. Dat brengt weer met
zich mee dat herinneringen uit deze periode later ook vaker worden opgehaald. Wat hun
voorsprong nog verder vergroot. Zie ook:
D. Draaisma (2008). De heimweefabriek. Geheugen tijd en ouderdom. Historisch archief
Deze stoornis toonde twee dingen aan, namelijk het belang van a) het mediotemporale gebied
voor het consolideren van nieuwe kennis en b) het laterale temporale gebied voor het
herkennen van bekende objecten en personen.
Korsakoff patiënten: de rol van het diencephalon. Anterograde amnesie treedt ook op bij
Korsakoff patiënten. In tegenstelling tot patiënten met mediotemporale laesies, zijn deze
patiënten emotioneel vlak en apathisch, en vertonen zij weinig inzicht in hun eigen geheugenstoornissen.
De ziekte van Korsakoff is vaak het gevolg van overmatig alcoholgebruik, en
een gebrek aan thiamine (vitamine B) dat hierbij kan optreden. Zij is een geleidelijk proces,
dat gepaard gaat met een anterograde amnesie die sterker wordt naarmate de ziekte zich
verder ontwikkeld.
Bij Korsakoff patiënten zijn vaak structuren in de thalamus (met name de mediodorsale kernen)
beschadigd. Ook is er vaak sprake van beschadiging van een ander gebied in het diencephalon,
het zogeheten corpus mammilare. De mediodorsale thalamische kernen hebben
vele reciproke connecties met de prefrontale gebieden in de hersenen. Deze gebieden zijn
verantwoordelijk voor functies zoals planning, coördinatie, inhibitie en het onthouden van
temporele volgorde. Dit verklaart waarom bij de ziekte van Korsakoff vaak ook deze hogere
functies zijn aangetast. Het diencephalon is bovendien via vele reciproke zenuwbanen met
gebieden in hippocampus verbonden (zie ook Aggleton en Brown). Deze banen zijn belang-
218

ijk voor zowel de encodering als het terugzoeken van informatie in het expliciet geheugen.
Hierdoor leiden vermoedelijk laesies in het diencephalon vaak tot dezelfde soort geheugenstoornissen,
als laesies van het mediotemporale gebied.
Zowel Korsakoff patiënten als patiënten met hippocampale laesies vertonen een retrograde
amnesie met een temporele (of Ribot) gradiënt. Dit wil zeggen dat zij meer moeite hebben
met het onthouden van recente, dan van oude feiten en gebeurtenissen, dus die welke lange
tijd voor de laesie (of het moment van ontstaan van de amnesie) hebben plaatsgevonden. Dit
blijkt onder andere uit het kunnen onthouden van belangrijke publieke gebeurtenissen, of
gezichten van bekende personen. Ook het geheugen voor persoonlijke autobiografische
episodes blijkt daarbij verstoord te zijn. Soortgelijke geheugenstoornissen kunnen zich ook
voordoen na een ernstige hersenschudding, of na het ondergaan van therapeutische elektroshock.
Hierbij blijken vaak de oude (sterkst 'verankerde') herinneringen het eerst, en herinneringen
van meer recente feiten het laatst terug te keren.
Niet alle vormen van retrograde amnesie vertonen echter deze gradiënt. Bij grote corticale
laesies in het temporale gebied, de ziekte van Alzheimer en bepaalde hersentrauma's, blijkt
vooral oude kennis verloren zijn te gaan, zonder duidelijke aanwijzingen dat het vermogen
om nieuwe informatie te onthouden, is aangetast.
Een probleem dat zich bij Korsakoff patiënten maar ook bij sommige patiënten met hippocampale
laesies voordoet, is dat het moment in de tijd waarop de hersenlaesie is ontstaan,
niet altijd goed is te bepalen. Het is dus niet uit te sluiten dat bij dergelijke patiënten beschadigingen
van de hippocampus of diencephalon geleidelijk zijn ontstaan. Hierdoor is het ook
moeilijk te bepalen of de amnesie nu het gevolg is van onvermogen tot retrieval van oude
kennis (echte retrograde amnesie) dan wel een onvermogen om nieuwe kennis op te slaan
(echte anterograde amnesie). De hierbij gevonden temporele gradiënt kan dan een uitdrukking
zijn, van een geleidelijk ontstaan onvermogen om nieuwe kennis in de hersenen op te
slaan.
Op grond van het vorige lijken de volgende drie conclusies gerechtvaardigd.
Ten eerste, de ernst en omvang van anterograde amnesie is groter naarmate een groter
gebied in hippocampus en aangrenzende gebieden is beschadigd.
Ten tweede, er lijkt een verband lijkt te zijn tussen de grootte van de laesie en de duur van
de retrograde amnesie; bij een omvangrijker laesie is er ook sprake van een langere periode
van retrograde amnesie.
Ten derde, het feit dat zelfs bij ernstige hippocampale laesies en aangrenzende mediotemporale
gebieden het geheugen voor 'oude' feiten en gebeurtenissen intact blijft, betekent dat
deze gebieden niet zélf de anatomische locus kunnen zijn van het langetermijngeheugen.
Ook lijkt het niet waarschijnlijk dat deze gebieden de locus zijn van het kortetermijngeheugen.
Daarom bestaat het vermoeden dat de hippocampus vooral een rol speelt in het ver-
219

sterken van neurale verbindingen in de (neo)cortex. Naarmate de tijd voortschrijdt, vermindert
echter het aandeel van de hippocampus in de opslag of organisatie van het langetermijngeheugen.
Corticale laesies. De meeste hiervoor besproken vormen van amnesie hebben met elkaar
gemeen, dat er altijd een beschadiging heeft plaatsgevonden van structuren buiten de
schors, zoals hippocampus en diencephalon. Er bestaan echter ook geheugenstoornissen
die een direct gevolg zijn van beschadigingen van gebieden in de schors zelf. Hierbij zijn
Kinderamnesie
Kinder- of infantiele amnesie slaat op het gebrekkige geheugen voor gebeurtenissen uit de
vroege kinderjaren. Dit geldt zowel voor volwassenen als oudere kinderen. Deze ‘lege’
periode omvat ongeveer de eerst vijf levensjaren, met als bovengrens het zesde levensjaar.
Dit is ook moment vanaf welk kinderen goed leren spreken. Dus mogelijk is kinderamnesie
aan taalontwikkeling gerelateerd. Zo meenden onderzoekers als Patrica Bauer
dat kleuters wél persoonlijk herinneringen in hun geheugen kunnen opslaan, maar later
niet meer in staat zijn dezen weer op te roepen. Mogelijk vervagen de vroege indrukken
van zeer jonge kinderen door hun nog gebrekkige taalbeheersing en het feit dat zij er nog
niet over kunnen spreken. Een meer algemene verklaring is dat de hersenen van zeer
jonge kinderen nog niet zijn volgroeid. Dit blijkt o.a. uit een nog niet volledig ontwikkeld
connectoom (netwerk van lange en kortere zenuwvezels) en synapsen (de verbindingen
tussen zenuwcellen). Hierdoor worden de indrukken uit de buitenwereld nog niet goed
verankerd in het langetermijngeheugen. Kortom: kinderamnesie komt voort uit een onvolledige
consolidatie van gebeurtenissen in het episodisch geheugen. Deze ‘hersentheorie’
verklaart niet alleen het gebrekkige episodisch maar ook procedureel geheugen (zoals de
nog onvolledig ontwikkelde motorische vaardigheden), taal en misschien ook het ontbreken
van meer complexe emoties in de vroege kinderjaren.
twee varianten van laesies te onderscheiden, namelijk een variant waarbij ook verbindingen
met hippocampus (of diencephalon) zijn beschadigd, en een variant waarbij de laesie uitsluitend
verbindingen binnen de neocortex betreft. In het eerste geval zullen de geheugenstoornissen
ook gevolgen kunnen hebben voor het consolidatieproces. In het tweede geval echter
zal de laesie vooral de retrieval van reeds gevormde oude kennis aantasten. Een voorbeeld
van het laatste is semantische dementie. Bij deze stoornis is er vaak sprake van een verlies
aan witte stof (myeline) in de inferotemporale schors. Patiënten kunnen dan niet meer visueel
gepresenteerde objecten, zoals een voorstelling van een huis of hond, benoemen. Vorming
van nieuwe kennis kan echter gewoon doorgaan, via het (buitencorticale) mediotemporale
circuit. In dit geval treedt een zogeheten vergeetcurve op. Een vergeetcurve wordt 'omgekeerde
Ribot-gradiënt' genoemd: het oude geheugen is sterker aangetast dan het nieuwe
geheugen.
.
220

Figuur 8.8 Gearceerde gebieden in het
infero-temporale gebied waarvan
bilaterale beschadiging leidt tot een
stoornis in herkennen of benoemen
van objecten. Rechts: lateraal (boven)
en mediaal (onder) aanzicht van de
linkerhemisfeer. Links: Onderaanzicht.
Uit: Damasio & Damasio (1994).
Een andere stoornis in benoemen
is prosopagnosia, het onvermogen
gezichten van bekende
personen zoals familieleden
te herkennen (prosopon= gezicht).
Prosopagnosia is een van de verschillende vormen van agnosie, dat wil zeggen
stoornissen in het benoemen en/of herkennen van objecten of personen, die kunnen optreden.
Deze stoornissen zijn daarom zo complex, omdat zij liggen op het raakvlak van geheugen,
taal en perceptuele functies. Zo kunnen sommige subvormen van agnosie een
uiting zijn van een zuiver perceptuele dysfunctie die het gevolg is van beschadiging van
visuele of auditieve schorsgebiedenAndere subvormen van agnosie berusten weer op een
onvermogen om waargenomen objecten in verband te brengen met kennis die in het semantisch
geheugen is opgeslagen.
Ook kunnen agnostische stoornissen specifiek zijn voor bepaalde subvormen van kennis.
Patiënten kunnen bijvoorbeeld geen levende, maar wel levenloze objecten benoemen.
Waarschijnlijk heeft dit te maken met het specifieke gebied in de hersenen dat beschadigd
is, en de soort codes die hierin zijn opgeslagen. Levenloze objecten als een hamer of
schaar doen mogelijk een beroep op zowel visuele als kinesthetische (=tast) codes, terwijl
levende objecten zoals een vogel of hond meer afhankelijk zijn van visuele codes
Het syndroom van Capgras:
Het syndroom van Capgras of capgraswaan is de overtuiging dat een bekend en vertrouwd
persoon zoals een echtgenoot, partner of familielid is vervangen door een dubbelganger of
bedrieger. Het ontleent zijn naam aan de Franse psychiater Jean Marie Joseph Capgras.
Het herkennen van een vertrouwd persoon heeft een emotioneel en een cognitief/perceptueel
aspect. Hirstein en Ramachandran menen dat het bij de capgraswaan vooral gaat om verstoring
van de specifieke emoties die het gezicht van een vertrouwd persoon oproept. De patiënten
kunnen namelijk wel 'voelen', en ook een bekend gezicht herkennen. Mogelijk is er dus sprake
van een beschadiging van verbindingen tussen emotiegebieden in de hersenen (zoals de
amygdala) en geheugengebieden in de temporaal kwab waar gezichtsrepresentaties zijn opgeslagen.
Vooral de innerlijke component (de vertrouwdheid van het gezicht) die verbonden is
met de gyrus temporalis inferior zou daarbij verantwoordelijk zijn voor de emotionele beleving.
Als deze beschadigd of ontoegankelijk is, ontbreekt dus ook de emotionele reactie. De misidentificatie
zou in deze visie dus vooral berusten op een stoornis van het episodisch geheugen
221

8.5.2 Dieronderzoek
Ook dieronderzoek heeft steun opgeleverd voor het idee dat de hippocampus betrokken is bij
consolidatie van expliciete kennis. Globaal blijkt hierbij het onderzoek naar laesies van de
hippocampus in de rat, en hogere zoogdieren als de aap, tot dezelfde resultaten te
leiden. In dit verband is vooral een studie van Squire en Zola-Morgan het vermelden waard.
In dit onderzoek werden eerst twee groepen apen in een aantal leersessies geoefend in een
objectdiscriminatie taak, waarbij zij moesten kiezen uit paren van steeds verschillende voorwerpen.
Daarbij werden verschillende lijsten van steeds 20 objectparen op variabele perioden
(respectievelijk 16 tot 2 weken) voorafgaande aan de operatie geleerd. De experimentele
groep werd daarna onderworpen aan een operatie, waarbij de hippocampus en het omringende
gebied van de parahippocampale gyrus werden gelaedeerd. Twee weken na de operatie
werd voor zowel de controle als de gelaedeerdegroepen opnieuw de leerprestatie getoetst,
waarbij de eerder geleerde lijsten in willekeurige volgorde werden aangeboden. Het
beeld van de gelaedeerde apen was zeer verschillend van dat van de normale apen. Dezen
vertoonden namelijk een temporele gradiënt, waarbij het geheugen voor recent geleerd
materiaal slechter was dan voor materiaal dat ongeveer twee a drie maanden voor de operatie
was aangeleerd (zie figuur 8.9)..
Figuur 8.9 Retentiecurven van gelaedeerde apen vergeleken
met normale apen als functie van het leer-operatie
interval. De verticale as geeft de prestatie weer in
een object-discriminatie taak. Normale apen vertonen
een vergeetcurve. Gelaedeerde apen vertonen een
temporele (Ribot) gradiënt, waarbij vroeger geleerde
lijsten beter worden onthouden dan recent geleerde
lijsten. Naar: Squire & Zola-Morgan (1991).
De leerprestatie voor dit laatste materiaal was
ongeveer gelijk aan die van de controlegroep.
in betekenis afneemt De controlegroep vertoonden
een vergeetcurve: het recent geleerde werd beter onthouden dan het vroeger geleerde.
Deze resultaten ondersteunen dus de hypothese dat consolidatie een proces is, dat
berust op geleidelijke reorganisatie van aangeleerde kennis als functie van tijd, en waarbij
de rol van de hippocampus geleidelijk
Rol van de amygdala. Studies door de groep van Mishkin hebben gesuggereerd dat ook de
amygdala betrokken is bij opslag van nieuwe expliciete kennis. De hierbij gebruikte test was
222

de delayed non-matching-to-sample taak(zie figuur 8.10, links), die als de meest geschikte
test van het expliciet geheugen bij de aap wordt beschouwd. De proefdieren moeten daarbij
een keuze maken uit twee objecten, waarbij uitsluitend de keuze van het nieuwe voorwerp
wordt beloond. De beloning fungeert daarbij meer als 'incentive' (extra prikkel) dan als 'reinforcement',
dat wil zeggen versterking van herhaald gedrag. Mishkins onderzoek liet nu zien
dat de leerprestatie van apen in dit soort taken het sterkst was aangetast bij beschadiging
van zowel hippocampus als amygdala. Latere studies door de groep van Squire, waarin
gebruik is gemaakt van zeer precieze stereotactische operatietechnieken, maakten echter
duidelijk dat de amygdala niet rechtstreeks betrokken is bij consolidatie van kennis. Bij verwijdering
van de amygdala, worden namelijk soms ook de omringende schorsgebieden
verwijderd (aangeduid als A+: het betreft hier vooral delen van de perirhinale schors). Het
bleek nu dat vooral dit omringende schorsgebied, en niet de amygdala zelf verantwoordelijk
was voor de geheugenstoornissen van de apen.
Figuur 8.10 Links: illustratie van de ‘delayed non-matching-to-sample’ taak. Het plusteken geeft aan welk
voor-werp steeds moet worden gekozen. Elke trial bestaat uit een nieuwe combinatie van voorwerpen.
Rechts: leerprestatie van apen met laesies in diverse gebieden van de mediotemporale schors, gemeten in
de delayed non-matching-to-sample taak (horizontale as: retentie-interval). H en A: respectievelijk laesies van
hippocampus en amygdala. H+ en A+: hierbij zijn ook de omringende corticale gebieden gelaedeerd. H++:
hippocampus en zelf-de corticale gebieden gelaedeerd als bij H+A+. Naar: Squire (1992).
Als bijvoorbeeld alleen de amygdala (A) werd verwijderd, verschilde de geheugenprestatie
niet van die van controle-apen. Echter, bij verwijdering van de hippocampus plus de gebieden
om hippocampus en amygdala heen (H++: dus zowel de parahippocampale als perirhinale
schors), bleek de geheugenstoornis aanzienlijk toe te nemen. Bovendien bleek de H+A+
conditie niet te verschillen van de H++ conditie (zie figuur 8.10 rechts). Blijkbaar speelde dus
ook het corticale gebied dat direct grenst aan de hippocampus (de parahippocampale en
perirhinale schors), een rol bij consolidatie van expliciete kennis.
223

Deze resultaten sluiten echter niet uit dat de amygdala op meer indirecte wijze bij expliciete
leerprocessen is betrokken. Omdat activatie van amygdala de emotionele of motivationele
valentie van prikkels kan vergroten, lijkt het aannemelijk dat zij toch een modulerende rol
heeft bij expliciete leerprocessen. Mogelijk spelen structuren in het limbisch systeem zoals
amygdala ook een rol bij zogeheten flashbulb memories (flitslamp herinneringen). Dit zijn
zeer levendige visuele herinneringen van feiten of gebeurtenissen die in verband staan met
een emotioneel of schokkend thema (‘ik reed toen met mijn auto in die straat, en zei nog
tegen mijn vriendin die een rode jurk droeg etc. etc.). Mensen beweren daarbij vaak dat zij er
absoluut zeker van zijn dat deze specifieke gebeurtenissen of feiten hebben plaatsgevonden
Het is echter volgens Neisser nog niet aangetoond dat dergelijke herinneringen per se meer
accuraat of scherper zijn dan gewone herinneringen. Het is namelijk ook mogelijk dat de
emotionele ervaring de (objectieve) herinnering van bepaalde gebeurtenissen subjectief
kleurt, en mensen het gevoel geeft er absoluut zeker van te zijn dat deze gebeurtenissen
precies zo hebben plaatsgevonden.
Een vrijwel nog onontgonnen gebied vormt tenslotte dat van de emotionele leerprocessen.
Hierbij gaat het primair om de vorming van affectieve representaties, zoals het leren vermijden
van bedreigende of schadelijke prikkels, of het benaderen van positieve prikkels. Bij dit
type leerprocessen spelen structuren in het limbische systeem als amygdala en de nabijgelegen
orbitofrontale schors een meer directe rol dan bij de hier besproken cognitieve leerprocessen.
In hoofdstuk 9 wordt hierop verder ingegaan.
8.6 Expliciet geheugen: subcorticale en corticale mechanismen
van consolidatie
Niet alleen op het niveau van gedrag, maar ook op dat van cel en synaps, is bewijs gevonden
van de specifieke betrokkenheid van de hippocampus bij het verwerven van expliciete
kennis. Hoe dit precies tot stand komt weet men nog niet, maar vermoedelijk is een belangrijke
functie van de hippocampus het tot stand brengen van verbindingen in netwerken van
neuronen in de primaire en associatiegebieden van de neocortex. De hippocampus fungeert
daarbij als structuur die een associatie − of binding − tot stand brengt tussen corticale gebieden
die aanvankelijk geen onderlinge relatie vertoonden, en waar kennis uit de buitenwereld
is opgeslagen.
In deze paragraaf zal eerst worden ingegaan op de kleinschalige neurale circuits, en cellulaire
aspecten van leerprocessen die aan het fenomeen long term potentiation (LTP) ten
grondslag liggen. Dit fenomeen speelt namelijk een belangijke rol bij het vormen van associaties
in corticale stucturen. Daarna zal uitgebreider worden ingaan op de functionele ken-
224

merken van meer grootschalige netwerken in de mediotemporale schors, en hun rol bij de
vorming van het expliciete langetermijngeheugen.
8.6.1 Anatomie van de hippocampus
Figuur 8.11 laat de voornaamste delen van de hippocampus zien. De hippocampus is een
boogvormige structuur, waarvan het bovenste meest gekromde deel ook wel ammonshoorn
(Cornu Ammonis) wordt genoemd. De schors van de ammonshoorn bestaat uit 4 gebieden,
aangeduid als CA1, CA2, CA3 en CA4 (afgeleid van cornu ammonis). CA1, CA2 en CA3
bestaan voornamelijk uit piramidecellen (de driehoekjes in figuur 8.11). Vooral CA3 (met de
daaronder gelegen gyrus dentatus) en CA1 zijn structuren die van belang zijn voor het verschijnsel
LTP, dat later zal worden besproken. De gyrus dentatus is vrijwel geheel met het
onderste deel van de opgerolde ammonshoorn versmolten. Hierin bevinden zich voornamelijk
korrelvormige cellen.
Figuur 8.11 Doorsnede
van de hippocampus met
voornaamste gebieden
(CA1, gyrus dentatus,
entorhinale schors en
CA3) en verbindingen
(perforante pad (1), mosvezels
(2) en collateraal
van Shaffer (3)). Ook is
aan-gegeven hoe LTP
wordt opgewekt in de
gebied CA1, via stimulatie
van de collateraal van
Shaffer. Het subicu-lum is
het gebied boven de
entorhinale schors
(rechts). De fimbria is de
kleine uitstulping aan
bovenzijde (links). Deze
bevat een bundel axonen die verder weg van hippocampus fornix wordt genoemd. Het fornix vormt de verbinding
met septum en corpus mammilare. Naar: Kandel e.a. (1991)
Het onderste deel van de hippocampus, dat input uit de temporale associatieschors en de
gyrus cinguli ontvangt, wordt entorhinale schors genoemd. Dit schorsgebied bestaat ook uit
piramidecellen. Hierboven ligt het overgangsgebied van entorhinale schors naar de Ammonshoorn,
dat subiculum (onderlaag) wordt genoemd. Input uit de entorhinale schors loopt
vervolgens naar de gyrus dentatus via een vezel die het perforante pad (of: tractus perforans)
wordt genoemd. De afferente vezels van het perforante pad maken contact met de
dendrieten van korrelcellen in de gyrus dentatus. De axonen van de korrelcellen maken
225

vervolgens weer als mosvezels, synaptische contacten met dendrieten van piramidecellen in
CA3.
De axonen van deze piramidecellen splitsen zich vervolgens in twee richtingen. De axonen
van het ene gedeelte, ook wel de collateralen van Schaffer genoemd, gaan naar het aanliggende
veld CA1 van de ammonshoorn, waar zij wederom contact maken met dendrieten van
piramidecellen.
De axonen van het andere deel van de collateralen van Shaffer verlaten de hippocampus via
de fimbria, waarna zij via het fornix projecteren naar corpus mammillare en septum. De
fimbria is de uitstulping aan bovenzijde van de ammonshoorn. Deze bevat een bundel axonen
die zich losmaakt van de hippocampus en verderop fornix wordt genoemd. Het fornix
bevat belangrijke in- en outputverbindingen met andere structuren, in onder andere diencephalon
en hersenstam.
Tenslotte vertrekken vanuit CA1 axonen van piramidecellen die projecteren naar neuronen in
het subiculum. De axonen van deze neuronen verlaten de hippocampus deels via de entorhinale
schors en deels via de fimbria.
8.6.2 Long term potentiation
Het fenomeen long term potentiation (afgekort als LTP) is in 1973 ontdekt door Bliss en
Lømo in Oslo in de hippocampus van konijnen. LTP is een langdurende verandering in de
postsynaptische respons van een neuron die het gevolg is van voorafgaande stimulatie met
een hoogfrekwente stimulus. LTP kan overigens niet alleen in vivo, in levende proefdieren,
maar ook in vitro, dat wil zeggen in weefselpreparaten worden opgeroepen. Dergelijke preparaten
kunnen meerdere dagen in leven blijven. LTP kan in proefdieren onder anesthesie uren
duren, of bij vrij rondlopende proefdieren dagen duren.
LTP wordt als volgt opgewekt. Op een specifieke plaats, bijvoorbeeld de collateraal van
Shaffer, wordt een zwakke elektrische puls gegeven, en vervolgens de respons (een excitatoire
postsynaptische potentiaal, afgekort EPSP) gemeten in de piramidecellen van CA1 (zie
figuur 8.11). Deze respons geeft de sterkte van de synaptische verbinding weer voordat LTP
heeft plaatsgevonden. Vervolgens wordt de collateraal van Shaffer gedurende een seconde
met een sterke pulsentrein gestimuleerd. Als nu kort hierna opnieuw de zwakke puls wordt
aangeboden, blijkt de EPSP in CA1 aanzienlijk te zijn toegenomen, ten opzichte van de
waarde vóór toediening van de pulsentrein.
De functie van deze pulsentrein of ‘burst’ is dat het, door een opteleffect van de EPSPs, leidt
tot een krachtiger depolarisatie van het postsynaptisch membraan. Dit is kennelijk een belangrijke
voorwaarde voor het optreden van LTP (later wordt uitgelegd waarom). Merkwaardig
genoeg leidt een pulsentrein die bestaat uit pulsen met een lage frequentie, soms tot een
226

tegenovergesteld effect dat long term depression (LTD, ' lange-termijn onderdrukking') wordt
genoemd. LTD is dus een teken van inhibitie van synaptische input. Het LTP effect blijkt
specifiek te zijn: alleen synapsen met het postsynaptische neuron die actief waren tijdens
stimulatie door de pulsentrein, blijken namelijk potentiatie te vertonen. Andere naburige
synapsen, ook op hetzelfde neuron, zijn niet veranderd. LTP kan verder zowel in de ammonshoorn,
als in de gyrus dentatus worden opgeroepen.
Ook kunnen neurotransmitters als noradrenaline en acetylcholine, die input leveren aan de
hippocampus via het fornix, LTP moduleren. Noradrenaline kan daarbij LTP versterken in
CA3 en de gyrus dentatus, terwijl acetylcholine LTP kan versterken in de gyrus dentatus en
CA1.
Figuur 8.12 Boven:
voorbeeld van associatieve
LTP. A: een zwakke
testpuls op het presynaptisch
neuron: geen
potentiatie synaps. B:
sterke puls: depolarisatie
en potentiatie synaps
zwart getekend. C:
zwakke en sterke puls
treden gelijktijdig op. D:
ook voor de zwakke puls
is nu synaps gepotentieerd.
Onder: drie fasen
in de werking van de
NMDA receptor (grijs
gebied) in het postsynaptisch
membraan. A:
glutamaat bindt zich met
de receptor. Doordat
deze geblokkeerd is door
magnesiumionen (Mg2+), kan echter calcium (CA2+) niet de cel binnen-stromen. B: er treedt depolarisatie op
door een EPSP in het postsynaptisch membraan. Deze heft de magnesiumblokkade op. C: vrije instroom van
calcium is nu mogelijk voor een periode van 100-200 ms
Associatieve LTP LTP wordt beschouwd als de elektrofysiologische manifestatie van het
principe van Hebb. Dit impliceert namelijk een versterking van synaptische verbindingen
tussen twee cellen, door gelijktijdige activatie van presynaptische en postsynaptische neuronen.
Een tweede vorm van LTP, die een uitbreiding van het principe van Hebb betekent,
wordt associatieve LTP genoemd. Hierbij is sprake van een associatie of verbinding tussen
twee stimuli, die gelijktijdig of kort na elkaar worden aangeboden op verschillende plaatsen
van het presynaptisch membraan van een zenuwcel.
Dit kan het best worden aangetoond in CA1 neuronen. Hierbij wordt op de collateraal van
Schaffer, die de input verschaft aan piramidecellen in CA1, ongeveer gelijktijdig op verschillende
plaatsen een zwakke puls en een sterke puls gegeven (respectievelijk links en rechts
227

van het CA1 neuron in figuur 8.11: de sterke puls rechts is hier niet weergegeven). Bij afzonderlijke
aanbieding, blijkt de zwakke stimulus niet, maar de sterke stimulus wél LTP (in de
vorm van een amplitude verhoging van de EPSP) op te roepen in CA1. Dit komt omdat alleen
de sterke puls leidt tot depolarisatie van het postsynaptisch neuron in CA1 Als echter
de sterke puls tegelijk wordt aangeboden met de zwakke puls, wordt ook de reactie op de
zwakke stimulus versterkt (zie figuur 8.12, bovenaan), en is ook synaps die door de zwakke
puls was geactiveerd, gepotentieerd.
Figuur 8.13 Boven: Biochemische processen in het postsynaptisch neuron die het gevolg zijn van calciuminstroom
via de NMDA kanalen. Twee mogelijkheden worden getoond: a) structurele verandering in het postsynaptische
membraan zoals toename van gevoeligheid of aantal van non-NMDA receptoren (zie pijl rechts
naar non-NMDA); en b) presynaptische facilitatie. Bij het laatste speelt mogelijk vorming van NO een rol, een
gas dat via diffusie terugkoppelt naar het presynaptisch neuron. Hier draagt het bij tot vorming van extra glutamaat.
Onder: Illustratie van mogelijke veranderingen in de vorm van synapsen ná LTP. Uit: Carlson, 7 de
editie.
228

De zwakke stimulus (en geassocieerde neuronale synaps) is dus als het ware 'geprimed'
door de sterke stimulus. De piramidecellen van CA1 blijken bovendien alleen op deze specifieke
input, en niet op input die op een andere dendriet wordt gegeven te reageren, wat een
teken is van selectieve synaptische versterking van de zwakke synaps.
De rol van NMDA receptoren. De vraag is nu welk moleculaire mechanisme in cel en synaps
aan deze twee vormen van LTP ten grondslag ligt. In neuronen van de hippocampus bevinden
zich twee verschillende soorten receptoren, die beide gevoelig zijn voor de exciterende
neurotransmitter glutamaat. Gebleken is dat LTP berust op de werking van specifieke, zogenaamde
NMDA (N-methyl-D-aspartaat) receptoren.
Deze bevinden zich vooral in het veld CA1 en in de gyrus dentatus van de hippocampus.
NMDA receptoren controleren de calciumkanalen in het postsynaptisch membraan. Deze
kanalen zijn meestal geblokkeerd door magnesiumionen.
Deze blokkade blijft ook bestaan als deze receptor met glutamaat, afkomstig uit de terminale
'boutons' van de presynaptisch neuronen wordt gebonden (zie figuur 8.12, onderaan). Pas
nadat de depolarisatie van het postsynaptisch membraan heeft plaatsgevonden, wordt de
blokkade door magnesium opgeheven. NMDA receptoren hebben namelijk als bijzondere
eigenschap dat zij reageren op een conjunctie (gelijktijdig optreden) van twee factoren, depolarisatie
van het postsynaptisch membraan en het vrijkomen van glutamaat in het presynaptisch
membraan. Zij worden daarom ook wel double gated channels genoemd (‘dubbel poortige’
kanalen: bewaakt door glutamaat bij het pre-, en voltageverandering in het postsynaptisch
membraan).
Een pil voor het geheugen?
Het mechanisme van LTP vormt ook de basis voor ontwikkeling van farmaca
die het expliciet geheugen zouden kunnen verbeteren. Hierbij mikt men vooral
op middelen als AmpakinenTM, die de non-NMDA rectoren (zoals AMPAreceptoren)
als doelwit hebben en het consolidatieproces kunnen versterken.
Deze middelen hebben vooral een modulerende werking. Zij dringen het brein
binnen, waar zij de glutamaatproductie in de synaps kunnen stimuleren. Een
andere categorie stoffen met een soortgelijke werking zijn benzothiadiazi-den.
Verschillende farmaceutische bedrijven zijn momenteel bezig met onderzoek
naar deze stoffen, in wat een soort race lijkt te zijn in het ontwikkelen van geheugen
verbeterende stoffen (zie ook artikel van Lynch). Een geschikte doelgroep
zijn oudere volwassen met als diagnose MCI (Mild Cognitive Impairment).
Deze groep heeft ook een verhoogd risico op het ont-wikkelen van de
ziekte van Alzheimer. Gezien de sterk toenemende ver grijzing van de samenleving
en de daarmee gepaard gaande stijgende kans op hersenziektes als
dementie lijkt er een grote markt voor geheugen verbeterende farmaca. Ook
andere klinische groepen als schizofrene patiënten en ADHD kinderen lijken
soms baat te hebben bij AMPA-receptor modulatoren.
229

De vorming van zowel LTP als LTD kan worden geblokkeerd door een stof als AP5, een
glutamaat antagonist. AP5 heeft echter geen effect op een reeds gevormde LTP. Dit is dus
een sterk bewijs dat NMDA receptoren uitsluitend betroken zijn bij tot stand komen van LTP,
en dat bij informatietransmissie in een reeds gepotentieerde synaps andere (non-NMDA)
receptoren betrokken zijn. Het bovenstaande maakt duidelijk welke voorwaarden gelden voor
het tot stand komen van LTP.
De volgende vraag is welke mechanismen in de zenuwcel nu eigenlijk verantwoordelijk zijn
voor deze versterking van de synaptische verbindingen. Aangenomen wordt dat dit een
gevolg is van veranderingen die calcium, een stof die essentieel is voor opwekking van LTP,
in het postsynaptisch neuron teweegbrengt (figuur 8.13, links). De instroom van calciumionen
via NMDA receptoren activeert namelijk een aantal Calciumafhankelijke enzymen. Er zijn
drie van dergelijke enzymen, calmoduline (CaM), proteine kinase (PKC) en tyrosine kynase,
geïdentificeerd. Deze enzymen kunnen de gevoeligheid van de non-NMDA receptoren vergroten,
waardoor depolarisatie van het postsynaptisch membraan eerder zal kunnen optreden.
Er is echter ook nog een tweede mogelijkheid. Genoemde enzymen activeren namelijk
ook de stof NO ('nitric oxyde') synthase, een enzym dat verantwoordelijk is voor de produktie
van NO, een oplosbaar gas. NO is eveneens een ‘second messenger’, dat wil zeggen een
neurotransmitter die binnen de cel actief is. Deze stof koppelt terug naar de dendrieten van
het presynaptisch neuron, waar het uiteindelijk in de terminale axonen chemische reacties
ontketent. Dit proces leidt dan weer tot versterking van de productie van de transmitter glutamaat.
Microscopisch onderzoek van hippocampale weefselpreparaten laat zien dat LTP ook kan
leiden tot structurele veranderingen in de synaps. Zo kan LTP leiden tot een toename van
non-NMDA receptoren op het postsynaptisch membraan. Dit geldt vooral voor zogeheten
AMPA receptoren die reageren op glutamaat. Een andere meer spectaculaire vorm is verandering
in de vorm (anatomie) van de synaps zelf. Het postsynaptisch membraan vormt daarbij
een uitstulping, die als een soort wig het presynaptisch membraan binnendringt. Een
mogelijk volgend stadium hiervan is een splitsing van het presynaptische membraan. Hierdoor
treedt een vermenigvuldiging op in het aantal synaptische verbindingen (zie ook figuur
8.13 rechts)
8.6.3 Limbische-corticale circuits betrokken bij consolidatie van expliciete
kennis
Figuur 8.14 laat de belangrijkste in- en outputverbindingen zien tussen hippocampus en
aangrenzende gebieden. Hieruit blijkt onder andere dat de hippocampus via het fornix veel
modulerende input ontvangt van subcorticale gebieden die neurotransmitters produceren,
maar ook veel reciproke verbindingen heeft met aanliggende, en verder weg gelegen
230

schorsgebieden. Zoals eerder besproken, is de taak van hippocampus en aanliggende structuren
binding tot stand te brengen tussen afzonderlijke stimuluskenmerken of gebeurtenissen
die normaal gesproken geen relatie vertonen. De representaties van deze elementaire kenmerken
zijn vermoedelijk op verspreide corticale locaties in de schors opgeslagen. Bij binding
worden verschillende informatiestromen, zoals temporele informatie (frontale schors),
spatiële informatie (pariëtale schors) en object informatie (inferotemporale schors) samengesmeed.
Daarbij is de specifieke taak van de hippocampus om deze afzonderlijke kenmerken
te combineren tot unieke episodische configuraties.
Het eerder besproken mechanisme van long-term-potentiation (LTP) in de hippocampus
speelt daarbij vermoedelijk een cruciale rol. Hoe het bindingsproces in de schors nu precies
plaatvindt is nog onduidelijk, maar het vermoeden bestaat dat de hippocampus een soort van
kortetermijngeheugen representatie opbouwt in de verder weg gelegen corticale gebieden
door middel van de vele connecties met deze gebieden.
Waar in hersenen ontstaan verkeerde herinneringen?
Het geheugen van de mens is niet perfect. Dit kan soms de vorm aannemen van ‘verkeerde
herinneringen’ (false memories): mensen menen zich dingen te herinneren die
nooit eerder hebben plaatsgevonden. Dit kan met een eenvoudige test worden aangetoond
waarbij een reeks woorden wordt aangeboden die allemaal geassocieerd zijn met
een bepaald object, dat zelf niet getoond wordt. Het object is bijvoorbeeld ‘hond’ en de
woordenlijst bevat woorden als blaffen, bijten, grommen, kennel, terrier, harig, enzovoort.
Als nu later aan proefpersonen gevraagd wordt of zij zich bepaalde woorden uit de lijst
herinneren, zullen zij vaak ook bij het woord ‘hond’ bevestigend antwoorden, of het
woord hond noemen. Het merkwaardige is nu dat men toch vaak bij de echte (oude)
woorden meer visuele details kan noemen dan bij de verkeerde (nieuwe) woorden. Kennelijk
zijn deze woorden dus op een andere (meer precieze) wijze in het brein opgeslagen
of verwerkt. fMRI onderzoek van Cabeza heeft dit laatste bevestigd, en aangetoond
dat in de hippocampus beide − dus zowel echte als verkeerde − woorden evenveel activiteit
opriepen, terwijl in het gebied dat aan de hippocampus grenst (de parahippocampale
gyrus) wél een differentiatie te vinden was: echte woorden veroorzaakten daar meer
activatie dan verkeerde woorden. Mogelijk heeft dit te maken met twee verschillende aspecten
van het onthouden testmateriaal: betekenis en perceptuele details. Qua betekenis
horen hond en blaffen bij elkaar, maar qua sensorische eigenschappen niet. Deze
aspecten worden kennelijk door verschillende gebieden in de mediotemporale schors
verwerkt.
Door Squire is een model voorgesteld dat de rol van hippocampus in de opslag van informatie
in de neocortex (in de vorm van het langetermijngeheugen) verder preciseert (zie
figuur 8.14). In dit model zijn twee gebieden in de posterieure schors, de pariëtale en de
temporale schors, betrokken bij de opslag van expliciete kennis. In deze gebieden wordt,
231

zoals bekend, vooral positie ('waar') en object '(wat') informatie opgeslag Wat voorlopig nog
moeilijk te begrijpen is hoe het LTP mechanisme, dat voornamelijk aangetoond is voor
groepen neuronen is binnen de hippocampus, betrokken is bij de vorming van connecties
tussen de neuronen in netwerken in de schors, dus gebieden die buiten de hippocampus
zijn gelegen. Mogelijk is LTP ook werkzaam in reverbererende circuits tussen hippocampusneuronen
en neuronen in aaangrenzende gebieden, en de verder weg gelegen corticale
neuronen. Direct aangrenzende gebieden, zoals de parahippocampale gyrus, spelen mogelijk
bij dit proces van corticale opslag eveneens een belangrijke rol, vooral wat betreft binding
van informatie die afkomstig is van verschillende zintuigmodaliteiten.
Figuur 8.14 Verbindingen tussen de mediotemporale schorsgebieden (hippocampus en aangrenzende
schorsgebieden) en enkele associatiegebieden in de hersenen die van belang zijn voor opslag van informatie
in het langetermijn (expliciet) geheugen. PG = posterieure pariëtale schors, TE = temporale schors. Het gebied
TE is bijvoorbeeld van belang voor opslag van kwaliteit van objecten (‘wat’), en het gebied PG voor de
ruimtelijke locatie (‘waar’). Enkele belangrijke verbindingen tussen de hippocampus en entorhinale gebieden
met andere gebieden in hersenen zijn rechts weergegeven. Naar: Squire (1992).
Echter, ook hogere schorsgebieden zijn bij het bindingsproces betrokken. Hogere controleelementen
zijn bijvoorbeeld contextuele 'cues', dat wil zeggen de achtergrondsituatie waarbinnen
een stimulus is aangeboden, of een gebeurtenis heeft plaatsgevonden. Dergelijke
cues kunnen met name latere retrieval of herkenning van representaties vergemakkelijken.
232

Omdat de hippocampus de associatieve binding in het netwerk tot stand brengt, lijkt het
aannemelijk dat zij ook betrokken is bij de retrieval (c.q. reconstructie) van de hierin opgeslagen
kennis. Vast staat echter dat retrieval niet uitsluitend via de hippocampus hoeft te geschieden.
Immers, gebleken is dat bij beschadiging of verwijdering van de hippocampus
patiënten vaak nog wel in staat zijn zich feiten en gebeurtenissen uit het verre verleden te
herinneren. Vooral bij retrieval van oude kennis (waarbij de bindende rol van hippocampale
structuren geen rol meer speelt), hebben hogere corticale structuren als de prefrontale
schors en de temporale gebieden de rol van de hippocampus overgenomen.
8.6.4 Expliciet geheugen: tijdsverloop van consolidatie
Uit de eerder besproken amnesie-studies is gebleken dat de omvang van de retrograde
amnesie, dus het aantal jaren waarover de amnesie zich uitstrekt, lijkt toe te nemen naarmate
een groter gebied van dit netwerk is beschadigd.
Figuur 8.15 Hypothetische weergave van het verloop in de tijd van het consolidatieproces (donker = actief
gebied). Fase 1: nadat sensorische input (A) de cortex heeft bereikt, worden er verticale neurale verbindingen
gevormd tussen de hippocampus met hogere gebieden, via de aangrenzende schors. Deze fase neemt vermoedelijk
enkele weken in beslag. Fase 2: vorming van verticale neurale connecties tussen aangrenzende
mediotem-porale schors en gebieden in neocortex, en horizontale (cortico-corticale) verbindingen. Fase 3 en
4: verdere versterking van cortico-corticale verbindingen waarbij de verbindingen met mediotemporale gebieden
geen rol meer spelen. Aangegeven is hoe consolidatie voor een specifieke gebeurtenis A (aangeboden
op moment nul) plaats-vindt. Corticale laesies van hippocampus en mediotemporale schors in fase 1 of 2
zullen de retrieval van A bemoeilijken. In fase 3 en 4 hebben deze laesies weinig effect meer.
Dit betekent dat bij de opslag van nieuwe informatie, eerst de lagere structuren als hippocampus
en aangrenzende structuren een actieve rol vervullen.
233

Deze periode is aanzienlijk langer als laesies niet alleen de hippocampus, maar ook daar
omheen liggende gebieden in de mediotemporale schors treffen. Hierbij is ook gebleken dat
de duur van het consolidatieproces mede afhankelijk is van de hiërarchische structuur van dit
netwerk. Dit kan de vorm aannemen van een tijdelijke opslag, waarbij neurale connecties
met aangrenzende en hogere corticale systemen worden gevormd. Met deze fase is vermoedelijk
slechts enkele weken gemoeid (zie figuur 8.14).
Met name een fenomeen als LTP, in combinatie met bepaalde neurotransmitters zoals noradrenaline
en acteylcholine, zou in deze leerfase het cruciale mechanisme kunnen zijn voor
vorming van synaptische verbindingen. Later wordt deze rol overgenomen door de aangrenzende
gebieden (fase 2).
Waarom oude herinneringen soms sterker zijn dan nieuwe herinneringen
Ribot’s temporele gradient. Retrograde amnesie is vaak een gevolg van gebrekkige
consolidatie van nieuwe kennis in het episodisch geheugen. Daardoor worden gedurende
de levensloop nieuwe gebeurtenissen steeds slechter opgeslagen (Ribot 1882).
De hippocampus speelt slechts tijdelijk een rol. Eenmaal geconsolideerde kennis is
niet meer afhankelijk van de hippocampus (Squire, 1992).
Oude feiten worden relatief vaak ‘opgediept’ uit het geheugen (bijv. door er over te
vertellen). Daardoor vormen zij geidelijk aan steeds sterkere geheugensporen (Nadel
en Miscovitch, 1997).
De reminicentie piek. Gezonde ouderen bewaren vaak de levendigste autobiografische
herinneringen uit hun adolescentie. Mogelijk heeft dit fenomeen te maken met
een (juist) betere consolidatie van belangrijke of nieuwe gebeurtenissen die zich in
deze specifieke levensfase voordoen (Rubin et.a. (1998).
Beschadiging van een gebied als de hippocampus heeft dan minder ernstige gevolgen voor
het onthouden van kenniselementen die dit 'station al zijn gepasseerd', dat wil zeggen die
verdere bewerking ondergaan in hogere corticale structuren.
Over de daaropvolgende leer- en consolidatiefasen is nog onvoldoende bekend. Vermoedelijk
wordt de snelle consolidatiefase gevolgd door een tweede langduriger fase. Uiteindelijk
(dat wil zeggen over een periode van vele jaren: fase 3) zal het consolidatieproces zich
geheel op corticaal niveau afspelen. De vorming van synaptische (cortico-corticale) verbindingen
zal hier vermoedelijk ook veel langzamer verlopen dan in fase 1. Tegelijkertijd treedt
er ook 'vergeten' op: dat wil zeggen het verloren gaan van oude kennis. Dit kan deels een
gevolg zijn van interferentie met andere netwerken, waar nieuwe kennis wordt opgeslagen.
Vergeten kan echter ook het gevolg zijn van ouderdom of ouderdomsziektes, zoals bepaalde
234

vormen van dementie. Hierbij kan er een geleidelijk neuronaal verlies optreden, dat gepaard
gaat met een vermindering van neurale connectiviteit.
8.7 Impliciet geheugen: sensitisatie, habituatie en klassiek
conditioneren
Habituatie en sensitisatie zijn elementaire vormen van leren die niet gebaseerd zijn op associatie
tussen stimuli. Het mechanisme dat hierbij een rol speelt is door Kandel en medewerkers
vooral goed in kaart gebracht in de zeeslak Aplysia Californica. Deze beschikt over een
eenvoudig zenuwstelsel met een relatief gering aantal (20.000) zeer grote neuronen. Bij
Aplysia leidt tactiele prikkeling van de mantel of sifon tot terugtrekking van de kieuw ('gill'),
het ademorgaan. Deze basale reflex blijkt gevoelig te zijn voor habituatie, sensitisatie en
klassiek conditioneren.
Herhaalde prikkeling van de sifon leidt op den duur tot afname van de sterkte van de terugtrekrespons.
Deze is niet een gevolg van 'vermoeidheid' van sensorische of motorische
neuronen, omdat deze neuronen bij rechtstreekse elektrische stimulatie een onverminderde
sterkte van de respons laten zien. De habituatie of responsafname is uitsluitend een gevolg
van de verminderde sterkte van de synaptische verbinding tussen het sensorisch en motorisch
neuron (zie figuur 8.15). Dit komt door afname van de hoeveelheid neurotransmitter in
het presynaptisch (sensorisch) neuron, die weer een geleidelijk afsluiten van calcium (Ca2 + )
kanalen in het uiteinde van de axonen van het presynaptisch neuron tot gevolg heeft.
Sensitisatie is de versterking van de verbinding tussen een sensorisch en motorisch neuron,
door een voorafgaande sterke of schadelijke stimulus. Hierbij treedt dus juist versterking van
de hoeveelheid neurotransmitters in het presynaptisch neuron op. Dit verschijnsel wordt ook
wel presynaptische facilitatie genoemd (zie ook figuur 4.2 uit hoofdstuk 4). Het neurale circuit
is echter iets complexer dan dat van habituatie, omdat hierbij ook interneuronen een rol
spelen (figuur 8.15). Bij sterke stimulatie van bijvoorbeeld kop, staart of een ander deel van
Aplysia produceert een faciliterend modulerend neuron serotonine, dat een verspreid effect
heeft op de synapsen van sensorische neuronen. Dit effect doet zich voor bij zowel synapsen
met motorneuronen, als die met interneuronen. Serotonine blokkeert met name de kaliumkanalen
van het celmembraan, waardoor de uitstroom van kalium wordt vertraagd, en dus de
actiepotentiaal wordt verlengd. Hierdoor blijven tevens de Calciumkanalen langer geopend,
waardoor meer calcium binnenstroomt in het presynaptisch (sensorisch) neuron, en meer
neurotransmitters worden vrijgemaakt.
Bij klassiek conditioneren vindt koppeling plaats tussen een onconditionele stimulus (UCS)
en een conditionele stimulus (CS; zie figuur 8.15). De UCS, een krachtige elektrische puls,
wordt hierbij bijvoorbeeld op de staart van Aplysia gegeven. De CS wordt gegeven op de
235

sifon. Koppeling van UCS en CS blijkt nu na een aantal trials tot een versterking van de
kieuwreflex op de CS te leiden. Een stimulus op een ander deel zoals de mantel, die niet met
een schok wordt geassocieerd, fungeert daarbij als een controlestimulus. Bij conditioneren
speelt hetzelfde presynaptische facilitatiemechanisme een rol dat ook bij sensitisatie is besproken.
Het conditioneringsmechanisme berust echter op een convergentie (samengaan)
van twee soort stoffen, de door de UCS opgewekte serotonine en het door de CS opgewekte
calcium, waardoor extra neurotransmitters in het presynaptisch neuron vrijkomen. De timing
van CS-UCS is hierbij van cruciaal belang: versterking van de kieuwreflex op de CS treedt
namelijk alleen op bij een 0,5 seconde CS-UCS interval.
Figuur 8.16 Gesimplificeerde weergave van drie elementaire vormen van impliciet leren die in Aplysia zijn
aangetoond: habituatie, sensitisatie en klassiek conditioneren. Daarbij wordt bijvoorbeeld de mantel gestimuleerd,
en de terugtrekrespons van de kieuw van Aplysia gemeten.
De gezamenlijke werking van UCS (via serotonine) en CS (via calcium) op moleculen in het
presynaptisch neuron heeft tot gevolg dat hierin een grote hoeveelheid transmittersubstantie
wordt vrijgemaakt. Dit zal dus ook de synaptische transmissie tussen pre- en postsynaptisch
(motor) neuron extra versterken, waardoor na een aantal CS-UCS trials de reflex op CS in
kracht zal toenemen.
Een voorbeeld van toepassing van conditionering bij de mens is de geconditioneerde oogknipreflex.
In deze studies wordt een luchtstootje tegen het oog, die het oog automatisch
236

doet knipperen, voorafgegaan door een toon. Na verloop van tijd zal de proefpersoon ook
met de ogen knipperen als alleen de toon wordt aangeboden. Vooral het cerebellum is bij
deze vorm van conditioneren betrokken.
Klassieke conditionering is bij mensen vaak toegepast om meer inzicht te verkrijgen in mechanismen
die ten grondslag liggen aan aangeleerde vrees- en schrikreacties. Hierbij is
echter niet zozeer het cerebellum maar de amygdala en de orbitofrontale schors betrokken.
In Hoofdstuk 9 wordt hierop nader ingegaan.
8.8 Impliciet geheugen: priming
Een bijzondere vorm van impliciet geheugen, die niet − of veel minder − afhankelijk is van de
mediotemporale gebieden, is priming. Priming wil zeggen dat identificatie van een bepaald
woord of object (de zogeheten teststimulus), wordt versneld door eerdere aanbieding hiervan
(de 'study' of studeerfase, soms ook wel de 'prime' stimulus genoemd). Aanbieding van de
primestimulus geschiedt altijd in een context waarbij de proefpersoon niet de instructie krijgt
de stimuli te onthouden. De opdracht luidt bijvoorbeeld om woorden de beoordelen op
grammaticale aspecten, hun aantrekkelijkheid, kleur en dergelijke.
8.8.1. Algemene kenmerken van priming
Er zijn globaal twee vormen van priming te onderscheiden, repetitie-priming en semantische
priming. Repetitie-priming is vooral onderzocht in lexicale decisie, woordstamaanvulling of
woordfragment taken. In een lexicale decisietaak zijn de teststimuli verbale stimuli, die kunnen
bestaan uit een bestaand of een niet bestaand woord. Voorafgaande hieraan heeft de
proefpersoon in de studeerfase een aantal woorden ter inspectie gepresenteerd gekregen.
De volgende fase is de testfase, waarbij de proefpersoon met een drukknop reactie moet
aangeven, of het aangeboden testwoord een echt woord of nonwoord betreft. Ook kan de
instructie luiden het testwoord hardop te lezen. Reacties blijken sneller voor herhaalde woorden
(huis--huis: het woord huis maakte dus deel uit van de woorden uit de voorgaande studeerfase),
dan niet herhaalde bekende woorden (huis--hond).
Bij woordstamaanvulling of woordfragment taken krijgen de proefpersonen eveneens eerst
een aantal woorden aangeboden. Deze woorden beginnen bijvoorbeeld allemaal met HER,
zoals herkennen, herhalen et cetera. De opdracht daarbij luidt om aan te geven of men deze
woorden positief of negatief ervaart. Vervolgens wordt het eerste gedeelte van een woord
(de stam HER), of een woordfragment (H.RH.LEN) getoond als testwoord. De helft van de
teststimuli correspondeert met de studielijst, de ander helft niet. De opdracht is nu om het
eerste volledige woord dat in gedachten komt, hardop uit te spreken. Proefpersonen blijken
237

hierbij doorgaans vaker woorden te kiezen die deel uitmaken van de tevoren gepresenteerde
lijst, dan andere woorden. Aanvankelijk vermoedde men dat de effecten van repetitie-priming
slechts van korte duur waren, dat wil zeggen niet langer duurden dan enkele uren. Later is
echter duidelijk geworden dat deze effecten ook over perioden van enkele dagen, of zelfs
weken kunnen voortbestaan. Primingeffecten treden niet alleen op bij herhaling van simpele
fysische kenmerken, maar ook bij herhaling van conceptuele kenmerken van stimuli. Men
spreekt dan van semantische-priming. Hierbij gaat het primair om overeenkomsten in betekenis
tussen objecten of woorden. Het studiewoord is bijvoorbeeld appel, waarna de proefpersoon
een nonwoord (niet bestaand woord), of een echt woord krijgt aangeboden. De
opdracht is met een drukknop reactie aan te geven of het een echt dan wel een nonwoord
betreft. Het blijkt dat reacties sneller zijn voor woorden die een semantische relatie hebben
het voorafgaande woord. Zo roept het woord ‘peer’ snellere reacties op dan het woord ‘huis’,
omdat het geprimed wordt door de categorie 'vrucht'.
Primingeffecten bij amnesie
Onderzoek heeft duidelijk gemaakt dat amnesiepatiënten doorgaans niet van normale
proefpersonen verschillen in bepaalde vormen van impliciet geheugen, zoals
sensomotorische taken of priming. Het laatste is bijvoorbeeld aangetoond met nietverbale
tests als het herkennen van gezichten, waarbij men moet aangegeven of
een gezicht wel of niet van een beroemd persoon is. Zowel patiënten als normale
proefpersonen blijken hierbij vaker een onbekend gezicht te selecteren dat eerder
is aangeboden (‘geprimed’), dan een gezicht dat niet eerder is aangeboden. Dit effect
was bovendien even groot voor herhaald aangeboden onbekende gezichten,
als gezichten van beroemde personen. Hetzelfde geldt voor priming van verbaal
materiaal.
De vrijwel normale prestatie van deze patiënten in primingtaken suggereert dat
structuren die betrokken zijn bij consolidatie van expliciete kennis, zoals de mediotemporale
gebie-den, bij priming een minder belangrijke rol spelen.
Ook het omgekeerde patroon is gevonden, namelijk een intact expliciet geheugen
maar verstoorde priming. Dit deed zich voor bij een epileptische patiënt M.S., waarbij
door een chirurgische ingreep delen van de rechter occipitale schors (gebieden
18 en 19) waren ver-wijderd. Deze patiënt was wel in staat visueel gepresenteerde
woorden te onthouden die eerder waren aangeboden en daarbij gewoon gelezen
konden worden, maar niet als ze zeer kort waren aangeboden. Bij zeer korte presentatietijden
van eerder aangeboden woor-den treedt doorgaans alleen priming,
maar geen bewuste herkenning op. Dit laatste resultaat is dus een sterke aanwijzing
dat vooral de sensorische gebieden in de schors betrokken zijn bij primingeffecten.
Primingeffecten zijn aangetoond voor zowel bekend als nieuw stimulusmateriaal. Dit geldt
voor nieuwe gezichten, objecten of melodieën, maar ook voor nonwoorden. Teststimuli die
bestaan uit een herhaling van tevoren aangeboden onbekende gezichten, abstracte figuren
(stippenpatronen) of nonwoorden leiden daarbij tot snellere reacties dan niet herhaalde
stimuli. Dit bleek uit snellere leestijden voor herhaalde, dan niet herhaalde nonwoorden, of
238

uit snellere reactietijden in een reactietaak, waarbij men met een drukknop moest aangeven
of de stimulus bekend of onbekend was.
8.8.2 Neurale basis van priming
Gedrag in impliciete geheugentests verschilt in meerdere opzichten van gedrag in expliciete
tests (zie ook de uitstekende overzichtsartikelen van Moscovitch en Schacter in de referentielijst).
Bij expliciete kennis is er bijna altijd sprake van zinvol materiaal, waarbij de context
en relatie tussen stimuluskenmerken − zoals verschillende stimulusmodaliteiten − van belang
is. Daarentegen spelen bij priming veel meer de afzonderlijke en geïsoleerde perceptuele
kenmerken van de stimulus een rol. Bij repetitiepriming blijken bijvoorbeeld effecten altijd
groter als studeer- en testmateriaal binnen dezelfde modaliteit (visueel-visueel, of auditiefauditief)
dan in verschillende modaliteiten (bijvoorbeeld, auditief-visueel) worden aangeboden.
Het feit dat priming effecten sterk afhankelijk zijn van elementaire fysische stimuluskenmerken
suggereert dat deze effecten nauw verbonden zijn met perceptuele systemen in de
posterieure schors, en wel in het bijzonder de primaire sensorische gebieden. Mogelijk maakt
priming hier gebruik van reeds bestaande structureel-anatomische verbindingen binnen en
ook tussen corticale modulen.
Figuur 8.17 De drie subsystemen die
volgens Schacter deel uitmaken van
het perceptueel representatiesysteem
en gevoelig zijn voor priming: visuele
woordvorm, perceptuele objecten en
auditieve woordvorm. Ook de vermoedelijke
corticale locus van elke
subvorm van priming is weergegeven.
Dat primingeffecten berusten op activatie van elementaire perceptuele modulen in de posterieure
schors, is vooral verdedigd door Schacter en Moscovitch. Schacter spreekt hier van
een perceptueel representatie systeem (PRS). Het PRS blijkt zich vroeg in de levensloop te
ontwikkelen, en is ook relatief bestand tegen de gevolgen van veroudering
De hier opgeslagen perceptuele records kunnen in de volgende drie subcomponenten worden
onderverdeeld, een visueel woordvormsysteem, een structureel beschrijvingsysteem
(voor identificatie van perceptuele objecten) en een systeem voor auditieve woordvorm (zie
figuur 8.17). PET studies en studies van patiënten met hersenlaesies hebben verder aannemelijk
gemaakt dat bij priming drie gebieden in de posterieure schors zijn betrokken. Dit zijn
239

espectievelijk de extrastriate, de inferotemporale en de auditieve associatiegebieden op de
grens van temporale en pariëtale schors. Het extrastriate systeem is gevoelig voor elementaire
visuele kenmerken. Daarentegen is het systeem voor opslag van perceptuele objecten
in de inferotemporale schors vooral gevoelig voor globale structuur en dimensies. Primingeffecten
treden hier ook op voor nieuwe objecten als tekeningen van driedimensionale figuren,
maar alleen als deze niet strijdig zijn met geometrische regels (zoals bijvoorbeeld een 'onmogelijke
figuur' van Esscher: dit werkt niet als prime).
Het auditieve associatiegebied is vooral actief bij opslag van gesproken woorden. Bij priming
van gesproken woorden (dit vindt voornamelijk plaats in de pariëtaal-temporale gebieden), is
eventueel nog een verdere onderverdeling aan te brengen tussen twee aspecten. Het eerste
aspect heeft betrekking op puur akoestische stemspecifieke kenmerken van gesproken
woorden, en zou met de rechterhemisfeer zijn verbonden. Het tweede aspect is verwerking
van abstracte fonologische kenmerken. Dit zou met name in de linkerhemisfeer plaatsvinden.
De perceptuele modulen waarmee het PRS is verbonden, hebben ook uitvoer naar hogereorde
of centrale structuren, waarin conceptuele kennis is opgeslagen. Deze hogere vormen
van kennis − semantische records genoemd door Schacter − zijn eveneens itemspecifiek, en
via de perceptuele modulen toegankelijk voor priming in conceptueel-impliciete tests. Deze
semantische representaties, en de hiermee geassocieerde structuren in hersenen, zijn ook
toegankelijk voor bewuste verwerking. Deze bewuste ervaring is echter geen automatisch
gevolg van activatie van de inputmodule, maar treedt alleen op als deze kennis door een
hogere-orde proces wordt geactiveerd.
In een PET studie van Squire werd aan proefpersonen gevraagd na aanbieding van woordstammen
het eerste woord te reproduceren dat zij in gedachte kregen, een typische priming
instructie dus. De controleconditie was aanbieding van woordstammen zonder voorafgaande
presentatie van de volledige versies. Interessant was nu dat het extrastriate gebied van de
rechterhemisfeer een verminderde doorbloeding vertoonde, vergeleken met de controleconditie.
Als zij echter een 'recall' instructie kregen (op de woordstam reageren met een woord
uit de eerder aangeboden reeks), vertoonden de hippocampus en prefrontale schors een
sterkere doorbloeding, vergeleken met de priming- en baselineconditie. Dit laatste resultaat
geeft steun aan het idee dat primingeffecten berusten op selectie van meer efficiënte, dat wil
zeggen reeds voorgevormde (mogelijk Hebbiaanse) synaptische verbindingen in corticale
circuits.
Het feit dat priming vaak de sterkste effecten laat zien in de rechterhemisfeer, is een verdere
aanwijzing dat vooral fysische, vormspecifieke kenmerken van de stimulus een rol spelen bij
repetitiepriming. Een sterk bewijs hiervoor werd gevonden in een andere woordstamaanvulling
studie van Squire waarbij de stimuli in het rechter en linker visuele veld werden aangeboden,
terwijl de proefpersoon het centrum van het beeldscherm fixeerde. Linker- en rech-
240

terveld stimuli projecteren hierbij respectievelijk naar de rechter en linker visuele schorsgebieden.
De sterkste effecten van woordstamaanvulling bleken nu op te treden voor linkerveld
stimuli (= rechterhemisfeer). Dit gebeurde echter alleen als prime en teststimuli overeenkwamen
in lettertype (hoofd- of kleine letter) en modaliteit. Als de woordstammen in het
rechterveld (= linkerhemisfeer) werden aangeboden, bleken de primingeffecten niet afhankelijk
te zijn van deze fysische kenmerken. Andere experimenten door Tulving en Schacter
hebben steun gevonden voor een linkerhemisfeer betrokkenheid bij priming van meer abstracte
verbale kenmerken, zoals het geval is bij aanbieding van complete woorden.
8.9 Impliciet geheugen: sensomotorisch leren
Sommige vormen van leren van visueel aangeboden verbaal materiaal blijken ook langs de
impliciete weg tot stand komen. De leerstrategie berust hier op een herhaalde aanbieding
van bijvoorbeeld woorden, in zogeheten paired-associates taken. Hierbij worden lijsten met
verschillende woordparen aangeboden, en krijgen proefpersonen de instructie bij aanbieding
van het eerste woord van een paar, het tweede woord te benoemen. Proefpersonen hoeven
daarbij ook geen bewuste aandacht te besteden aan de woordparen. Andere termen hiervoor
zijn procedureel leren, sensomotorisch leren of habit learning: het automatische aanleren van
stimulus-respons associaties of vaardigheden.
Amnesiepatiënten met een beschadiging van de mediotemporale schors blijken doorgaans
goed in staat in dit soort taken associaties tussen objecten of woorden aan te leren. Het
aantal aanbiedingen van de lijsten dat nodig is om een correcte leerprestatie te verkrijgen, is
bij hen echter vele malen groter dan bij normale proefpersonen. Dit komt omdat normale
proefpersonen het vermogen hebben de aangeleerde woorden wél (via de expliciete route)
met bestaande representaties in hun geheugen te associëren. Als daarentegen het leermateriaal
weinig betekenis of structuur heeft −zoals het leren van stippenpatronen − blijken de
leercurves van normale proefpersonen en patiënten maar weinig van elkaar te verschillen.
Deze meer associatieve vormen van leren lijkt vooral afhankelijk te zijn van het striatum en
motorische schorsgebieden. Ook het cerebellum is betrokken bij het aanleren van motorische
vaardigheden, vooral wat betreft de timing van bewegingen. De rol van het striatum en
SMA bleek onder andere uit een PET-studie van Grafton, waarbij proefpersonen bepaalde
patronen van vingerbewegingen moesten aanleren. Omdat zij tegelijkertijd een andere taak
uitvoerden, verhinderde dit dat zij bewust aandacht besteedden aan de leertaak. De PET
beelden in de dubbeltaak werden daarbij vergeleken met beelden in de enkeltaakconditie
(waarbij er dus wél sprake kon zijn van bewuste verwerking). Interessant was dat in de dubbeltaakconditie
vooral de motorische gebieden, zoals de SMA en motorische schors in de
linker hersenhelft, en de basale ganglia actief waren. Ook een studie van Knowlton toonde
241

de betrokkenheid van het striatum aan. Hierbij bleken Parkinsonpatiënten met laesies in het
striatum, in tegenstelling tot patiënten met mediotemporale laesies, niet in staat associatieve
taken zoals een probabilistische classificatietaak te leren.
Het striatum heeft veel afferente verbindingen met de sensorische gebieden, en efferente
verbindingen met de motorische schorsgebieden als de premotore schors en SMA. Daardoor
is dit gebied zeer geschikt voor het vormen van associaties tussen input (perceptie) en output
(actie). Het lijkt verder aannemelijk dat bij perceptueel-motorische leerprocessen het
striatum eenzelfde soort ondersteunende functie heeft als de hippocampus bij het expliciet
leren, namelijk versterking van synaptische verbindingen in de motorgebieden van de anterieure
schors. Het kan echter niet geheel uitgesloten worden dat het striatum zelf ook als
opslagplaats van motorische kennis fungeren.
Aanbevolen literatuur
Bauer, P. J. (2014). The development of forgetting: Childhood amnesia.
In P. J. Bauer & R. Fivush (Eds.), The Wiley-Blackwell handbook on the development
of children’s memory (pp. 519–544). Chichester: Wiley-Blackwell
Desimone, R., Miller, E.K. & Chelazzi, L. (1994). The interaction of neural systems
for attention and memory. In: C. Koch & J.L. Davis (Eds.). Large-scale Neuronal
Theories of the Brain. (pp. 75-91). Cambridge: MIT Press.
Eichenbaum, H. & Cohen, N.J. (2001). From Conditioning to Conscious Recollection.
Memory systems of the brain. Oxford Psychology Series. Oxford: Oxford
University Press.
Fuster, J.M. (1995). Memory in the cerebral cortex. Cambridge: MIT press.
Hirstein, W (2010). "The misidentification syndromes as mindreading disorders".
Cognitive Neuropsychiatry 15 (1): 233–60
Hirstein, W.; Ramachandran, V.S. (1997). "Capgras syndrome: a novel probe
for understanding the neural representation of the identity and familiarity of persons".
Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 264 (1380): 437–
444.
Nadel. L & Moscovitch, M. (1997). Memory consolidation, retrograde amnesia
and the hippocampal complex. Curremt Opinion in Neurobiology, 7, 217-222
Rubin, D. C.; Rahhal, T. A.; Poon, L. W. (1998). "Things learned in early
adulthood are remembered best". Psychology & Aging 17: 636–65
Rugg, M.D. (1985). Event-related potential studies of human memory. In: In:
M.S. Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 789-801). Cambridge:
MIT Press.
Schacter, D.L. (1995). Implicit 242 memory: a new frontier for cognitive neuroscience.
In: M.S. Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 815-824).

Testvragen
• Twee belangrijke criteria die gebruikt kunnen worden bij het onderscheiden van subvormen
van geheugen zijn a) de aard of inhoud van de opgeslagen kennis en b) de toestand (‘state’)
van het geheugen. Licht dit toe.
• Noem enkele oorzaken van een gebrekkige retrieval (opzoeken) van informatie in het langetermijngeheugen.
• Het kortetermijngeheugen kan worden beschouwd als een corticaal netwerk waarin informatie
in een actieve toestand verkeert. Volgens welke drie verschillende circuits kan dit activatieproces
plaatsvinden?
• Uit welke componenten is volgens Baddeley het werkgeheugen samengesteld, en welke hersengebieden
zouden hiermee kunnen corresponderen? Welk alternatief wordt door Goldman-Rakic
voorgesteld?
• Beschrijf in het kort het belang van patiënt H.M. voor de ontwikkeling van geheugentheorieën.
• Wat is een temporele of Ribotgradiënt en hoe kan dit verschijnse worden verkllaard?
• Beschrijf het principe van de ‘delayed non-matching to sample’ taak. Welke processen worden
hiermee gemeten?
• Waarop het verschijnsel van kinderamnesie?
• Beschrijf de werking van long term potentiation (LTP) aan de hand van het effect van een
zwakke en sterke testpuls op de respons in het pre- en postsynaptisch neu ron. Beschrijf
ook het principe van associatieve LTP.
• Men vermoedt dat met het proces van consolidatie van expliciete kennis een relatief lange tijd
is gemoeid. Beschrijf de opeenvolgende fasen volgens welke dit proces mogelijk ver-loopt.
Wat is het effect van laesies van de hippocampus, en van het direct aangrenzende hogere
schorsgebied in elk van deze fasen?
• Bij klassiek conditioneren van Aplysia wordt een associatie gevormd tussen een CS en een UCS.
Beschrijf globaal het neurale circuit dat hieraan ten grondslag ligt.
• Wat verstaat Schacter onder een perceptueel representatiesysteem (PRS) en uit welke drie
componenten is dit opgebouwd?
• Welke circuits in de hersenen zijn mogelijk betrokken bij het aanleren van vaardigheden (habits)?
243

Hoofdstuk 9 Emoties
Verschillende aspecten van
emoties……………………………………………245
Deelprocessen van emoties………………… 248
Het leren van emoties: de rol van
reinforcers………………………………………..256
Neurale basis van emoties: vroege
studies……………………………………………263
Neuroaffectieve netwerken…………………….265
Directe en indirecte emotionele circuits………276
Lateraliteit van emoties…………………………280
Neurotransmittercircuits……………………… 284
244

9
Emoties
9.1 Inleiding: de verschillende aspecten van emoties
Een terugkerend thema in dit boek is dat complexe cognitieve functies eigenlijk geen eenheid
vormen, maar uit verschillende deelsystemen zijn opgebouwd die met eigen netwerken
in de hersenen zijn geassocieerd. Hiervan zijn verschillende voorbeelden gegeven in de
hoofdstukken die handelden over perceptie en motoriek, geheugen en aandacht. Ook voor
emotie (of affectief gedrag) geldt dat het geen ‘unitair’ systeem is. Er blijken namelijk verschillende
affectieve systemen te bestaan, die elk met specifieke gebieden en circuits in de
hersenen zijn verbonden.
Valentie (positief, negatief
Intensiteit (sterk, zwak)
Niveau van neurale organisatie (primair, secundair)
Niveau van beleving (impliciet, expliciet)
Deelproces (evaluatie,gevoel, actie)
Figuur 9.1 Een eenvoudige indeling van emoties volgens een aantal criteria.
Als een algemene leidraad voor komende paragrafen worden in figuur 9.1 een aantal aspecten
of criteria genoemd volgens welke emoties kunnen worden ingedeeld. Elk van deze
aspecten zullen hieronder in het kort de revue passeren.
9.1.1 Valentie en intensiteit
Het meest algemene onderscheid tussen emoties is dat tussen positieve en negatieve emoties.
Dit wordt de valentie van emoties genoemd. Binnen de categorie positieve en negatieve
emoties zijn ook nog fijnere onderverdelingen mogelijk. Deze betreffen deels verschillen in
aard, en deels verschillen in intensiteit. Zo verschillen bijvoorbeeld de emotionele toestanden
die worden opgewekt door honger en dorst duidelijk van aard. Dat heeft deels te maken met
het object of de stimulus waarop deze emoties zich richten, namelijk voedsel of water. Emoties
kunnen echter ook in intensiteit verschillen, zoals een gevoel van ongemak en hevige
245

angst. Verschillen in intensiteit zijn rechtstreeks gekoppeld aan arousal: de activatietoestand
van de hersenen.
Er zijn normen ontwikkeld door de Amerikaanse onderzoekers Lang en Bradley waarmee
afzonderlijk voor mannen en vrouwen de valentie en intensiteit (arousalwaarde) van een
groot aantal visuele prikkels is vastgesteld. Dit system wordt het International Affective Picture
System (IAPS) genoemd, en is een belangrijk hulpmiddel gebleken in het laboratoriumonderzoek
naar affectieve processen. De auditieve versie heet het International Affective Digitized
Sounds System (IADS). Op het niveau van hersenfuncties zijn valentie en arousal echter
moeilijk te onderscheiden. Dit heeft te maken met het feit dat negatieve emotionele stimuli
vaak een sterkere arousal veroorzaken dan positieve emotionele stimuli. Daarom is het nog
onzeker of effecten van valentie die zijn gerapporteerd in de amygdala niet mede veroorzaakt
zijn door arousal. Mogelijk had ook binnen de evolutie het vermijden van een gevaarlijke
situatie een hogere adapatieve betekenis dan het benaderen van een positieve stimulus.
Onze taal kent een groot arsenaal van emotiewoorden. Ook hierin zijn een aantal fundamentele,
of meer algemene, dimensies te ontdekken. De sociaal-psycholoog Shaver heeft mensen
een groot aantal woorden met een emotionele strekking laten beoordelen. Daarbij werd
hen gevraagd woorden als vreugde, verdriet, huilen, lachen, angst, optimisme, pessimisme
en schrikken qua emotionele betekenis met elkaar te vergelijken. Een clusteranalyse (een
soort correlationele analyse) leverde daarbij ongeveer zes prototypische emoties op, die op
één evaluatieve (positief-negatief) dimensie konden worden gerangschikt. Dit waren: liefde--
vreugde--verrassing--boosheid--verdriet--vrees. Meest negatief is 'vrees', het meest positief
'liefde' terwijl 'verrassing' een middenpositie inneemt. Deze prototypische emoties representeren
niet per se biologische basismechanismen (hoewel het bestaan hiervan niet kan worden
uitgesloten), maar weerspiegelen onze intuïtieve kennis van emoties, dat wil zeggen hoe
mensen in het dagelijks spraakgebruik emoties beleven en benoemen.
9.1.2. Het niveau van organisatie: primaire versus secundaire emoties
Vaak worden twee niveaus van emoties onderscheiden, primaire (‘lagere’ of aangeboren) en
secundaire (‘hogere’ of aangeleerde) emoties. Deze begrippen hebben ook bio-evolutionaire
wortels. Zo hebben primaire emoties een directe functie in verband met het overleven of in
stand houden van de soort. Een bekend voorbeeld hiervan zijn de ‘vecht’ en ‘vlucht’ (fight
and flight) reacties. Volgens de neuroloog Damasio zijn bij de mens primaire emoties vooral
gebaseerd op de beleving van gebeurtenissen die vroeg in de levensloop hebben plaatsgevonden.
Daarentegen zijn de secundaire emoties vooral het product van de latere volwassen
ontwikkeling. Deze laatste categorie vormt een mengvorm van denken en voelen, waarbij
246

cognitieve evaluaties van personen en situaties een meer centrale rol spelen. Secundaire
emoties worden ook sterker bepaald door aangeleerde dan aangeboren disposities.
Het onderscheid primair-secundair kan ook bekeken worden vanuit het perspectief van hersenstructuren.
Daarbij worden primaire emoties meestal geassocieerd met ‘primitieve’ structuren
in de hersenstam en limbisch systeem, zoals de hypothalamus, die basale driftmatige
behoeften als honger en dorst regelen. Regulatie van secundaire emoties wordt daarentegen
toegeschreven aan ‘hogere’ gebieden in de neocortex.
9.1.3 Niveau van beleving: expliciet of impliciet
Het woord emoties roept bij ons allerlei associaties op. Meestal gaat het daarbij om ‘gevoelens’
die wij bewust beleven, zoals blijheid, angst, afkeer en dergelijke. Deze bewuste of
'expliciete' vormen van emotie worden vaak toegeschreven aan een samenspel van emotionele
en cognitieve processen. Vooral bij de mens speelt dit soort interacties een belangrijke
rol. Dit blijkt bijvoorbeeld uit het feit dat indrukken, gedachten en ervaringen bij ons vaak
affectief gekleurd zijn, dat wil zeggen een gevoel oproepen van blijheid, afkeer of boosheid.
Niet alle vormen van emoties hoeven echter gepaard te gaan met bewust beleefde gevoelens.
Bij dieren zullen emoties meestal in reflexmatig gedrag als vlucht- of vechtreacties tot
uiting komen. Deze reacties worden vooral gemedieerd door directe neurale routes, die de
(emotionele) perceptie in actie omzetten. Deze directe reacties kunnen ook bij de mens
optreden, in de vorm van 'impliciete' emoties. Dit zijn emotionele reacties die een effect
hebben op ons gedrag of fysiologische toestand, zonder dat (of vóórdat) wij ons daarvan
bewust zijn. Vermoedelijk hebben dit soort emotionele reacties hun wortels in dezelfde bioevolutionaire
mechanismen die ook aan emotioneel gedrag van dieren ten grondslag liggen.
In paragraaf 9.6 zal worden ingegaan op de neurale circuits die aan deze impliciete en expliciete
vormen van emoties ten grondslag liggen.
9.1.4 Deelprocessen van emotie
Praktisch alle emotietheorieën gaan uit van de veronderstelling dat aan een emotionele
beleving een interpretatie of evaluatie van de gebeurtenis of prikkel die de emotie opwekt,
voorafgaat. Deze gebeurtenis kan een positief of negatief karakter hebben. Dus, in meest
algemene zin kan een emotie worden omschreven als een toestand van het organisme (c.q.
onze hersenen) die het gevolg is van evaluatie van een positieve of negatieve gebeurtenis.
Deze evaluatie kan soms een bewuste beleving (gevoel) tot gevolg hebben, maar soms ook
volledig onbewust plaatsvinden.
247

Emotie is echter niet slechts een subjectieve beleving, het kan ook een functie hebben: het
zet ons bijvoorbeeld aan tot actie. Emoties (en de hiermee verbonden gevoelens) worden
daarom ook vaak opgevat als 'motivatie', dat wil zeggen een interne drijfveer. Tenslotte
kunnen emoties ook gepaard gaan met fysiologische veranderingen zoals een verhoging van
de hartslag, productie van stresshormonen of somatische (spier-) reacties als het verstarren
van schrik.
Samengevat: een emotie is een proces (of toestand van het organisme) dat uit verschillende
deelprocessen bestaat. De drie belangrijkste deelprocessen die hierbij kunnen worden onderscheiden
zijn: a) evaluatie, b) de bewuste of onbewuste verwerking van emotionele
prikkels en c) de expressie (of het actie-element) van emotie. Vanwege het belang van deze
deelprocessen voor de emotietheorie, zullen deze in de volgende paragraaf verder worden
uitgewerkt.
9.2 Deelprocessen van emotie
9.2.1 Evaluatie
Als wij fietsen in het stadsverkeer, en een auto scheert rakelings langs ons heen, zullen wij
schrikken. Wij merken dat even later aan onze lichamelijke reactie: wij verstarren even, en
voelen ons hart hevig bonzen. Dit voorbeeld laat zien dat emoties snel en automatisch door
gebeurtenissen uit de buitenwereld kunnen worden opgeroepen. Het waarnemen van het
positieve of negatieve karakter van prikkels uit de omgeving, die aan deze reacties voorafgaat,
wordt vaak in verband gebracht met specifieke mechanismen. Lazarus spreekt in dit
verband van appraisal, een soort cognitief evaluatiemechanisme. Ook onderzoekers als
Oatley en Jenkins brengen emoties in verband met evaluatiemechanismen. Zij stellen: “an
emotion is usually caused by a person consciously or unconsciously evaluating an event as
relevant to a concern (or a goal) that is important: an emotion is felt as positive when a concern
(or goal) is advanced and negative when a concern is impeded”. Opmerkelijk is dat ook
in deze definitie twee vormen van evaluatie, een bewuste en een onbewuste vorm, worden
onderscheiden.
Ook in de theorie van Leventhal en Scherer wordt aandacht besteed aan het evaluatieproces.
Volgens hen bestaat een affectief evaluatieproces uit een aantal stadia die zich automatisch
na elkaar voltrekken. Zij noemen dit een ‘sequence of stimulus evaluation checks’ (zie
figuur 9.2). Dit evaluatieproces bevat echter niet alleen perceptuele, maar ook controle- en
actie-elementen. Ons brein zou voortdurend automatisch de omgeving afzoeken. en ‘checken’
of aan een aantal voorwaarden is voldaan. Sommige emoties zijn het resultaat van
slechts een enkel checkstadium.
248

Figuur 9.2 Sequentie van evaluatiestadia
volgens Levental en
Scherer. Aangenomen wordt dat
alle stadia (of ‘checks’) automatisch
worden doorlopen.
Zo ontstaat een gevoel van verrassing als zich een plotselinge verandering voordoet. Bij
andere emoties is er sprake van meerdere checks. Het tonen van woede zal bijvoorbeeld
optreden als aan twee condities is voldaan: a) er moet sprake zijn van blokkering van een
behoefte en b) wij moeten het gevoel hebben de situatie te beheersen. (Levental en Sherer
noemen dit een ‘coping potential check’). Angst zal daarentegen optreden als wij, bij blokkering
van een behoefte, merken de situatie niet te beheersen.
Uit het bovenstaande blijkt dat het stimulusevaluatieproces vaak een positieve of negatieve
uitkomst heeft: iets is aangenaam of onaangenaam. Het bereiken van een nagestreefd doel
wordt daarbij doorgaans als aangenaam, en de belemmering hiervan als onaangenaam
ervaren. Dit zou ook beloning
Stemmingen en emoties
en straf kunnen
Emoties hoeven niet alleen gekoppeld te zijn aan externe gebeurtenissen.
worden genoemd. Een
In dit verband is het onderscheid van belang tussen emoties
en stemmingen (in het Engels: ‘mood states’). Een stemming kan
soms het gevolg zijn van een emotie die door een externe gebeurtenis
wordt opgeroepen. Zo kan het halen van een slecht cijfer voor
een tentamen het humeur van de student voor de rest van de dag
goed bederven. Een stemming kan echter ook spontaan optreden,
zonder dat er sprake is van een direct aanwijsbare externe gebeurtenis.
Voorbeelden hiervan zijn humeurigheid bij gebrek aan slaap of
vermoeidheid, of bepaalde vormen van ernstige neerslachtigheid
(depressie) die het gevolg zijn van een aangeboren aanleg (zie ook
meer operationele aanduiding
voor beloning en
straf, ontleend aan het
conditioneringsonderzoek,
is ‘positieve
en negatieve reinforcer’.
Dit wordt in paragraaf 9.3
verder verduidelijkt.
9.8.5). Ook bij een neurologische aandoening als epilepsie kunnen Waar vindt evaluatie
soms emotionele belevingen als een onbestemd gevoel van angst,
of een vreemde gewaarwording (‘aura’ genoemd) optreden.
plaats? In de neurobiologie
worden mechanismen
voor het evalueren van
beloning en straf in verband gebracht met structuren in het limbisch systeem. Deze dienen
voor het herkennen of ‘decoderen’ van het ‘beloning-versus-straf’ karakter van prikkels uit
de omgeving. Vermoedelijk berust de ontwikkeling van deze mechanismen op een langdu-
249

ig bio-evolutionair proces, waardoor hogere zoogdieren zich hebben weten te handhaven
in de strijd voor het bestaan, en zich hebben kunnen reproduceren.
Ook bij de evolutie van de menselijke hersenen, lijken zich dergelijke evaluatiemechanismen
te hebben ontwikkeld (zie verder paragraaf 9.5). Vooral bij de mens gaan de hiermee
verbonden processen vaak gepaard met subjectieve gevoelens. Aangenomen wordt echter
dat deze gevoelens eerder een bijproduct vormen van meer elementaire vormen van gedrag,
zoals vlucht- of vechtgedrag, dat pas relatief laat in de evolutie een rol is gaan spelen.
9.2.2 Subjectieve beleving: interactie tussen emotie en cognitie
Er is lang gedebatteerd over de vraag of emoties ('voelen') en cognities ('kennen') beschouwd
moeten worden als afhankelijke of onafhankelijke processen, dat wil zeggen processen
die berusten op kwalitatief verschillende mechanismen. Deze discussie staat bekend
als het ‘Emotie-Cognitie' of het “Lazarus-Zajonc’ debat. Lazarus was namelijk van mening dat
emotionele processen uit cognitieve processen konden worden afgeleid, en sterk met elkaar
waren vervlochten. Zajonc daartegen ging uit van het standpunt dat, hoewel emoties en
cognitieve processen vaak wel tegelijk optreden, zij toch als onafhankelijke systemen kunnen
worden beschouwd (zie ook het artikel van Leventhal en Scherer voor een verhelderend
overzicht van deze controverse).
Een belangrijke factor die mogelijk in dit debat over het hoofd is gezien, is het onderscheid
tussen basale (neurale) mechanismen, en de manifestaties hiervan in het gedrag en bewustzijn.
Hoewel emotionele en cognitieve processen op het niveau van het gedrag en bewustzijn
sterk met elkaar zijn vervlochten, lijken er op het niveau van de hersenen wel degelijk aparte
neurale systemen voor emotionele en cognitieve processen te kunnen worden onderscheiden.
Dit wordt in een eenvoudig model in figuur 9.3 geïllustreerd.
Het begrip cognitief systeem wordt hierbij vrij breed opgevat. Er worden namelijk niet alleen
hogere centrale processen als bewustzijn, geheugen en gedachten onder verstaan, maar
ook hogere perceptuele processen. Een voorbeeld hiervan zijn analyse en synthese van
stimuluskenmerken als het waarnemen van een bewegende bal, of het gezicht van een
bekend persoon. Vooral het inferotemporale gebied in de temporaalkwab is hierbij betrokken.
Behalve deze hogere perceptuele processen bestaan er ook meer elementaire sensorische
processen, die geassocieerd zijn met subcorticale gebieden en zintuigen. In het model van
figuur 9.3 wordt aangenomen, dat zowel het cognitieve als emotionele systeem gebruik
maken van informatie die afkomstig is van deze elementaire perceptuele mechanismen. Een
belangrijk tweede aspect hierbij is dat niet alleen bij het cognitiesysteem, maar ook bij het
emotiesysteem een aantal specifieke verwerkingsstadia kunnen worden onderscheiden.
250

Figuur 9.3 Eenvoudig model van
interacties tussen een emotie- en een
cognitiesysteem. Niet alleen bij het
cognitiesysteem (boven), maar ook
bij het emotiesysteem (onder) is er
sprake van ‘computationele’ mechanismen
(aangegeven met de kleinere
doosjes). Bij het emotiesysteem betreft
dit vooral mechanismen voor de
analyse en herkenning van emotiespecifieke
kenmerken, zoals het
‘beloning-of-straf karakter’ van stimuli
of gebeurtenis-sen. a= directe, b=
indirecte route.
De scheiding tussen een cognitie- en een emotiesysteem sluit echter een intensieve wisselwerking
tussen beide systemen niet uit. Dit blijkt onder andere uit het onderscheid tussen
een directe route (a) en een indirecte route (b) in figuur 9.3. Bij route a leidt perceptie van
een emotionele stimulus rechtstreeks en zonder bewuste beleving tot bepaalde vormen van
affectief gedrag, zoals een reflexmatige schrikreactie, of autonoom-fysiologische reacties. Bij
de indirecte route is er daarentegen sprake van een bewuste verwerking op cognitief niveau.
Het bewust beleven van een emotie, eerder aangeduid als 'gevoel', komt volgens dit model
dus voort uit een samenspel tussen het emotie- en het cognitiesysteem.
Route b impliceert ook dat typisch cognitieve processen als aandacht, bewustzijn en geheugen
door emoties kunnen worden beïnvloed of 'gekleurd'. Onze ‘gedachten’ hebben daardoor
vaak een gevoelsmatig karakter. Ook zullen objecten of personen uit de omgeving meer
opvallen, meer bewust worden ervaren of onthouden, als zij een emotionele lading of betekenis
hebben.
De gestippelde lijn geeft daarbij aan dat ook in omgekeerde richting cognitieve processen
(nogmaals: hiertoe behoren ook hogere perceptuele processen, geheugenrepresentaties en
‘gedachten’) het emotiesysteem kunnen beïnvloeden. Dit kan de vorm aannemen van een
‘interne prikkel’ zoals een onprettige herinnering of gedachte. Een andere vorm van cognitieve
beïnvloeding is controle van emoties, zoals onderdrukking van een gevoel of emotionele
expressie. Hoewel de neurobiologische aspecten van emoties later in dit hoofdstuk meer
uitgebreid aan bod zullen komen, kan alvast met een eenvoudig voorbeeld worden verduidelijkt
hoe in ons brein het cognitie- en emotiesysteem elkaar kunnen beïnvloeden. Uitgangspunt
van het voorbeeld van figuur 9.4 is dat emotionele verwerking van visuele indrukken
plaatsvindt op het 'object' niveau, dat wil zeggen het niveau van waarneming van complete
objecten. Bekend is dat vooral de inferotemporale schors, die het eindpunt vormt van de
ventrale route; het 'wat' systeem, hierbij een belangrijke rol speelt.
251

Figuur 9.4 Een voorbeeld van een neuraal
circuit waarin sprake is van interactie tussen
emotie en cognitie. De amygdala ontvangt
input uit de temporaal schors, waar complexe
visuele representaties zijn opgeslagen (bijvoorbeeld
een gezicht). In de amygdala bevinden
zich representaties van emotionele
‘states’. Terugprojecties van amygdala naar
temporaal schors geven aan het waargenomen
object een emotionele kleur. Het model
geeft tevens aan hoe emotionele context als
onderdeel van een geheugenrepresentatie in
de hersenen kan worden opgeslagen. Bewerkt
naar: Rolls (1999).
Een voorbeeld van objecten die een
emotionele respons kunnen oproepen zijn gezichten. Vermoedelijk bevinden zich vooral in
de inferotemporale schors netwerken waarin verspreide representaties van de identiteit van
gezichten, zoals ‘het gezicht van grootmoeder’, zijn opgeslagen. Het herkennen van emotionele
expressies, en de hiermee verbonden emotionele associaties (zoals een prettig gevoel
bij het zien van een blij gezicht, of onprettig gevoel bij het zien van een boos gezicht) vindt
waarschijnlijk niet in de inferotemporale schors zelf plaats. Hiervoor moet eerst contact gelegd
worden met gebieden die deel uitmaken van het emotiesysteem zoals amygdala en
orbitofrontale schors (in figuur 9.4 is alleen de amygdala weergegeven).
9.2.3 Expressie van emotie
Het expressiekarakter van emoties blijkt het duidelijkst uit het gedrag dat bij intense emoties
optreedt, zoals vluchtgedrag bij angst, en agressief gedrag bij woede. In minder extreme
vorm kunnen deze emoties tot uiting komen in verschillende gelaatsexpressies. Met name
Ekman heeft uitgebreid onderzoek verricht naar de typische gelaatsexpressies die bij emoties
kunnen optreden. Hij ontdekte dat in allerlei culturen van de wereld gelaatsexpressies op
een ongeveer zelfde wijze tot stand komen en worden geïnterpreteerd. Dit bevestigde ook
Darwins hypothese dat gelaatsexpressies zijn aangeboren.Overte acties die door emoties
worden opgeroepen, hebben vaak een reflexmatig karakter. Denk bijvoorbeeld aan het auomatisch
terugtrekken van de hand bij een pijnprikkel, of een snelle reactie op de autosnelweg.
Als op de snelweg een voor ons rijdende auto plotseling stopt, hebben wij in minder dan
een halve seconde op ons rempedaal gedrukt, en misschien ook al in onze achteruitkijkspiegel
gekeken. De bewuste beleving van schrikken, zoals de bewustwording van het bonzen
252

van ons hart, komt pas enkele seconden later, soms nadat de motorische reactie al lang
voorbij is. Een ander voorbeeld van een onbewuste emotionele reactie is de geconditioneerde
vreesreactie, waarbij een toon door associatie met een schadelijke stimulus (een elektrische
schok) automatisch een autonoom-fysiologische reactie teweegbrengt. Deze voorbeelden
suggereren tevens dat er in ons brein zowel snelle circuits bestaan die rechtstreeks de
perceptie van een prikkel vertalen in een motorische actie, als langzamer circuits die leiden
tot een bewuste gevoelsmatige beleving achteraf.
De responspatronen die door emoties worden opgeroepen, hoeven overigens niet altijd tot
uiting te komen in overt, dat wil zeggen direct waarneembaar, gedrag. Zij kunnen zich ook
manifesteren in meer ‘verborgen’ fysiologische reacties, zoals een verandering in hartslag,
bloeddruk of in endocriene (hormonale) reacties. Een voorbeeld van het laatste zijn de typische
stressreacties. Hoewel deze fysiologische reacties ook kunnen optreden zonder uiterlijk
waarneembaar motorisch gedrag, worden zij wel beschouwd als de 'brandstof voor actie' of
een vorm van 'energiemobilisatie'. Met andere woorden, de fysiologische reacties weerspiegelen
een toestand van ons organisme die snelle actie faciliteert.
9.2.4 De relatie tussen gevoelens en lichamelijke reacties
De sterke verbondenheid van gevoel met lichamelijke reacties is aanleiding geweest tot veel
discussie. Met name bestond een controverse over de vraag wat ‘het eerst komt’: het (bewuste)
gevoel of de lichamelijke reactie? Globaal zijn hierbij de volgende vier verschillende
opvattingen te onderscheiden (zie ook figuur 9.5).
Lichamelijke reacties als gevolg van gevoelens De meest populaire opvatting is dat lichamelijke
reacties een gevolg zijn van bewust beleefde gevoelens. Tegen deze op het eerste
gezicht plausibele opvatting pleit echter dat sommige fysiologische reacties, zoals bij voorbeeld
de eerder genoemde schrikreactie op harde geluiden, zeer snel, namelijk in minder
dan 200 msec na een stimulus kunnen optreden. De reactie treedt hierbij dus al op, voordat
wij ons bewust zijn geworden van de stimulus. Gevoelens als een gevolg van lichamelijke
reacties Een tweede populaire opvatting staat bekend als de theorie van James-Lange.
Deze theorie is zo genoemd, omdat zij aan het begin van de 20-ste eeuw ongeveer gelijktijdig
door twee verschillende personen, de Amerikaan James en de Deen Lange is geformuleerd.
Hun theorie beweert net het omgekeerde van de hierboven beschreven opvatting,
namelijk dat bewust beleefde gevoelens voortkomen uit een ‘feedback’ (terugkoppeling)
van de lichamelijke reacties: ‘wij zijn bang omdat wij weglopen, of verdrietig omdat we
huilen’. James benadrukt daarbij vooral de somatische reacties, Lange de autonome reacties.
253

Figuur 9.5 Vier verschillende opvattingen over de relatie tussen bewust beleefd gevoel en lichamelijke reacties.
Naar: Panksepp (1993).
Volgens dit idee, dat in figuur 9.5 in eenvoudige vorm is weergegeven, bestaat een emotie uit
twee opeenvolgende stappen. 1) Evaluatie van de externe gebeurtenis lokt automatisch en
onbewust een fysiologische reactie uit. Dit kan een spierreactie zijn of een autonoomfysiologische
reactie. 2) Pas daarna treedt de gewaarwording van deze somatische activiteit
op, die door de hersenen in een emotionele beleving wordt vertaald.
Een aantal punten van kritiek op de James-Lange theorie
Perifeer autonome reacties zoals hartslag, huidgeleiding en dergelijke of somatische reacties
zijn te diffuus om allerlei verschillende gevoelens te kunnen veroorzaken. Hoe kan bijvoorbeeld
een versnelling van de hartslag in het ene geval tot een gevoel van angst, en in
het andere geval tot een gevoel van woede leiden?
Er zijn fysiologische reacties die helemaal niet met een emotionele beleving gepaard
gaan. Denk bijvoorbeeld aan een versnelling van de hartslag of verhoging van de bloeddruk
bij lichamelijke inspanning.
Gebleken is dat kunstmatig opgeroepen fysiologische reacties (bijvoorbeeld hartslagversnelling
door inspuiting van adrenaline) op zich geen emotionele beleving veroorzaken. Dit
gebeurt alleen als zich tegelijkertijd gebeurtenissen in de omgeving voordoen die als emotioneel
kunnen worden geïnterpreteerd: er is dus blijkbaar ook een of andere vorm van externe
evaluatie nodig. Een voorbeeld is het kijken naar een gewelddadige scène op de TV.
Alleen in het laatste geval zullen de kunstmatig opgewekte fysiologische reacties de beleving
van de emotionele gebeurtenis (een agressief gevoel) kunnen versterken.
254

De theorie van James-Lange schrijft de bewuste emotionele beleving dus geheel toe aan de
corticale reflecties van perifere lichamelijke reacties. Deze theorie sluit daarom ook goed aan
bij het feit dat onze fysiologische reacties op emotionele prikkels inderdaad vaak snel, automatisch
en onbewust plaatsvinden. Een onaangenaam of confronterend gesprek zal bijvoorbeeld
onze handen doen trillen, zonder dat wij ons er van bewust zijn dat het gesprek ons zo
aangreep.
Gevoelens en lichamelijke reacties als parallelle reacties Een derde mogelijkheid die in figuur
9.5 (paneel 3) wordt getoond, is dat emotionele en lichamelijk reacties niet ná elkaar, maar
ongeveer gelijktijdig worden opgeroepen. Deze opvatting is voor het eerste verkondigd door
de fysioloog Cannon. Cannon stelde namelijk dat de emotionele kwaliteit van een gebeurtenis
eerst in de hersenen, en wel in de thalamus, wordt waargenomen. Dit proces lokt vervolgens
gelijktijdig de emotionele beleving én de fysiologische respons op. Later werd echter
duidelijk dat niet de thalamus, maar structuren in het limbisch systeem primair verantwoordelijk
zijn voor de evaluatie van de emotionele betekenis van de stimulus.
Een parallel-hiërarchisch model. Dit laatste model, dat ook in neuraal opzicht het meest
plausibel lijkt te zijn, wordt door moderne emotieonderzoekers als Panksepp, LeDoux, Rolls
en Damasio aangehangen. Niet alleen is hier sprake van parallel verlopende emoties en
lichamelijke reacties, maar tevens kunnen hogere of latere niveaus terugkoppelen naar
lagere of vroegere niveaus. De evaluatie van een gebeurtenis is hierdoor niet alleen afhankelijk
van externe prikkels, maar ook van interne processen als een emotionele beleving en
lichamelijke reacties. Het model verenigt dus elementen in zich van voorgaande theorieën,
omdat het zowel rekening houdt met vroege (onbewuste) als late (bewuste) evaluatieprocessen,
en met feedback van lichamelijke reacties (het ‘James-Lange effect’).
9.2.5 Samenvatting
Aan emoties liggen drie belangrijke basisfuncties ten grondslag: ten eerste evaluatie van het
karakter van gebeurtenissen of elementaire prikkels, ten tweede het 'voelen' of de subjectieve
beleving van een emotie, en ten derde expressie en actie. De eerste functie (evaluatie) is
de 'input', de tweede (beleving) de 'centrale' en de derde (expressie) de ‘output’ functie van
emotie. Deze driedeling doet denken aan modellen van informatieverwerking uit de cognitieve
psychologie. Bij emoties gaat het echter primair om de verwerking van informatie met een
'overlevingsfunctie' of, minder extreem gesteld, om verwerking van het belonings (prettige) of
straf (onprettige, bedreigende) karakter van informatie.
Emoties kunnen in de meest algemene zin worden omschreven als een toestand van het
organisme, die het gevolg is van evaluatie van een positieve of negatieve gebeurtenis. Deze
gebeurtenis kan de vorm aannemen van een externe prikkel, zoals het zien van een bedrei-
255

gend dier, of van een interne prikkel, zoals een gedachte die ons angstig maakt. Ook de
feedback van lichamelijke reacties is een voorbeeld van een interne prikkel die een gevoel
kan oproepen. Belangrijk is dat het evaluatieproces dat een emotie oproept, niet altijd gepaard
hoeft te gaan met een bewust beleefde emotie (‘gevoel’). Een emotie kan namelijk ook
impliciet, dus onbewust, ons gedrag of onze fysiologische toestand beïnvloeden. Aangenomen
wordt dat bewuste en onbewuste reacties van het organisme via verschillende neurale
routes in de hersenen tot stand komen.
9.3 Het leren van emoties: de rol van reinforcers
Emoties kunnen soms spontaan (van 'binnenuit') en soms door externe gebeurtenissen (van
‘buitenaf’) worden opgeroepen. Met name de valentie van deze gebeurtenissen is hierbij van
belang gebleken. Dit doet de vraag rijzen wat de eigenschappen zijn van prikkels uit de
omgeving, die bepalen dat zij in het ene geval een positieve en in het andere geval een
negatieve emotie oproepen. Kort gezegd: wat is eigenlijk een positieve en wat een negatieve
stimulus? Om deze vraag te beantwoorden is het noodzakelijk eerst enige aandacht te
schenken aan het conditioneringsonderzoek met dieren. Met name dit type onderzoek heeft
bijgedragen tot een scherper inzicht in het neurale substraat van emoties, niet alleen bij
dieren maar ook bij de mens.
9.3.1. Typen reinforcers
De drijfveren van ons gedrag worden voor een belangrijk deel bepaald door fysiologische
behoeften als honger, dorst en seksualiteit. Deze veroorzaken een intern signaal dat een
drijfveer doet ontstaan, die ons vervolgens aanzet tot actie. Doel van de drijfveer en actie is
de behoefte te bevredigen: dus toenadering tot voedsel, water of seksueel contact. De bevrediging
van deze primaire of aangeboren behoeften is noodzakelijk voor overleving en
voortplanting.
Positieve en negatieve reinforcers De stimuli of condities die leiden tot bevrediging van de
primaire behoeften, zoals voedsel, drank of seksueel contact, worden primaire reinforcers
genoemd (in het Nederlands wordt de term "bekrachtiger” gebruikt).
Er kunnen twee soorten reinforcers worden onderscheiden, namelijk positieve en negatieve.
Een positieve reinforcer is identiek aan beloning, een negatieve reinforcer aan straf. Onder
beloning kan elke stimulus worden verstaan die een positief of prettig gevoel oplevert, en
waarnaar iemand weer terugverlangt. Denk bijvoorbeeld aan voedsel voor een hongerig
persoon, of een borrel voor de alcoholist. Straf daarentegen is een stimulus of gebeurtenis
die een negatief of onaangenaam gevoel bij ons oproept, en die wij daarom zullen trachten te
256

vermijden. Een positieve reinforcer vergroot dus de kans dat bepaald toenaderingsgedrag
wordt herhaald, een negatieve reinforcer vergroot de kans op vermijdingsgedrag.
Uit dieronderzoek is gebleken dat zich in de hersenen − onder andere in de amygdala −
groepen cellen bevinden, die in staat zijn de kenmerken van deze reinforcers te herkennen.
Een interessante ontdekking daarbij was dat deze cellen niet alleen gaan vuren als ratten
daadwerkelijk voedsel of water proeven of zien (bij respectievelijk honger en dorst). Proefdieren
blijken zichzelf ook elektrisch te stimuleren, als een stimuleringselektrode met deze
celgebieden is verbonden, en zij deze elektrode kunnen bedienen door het indrukken van
een knop. Kunstmatige stimulering van het gebied bootst blijkbaar het effect van een natuurlijke
reinforcer, zoals smaak van voedsel, in hetzelfde gebied na. Zelfstimulatie proeven
hebben laten zien dat ook negatieve reinforcers met specifieke circuits in de hersenen corresponderen
(zie paragraaf 9.4). Als de elektrode is verbonden met een gebied dat vermijdingsgedrag
oproept, vermijden proefdieren deze knop in te drukken. Als door het elektrische
circuit deze negatieve respons wordt opgeroepen, zullen zij ook leren dit uit te schakelen. Er
bestaan in de hersenen dus neurale circuits voor verwerking van zowel positieve als negatieve
reinforcers.
Figuur 9.6 Enkele voorbeelden van
primaire reinforcers volgens Rolls
(1999). Interessant is dat hierbij ook
stimuli als 'blauwe lucht' en 'bloemen' tot
primaire reinforcers worden gerekend.
Dit komt volgens Rolls omdat deze natuurlijke
stimuli in een ver evolutionair
verleden positieve tekenen waren voor
het overleven van de soort. Blauwe lucht
zou bijvoorbeeld een teken zijn van veiligheid,
en bloemen zouden een voorteken
kunnen zijn dat op een bepaalde
plek later in het seizoen eetbaar fruit
gevonden kan worden.
Primaire en secundaire reinforcers Drijfveren en reinforcers kunnen ook aangeleerd zijn.
Voorbeelden zijn de drang van een atleet om een goede prestatie te leveren, of het streven
van een kunstschilder om een groot kunstwerk tot stand te brengen. Dit laatste schetst het
belangrijke onderscheid tussen primaire, of natuurlijke, en secundaire, of aangeleerde, reinforcers.
Een primaire reinforcer is namelijk een stimulus die een aangeboren toenaderingsof
vermijdingsreactie oproept. Bekende voorbeelden zijn: voedsel bij honger (positieve reinforcer)
of een stimulus die pijn veroorzaakt (negatieve reinforcer). Ook 'nieuwheid' wordt
257

soms als een primaire reinforcer beschouwd, omdat het een eigenschap van stimuli is die
dieren aanzet om nieuwe omgevingen met betere overlevingskansen te exploreren.
Een secundaire reinforcer is een neutrale stimulus, die door associatie met een primaire
reinforcer zelf ook reinforcer wordt. Zo kan bijvoorbeeld een toon door associatie met een
negatieve reinforcer als een elektrische
schok, zelf ook negatieve
reinforcer worden. Proefdieren
zullen dan ook deze stimulus
voortaan trachten te vermijden.
De associatie tussen een primaire
en secundaire reinforcer komt
tot stand door een proces dat
conditionering heet. De twee
belangrijkste vormen van conditioneren, namelijk klassiek en instrumenteel conditioneren
worden nu kort besproken.
9.3.2 Klassiek conditioneren
Klassiek conditioneren is vooral toegepast bij het aanleren van aversieve emotionele responsen,
zoals vrees. Hierbij wordt een neutrale stimulus (meestal een toon) gekoppeld aan een
aversieve stimulus als een elektrische schok. Proefdieren vertonen na een aantal trials bij
aanbieding van alleen de toon de typische kenmerken van een vreesreactie, zoals versnelling
van de hartslag, verhoging van de bloeddruk, opschrikken (‘startle’) of verstarring ('freezing').
Conditionering van vreesreacties wordt wel beschouwd gezien als een eerste 'stimulusgerelateerde'
fase in het leren vermijden van onaangename of bedreigende stimuli. De
tweede fase bestaat uit het aanleren van gedrag (zogenaamde instrumentele responsen)
waarmee situaties die vrees oproepen, ook daadwerkelijk worden vermeden. In een groep
roofdieren zal bijvoorbeeld een dier leren confrontaties met de leider van de groep te vermijden,
als hij na een eerste confrontatie een pijnlijke haal over zijn kop heeft gekregen. Deze
instrumentele responsen worden echter door andere neurale circuits gemedieerd dan die
welke gelden voor klassiek geconditioneerde responsen (zie volgende paragraaf).
Versterkte schrikreactie Een bekende emotionele reactie die door middel van klassiek conditioneren
tot stand wordt gebracht, is de versterkte schrikreactie (augmented startle). Startle
komt tot uiting in het knipperen van de ogen, en reflexmatige spierbewegingen als 'opspringen',
bijvoorbeeld na een luide toon. Een bijzonder kenmerk van deze respons is dat hij niet
of nauwelijks habitueert (in sterkte afneemt) bij herhaalde aanbieding van de toon. Met name
de Amerikaan Davis heeft het neurale circuit van de startlereactie goed in kaart gebracht. Hij
258

toonde aan dat perifere auditieve kernen, zoals de nucleus cochlearis, en neuronen in de
pons, een gebied in de hersenstam, hiervan deel uitmaken.
Figuur 9.7 Drie fasen in de vorming
van de versterkte startlerespons.
Boven: licht en schok: de
geconditioneer-de vreesreactie.
Midden: donker en geluid: alleen
startle. Onder: licht en geluid:
versterkte startle.
Versterkte startle houdt in dat
een geconditioneerde vreesreactie
de schrikreactie versterkt
(zie figuur 9.7). Bij een
proefdier kan een dergelijke
vreesreactie worden opgeroepen,
door een toon of
lichtstimulus (de CS) te laten
volgen door een elektrische
schok (de aversieve stimulus,
of UCS). Als nu vervolgens de
lichtstimulus tegelijk met de
luide toon wordt aangeboden,
zal de schrikreactie op de toon aanzienlijk versterkt zijn, vergeleken met de conditie waarin
de toon zonder licht wordt aangeboden: de rat maakt een nog hogere sprong in de lucht. Dit
komt omdat neuronen in de pons die deel uitmaken van het circuit dat de startlereactie controleert,
al in een toestand van verhoogde activatie verkeren door de vreesreactie die door de
amygdala wordt gemedieerd. Bij mensen blijkt de startle response makkelijk op te roepen in
de vorm van de oogknipreflex op een korte intense toon. Ook deze reflex blijkt in amplitude
toe te nemen bij geconditioneerde vrees, hetgeen suggereert dat de schrikreflex bij dier en
mens via dezelfde mechanismen tot stand komt.
Basale emotionele reactiepatronen als startle hebben daarom ook model gestaan voor het
ontstaan van angststoornissen bij de mens. In paragraaf 9.6.1 zal, aan de hand van het
model van LeDoux, worden ingegaan op de circuits in de hersenen die daarbij een rol spelen.
259

Verzwakte schrikreactie Een schrikreactie, zoals het knipperen van de ogen bij een hard
geluid, kan niet alleen via een experimentele manipulatie worden versterkt maar ook verzwakt.
Dit gebeurt als voorafgaande aan de luide toon die de schrikreactie veroorzaakt een
andere (zwakke) toon wordt aangeboden. Het optimale tijdsinterval hiervoor is 300-500
msec. De zwakke toon, voorafgaande aan de luide toon wordt ‘prepuls’, en de verzwakking
van de schrikreactie op de luide toon door de prepuls, prepuls inhibitie (PPI) genoemd. Dit
fenomeen berust echter niet op klassiek conditioneren, maar op automatische activatie van
inhibitoire circuits in de hersenen door de prepuls.
Het PPI fenomeen heeft vooral de aandacht getrokken van klinisch georiënteerde onderzoekers,
omdat gebleken is dat PPI bij schizofrenie is gereduceerd. Dit wordt toegeschreven aan
een verminderde inhibitie van de hersenen van (intense) externe stimulatie. Omdat verminderde
PPI in alle stadia van de ziekte optreedt, wordt het beschouwd als een goede trait
marker van schizofrenie. Aan PPI liggen volgens onderzoekers als Geyer dopaminerge (D2)
receptoren ten grondslag. Deze maken deel uit van zogeheten mesolimbische dopaminerge
circuits (zie ook figuur 9.21). Mogelijk zou bij schizofrenie sprake zijn van een deficiëntie van
deze systemen, waardoor teveel aan dopamine wordt geproduceerd.
9.3.3 Instrumenteel conditioneren
Bij instrumentele (‘operante’) conditionering heeft het gedrag invloed op de stimulus: met het
indrukken van een knop verkrijgt het proefdier beloning of vermijdt het straf. Deze aanpak is
bekend geworden als de Skinnerbox methode.Voor zover het gedrag betreft dat gericht is op
het actief vermijden van bedreigende condities, wordt hierbij gesproken van coping gedrag.
Deze belonende of bestraffende stimuli kunnen primaire reinforcer zijn, zoals voedsel of een
elektrische schok, maar ook secundaire reinforcer. Zo kan een toon door associatie met een
schok zelf ook bedreigend worden, en daardoor het proefdier motiveren de knop in te drukken
om de toon te vermijden of te onderbreken.
Bij instrumenteel conditioneren wordt een verbinding tot stand gebracht tussen neurale circuits
die geassocieerd zijn met detectie van de stimulus (zoals aanbieding van voedsel) en
die welke verbonden zijn met het uitvoeren van een respons (zoals het indrukken van een
knop). Deze circuits verschillen dus duidelijk van die welke ten grondslag liggen aan klassiek
conditioneren; daarbij ging het immers om associatie tussen twee stimuli (de CS en UCS). Bij
instrumenteel conditioneren van emotioneel gedrag staat dus het overte (actie) aspect van
emoties sterker op de voorgrond.
260

9.3.4 Emoties en reinforcers
Het onderscheid tussen positieve en negatieve reinforcers kan ook dienen om verschillende
typen emoties en daaraan gekoppeld gedrag van elkaar te onderscheiden. Met name in de
meer behavioristisch getinte emotietheorieën speelt dit soort indelingen een belangrijke rol.
Twee van dit soort theorieën worden nu kort besproken.
Rolls: taxonomie van emoties Uitgaande van het idee dat emoties worden opgeroepen door
evaluatie van positieve en negatieve reinforcers heeft Rolls een simpel schema opgesteld
(zie figuur 9.8). In dit schema spelen twee aspecten van emoties een rol, namelijk valentie en
intensiteit. Er worden daarbij twee dimensies of 'assen' onderscheiden. De verticale as wordt
begrensd door positieve versus negatieve reinforcers. Op deze dimensie bevinden zich −
aan de positieve kant − emoties als verrukking, blijheid en − aan de negatieve kant − hevige
angst en vrees.
Figuur 9.8 Schema van emoties gebaseerd op aanwezigheid van een positieve (S+) of negatieve (S-) reinforcer
op de verticale as, en de afwezigheid (S), of het beëindigen (S!) van een positieve of negatieve reinforcer
op de horizontale as. Naar: Rolls (1999).
De horizontale as wordt bepaald door het achterwege blijven, of beëindigen van een positieve
of van een negatieve reinforcer. Hierop bevinden zich emoties als woede, boosheid en
frustratie (aan de negatieve kant), en opluchting (aan de positieve kant).
261

Op beide assen zijn emoties afgebeeld die verschillen in intensiteit: de minder intense emoties
bevinden zich in het centrum, de meer intense emoties aan het uiteinde van de assen.
Gray: BAS, FFS en BIS Een andere bekende behavioristische emotietheorie is eveneens
afkomstig van een Engelse onderzoeker, namelijk Jeffrey Gray. Deze onderscheidde drie
fundamentele gedragssystemen, namelijk een behavioral approach system (BAS), een
flight/fight system (FFS) en een behavioral inhibition system (BIS). Elk systeem is met een
specifieke emotionele toestand en neuraal circuit geassocieerd. In het dagelijkse leven zullen
emoties meestal bestaan uit mengvormen van deze drie systemen. Met name de twee eerste
systemen zijn gedefinieerd in termen van eigenschappen van reinforcers. Zo is het BAS
vooral geassocieerd met beloning of afwezigheid van straf. Het FFS is daarentegen geassocieerd
met straf of afwezig blijven van beloning. Activatie van het BAS leidt dus tot toenadering,
het FFS tot vermijding of agressie.
Het derde systeem van Gray, het BIS, lijkt min of meer los te staan van beide eerder genoemde
emotiesystemen en is behalve met emoties ook met arousal en oriëntatie verbonden.
Elementen van Gray's BAS en FFS komen ook terug in Rolls’ indeling van emoties (zie
hierboven), terwijl de theorie van LeDoux (zie 9.6.1) meer verwantschap vertoont met het
BIS van Gray.
Een mogelijke kritiek op deze behavioristisch georiënteerde indelingen is dat zij te simpel zijn
om de rijke schakering aan emoties bij de mens te kunnen verklaren. Kan bijvoorbeeld onze
ontroering bij het luisteren naar de stem van Maria Callas als zij een aria uit de opera Tosca
van Puccini zingt, simpelweg verklaard worden uit afwezigheid van een positieve reinforcer?
Het lijkt aannemelijk dat bij de mens het emotiesysteem zich anders heeft ontwikkeld dan bij
de lagere diersoorten.Dit blijkt onder andere uit de meer complexe neurale systemen voor de
regulatie van emoties. Het is ook denkbaar dat daarbij hogere niveaus van secundaire (en
tertiaire) reinforcers, zich geleidelijk hebben ontwikkeld door associatie met reinforcers op
lagere niveaus. Zo is misschien ook het ontstaan van meer complexe, typisch humane,
vormen van emoties zoals esthetische gevoelens te verklaren.
Deze hogere emotiesystemen maken het ook mogelijk meer flexibel in te spelen op situaties
of gebeurtenissen die een positief of negatief karakter hebben. Zo kan iemand bijvoorbeeld
door een afweging van de voor- en nadelen van de gevolgen van bepaalde gedragsvormen,
besluiten uit twee onaangename alternatieven de minst vervelende of schadelijke kiezen.
Ook is de mens in staat een strategie te volgen, die pas op lange-termijn zal leiden tot beloning.
Het zal duidelijk zijn dat dit in een groter repertoire aan gedragsvormen en emotionele
belevingen tot uiting komt, dan in het basismodel van figuur 9.8 is weergegeven.
262

9.4 De neurale basis van emoties: vroege studies
In deze en volgende paragrafen staat de neurobiologische basis van emoties centraal. Eerst
zullen enkele pionierstudies uit de vorige eeuw naar de neurale basis van emoties aan de
orde komen. Daarna zullen in paragraaf 9.5 de voornaamste neuroaffectieve circuits in de
hersenen worden behandeld, zoals die in de meer recente literatuur zijn beschreven.
Cannon-Bard De eerder besproken theorie van James-Lange wordt wel beschouwd als het
beginpunt van alle emotietheorieën. In de theorie van James-Lange ontbrak echter nog het
idee dat emoties door specifieke gebieden in de hersenen werden gecontroleerd. Emoties
werden namelijk simpelweg toegeschreven aan het zich bewust worden van perifere lichamelijke
reacties. Pas veel later zouden namelijk de affectieve circuits van het limbisch systeem
worden ontdekt (zie ook het artikel van LaBar en LeDoux voor een helder historisch
overzicht). Een eerste aanzet hiertoe was het onderzoek dat Cannon in de jaren twintig
verrichte naar sham rage in katten. Dit zijn ongerichte ('blinde') en onvoorspelbare woedereacties,
die optraden als grote delen van de neocortex van proefdieren werden verwijderd. Bij
het verwijderen van gebieden in de hersenstam bleven deze reacties echter achterwege. Op
grond van deze resultaten meenden de onderzoekers dat de neocortex de expressie van
emotionele reacties afkomstig uit het diencephalon (vooral de thalamus, dacht Cannon)
onderdrukte. De thalamus zou daarbij gelijktijdig de fysiologische en gevoelsmatige reacties
oproepen (zie ook figuur 9.5). Cannon benadrukte tevens dat basale emoties als woede,
angst, pijn en honger vaak hetzelfde diffuse autonoom-fysiologische reactiepatroon opriepen,
namelijk verhoging van bloeddruk en hartslagfrequentie en afscheiding van stresshormonen.
Feedback van deze reacties (zoals aangenomen in de James-Lange theorie) kon volgens
hem dus nooit de basis vormen van de grote diversiteit aan emotionele belevingen bij de
mens.
Latere onderzoekers die gebruik maakten van meer verfijnde anatomische technieken, zoals
laesies en elektrische stimulatie van specifieke gebieden in het limbisch systeem, toonden
echter aan dat niet de thalamus maar de nabijgelegen hypothalamus de door Cannon beschreven
emotionele reacties veroorzaakte.
Papez en MacLean. Later onderzoek uit de jaren 30-50 maakte duidelijk dat niet alleen de
thalamus en hypothalamus, maar een veel groter netwerk betrokken was bij de regulatie van
emotionele expressies. Belangrijke pioniers bij het in kaart brengen van deze neurale circuits
waren Papez en MacLean.
263

Figuur 9.9 Het ringvormig neuronencircuit van
Papez
De eerste werd bekend door het circuit van
Papez. Het bijzondere van het model van
Papez was dat hierin niet een enkel gebied,
maar een heel netwerk in het limbisch systeem
verantwoordelijk werd geacht voor de
regulatie van emotionele processen. Het
circuit van Papez bestond uit hippocampus, corpus mamillare, hypothalamus, thalamus en
de gyrus cinguli. Deze structuren waren via een ringvormig circuit met elkaar verbonden,
waarbij de neurale impulsen liepen van hippocampus via fornix naar hypothalamus en corpus
mamillare, vervolgens naar thalamus (anterieure kernen) en van daaruit naar de gyrus
cinguli. De cirkel werd gesloten door banen die van gyrus cinguli (via het cingulum) weer
terugliepen naar de hippocampus via de aangrenzende entorhinale schors (zie figuur 9.9).
Volgens Papez was vooral de hypothalamus verantwoordelijk voor het verlenen van affectieve
‘kleur’ aan stimuli, en de gyrus cinguli voor de bewuste emotionele beleving. Papez
onderscheidde tenslotte nog twee andere neurale circuits, namelijk een circuit voor actie
(zetelend in het striatum) en een circuit voor bewustzijn en gedachten (zetelend in de neocortex).
MacLean bouwde voort op het model van Papez. Hij nam daarbij het principe van Papez
van drie circuits in de hersenen over, maar associeerde dezen met verschillende fasen in
de evolutionaire ontwikkeling. Deze circuits waren respectievelijk het striatum, het ‘limbisch
systeem’ en de neocortex. Volgens MacLean was het limbisch systeem − deze term werd
door hem voor het eerst gebruikt − de zetel van de emoties. Hierin waren volgens hem
naast de structuren die Papez onderscheidde ook de amygdala, de orbitofrontale schors,
het septum − dit ligt onder het corpus callosum op de grens van de beide hersenhelften −
en delen van de basale ganglia opgenomen.
Klüver-Bucy MacLean noemde het limbisch systeem 'visceral brain': een evolutionair oud
deel van de hersenen dat verantwoordelijk werd geacht voor regulatie van autonome reacties,
basale emoties en overlevingsfuncties. Bij het tot stand komen van de bewuste emotionele
beleving speelde volgens hem vooral de hippocampus een centrale rol. Dit idee baseerde
hij op het onderzoek van resusapen van Klüver en Bucy uit 1937. Deze onderzoekers
ontdekten namelijk dat verwijdering van delen van de anterieure mediaal-temporale
schors, natuurlijke emotionele reacties van apen, zoals agressie en angst voor mensen of
264

edreigende dieren volledig uitschakelde. Ook bleek de normale voorkeur voor voedsel te
zijn verdwenen, en vertoonden de apen ongeremde seksuele reacties. Dit werd later bekend
als het Klüver-Bucy syndroom.
In veel van dit vroege onderzoek was sprake van verwijdering van grote delen van de hersenschors.
Hierdoor was het moeilijk te bepalen welke specifieke structuren verantwoordelijk
waren voor de beschreven symptomen. Later onderzoek waarin laesies en stimulatie
van hersenstructuren met veel grotere precisie werden uitgevoerd, maakte twee zaken duidelijk.
In de eerste plaats bleek dat de hippocampus een minder belangrijke rol speelde bij
het reguleren van emoties dan voorheen werd aangenomen. Een tweede ontdekking was
dat niet de hippocampus maar de amygdala verantwoordelijk was voor het soort reacties
als beschreven door Klüver-Bucy. Door verwijdering van de amygdala verdween vermoedelijk
ook het vermogen om neutrale stimuli, zoals het zien van voedsel, te associëren met
primaire reinforcers, zoals de smaak van voedsel.
Zelfstimulatiestudies: Olds en Milner Van grote betekenis voor het inzicht in het neurale
substraat van emoties was het baanbrekend onderzoek dat Olds en Milner in 1954 verrichtten
bij de rat. Zij maakten gebruik van zogeheten zelfstimulatie experimenten, waarbij ratten
door het indrukken van een hendel in de kooi, gebieden in de hersenen via geïmplanteerde
elektroden elektrisch konden stimuleren. Hierbij werden stroomstootjes van 50-100 Hz voor
ongeveer een halve seconde of korter aangeboden. Het gedrag van de ratten was zeer
opmerkelijk, omdat zij na hun eerste respons in hoog tempo (soms wel 700 maal binnen
een uur) en meerdere uren lang bleven responderen. Hun gedrag leek wel 'onverzadigbaar'.
Het bleek ook dat deze vorm van responderen niet bij stimulatie van één specifiek
gebied, maar van meerdere gebieden in het limbisch systeem optrad. Dit maakte duidelijk
dat het neurale gebied dat geassocieerd is met beloning een relatief groot netwerk in het
limbisch systeem beslaat.
Een andere interessante vondst van onderzoekers als Valenstein en Cox was dat elektrische
stimulatie van eenzelfde gebied in het limbisch systeem verschillende vormen van gedrag bij
proefdieren kon oproepen. Bij aanbieding van voedsel leidde stimulatie tot eetgedrag, bij
water tot drinkgedrag. Kennelijk leidt stimulatie van deze gebieden tot activering van een
meer algemeen mechanisme in de hersenen, zoals de behoefte tot toenadering, en bepaalt
de stimulus welk specifiek gedragspatroon optreedt.
9.5 Neuroaffectieve netwerken
Het onderzoek van de laatste twintig jaar heeft veel nieuwe informatie opgeleverd over het
neurale substraat van elementaire vormen van emoties. Vooral het dieronderzoek waarin
gebruik is gemaakt van laesies of zelfstimulatie van structuren in het limbische systeem en
265

diepteregistratie van celgebieden heeft hieraan een belangrijke bijdrage geleverd. Uit het
onderzoek bleek dat meer gebieden bij de regulatie van emotioneel gedrag betrokken waren,
dan aangenomen werd in de theorieën van Papez en MacLean. Een nieuw element was de
ontdekking van de belangrijke rol van neurotransmitters in de regulatie van affectieve processen.
In deze en volgende paragrafen zal eerst aandacht worden besteed aan de belangrijkste
netwerken, anatomische structuren en neuroaffectieve circuits. Daarna zal de rol van
neurotransmitters worden besproken.
9.5.1 Belangrijkste structuren van het neuroaffectieve netwerk
Onderzoek bij de aap maar ook bij de mens maakte duidelijk dat niet alleen hypothalamus,
maar ook amygdala en delen van de prefrontale schors zoals de orbitofrontale schors deel
uitmaken van een affectief netwerk. Dit houdt bijvoorbeeld in dat bij elektrische stimulatie van
de hypothalamus, deze andere structuren gelijktijdig worden geactiveerd. Later werd duidelijk
dat ook anterieure delen van de gyrus cinguli daarbij waren betrokken. Figuur 9.10 laat de
voornaamste onderdelen van dit netwerk, dat door Rolls wordt aangeduid als een beloningsnetwerk,
en de belangrijkste afferente verbindingen zien. Hieronder wordt ingegaan op meer
specifieke kenmerken van dit affectieve netwerk. De amygdala of amandelkernen liggen in
het mediale deel van de temporaalkwab. Elektrische prikkeling van kernen in de amygdala
leidt tot vegetatieve reacties als pupilverwijding, bloeddrukstijging, versnelde hartslag, en
emotionele reacties als agressief gedrag, geslachtsdrift, vraatzucht en dergelijke.
Wisselwerking tussen emotie en geheugen.
Hoewel de amygdala niet, en hippocampus wél kritisch is voor het vastleggen van nieuwe
indrukken in het expliciete geheugen (zie ook vorig hoofdstuk), blijken gebeurtenissen die
sterke emoties oproepen, toch beter te worden onthouden. Vanuit evolutionair perspectief
is deze koppeling nuttig, omdat prikkels en omstandigheden die van belang zijn voor het in
het stand houden van de soort, zoals gevaar, ook beter worden onthouden. Het mechanisme
dat verantwoordelijk is voor de wisselwerking tussen emoties en het geheugen berust
volgens neuroloog Cahill op de neurotransmitter noradrenaline. Deze stof wordt vrijgemaakt
door emotionele prikkels, en kan consolidatie van indrukken in de hippocampus
en cortex versterken. Na toediening van betablokkers, die de werking van noradrenaline in
het brein afremmen, blijkt ook het positieve effect van emoties op het geheugen af te nemen.
Door het kerncomplex heen lopen vele vezelbundels die verbindingen hebben met andere
gebieden in het limbisch systeem, zoals de orbitofrontale schors en hypothalamus. Hierdoor
is het lastig te bepalen, in hoeverre effecten van prikkeling of laesies van cellen in de amygdala
aan eigenschappen van de amygdala zelf, dan wel aan die van andere structuren die
266

deel uit maken van het netwerk zijn toe te schrijven. Beschadiging van de amygdala bij
mensen leidt, in tegenstelling tot laesies bij apen, zelden tot drastische gedragsveranderingen.
Het belangrijkste effect daarbij lijkt een verminderde gevoeligheid voor aversieve stimulatie
te zijn. Toch worden in moderne emotietheorieën van onder andere LeDoux en Rolls de
amygdala beschouwd als de centrale 'computer' waar de emotionele betekenis van prikkels
uit de omgeving wordt geanalyseerd.
Figuur 9.10 Boven: schematisch beeld van de belangrijkste onderdelen van het neuroaffectieve circuit in de hersenen
en hun functie. Hogere en lage structuren hebben een hiërarchische relatie. Ook enkele belangrijke input-
(rechts) en outputverbindingen (links) worden getoond. Onder: het anatomische beeld
267

Dit geldt niet alleen voor negatieve maar ook voor positieve stimuli, hoewel de effecten van
negatieve stimulatie op de amygdala doorgaans sterker zijn. Zoals figuur 9.10 laat zien,
ontvangt de amygdala input uit alle sensorische gebieden, maar ook uit de voorste temporale
gebieden. De temporale circuits spelen wellicht vooral een rol bij emotionele reacties die
door betekenisvolle stimuli als gezichten, bekende objecten en dergelijke worden uitgelokt.
De amygdala ontvangt echter ook input uit subcorticale gebieden als tegmentum, hypothalamus,
en thalamus. Met name input uit de thalamus zou een rol kunnen spelen bij geconditioneerde
vreesreacties.
9.5.2. Structuur en functie van de amygdala
Hoewel de amygdala vaak als een homogene structuur wordt afgeschilderd, is zij dat niet
omdat er allerlei kerngroepen bestaan, die weer deel uitmaken van verschillende neuroaffectieve
circuits. De drie belangrijkste kerngroepen in de amygdala zijn de laterale nucleus, de
basale nucleus en de centrale nucleus. Grofweg kan gesteld worden dat deze kernen respectievelijk
betrokken zijn bij drie niveaus van affectieve verwerking, namelijk input, centrale
verwerking en output (zie ook figuur 9.11).
Figuur 9.11 Structuren en circuits binnen de amygdala. Links (grijze vierkanten) zijn drie verschillende niveaus
van verwerking aangegeven, en de structuren in de amygdala waar dit plaatsvindt. Rechts: output vanuit de
centrale nucleus. Gebaseerd op Pitkänen e.a., (1997
Het eerste niveau bestaat uit de vorming van de stimulus representatie in de subdivisies van
de laterale amygdala. Het tweede niveau bestaat uit modulatie van deze representaties in de
basale nucleus. De stimulusgerelateerde informatie afkomstig uit laterale amygdala wordt
daarbij in de basale nucleus geïntegreerd met geheugenrepresentaties, via reciproke verbin-
268

dingen met respectievelijk de mediale temporale schors, hippocampus en orbitofrontale
schors. Hierbij is met name de sociale context van affectieve stimuli van betekenis.
Zo zal bij een chimpansee de reactie op een agressief gezicht anders zijn, als deze geproduceerd
wordt door een dier met hoge status zoals een alfa-aap, dan door een dier met een
lage status in de groep. Interessant is in dit verband ook het resultaat van een recente neuroimaging
studie van Schwartz et al. Deze toonde aan dat volwassenen die als kind bekend
stonden als verlegen, een sterkere activatie van de amygdala lieten zien op nieuwe dan
bekende gezichten, vergeleken met volwassenen die als kind niet verlegen waren Een belangrijk
gegeven is verder dat er ook terugprojecties zijn vanuit de basale nucleus naar de
temporaalkwab. Dit is dus hetzelfde gebied van waaruit de amygdala via de laterale nucleus
visuele input ontvangt. Deze terugprojecties kunnen de visuele representaties in de temporaal
schors een affectieve ‘kleur’ verlenen (zie ook figuur 9.4). Bij het derde niveau van verwerking
wordt output van de basale nucleus in de centrale nucleus verwerkt. Deze nucleus
genereert tenslotte ook de affectieve respons. Bij het eerder genoemde voorbeeld zal het
agressieve gezicht van een dominant mannetje een vluchtreactie kunnen ontketenen, via
output naar het striatum en motorische centra, en/of stresshormonen vrijmaken via output
naar hypothalamus. De centrale nucleus heeft namelijk veel projecties naar subcorticale
gebieden die autonoom fysiologische reacties reguleren, zoals getoond in figuur 9.11
De centrale nucleus is vooral belangrijk voor de expressie en het aanleren van klassiek
geconditioneerde vreesreacties. Echter, via diverse outputverbindingen met het striatum −
deze zijn niet getoond in figuur 9.11 en lopen vermoedelijk via andere kernen in de amygdala
− is de amygdala ook betrokken bij het aanleren en de expressie van affectieve responsen via
de weg van instrumenteel conditioneren. Vooral Rolls heeft in zijn onderzoek hiernaar baanbrekend
werk verricht. Als bijvoorbeeld lichtflitsen worden geassocieerd met een natuurlijke
stimulus als water (bij dorstige ratten) of voedsel (bij hongerige ratten) zullen de proefdieren
leren om met indrukken van een knop deze lichtstimulus op te roepen. Laesies van de amygdala
blijken in sterke mate de intensiteit van deze geconditioneerde respons op de lichtstimulus
te doen afnemen.
9.5.3. Orbitofrontale schors
De orbitofrontale schors is het sterkst ontwikkeld in hogere zoogdieren zoals de aap en de
mens. Dit schorsgebied wordt wel beschouwd als een schakelgebied tussen het rationele
brein, dat wil zeggen de nabijgelegen dorsolaterale prefrontale gebieden, en het emotionele
brein, dat wil zeggen de structuren van het limbisch systeem. Zoals figuur 9.10 laat zien,
heeft dit gebied vele reciproke connecties met amygdala en het anterieure cingulate gebied.
Het ontvangt input vanuit de primaire sensorische gebieden voor tast, reuk, smaak en geluid,
269

de thalamus, en de secundaire visuele en temporale schorsgebieden. Deze inputverbindingen
gaan vooral naar het ventrale deel van de orbitofrontale schors. De verbindingen met het
anterieure cingulate gebied ontspringen in het dorsale deel. Door de vele inputverbindingen
lijkt dit gebied bij uitstek geschikt voor vorming van associaties tussen stimuli uit verschillende
zintuigmodaliteiten, met name tussen input afkomstig uit primaire gebieden (reuk en
smaak bijvoorbeeld) en input afkomstig uit de secundaire visuele gebieden van de temporale
schors.
Er bestaan veel overeenkomsten tussen de functies van amygdala, en die van de orbitofrontale
schors. Aangenomen wordt dat beide gebieden een rol spelen bij de evaluatie van het
affectief karakter van prikkels, maar dat het evaluatieproces in de orbitofrontale schors op
een hoger niveau plaatsvindt. Hierin bevinden zich bijvoorbeeld cellen die selectief reageren
op gezichten. Dergelijke cellen bevinden zich ook in amygdala en de temporale schors.
Het geval Phineas Gage
Patiënten-onderzoek heeft veel aan het licht gebracht over de rol van de orbitofrontale schors in
de regulatie van emotioneel gedrag. Een 'beroemde' patiënt die in dit verband genoemd kan
worden is Phineas Gage. Gage was een arbeider die in 1841 bij het plaatsen van dynamiet in een
rotsblok, na een onverwachte explosie een ijzeren staaf door het hoofd kreeg. (zie reconstructie
in figuur) Zoals later bleek vernietigde deze een groot deel van
het orbitofrontale gebied. Gage stond bekend als serieus,
hardwerkend en als iemand met een groot verantwoordelijksgevoel.
Na het ongeluk bleek Gage een ander mens te zijn
geworden: zijn gedrag was kinderlijk, ontremd, en onverschillig
ten opzichte van anderen.Behalve de eerder besproken ontremming
in sociaal gedrag maken patiënten met laesies in de
orbitofrontale schors, net als de resusapen, vaak meer fouten
maken in taken waarbij het responsschema wordt omgekeerd.
Als zij bijvoorbeeld een aantal malen achtereen op een driehoek
moet reageren, en niet op een vierkant, zullen zij relatief
veel fouten maken als het schema omkeert. Zij zullen dus blijven
reageren op de driehoek. Een interessant gegeven daarbij is dat de stoornis in de taakprestatie
bij patiënten een correlatie vertoont met gedragsratings, zoals de mate waarin patiënten
sociaal onaangepast of emotioneel ontremd gedrag vertonen. Omdat de patiënten vaak wel
doorhebben dat zij een fout hebben gemaakt (althans dit goed onder woorden kunnen brengen),
kan de verkeerde respons vermoedelijk toegeschreven worden aan automatische verwerkingsprocessen.
Mogelijk hangt dit samen met een stoornis in directe neurale circuits die lopen van
structuren in de orbitofrontale schors naar motorstructuren in het striatum.
270

De latentietijd van het vuren van gezichtspecifieke cellen in de orbitofrontale schors is echter
langer dan die van cellen in de temporale schors, hetgeen duidt op een later, en mogelijk ook
'dieper', verwerkingsstadium.
Onderzoek met resusapen heeft veel aan het licht gebracht over de functie van de orbitofrontale
schors. Zo blijven apen met laesies in dit gebied met een motorrespons reageren op
objecten die niet meer beloond worden, maar die op vorige trials wel met voedsel werden
beloond. Volgens Rolls heeft dit mogelijk te maken met het feit dat neuronen in de orbitofrontale
schors geen geheugenrepresentatie kunnen opbouwen van objecten, die op nietbeloonde
trials worden gepresenteerd. Dit wordt in conditioneringsexperimenten aangeduid
als extinctie of uitdoven.
De orbitofrontale schors zou met name belangrijk kunnen zijn voor het herkennen van secundaire
reinforcers in leersituaties waarbij steeds verschillende objecten als secundaire
reinforcer aan de primaire reinforcer worden gekoppeld, en waarbij dus ook voortdurend van
respons moet worden 'geswitched'. Bij de mens leiden laesies van het orbitofrontale gebied
tot een meer complex reactiepatroon (zie ook het gerelateerde kader).
9.5.4 Anterieure cingulate gebied
Het anterieure cigulate gebied is betrokken in de controle van zowel cognitieve als affectieve
processen. Dit ringvormige gebied vormt functioneel gezien een schakel tussen drie
naburige gebieden, namelijk de prefrontale schorsgebieden (belangrijk voor cognitieve
controle en werkgeheugen), delen van het limbisch systeem (amygdala en orbitofrontale
schors) en de motorische gebieden.
Figuur 9.12 Mediaal aanzicht van de hersenen
van de resusaap met de twee voornaamste
subgebieden van de cingulate
schors: het executieve gebied (anterieur:
donkergrijs) en het evaluatieve gebied
(posterieur). Betekenis aanduidingen van
belangrijkste anterieure gebieden: VOA:
vocaal-emotioneel gebied, AAA: attentie
voor actie gebied, VMA: autonome responsen,
NCA: nociceptief (pijn) gebied. Naar:
Posner & Raichle (1994).
Algemeen gesteld zou het als de
‘interface’ kunnen worden gezien
tussen cognitie en emotie. Het gebied kan in twee subgebieden worden onderverdeeld,
een posterieur deel en een anterieur deel, waarvan de functies nog niet volledig in kaart
zijn gebracht (zie figuur 9.12). Het anterieure deel wordt vooral verantwoordelijk geacht
voor verwerking en controle van zowel autonome als gedragsmatige emotionele respon-
271

ses. Zo is uit neuroimaging onderzoek van Lane gebleken dat het meest voorste deel van
het anterieure cingulate gebied (het deel dat onder de 'knik' ligt, zie figuur 9.12), een sterkere
doorbloeding vertoont in taken waarbij proefpersonen aandacht besteden aan affectieve
aspecten van visuele beelden. Hetzelfde anterieure cingulate gebied wordt ook geactiveerd
door conflict veroorzakende trials in selectieve aandachtstaken, zoals in de
Stroop taak (bijvoorbeeld rood zeggen als het woord groen een rode kleur heeft) en na
responsen waarbij proefpersonen een fout hebben gemaakt.
Mogelijk heeft deze activiteit te maken met evaluatie van negatieve reinforcers door het
anterieure cingulate gebied. Deze dient wellicht mede om hogere controleprocessen in de
prefrontale schors van feed-back te voorzien die gebruikt kan worden voor ‘herstelacties’.
Andere, meer posterieure, delen van het anterieure cingulate gebied ter hoogte van de
knik, blijken betrokken te zijn bij de regulatie van pijn. Deze gebieden hebben ook veel
verbindingen met het periaquaductale grijs, een gebied diep in de hersenstam dat eveneens
een rol speelt bij pijnregulatie.
9.5.5 Vorming van affectieve representaties: een simpel netwerkmodel
De eigenschappen van elementaire affectieve prikkels als pijn, smaak van voedsel en dergelijke
zijn vermoedelijk in de vorm van elementaire representaties opgeslagen in het limbisch
systeem. Het ‘herkennen’ van deze prikkels gebeurt via input die deels van de zintuigen, en
deels van de primaire sensorische schorsgebieden afkomstig is. Deze prikkels veroorzaken
meestal een directe reflexmatige actie: zo zal bijvoorbeeld een pijnprikkel leiden tot het automatische
terugtrekken van een hand. Voor de meeste aangeleerde responsen, en dus ook
voor de herkenning van de eigenschappen van de hiermee verbonden secundaire reinforcers,
is echter een hoger verwerkingsniveau vereist. Hierbij moet namelijk de prikkel ook op
het niveau van secundaire schorsgebieden zijn verwerkt. Volgens Rolls fungeren de meeste
visuele stimuli met uitzondering wellicht van gelaatsexpressies als secundaire reinforcers. Dit
komt omdat de emotionale valentie van stimuli afhangt van de betekenis van objecten, en in
mindere mate van elementaire fysische kenmerken als modaliteit, kleur of vorm. Wij zijn
bijvoorbeeld niet bang voor de kleur geel, maar wel voor een gele (=giftige) slang. Dit betekent
dus dat herkenning van de emotionele valentie van stimuli pas relatief laat in het verwerkingsproces
optreedt. Hetzelfde principe geldt voor stimuli in een andere modaliteit. Ook
hier is de emotionele betekenis afhankelijk van hogere-orde eigenschappen van de stimuli.
Zo zal de luide uitroep van het woord 'brand' dezelfde reactie (gevaar) oproepen, onafhankelijk
of het door de stem van een man, vrouw of kind wordt uitgesproken. Essentieel voor het
aanleren van veel emotionele reacties is dus dat er een generalisatie plaatsvindt naar objec-
272

ten die dezelfde kenmerken vertonen. Een kind moet bijvoorbeeld leren om scherpe voorwerpen
niet aan te raken, onafhankelijk of dit een speld, mes of stuk glas is.
Een belangrijk onderdeel van emotionele leerprocessen is de vorming van een geheugenrepresentatie
waarin de associatie tussen de secundaire en primaire reinforcers is vastgelegd.
Vooral in de amygdala en orbitofrontale schors bevinden zich neurale netwerken met dergelijke
affectieve representaties. De vorming van dit soort affectieve representaties is vermoedelijk
op dezelfde cellulaire mechanismen gebaseerd die ook ten grondslag liggen aan de
consolidatie van nieuwe kennis van feiten en gebeurtenissen.
Figuur 9.13 Associatie tussen primaire en secundaire
reinforcers (aangeduid als respectievelijk
UCS en CS) volgens Rolls. De primaire reinforcer
(UCS, boven) maakt gebruik van niet modificeerbare
synapsen, + actieve, - niet actieve axonen en
dendrieten. De secundaire reinforcer (CS, links)
activeert een vector van wél modificeerbare synapsen
(totaal 12: kleiner getekend) tussen vier inputaxonen
en de dendrieten van drie outputneuronen.
De som der activaties van de dendrieten
van de outputneuronen is onderaan weergegeven.
De ‘afspraak’ hierbij is dat de outputneuronen alleen
vuren als de som van activaties minimaal 2
(++) is.
Dit betekent dat associaties tussen neuronen
worden gevormd op basis van versterking
van synaptische verbindingen tussen
input- en outputneuronen. Hierbij zijn hetzelfde type cellulaire processen (LTP) en receptoren
(NMDA) betrokken, die ook in de hippocampus zijn geïdentificeerd. Voor het aanleren van
emotionele responsen volgens klassiek conditioneren worden CS-UCS associaties vooral
gevormd tussen neuronen die deel uitmaken van perceptuele circuits in amygdala en orbitofrontale
schors. Bij het aanleren van instrumentele responsen zullen ook associaties gevormd
worden tussen perceptuele en motorische circuits. Hier lopen de axonen van de outputneuronen
bijvoorbeeld naar motorstructuren als het striatum.
In de soort affectieve netwerken zijn volgens Rolls drie soorten neuronen betrokken (zie
figuur 9.13). Dit zijn achtereenvolgens: a) een reeks van inputaxonen die met de primaire
reinforcer (UCS) zijn verbonden, b) een reeks van inputaxonen voor de secundaire reinforcer
(of CS), en c) een reeks van outputneuronen. Volgens de regel van Hebb zullen vervolgens
veranderingen in de gewichten van een synaptische verbinding tussen de inputaxonen van
de conditionele stimulus (CS) met de dendrieten van de outputneuronen plaatsvinden. Alleen
de inputaxonen van de conditionele stimulus CS zijn via modificeerbare synapsen verbonden
273

met de dendrieten van de outputneuronen. De synapsen tussen inputaxonen van de UCS
met dezelfde dendrieten zijn in het voorbeeld niet modificeerbaar. Aangenomen wordt dat dit
soort elementaire geheugennetwerken actief zijn in de amygdala en orbitofrontale schors,
waar hun taak is vast te stellen in hoeverre een stimulus een belonend karakter (dus kenmerken
van een CS) heeft. Is dit het geval dan zullen de outputneuronen gaan vuren met
hetzelfde patroon dat de primaire renforcer UCS heeft: in het voorbeeld dus volgens het
patroon + + -. Dit gebeurt echter pas als een bepaalde drempelwaarde (bijvoorbeeld 2) is
overgeschreden.
9.5.6 Circuits van primaire en secundaire emoties
Het in het linkerdeel van figuur 9.10 getoonde netwerk heeft een duidelijk hiërarchische
opbouw, waarbij hypothalamus en amygdala de lagere niveaus, en orbitofrontale schors en
anterieure cingulate gebied de hogere niveaus van neuroaffectieve verwerking representeren.
Aangenomen wordt dat deze twee neurale niveaus ook door verschillend typen emoties
worden aangesproken. In het model dat in figuur 9.14 wordt getoond (ontleend aan Damasio)
is dit onderscheid verder uitgewerkt.
IR
Stimulus
IR
VM
Stimulus
A
H
IR
A
H
IR
gelaatspieren
spieren ledematen
autonome
reacties
endocriene reacties
en ander chemische
reacties in bloedbaan
gelaatspieren
spieren ledematen
autonome
reacties
endocriene reacties
en ander chemische
reacties in bloedbaan
neurotransmitter
nuclei
neurotransmitter
nuclei
Figuur 9.14 Schematische afbeelding van twee neurale circuits, verbonden met respectievelijk primaire emoties
(links) en secundaire emoties (rechts). Lateraal mediaal aanzicht van de hersenen. H=Hypothalamus,
A=Amygdala, VM=Ventromediale prefrontale schors. IR= interne responsen. Naar: Damasio (1995).
In dit model worden primaire emoties (links) gereguleerd door een circuit bestaande uit hypothalamus
en amygdala. De hypothalamus ontvangt prikkels uit de amygdala. Deze detecteert
de aanwezigheid van primaire kenmerken van signalen uit de omgeving zoals geluid, beweging,
vorm die bijvoorbeeld met 'gevaar' zijn geassocieerd. Vaak zullen dit ook combinaties
van kenmerken kunnen zijn. Deze meer complexe prikkels zijn dan afkomstig uit de secundaire
posterieure schorsgebieden.
274

Het detecteren van stimuluskenmerken gebeurt hier nog op een vrij grof niveau. Zo zal een
vogel in een nest kunnen reageren op de vorm 'vogel' (figuur met vleugels), zonder dat een
volledige herkenning van de soort vogel (bijvoorbeeld een valk) nodig is. De hypothalamus
vertaalt dit vervolgens in autonome reacties, of signalen die leiden tot productie van neurotransmitters
of bepaalde hormonen. Ook kan de hypothalamus overte reacties ‘triggeren’, die
mede tot stand komen via de basale ganglia. Primaire emoties verlopen volgens Damasio
meestal onbewust en automatisch. Toch kunnen zij ook leiden tot bewuste gevoelens, namelijk
als zij een hoger corticale reflectie hebben (in figuur 9.14 weergegeven als IR, interne
responsen).
De secundaire emoties (rechts in figuur 9.14) zijn afhankelijk van een meer complex circuit,
waarin niet alleen hypothalamus en amygdala, maar ook de ventromediale prefrontale
(=orbitofrontale) schors de hoofdrolspelers zijn. Een belangrijke uitbreiding van dit circuit is
dat de amygdala niet alleen input ontvangen vanuit de buitenwereld (stimulus) maar ook
vanuit de ventromediale prefrontale schors. De ventromediale schors is op zijn beurt weer
afhankelijk van de amygdala voor zijn expressie. Deze hogere gebieden ‘recruteren’ als het
ware de lagere meer primitieve structuren. ‘Gevoel’ is nu de bewuste perceptie (of beleving)
van de toestand die door het circuit van de secundaire emoties wordt opgeroepen. Hierin zijn
verdisconteerd, a) mentale beelden opgeroepen door de buitenwereld (bijvoorbeeld een
melodie), of/en b) processen die ‘van binnenuit’ komen (denken aan een melodie), of/en c)
de toestand van de hersenen zelf die teweeg wordt gebracht door neurotransmitters en
peptiden of/en d) perifeer lichamelijke reacties (bijvoorbeeld tranen). Het laatste aspect vormt
een belangrijk element in Damasio’s model en zal in de volgende paragraaf verder worden
uitgewerkt.
9.5.7 Invloed van somatische processen op gevoelens
Het idee dat perifeer-lichamelijke reacties een stempel kunnen drukken op ons bewustzijn –
een belangrijk aspect van de eerder besproken James-Lange theorie – vormt ook een belangrijk
element in de somatic-marker theorie van Damasio. Een ‘marker’ is in dit verband de
beleving van de lichamelijke reactie die de emotionele beleving als het ware opstart. Bij
Damasio gaat het echter niet zozeer om de emotionele beleving op zich, maar om onbewuste
invloeden van het emotiesysteem op het rationele systeem dat beslissingen neemt. Hierbij
zou vooral de ventromediale prefrontale schors een sleutelrol spelen (zie figuur 9.15).
Dit gebied vormt als het ware de schakel met andere structuren in de prefrontale hersenen
die geassocieerd zijn met typisch cognitieve processen als het werkgeheugen, het nemen
van beslissingen en het voorbereiden van actie. Het betreft hier vooral de dorsolaterale en
ventrolaterale prefrontale gebieden. De ventromediale prefrontale schors ontvangt boven-
275

dien input uit het somatosensorische projectiegebied, waarin het tastgevoel en lichaamsschema
is vastgelegd, en vanuit neurotransmittercircuits die in de hersenstam ontspringen.
Deze zijn verantwoordelijk voor aanvoer van neurotransmitters als noradrenaline, dopamine,
serotonine en acetylcholine. Met name deze laatste twee circuits spelen een cruciale rol
in Damasio’s somatic-marker theorie, omdat zij aan de prefrontale schors informatie verschaffen
over de perifeer-lichamelijke activatietoestand.
Figuur 9.15 Illustratie van de ‘somatic marker’ theorie van
Damasio. De beleving van secundaire emoties (inclusief de
daarbij optredende lichamelijke gevoelens) in emotionele
centra van de hersenen, beïnvloedt beslissings- en actieprocessen
die plaatsvinden in rationele centra van hersenen
(boven). De prefrontale ventrom-diale schors ontvangt
‘somatische’ input vanuit de somatosensorische schors
(lichaamsgevoel) en hersenstam (neurotransmitters: onder).
SMA= supplementaire motorgebied.
Damasio baseert zijn theorie vooral op patiëntenonderzoek.
Het bleek namelijk dat patiënten met
beschadigingen in de prefrontale schors (met name
in het ventromediale gebied) soms merkwaardig
ontremd gedrag vertoonden. Tegelijkertijd
voelden zij zich emotioneel vlak en waren zij onzeker
bij het nemen van eenvoudige beslissingen. Zij leken daarbij verstrikt te raken in een
proces van eindeloos wikken en wegen. Volgens Damasio kwam dit omdat zij hun intuïtie of
gevoel waren kwijtgeraakt dat normaal het verstand en rationele beslissingen ondersteunt.
Dit gevoel zou volgens hem vooral berusten op feedback van perifeer-lichamelijke processen.
9.6 Directe en indirecte emotionele circuits
In voorgaande paragrafen is de belangrijke rol van de amygdala voor de evaluatie van de
affectieve betekenis van stimuli benadrukt. Daarbij bleek ook dat de amygdala deze rol niet
zelfstandig vervult, maar onderdeel vormt van een emotienetwerk waarin hypothalamus en
de ventromediale prefrontale schors zijn opgenomen. De hypothalamus wordt hierbij vooral
gezien als de structuur die verantwoordelijk is voor regulatie van primaire emoties, terwijl de
prefrontale schorsgebieden betrokken zijn bij het tot stand komen van secundaire emoties.
De amygdala vormt, zoals eerder aangegeven, een zeer complexe structuur die bestaat uit
allerlei subkernen. Het blijkt bovendien dat de amygdala niet alleen via verschillende routes
276

input uit de buitenwereld ontvangt, maar ook via verschillende routes output verstuurt naar
structuren in de hersenen die betrokken zijn bij regulatie van fysiologische reacties, emotionele
expressies en acties van het organisme. Twee van deze circuits worden hieronder
besproken. Het eerste is gebaseerd op het model van LeDoux, en het tweede op dat van
Rolls. Een belangrijke onderscheid tussen beide modellen is dat het eerste vooral steunt op
klassiek conditioneren van vreesreacties, terwijl het tweede een sterker accent legt op instrumenteel
gedrag.
9.6.1 Directe en indirecte afferente routes: het model van LeDoux
Een groot deel van de informatie die de amygdala uit de buitenwereld ontvangt, is afkomstig
uit hogere visuele gebieden. Dit zijn gebieden als V4 maar ook de inferotemporale schors die
het eindstation vormt van de ventrale route. Via deze route wordt hogere-orde informatie
verzonden naar de amygdala. Ook sturen secundaire − niet modaliteitspecifieke − gebieden
in de posterieure en anterieure schors input naar de amygdala.
Er blijken echter ook subcorticale afferente circuits te bestaan die meer elementaire input
naar de amygdala versturen. Met name LeDoux heeft hiernaar veel onderzoek verricht. Het
duidelijkst voorbeeld van een dergelijk circuit is de geconditioneerde vreesreactie in de rat,
waarbij een luide toon (de CS) wordt gekoppeld aan een elektrische schok van de voetzool
(de UCS). Ook voor elementaire visuele stimuli als lichtflitsen blijkt een soortgelijk circuit te
bestaan. Hierbij wordt de lichtflits (de CS) met een elektrische schok of harde toon (UCS)
geassocieerd.
Figuur 9.16 Model van Le-
Doux voor geconditioneerde
vreesreacties. 1= directe
route van thalamus naar
amyg-dala (laterale nucleus).
2 en 3= indirecte routes via
hogere schorsgebieden naar
amygdala (ook: laterale nucleus).
4: input vanuit hippocampus.
De centrale nucleus
heeft outputverbindingen die
leiden tot verschillende typen
van autonome, gedragsmatige
en endocriene responsen.
De subcorticale circuits
zijn echter voor visuele
stimuli minder duidelijk in
kaart gebracht dan voor
auditieve stimuli. Voor geluidsprikkels gaat de subcorticale route rechtstreeks van de thala-
277

mus (het corpus geniculatum mediale), naar de laterale kernen van de amygdala. Parallel
aan deze directe routes onderscheidt LeDoux ook indirecte routes die via primaire en secundaire
schorsgebieden naar de amygdala lopen. Deze routes spelen vooral een rol bij meer
complexe auditieve stimuli.
Figuur 9.16 laat goed zien dat de laterale nucleus van de amygdala een belangrijk convergentiepunt
is voor het tot stand komen van de geconditioneerde vreesreactie. In deze nucleus
convergeren ook de directe (thalamische) en indirecte (corticale) route. Mogelijk is hier
ook sprake van vorming van associatieve (Hebbiaanse) leerprocessen op basis van LTP,
zoals eerder beschreven. De directe route is volgens LeDoux snel en onnauwkeurig, de
indirecte route langzaam en nauwkeurig. De directe route maakt deel uit van een evolutionair
primitief systeem, dat diersoorten zonder een hoog ontwikkelde cortex toch in staat stelt
effectief op bedreigende stimuli te reageren. In hoger ontwikkelde diersoorten, inclusief de
mens, speelt deze route vermoedelijk een ondergeschikte rol, maar fungeert zij nog wel als
een vroeg waarschuwingssysteem, dat ons in staat stelt op elementaire kenmerken van
stimuli uit de omgeving te reageren.
Bewust of onbewust? Ook in onderzoek met mensen is evidentie gevonden voor het bestaan
van directe affectieve routes. Het betrof hier vooral zogeheten emotionele ‘masking’
experimenten. Soms wordt hiervoor ook de term subliminale perceptie gebruikt. Deze term
is wat ongelukkig, omdat strikt genomen een prikkel die onder de drempel ligt niet wordt
waargenomen; dat wil zeggen geen sensorische representatie in het brein oproept. In dit
soort experimenten blijken namelijk zeer kort aangeboden emotionele stimuli, die niet bewust
door de proefpersoon worden waargenomen, toch een effect op het gedrag te hebben.
Men laat bijvoorbeeld zeer kort, bijvoorbeeld 10 ms, een plaatje zien met een negatieve
of positieve voorstelling, die onmiddellijk gevolgd wordt door een abstract symbool, zoals
een chinees karakter. Aan de proefpersoon wordt gevraagd dit symbool te beoordelen op
een schaal die loopt van positief naar negatief. Vaak wordt dan beoordeling beinvloed door
de valentie van het voorgaande plaatje. Een ander mogelijkheid is dat met na de kort aangeboden
affectieve stimulus een tweede betekenisvol plaatje laat zien dat wel of niet gerelaterd
is aan het eerste plaatje. Dit plaatje kan eveneens positief of negatief zijn. De proefperson
moet nu met een drukknopreactie aangeven of hij dit tweede plaatje positief of negatief
beoordeelt. Hierbij blijkt de reactietijd korter te zijn voor plaatjes die qua valentie
overkomen, dan voor plaatjes die hierin verschillen. Het tweede plaatje kan ook een neutraal
karakter hebben. In dit geval zal de beoordeling hiervan gekleurd worden door de eerste
affectieve stimulus: het oordeel zal bijvoorbeeld negatief zijn als de strekking van het
eerste plaatje ook negatief was.
Het lijkt aannemelijk dat, vanwege het lage verwerkingsniveau, informatie die de amygdala
bereikt via de subcorticale route ook niet bewust wordt ervaren. Het onderscheid tussen
278

directe subcorticale en indirecte corticale routes valt echter niet geheel samen met dat tussen
onbewuste en bewuste verwerking. Immers, ook informatie die via de langzame en
meer precieze corticale route de amygdala bereikt, hoeft niet per se bewust te worden ervaren.
Hiervoor is volgens LeDoux ook input vereist vanuit structuren in de hersenen die betrokken
zijn bij vorming van het expliciet geheugen, zoals de hippocampus. Deze baan (in
figuur 9.16 aangegeven als baan 4) is vooral actief als affectieve prikkels vergezeld gaan
van contextuele informatie, bijvoorbeeld de omgeving van een aversieve stimulus.
9.6.2 Dual routes to action: het efferente model van Rolls
Ook door Rolls worden verschillende routes onderscheiden die de informatiestroom in een
neuroaffectief netwerk kan volgen. Hierbij spelen de volgende drie outputsystemen een rol,
die verschillen in de mate van directheid van de verbindingen tussen affectieve stimuli en
motorische output (figuur 9.17).
Outputsysteem 1: directe activatie van autonoom-fysiologische responsen. Dit outputsysteem
is vooral verantwoordelijk voor automatische productie van autonoom-fysiologische responsen.
In het geval van primaire reinforcers is het vooral afhankelijk van een structuur als de
hypothalamus. Voorbeelden van activatie van dit outputsysteem bij dieren zijn de bekende
'flight and fight' reacties op bedreigende stimuli als pijn, of seksuele responsen bij reukstimuli.
De functie van de autonome reacties is daarbij om het organisme te activeren, en om
energie voor mogelijke acties te mobiliseren. Voor stimuli waarbij de affectieve betekenis is
aangeleerd, secundaire reinforcers dus, lopen de circuits via amygdala en orbitofrontale
schors. Ook hier bestaat de output voornamelijk uit autonoom-fysiologische reacties. Deze
reacties zijn voornamelijk via klassieke conditionering aangeleerd.
Figuur 9.17 Rolls’ ‘dual routes to action’
model. Boven: informatiestroom in de
posterieure schors. Onder: informatiestroom
in de anterieure schors. Midden:
de twee actieroutes. Beide routes
ontspringen in amygdala en orbitofrontale
schors. a: directe, impliciete actieroute
via ventraal striatum naar premotore
schors. b: indirecte, expliciete actieroute
via hogere taalgebieden naar gebieden
in de frontale schors die betrokken zijn
bij planning van handelingen
Outputsysteem 2: impliciete en
expliciete actieroutes. De affectieve routes van het tweede systeem zijn meer specifiek gericht
op somatische reacties, aangeduid als ‘actiesystemen’. Het gaat hier voornamelijk om
279

esponsen die zijn aangeleerd in de context van operant conditioneren. Hierbij leren proefdieren
door middel van een instrumentele respons een beloning te verkrijgen, of straf te
voorkomen. Figuur 9.17 toont de twee belangrijkste actieroutes die daarbij kunnen worden
onderscheiden. De directe route (a) medieert onbewuste emotionele responsen, die zowel
bij primaten als mensen. voorkomen. In deze route wordt door amygdala en orbitofrontale
schors de affectieve betekenis van stimuli vastgesteld. De hierdoor uitgelokte motorische
reacties komen tot stand via het ventraal striatum, en vervolgens de premotore gebieden.
Deze route is volgens Rolls verantwoordelijk voor affectieve responsen die vrijwel automatisch
en ‘zonder nadenken' plaatsvinden. Opvallend is dat dit circuit duidelijk verschilt van
het circuit dat ten grondslag ligt aan de ‘somatische-markers’ van Damasio (getoond in figuur
9.15).Ook het circuit van Damasio regelt vanuit de orbitofrontale schors automatische
affectieve responsen, maar dit gebeurt via feedback uit de somatosensorische schors waar
representaties van ons lichaamsschema zijn opgeslagen. Rolls beschouwt dit echter als
een nogal omslachtige en neuraal minder plausibele oplossing.
De tweede indirecte route (aangegeven als b in figuur 9.17) is verantwoordelijk voor regulatie
van bewuste emoties. Deze route loopt eveneens via de amygdala en orbitofrontale schors.
Het verschil met de directe route bestaat echter hierin dat de output van deze gebieden niet
rechtstreeks naar motorstructuren als striatum gaat, maar naar associatiegebieden in de
neocortex, die verantwoordelijk zijn voor het begrijpen en produceren van taal. Pas nadat
verwerking in deze gebieden heeft plaatsgevonden, wordt een actieprogramma opgestart in
de hogere motorische schorsgebieden, zoals de supplementaire motor area (SMA).
In de indirecte route worden affectieve responsen gestuurd door meer complexe 'als-dan'
actieprogramma's. Hierdoor kan bijvoorbeeld afgezien worden van een directe beloning, in
ruil voor een hoger gewaardeerde (en vaak op een later moment plaatsvindende) vorm van
beloning. Deze meer strategische vorm van affectieve planning vereist echter symbolische
operaties die afhankelijk zijn van het taalsysteem, en gebieden in de dorsale prefrontale
schors die verantwoordelijk zijn voor het ruimtelijke werkgeheugen. De input van deze gebieden
in de prefrontale schors is afkomstig uit het pariëtale gebied. De orbitofrontale schors is
daarentegen sterker afhankelijk van input uit de temporaal kwab.
9.7 Lateraliteit van emotie
In Figuur 9.18 zijn enkele opvattingen uit de literatuur ten aanzien van lateralisatie van emotionele
functies weergegeven. Hieruit blijkt dat er nog geen duidelijke overeenstemming
bestaat of en op welke manier emoties gelateraliseerd zijn. Globaal kunnen hierbij drie verschillende
opvattingen worden onderscheiden (boven, midden en onder in figuur 9.18 weergegeven).
Zij worden hieronder meer uitvoerig beschreven.
280

9.7.1 Lateraliteit van valentie: links positief, rechts negatief
Een bekende opvatting is dat negatieve emoties door de linkerhemisfeer en positieve emoties
door de rechterhemisfeer worden gecontroleerd. Dit is onder andere gebaseerd op studies
met patiënten, waarbij de linker- of rechterhemisfeer werd gedesactiveerd door inspuiting
van de stof sodium-amytal in de linker of rechter halsslagaders. Deze stof heeft als
eigenschap dat zij tijdelijk de werking van een hersenhelft uitschakelt. Ongeveer dezelfde
resultaten zijn later gevonden bij patiënten met laesies in de linker- en rechterhersenhelft.
Beide typen studies toonden aan dat desactivatie, of beschadiging, van de linkerhemisfeer
vaak gepaard ging met een depressieve stemming, en desactivatie of beschadiging van de
rechterhemisfeer met een eufore of opgewekte stemming. De negatieve stemming zou volgens
Davidson en Gainotti een gevolg zijn van het uitschakelen van het neurofysiologische
mechanisme in de linkerhemisfeer dat een positieve stemming teweegbrengt. Evenzo zou de
eufore stemming toegeschreven kunnen worden aan het uitschakelen van het mechanisme
in de rechterhemisfeer dat de negatieve stemming reguleert.
.
Figuur 9.18 Een aantal opvattingen over
de affectieve functies van linker- en
rechterhemisfeer.
Davidson meent echter dat het
hier niet zozeer gaat om positieve
of negatieve emoties, maar om
een meer basale eigenschap, namelijk
de neiging om een positieve
reinforcer te benaderen of een
negatieve reinforcer te vermijden.
Hij concludeert daarbij ook dat de linker- en rechterhersenhelften geen homogene structuren
zijn, maar een grote mate van regionale specificiteit kennen, waarbij vooral de verschillen
tussen de posterieure en anterieure gebieden in het oog springen. Deze redenering volgend,
suggereert Davidson dat de approach-avoidance mechanismen zich respectievelijk bevinden
in de linker en rechter mediale delen van de prefrontale schors. Dit gebied, bleek al eerder,
heeft een belangrijke regulerende functie bij controle van emotionele processen Deze laatste
hypothese lijkt onder andere bevestigd te worden door PET studies van depressieve patiënten:
dezen vertonen inderdaad minder activatie in de linker frontale gebieden dan controle-
281

proefpersonen. Ook vond Davidson bij normale proefpersonen verschillen in het EEG bij
aanbieding van positieve videofilms zoals spelende hondjes en negatieve videofilms zoals
operatiescènes. Hierbij bleek dat er bij het kijken naar positieve video's een sterkere activatie
in de linker frontale schors, en bij het kijken naar negatieve beelden een sterkere activatie in
de rechter frontale schors optrad.
9.7.2. Rechterhemisfeer: dominant voor affectieve processen
Een tweede opvatting is dat de twee hemisferen niet zozeer in verwerking van valentie van
emoties verschillen, doch dat de rechterhemisfeer in het algemeen beter 'geschikt' is voor de
verwerking van affectieve processen dan de linkerhemisfeer. In extreme vorm betekent dit
dat de rechterhemisfeer dominant is voor alle affectieve processen.
Zoals eerder betoogd, vormen emoties geen homogeen proces, maar kunnen hierin verschillende
deelcomponenten worden onderscheiden, zoals perceptie, bewuste beleving en expressie.
Ook is het zo dat inputgerelateerde verwerking doorgaans met de posterieure, en
outputgerelateerde verwerking met de anterieure schorsgebieden is geassocieerd. In de
meeste affectstudies is er echter geen onderscheid gemaakt tussen deze deelprocessen van
emotie, of verschillende corticale gebieden binnen een hemisfeer. Een uitzondering hierop
vormt het onderzoek van Davidson. Volgens hem is het rechter posterieure pariëtale schorsgebied
superieur in het begrijpen van emoties, onafhankelijk van de valentie. Daarentegen
zou de linker anterieure schors superieur zijn in de expressie van positieve emoties, en
rechter anterieure schors superieur zijn in expressie van negatieve emoties. Deze theorie
gaat dus uit van een zeer complexe drievoudige interactie tussen hemisfeer (links, rechts),
corticaal gebied (anterieur, posterieur) en emotieproces (begrijpen, expressie).
Ook voor bovenstaande interactieve en meer genuanceerde opvattingen is echter nog weinig
empirische steun gevonden. Wél wordt consistent in meerdere studies gerapporteerd dat de
rechterhemisfeer betrokken is bij herkenning van gelaatsexpressies, onafhankelijk van valentie.
Dit is onder andere aangetoond met 'chimerische" stimuli waarbij linker- en rechterhelften
van een gezicht een verschillende emotionele expressie tonen (zie figuur 9.19). De meeste
rechtshandige proefpersonen laten zich hierbij leiden door de expressie van de linkerhelft
van het gezicht, die naar de rechterhemisfeer projecteert. Ook blijkt dat bij tachistoscopische
presentatie van gezichten in het rechter en linker visuele veld, gezichten in het linker visuele
veld doorgaans meer accuraat of sneller worden herkend dan gezichten in het rechter visuele
veld.
282

9.7.3. Rechterhersenhelft: onbewust, linkerhersenhelft: bewust
Verschillen in verwerking van affectieve informatie tussen linker- en rechterhersenhelft zijn
ook in verband gebracht met het bewustzijnsniveau van affectieve verwerking. Hierbij zijn
twee soorten studies te onderscheiden, namelijk studies die zich richten op eigenschappen
van de cortex, en studies die uitgaan van lagere subcorticale en limbische structuren. Hieronder
volgt een korte beschouwing van deze studies.
Corticale verwerking Vooral Gainotti heeft zich sterk gemaakt voor het standpunt dat de
rechterhemisfeer verantwoordelijk is voor de regulatie van de onbewuste component van
emotie. Zo vertonen patiënten met een rechterhemisfeer beschadiging bij pijnlijke of emotionele
stimuli een kleinere GSR (galvanische huid reactie: een maat van fasische arousal).
Patiënten met een linkerhemisfeer beschadiging vertonen daarentegen juist een grotere
GSR op dezelfde stimuli. Mogelijk speelt hierbij de linkerhemisfeer een complementaire rol,
die bestaat in controle of inhibitie van emotionele processen die door de rechterhemisfeer
worden gereguleerd. Dit verklaart ook de versterkte emotionele reactiviteit van patiënten met
een linkerhemisfeer beschadiging. Gainotti merkt hierbij op dat de rechterhemisfeer eigenlijk
de rol lijkt te vervullen van functies, die doorgaans met subcorticale en limbische structuren
zijn geassocieerd. De linkerhemisfeer zou dit niveau 'ontstegen' zijn, door ontwikkeling van
hogere cognitieve vermogens zoals taalbegrip en spraak.
Subcorticale en limbische structuren Lateralisatie van emotionele verwerkingsprocessen zijn
ook in verband gebracht met subcorticale en limbische structuren. Juist deze structuren
spelen immers een belangrijke rol spelen in de 'routing' (doorsturen) van de affectieve informatiestroom
naar de neocortex. Zo vertoont volgens Tucker de rechterhemisfeer meer verbindingen
met de amygdala dan de linkerhemisfeer. Dit zou dus mede kunnen bijdragen tot
kenmerken die gevonden zijn voor de rechterhersenhelft, als een betere herkenning van kort
aangeboden gelaatsexpressies
Figuur 9.19 Kijk hierbij naar de neus van het
gezicht. Als u rechtshandig bent, zult u waarschijnlijk
het gezicht links als droef, en het gezicht
rechts als vrolijk karakteriseren. Dit komt
omdat de linkerhelft van het gezicht naar de
rechter hersenhelft, waar mogelijk gezichtsexpressies
worden herkend, projec-teert. Ontleend
aan: Oatley & Jenkins (1996).
Enige evidentie voor lateralisatie van
processen op subcorticaal niveau bestaat in de vorm van neurotransmittersystemen als
serotonine, noradrenaline en dopamine, die aan emotionele regulatieprocessen ten grondslag
liggen. Deze systemen ontspringen in de hersenstam, doch blijken in hun projecties
283

naar structuren in het limbisch systeem, striatum en cortex een zekere asymmetrie te vertonen.
Zo blijkt dat het noradrenerge systeem meer projecties naar de rechter, en het dopaminerge
systeem meer projecties naar de linker corticale hemisfeer heeft. Noradrenaline
wordt bovendien vaak met regulatie van perceptuele en dopamine met regulatie van motorische
functies geassocieerd. Volgens Tucker brengt dit met zich mee dat de rechterhemisfeer
meer met de 'emotie' (= inputgerelateerde) en de linkerhemisfeer met 'motivatie' (outputgerelateerde)
processen is geassocieerd.
Er is echter nog zeer weinig empirisch onderzoek gedaan naar de mate van lateralisatie van
limbische structuren als hypothalamus, amygdala en gyrus cinguli tijdens affectieve verwerking.
Een uitzondering vormen echter studies van Morris, waarin gebruik is gemaakt van
neuroimaging in de vorm van PET. Hierbij werden gemaskeerde en niet-gemaskeerde stimuli,
als boze en neutrale gezichten, aan proefpersonen gepresenteerd. Gemaskeerde gezichten
werden zo kort aangeboden dat zijn niet bewust door de proefpersoon werden waargenomen.
Ongemaskeerde stimuli werden wél bewust waargenomen. Boze gezichten waren
vooraf extra aversief gemaakt door koppeling aan een luide toon. Het bleek nu dat alleen de
aversieve, niet bewust waargenomen, boze gezichten een sterkere activatie van de rechter
amygdala teweegbrachten. De gezichten die wél bewust waren waargenomen, lieten een
sterkere activatie van de linker amygdala zien. De studies van Morris tonen dus aan dat
lateralisatie van limbische structuren vooral optreedt als functie van het niveau van verwerking
(bewust-onbewust) van aversieve stimuli.
9.8 Neurotransmittercircuits
De regulatie van emotionele processen in de hersenen berust op een samenspel van structurele
en energetische factoren. Onder structurele factoren kan hier de werking van mechanismen
in amygdala, hypothalamus en orbitofrontale schors worden verstaan. Deze hebben,
simpel gezegd, als primaire taak vast te stellen wat de valentie of affectieve betekenis is van
prikkels uit de omgeving, en deze ververvolgen te ‘vertalen’ in actieprogramma’s. Met energetische
factoren worden daarentegen neurotransmitters of hormonen bedoeld, die deze
processen verder moduleren, dat wil zeggen hen verzwakken of versterken. Zij verlenen als
het ware aan de emoties hun intensiteit. In de volgende paragrafen worden de structuren en
circuits in de hersenen behandeld, die daarbij zijn betrokken.
9.8.1 Ventraal tegmentum
Neuroaffectieve circuits kennen een grote mate van connectiviteit. Zo heeft de amygdala niet
alleen verbindingen met de hypothalamus en orbitofrontale schors, maar ook met lagere
284

structuren in de hersenstam zoals het ventrale deel van het tegmentum (zie figuur 9.20). Ook
zijn er reciproke verbindingen tussen de prefrontale schors en ditzelfde gebied. Daarom
spelen niet alleen amygdala, het anterieure cingulate gebied en orbitofrontale schors, maar
ook het ventraal tegmentum, zij het op een meer basaal niveau, een rol in detectie van reinforcers.
In het tegmentum bevinden zich twee belangrijke celgroepen die betrokken zijn bij de
productie van dopamine, namelijk het ventraal tegmentum en de substantia nigra (zwarte
substantie).
Figuur 9.20 Dwarsdoorsnede van het tegmentum,
met daarin enkele belangrijke kerngebieden.
Het ventraal tegmentum heeft vele verbindingen
met het ventrale deel van het
striatum, de substantia nigra met het
dorsale deel van het striatum. Figuur
9.20 toont ook andere belangrijke structuren
in het tegmentum, zoals het periaquaductale
grijs, dat later wordt besproken.
Pijnstillers en placebo’s activeren dezelfde gebieden in brein
Hetzelfde circuit in de hersenen dat actief is bij toediening van pijnonderdrukkers
(opiaten) blijkt volgens recent onderzoek van Petrovic van het
Korolinska instituut in Zweden ook gevoelig te zijn voor placebo’s (nepmiddelen).
Dit bleek uit neuroimaging onderzoek waar-bij proefpersonen zowel
een pijnstiller als placebo kregen ingespoten. De pijnstimulus was een hitteprikkel
toegediend op de rug van de hand. Gebieden in het anterieure
cingulate gebied, hersenstam en orbitofrontale schors bleken op de scans
in beide situaties actief. Bovendien bleek bij proefpersonen die na afloop
een groter pijnonderdrukkend effect rap-porteerden van de placebo, ook
sprake te zijn van sterkere activatie in het anterieure cingulate gebied. Mogelijk
beschikken deze personen over veel opiate receptoren in deze gebieden
van het limbisch systeem, suggereren de onderzoekers.
9.8.2 Medial forebrain bundle
Een belangrijk onderdeel van de neurotransmitercircuits circuits in de hersenen vormt de
'medial forebrain bundle' (MFB). Dit is een bundel axonen in het mediale vlak van de herse-
285

nen, die delen van het ventrale tegmentum via de laterale hypothalamus verbindt met structuren
in het basale deel van de frontale hersenen ('basal forebrain') en de orbitofrontale
schors (zie ook figuur 9.21). De MFB bestaat uit lange, zowel opstijgende als afdalende,
axonen met korte vertakte axonen naar nabijgelegen structuren. Een belangrijk aspect hierbij
is dat de MFB ook vele opstijgende banen bevat, afkomstig van noradrenerge, serotonerge
en dopaminerge neuronen in de hersenstam, die projecteren naar de frontale schorsgebieden.Met
name de dopaminerge banen blijken een cruciale rol te spelen bij beloning van
gedrag, en controle van motoriek.
9.8.3 Anatomie van de dopaminerge circuits
De zelfstimulatieproeven van Olds en Milner hebben de weg geopend naar het onderzoek
naar dopaminerge circuits in de hersenen. Gebleken is dat dopamine de respons van gebieden
in hersenen zoals hypothalamus, amygdala, en orbitofrontale schors die betrokken zijn
bij het herkennen of encoderen van beloning, kan versterken. Dopamine wordt wel gezien als
een onderdeel van het extrathalamische neurotransmitter systeem dat de processen in de
cortex activeert (zie hoofdstuk 7.2 van dit boek).
Er bestaan drie dopaminerge circuits (figuur 9.21). Alle drie circuits ontspringen in het mesencephalon,
en wel in het tegmentum. Zij lopen parallel met of maken deel uit van de MFB.
In de substantia nigra (meer precies: de pars compacta, aangeduid als SNpc of gebied A9)
ontspringt de nigrostriate baan. Dit circuit is vooral betrokken bij de regulatie van motoriek en
projecteert naar het neostriatum (nucleus caudatus en putamen: in figuur 9.21 aangeduid als
dorsaal deel). De twee andere circuits spelen vooral een rol bij regulatie van beloning.
Figuur 9.21 Boven: drie
verschillende dopaminerge
banen. A9 en A10 zijn aanduidingen
van celgroepen in
het tegmentum, respectievelijk
substantia nigra (pars
compacta) en het ventrale
deel van het tegmentum.
Beide gebieden zijn betrokken
bij dopamineproductie,
maar hebben een verschillend
effect op het striatum
en frontale schorsgebieden.
Onder: anatomie van medial
forebrain bundle (MFB),
met daarin de belangrijkste
dopaminerge banen
286

Dit zijn achtereenvolgens het mesolimbisch circuit en het mesocorticale circuit. De oorsprong
van beide banen is een cellencomplex in het tegmentum vlak naast de substantia nigra, het
ventrale tegmentum gebied, A10 genoemd. Het mesolimbische circuit projecteert via de MFB
naar het ventrale deel van striatum, de zogenaamde nucleus accumbens (dit is een kerngebied
dat tegen het septum aanligt). Deze banen passeren de hippocampus en amygdala. Het
mesocorticale circuit heeft bij primaten en de mens veel projecties naar de prefrontale (orbitofrontale)
schors, hippocampus en anterieure cingulate schors. Ook zijn er projecties naar
de temporale en pariëtale associatiegebieden. Het mesocorticale en mesolimbische systeem
blijken ook een rol te spelen bij twee subvormen van schizofrenie die worden aangeduid als
positieve en negatieve symptomen. Bij positieve symptomen staan hallucinaties en wanen op
de voorgrond, bij negatieve symptomen emotionele vlakheid en passiviteit.
Positieve symptomen zouden mede veroorzaakt kunnen worden door een overactivatie van
het mesolimbische systeem, terwijl de negatieve symptomen mogelijk samenhangen met
een onderactivatie van het mesocorticale systeem. De tweede vorm, die dus vooral tot uiting
komt in een onderactivatie van de prefrontale schorsgebieden, is ook minder gevoelig voor
behandeling met antipsychotische farmaka. Volgens Weinberger is het primaire defect bij
schizofrenie de verminderde werking van het mesocorticale systeem. Dit zou namelijk gepaard
gaat met een verminderde inhibitoire feedback vanuit de prefrontale schors naar gebieden
in het limbisch systeem en hersenstam. Dit leidt dan vervolgens weer tot overreactiviteit
van het mesolimbische systeem.
9.8.4 Invloed van van dopamine op het affectieve systeem
Wat doet dopamine? Er is veel onderzoek gedaan naar psychofarmaka die de werking van
dopamine versterken (agonisten) of verzwakken (antagonisten). Dit heeft aangetoond dat
dopamine het proces van beloning kan versterken. Zo zal spiroperidol, een stof die dopamine
receptoren blokkeert, zelfstimulatiegedrag of geconditioneerde responsen van ratten en apen
in een instrumenteel leerparadigma onderdrukken. Dit is niet louter een gevolg van blokkering
van de motorrespons, maar kan eerder worden toegeschreven aan een verminderd
effect van de beloning zelf. Voor dopamine-agonisten wordt het tegenovergestelde effect
gevonden. Met name stoffen als amfetamine en cocaïne verhogen de frequentie van responderen
in zelfstimulatie-experimenten. Dit blijkt uit experimenten waarbij proefdieren zichzelf
elektrisch stimuleren, maar ook in experimenten waarbij zij zichzelf deze stoffen toedienen
(hetzij in bloedbaan, of in rechtstreeks in hersengebieden als de nucleus accumbens zelf).
Het versterkend effect van elektrische zelfstimulatie en dopamine-agonisten blijkt vooral op
287

te treden bij stimulatie van structuren in het mesolimbisch circuit, dus het traject van ventraal
tegmentum naar nucleus accumbens.
De productie van dopamine is afhankelijk zogenaamde opiate-receptoren. Dit zijn receptoren
die vooral gevoelig zijn voor opiaten zoals morfine en cocaïne. Cellen waarin zich deze receptoren
bevinden, hebben als eigenschap dat zij de werking van inhiberende neurotransmitters
(als GABA) op dopaminerge neuronen opheffen. Het netto resultaat is dus een versterkte
dopamineproductie.
Dopamine: beloner of aandachtstrekker?
Omdat opiaten als cocaïne en heroïne de dopamineproductie van cellen in het ventrale
tegmentum versterken, menen onderzoekers als Wise in Canada en Volkow in
de VS dat dopamine ook een belangrijk rol speelt in het verslavingsgedrag. Recente
studies lijken echter te aan te tonen dat het motiverend effect van dopamine niet louter
berust op het feit dat het een 'beloningstransmitter' is, dat wil zeggen een neurotransmitter
die een prettig gevoel produceert. Vermoedelijk speelt dopamine een
meer algemene rol als aandachtstrekker. Deze laatste functie van dopamine valt ook
beter te rijmen met het feit dat bij aandachtstoornissen als ADHD (Attention Deficit
and Hyperactivity Disorder), en bij sommige vormen van schizofrenie sprake is van
een verhoogde dopamineproductie. Bij schizofrenen blijkt bovendien een verhoogde
dopamineproductie in het striatum samen te gaan met een verminderde activatie van
de prefrontale schors bij het verrichten van de Wisconsin test (zie voor het laatste de
recente studie van Meyer-Lindenberg). Deze test doet vooral een beroep op de ‘executieve’
functies in de prefrontale schors. Mogelijk draagt de verhoogde dopamineproductie
bij deze patiënten bij tot een sterkere afleidbaarheid door prikkels uit de
omgeving, en tot de grote betekenis die wordt toegekend aan irrelevante prikkels.
Ook het verschijnsel van reductie van prepulsinhibitie (PPI) in schizofrenen, in paragraaf
9.3.2 besproken, zou kunnen wijzen op een stoornis in dopamineproductie.
Het effect van stimulatie van deze opiate-receptoren is echter afhankelijk van het specifieke
gebied in de hersenen waar deze receptoren zich bevinden. In het periaquaductale grijs (een
cluster cellen in het tegmentum, zie figuur 9.20) leidt het vooral tot reductie van pijn. In het
ventraal tegmentum en ventraal striatum blijkt het dopamine dat vrijkomt door stimulatie van
de opiate-receptoren vooral de effecten van beloning en instrumenteel leren te versterken.
Toediening van naloxone, een stof die opiate-receptoren blokkeert, heft in deze gebieden
ook het stimulerend effect van opiaten op het leergedrag op.
Affect en dopamine Het affectieve netwerk en de dopaminerge banen volgen in het brein
eigen circuits. Het eerste is vooral een ‘computationeel’, het tweede een ‘energetisch’ systeem.
Dit roept de vraag op hoe deze systemen met elkaar interacteren? Meer specifiek:
hoe kan dopamine het effect van een emotionele prikkel in de hersenen moduleren? All
288

eerder is in dit hoofdstuk aangegeven dat de amygdala binnen het limbisch systeem een
sleutelrol speelt bij de verwerking van affectieve prikkels (zie bijvoorbeeld figuur 9.11). De
amygdala ontvangt bovendien visuele en auditieve input uit de temporaal kwab van hogereorde
representaties (objecten, gezichten, stemmen, zie figuur 9.4). Het meest logische
scenario lijkt dus dat binnen de amygdala een eerste evaluatie van de valentie (affectieve
betekenis) van een prikkel plaatsvindt. De centrale nucleus van de centrale nucleus stuurt
vervolgens, na detectie van de positieve reinforcer een signaal naar het ventraal tegmentum
dat op zijn beurt via de nucleus accumbens dopamine vrijmaakt. Dit koppelt dan weer terug
naar het affectieve systeem waar het een modulerend effect heeft op de affectieve processen
als beleving en actiebereidheid.
Dopamine heeft ook een effect op affectieve leerprocessen. Zo kan het via een terugkoppeling
naar de emotionele circuits de neurale verbindingen tussen stimulus en respons versterken
Het zou daarbij met name kunnen bijdragen tot versterking van de neurale connecties
tussen a) primaire en secundaire reinforcers (in de orbitofrontale schors) en b) de respons en
secundaire reinforcers (in basale ganglia). Mogelijk is hierbij hetzelfde mechanisme van longterm-potentiation
(LTP) werkzaam, dat ook bij leerprocessen in de hippocampus een rol
speelt. In tegenstelling tot cognitief leren, zou echter bij instrumenteel conditioneren van
emotioneel gedrag LTP vooral optreden in de ‘actiecircuits' in de prefrontale schors en basale
ganglia.
9.8.5 Depressie: de rol van noradrenaline, serotonine en stresshormonen
Depressiviteit is een pathologische aandoening die gekenmerkt is door een neerslachtige
stemming, een verminderde belangstelling voor en plezier in dagelijkse bezigheden. Vaak is
er ook sprake van een gevoel van vermoeidheid, slapeloosheid, denk-, geheugen- en concentratiestoornissen.
Naar schatting 10 procent van de bevolking (bij vrouwen ligt dit percentage
iets hoger) lijdt gedurende zijn leven aan een ernstige, korte of langdurige, depressieve
stoornis. Van de depressieve patiënten pleegt ongeveer 15% jaarlijks zelfmoord. Sommige
patiënten vertonen daarbij ook manische fasen, dat wil zeggen perioden van grote opgewondenheid.
Men spreekt dan van een bipolaire stemmingsstoornis, in tegenstelling tot een
unipolaire stoornis die hoofdzakelijk bestaat uit neerslachtigheid. Depressie heeft ook een
ingrijpende invloed op cognitieve functies als geheugen, aandacht en bewustzijn. Tweelingenonderzoek
heeft aangetoond dat er bij depressiviteit sprake is van een duidelijke erfelijke
factor. De kans dat beide leden van een eeneiïge tweeling de ziekte hebben, is namelijk veel
hoger dan bij broers en zusters. Het is echter nog onduidelijk welke chromosomen de drager
zijn van de genen voor depressiviteit.Veel onderzoek naar depressie heeft zich gericht op de
rol van biochemische factoren. Twee neurotransmitters, die beiden behoren tot de groep van
289

aminozuren (monoaminen), namelijk noradrenaline en serotonine, blijken daarbij van belang.
Dopamine blijkt hier een meer ondergeschikte rol te spelen.
Noradrenaline Depressieve patiënten vertonen vaak een verlaagd niveau van metabolieten
(afbraakstoffen) van noradrenaline in urine en cerebrospinale vloeistof. Ook blijkt uit postmortem
onderzoek van de hersenen van depressieve patiënten dat zij beschikken over een
relatief groot aantal noradrenerge receptoren in postsynaptische corticale cellen. Dit wordt
wel gezien als een compensatoire reactie op het verlaagde noradrenalineniveau in de synaptische
verbindingen.
De mogelijke relatie tussen noradrenaline en depressieve stoornissen kwam ook naar voren
uit onderzoek dat aantoonde dat hoge-bloeddruk patiënten na behandeling met reserpine
depressieve klachten ontwikkelden. Reserpine heeft behalve een bloeddrukverlagende werking
ook als eigenschap dat het de aanmaak van monoaminen afremt. Stoffen die de natuurlijke
afbraak van monoaminen tegengaan (door de stof monoamine oxydase, MAO) lijken het
tegenovergestelde effect te hebben, namelijk stemmingsverbetering. Deze zogenaamde
'MAO-remmers' waren de eerste antidepressiva die op de markt kwamen.
Serotonine Een andere categorie van monoaminen is serotonine. De rol van serotonine bij
depressieve stoornissen kwam eind 1980 aan het licht door de ontdekking dat psychofarmaca
zoals Prozac en Praxil depressieve klachten deden verdwijnen. Deze nieuwe generatie
stoffen hebben als eigenschap dat zij de heropname van serotonine tegengaan. Zij blijken
ook vaak effectiever en geven minder negatieve bijverschijnselen dan de eerste categorie
antidepressiva, de MAO-remmers. Dit komt omdat hun werking veel selectiever is: zij grijpen
vooral in op heropname van serotonine, en veel minder op die van noradrenaline en dopamine.
Depressieve en suïcidale patiënten vertonen vaak verlaagde niveaus van serotonine in hun
hersenen. Soms is er ook sprake van toename van receptoren, hetgeen mogelijk (evenals bij
verlaagde noradrenaline) een compensatoire reactie is op het verlaagde serotonineniveau in
de synapsen van corticale cellen. Men vermoedt dat verlaagde serotonineniveaus ook aanleiding
kunnen zijn tot verlaagde productie van noradrenaline, of het effect hiervan afdempt.
Stresshormonen Een derde kenmerk van depressieve stoornissen is een verstoring in de
hormonale regulatie. Depressieve patiënten vertonen vaak een verhoogde productie van de
stof CRF die door de hypothalamus wordt afgescheiden, en de hypofysevoorkwab aanzet tot
productie van ACTH. De paraventriculaire nucleus (PVN) in de hypothalamus bevat kernen
met een zekere plasticiteit. Dit wil zeggen dat zij kenmerken van stressoren kunnen leren
‘herkennen’. Dit gebeurt via neurotransmitters als glutamaat en GABA die de synapsen in
de PVN gevoeliger maken voor nieuwe stressprikkels. Wat weer leidt tot to productie van
CRF en cortisol via de hypothalamus-hypofyse-bijnierschors-as.
290

Normaal gesproken hebben stresshormonen zoals cortisol een remmend effect op de productie
van CRF en noradrenaline. Daardoor blijven deze systemen in een toestand van
evenwicht, en wordt de neurale respons op stressvolle stimuli afgedempt. Bij depressie is
mogelijk deze balans verstoord, en is een kunstmatige ingreep (in de vorm van toediening
van antidepressiva) nodig om deze balans te herstellen. Het feit dat depressieve patiënten
vaak een verminderd volume van de hippocampus vertonen, hangt mogelijk samen met de
verhoogde cortisolproductie. Uit dieronderzoek is namelijk gebleken dat chronische stress,
en cortisolproductie, cellen in hippocampus vernietigt.
Door onderzoekers als Nemeroff en Plotsky uit de VS is aangetoond dat omgevingsfactoren
ook kunnen bijdragen tot een verhoogde CRF-productie. Dit bleek uit onderzoek met jonge
ratten die de zorg van de moeder moesten ontberen. Behandeling met serotonineheropnameremmers
bleek daarbij te leiden tot herstel van de CRF-productie tot het normale niveau.
Dezelfde onderzoekers suggereren dat mogelijk ook bij de mens jeugdtrauma's als mishandeling
en verwaarlozing in de vroege jeugd tot dezelfde chronische stressreacties (en depressiviteit)
kunnen leiden, met name bij kinderen die hiervoor al een verhoogde genetische
predispositie vertonen.
Het stresshormoon cortisol heeft tenslotte ook een effect op de serotonine receptoren. Dit is
echter een complex effect: in de hippocampus leidt het tot verminderde activiteit van 5HT1A
receptoren, maar in de cerebrale cortex juist tot grotere activiteit van 5HT2 receptoren. De
balans tussen beide type receptoren zou mogelijk mede ten grondslag kunnen liggen aan
depressie. Ondanks het gunstig effect voor de behandeling van depressies, heeft het onderzoek
naar antidepressiva nog weinig inzicht verschaft in de hersenmechanismen (in het
bijzonder de eerder besproken emotionele circuits) die depressie veroorzaken. Er ontbreekt
eigenlijk nog een goede theorie die aangeeft hoe de verschillende genetische, neurale, biochemische
en hormonale factoren met elkaar samenhangen, en hoe zij afzonderlijk of gezamenlijk
tot depressieve stoornissen kunnen leiden.
Serotonine, amydala en depressie
Serotonine heeft een effect op cellen in amygdala, hypothalamus en hogere corticale gebieden.
Neuroimaging (PET) studies hebben laten zien dat gebieden als amygdala en orbitofrontale
schors en het anterieure cingulate gebied een verhoogde activatie vertonen bij depressieve patiënten.
Het is bekend dat de centrale nucleus van amygdala directe verbindingen heeft met cellichamen
in de hypothalamus die het stresshormoon CRF produceren.
De amygdala bevat niet alleen targetneuronen voor serotonine, maar ook voor bijnierschorshormonen
als cortisol. Dit betekent dat zij niet alleen betrokken is bij de neurale controle van
endocriene responsen, maar hiervan ook feedback ontvangt.
Er zijn aanwijzingen dat in de amygdala specifieke celgroepen bestaan die reageren op verstoring
in 'endogene' signalen, zoals een verstoring in het evenwicht van hormonen of neurotransmitters.
291

Het complexe regelsysteem dat ten grondslag ligt aan deze neurochemische processen
suggereert dat depressie mogelijk niet één maar meerdere oorzaken heeft. Er zijn echter ook
diverse aanwijzingen dat de amygdala een centrale rol speelt bij (unipolaire) depressieve
stoornissen. Dit is hieroven puntsgewijs samengevat. Een scenario zou kunnen zijn dat
genetische factoren in interactie met omgevingsfactoren leiden tot een verminderde productie
van kritische neurotransmitters als serotonine.
Het neurochemisch signaal dat het gevolg is van deze ontregelde toestand bereikt vervolgens
emotionele centra in de hersenen (zie figuur 9.23). Mogelijk betreft dit een affectief
netwerk bestaande uit amygdala, orbitofrontale schors en het anterieure cingulate gebied.
Met name in de amygdala zou het neurochemische signaal kunnen leiden tot stimulatie van
dezelfde groepen neuronen die ook betrokken zijn bij evaluatie van het belonings- en strafkarakter
van stimuli. De hierdoor (van binnenuit) ontstane negatieve stemming 'kleurt' dan als
het ware de perceptie van stimuli uit de omgeving of ‘gedachten’. Mogelijk veroorzaakt dit
eveneens een grotere gevoeligheid voor stressvolle stimuli uit de omgeving, die vervolgens
via de hypothalamus weer stressreacties ontketenen. Via terugkoppeling van de stresshormonen
naar de amygdala zou een toestand van chronische overstimulatie kunnen ontstaan,
die leidt tot chronische depressieve klachten.
genetische
factoren
stress
invloeden
verlaagd
serotonine
nivo
hypothalamus
(stress
reactie)
verhoogde activatie
amygdala en orbitofrontale
schors
stemmings
anomalie
chronisch
verhoogde
CRF, ACTH, cortisol
Figuur 9.23 Hypothetisch model voor neurochemische regulatie van depressie. Centraal element is de amygdala.
Genetische en omgevingsinvloeden leiden tot een verhoogde activatie van amygdala en mogelijk de
orbito-frontale schors. De hierdoor ontstane stemmingsanomalie leidt via de hypothalamus tot een chronisch
verhoogde produktie van stresshormonen (cortisol, CRF: Corticotroop Release Factor en ACTH: Adrenocorticotroop
hormoon) die ook de amygdala als targetorgaan hebben
292

Aanbevolen literatuur
Bains J.S. et al. (2015) Stress-related synaptic plasticity in the hypothalamus
Nature reviews Neuroscience, vol. 16, 377-388
Damasio, A.R. (1995). Descartes' Error. Emotion, Reason, and the Human
Brain. New York: AVON Books
Ekman, P. (1994). The Nature of Emotion. New York: Oxford University Press
Gainotti, G., Caltagirone, C. & Zoccolotti, P. (1993). Left/Right and Cortical/Subcortical
dichotomies in the neuropsychological study of human emotions.
Cognition and Emotion, 7, 71-93.
Gray, J. A. (1987). The psychology of fear and stress. Cambridge, England:
Cambridge University Press.
Lane, R.D. & Nadel, L. (2000). Cognitive neuroscience of Emotion. New York:
Oxford University Press
LeDoux, J.E. (1996). The Emotional Brain. New York: Simon & Schuster.
Rolls, E.T. (2000). Precis of the brain and emotion. Behavioral and Brain Sciences,
2, 177-191
Rolls, E.T & Treves, A. (1998). Neural networds and Brain Function. Oxford
University Press. Inc. Ne York.
293

Testvragen
• Welke drie aspecten of ‘dimensies ‘spelen bij emoties een rol? Geef hiervan een korte beschrijving.
Wat is het verschil tussen ‘emotie’ en ‘gevoel’?
Geef met een schema aan hoe de interactie tussen cognitie en emotie kan worden voorgesteld.
Noem ook de verschillende routes die daarbij kunnen worden onderscheiden.
• Er bestaan verschillende opvattingen over de relatie tussen emoties en lichamelijke reacties. Welk
van deze opvattingen wordt momenteel het meest plausibel geacht?
• Wat verstaat men onder a) positieve en negatieve reinforcers en b) primaire en secundaire reinforcers?
Geef van elk een voorbeeld.
• Waarop berust klassiek conditioneren? Geef ook een voorbeeld van enkele basale emotionele reacties
die via dit mechanisme tot stand komen.
• Beschrijf het schema dat Rolls hanteert bij zijn indeling van emoties, uitgaande van het onderscheid
tussen positieve en negatieve reinforcers.
• Noem enkele stoornissen in het gedrag die kunnen optreden bij laesies van het orbitofrontale gebied.
• Beschrijf de neurale circuits die volgens Damasio betrokken zijn bij de regulatie van primaire en secundaire
emoties.
• LeDoux heeft aangegeven dat geconditioneerde vreesreacties via twee routes in de hersenen tot
stand kunnen komen: een directe en een indirecte route. Beschrijf elk van deze routes.
• In welke mate worden affectieve processen door de linker- en rechterhersenhelft gereguleerd.?
• Beschrijf de voornaamste dopaminerge circuits in de hersenen. Welke circuit speelt vooral een rol in
regulatie van beloning?
• Depressie wordt door meerdere factoren in het brein bepaald. Geef een toelichting op een mogelijk
hierbij betrokken circuit in de hersenen.
293

Hoofdstuk 10 Lateralisatie en taal
Inleiding……………………………295
Lateralisatie……………………….295
Getalbegrip………………………..311
Taal: algemene aspecten……… 314
Woordverwerking………………..317
Van woorden naar zinnen………333
294

10
Lateralisatie en taal
10.1 Inleiding
In het laatste hoofdstuk van dit boek komen twee onderwerpen aan de orde, namelijk lateralisatie
(ook wel hemisferische specialisatie genoemd) en taal. De koppeling van deze twee
onderwerpen is niet toevallig, omdat van de hogere cognitieve functies vooral taalprocessen
met verschillen in functioneren van de linker en rechter cerebrale hemisfeer in verband zijn
gebracht. Dit wil echter niet zeggen dat hemisferische verschillen louter terug te voeren zijn
tot verschillen in verbale (taalachtige) versus niet verbale verwerking. Ook andere cognitieve
functies zijn afhankelijk van specifieke kenmerken van de hemisferen. In dit hoofdstuk zal
eerst worden ingegaan op algemene principes die bij hemisferische specialisatie een rol
spelen. Daarna zal het onderwerp taal worden besproken.
10.2 Lateralisatie
Het feit dat de mens over twee hemisferen beschikt, is niet alleen voor de wetenschap, maar
ook de 'mens in de straat' een boeiend gegeven. Dit blijkt uit de vele populairwetenschappelijke
publicaties over de mogelijke verschillen tussen de corticale hemisferen.
Hierbij wordt vaak van simpele tweedelingen uitgaan. Zo zou de linkerhemisfeer rationeel,
linguïstisch en analytisch, en de rechterhemisfeer intuïtief, ruimtelijk en holistisch van aard
zijn. In dit hoofdstuk zal echter worden aangevoerd dat deze simpele tweedelingen niet altijd
overeenstemmen met de werkelijkheid. Dit heeft enerzijds te maken met de complexe structuur
van cognitieve functies, en anderzijds met het feit dat beide hemisferen in staat zijn om
de meeste van deze functies uit te voeren. De populaire opvatting dat de mens twee hersenhelften
heeft die elk een specifieke rol vervullen, lijkt dus in grote lijnen onjuist. In de
volgende paragrafen zal op een aantal belangrijke aspecten van cerebrale organisatie en
lateralisatie worden ingegaan. Dit zijn achtereenvolgens, a) anatomische kenmerken van de
beide hemisferen en hun verbindingen; b) evolutionaire aspecten, c) methoden voor onderzoek
naar cerebrale lateralisatie zoals laterale input taken en de 'split-brain' benadering, en
d) lateralisatie van hogere corticale functies.
295

10.2.1 Anatomie en functie van de cerebrale hemisferen
Het menselijk lichaam vertoont een sterke symmetrie. Dit blijkt allereerst uit de paarsgewijs
geplaatste lichaamsdelen zoals armen, benen en zintuigen. Ook de functies van onze zintuigen,
armen en benen vertonen een sterke symmetrie. Deze functionele overeenkomst blijkt
echter niet alleen op perifeer niveau. Ook de gebieden in de hersenen waarnaar zintuigen en
motoriek projecteren (de primaire sensorische en motorische gebieden) blijken vrijwel elkaars
spiegelbeeld te zijn. Dit komt het duidelijkst tot uiting in de bekende 'homunculi' van de
somatosensorische en motorische schors (zie figuur 10.1).
De primaire visuele en auditieve schorsgebieden kennen eveneens een strikte symmetrie:
gebieden voor analyse van kleur, vorm en beweging, maar ook voor analyse van geluidskenmerken
zijn structureel gelijk in de linker- en rechterhemisfeer. Deze symmetrische structuur
geldt, met enkele uitzonderingen, niet alleen voor de primaire sensorische gebieden,
maar ook voor de secundaire gebieden, die de 'zetel' vormen van hogere mentale functies
als geheugen, aandacht en bewustzijn.
Figuur 10.1 De symmetrische topografische structuur van de motorische schors. Deze symmetrie geldt ook
voor het tastgebied (somatosensorische schors) en de auditieve en visuele projectiegebieden.
De symmetrische structuur van onze hersenen suggereert dat beide hemisferen eigenlijk
autonome, en vrijwel identieke eenheden van informatieverwerking vormen. Dit idee wordt
mede ondersteund door het gegeven dat gebieden binnen een hemisfeer meer onderlinge
verbindingen hebben, dan gebieden die in verschillende hemisferen zijn gelegen. Samenvattend
suggereert het hier geschetste anatomische beeld dus eerder een functionele gelijkheid
dan ongelijkheid van de hemisferen.
Asymmetrie en functionele specialisatie. Er zijn echter ook tekenen van asymmetrie in de
functionele organisatie van de hersenen. Het meest duidelijke voorbeeld hiervan is een
296

eigenschap als links- rechtshandigheid. Voor ongeveer 90% van de bevolking geldt dat de
motorische functies van de rechterhand beter ontwikkeld zijn dan die van de linkerhand. Voor
de meeste (ongeveer 95%) rechtshandigen wordt bovendien de spraak door de linkerhemisfeer
gecontroleerd. Visuospatiële aandachtsfuncties blijken daarentegen beter ontwikkeld te
zijn in de rechter posterieure hemisfeer. Een partiële aandachtstoornis als 'attentional neglect'
is bijvoorbeeld sterker bij laesies in de rechter dan linker pariëtale schors. Er blijken ook
anatomische verschillen te bestaan tussen de linker- en rechterhersenhelften. Het duidelijkste
voorbeeld hiervan vormt het planum temporale (zie figuur 10.2).
Figuur 10.2 Horizontale doorsnede van de
temporaalkwab met daarbij aangegeven het
rechter en linker planum temporale.
Deze verschillen zijn aan het licht gekomen
in een onderzoek dat Norman
Geschwind deed op de hersenen van
rechtshandigen. Bij 65% van deze
rechtshandigen bleek het planum temporale
sterker ontwikkeld te zijn in de
linker- dan rechterhemisfeer. 24%
vertoonde geen verschil en 11 % vertoonde
een groter oppervlak in de rechterhemisfeer. Recente studies waarbij gebruik is
gemaakt van MRI technieken, hebben echter minder duidelijke aanwijzingen opgeleverd van
een verschil in anatomie van het planum temporale in de linker- en rechterhemisfeer. Microanatomisch
onderzoek heeft daarentegen wél verschillen in structuur en organisatie van
celgroepen in de linker en rechter posterieure temporale hemisferen aan het licht gebracht.
Zo blijken bijvoorbeeld neuronen in de linker temporaalschors een duidelijker kolomstructuur
te vertonen, dan neuronen in de rechter temporaalschors. Onderzoek naar de mogelijke
relatie tussen de microstructuur van hersengebieden en lateralisatie van cognitieve functies
verkeert momenteel echter nog in een beginstadium.
De beste manier om vast te stellen welke hemisfeer dominant is voor spraak is de Wada test.
Deze test wordt vooral bij patiënten die een hersenoperatie moeten ondergaan afgenomen.
Hierbij wordt het anestheticum sodium-amytal in een halsslagader gespoten, waardoor een
hemisfeer tijdelijk wordt verdoofd. Aan de persoon wordt vervolgens gevraagd iets te zeggen.
Bij verdoving van de rechterhemisfeer blijken daarbij de meeste rechtshandigen normaal te
kunnen spreken. Bij verdoving van de linkerhemisfeer is hun spraak echter gestoord.
Geschwind en Galaburda menen dat vooral productie van het mannelijk geslachtshormoon
testosteron een belangrijke rol speelt in het ontstaan van links- en rechtshandigheid. Testos-
297

teron zou namelijk tot gevolg kunnen hebben dat de linkerhemisfeer in de prenatale ontwikkeling
achterblijft. Dit heeft een aantal zaken tot gevolg: a) een tendens tot linkshandigheid;
b) dyslectische stoornissen; c) aandoeningen van het auto-immuun systeem die weer kunnen
leiden tot een grotere gevoeligheid voor allergische aandoeningen. Deze theorie tracht
tevens een verklaring te geven van het feit dat linkshandigheid en stoornissen zoals vermeld
onder b en c vaker bij mannen dan bij vrouwen, en vooral bij mannelijke tweelingen optreden.
Figuur 10.3 Links: mediaal aanzicht van het corpus callosum met de belangrijkste verbindingen. 1=genu,
2=truncus, 3=splenium en 4=rostrum. Rechts: horizontaal aanzicht van de twee balk ‘stralingen’: forceps minor
(5) en major (6). Uit: Kahle (1986).
De rol van het corpus callosum De beide hemisferen zijn met elkaar verbonden door het
corpus callosum of hersenbalk. Dit is een massieve bundel van witte stof die gebieden in de
frontale, centrale en posterieure schors met elkaar verbindt. Het voorste deel heet genu
('knie') en heeft een puntig toelopend uiteinde, rostrum genoemd (zie figuur 10.3, links). Het
middelste deel heet truncus (romp), en het verdikte achtereinde heet splenium. De balkvezels
die door het voorste deel en achterste deel lopen hebben een U-vormige uitstraling
naar respectievelijk de frontale en occipitale schorsgebieden. Het voorste deel heet forceps
minor (kleine tang), het achterste deel forceps major (grote tang) (figuur 10.3, rechts). Sommige
gebieden in de neocortex zoals de secundaire visuele gebieden (gebied 18) bevatten
zeer veel interhemisferische verbindingen. Daarentegen zijn de primaire visuele gebieden
(gebied 17), en de hand- en voetgebieden van het somatosensorische projectiegebied (gebieden
1, 2 en 3) niet met elkaar verbonden. Het corpus callosum vormt overigens niet de
enige verbinding tussen beide hemisferen. Er bestaan ook verbindingen tussen de hemisferen
op lagere niveaus van de hersenen, zoals hippocampus, thalamus en de commissuren
anterior (vlak voor de thalamus) en posterior (achter thalamus).
298

In het corpus callosum zijn tenslotte twee typen vezels te onderscheiden, namelijk vezels die
naar dezelfde gebieden in beide hemisferen projecteren (zogenaamde homotope of symmetrische
vezels), en vezels die naar verschillende gebieden in beide hemisferen projecteren
(heterotope vezels; zie ook figuur 10.4). Heterotope vezels hebben vaak afsplitsingen (collateralen),
die naar hetzelfde gebied in dezelfde (ipsilaterale) hemisfeer als in de andere (contralaterale)
hemisfeer projecteren. Een voorbeeld hiervan is een vezel afkomstig uit de linker
prefrontale schors, die zowel naar het premotore gebied van de rechter- als linkerhemisfeer
projecteert. De ipsilaterale vezels en projecties zijn daarbij sterker ontwikkeld dan de contralaterale
vezels.
Figuur 10.4 Links: coronaal doorsnede van de premotore schors. Rechts: de drie typen corpus callosum vezels
(homotoop, heterotoop en ipsilateraal) die hierin te vinden zijn. Naar: Gazzaniga (2002) e.a.
Functie van interhemisferische verbindingen Aangenomen wordt dat het corpus callosum de
communicatie tussen beide hemisferen bevordert. Over de precieze betekenis van het corpus
callosum voor het menselijk gedrag bestaat echter nog geen overeenstemming. Al eerder
is in dit boek benadrukt dat cognitieve functies geassocieerd zijn met netwerken die zich
over een groot gebied in de hersenen kunnen uitspreiden. Vele van deze netwerken bevatten
homotope (=symmetrisch gelegen) gebieden in bijvoorbeeld de motorische of visuele
schorsgebieden van de linker- en rechterhemisfeer. Eén mogelijke functie van deze interhemisferische
verbindingen zou kunnen zijn het versterken van input, bijvoorbeeld van visuele
input, of van motorische output. Dit zou tot uiting kunnen komen in een sterkere synchronisatie
van neuronen in celgebieden van de linker- en rechterhemisfeer.
Een andere mogelijkheid is dat deze verbindingen geen faciliterende maar eerder inhiberende
functie hebben. Inhibitie zou met name een rol kunnen spelen bij selectief gedrag zoals
aandacht die gericht is op een bepaalde positie in de ruimte. Daarbij is het van belang dat
informatie op de rechterpositie wordt versterkt (deze projecteert naar de linker posterieure
299

schors), en irrelevante informatie in het linker visuele veld wordt onderdrukt (deze projecteert
naar het homotope gebied in de rechterhemisfeer). Bewijs hiervoor is gevonden in het ERP
onderzoek naar visueel spatiële aandacht (zie hoofdstuk 7). Ook bij motorische functies
kunnen inhiberende connecties bijdragen tot het onderdrukken van bewegingen van ledematen
die door de andere ('verkeerde') hemisfeer worden aangestuurd, en dus een competitieve
rol vervullen. Een voorbeeld hiervan is het grijpen van een bal met de rechterhand in
plaats van met de linkerhand.
Ontwikkeling Het corpus callosum ontwikkelt zich als onderdeel van het myelinisatieproces in
de eerste tien jaar van ons leven. Deze ontwikkeling kenmerkt zich niet zozeer door de groei
van het aantal vezels, maar eerder door de selectie van targetneuronen waarnaar de axonen
projecteren. De twee opeenvolgende fasen in dit proces werden door Changeux (zie ook
figuur 3.9 in dit boek) aangeduid als 'transiente redundantie' en 'selectieve stabilisatie'. Transiente
redundantie wil zeggen dat er na de geboorte een overdaad aan verbindingen tussen
de hemisferen bestaat. Dit komt waarschijnlijk omdat onze genen voor de geboorte niet
kunnen 'weten', welke celgebieden in de beide hemisferen later een corresponderende functie
zullen gaan vervullen en dus met elkaar moeten communiceren.
In de jaren na de geboorte sterven vervolgens een aantal niet functionele verbindingen af.
Het uitschakelen van deze verbindingen betekent echter niet dat de celgebieden waarnaar zij
projecteren, ook zullen afsterven. Zo zullen bij het uitvallen van de interhemisferische verbindingen
van de heterotope vezels, de collaterale vezels en hun projecties naar gebieden in
dezelfde hemisfeer intact en actief blijven. Vermoedelijk zullen vooral de verbindingen tussen
homotope (symmetrisch gelegen) celgebieden met identieke functies in de rechter- en linkerhemisfeer
dit selectieproces overleven. Een voorbeeld zijn cellen in de visuele schors van de
linker- en rechterhemisfeer, die input ontvangen vanuit het centrum van het visuele veld en
netvlies. Omdat deze beide gebieden regelmatig gelijktijdig worden geactiveerd, lijkt het
aannemelijk dat ook hun verbindingen tijdens het selectieve stabilisatieproces zullen blijven
bestaan.
10.2.2 Evolutionaire aspecten
Vanuit een evolutionair perspectief kunnen zowel symmetrie als asymmetrie van de hersenen
een nuttige functie hebben. Dit zal hieronder worden toegelicht.
Symmetrie Volgens Corballis komt de symmetrische organisatie van onze hersenen voort uit
geleidelijke adaptaties die tijdens het proces van evolutie plaatsvinden, en die de overlevingskansen
vergroten. Zo lopen dieren meestal rechtuit, omdat een rechtlijnige beweging de
meest efficiënte verbinding vormt tussen twee punten in de ruimte. Bovendien moeten zij
daarbij even snel kunnen reageren op prikkels uit de omgeving aan de linker- en rechterkant
300

van het lichaam. Obstakels of roofdieren kunnen namelijk aan alle kanten opduiken. De
hierdoor ontstane symmetrie van hersenfuncties geldt volgens Corballis niet alleen voor
perceptuele en motorische functies, maar ook voor bepaalde cognitieve functies als het
procedureel geheugen. Hierdoor zal bijvoorbeeld het geheugen voor bewegingspatronen
naar links en rechts een symmetrische organisatie vertonen.
Een ander evolutionair voordeel van een 'dubbel brein' zou kunnen liggen in een grotere
verwerkingscapaciteit (te vergelijken met longcapaciteit die groter is bij twee longen dan een
long). Bij beschadiging van één hemisfeer, kan de andere hemisfeer bovendien als 'back-up'
systeem fungeren, en functies van de beschadigde hemisfeer overnemen.
Asymmetrie Symmetrie is vooral nuttig voor perceptuele functies, omdat daarbij externe
prikkels van overal in de omringende ruimte kunnen komen. Vanuit een evolutionair scenario
zou echter ook asymmetrie van corticale functies een voordeel kunnen bieden. Dit geldt
volgens Corballis en Kosslyn met name voor die functies waarbij symmetrie geen direct
selectievoordeel biedt. Vooral intern gegenereerde functies, zoals planning van complexe
beweging of spraak, zouden vanuit 'computationeel' standpunt misschien efficiënter door een
dan twee hemisferen aangestuurd kunnen worden. Bij aansturing van deze functies vanuit
twee controlecentra kunnen er namelijk conflicten ontstaan in de coördinatie van bewegingen
van linker- en rechterdelen van ons lichaam. Ook vanuit het oogpunt van zuinig gebruik van
'neurale ruimte' zou het voordeliger kunnen zijn complexe functies door één in plaats van
twee hemisferen te laten uitvoeren.
Volgens Corballis zou binnen de evolutie vooral een eigenschap als links- of rechtshandigheid
de basis hebben gevormd voor ontwikkeling van unilaterale controle van complex cognitief
gedrag. De rol van genetische factoren bij de ontwikkeling van links- en rechtshandigheid
is nog onduidelijk. Volgens de theorie van Annett zijn zowel verschillen in links- en rechtshandigheid
als lateraliteit van spraak een gevolg van genetische factoren. Dit wordt de rightshift
theory genoemd. Volgens deze theorie is links- en rechtshandigheid een gevolg van een
enkel gen, aangeduid als 'right-shift' allele (RS). Deze kan dominant (RS+) of recessief (RS-)
zijn. De meeste dragers van RS+ zullen rechtshandig en ‘linkssprakig’ zijn. Voor homozygote
dragers van het recessieve gen RS- geldt dat zij geen overwegende tendens tot links- of
rechtshandigheid of lateralisatie van spraak vertonen. De laatste zouden echter wél een
neiging hebben tot het ontwikkelen van leesstoornissen. Homozygote dragers van het dominante
gen RS+ zouden daarentegen een stoornis in wiskundige aanleg vertonen. Het ‘ideale’
patroon is volgens Annett dat iemand heterozygoot is, dus drager is van zowel een recessief
als dominant gen (zowel RS+ als RS- allele).
Generativiteit In het gebruik van taal betekent generativiteit het vermogen om een grote
variëteit aan zinnen en verbale uitingen voort te kunnen brengen. Hetzelfde principe geldt
ook voor gelaatsexpressies, de vorming van mentale voorstellingen (‘imagery’), en de bewe-
301

gingspatronen die de prehistorische mens gebruikte bij het ontwerp en gebruik van complexe
gereedschappen. Gereedschappen kunnen immers ook voor verschillende doeleinden worden
gebruikt.
Asymmetrie van de hersenen
Algemeen wordt aangenomen dat rechtshandigheid een typische menselijke eigenschap
is, die tijdens de evolutie is ontstaan door het gebruik van gereedschappen.
Oude rotstekeningen suggereren bijvoorbeeld dat de prehistorische mens gereedschappen
bij voorkeur met de rechterhand hanteerde. Ook de vorm van gereedschappen
en kleding van de prehistorische mens wijst in dezelfde richting. Hoewel
niet-menselijke primaten bij reikbewegingen eveneens een zekere voorkeur voor de
rechterhand blijken te hebben, is bij deze dieren rechtshandigheid lang niet zo sterk
ontwikkeld als bij mensen. Mogelijk heeft dit tot gevolg gehad dat bij dieren spraak
niet is gelateraliseerd. Een recente studie van Catalupo en Hopkins heeft echter op
het laatste een nieuw licht geworpen. Zij toonden met MRI-beelden van apenhersenen
aan, dat er ook bij mensapen als chimpansee en gorilla sprake is van een
asymmetrie in gebied 44 (Brocagebied). Volgens de onderzoekers zou dit kunnen
komen omdat dit gebied betrokken is bij gebaren die mensapen vaak met de rechterhand
maken, tijdens het produceren van stemgeluiden. Mogelijk heeft deze ontwikkeling
zich bij de mens voortgezet, en uiteindelijk geleid tot echte spraak.
Vooral de linker prefrontale hemisfeer zou volgens Corballis beschikken over een mechanisme
dat gespecialiseerd is in het genereren van sequenties. Dit mechanisme, door hem
aangeduid als generative assembly device (GAD), stelt ons in staat om een beperkt aantal
symbolen op allerlei verschillende manieren te combineren. De symbolen waarvan de GAD
gebruik maakt, hoeven niet alleen woorden te zijn, maar ook deelhandelingen, door hem
'actie-units' genoemd (zie figuur 10.5). Een zekere bevestiging van deze theorie wordt in de
klinische praktijk gevonden, waaruit blijkt dat laesies van de linkerhemisfeer vaak gepaard
gaan met zowel afasie (taalstoornissen) als apraxie (stoornissen in het uitvoeren van complexe
bewegingen).
Lateraliteit: de functie van het corpus-callosum In de vorige paragraaf is een beeld geschetst
van de ontwikkeling van het corpus callosum in de eerste 10 levensjaren. Mogelijk ligt ditzelfde
patroon ook ten grondslag aan de evolutie van het corpus callosum. Bij de mens zou
lateralisatie van cognitieve functies als spraak mede veroorzaakt kunnen zijn door een geleidelijk
proces van selectieve afval of verminderde efficiëntie van corpus-callosum vezels. Met
name bepaalde vormen van aangeboren of zeer vroeg na de geboorte aanwezige lateralisatie
zouden dit proces kunnen versterken.
302

Figuur 10.5. Het ‘generative assembly device’ (GAD),
een mechanisme in de linker prefrontale schors dat
volgens Corballis betrokken is bij het genereren van
zowel woorden als actie-units. Het GAD stuurt daarbij
zowel de motorcortex als het spraakgebied aan. Naar:
Gazzaniga e.a. (2000).
Een voorbeeld hiervan is een eigenschap als
links- versus rechtshandigheid. Deze leidt tot
sterkere ontwikkeling van gebieden in de contralaterale
motore en premotore schorsgebieden.
Hierdoor is mogelijk in de linkerhemisfeer
tevens een 'platform' ontstaan voor linguistische
functies als spraak en de eerder besproken
generatieve vermogens. Dit zou
vooral de ontwikkeling van het spraakgebied
in de linkerhemisfeer − dat immers in de buurt
van de motor-gebieden ligt − hebben gestimuleerd.
Het hier geschetste ontwikkelingspatroon wordt door Kosslyn het sneeuwbaleffect genoemd
(zie figuur 10.6). Dit houdt in dat als een deelcomponent van een complexe cognitieve
functie een gebied in één hemisfeer activeert, dere deelcomponenten van dezelfde
Figuur 10.6 Het ‘sneeuwbaleffect’. Een denkbeeldige
cognitieve taak is opgebouwd uit drie componenten:
A, B en C. Component C (uitvoeren van een
motorische respons) kan in beide hemisferen worden
uitgevoerd, maar heeft een voorkeur voor de
linkerhemisfeer. De andere componenten A en B
(perceptuele verwerking en respons-keuze) hebben
een bilaterale organisatie. Desondanks worden er
sterkere verbindingen gevormd tussen structuren in
de linkerhemisfeer, waar uiteindelijk de gehele taak
(A, B en C) zich ‘nestelt’. Dit komt omdat verbindingen
binnen een hemisfeer efficiënter (bijvoorbeeld
korter en minder ‘ruizig’) zijn dan de transcallosale
verbindingen.
functie waarschijnlijk ook gerelateerde gebieden in dezelfde hemisfeer zullen activeren.
De twee voorwaarden voor deze ontwikkeling zijn dat, a) de anatomie van de linker- en
rechterhemisfeer niet al te grote verschillen vertonen (dus in principe geschikt zijn om dezelfde
functies uit te voeren) en b) verbindingen binnen een hemisfeer efficiënter zijn dan
verbindingen tussen hemisferen. Deze hoeven namelijk, vergeleken met de verbindingen
door het corpus callosum, maar een relatief kleine afstand in de hersenen te overbruggen.
303

Een derde factor die het sneeuwbal effect zou kunnen versterken, is dat beide hemisferen
gebruik maken van dezelfde attentionele 'resources' of hulpbronnen (zie ook hoofdstuk 7).
Dit betekent dat als één hemisfeer een taak uitvoert, er minder capaciteit voor de andere
hemisfeer overblijft. Een dergelijk mechanisme zal parallelle verwerking van informatie in
beide hemisferen tegengaan, en bewerkstelligen dat de hemisfeer die één taakaspect voor
zijn rekening neemt, ook andere aspecten van dezelfde taak zal afhandelen.
Een fysiologische mechanisme dat hieraan ten grondslag kan liggen is het arousalsysteem in
de hersenstam, waarvan beide hemisferen afhankelijk zijn. Als namelijk één hemisfeer geactiveerd
wordt door uitvoering van een taak of taakaspect, zal de andere hemisfeer minder
geactivativeerd worden en daardoor mogelijk in verwerkingscapaciteit worden beperkt. Splitbrain
onderzoek (zie verder) lijkt aan te tonen dat voor sommige taken de hemisferen inderdaad
gebruik maken van dezelfde attentionele hulpbronnen.
10.2.3 Methoden van onderzoek van de corticale hemisferen
In het onderzoek naar lateraliteit van perceptuele en cognitieve functies is veelvuldig gebruik
gemaakt van laterale input taken. De visuele variant hiervan wordt visuele-halfveld taak, de
auditieve variant dichotische-luistertaak genoemd. Beide benaderingen zullen hieronder kort
worden toegelicht.
Visuele-halfveld taak Voor de visuele perceptie geldt dat de netvlieshelften die aan de binnenzijde
van het lichaam liggen (de nasale retinae), projecteren naar de tegenovergestelde
visuele schors. Dit gebeurt via contralaterale banen die door het chiasma opticum lopen. De
netvlieshelften die aan de buitenzijde liggen (de laterale retinae) projecteren naar de visuele
schors aan dezelfde zijde via ipsilaterale banen (zie figuur 10.7, links). De proefpersoon of
patiënt krijgt nu in de visuele-halfveld taak de opdracht om op een punt in het midden van het
beeldscherm te fixeren. Dit is nodig omdat de contralaterale projecties niet gelden als de
proefpersoon naar de perifere stimulus kijkt: deze projecteert namelijk naar beide hemisferen.
Soms zal de proefpersoon echter toch onbewuste oogsprongen maken naar de posities
links of rechts op het beeldscherm waar stimuli worden aangeboden. Door echter de presentatietijd
van deze stimuli kort te houden (bijvoorbeeld 100 ms), wordt voorkomen dat de
stimulus toch nog wordt gefixeerd: de latentietijd van dit soort saccades is namelijk ongeveer
200 ms.
Bij visuele-halfveldtaken blijken proefpersonen doorgaans iets sneller en meer accuraat te
reageren bij verbale taken of stimuli die in het rechterveld worden aangeboden. Een voorbeeld
zijn taken als het 'matchen' van paren letters of woorden, en lexicale decisietaken. In
een lexicale decisietaak wordt bijvoorbeeld sneller gereageerd op woorden (of nonwoorden)
304

die in het rechter- dan die welke in het linkerveld worden aangeboden. Dit verschil blijkt
bovendien groter te zijn bij functiewoorden dan inhoudelijke woorden (zie ook figuur 10.13
verderop). Met visuele-halfveldtaken zijn ook interessante verschillen tussen hemisferen
gevonden in visuele perceptie. Deze verschillen zijn aan het licht gekomen uit onderzoek met
letterpatronen, waarin letters zowel voorkomen als globale vorm, of als kleine lettertjes waaruit
de grote letters zijn samengesteld. De rechterhemisfeer blijkt hierbij beter te presteren in
analyse van globale, en de linkerhemisfeer in analyse van lokale kenmerken. Sergent meende
dat dit komt omdat de linkerhemisfeer beter is in verwerking van visuele patronen met een
hoge spatiële frequentie (fijne rasterpatronen) en de rechterhemisfeer beter is verwerking
van patronen met een lage spatiële frequentie (grove rasterpatronen). Opgemerkt kan worden
dat hemisferische asymmetrie in de perceptie van dit soort visuele patronen pas zichtbaar
wordt als de proefpersoon een keuzereactietaak moet verrichten die hogere verwerkingsstadia
aanspreekt.
.
Figuur 10.7 Voorbeeld van twee laterale inputtaken. Links: in een visuele halfveld -taak bereikt input uit het
rechter of linker visuele veld (RVV, LVV) de tegenoverliggende hemisfeer. In een dichotische luistertaak
(rechts) gebeurt in principe hetzelfde voor input uit het rechter- of linkeroor, zoals geïllustreerd door de dikke
lijnen. Dit betekent dat bij gelijktijdige input vanuit linker- en rechteroor, de ipsilaterale (dunne) banen worden
geïnhibeerd.
Dichotische luistertaak Voor het auditieve systeem geldt een andere soort projectie naar de
hersenen dan voor het visuele systeem. Geluidsprikkels van elk oor bereiken namelijk de
auditieve gebieden van beide hemisferen via ipsi- en contralaterale banen (zie figuur 10.7,
305

echts). Echter, bij gelijktijdige input in beide oren blijkt input via de contralaterale banen te
domineren boven die van de ipsilaterale banen. Dit betekent dat er in zo'n situatie functioneel
gezien toch sprake is van een gekruiste organisatie. Rechtshandige proefpersonen blijken in
verbale taken auditieve input aan het rechteroor meer efficiënt te verwerken dan input aan
het linkeroor. Dit rechteroorvoordeel treedt op als letters of woorden in relatief hoog tempo
gelijktijdig aan beide oren worden aangeboden. In elk oor wordt daarbij een andere reeks
stimuli aangeboden. Elke 'trial' bestaat bijvoorbeeld uit reeksen van 4 woorden (per oor), die
met een snelheid van 2 woorden per seconde worden aangeboden. De proefpersoon krijgt
opdracht na elke trial zoveel mogelijk letters of woorden te reproduceren.
De gedragseffecten van laterale input taken kunnen op twee manieren worden geïnterpreteerd.
Eén interpretatie is dat informatie primair in de meest geschikte hemisfeer wordt verwerkt.
Bij woorden is dat dus de linkerhemisfeer. Bij aanbieding van woorden in het rechterveld
geeft dat een voordeel, omdat deze woorden rechtstreeks toegang hebben tot de contralaterale
verbale hemisfeer. Woorden in het linkerveld zullen ook de linkerhemisfeer bereiken,
maar moeten daarbij een langer traject afleggen. Dit komt omdat de woorden eerst in de
rechterhemisfeer belanden, en vervolgens via het corpus callosum de linkerhemisfeer bereiken.
Een tweede (alternatieve) verklaring gaat uit van het idee dat de informatie primair wordt
verwerkt in de hemisfeer van aankomst: er vindt hierbij dus geen ‘oversteek’ van informatie
plaats naar de andere hemisfeer. Als bijvoorbeeld woorden in het 'verkeerde' linkerveld
worden aangeboden, worden zij slechter verwerkt omdat de tegenoverliggende (niet-verbale
rechterhemisfeer) minder efficiënt is in het verwerken van deze informatie.
Split-brain onderzoek Welk van de twee bovengenoemde alternatieven het meest plausibel
is, is moeilijk te bepalen omdat bij normale proefpersonen het corpus callosum intact is, en er
dus altijd sprake zal zijn van een communicatie tussen beide hemisferen. Bij zogenaamde
split-brain patiënten doet zich dit probleem niet voor, omdat alle vezelverbindingen van het
corpus callosum zijn doorgesneden. Deze operatie wordt toegepast bij patiënten die lijden
aan een ernstige vorm van epilepsie, waarbij zelfs zware medicatie de toevallen niet kan
onderdrukken. Het doorsnijden van het corpus callosum verhindert daarbij dat abnormale
hersenactiviteit zich van de ene naar de andere hemisfeer verplaatst. De operatie laat de
(gekruiste) sensorische en motorische banen die informatie van zintuigen naar hersenen, en
van hersenen naar spieren vervoeren, intact.
Split-brain patiënten vertonen doorgaans weinig intellectuele achteruitgang na de operatie.
Taken die een coördinatie tussen beide handen of benen vereisen, worden doorgaans wel
gebrekkiger uitgevoerd. Soms vertonen deze patiënten zelfs een voordeel ten opzichte van
normale proefpersonen. Dit treedt bijvoorbeeld op in taken waarin de ledematen onafhankelijk
van elkaar moeten bewegen (zoals gelijktijdig met linker- en rechterhand tegengestelde
bewegingen maken). Ook blijkt dat deze patiënten soms goed in staat zijn de aandacht te
306

verdelen over twee taken die in het rechter en linker visuele veld worden aangeboden. Dit
zijn bijvoorbeeld visuele zoektaken, waarbij de proefpersoon moet reageren op een stimuluspatroon
(de targetstimulus) temidden van andere stimuli op een beeldscherm (zie kader).
Een klassiek gegeven hierbij is dat bij normale proefpersonen de reactietijd op de stimulus
lineair toeneemt als functie van het aantal niet-targetstimuli. Dit wordt toegeschreven aan
een langere visuele zoektijd.
Split-brain onderzoek
Een klassiek experiment met split-brain patiënten is de volgende visuelehalfveldtaak.
Twee woorden of plaatjes van voorwerpen (zoals een sleutel, appel
et cetera) worden voor korte tijd gelijktijdig in het linker en rechter visuele veld
aangeboden. De patiënt kan bovendien dezelfde voorwerpen, die op een tafel
achter het scherm zijn uitgestald, met één hand (bijvoorbeeld de linkerhand) betasten.
Figuur 10.8 Proefopzet van een visuele halfveld-taak en split-brain patiënt. Patiënt
moet hardop zeggen wat hij ziet, of met zijn linkerhand het voorwerp oprapen
dat hij heeft gezien. Naar: Gazzaniga e.a. (2002).
Als nu aan een rechtshandige patiënt gevraagd wordt het voorwerp te benoemen,
zal hij het voorwerp in het rechterveld noemen, dat immers projecteert naar het
spraakcentrum in de linkerhemisfeer. Als echter aan dezelfde patiënt gevraagd
wordt het voorwerp dat hij heeft gezien op te pakken, zal hij het voorwerp in het
linkerveld pakken. Dit projecteert immers naar het motorisch gebied in de rechterhemisfeer
dat de linkerhand controleert. Deze experimenten tonen dus aan de
beide hemisferen als min of meer onafhankelijke informatieverwerkende systemen
fungeren. Toch ervaren split-brain patiënten zichzelf niet als een ‘dubbel’
persoon. Dit komt vermoedelijk omdat de dominante linkerhemisfeer de drijvende
kracht blijft voor het zelfbewustzijn.
Onderzoek van Luck heeft aangetoond dat bij split-brain patiënten hetzelfde fenomeen optreedt,
als de stimuli (target- en niet-targetstimuli) in hetzelfde visuele veld worden aangeboden.
Echter, als de niet-targetstimuli gelijk zijn verdeeld over het linker- en rechterveld is de
307

toename van de zoektijd als functie van het aantal niet-targetstimuli bij hen aanzienlijk gereduceerd.
Het reactietijd voordeel bedraagt ongeveer 50% ten opzichte van de conditie waarin
de niet-targetstimuli in hetzelfde veld verschenen. Het laatste wijst er op dat bij visuele zoekprocessen
de twee hemisferen als aparte hulpbronnen kunnen fungeren.
Merkwaardig is dat andere aandachtfuncties zoals gefocusseerde aandacht geen voordeel
laten zien bij split-brain patiënten. Uit onderzoek van Holtzman bleek namelijk dat het visuelspatiële
attentiesysteem bij split-brain patiënten, net als bij normale proefpersonen, 'unifocaal'
was. Patiënten konden namelijk niet gelijktijdig de aandacht richten op stimuli die op
linker- en rechterlocaties in het visuele veld verschenen. Bovendien vertoonden zij in spatiële
cueing taken dezelfde aandachtseffecten (zoals een verschil in reactietijd tussen valide en
niet-valide cue trials) als controleproefpersonen. Mogelijk hangt dit samen met het feit dat
visuospatiële aandacht niet alleen gestuurd wordt door structuren in de neocortex, maar ook
door subcorticale aandachtsmechanismen als thalamus en colliculi superior. Deze structuren
bestaan ook uit twee delen, maar deze zijn bij split-brain patiënten niet van elkaar gescheiden.
10.2.4 Vormen van lateralisatie
In de literatuur over hemisferische eigenschappen blijkt een sterker accent te liggen op verschillen
dan op overeenkomsten tussen de hemisferen. Dit heeft mogelijk te maken met het
feit dat onderzoek dat melding maakt van verschillen tussen hemisferen een grotere publieke
belangstelling geniet (en mogelijk makkelijker gepubliceerd wordt), dan onderzoek dat een
‘nulresultaat’ vermeldt. Zoals eerder aangegeven, lijkt er echter eerder sprake te zijn van
functionele gelijkheid dan van ongelijkheid van de corticale hemisferen. Functionele specialisatie
van hogere mentale functies heeft vermoedelijk alleen kunnen plaatsvinden tegen de
achtergrond van een fundamentele (anatomische en functionele) symmetrie van de hersenen.
Dit brengt ook met zich mee dat lateralisatie van cognitieve functies in vele gevallen niet
absoluut maar relatief is. Dit geldt zelfs voor een eigenschap als links- of rechtshandigheid.
Rechtshandigen zijn namelijk in staat na enige oefening complexe motorische handelingen
zoals schrijven, met de linkerhand uit te voeren. Ook taalfuncties, die bij rechtshandigen
sterker ontwikkeld zijn in de linkerhemisfeer, blijken ten dele ook door de rechterhemisfeer te
kunnen worden uitgevoerd. Het laatste verklaart dat patiënten met ernstig hersenletsel in de
linkerhemisfeer soms na verloop van tijd een redelijk herstel van taalfuncties vertonen. Bij
beschadiging van het specifieke gebied kan het gebied in de andere hemisfeer de functie
overnemen.
Wat is eigenlijk gelateraliseerd? In tabel 10.9 wordt een overzicht gegeven van een aantal
functies waarvan is vastgesteld dat zij verschillen voor de linker- en rechterhemisfeer. . De
308

hierbij gebruikte indelingen (zie middelste twee kolommen) zijn globaal tot twee categorieën
te herleiden. Er bestaan indelingen die inhoudelijke aspecten van taken of stimuli benadrukken,
en indelingen die uitgaan van de verwerkingsstijl of ‘strategie’ van hemisferen.
Een voorbeeld van de eerste categorie zijn indelingen waarbij de linkerhemisfeer en rechterhemisfeer
respectievelijk gekarakteriseerd worden als: verbaal, retrieval van semantische
kennis versus visuospatieel, retrieval van episodische kennis. Een voorbeeld van het tweede
type indeling is de theorie van Gazzaniga.
Functie Hemisfeer: links Hemisfeer: rechts Auteur/Bron
Objectherkenning Semantisch (laat) Perceptueel (vroeg) Warrington
(categorisatie)
Taal Prosodie Weintraub
Taal
Syntax,generatieve
functies (Broca gebied,
anterieure deel
van de superieure
temporale gyrus)
Frontaal
Caplan, Dronkers, Corballis
Motorprogramma’s
Greenfield, Corballis
(‘action-sequencing’)
Perceptie
Lokaal (analytisch) Globaal (holistisch) Sergent, Robertson
(temporo-parietaal) (temporo-parietaal)
Gelaatsexpressies Expressie (bewust) Herkenning Adolphs
Aandacht
Geheugen: retrieval
Geheugen: encodering
Geheugen
Semantische informatie
(frontaal)
Episodische informatie
(frontaal)
Opslag van geoefende
bewegingen (parietaal)
Visuo-spatieel (parietaal)
Episodische informatie
(frontaal)
Posner, Rafal, Mesulam
Tulving
Tulving
Heilman
Woord
Vorm: posterieur. Betekenis:
anterieur
Getal Precies (verbaal) Grof (analoog) Dehaene
Emotie: expressie Positief (frontaal) Negatief (frontaal) Davidson
Emotie: evaluatie
Positief en negatief Davidson
(posterieur)
Neurotransmitter Dopamine Noradrenaline Tucker
(projectiegebied)
Netwerkorganisatie Focaal Gedistribueerd Semmes
Verwerkingsstrategie Analytisch (serieel) Holistisch (parallel) Gazzaniga
Figuur 10.9 Overzicht van enkele vormen van lateralisatie van perceptuele, cognitieve en emotionele functies,
met daarbij vermeld de belangrijkste auteurs.
309

Zo is wel beweerd dat verbale processen vanwege hun seriële karakter beter in de linker dan
rechterhemisfeer kunnen worden uitgevoerd. Ook de theorie van Semmes die stelt dat de
processen in de linkerhemisfeer overwegend ‘focaal’, en die in de rechterhemisfeer ‘gedistribueerd’
zijn georganiseerd, is een voorbeeld van een strategische indeling. Hiermee bedoelt
Semmes dat de met deze processen verbonden verwerkingsstructuren in de linkerhemisfeer
relatief dicht bij elkaar, en in de rechterhemisfeer relatief ver uit elkaar liggen.
Opvallend is dat de functies die in figuur 10.9 worden opgesomd, niet zozeer betrekking
hebben op globale cognitieve functies, maar eerder op de deelprocessen waaruit zo'n functie
is opgebouwd. Zo stelde Warrington dat bij het identificeren van objecten twee fasen worden
doorlopen, die respectievelijk door de rechter- en linkerhemisfeer worden gemediëerd. Dit is
allereerst een vroege perceptuele fase, waarbij overeenkomsten of verschillen tussen objecten
op globaal perceptueel niveau worden bepaald: een wandelstok en opgerolde paraplu
lijken bijvoorbeeld qua vorm op elkaar. Deze fase wordt gevolg door een tweede fase, waarbij
vooral overeenkomsten c.q. verschillen in betekenis of functie van objecten worden geanalyseerd:
een opgerolde en opgestoken paraplu lijken niet qua vorm maar wel qua functie
op elkaar. Andere voorbeelden van lateralisatie van deelprocessen uit tabel 10.9 hebben
betrekking op emoties (evaluatie en expressie, positieve en negatieve expressie: zie Davidson)
en geheugen (retrieval van semantische of episodische informatie, zie Tulving).
De conclusie die hieruit voortvloeit, is dat complexe (= globale) functies doorgaans minder
duidelijk zijn gelateraliseerd. Dit komt omdat zij een relatief groot gebied in de hersenen
aanspreken, dat in vele gevallen beide hemisferen zal bestrijken. Een goed voorbeeld is een
functie als het geheugen, waarbij verschillende aspecten (als: episodisch, semantisch geheugen,
retrieval en encodering) met verschillende structuren in de hersenen, en soms met
verschillende hemisferen blijken te corresponderen.
Ook functies als het begrijpen en produceren van taal bestrijken niet alleen de klassieke
taalgebieden (posterieur en anterieur van de groeve van Sylvius van de linkerhemisfeer)
maar ook gebieden daarbuiten. Bij sommige aspecten van taalgebruik zoals het gebruik van
prosodie (intonatie) kan zelfs de rechterhemisfeer betrokken zijn. Verspreide opslag en verwerking
kan zelfs een rol spelen bij een elementair taalproces als het luisteren naar functiewoorden
en inhoudswoorden. Functiewoorden als bijwoorden, voorzetsels en hulpwerkwoorden,
zijn belangrijk voor de grammaticale structuur van een zin. Aangenomen wordt dat de
verwerking hiervan vooral afhankelijk is van structuren in de linkerhemisfeer. Daarentegen
zijn inhoudswoorden als bijvoegelijke en zelfstandige naamwoorden en werkwoorden sterk
afhankelijk van perceptuele elementen, en belangrijk voor de inhoud en betekenis van een
zin. Deze perceptuele elementen zijn verbonden met gebieden in de hersenen die in beide
hemisferen voorkomen. Dit betekent dat inhoudswoorden een relatief zwakke, en functie-
310

woorden een relatief sterke lateralisatie zullen vertonen (zie figuur 10.10). Een ander belangrijk
principe tenslotte, dat voortvloeit uit verspreide opslag en verwerking van cognitieve
functies, is dat zelfs bij functies die een zekere mate van specialisatie vertonen, er praktisch
altijd sprake is van een samenwerking van gebieden in de linker- en rechterhemisfeer.
Figuur 10.10 Hypothetisch beeld van
verspreide opslag en/of verwerking van
woorden. Links: zwakke lateraliteit (inhoudswoorden),
rechts: sterke lateraliteit
(functiewoorden). Het voorbeeld toont dat
verwerking van woorden een beroep doet
op taakelementen in zowel de rechter- als
linkerhemisfeer. De functiewoorden doen
echter relatief gezien een sterker beroep
op verbale modulen in de linkerhemisfeer
dan inhoudswoorden, die een meer perceptuueel
karakter hebben. Naar: Pulvermüller
(1999).
10.3 Numerieke cognitie
Behalve een begrip van taal, hebben mensen ook een begrip van getallen of cijfers, en zijn
zij in staat getallen te manipuleren of the combineren zoals bij het rekenen. Net als bij taal
spelen getallen en aantallen een belangrijke rol in het dagelijks leven. We treffen getallen in
allerlei vormen aan, in winkels (in de vorm de prijs van artikelen), bus- en treinstations, verkeersborden,
thermometers, horloges, kalenders, enz.. Begrip van getallen komt in alle
culturen en bevolkingsgroepen voor, variërend van kinderen tot ouden van dagen en van
ongeschoolden tot wiskunde ‘knobbels.
Bij mensen met dyscalculie of acalculie ontbreekt het begrip van getallen. Het onderzoeksgebied
dat zich met de vraag hoe het begrip van getallen in ons brein wordt gevormd heet
numerieke cognitie.
10.3.1 Begrip voor getal en aantal
De betekenis van getallen en cijfers wordt doorgaans automatisch door ons herkend.
Wij weten automatisch dat 8 groter is dan 7. Dit geldt ook voor aantallen objecten in een
verzameling. Het automatische herkennen van aantallen wordt ook wel ‘subitizing’ (afgeleid
van het Latijnse ‘subitus’, of ineens) genoemd. Dit geldt echter alleen voor het herkennen
van een klein aantal objecten. Tot 4 of 5 objecten gaat het herkenen snel, bij
meer objecten neemt de reactietijd drastisch toe (zie figuur 10.11 links). Bij het vergelijken
311

van getallen (bijvoorbeeld wat is meer?) gelden twee principes. Als men moet aangeven
welke van twee getallen groter is, blijkt dat sneller te gaan als de getallen ver uit elkaar
liggen (2 en 9) dan wanneer zij dicht bij elkaar liggen (3 en 5). Dit noemt men het afstandseffect:
het wijst erop dat in interne representatie van getallen gebaseerd is op de
grootte van het getal en niet zozeer de relatieve positie of rangorde. Ook blijkt dat mensen
sneller kunnen aangeven wat het grootste getal is bij kleine getallen (zoals 3 en 5), dan bij
grote getallen (zoals 7 en 9), bij een gelijke numeriek verschil (figuur 10.11 rechts). Dit
noemt men het grootte-effect. Kennelijk worden getallen in het brein behandeld als fysische
grootheden, zoals bijvoorbeeld de lengte van lijnstukken. Ook daarbij is een bepaald
verschil in lengte moeilijker vast te stellen bij langere dan kortere lijnstukken. Babies verliezen
sneller hun aandacht voor variabele stippenpatronen die steeds uit eenzelfde aantal
stippen bestaan, dan bij stippen patronen waarbij het aantallen steeds veranderen. Dit
noemt wel ook wel respectievelijk habituatie en dishabituatie, en wijst op een vroeg aanwezige
mogelijk aangeboren representatie van het aantalbegrip in het brein. Ook dieren
hebben een zeker besef van aantallen in de vorm van numerositeit. Zo zijn leeuwen in de
Afrikaanse steppe aan de hand van het geluid dat andere leeuwen produceren in staat te
bepalen hoeveel dieren zich in een groep bevinden. In conditioneringsexperimenten kan
dieren worden geleerd een bepaald aantal malen op een knop te drukkken om een beloning
te krijgen (bijvoorbeed niet 4 maar 6 maal).
Figuur 10.11 Links: het subitizing effect: kleine verzamelingen objecten zijn sneller te herkennen dan grote
verzamelingen. Rechts: het grootte-effect. Kleine getallen zijn makkelijker te onderscheiden dan grote getallen,
bij eenzelfde numeriek verschil.
10.3.2 Getalbegrip en hersenen
Vooral de de pariëtale schors, de zogeheten sulcus intraparietalis lijkt een specifieke rol
te vervullen bij getalsverwerking. Uit fMRI-onderzoek bleek dit gebied namelijk sterker
actief te zijn in taken waarbij men cijfers moest vergelijken of daarmee moest rekenen,
vergeleken met alleen cijfers lezen. Dit effect trad op bij zowel cijferaanduidingen (‘4’) als
312

ij woordaanduidingen (‘vier’) van cijfers. Volgens Stanislas Dehaene bestaat er bij numerieke
verwerking een verschil tussen linker- en rechterhersenhelft . Beide hersenhelften
zijn in staat zijn tot globale schattingen van getalgrootte, maar alleen de linkerhersenhelft
kan de exacte grootte vaststellen. Zo bleken bijvoorbeeld acalculiepatiënten met letsel in
de linkerhersenhelft nog wel in staat om grove berekeningen uit te voeren. De patiënt wist
bijvoorbeeld direct dat 2+2 =9 fout was, maar vond 2+2=5 goed. Ook bleken de schattingen
minder nauwkeurig bij grotere getallen.
Figuur 10.12 Het triple-code model van Dehaene. Aangegeven zijn de gebieden in de linker- en rechterhersenhelft
die betrokken zijn bij numerieke verwerking.
De grotere nauwkeurigheid van het getalsysteem in de linkerhersenhelft is volgens Dehaene
een gevolg van het feit dat dit toegang heeft tot het taalsysteem. In het model van
Dehaene (zie figuur 10.12) zijn er ook geen aparte gebieden in de hersenen voor verschillende
rekenkundige bewerkingen (+, -, x, /). Een ander meer cognitief georiënteerd
model van getalsverwerking is afkomstig van McCloskey. Dit model veronderstelt wél
aparte systemen en opslagplaatsen voor rekenkundige bewerkingen zonder dat ingegaan
wordt op neurale aspecten. Een tweede verschil tussen dit model en dat van Dehaene is
dat getalgrootte in eenheden van het 10-tallig stelsel is gerepresenteerd. In het triplecodes
model ('drievoudige-code-model') van Dehaene zijn twee gebieden in de linker- en
rechterhelft betrokken bij verwerking van getallen. Dit is een gebied in de pariëtale schors
(de sulcus intraparietalis) waar getalgrootte analoog wordt verwerkt, en een gebied in de
temporale schors (de gyrus fusiformis) waar de visuele cijfervorm (het cijferbeeld dus,
bijvoorbeeld ‘13’) wordt verwerkt. Samen zorgen deze gebieden voor een globale verwerking
van getallen. In de pariëtale kwab is getalgrootte in analoge (continue) vorm weergeven
op een gecomprimeerde logaritmische schaal, waardoor grote cijfers moeilijker uit
elkaar te houden zijn. Dit wordt ook wel de ‘mentale getallenlijn’ genoemd. Dit systeem is
ook verantwoordelijk voor een berekening als aftrekken. Daarnaast bestaat er in de lin-
313

kerhersenhelft (in de gyrus angularis) een systeem dat verantwoordelijk is voor precieze
berekeningen in verbale vorm (‘dertien’). Dit verbale systeem wordt o.a. gebruikt voor berekeningen
als optellen en vermenigvuldigen, en fungeert als opslagplaats van bepaalde
rekenregels en tafels (zoals ‘twee en twee is vier’). Er zijn dus in totaal drie codes voor de
representatie van getallen: een visuele code voor arabische cijfers, een analoge code
voor getalgrootte en een auditief-verbale code. De rol van het werkgeheugen bij rekenenoperaties
blijft in het model van Dehaene onduidelijk, hoewel sommigen menen dat zijn
model goed te verenigen is met het model van werkgeheugen van Baddeley en Hitch.
10.4 Taal: algemene aspecten
10.4.1 Inleiding: is taal speciaal?
Het gebruik van taal is gebaseerd op het vermogen gesproken of geschreven woorden
en zinnen te begrijpen of te produceren. Hierbij moeten representaties van woorden uit
het langetermijngeheugen, of lexicon, worden opgediept en vervolgens worden gecombineerd
tot volledige zinnen. De regels die hiervoor gelden vormen onze grammatica. De
kennis van deze taalregels is eveneens ‘in ons brein’ opgeslagen, al is nog niet precies
bekend hoe en waar. Uit het bovenstaande blijkt dat onderwerpen als taal en geheugen
sterk met elkaar zijn vervlochten. Daarom is het onvermijdelijk dat sommige thema’s die in
hoofdstuk 8 zijn aangereikt voor zover relevant voor taal – zoals het semantisch geheugen
– in dit hoofdstuk omnieuw de revue passeren. Taal speelt ook een rol in de regulatie
van hogere emotionele processen, met name wat betreft het vermogen om emoties en
‘gevoel’ bewust te beleven. Taal is tenslotte eveneens nauw verbonden met het menselijk
bewustzijn. Dit geldt vooral voor het vermogen tot zelfreflectie. Volgens sommige onderzoekers
schiep de ontwikkeling van taal bij de mens tevens de mogelijkheid complexe
vormen van zelfrepresentaties en symbolen te hanteren.
Al eerder is in dit boek benadrukt dat bewustzijn en taalfuncties vooral bij de mens zijn
ontwikkeld. Ook bij lagere, met de mens verwante, diersoorten treffen we ‘taalachtig’ gedrag
aan. Chimpansees zijn bijvoorbeeld in staat een indrukwekkend arsenaal aan symbolen
en zelfs korte ‘zinnen’ (combinaties van symbolen) aan te leren. Vele soorten dieren
kunnen door mensen gesproken woorden, als de eigen naam, eenvoudige opdrachten et
cetera, goed begrijpen. Interessant is bijvoorbeeld dat meerkatten − een apensoort uit
Oost-Afrika − verschillende kreten gebruiken bij verschillende vormen van gevaar. Van
echte taal is hier echter geen sprake, omdat bij dieren het inzicht in de grammatica ontbreekt.
Zij lijken ook niet te beschikken over een ‘generatief’ vermogen, dat wil zeggen het
vermogen om gedachten of woorden vrijelijk te kunnen combineren tot grotere gehelen
314

als zinnen. Dit generatieve vermogen is volgens taalonderzoekers als Noam Chomsky en
Steven Pinker gebaseerd op een aangeboren eigenschap die mensen in staat stelt te
communiceren door middel van een zeer gestructureerde stroom van woorden. Dit zou in
mensen van diverse culturen op dezelfde wijze tot ontwikkeling zijn gekomen. De hierbij
geldende basisprincipes (ook wel universele grammatica genoemd) zouden volgens hen
in alle talen identiek zijn.
Alex: een bijzonder geval van ‘taalbeheersing’ bij dieren.
Irene Pepperberg beschrijft in haar interessante boek de dressuur van de Afrikaanse
grijze roodstaartpapegaai (Psittacus erithacus) Alex. Deze is (evenals andere papegaaien
van dezelfde soort) in staat verbale symbolen op
effectieve manier te gebruiken. Enkele voorbeelden.
Irene houdt vijf stokjes omhoog en vraagt
aan Alex: ‘Alex, wat is dat?’ Alex antwoordt: ‘vij(f)
hout’. Irene laat bal zien: ‘wat is de vorm hiervan?’
Alex zegt: ‘rond’. Of: ‘Alex pak het rode vierkantje’
Alex pakt met zijn snavel het rode vierkantje uit
reeks objecten van verschillende vorm en kleur.
Alex heeft een woordenschat van rond de zeventig woorden. Interessant is ook dat hij de
proeven beter doet als er sprake is van een rivaliserende partner-trainer . Hij doet dan
kennelijk meer zijn best om indruk te maken op − of aandacht te krijgen van − Irene. Het
trainingsprogramma van Peppenberg wordt ook gebruikt om kinderen met een ontwikkelingsachterstand
te helpen. Alex in 2007 overleden
Niet iedereen is het echter met deze visie eens. De neurobioloog Terence Deacon bijvoorbeeld
is van mening, dat binnen de evolutie ontwikkeling van taal niet een ‘speciaal geval’
is, maar onderdeel vormt van een meer algemeen proces, namelijk het vermogen om abstracte
symbolen te hanteren. Dit zou met name een gevolg zijn van de sterk ontwikkelde
prefrontale schors bij de mens. Een hiermee verwante opvatting is afkomstig van Donald,
die meent dat binnen de evolutie een ‘mimetische’ cultuur aan de ontwikkeling van taal
vooraf is gegaan (zie hoofdstuk 3). De discussie over dit onderwerp lijkt voorlopig nog niet
afgesloten. Wél lijkt het waarschijnlijk dat taal een beangrijke ‘waterscheiding vormde tussen
homo sapiens en andere hominiden die in het verre verleden de aard bevolkten. In de
volgende paragrafen zal nu worden ingegaan op de vraag hoe taal in ons brein is ‘geimplementeerd’.
Van woorden als elementaire bouwstenen naar zinnen en grammatica..
315

10.4.2. Taal en cognitieve neurowetenschap
Gedurende de laatste 10 jaar heeft de neurocognitieve benadering in het psychologisch
onderzoek naar taalprocessen belangrijke vooruitgang geboekt. Dit
komt omdat ook taalonderzoekers en psycholinguïsten steeds sterker gaan beseffen dat
kennis van taalprocessen kan worden verrijkt door kennis van structuren en netwerken in
de hersenen (zie voor een goed overzicht van deze ontwikkeling het handboek van Brown
en Hagoort in de literatuurlijst).
In vergelijking met andere domeinen van onderzoek uit de cognitieve neurowetenschappen
is echter over de neurale basis van taalprocessen nog relatief weinig bekend. Dit heeft onder
andere te maken met het feit dat in het taalonderzoek een diermodel ontbreekt. Een
tweede factor die het onderzoek naar de neurale basis van taal bemoeilijkt, is dat taal een
uitermate complex cognitief systeem is, waarbij meerdere niveaus van kennis een rol spelen
(zoals kennis van klank, visuele woordvorm, grammatica, betekenis van woorden en
zinnen).
Dit wil echter niet zeggen dat over de neurale basis van taal niets bekend is. Onze huidige
kennis hierover wordt vanuit twee belangrijke bronnen gevoed. De eerste, en voorlopig nog
rijkste, bron van informatie is het klinisch neuropsychologisch onderzoek naar taalstoornissen
bij patiënten met specifiek hersenletsel. Dit onderzoek gaat terug naar het pionierswerk
van Wernicke en Broca uit de 19e eeuw. Een andere, meer recente bron van kennis over
de neurale basis van taal vormt het functionele imaging onderzoek. Technieken als PET en
fMRI maken het namelijk mogelijk taalverwerkingsprocessen in het brein in ‘volle actie’ te
onderzoeken. Bovendien kan dit type onderzoek zowel bij patiënten als bij gezonde proefpersonen
worden toegepast. Behalve van PET en fMRI wordt daarbij ook gebruik gemaakt
van event-related potentials (ERPs). Met ERPs kan vooral een goed inzicht worden verkregen
in het tijdsverloop van snelle processen, zoals processen die bij het lezen van woorden
of zinnen een rol spelen.
Taal veronderstelt kennis van een groot repertoire aan woorden (het zogenaamde lexicon),
en het kunnen samenvoegen (of ontrafelen) van woorden binnen het verband van een zin. Er
is relatief veel onderzoek gedaan naar de wijze waarop individuele woorden in het brein
worden verwerkt, of zijn opgeslagen. Een veel lastiger probleem is de vraag hoe woorden in
zinsverband worden verwerkt: kortom hoe onze kennis van syntactische regels in de hersenen
is opgeslagen en wordt toegepast bij processen als luisteren, lezen en spreken. In de
volgende paragraaf zal eerst worden ingegaan op een elementair proces als het verwerken
van woorden. Daarna zal het verwerken van zinnen aan bod komen. Bij het verwerken van
woorden zal eerst worden ingegaan op enkele elementaire aspecten van woordverwerking.
316

Daarna zullen hiervan de neurobiologische aspecten besproken worden, waarbij ook enkele
vormen van afasie worden besproken (afasie is een verzamelnaam voor taalstoornissen).
10.5 Woordverwerking
10.5.1.De structuur van het mentale lexicon
Figuur 10.11 geeft een eenvoudig beeld van de belangrijkste componenten die onderscheiden
kunnen worden bij de opslag van woorden in het brein. Het eerste begrip waaraan aandacht
zal worden besteed, is het begrip mentaal lexicon.
Het begrip mentaal lexicon (mentaal 'woordenboek') is een aanduiding van de opslagplaats
van woorden in ons geheugen. Bij normale volwassen personen omvat het naar schatting
50.000 woorden. Bij het lezen en luisteren naar spraak, maar ook bij het spreken wordt uit dit
lexicon geput. Dit laatste proces wordt aangeduid met de algemene term ‘woordretrieval’.
Figuur 10.11 Eenvoudig componentenmodel
van opslag van individuele
woorden in het geheugen. Het
mentale lexicon is opgebouwd uit
orthografische en fonologische
codes, semantische codes en syntactische
codes.
Dit wil zeggen dat bepaalde sensorische informatie zoals woordklanken of letters overeenkomen
(een ‘match’ vertonen) met een compleet woord in ons geheugen. Met andere woorden:
wij herkennen het woord. Gezien de snelheid waarmee mensen kunnen lezen, spreken
of gesproken taal begrijpen (naar schatting 3 woorden per seconden), en gezien de grote
omvang van het lexicon, moet er dus wel sprake zijn van een zeer snel en efficiënt gebruik
van dit lexicon.
Het mentale lexicon is geen gewoon woordenboek, maar kan het beste worden voorgesteld
als een enorm groot associatief netwerk in het langetermijngeheugen. De eenheden waaruit
dit netwerk is opgebouwd heten lexicale eenheden of lexicale representaties. Hierbij worden
drie verschillende soorten informatie of ‘codes’ samengebundeld (zie ook figuur 10.11). Dit
betreft achtereenvolgens: a) informatie over de woordvorm (hoe woorden klinken of worden
gespeld), b) semantische informatie (de betekenis van een woord) en c) syntactische informatie
(de relatie tussen het woord en andere woorden in het verband van een zin).
317

Het is nog niet duidelijk hoe de structuur van het lexicon moet worden voorgesteld. Zijn dit
een soort ‘knopen’ in een netwerk waar kennis van woordvorm, betekenis en syntaxis samenvloeit?
Of is er wellicht sprake van een hiërarchie in niveaus van lexicale organisatie
waarbij hogere niveaus de complexe (semantische) kenmerken, en de lagere niveaus meer
elementaire (fysische) kenmerken van woordkennis bevatten? Op deze vragen zal bij de
bespreking van de neurale basis van woordverwerking later nog uitvoeriger worden ingegaan.
Eerst zullen hieronder drie belangrijke elementen van woordkennis, namelijk vorm,
betekenis en syntaxis kort worden toegelicht.
10.5.2 Woordvorm
De woordvorm is sterk afhankelijk van de modaliteit van woorden. Doorgaans worden twee
hoofdvormen onderscheiden, de visuele of orthografische vorm bij geschreven woorden en
de auditieve of fonetische vorm bij gesproken woorden. Deze zijn opgebouwd uit respectievelijk
orthografische elementen (visuele kenmerken van letters) en fonologische elementen
(auditieve kenmerken van klanken, de zogenaamde fonemen). Een derde vorm, waarop hier
niet zal worden ingegaan, is die welke door middel van handgebaren wordt uitgebeeld zoals
in gebarentaal. Gebarentaal is vooral als instrument voor communicatie bij doofstommen
geïntroduceerd.
Visuele woordvormen zijn samengesteld uit elementaire kenmerken (ook wel ‘features’ of
orthografische elementen genoemd) zoals horizontale, verticale of gekruiste rechte lijnen, en
gesloten en open kromme lijnen. Deze kenmerken worden in ons brein samengevoegd tot
letters, en de letters worden op hun beurt weer samengevoegd tot woorden. De kleinste
klankeenheden waaruit gesproken woorden zijn opgebouwd, zijn fonemen. Een foneem is
een speciaal soort van klank, die het best kan worden gedefinieerd als een ‘betekenisonderscheidende
klank’. Zo zijn de beginletters van woorden als ‘huis’ en ‘buis’ fonemen,
omdat zij een verschil in betekenis tussen beide woorden aangeven. De verwerking hiervan
(bij luisteren of spreken) is sterk afhankelijk van perceptuele en motorische mechanismen.
De fonologie is de leer die probeert te beschrijven hoe fonemen worden samengevoegd, dus
hoe spraakklanken in een woord gegroepeerd zijn.
10.5.3 Woordbetekenis
Een woord of onderdeel van een woord heeft een bepaalde betekenis. Dit wil zeggen dat
een woord verwijst naar objecten, acties of andere elementen uit het geheugen, die hiermee
zijn verbonden. Soms verwijst de betekenis van een woord naar concrete kenmerken of
eigenschappen van een object. Het woord 'hond' associëren we bijvoorbeeld met eigen-
318

schappen als 'harig', 'blaft', 'viervoeter'. De betekenis van een woord kan echter ook verwijzen
naar meer algemene begripscategorieën, zoals ‘dier', 'levend', 'gereedschap'. De taalpsychologie
houdt zich vooral bezig met de vraag hoe de betekenis van woorden is gerepresenteerd
in ons geheugen. Een belangrijk punt van discussie hierbij is of woordbetekenis is
opgeslagen in een taalspecifieke opslagplaats, of verwijst naar kennis die deel uitmaakt van
een meer algemeen conceptueel netwerk.
Een bekende theorie is dat de betekenis van woorden of begrippen is opgeslagen in een
semantisch netwerk. Hierbij fungeren woorden die een bepaalde relatie met elkaar hebben
(zoals auto, vervoer, weg, stoplicht) als ‘knopen’ in het netwerk. Woorden met een sterkere
betekenisrelatie liggen dichter bij elkaar (of hebben sterkere verbindingen) dan woorden met
een zwakke relatie. Verwant hieraan is de connectionistische kenmerkentheorie. Deze stelt
dat woordbetekenis is vastgelegd in een code, die afgeleid is uit meer elementaire vormen
van kennis. Deze elementaire kenmerken vormen samen een gedistribueerd conceptueel
netwerk. Dit komt omdat deze kenmerken meestal op zeer specifieke en uiteenlopende
vormen van perceptuele kennis, zoals kleur, vorm, geluid en beweging, of motorische kennis,
zoals grijpen en het bewegen van ledematen, betrekking hebben.
Een goed voorbeeld van zo'n gedistribueerd model voor de opslag van semantische kennis
is het model van Allport (zie figuur 10.12). Ter illustratie: bij het horen of zien van een telefoon
− of het woord telefoon − worden allerlei elementen voor vorm, actie (grijpen) en geluid
(rinkelen) geactiveerd. Hoewel deze elementen verspreid over het geheugennetwerk zijn
opgeslagen, zijn zij toch met elkaar verbonden door het feit dat zij vaak gelijktijdig actief zijn.
Figuur 10.12 Allports model van
verspreide opslag van woordbetekenis
en woordvorm. Woordvormen
en woordbetekenis zijn
met verschillende perceptuele en
actie-elementen in een conceptueel
netwerk verbonden.
Dit betekent dat als een individueel
element, zoals bijvoorbeeld
het rinkelen van
een telefoon, wordt geactiveerd,
het hele netwerk zal
‘vuren’. Zo ontstaat toch een volledige representatie van het woord of het begrip. Een woord
heeft echter ook meer algemene eigenschappen die voor meerdere woorden gelden: zogeheten
semantische categorieën. Voorbeelden hiervan zijn: dier, gereedschap, levend versus
319

niet levend enzovoort. Een belangrijke semantische categorie is ook 'handeling': werkwoorden
zoals lopen, grijpen et cetera. hebben met elkaar gemeen dat zij verwijzen naar acties
en vormen van motoriek.
Woorden kunnen tenslotte ook verschillen in de mate van abstractheid: koe en tafel verwijzen
naar concrete objecten uit de omgeving: dit noemt men natuurlijke concepten. Bij meer
abstracte concepten zoals 'gezag', 'complexiteit' ontbreekt een directe verwijzing naar een
concreet 'ding' of object in de omgeving. Ook taalkundige categorieën als foneem, morfeem,
zelfstandig naamwoord enzovoort zijn voorbeelden van abstracte betekeniscategorieën. De
betekenis van dit soort meer algemene of abstracte concepten is ook niet rechtstreeks af te
leiden uit concrete (perceptuele of actiegerelateerde) kenmerken, zoals in Allports model is
aangegeven. Mogelijk is bij dit soort woordbetekenis wél sprake van een categoriespecifieke
opslagplaats in het geheugen.
10.5.4 Syntaxis
Behalve informatie over vorm en betekenis, bevat een woord ook informatie over grammatica
en zinsstructuur. In de psycholinguïstiek wordt hiervoor het begrip 'lemma’ gebruikt. Bij een
individueel woord bevat een lemma informatie als: zelfstandig naamwoord of werkwoord,
bijwoord of bijvoeglijk naamwoord, voorzetsel en geslacht (mannelijk, vrouwelijk). Binnen het
verband van een zin bevat een lemma bovendien informatie over de context van het woord in
de zin. Bijvoorbeeld in de zin 'vader gaf Piet een fiets', bevat het lemma van het woord 'gaf’
als syntactische informatie dat iemand (direct object) iets aan een ander (indirect object)
geeft.
10.5.5 Woordverwerking
Het lexicon is, als mentaal woordenboek, een min of meer passieve geheugenstructuur.
Daarnaast zijn ook de processen van belang, waardoor wij toegang krijgen tot het lexicon,
oftewel de ‘retrieval’ van woorden in het geheugennetwerk. Woordretrieval speelt vooral een
rol bij taken waarbij het gaat om het begrijpen en produceren van individuele woorden. Het
eerder besproken componentenmodel (figuur 10.11) geeft aan dat het hierbij gaat om drie
soorten processen, namelijk processen die dienen om de woordvorm, betekenis en syntactische
eigenschappen te analyseren. In de psycholinguïstiek wordt bovendien aangenomen
dat bij de analyse van woordvormen twee fasen een rol spelen: een zuivere prelexicale (of
perceptie) fase en een lexicale fase. In de lexicale fase vindt analyse van het totale woord
(zowel woordvorm als woordbetekenis) plaats. Bij analyse van de woordvorm kan nog een
tweede onderscheid worden gemaakt, namelijk tussen de visuele woordvorm (orthografische
320

code) en de auditieve woordvorm (klank: fonologische code; zie figuur 10.13). Dit zijn typische
lexicale of woordspecifieke codes die worden geactiveerd nadat de primaire perceptuele
analyse van basale kenmerken (in figuur 10.13 aangeduid als akoestische en orthografische
analyse) is voltooid. Bij lezen of schrijven zullen uiteraard vooral de visuele kenmerken
een rol spelen. Bij luisteren naar of spreken van woorden de fonetische of klankkenmerken.
Ook kunnen fonetische kenmerken een mediërende rol spelen bij het lezen; dit komt later
nog aan de orde. De volgorde van de verwerkingsstadia die dienen om de codes van respectievelijk
woordvorm en betekenis te analyseren, verschilt in situaties waarbij wij woorden
perceptueel verwerken (zoals bij luisteren of lezen), of woorden produceren (zoals bij schrijven
of uitspreken).
Figuur 10.13 Enkele lexicale verwerkingsstadia die een rol spelen bij het luisteren of lezen, en spreken of
schrij-ven van woorden. Bij het lezen kan ook gebruik worden gemaakt van een strategie waarbij het geschreven
woord letter voor letter wordt gelezen en subvocaal wordt uitgesproken (de stippellijn onderaan in figuur
10.13). Dit is dus een meer fonetische manier van lezen.
In het eerste geval zal eerst de vorm en dan betekenis van een woord aan bod komen. In het
tweede geval gaat het vermoedelijk net andersom: hierbij moet eerst een bepaald concept of
betekenis van het woord − ook de syntactische informatie valt hier in principe onder − worden
geselecteerd. Deze interne activatie kan spontaan geschieden (wij bedenken zelf het
woord) of het gevolg zijn van een extern gepresenteerd woord dat wordt nagezegd (zoals bij
hardop lezen: hierbij is het echter niet noodzakelijk dat ook de woordbetekenis volledig wordt
verwerkt). Dit moet vervolgens worden 'vertaald' in de woordvorm, waarna het woord kan
worden uitgesproken. Woordvorm en betekenis: ’bottom-up’ versus ‘top-down’ verwerking In
het linker deel van het model van figuur 10.13 vindt analyse van woordvorm en betekenis
strikt serieel (of bottom-up) plaats. Bijvoorbeeld bij het lezen komen eerst de prelexicale
321

kenmerken van het woord aan het bod, en daarna de woordvorm. Pas als deze kenmerken
overeenkomen met de opgeslagen representatie van het totale woord in het lexicon, kan de
betekenis worden vastgesteld. In meer connectionistisch georiënteerde modellen van
woordverwerking wordt de parallelle organisatie van processen sterker wordt benadrukt
Hierbij kunnen bijvoorbeeld akoestische en semantische analyse en motorische activatieprocessen
vrijwel gelijktijdig plaatsvinden (zie bijvoorbeeld Pulvermüller). Ook kunnen hier topdown
lexicale processen een rol spelen. Bij een dergelijk leesproces sturen semantische
kenmerken in een vroeg stadium van perceptuele verwerking het leesproces via feedback
verbindingen. Een bewijs hiervoor is het verschijnsel dat herkenning van woordvormen doorgaans
sneller geschiedt bij bekende dan onbekende woorden. Dergelijke modellen verklaren
bijvoorbeeld ook het 'woord-superieuriteits-effect' in letterherkenningstaken. Aan een proefpersoon
wordt bijvoorbeeld gevraagd om aan te geven of een gepresenteerd woord op een
D of een E eindigt. Dit blijkt sneller te gaan bij een echt woord (WOORD) dan bij een nonwoord
(OWRKE). Top-down verwerking verklaart ook dat mensen in staat zijn om bij het
luisteren, verminkte gesproken woorden (bijvoorbeeld een woord waarin een foneem is
weggelaten en opgevuld met ruis) te herkennen.
Met name bij het lezen van woorden kunnen fonetische kenmerken benut worden om het
leesproces te ondersteunen. Het lezen van woorden kan namelijk op twee manieren plaatsvinden:
iemand kan a) het hele woord ineens lezen op basis van de visuele woordvorm of b)
het woord letter-voor-letter lezen, en daarbij de klank van letters subvocaal uitspreken. De
eerste manier van lezen wordt meestal gebruikt bij het lezen van bekende woorden, de
tweede fonetische leeswijze bij het lezen van onbekende woorden. Het is ook de aangewezen
strategie bij beginnende lezers.
Van letters naar woorden
Een interessante recente studie van Pelli e.a. heeft onlangs aangetoond dat, in
tegenstelling tot wat vaak wordt gedacht, geoefende lezers bekende woorden niet
herkennen op grond van het patroon van het gehele woord. Zij verrichten een ingenieus
experiment waarbij de herkenbaarheid van letters waaruit woorden waren
samengesteld, werd bemoeilijkt. Resultaten toonden aan dat herkenning van
de afzonderlijke letters een voorwaarde blijft voor herkenning van het totale
woord, zelfs als dit een kort woord van drie letters betrof. Dus in tegenstelling tot
andere vormen van patroonherkenning, zoals herkenning van bekende voorwerpen
of gezichten, blijkt de mens relatief weinig efficiënt in het herkennen van
woordpatronen, is de conclusie van deze onderzoekers.
Volgens sommige onderzoekers zijn de twee hierboven genoemde leesstijlen met twee
verschillende routes in het brein verbonden, namelijk een directe route waarbij de globale
woordrepresentatie direct wordt geactiveerd, en een indirecte route waarbij het lezen van het
322

woord letter-voor-letter gebeurt. Deze twee routes kunnen ook parallel worden geactiveerd,
waarbij het directe pad sneller gaat dan het indirecte pad. Bij zeer bekende woorden zal het
directe pad de ‘race winnen’ (= het lezen van het woord), bij onbekende woorden wint het
indirecte pad de race (zie ook het artikel van Cutler in de referentielijst, voor een meer uitgebreide
bespreking).
10.5.6 Neurale basis van woordverwerking: patiëntenstudies
Taal en taalstoornissen zijn sinds de publicaties van Wernicke en Broca in de 19e eeuw in
verband gebracht met de twee gebieden in de hersenen, aangeduid als de ‘klassieke’ taalgebieden,
of gebieden van Wernicke en Broca. Deze bevinden zich respectievelijk posterieur
en anterieur ten opzichte van de laterale sulcus van de linkerhemisfeer. Bij de meeste
rechtshandigen zijn deze gebieden vooral in de linkerhemisfeer actief. Bij circa 30% van de
linkshandigen is er ook sprake van betrokkenheid van genoemde gebieden in de rechterhemisfeer.
Wernicke-Geschwind model van woordverwerking Het Wernicke-Geschwind model dat in
figuur 10.14 wordt getoond, is een door Norman Geschwind in 1965 gereviseerde versie van
het oorspronkelijke model van Wernicke. Het is een goed voorbeeld van een ‘modulaire’
theorie van verwerking van woorden. De kern van het model is dat verwerking van geschreven
en gesproken woorden via aparte circuits in de hersenen geschiedt. Een tweede belangrijke
aanname is dat het Wernickegebied alleen maar gesproken woorden ‘begrijpt’.
Brocagebied
Neuroanatomisch omvat het Brocagebied de anterieure gebieden 44 en 45 uit de
kaart van Brodmann, terwijl het Wernickegebied voornamelijk het posterieure gebied
22 omvat. Beide gebieden zijn met elkaar verbonden door een lange bundel
van witte stof, de fasciculus arcuatus (boogvormige bundel). Ook gebieden als de
gyrus supramarginalis (gebied 41 en 42) en gyrus angularis (gebieden 39 en 40),
en andere delen van de temporale gyrus worden gerekend tot de posterieure taalgebieden,
hoewel zij strikt genomen niet tot het Wernickegebied behoren. Taalverwerking
in deze gebieden wordt mede ondersteund door het supplementaire motorische
gebied, het insula (articulatie) en subcorticale gebieden als striatum, sommige
delen van de thalamus en het cerebellum.
Bij het luisteren naar gesproken woorden, bereikt de fonetische input uit de primaire en secundaire
auditieve gebieden rechtstreeks het Wernickegebied, waar vervolgens analyse van
woordbetekenis plaatsvindt (linkerdeel van figuur 10.14). Bij geschreven woorden, moet eerst
323

de visuele woordvorm worden 'vertaald' in een fonologische code. Dit vindt plaats in de gyrus
angularis (zie het rechterdeel van figuur 10.14).
Figuur 10.14 Wenicke-Geschwind model van woordverwerking. Links: route bij het nazeggen van gesproken
woorden. Rechts: route bij het nazeggen van geschreven woorden.
De volgende fasen zijn identiek voor gesproken en geschreven woorden. Eerst vindt er, via
de fasciculus arcuatus, transport plaats van de representatie van het begrepen woord naar
het Brocagebied. Dit gebied wordt verondersteld verantwoordelijk te zijn voor taalproductie,
dat wil zeggen het opstarten van het motorprogramma dat aan het articuleren van een woord
voorafgaat. De laatste fase, het uitspreken van een woord, vindt plaats in het deel van de
motor cortex dat verantwoordelijk is voor het aansturen van mondspieren, tong en strottenhoofd.
Punten van kritiek op het Wernicke-Geschwind model:
De sterke functionele scheiding van de sensorische en motorische aspecten van taalverwerking.
Vanuit de neuroanatomie bestaan er namelijk juist aanwijzingen van een sterke
functionele verbondenheid van de Wernicke- en Brocagebieden. Zo blijkt dat in de hersenen
van de aap vele lange en reciproke verbindingen bestaan tussen gebieden aan weerzijden
van de groeve van Sylvius. Ook bij de mens blijkt er sprake te zijn van een functionele verbondenheid
van de spraak en akoestische gebieden. Dit betekent dat gebieden voor akoestische
representaties van woordvormen, en gebieden voor motorische representaties die
belangrijk zijn voor het spreken, functioneel gezien een eenheid.
Het model is louter gebaseerd op verwerking van woorden. Meer complexe vormen van
taal en de rol van syntaxis blijven daarom in dit model sterk onderbelicht.
Verwerking van geschreven woorden kan via circuits buiten het Wernickegebied plaatsvinden.
324

Recent onderzoek suggereert dat verwerking van woordvorm en woordbetekenis in verschillende
gebieden van de hersenen plaatsvindt. In het Wernicke-Geschwind model worden
deze twee aspecten niet duidelijk onderscheiden; een taak als het nazeggen van woorden
staat ook niet toe hiertussen goed te differentiëren. Auditieve woordvormen - of woordklanken
- blijken vooral in de primaire auditieve gebieden en de zones die direct hieraan grenzen
te worden verwerkt. Het lijkt plausibel dat als men niet in staat is een woord qua klank te
begrijpen, men ook de betekenis van het woord niet kan doorgronden.
Tenslotte kan Wernicke-afasie, dus een stoornis in het begrip van gesproken woorden, ook
het gevolg zijn van een laesie in de fasciculus arcuatus, waardoor een patiënt gesproken
woorden niet meer, of slecht, kan nazeggen.
Figuur 10.15 Mogelijke rol van hersengebieden
bij het verwerken van vorm en
betekenis van woorden. Het posterieure
taalgebied behoort hier strikt genomen
niet tot het Wernickegebied, maar dient
vooral als schakel tussen het woordvormgebied
en de verder weg gelegen
woordbetekenis en Brocagebieden.
Naar: Carlson (1994).
Woordbetekenis daarentegen is
vermoedelijk geassocieerd met
hersengebieden die een relatief
groot gebied bestrijken in de posterieure
assocatiegebieden (zie
figuur 10.15). Mogelijk kunnen zelfs anterieure gebieden hierbij betrokken zijn. Het begrijpen
van de betekenis van woorden is in principe niet afhankelijk van de modaliteit van woorden:
het feit dat zij gesproken of geschreven zijn. Dit betekent dat stoornissen in het begrijpen
van woordbetekenis kunnen voortkomen uit laesies van zowel de woordvorm als de woordbetekenis
gebieden in de hersenen. Ook kunnen laesies in het tussenliggende gebied, dat
posterieur taalgebied wordt genoemd (zie figuur 10.15) leiden tot stoornissen in begrijpen
van woordbetekenis. Woordbetekenis daarentegen is vermoedelijk geassocieerd met hersengebieden
die een relatief groot gebied bestrijken in de posterieure assocatiegebieden (zie
figuur 10.15). Mogelijk kunnen zelfs anterieure gebieden hierbij betrokken zijn. Het begrijpen
van de betekenis van woorden is in principe niet afhankelijk van de modaliteit van woorden:
het feit dat zij gesproken of geschreven zijn. Het voorgaande betekent dat stoornissen in het
begrijpen van woordbetekenis kunnen voortkomen uit laesies van zowel de woordvorm als
de woordbetekenis gebieden in de hersenen. Ook kunnen laesies in het tussenliggende
325

gebied, dat posterieur taalgebied wordt genoemd (zie figuur 10.15) leiden tot stoornissen in
begrijpen van woordbetekenis.
De fasciculus arcuatus verbindt het Wernickegebied met het Brocagebied, en wordt door
sommigen wel beschouwd als de neuroanatomische basis van het fonologisch werkgeheugen
(de ‘articulatory loop’ van Baddeley). Patiënten kunnen daarbij vaak wel normale woorden,
maar geen non- (onzin) woorden nazeggen. Dit komt omdat zij bij nonwoorden vooral
afhankelijk zijn van de woordvorm. Bij zinvolle woorden maken zij vermoedelijk gebruik van
verbindingen tussen de zone rondom het Wernickegebied (belangrijk voor woordbetekenis)
en het Brocagebied.
Anomie: categoriespecifieke defecten in woordbetekenis Stoornissen in woordbenoemen
maken eveneens deel uit van taalstoornissen (afasie), en worden samengevat met de term
‘anomie’. Anomie kan verschillende oorzaken hebben. Het kan een gevolg zijn van een
gebrekkige verwerking van de betekenis of vorm van woorden, of van een gestoorde woordproductie
(articulatie). De eerste twee vormen worden tot de Wernicke-afasie, de laatste
vorm tot de Broca-afasie gerekend.
Figuur 10.16 Gebieden in de linker inferieure temporaalkwab
die volgens Hannah Damasio verbonden
zijn met specifieke lexicale representaties.
Veel onderzoek naar anomie heeft gebruik
gemaakt van benoemen van plaatjes van
concrete objecten als dieren of voorwerpen.
Onderzoek van onder andere Warrington
en Shallice heeft daarbij laten zien
dat bij het benoemen van objecten, categoriespecifieke stoornissen kunnen optreden. Zo
zijn er patiënten die wel werkwoorden maar niet zelfstandige werkwoorden kunnen benoemen.
Een ander voorbeeld zijn patiënten die wel levenloze, maar niet levende voorwerpen
kunnen benoemen (zie ook het overzicht van Saffran en Sholl). Warrington en Farah menen
dat stoornissen in het benoemen van specifieke begripscategorieën mogelijk te maken
hebben met verschillen in opslag en verwerking van elementaire betekeniskenmerken. Zo
zouden levende objecten vaak sterker verwijzen naar visuele kenmerken, en levenloze objecten
naar functionele (actiegerelateerde) kenmerken. De plaats van de laesies lijkt dit
idee inderdaad globaal te bevestigen. Stoornissen in het verwerken van werkwoorden, die
verwijzen naar actiegerelateerde kenmerken, bleken namelijk vaak met anterieure laesies,
326

en stoornissen in het herkennen van zelfstandige naamwoorden, die sterker verwijzen naar
visuele kenmerken, met posterieure laesies te zijn geassocieerd.
Hannah Damasio onderzocht categoriespecifieke defecten in het benoemen van uiteenlopende
concrete objecten, zoals gezichten van personen, dieren en gereedschappen. Ook
hier moesten patiënten plaatjes benoemen waarop deze objecten werden getoond. Deze
stoornissen bleken respectievelijk samen te hangen met beschadigingen in het voorste,
middelste en achterste deel van de linker inferieure temporaalkwab (zie figuur 10.16).
Damasio meende echter dat stoornissen in het benoemen van deze objecten niet kon worden
toegeschreven aan een slecht begrip van de betekenis van woorden. De patiënten bleken
namelijk wél allerlei kenmerken van deze objecten te kunnen omschrijven (zoals ‘het is
een dier dat erg stinkt, en zwart-wit gekleurd is’). Zij meende daarom dat deze stoornissen
vooral toe te schrijven waren aan een hoger niveau van lexicale verwerking (zie ook Tranel
en Damasio).
Volgens haar bevat de temporaalschors namelijk niet de expliciete representaties van het
woord, maar eerder het vermogen om zowel woordvormen als woordbetekenis te reconstrueren
of samen te bundelen. Dit doet sterk denken aan de voorstelling van lexicale representaties
zoals getoond in figuur 10.11, waar informatie over woordvorm en woordbetekenis in een
soort knopen samenkomen. Deze informatie is afkomstig uit andere gebieden in de hersenen,
zoals de sensorische en motorische gebieden.
Bewegingspercepte is van belang voor kunnen lezen
Een interessante ontdekking is dat sommige vormen van ontwikkelingsdyslexie mogelijk
samenhangen met stoornissen in het visuele systeem, met name in het dorsale pad
dat verantwoordelijk is voor de spatiële analyse van objecten. Volgens Stein en Walsh
hebben dyslectici namelijk ook vaak problemen met de waarneming van de precieze
locatie of beweging van objecten in de ruimte. Ook blijkt uit fMRI onderzoek van Eden
dat dyslectici ten opzicht van controle proefpersonen weinig activiteit vertonen in het
gebied V5, een station in de dorsale visuele route dat belangrijk is voor de bewegingsperceptie.
Omdat het gebied V5 al volledig gemyeliniseerd (‘klaar’) is voor de geboorte,
is het in principe mogelijk al in een zeer vroeg stadium van iemands leven, bijvoorbeeld
via fMRI, fysiologische afwijkingen in dit gebied vast te stellen die mogelijk tot
een leesstoornis predisponeren.
Dyslexie Lezen is een uitermate ingewikkeld proces waarin elementen van waarneming
(herkenning van visuele woordvormen), cognitie (begrijpen van de betekenis van woorden,
zowel individueel als in zinsverband) en motoriek (articulatie) een rol spelen. Het is eigenlijk
heel bijzonder dat de meeste mensen dit complexe proces zo goed beheersen.
De complexiteit van lezen komt pas goed aan het licht bij leesstoornissen – de zogeheten
dyslexieën of alexieën − die vele verschillende vormen kunnen aannnemen. Een stoornis die
327

een gevolg is van het feit dat een persoon nooit goed heeft leren lezen, heet ontwikkelingsdyslexie.
Hierbij spelen vermoedelijk genetische factoren een belangrijke rol Leesstoornissen
die een gevolg zijn van hersenbeschadigingen (zoals een hersenbloeding) die zich voordoen
nadat iemand heeft leren lezen, noemt men verworven dyslexieën. Er worden doorgaans
twee hoofdvormen van dyslexie onderscheiden die verband houden met de twee leesroutes
die ook in figuur 10.13 zijn getoond. Een stoornis in het herkennen van hele woorden wordt
heet oppervlaktedyslexie. Hierbij is de lezer vooral aangewezen op de letter-voor-letter strategie
waarbij elke letter subvocaal of hardop wordt gespeld.
Oppervlaktedyslexie komt vaak voor bij laesies in het linker lateraal-temporale gebied. Fonologische
dyslexie omvat daarentegen vooral stoornissen in het letter-voor-letter lezen en
spellen. Fonologische dyslexie komt namelijk vaak voort uit laesies van de linker frontaal
gebieden zoals het Brocagebied, en het insula (zie bijvoorbeeld de studie van Fiez et al.).
Vermoed wordt dat deze vorm van dyslexie berust op een articulatieprobleem. Omdat deze
patiënten woorden niet goed kunnen uitspreken, kunnen zij zichzelf ook niet horen, en via
deze omweg het woord begrijpen. Tenslotte zijn er ook vormen van dyslexie gevonden die
voortkomen uit beschadigingen in het mediale gebied van de posterieure hersenen waar
visuele woordvormen worden verwerkt (zie de volgende paragraaf). Uit het voorgaande blijkt
tevens dat bij geen van de genoemde leesstoornisen het Wernickegebied is betrokken.
10.5.7 PET studies naar woordverwerking
In het neuroimaging onderzoek naar woordverwerking is een belangrijke stap vooruit gedaan
in de identificatie van de hersengebieden die betrokken zijn bij woordverwerking. Dit komt
vooral omdat in deze studies voor het eerst systematisch een onderscheid is gemaakt tussen
de modaliteit van gepresenteerde woorden, dat wil zeggen tussen de auditieve (gesproken)
en visuele (geschreven) woordvorm. De eerste belangrijke PET studie op het gebied van
woordverwerking was die van Petersen uit 1988, waarin woorden zowel visueel als auditief
werden aangeboden. Resultaten van hun studie zijn in figuur 10.17 weergegeven. Deze
suggereerden dat visuele en auditieve woordvormen met aparte modaliteitspecifieke gebieden
in de visuele en auditieve schors waren verbonden (driehoekjes in figuur 10.17). Zij
sloten in dit opzicht ook goed aan bij het eerder beschreven Wernicke-Geschwind model dat
eveneens aparte gebieden postuleerde voor (vroege) verwerking van geschreven en gesproken
woordvormen. Analyse van woordbetekenis leverde een complex beeld op zoals figuur
10.17 (vierkantjes) laat zien. Hierbij werden gebieden in de anterieure schors (mediaal en
lateraal aanzicht), het anterieure cingulate gebied (mediaal aanzicht) en het rechter cerebellum
geactiveerd (het laatste gebied is niet getoond). Het bleek tevens dat woordbetekenis
onafhankelijk was van de modaliteit van het woord.
328

Op de aanpak van deze PET studie is ook kritiek mogelijk. Bij het passief kijken of luisteren
naar bestaande woorden is het namelijk moeilijk te bepalen of de gevonden beelden met
verwerking van a) fysische kenmerken, b) vorm of c) betekenis van het woord zijn geassoci
eerd. Waarschijnlijk vertegenwoordigen zij een 'mix' van alle drie kenmerken en verwerkingsniveaus.
In een latere studie van Petersen et al. (1990) werd een aanpak gebruikt die
het mogelijk maakte om deze verschillende verwerkingsniveaus beter van elkaar te scheiden.
Figuur 10.17 Weergave van resultaten van de PET-studie van Petersen e.a. (1988). Boven: lateraal aanzicht.
Onder: mediaal aanzicht. Zwarte figuren: visueel; witte figuren: auditief aangeboden woorden. Sensorisch:
passief kijken en luisteren. Output: nazeggen. Associatie: werkwoordgenereertaak (omcirkeld, geen effect van
modaliteit).
In deze studie werden de volgende soorten woorden aangeboden: a) onbekende woorden
samengesteld uit letterachtige symbolen (zogenaamde ‘false fonts’), b) rijtjes medeklinkers,
c) uitspreekbare pseudowoorden en d) echte woorden. Proefpersonen hoefden alleen de
woorden passief te bekijken. Hiermee konden de volgende processen worden geïdentificeerd:
analyse van puur perceptuele (prelexicale) kenmerken, orthografische kenmerken die
bepalen of het woord uitspreekbaar is, en betekenis. Resultaten toonden allereerst een nonspecifiek
effect aan: alle vier condities veroorzaakten activatie van de primaire visuele
schorsgebieden. Dit beeld weerspiegelt dus het verwachte effect van verwerking van elementaire
visuele kenmerken. Verder bleek dat de linker mediale visuele schors alleen actief
was bij presentaties van uitspreekbare pseudowoorden, en echte woorden (condities c en d),
maar niet bij de ‘woorden’ van condities a en b. Condities c en d vertoonden echter onderling
geen differentiatie: kennelijk verschilde de verwerking van woorden in deze condities onvol-
329

doende. Al eerder bleek uit dyslexiestudies dat laesies van het mediale visuele gebied gepaard
kunnen gaan met leesblindheid. Ook het laatste is een aanwijzing dat dit gebied betrokken
is bij verwerking van visuele woordvormen. Activaties van dezelfde gebieden door
letterreeksen (medeklinkers) zijn later ook gevonden in een fMRI studie van Puce e.a. fMRI
onderzoek van Price heeft echter laten zien dat hetzelfde gebied ook actief was bij ‘false
fonts’ (namaakletters), hetgeen suggereert dat in de ventrale route het mediale extrastriate
gebied mogelijk toch een meer basale (prelexicale) functie heeft. Het laatste woord over de
neurale representatie van visuele woordvormen lijkt dus nog niet te zijn gesproken
Subtractie van hersenbeelden: een doorbraak in hersenonderzoek
Petersen en collega’s maakten in hun PET studie naar woordverwerking gebruik van de volgende
condities: a) fixeren van een punt op het beeldscherm, b) passief kijken of luisteren
naar woorden c) nazeggen van woorden en d) semantische associatie (noemen van een
werkwoord dat bij getoond/gehoord object past, bijvoorbeeld: timmeren bij hamer, dit wordt
de woordgenereertaak genoemd).
Door PET beelden in verschillende condities van elkaar af te trekken, konden vervolgens de
specifieke lexicale componenten worden ‘blootgelegd’. Dit waren volgens Petersen: begrijpen
van woordvorm (b-a), articulatie (c-b) en semantische verwerking of woordbetekenis (dc).
Deze subtractie aanpak wordt tegenwoordig in vele neuroimaging studies toegepast,maar
is wél afhankelijk van de aanname dat verschillende taakcomponten een additieve
relatie hebben, dat wil zeggen dat hogere niveaus van verwerking tot stand komen door
een optelsom van lagere niveaus.
Auditieve woordvormen Uit de eerder genoemde PET studie van Petersen uit 1988 bleek dat
passief luisteren naar gesproken woorden twee gebieden activeerde: de beide superieure
temporale gyri en een meer posterieur gebied, namelijk de linker temporopariëtale schors
(Wernickegebied). Het eerste effect vertegenwoordigt vermoedelijk puur akoestische, dus
prelexicale, verwerking van elementaire auditieve kenmerken. Het tweede, meer posterieure
effect is echter moeilijker te interpreteren. Dit zou in principe een weergave kunnen zijn van
a) elementaire akoestische verwerking, b) woordvorm of c) woordbetekenis.
Zoals eerder betoogd liet het design van deze studie geen differentiatie tussen deze effecten
toe. Een latere studie van Wise toonde echter aan dat activatie van het linker temporopariëtale
gebied niet optrad bij elementaire akoestische stimuli, zoals tonen, maar wel bij pseudowoorden
en fonologische matching taken. Bovendien vonden Petersen en Fiez in een
latere studie dat dit gebied ook werd geactiveerd als proefpersonen moesten aangeven of
visueel aangeboden woorden met elkaar rijmden. Deze laatste resultaten geven dus sterkere
aanwijzingen dat het linker posterieure temporale (Wernicke) gebied betrokken is bij verwerking
van auditieve woordvormen.
330

Verdere studies naar woordbetekenis In verschillende PET studies is het genereren van
woorden (bijvoorbeeld: noem het werkwoord dat past bij het woordje hamer) als methode
gebruikt om woordbetekenis te onderzoeken. Deze studies rapporteren meestal activaties in
de prefrontale en temporale gebieden van de cortex. Over de interpretatie van de frontale
effecten lopen de meningen nogal uiteen. De gerapporteerde anterieure gebieden liggen
namelijk dicht bij motorische gebieden. Omdat werkwoorden vaak verwijzen naar acties die
wij met ons eigen lichaam uitvoeren, zouden zij mogelijk actiegerelateerde representaties in
deze gebieden kunnen oproepen (zie bijvoorbeeld de studies van Martin). Een andere mogelijkheid
is dat genereren van werkwoorden een beroep doet op processen als aandacht en
het werkgeheugen, die niet specifiek zijn voor taal. Controle over het werkgeheugen wordt
immers vaak in verband gebracht met de dorsolaterale en ventrolaterale prefrontale schors,
en het anterieure cingulate gebied.
De temporale activaties die in genereertaken zijn gevonden, zouden mogelijk wel activiteit
van taalspecifieke gebieden als het Wernickegebied, of meer inferieure gebieden waarin
categoriespecifieke woordkennis is opgeslagen, kunnen weerspiegelen. Deze suggestie
wordt ook gewekt door PET studies waarin gebruik is gemaakt van het benoemen van
plaatjes van objecten (‘picture naming’). Deze taak activeert verschillende verwerkingsprocessen
zoals conceptualisatie, woord retrieval, fonologische encodering en articulatie. Dit
betekent dat als iemand de rol van woordbetekenis (conceptualisatie) wil onderzoeken, hij
als baselineconditie een actieve taak moet kiezen, die controleert voor de overige processen.
In drie studies, hieronder vermeld, is zoiets gerealiseerd.
In een PET studie van Vandenberghe moesten proefpersonen aangeven welke twee objecten
uit een groepje van drie (bijvoorbeeld tang, sleutel, zaag) qua betekenis het meest overeenkwamen.
Zowel plaatjes als woorden bleken daarbij grote sterk overlappende gebieden
in de linker temporaalschors te activeren. Een PET studie van Hannah Damasio wees eveneens
in de richting van temporale activaties. Zij onderzocht PET beelden opgeroepen door
het benoemen van plaatjes van dieren en gereedschappen. Proefpersonen moesten plaatjes
hardop benoemen, en de hierdoor opgeroepen beelden werden vergeleken met de controleconditie
(benoemen van onbekende gezichten). Hierbij bleken globaal dezelfde gebieden in
de inferieure temporale gyrus actief te zijn die ook in figuur 10.16 worden getoond.
Ook de studie van Martin e.a. is het vermelden waard. Deze onderzocht eveneens welke
hersengebieden actief waren tijdens het benoemen van plaatjes van dieren en gereedschappen.
De namen van deze objecten waren bovendien 'gematched' voor woordfrequentie. Het
benoemen van dieren activeerde de linker visuele schors, en benoemen van gereedschappen
de linker premotore schors en linker middelste temporale gyrus. Dit laatste resultaat wijst
dus meer in de richting van de eerder genoemde kenmerkentheorie, die stelt dat neurale
activiteit van woordverwerking de invloed van visuele en functionele (actiegerelateerde)
331

kenmerken weerspiegelt. Mogelijk hangt dit afwijkende resultaat samen met het feit dat
Martin de PET beelden van de twee kritische condities rechtstreeks met elkaar vergeleek, en
niet zoals Damasio met een derde baselineconditie. Hierdoor weerspiegelen de door Martin
gevonden effecten in sterkere mate categoriespecifieke betekeniskenmerken (en in mindere
mate de lexicale component, dat wil zeggen het ‘binden’ van vorm en betekenis van woorden).
10.5.8 Neurale basis van woordverwerking
Patiëntenstudies De patiënten studies leveren een complex beeld op van de neurale basis
van woordverwerking. Het blijkt dat stoornissen in het begrijpen van woordbetekenis kunnen
voortkomen uit laesies van gebieden waar de woordvorm is opgeslagen, of wordt verwerkt.
Voor de auditieve modaliteit (luisteren naar gesproken woorden) is dit het Wernickegebied, of
de verbindingen tussen dit gebied en de primaire auditieve schors. Analyse van woordbetekenis
is bij gesproken woorden vermoedelijk geassocieerd met de posterieure associatiegebieden
rondom het Wernickegebied.
Ook voor de visuele modaliteit (lezen van geschreven woorden), blijken aparte gebieden
geassocieerd te zijn met verwerking van woordvorm (linker secundaire visuele gebied), en
woordbetekenis. Vooral de inferieure temporaal schors (gebied 20) blijkt een belangrijke rol
te spelen bij verwerking van de betekenis van visuele objecten of woorden. Vermoedelijk
representeert dit gebied een hoger niveau van lexicale analyse in de ventrale route. Verschillende
typen leesstoornissen zijn met laesies van deze gebieden geassocieerd. Leesstoornissen
kunnen echter ook voortkomen uit laesies van de gebieden die met auditieve woordverwerking
zijn geassocieerd, of met gebieden in de anterieure schors die belangrijk zijn voor
articulatie: het uitspreken van woorden.
Het Wernickegebied blijkt, in tegenstelling tot de aanname van het Wernicke-Geschwind
model, niet van cruciale betekenis voor visuele woordverwerking.
PET studies De PET studies tonen aan dat verwerking van vorm en betekenis van woorden
met aparte gebieden in de hersenen zijn geassocieerd. Wat betreft de woordvorm blijkt dat
visuele en auditieve woordvormen met modaliteitspecifieke gebieden in de sensorische
associatieschors zijn verbonden. Dit zijn respectievelijk het linker extrastriate gebied, en het
linker posterieure temporale gebied.
Het resultaat van PET studies naar woordbetekenis overziend, lijkt het patroon nogal variabel.
Sommige studies rapporteren activaties in de temporaal schors, andere studies rapporteren
weer gebieden in de hersenen die mogelijk betrokken zijn bij verwerking van perceptuele
details (posterieure schors), van motorische processen of werkgeheugenprocessen
(frontale schors). Mogelijk is analyse van woordbetekenis een proces dat veel minder lokaal
332

is, dan analyse van woordvorm. Dit hangt samen met het feit dat woordbetekenis vaak afhankelijk
is van de context van het woord in een zin. Sommige woorden hebben daardoor,
zeker als zij geïsoleerd worden aangeboden, meerdere betekenissen. Een andere factor is
dat de betekenis van een woord vaak meerdere associaties oproept. Bij het woord hond
denken we bijvoorbeeld aan blaffen, harig, huisdier, gevaar enzovoort. Deze verschillende
semantische kenmerken zullen waarschijnlijke meerdere lokale netwerken in het brein activeren,
in plaats van een enkel gebied. Tenslotte lijkt het resultaat van PET studies sterk bepaald
door de keuze van de controleconditie die van de kritische conditie wordt afgetrokken.
10.6 Van woorden naar zinnen
In het vorige deel van dit hoofdstuk is vooral ingegaan op het verwerken van individuele
woorden. De complexiteit van taal komt echter pas goed tot zijn recht bij het verwerken (=
begrijpen of produceren) van hele zinnen. Bij het begrijpen van een zin, moet het individuele
woord namelijk in de context van andere woorden in de zin worden geïntegreerd (zie figuur
10.18). De volledige betekenis van het woord wordt daarom meestal pas duidelijk nadat de
complete zin is verwerkt. Dit blijkt vooral bij woorden die meerdere betekenissen kunnen hebben.
Bijvoorbeeld uit de volgende twee zinnetjes: 'Steven pakte de appel' en 'de schipper
richtte de steven naar het Noorden' blijkt voor ons duidelijk dat in het eerst geval Steven een
jongensnaam is, en in het tweede geval steven de aanduiding is van de voorkant van een
schip. Als wij naar dergelijke zinnen luisteren 'weet ons brein' vrijwel moeiteloos hoe het desbetreffende
woord geïnterpreteerd moet woorden. 10.5.1 De rol van betekenis en syntaxis.
Bij de integratie van het individuele woord in de context van de zin spelen twee zaken een rol,
namelijk semantische integratie en syntactische analyse. Semantische integratie is nodig om
de betekenis van de zin, dus de boodschap die hierin ‘verpakt’ zit, te begrijpen.
Bijvoorbeeld in het zinnetje 'Jan eet een broodje met kaas', en 'Jan eet een broodje met hoed',
is het woord kaas normaal en het woord hoed onzinnig, omdat het duidelijk in strijd is met
de context van de gehele zin. Voor het begrip van de zin is echter semantische integratie niet
voldoende, er is ook syntactische analyse van de structuur van de zin vereist. De syntactische
structuur van een zin is in sterke mate hiërarchisch, en wordt daarom als een boomdiagram
afgebeeld (figuur 10.19). In het ontleden van de structuur van de zin kunnen we eerst een
tweedeling maken tussen een nominaal zinsdeel (NP: 'noun phrase'), en werkwoord zinsdeel
(VP: 'verb phrase'). Deze delen kunnen elk weer opgedeeld worden in allerlei kleinere deelstructuren.
De deelstructuren zijn bijvoorbeeld zelfstandige naamwoorden, werkwoorden, lidwoorden,
bijvoeglijke naamwoorden enzovoort. In het zinnetje "Het meisje beet de hond met
de halsband', is 'het meisje' NP, en 'beet de hond met de halsband' VP. De NP 'het meisje'
bestaat uit twee delen, een lidwoord en een zelfstandig naamwoord, en de VP 'beet de hond
333

met de halsband' kan uitgesplitst worden in een werkwoord 'beet' (V), en een NP ('de hond
met de halsband'). Tenslotte is deze laatste NP weer opsplitsbaar in een NP 'de hond' en PP
'met de halsband' (PP staat voor: 'prepositional phrase' of voorzetsel zinsdeel).
In dit voorbeeld dwingt de syntactische structuur ons als het ware tot een interpretatie die
eigenlijk wat vreemd is: de hond hoort immers het meisje te bijten en niet andersom. Vooral
Brocapatiënten blijken moeite te hebben met het begrijpen van dergelijke complexe, en
enigszins misleidende, zinnen. Een dergelijke stoornis wordt agrammatisme genoemd. De
structuur van een zin kan soms tot twee interpretaties leiden. In het voorbeeld van figuur
10.19 zou bijvoorbeeld 'met de halsband' ook bij ‘bijten’ kunnen horen.
Figuur 10.18 Eenvoudig structuurmodel van zinsrepresentatie. Dit bevat lexicale componenten die deel uitmaken
van de representatie van individuele woorden (onderste laag), plus een additionele (postlexicale)
component: zinsrepresentatie (bovenste laag).
Omdat dit onzin is (een halsband bijt niet), wordt de tweede interpretatie door de semantische
processor in ons brein verworpen. In andere gevallen kan echter een alternatieve interpretatie
wél plausibel zijn. Bijvoorbeeld in het zinnetje "Jan sloeg het meisje met het boek',
kan 'het boek' het voorwerp aanduiden dat het meisje in haar handen heeft, of het voorwerp
waarmee Jan het meisje sloeg. In zo'n geval wordt in ons intuïtief begrip van de zin, een
zogenaamde geprefereerde oplossing gekozen: het boek wordt verbonden met Jan die slaat,
en niet met het meisje dat het vasthoudt. Degeprefereerde oplossing is vaak de oplossing of
interpretatie van de zin, waarbij de boomstructuur minder 'knopen' of uitsplitsingen kent.
Psycholinguïsten noemen dit principe minimal attachment.
Betekenis en syntactische structuur blijken sterk met elkaar samen te hangen: de betekenis
van een zin wordt immers pas volledig duidelijk nadat de structuur van de zin (syntaxis) is
verwerkt. Toch zijn zij niet volledig hetzelfde.Het is namelijk mogelijk dat een zin zonder
enige betekenis toch een normale syntactische structuur heeft. Zo is de zin 'Jan hinkte na de
schop tegen zijn schenen' zowel semantisch als syntactisch in orde. Neem nu vervolgens de
334

zin "Jan's paarse droom hinkte veel achter de zaken'. Deze zin is betekenisloos, maar heeft
wel een intacte syntactische structuur. Tenslotte bestaat er ook een zin die zowel qua betekenis
als syntax niet in orde is zoals: "veel heel gedachten van Jan hinkte niet slopen'.
Figuur 10.19 Boomdiagram met verschillende
constituenten. NP= noun phrase (nominaal
zinsdeel). VP= verb phrase (werkwoord zinsdeel).
PP= prepositional phrase (voorzetsel
zinsdeel).
Experimenteel reactietijdonderzoek naar
zinsverwerking heeft aangetoond dat het
proefpersonen meer tijd kost een ‘targetwoord’
(bijvoorbeeld 'hinkte') op te sporen in een semantisch abnormale zin dan in een
normale zin. Het vinden van het targetwoord in een syntactisch abnormale zin, duurt op zijn
beurt weer langer dan in een syntactisch normale maar semantisch abnormale zin.
10.6.1 Prosodie
Een belangrijk aspect van zowel het luisteren naar, als het spreken van zinnen is prosodie.
Dit is het gebruik van veranderingen in intonatie (verloop in toonhoogte), ritme en klemtonen
om aan gesproken taal extra betekenis te geven. Intonatie bepaalt bijvoorbeeld het verschil
tussen een bevestigende en vragende zin, als: "Joop wil dit jaar afstuderen" en 'Joop wil dit
jaar afstuderen?’ Het eerste zinnetje heeft aan het eind een dalende toon, het tweede zinnetje
een stijgende toon. Een verschil in klemtoon geeft aan woorden als ‘vóórnaam’ en ‘voornáám’
een geheel verschillende betekenis. Ook is prosodie een belangrijk instrument om een
emotionele inhoud van een woord of zin over te brengen.
Het blijkt dat Brocapatiënten vaak problemen hebben met zowel het begrijpen, als het zelf
toepassen van prosodie. Dit hangt vermoedelijk samen met het feit dat bij deze patiënten de
articulatie en spraakproductie langzaam en houterig verloopt. Ook gebruiken zij weinig functiewoorden.
Hierdoor krijgt de patiënt ook weinig kans om de ritmische elementen van prosodie
toe te passen. Stoornissen in het gebruik van prosodie lijken vooral op te treden bij beschadigingen
in de rechterhemisfeer.
10.6.2 Begrijpen en produceren van zinnen: een stadiamodel
Figuur 10.20 laat een vereenvoudigd model van zinsverwerking zien, waarbij een aantal
stadia van verwerking worden onderscheiden. Bij het spreken spelen globaal drie stadia
een rol: een conceptueel-niveau (begripsvorming), een 'formuleer'-niveau en een uitvoe-
335

end ('articulatie') niveau. Het conceptuele-niveau dient om de betekenis of boodschap te
selecteren. Het formuleer-niveau zet de boodschap om in een zinsstructuur. Hierbij dient
niet alleen de syntactische structuur van de zin te worden geselecteerd, maar ook het
klankpatroon van de woorden, die in de zin zijn 'ingebed'. Dit interne spreekplan wordt tenslotte
naar het uitvoerend niveau gestuurd. in de Engelse literatuur parsing genoemd. Met
deze term wordt bedoeld dat de luisteraar stap voor stap de syntactische structuur van een
zin ontleedt. Het ‘begrijpsysteem’ bewaakt ook het productiesysteem, en zorgt ervoor dat bij
het spreken fouten worden gedetecteerd, en indien mogelijk gecorrigeerd.
Figuur 10.20 Eenvoudig model van zinsverwerking: links spreken van zinnen (grotendeels ontleend aan Levelt),
rechts luisteren naar gesproken zinnen. Het mentale lexicon bevat de woorden, met daarin vervat hun
vorm, betekenis en syntactische (lemma) eigenschappen.
Deze verwerkingsstap dient om de motorstructuren die bij spraak zijn betrokken, zoals lippen,
tong, strottehoofd, te activeren. Bij het begrijpen van zinnen moet een omgekeerde
weg worden gevolgd. Bij luisteren, passeert de informatiestroom de volgende stations:
akoestische fonetische verwerking, grammaticale ontleding en tenslotte het begrijpen van
de boodschap. Grammaticale ontleding of decodering wordt
Zowel bij het produceren als begrijpen van zinnen wordt informatie opgehaald uit het mentale
lexicon. Een belangrijke bron van informatie levert hier het 'lemma'. In het individuele
woord dat geselecteerd wordt, zit namelijk ook al een stukje syntactische kennis opgeslagen,
namelijk een voorlopige verwijzing naar de mogelijke zinsstructuur. Psycholinguïsten
nemen aan dat tijdens het produceren en begrijpen van een zin de syntactische structuur in
stapjes (‘incrementeel’) wordt opgebouwd. Daarbij worden syntactische fragmenten die
afkomstig zijn van de lemma's, geleidelijk samengevoegd tot grotere gehelen. Bij het spreken
wordt deze structuur gebruikt om de klankpatronen te selecteren. Bij het luisteren wordt
aan het klankpatroon eerst de lemma-informatie 'onttrokken', waarna deze worden ingepast
in de syntactische structuur die tot stand is gekomen op grond van de vorige lemma's.
336

De vraag of bij het begrijpen en produceren van zinnen dezelfde of verschillende verwerkingsstructuren
in het brein worden aangesproken, is nog niet beantwoord. Het meest 'zuinige'
model stelt dat bij het begrijpen en productie van spraak dezelfde mechanismen betrokken
zijn. Enige evidentie hiervoor is dat een complexe zin zowel bij het begrijpen als
produceren vaak subjectief als even moeilijk wordt ervaren. Ook maken sommige afasiepatiënten
even vaak grammaticale fouten bij het luisteren als bij het spreken van zinnen. Kennelijk
stuiten in dit geval zowel de 'formuleerder' als 'parser' op hetzelfde verwerkingsprobleem.
Er zijn echter ook gevallen bekend waarbij patiënten de ene soort fout wel, en de
andere soort niet maken.Een nog niet opgelost probleem betreft het type werkgeheugen
dat betrokken is bij het begrijpen en produceren van complexe zinnen. Doen deze processen
een beroep op een algemene hulpbron, of een specifieke verbale hulpbron? En is er
misschien binnen een verbaal werkgeheugen nog een differentiatie mogelijk tussen hulpbronnen
voor begrijpen en hulpbronnen voor produceren van zinnen?
10.6.3 Neurale basis van zinsverwerking
Over de neurale basis van processen die bij het verwerken van zinnen een rol spelen, zoals
verwerking van betekenis en syntaxis is nog relatief weinig bekend. Hieronder volgt een
overzicht van de voornaamste studies en resultaten. Eerst komen elektrofysiologische
(EEG/ERP) studies aan bod, daarna patiënten en neuroimaging studies.
Betekenis en syntaxis: elektrofysiologisch onderzoek Vooral het elektrofysiologische onderzoek
heeft aannemelijk gemaakt dat analyse van syntactische structuur en integratie van de
betekenis verschillende processen reflecteren. Zo heeft de Amerikaanse onderzoekster
Martha Kutas ontdekt dat bij het horen van een semantisch afwijkend woord als ‘socks’ in het
zinnetje ‘he spread the warm bread with socks', in het EEG een negatieve golfvorm optreedt
Deze wordt N400 genoemd, omdat hij ongeveer 400 ms na aanbieding van het semantisch
deviante woord optreedt (zie figuur 10.21). N400 wordt alleen opgeroepen door semantisch
incongruente woorden, niet door woorden die fysisch afwijken van de voorgaande woorden,
zoals een woord dat in een ander lettertype is gedrukt. N400 kan opgeroepen worden door
gesproken en geschreven tekst, en zelfs bij gebaren die in gebarentaal van doven semantisch
afwijken. N400 wordt echter niet opgeroepen door muziekklanken die van de melodie
afwijken. Daarom lijkt deze ERP component specifiek te zijn voor linguïstische verwerking.
Onderzoekers van het Max Planck instituut in Nijmegen hebben aangetoond dat woorden die
grammaticaal incorrect zijn eveneens een specifieke ERP component oproepen. Deze component
wordt P600/SPS genoemd. De latentie van deze component is 600 ms, en de polariteit
is in tegenstelling tot N400 positief. SPS staat voor Syntactic Positive Shift. Deze component
treedt op bij schendingen van de syntactische structuur, bijvoorbeeld als een werkwoord
337

in plaats van zelfstandige naamwoord, of een verkeerde geslachtsaanduiding wordt gebruikt
(figuur 10.21).
Figuur 10.21 Boven: voorbeeld van de N400 component van de ERP die optreedt bij woorden die qua betekenis
afwijken van de zinsstructuur (zwarte lijn= normale zin). Woorden die fysisch afwijken roepen geen
N400, maar P560 op. Onder: voorbeeld van de P600/SPS component die opgeroepen wordt door woorden
die grammaticaal incorrect zijn (zoals het woord gooien). Bewerkt naar: Gazzaniga e.a. (2000).
Ook is vastgesteld dat P600/SPS optreedt bij zinnen die grammaticaal correct, maar qua
structuur ambivalent zijn. Mogelijk weerspiegelt deze component de parsingprocessen bij het
begrijpen van gesproken en geschreven zinnen. In tegenstelling tot de N400, blijkt dat de
P600/SPS ook bij schendingen van de muzikale context optreedt. Het laatste betekent dat
het hier niet per se een taalspecifieke component betreft. Ook is het niet uitgesloten dat
P600/SPS functioneel verwant is aan de P3/P300 component.
Het bestaan van twee functioneel onderscheidbare ERP componenten, N400 en P600/SPS,
wordt doorgaans gezien als een bevestiging van de theorie dat syntactische en semantische
integratie kwalitatief verschillende processen in het verwerken van zinnen weerspiegelen.
Mogelijk weerspiegelen zij ook verschillende structuren of netwerken in de hersenen. Dit
blijkt niet alleen uit de verschillen in de schedeltopografie, maar wordt ook bevestigd door het
feit dat bij sommige afasiepatiënten P600/SPS niet optreedt, maar N400 wél (zie het artikel
van Hagoort, Brown en Oosterhout). Overigens is het nog onduidelijk uit welke specifieke
gebieden in de hersenen deze ERP componenten afkomstig zijn. Aannemelijk lijkt dat hier-
338

aan niet een enkel gebiedje, maar een netwerk van meerdere verwerkingsstructuren in de
hersenen ten grondslag ligt.
Patiëntenstudies Door verschillende taalonderzoekers wordt vooral het Brocagebied gezien
als het gebied dat verantwoordelijk is voor syntactische verwerking. Beschadiging van dit
gebied gaat gepaard met agrammatisme: de patiënten begrijpen de grammaticale structuur
en woordvolgorde niet meer, en hebben daarom moeite met zowel het begrijpen als uitspreken
van grammaticaal complexe zinnen. Als bijvoorbeeld aan een Brocapatiënt gevraagd
wordt het volgende zinnetje na te zeggen: 'de jongen wordt door het meisje geslagen',
zal deze vermoedelijk antwoorden: 'jongen slaat meisje'.
Figuur 10.22 Gebieden uit de studie van
Dronkers naar afasiepatiënten met syntactische
stoornissen. Het anterieure deel van
gebied 22 vertoonde daarbij 100% overlap.
Uit: Hagoort e.a. (1999).
Problemen met het begrijpen van
woordvolgorde bleek ook uit de volgende
test van Schwartz en collega’s.
Aan afasiepatiënten werd het zinnetje
voorgelezen: 'het paard schopt de
koe'. Vervolgens werd aan hen gevraagd uit twee plaatjes het plaatje aan te wijzen dat
overeenstemde met het zinnetje. In het ene plaatje is het de koe die het paard aanraakt
met zijn achterpoot, in het andere plaatje is dit net andersom. De patiënt moet dus actief en
passief object kunnen onderscheiden, en ook kunnen omkeren. Dit vereist een inzicht in de
structuur of logische volgorde van woorden, die bij Brocapatiënten gebrekkiger is. Onderzoekers
als Caplan en Saffran zetten echter vraagtekens bij het idee dat het Brocagebied
een specifieke rol vervult bij syntactische verwerking. Zo laten studies van de groep van
Caplan zien dat stoornissen in het begrijpen en produceren van syntactische structuur niet
alleen voorkomen bij laesies in het Brocagebied, maar ook bij laesies in het Wernickegebied.
Een veel geciteerde en goed gecontroleerde studie is die van Dronkers. Zij onderzocht
twee groepen afasiepatiënten met laesies in diverse delen van de anterieure en posterieure
temporaal schors (zie figuur 10.22). Groep een bestond uit afasiepatiënten zonder
stoornissen in grammaticaal begrip van zinnen. Groep twee bestond uit afasiepatiënten bij
wie dit begrip wél was verstoord.
339

Voor een scherpe selectie van het gebied in de hersenen dat kritisch was voor de syntactische
stoornis, paste zij de twee criteria toe. Alleen die gelaedeerde gebieden werden meegeteld
waarbij a) patiënten in groep twee overlap vertoonden in een of meer gebieden, en
b) patiënten in groep een geen laesies vertoonden.
Het bleek dat alleen een gebied in het voorste deel van de superieure temporale gyrus (gebied
22) aan dit stringente criterium voldeed. Dit gebied behoort niet tot de 'klassieke' taalgebieden.
Omdat het echter veel reciproke connecties heeft met de mediale temporale gebieden
en hippocampus, fungeert het volgens Dronkers mogelijk toch als specifieke opslagplaats
voor linguïstisch-syntactische informatie.
Opvallend is dat ook Hannah Damasio de temporaalkwab benadrukte als opslagplaats van
lexicale informatie. Echter, het betrof in dit onderzoek vooral de inferieure temporale gebieden
(figuur 10.16). Deze gebieden zouden volgens haar vooral betrokken zijn bij de opslag
van concreet-inhoudelijke betekeniscategorieën zoals gezichten, gereedschap, dieren en
dergelijke. Een mogelijke consequentie van het bovenstaande zou kunnen zijn dat superieure
en inferieure temporale schorsgebieden met verschillende specifieke opslagplaatsen
van het mentale lexicon zijn geassocieerd, namelijk van respectievelijk syntactische en semantische
informatie.
Broca-afasie: motorische aspecten Broca-afasie is vermoedelijk een verzamelnaam van
verschillende typen defecten in zowel begrip als productie van spraak. Behalve ‘diepere’
defecten in zinswerking zoals agrammatisme en stoornissen in prosodie – die hiervoor terloops
zijn besproken − worden ook stoornissen in het benoemen (anomie) en uitspreken
(articulatie) van woorden gerekend tot Broca-afasie. Mogelijk is hier sprake van een hiërarchie
van stoornissen, waarbij laesies in hogere corticale niveaus (vooral frontale en prefrontale
gebieden) leiden tot verstoring in programmering van de woordvolgorde, en laesies in
lagere niveaus tot stoornissen in het programmeren van individuele woorden of uitspreken
van woorden. Gebleken is dat articulatiestoornissen niet alleen kunnen optreden bij laesies in
de motorische schors, maar ook bij subcorticale laesies in de basale ganglia. Bovendien
heeft Dronkers vastgesteld dat ook laesies van het insula, een gebied diep in de temporaal
kwab dicht bij het Brocagebied, gepaard kunnen gaan met articulatie stoornissen.
Neuroimaging studies Er zijn slechts weinig neuroimaging studies verricht waarbij gekeken is
naar verwerking op zinsniveau. De meeste van deze studies hebben betrekking op het begrijpen
van gesproken of geschreven zinnen waarvan de syntactische complexiteit werd
gevarieerd. Figuur 10.23 geeft een compacte weergave van een zevental studies naar syntactische
verwerking van zinnen met behulp van technieken als PET en fMRI. Het beeld dat
opgeroepen wordt door deze studies blijkt nogal af te wijken van dat van de hiervoor beschreven
patiëntenstudies.
340

Figuur 10.23 Overzicht van resultaten van zeven neuroimaging studies naar zinsverwerking. Linker en rechter
lateraal aanzicht. Uit: Hagoort e.a. (1999).
Praktisch alle studies wijzen namelijk in de richting van een linker-anterieure locus, ongeveer
in het Brocagebied. De meer anterieure locus van de effecten hangt mogelijk samen met het
feit dat de gebruikte taken ook een beroep deden op het werkgeheugen. Hiervan is immers
bekend dat dit afhankelijk is van prefrontale gebieden.
10.6.4 Conclusie zinsverwerking
De resultaten overziend, lijkt het dat een zeer groot gebied, dat zowel het Brocagebied als de
linker anterieure en de posterieure temporale gebieden omvat, betrokken is bij zinsverwerking.
Mogelijk vormt dit gebied een netwerk met allerlei gespecialiseerde structuren, die elk
verbonden zijn met verschillende aspecten van zinsverwerking zoals verwerking op woord en
zinsniveau, syntactische en semantische verwerking enzovoort. De specifieke functie van het
Brocagebied is nog onduidelijk. Het Brocagebied is anatomisch niet altijd eenduidig omschreven,
en vertegenwoordigt functioneel gezien mogelijk een verzameling van verschillende
subgebieden. Ook is gesuggereerd dat het Brocagebied, en de gebieden die hieraan
grenzen, verantwoordelijk zijn voor de programmering van motorische sequenties en acties
in het algemeen.
In dit boek is eerder gewezen op de vele reciproke verbindingen tussen de ventrolaterale
prefrontale schorsgebieden met gebieden in de temporaal schors. Vermoedelijk zijn deze
'verwerkingslussen' ook betrokken bij controle op het werkgeheugen voor syntactische kennis.
Het mentale lexicon (temporale schors) zou daarbij als opslagplaats ('slave' systeem) en
het Brocagebied als executief ('master') systeem kunnen fungeren. Daarbij zou de voornaamste
taak van het ventrolaterale frontale en Brocagebied kunnen zijn om associaties tot
341

stand te brengen tussen lexicale eenheden (lemma's) en zinsfragmenten, en dezen in een
tijdelijk buffer of werkgeheugen op te slaan. Toekomstig onderzoek zal ongetwijfeld meer
specifieke kennis opleveren over de anatomische locatie van de gebieden die met deze
verschillende verwerkingsprocessen zijn geassocieerd.
Aanbevolen literatuur
Brown, C.M. & Hagoort, P. (1999) The Neurocognition of Language. N.Y.:
Oxford University Press.
Corballis, M. C. (2002) From Hand to Mouth, the origins of language.
Princeton University Press.
Caramazza, A. (1996). The brain's dictionary. Nature, 380, 485-486.
Carlson, N.R. (2001). Physiology of Behavior. 7th Edition. Boston: Allyn &
Bacon (hoofdstuk 16).
Dehaene, S. (1997). The number sense: How the mind creates mathematics,
Oxford University Press.
Gardner, R.A. & Gardner, B.T. (1969). Teaching sign language to a chimpanzee.
Science, 165, 664-672.
Girelli, L. e.a. (2000) The development of automaticity in accessing number
magnitude. J. Exp. Ps. Child Ps. , 76, 325-331
Levelt, W.J.M., Roelofs, A. & Meyer, A.S. (1999). A theory of lexical access
in speech production. Behavioral and Brain Sciences., 22, 1-75.
McCloskey M. (1992). Cognitive mechanisms in numerical processing:
Evidence from acquired dyscalculia/ Cognition, 44, 107-157.
Petersen, S.E., Fox, P.T., Posner, M.I., Mintin, M. & Raichle, M.E. (1998).
Positron emission tomographic studies of the cortical anatomy of singleword
processing. Nature, 331, 585-589.
Pinker, S. (1994). The Language Instinct. New York: Morro.
Pulvermüller, F. (1999). Words in the brain's language. Behavioral and
Brain Sciences, 22, 253-336.
Warrington, E.K. & Shallice, T. (1984). Category specific semantic impairments.
Brain, 107, 829-853.
342

Testvragen
• Noem enkele functies van het corpus callosum in de regulatie van ons gedrag.
• Wat bedoelt Corballis met het GAD (generative assembly device)? Geef aan welke functie dit
volgens hem heeft in de ontwikkeling van taal bij de mens.
Wat bedoelt Kosslyn met het ‘sneeuwbal effect’?
• Geef aan hoe het visuele veld naar de visuele schors projecteert en hoe van deze organisatie
gebruik wordt gemaakt in visuele halfveldtaken.
• Welke vormen van lateralisatie zijn gevonden zijn voor functies als: a) gelaatsexpressie b) emotie
en c) geheugen.
• Welke gebieden in het brein zijn betrokken het herkennen van getallene.
• Wat is het mentaal lexicon? Welke componenten spelen hierbij een rol?
• Beschrijf Allports model van opslag van woordbetekenis in het brein.
• Welke stadia en hersengebieden zijn volgens het Wernicke-Geschwind model betrokken zijn bij
het nazeggen van a) gesproken en b) geschreven woorden
Wat zijn hierop mogelijke punten van kritiek?
• Wat wordt verstaan onder: a) fonologische b) oppervlakte dyslexie?
• Welke processen spelen globaal een rol bij het spreken van zinnen?
• Wat wordt bedoeld met de ‘N400’ component? Geef een voorbeeld van de taak waarin deze
component wordt gevonden.
• De term ‘Broca-afasie’ wordt ook wel gezien als een verzamelnaam van verschillende soorten
defecten. Noem enkele van deze defecten en de gelateerde hersengebieden
343

344

Bronnen
Adolphs, R., Damasio, H., Tranel, D. & Damasio, A. R. (1996). Cortical systems for the recognition
of emotion in facial expression. The Journal of Neuroscience, 16, 7678-7687.
Aggleton, J.P & Brown, M.W (1999). Episodic memory, amnesia and the hippocampal-anterior
thala-mic axis. Behavioral and Brain Sciences, 22, 425-489.
Albert, M.L. Butters, N. & Levin, (1979). Temporal gradients in the retrograde amnesia of
patients with Korsakoff’s disease. Archives of Neurology, 36, 211.
Alexander, G.E., DeLong, M.R. & Strick, P.L. (1986). Parallel organization of functionally segregated
circuits linking basal ganglia and cortex. Annual Review of Neuroscience, 9, 357-381.
Allen, M. (1983). Models of hemispheric specialisation. Psychological Bulletin, 93, 73-104.
Allport, D.A. (1985). Distributed memory: modular subsystems and dysphasia: In: S.K. Newman
& R. Epstein (Eds.), Current Perspectives in Dysphasia (pp. 32-60). Edinburg: Churchill Livingstone.
Amedi, A, Raz, N., Pianka, P., Malach, R. & Zohary, E. (2003). Early visual cortex activation
correlates with superior verbal memory in the blind. Nature Neuroscience, 6, 758-766
Annet, M.A. (1979). A classification of hand preference by association analysis. British Journal
of Psychology, 61, 303-321.
Arbib, M.A., Erdi, P. & Szentagothai, K. (1998). Neural Organisation. Structure, function and
dynamics. Cambridge: MIT Press.
Atkinson, R.C. & Shiffrin, R.M. (1968), Human memory: a proposed system and its control
processes. In: K.W. Spence & J.T. Spence (Eds.), The psychology of Learning and Motivation:
advances in research and theory. vol 2 (pp. 89-195). New York: Academic Press.
Baddeley, A.D. & Hitch, G.J. (1994). Developments in the concept of working memory.
Neuropsycho-logy, 8, 485-493.
Bains J.S. et al. (2015) Stress-related synaptic plasticity in the hypothalamus. Nature reviews
Neuroscience, vol. 16, 377-388
Banich, M.T. (1997) Neuropsychology. Boston: Houghton Mifflin Company.
Barlow, H. (1994). What is the computational goal of the neocortex? In: C. Koch & J.L. Davis
(Eds.), Large-scale Neuronal Theories of the Brain (pp. 1-22). Cambridge: MIT Press.
Bauer, P. Wetzler, S. E., & Sweeney, J. A. (1986). Childhood amnesia: An empirical demonstration.
In D. C.Rubin (Ed.), Autobiographical memory (pp. 191–201). New York, NY:
Cambridge University Press.
Beckmann, C.F., DeLuca, M., Devlin, J.T., and Smith, S.M. (2005). Investigations into
resting-state connectivity using independent component analysis.Philos. Trans. R. Soc.
Lond. B Biol. Sci. 360, 1001–1013.
Bergsma, A. (1994). Prisma van het brein. Utrecht: Het Spectrum B.V.
Bernstein, N. (1967). The Coordination and Regulation of Movements. Oxford: Pergamom
Press.
Bliss, T.V.P. & Lømo, T. (1973). Long-lasting potentiation of synaptic transmission in the dentate
area of the anaesthesized rabbit following stimulation of the perforant path. Journal of
Physiology, 232, 331-356.
345

Bloom, F.E. & Lazerson, A. (1988). Brain, Mind and Behavior. Second edition. New York:
Freeman.
Blumstein, S.E. (1995). The neurobiology of the sound structure of language. In: M.S.
Gazzaniga (Ed.). The Cognitive Neurosciences (pp. 915-929). Cambridge: MIT Press.
Braver, T.S. & Cohen, J.D. (2000). On the control of control: the role of dopamine in regulating
pre-frontal function and working memory. In: S. Monsell & J. Driver (Eds.), Control of Cognitive
Processes (pp. 713-737). Cambridge: MIT Press.
Brodmann, K. (1909). Vergleichende Lokalisationslehre der Grosshirnrinde, Leipzig: Barth.
Broadbent, D.E. (1971). Broadbent, D.E.(1966) Decision and Stress. London: Academic Press.
Brown, C.M. & Hagoort, P. (1999) The Neurocognition of Language. New York: Oxford University
Press.
Buckner, R,L, Andrews-Hanna, J.S & Schacter, D.L (2008). The Brain’s Default Network
Anatomy, Function, and Relevance to Disease. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1124: 1–38
Büchel, C., Coull, J.T. & Friston, K.J. (1999). The predictive value of changes in effective
connectivity for human learning. Science, 282, 1538-1541.
Cabeza, R & Nyberg, L. (2000). Imaging cognition II: An empirical review of 275
PET and fMRI studies. Journal of Cognitive Neurology, 12: 1-47.
Cabeza, R., Rao, S.M., Wagner, A.D, Mayer, A.R. & Schacter, D.L. (2001). Can medialtemporal
lobe regions distinguish true from false? An event-related fMRI study of veridical
and illusory recognition memory. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 98,
4805-4810.
Cahill, L. & McGaugh, L. (1996). Modulation of memory storage. Current Opinion in Neurobiology,
6, 237-242.
Cannon, W.B. (1927). The James-Lange theory of emotions: a critical examination and an
alternative. American Journal of Psychology, 239, 106-124.
Cantalupo, C. & Hopkins, W.D. (2001). Asymmetric Broca’s area in great apes. Nature, 414,
505.
Caplan, D. (1995). The cognitive neuroscience of syntactic processing. In: M.S. Gazzaniga
(Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 871-879). Cambridge: MIT Press. Caramazza, A.
(1996). The brain’s dictionary. Nature, 380, 485-486.
Caramazza, A. (1996). The brain's dictionary. Nature, 380, 485-486.
Carlson, N.R. (2002). Physiological Psychology. 7th Edition. Boston: Allyn & Bacon.
Cavada, C .& Goldman-Rakic, P.S. (1989). Posterior parietal cortex in rhesus monkey: II.
Evidence for segregated corticocortical networks linking sensory and limbic areas with the
frontal lobe. Journal of Comparative Neurology, 287, 422-445.
Changeux, J.P. (1985). Neuronal man. The Biology of Mind. New York: Oxford University Press.
Chomksy, N. (1965). Aspects of the theory of syntax. Cambridge: MIT Press.
Churchland, P.S, Ramachandran, V.S. & Sejnowski, T.S. (1995). A critique of pure vision. In: C.
Koch & J.L. Davis (Eds.), Large-scale Neuronal Theories of the Brain (pp. 23-60). Cambridge:
MIT Press.
Churchland, P.S. & Sejnowski, T.S. (1992). The Computational Brain. Cambridge: MIT Press.
Churchland, P.S. (1986). Neurophilosophy. Toward a Unified Science of the Mind-Brain. Cambridge:MIT
Press.
Churchland, P.S. & Sejnowski, T.S. (1988). Perspectives in Cognitive Neuroscience. Science,
242, 741-745.
Conroy, G.C., Weber, G.W., Seidler, H., Tobias, P.V., Kane, A. & Brunsden, B. (1998).
Endocranial capacity in an early hominid cranium from Sterkfontein, South Africa. Science,
280, 1730-1731.
346

Corballis, M.C. (1991). The Lopsided Ape: Evolution of the Generative Mind. New York: Oxford
University Press.
Corballis, M.C. (1989). Laterality and human evolution. Psychological Review, 96, 492-505.
Corballis, M. C. (2002) From Hand to Mouth, the origins of language. Princeton University
Press.
Corbetta, M & Shulman, G.L. (2002). Control of goal-directed and stimulus-driven attention in
the brain. Nature Reviews, 201-215
Corkin, S., Amaral, D., Gonzalez, R., Johnson, K. et al. (1997). H.M.’s medial temporal lobe
lesion: Findings from magnetic resonance imaging. Journal of Neuroscience, 17, 3964-3979.
Cowan, N. (1995). Attention and Memory. An integrated framework. New York: Oxford University
Press.
Craik, F.I.M. (1983) On the transfer of information from temporary to permanent memory. Phil.
Trans. R. Soc. Lond. (Biol.). 302, 341-359.
Crick, F. (1992). Function of the thalamic reticular complex: The searchlight hypothesis. Proceedings
of the National Academy of Science USA 81 (pp. 4586-4590). In: Kosslyn, S.M. &
R.A. Andersen (Eds.), Frontiers in Cognitive Neuroscience (1992). Cambridge: MIT Press.
Crick, F. & Koch, C. (1992). The problem of consciousness. Scientific American, 267, 152-59.
Cutler, A. & Clifton, C. (1999). Comprehending spoken language. In: C.M. Brown & P. Hagoort
(Eds.). The Neurocognition of Language (pp. 123-166). New York: Oxford University Press.
Damasio, A. (1990). Category related recognition defects as a clue to the neural substrates of
knowledge. Trends in Neuroscience, 13, 95-98.
Damasio, A.R. (1995). Descartes’ Error. Emotion, Reason, and the Human Brain. New York:
AVON Books.
Damasio, A.R. & Damasio, H. (1994). Cortical Systems for Retrieval of Concrete Knowledge:
The Convergence Zone Framework. In: C. Koch & J.L. Davis (Eds.), Large-Scale Neuronal
Theories of the Brain (pp. 61-74.) Cambridge: MIT Press.
Damasio, H., Grabowsky, T.J., Tranel, D., Hichwa, R.D. & Damasio, A.R. (1996). A neural basis
for lexical retrieval. Nature, 380, 499-505.
Darwin, C. (1859). On the Origin of Species by means of Natural Selection. London: John
Murray.
Darwin, C. (1872). The Expressions of the Emotions in Man and Animals. Chigaco: The University
of Chigaco Press.
Davidson, R.J. (1993). Cerebral asymmetry and emotion: conceptual and methodological
conundrums. Cognition and Emotion, 7, 115-138.
Davidson. R.J. & Tomarken, A.J. (1989). Laterality and emotion: an electrophysiological approach.
In: F. Boller & J. Grafman (Eds.), Handbook of Neuropsychology, vol 3 (pp. 419-
441). North Holland: Elsevier.
Davis, M. (1992). The role of the amygdala in fear potentiation and startle: implications for
animal models of anxiety. Trends in Pharmacological Sciences, 13, 35-41.
Dawkins, R. (1988). The Blind Watchmaker. London: Penguin books. Deacon, T. (1998). The
Symbolic Species. London: Penguin Press.
Deacon, T. (1997). The Symbolic Species. London: Penguin Press.
Dehaene, S. (1997). The number sense: How the mind creates mathematics, Oxford University
Press.
Deiber, M.P., Passingham, E.E., Colebach, J.G., Friston, K.J., Nixon, P.D. & Frackowiak R.S.J.
(1991). Cortical areas and the selection of movement: A study with positron emission tomography.
Experimental Brain Research, 84, 393-402.
347

Dennett, D.C. (1978). Brainstorms. Philosophical Essays on Mind and Psychology. In: Intentional
Systems, 1-22. Massachusetts: Bradford Books/MIT Press.
Dennett, D.C. (1995). Darwin’s Dangerous Idea: Evolution and the Meanings of Life. New York:
Simon & Schuster.
Desimone, R. & Ungerleiter, L.G. (1989). Neural mechanisms in visual processing in monkeys.
In: F. Boller & J. Grafman (Eds.), Handbook of Neuropsychology, 2 (pp. 267-269). Amsterdam:
Elsevier Press.
Desimone, R. (1991). Face-selective cells in the temporal cortex of monkeys. Journal of Cognitive
Neuroscience, 3, 1-24.
Desimone, R. & Duncan, J. (1995). Neural mechanisms of visual selective attention. Annual
Review of Neuroscience, 18, 193-222.
Desimone, R., Miller, E.K. & Chelazzi, L. (1994). The interaction of neural systems for attention
and memory. In: C. Koch & J.L. Davis (Eds.), Large-scale Neuronal Theories of the Brain
(pp. 75-91). Cambridge: MIT Press.
Desimone, R., Miller, E.K., Chelazzi, L. & Lueschow, A. (1995). Multiple memory systems in the
visual cortex. In: M.S. Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 475-486). Cambridge:
MIT Press.
DeYoe, E.A. & van Essen, D.C. (1988). Concurrent processing streams in monkey visual cortex.
Trends in Neurosciences, 11, 219-226.
Donald, M. (1991). Origins of the Modern Mind. Three Stages in the Evolution of Culture and
Cognition. Cambridge: Harvard University Press.
Donald, M. (1995). The Neurobiology of Human Consciousness: An Evolutionary Approach.
Neuropychologia, 9, 1087-1102.
Donders, F.C. (1869). Over de snelheid van psychische processen. Vertaald door W.G. Koster
(1969) Acta Psychologica, 30, Attention and Performance, pp. 412-431.
Draaisma, D. (2008). De heimweefabriek. Geheugen tijd en ouderdom. Historische uitgeverij.
Draaisma, D. (2003) Waarom het leven sneller gaat als je ouder wordt. De geheimen van het
geheugen. Rainbow paperback.
Dronkers, N.F., Pinker, S. & Damasio, A. (2000). Language and the Aphasias. In: E. Kandel,
J.H. Schwartz, & T.M. Jessel. Principles of Neural Science. 4th Edition. New York: Elsevier,
Dronkers, N.F. (1996). A new brain region for coordinating speech articulation. Nature, 384,
159-161.
Duncan, J. (2003) Intelligence tests predict brain response to demanding task events. Nature
Neuroscience , 207-208.
Duncan, J. (1984). Selective attention and the organization of visual information. Journal of
Experimental Psychology: General, 113, 501-517
Eagleman, D.M. (2008). Human time perception and its illusions. Current Opinion in Neurobiology
Volume 18, Issue 2, April 2008, Pages 131–136
Eichenbaum, H. & Cohen, N.J. (2001). From Conditioning to Conscious Recollection. Memory
systems of the brain. Oxford Psychology Series. Oxford: Oxford University Press.
Edelman, G.M. (1992). Bright Air, Brilliant Fire. On the Matter of the Mind. New York: Basic
Books, Harper Collins Publishers, Inc
Eden, G.F. et al. (1996). Abnormal processing of visual motion in dyslexia revealed by functional
brain imaging. Nature, 382, 66-69.
Ekman, P. (1993). Facial expression and Emotion. American Psychologist, 48, 384-392.
Ekman, P. (1994). The Nature of Emotion. New York: Oxford University Press.
Elliot, H. (1969). Textbook of Anatomy. Philadelphia: Lippincott.
348

Emery, N.J. & Amaral, D.G. (2000). The role of the amygdala in primate social cognition. In:
R.D. Lane & L. Nadel (Eds.), Cognitive Neuroscience of Emotion (pp. 156-191). New York:
Oxford University Press.
Engel, A.K. & Singer, W. (2001). Temporal binding and the neural correlates of sensory awareness.
Trends in Cognitive Sciences, 5, 16-25.
Essen, D.C. van & DeYoe, E.A. (1995). Concurrent Processing in the Primate Visual Cortex. In:
M.S. Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 383-400) Cambridge: MIT Press.
Essen, D.C.van (2013). Cartography and Connectomes. Neuron, 80, October 30, 775-790
Essen, D.C. van et al. (2012). The Human Connectome Project: A data acquisition perspective.
Neuroimage. 2012 Oct 1; 62(4): 2222–2231.
Falk, D. (1988). Hominid brain evolution: looks can be deceiving. Science, 280, 1714. Farah,
M.J. (1990). Visual Agnosia. Cambridge: MIT Press
Feldman, J.A. & Ballard, D.H. (1982). Connectionist models and their properties. Cognitive
Science, 6, 205-254.
Felleman, D.J. & van Essen, D.C. (1991). Distributed hierarchical processing in primate cerebral
cortex. Cerebral Cortex, 1, 1-47.
Fiez, J.A., Raife, E.A., Balota, D.A., Schwartz, J.P., Raichle, M.E. & Petersen, S.E. (1996). A
positron emission tomography study of the short-term maintenance of verbal information.
Journal of Neu-roscience, 16, 808-822.
Finney, E.M., Fine, O., & Dobkins, K.R. (2002). Visual stimuli activate auditory cortex in the
deaf. Nature Neuroscience, 4, 1171-1173.
Flechsig, P. (1920). Anatomie des menschlichen Gehirns und Ruckenmarks. Leipzig: Georg
Thieme.
Fodor, J.A. (1985). Précis of The Modularity of Mind. The Behavioral and Brain Sciences, 8, 1-
42
Foote, S.L. & Morrison, J.H. (1987). Extrathalamic modulation of cortical function. Annals of
Neuroscience, 10, 67-95.
Frankenhaeuser, M. (1981). A psychobiological framework for research on human stress and
coping. In: M.H. Apply & R. Trumbull (Eds.), Dynamics of Stress. Physiological, Psychological
and Social perspectives (pp. 101-116). New York: Plenum Press.
Friedman, H.R. & Goldman-Rakic, P.S. (1994). Co-activation of of prefrontal cortex and inferior
parietal cortex in working memory tasks revealed by 2DG functional mapping in the rhesus
monkey. Journal of Neuroscience, 14, 2772-2788.
Frith, C. & Frith, U. (1996). A biological marker for dyslexia. Nature, 382, 19-20.
Fromholt P . , Mortensen DB, Torpdahl P, Bender L, Larsen P & Rubin DC (2000) Life-narrative
and word-cued autobiographical memories in centenarians: comparisons with 80-year-old
control, depressed, and dementia groups. Memory. Jan;11(1):81-88
Fuster, J. (1973). Unit activity in prefrontal cortex during delayed-respons performance: neuronal
correlates of transient memory. Journal of Neurophysiology, 36, 61-78.
Fuster, J. (1995) Dynamics of cortical memory: retrieval and attention. In: J. Fuster: Memory in
the Cerebral Cortex , chapter 8. London: MIT Press.
Fuster, J.M. (1995). Memory in the cerebral cortex. Cambridge: MIT press
Gainotti, G., Caltagirone, C. & Zoccolotti, P. (1993). Left/Right and Cortical/Subcortical dichotomies
in the neuropsychological study of human emotions. Cognition and Emotion, 7, 71-93.
Gall, F.J. & Spurzheim, J. (1810-1819). Anatomie et Physiologie du Système Nerveux en
géneral, et du Cerveaux en particulier. Paris: F. Schoel.
Gallup, G.G. (1970). Chimpanzees: self-recognition. Science, 167, 86-87.
349

Gardner, R.A. & Gardner, B.T. (1969). Teaching sign language to a chimpanzee. Science, 165,
664-672.
Gazzaniga, M.S. (1995). The Cognitive Neurosciences. Cambridge: MIT Press.
Gazzaniga, M.S. (1997). Conversations in the Cognitive Neurosciences. Cambridge: MIT Press.
Gazzaniga, M.S., Ivry R.B. & Mangun, G.R. (2002). Cognitive Neuroscience. The Biology of
Mind. NewYork: Norton & Cie.
Georgopoulos, A.P. (1995). Motor cortex and cognitive processing. In: M.S. Gazzaniga (Ed.),
The Cognitive Neurosciences (pp. 507-518). Cambridge: MIT Press.
Geschwind, N. & Galaburda, A.M. (1985). Cerebral lateralization: Biological mechanisms,
associations and pathology. A hypothesis and a program for research. Archives of Neurology,
42, 428-459.
Geschwind, N. & Galaburda, A.M. (1987). Cerebral lateralization: biological mechanisms,
associations and pathology. Cambridge: MIT Press.
Geschwind, N. (1965). The organization of language and the brain. Science 170: 940-944. In:
S.M. Kosslyn. & R.A. Andersen (Eds.), Frontiers in Cognitive Neuroscience (1992). Cambridge:
MIT Press.
Geschwind, N. (1979). Specializations of the human brain. The Brain, Scientific American (pp.
108-119). San Francisco: Freeman & Company.
Geyer, M.A., Swerdlow, N.R., Mansbach, R.S. & Braff, D.L. (1990). Startle response models of
sensorimotor gating and habituation deficits in schizophrenia. Brain Research Bulletin, 25,
485-498.
Goff, W.R., Allison, T. & Vaugan, H.G. Jr. (1978). The functional neuroanatomy of event-related
potentials. In E. Callaway, P.Tueting & S.H. Koslow (Eds.), Event-related brain potentials in
man (pp. 1-79). New York: Academic Press.
Goldberg, G. (1985). Supplementary motor area structure and function: review and hypotheses.
Behavioral and Brain Sciences, 8, 567-616.
Goldman-Rakic, P.S. (1988). Topography of cognition. Parallel distributed networks in primate
association cortex. Annual Review of Neuroscience, 11, 137-156.
Goldman-Rakic, P.S. (1995). Architecture of the prefrontal cortex and the central executive.
Annals of the New York Academy of Sciences, 769, 71-83.
Goldman-Rakic, P.S. (2000). The prefrontal landscape: implications of functional architecture for
understanding human mentation and the central executive. In: A.C. Roberts, T.W. Robbins &
L. Weiskrantz (Eds.), The Prefrontal Cortex. Executive and Cognitive functions (pp. 87-102).
Oxford: Oxford University Press.
Gopher, D. (1986). In defense of resources: on structures, energies, pools and allocation of
attention. In: R.J. Hockey, A.W.K. Gaillard & M.G.H. Coles (Eds.), Energetics and Human
Infor mation Processing (pp. 353-371). Dordrecht: Martinus Nijhoff.
Grafton, S., Hazeltine E. & Ivry, R.(1995). Functional mapping of sequence learning in normal
humans. Journal of Cognitive Neuroscience, 7, 497-510.
Gray, J. A. (1987). The psychology of fear and stress. Cambridge, England: Cambridge University
Press. Gray,
Gray,J.R.Chabris, C.F. & Braver T.S. (2003). Neural mechanisms of general fluid intelligence.
Nature Neuroscience, 6, 311-322.
Greenfield, P.M. (1991). Language, tools and the brain: the ontogeny and phylogeny of hierarchically
organized sequential behavior. Behavioral and Brain Sciences, 14, 531-595.
Greicius, M.D., Krasnow, B., Reiss, A.L., and Menon, V. (2003). Functional
connectivity in the resting brain: a network analysis of the default mode
hypothesis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 253–258.
350

Haenny, P.E. & Schiller, P.H. (1988). State dependent activity in monkey visual cortex. II. Single
cell activity in V1 and V4 on visual tasks. Experimental Brain Research, 69, 225-244.
Haggard,P. & Eimer.M (1999). On the relation between brain potentials and the awareness of
voluntary movements. Brain Research 126 (1), 128-133
Haggard P, Clark S & Kalogeras J. (2002) Voluntary action and Conscious Awareness. Nature
Neuroscience, 5, 382-385.
Hagoort, P., Brown, C.M. & Osterhout, L. (1999). The neurocognition of syntactic processing. In:
C.M. Brown, & P. Hagoort (Eds). The Neurocognition of Language (pp. 273-315). New York:
Oxford University Press.
Hamann, S. (2003). Nosing in on the emotional brain. Nature Neuroscience, 6. 106-108.
Heeger, D.J. & Ress, D. (2002). What does fMRI tell us about neural activity? Nature Neuroscience
Reviews, 3, 142- 151
Heilman, K.M., Rothi, L.J. & Valenstein, E. (1982). Two forms of ideomotor apraxia. Neurology,
32, 342-346
Hernandez-Peon, R. (1966). Physiological mechanisms in attention. In: R.W. Russel (Ed.),
Frontiers in Physiological Psychology (pp. 121-147). New York: Academic Press.
Heuvel, M. van den (2009). The connected brain. Dissertation. UMC. Utrecht
Heyes, C.M. (1995). Self-recognition in primates: further reflection creates a hall of mirrors.
Animal Behaviour, 51, 470-473.
Heyes, C.M. (1998). Theory of Mind in Nonhuman Primates. Behavioral and Brain Sciences, 21,
101-134.
Hickok, G., Bellugi, U. & Klima, E.S. (1996). The neurobiology of sign language and its implications
for the neural basis of language. Nature, 381, 699-702.
Hillis, A.E. & Caramazza, A. (1991). Category specific naming and comprehension impairment:
a double dissociation. Brain, 114, 2081-2094.
Hillyard, S.A., Hink, R.F., Schwent, V.L. & Picton, T.W. (1973). Electrical signs of selective
attention in the human brain. Science, 182, 177-180.
Hillyard, S.A., Luck, S.J. & Mangun, G.R. (1994). The cuing of attention to visual field locations:
analysis with ERP recordings. In: H.J. Heinze & G.R. Mangun (Eds.), Cognitive Electrophysiology
(pp. 1-250). Boston: Birkhauser.
Hillyard, S.A., Mangun, G.R., Woldorff, M.G. & Luck, S.J. (1995) Neural Systems Mediating
Selective Attention. In: M.S. Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 665-682).
Cambridge: MIT Press.
Hirstein, W (2010). "The misidentification syndromes as mindreading disorders". Cognitive
Neuropsychiatry 15 (1): 233–60
Hirstein, W.; Ramachandran, V.S. (1997). "Capgras syndrome: a novel probe for understanding
the neural representation of the identity and familiarity of persons". Proceedings of the Royal
Society B: Biological Sciences 264 (1380): 437–444
Hobson, J.A. (1988). The Dreaming Brain. New York: Basic Books.
Hobson, J.A., Pace-Schott, E.F. & Stickgold, R. (2000). Dreaming and the brain: toward a
cognitive neuroscience of conscious states. Behavioral and Brain Sciences, 23, 793-1121
Holtzman, J.D., Volpe, B.T. & Gazzaniga, M.S. (1984). Spatial orientation following commisural
section. In: R. Parasuraman & D.R. Davies (Eds.), Varieties of Attention (pp. 375-394).
London: Academic Press.
Hoofdakker, R.H. van den (1995). De mens als speelgoed. Houten: Bohn-Stafleu Van Loghem.
Hopfinger, J.B. & Mangun, G.R. (1998). Reflexive attention modulates processing of visual
stimuli in human extrastriate cortex. Psychological Science, 6, 441-447.
351

Hopfinger, J.B., Woldorff, M.G., Fletcher E.M. & Mangun, G.R. (2001). Dissociating top-down
attentional control from selective perception and action. Neuropsychologia, 39, 1277-1291.
Hubel, D.H. (1979). The Brain. Scientific American, Sept. issue
Hubel, D.H. & Wiesel, T.N. (1959). Receptive fields of single neurons in the cat’s striate cortex.
Journal of Physiology, 148, 574-591.
Jeannerod, M. (1994). The representing brain: neural correlates of motor intention and imagery.
Behavioral and Brain Sciences. 17, 187-245.
Jenkins, I.H., Brooks, D.J., Nixon, P.D., Frackowiak, R.S.J. & Passingham, R.E. (1994). Motor
sequence learning: a study with positron emission tomography. Journal of Neuroscience, 14,
3775-3790
Jerison, H.J. (1973). The evolution of the Brain and Intelligence. New York: Academic Press.
Jonides, J. (1981). Voluntary versus automatic control over the mind’s eye’s movement. In: J.B.
Long & A.D. Baddeley (Eds.), Attention and Performance IX (pp. 187-203). Hillsdale, NJ:
Lawrence Erl-baum Associates.
Jonides, J. et al. (1993). Spatial working memory in humans as revealed by PET. Nature, 363,
623-625.
Just, M.A., Carpenter, P.A., Keller, T.A., Eddy, W.F. & Thulburn, K.R. (1996). Brain activation
modulated by sentence comprehension. Science, 274, 114-116.
Kahle, W. (1986). Atlas van de anatomie. Sesam, deel 3. Zenuwstelsel en zintuigen. Baarn:
Bosch en Keuning B.V.
Kahneman, D. (1973). Attention and Effort. Englewood Cliffs: Prentice-Hall Inc.
Kahneman, D. Treisman, A. & Gibbs, B. (1992). The reviewing of object files: object-specific
integration of information. Cognitive Psychology, 24, 175-219.
Kalat W. (1998). Biological Psychology. Sixth Edition. Boston: Brooks/Cole
Kandel, E. & Schwartz, J.H. & Jessel, T.M. (1991). Principles of Neural Science. Third Edition.
New York: Elsevier.
Kandel, E.R. & Hawkins, R.D. (1992). The biological basis of learning and individuality. Scientific
Ame-rican, 267, 52-60.
Kastner, S., de Weerd, P., Desimone, R. & Ungerleider, L.G. (1998). Mechanisms of directed
attention in the human extrastriate cortex as revealed by functional MRI. Science, 282, 108-
111.
Kastner, S. & Ungerleider, L.G. (2001). The neural basis of biased competition in human visual
cortex. Neuropsychologia, 39, 1263-1276.
Kaufman, L. & Williamson, S.J. (1982). Magnetic location of cortical activity. In: I. Bodis-Wollner
(Ed.), Evoked potentials, Annals of the New York Academy of Sciences, Vol. 388 ( pp. 197-
213). NY: The New York Academy of Sciences.
Kay, R.F., Cartmil, M. & Balow, M. (1998). The hypoglossal canal and the origin of human vocal
behavior. Proceedings of the National Academy of Science, 95, 5417-5419.
Kelly, A.M.C. & Garavan, H. (2005). Human functional neuroimaging of brain changes associated
with practice. Cerebral Cortex, 15, 1089-1102.
Kenemans, J.L., Kok, A. & Smulders, F.T.Y (1993). Event-related potentials to conjunctions of
spatial frequency and orientation as a function of stimulus parameters and response requirements.
Electroencephalography and Clinical Neurophysiology, 88, 51-63.
Kimura, D. (1973). The asymmetry of the human brain. Scientific American, 228, 70-78.
Knight, R.T. & Grabowecki, M. (1995). Escape from linear time: prefrontal cortex and conscious
experience. In: M.S. Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 1357-1371). Cambridge:
MIT Press.
352

Knowlton, B.J., Mangels, J.A. & Squire, L.R. (1996). A neostriatal habit learning system in
humans. Science, 273, 1399-1402.
Koch, C. & Davis, J.L. (1994). Large-scale Neuronal Theories of the Brain. Cambridge: MIT
Press.
Kok, A. & Boelhouwer, A.J.W. (1997). Aandacht, een psychofysiologische benadering. Assen:
van Gor-cum.
Kok, A. (2001). On the utility of P3 amplitude as a measure of processing capacity. Psychophysiology,
38, 557-577.
Kolb, B. & Whishaw, I.Q. (2003). Fundamentals of Human Neuropsychology. 5th Edition. New
York: Worth Publishers.
Kosslyn, S.M. & Andersen, R.A. (Eds.) (1992). Frontiers in Cognitive Neuroscience. Cambridge:
MIT Press.
Kosslyn, S.M. & Koenig, O. (1992). Wet Mind. The new cognitive neuroscience. New York: The
Free press.
Kosslyn, S.M. & Sussman, A.L. (1995). Roles of imagery in perception: or there is no such thing
as immaculate perception. In: M.S. Gazzaniga (Ed.) The Cognitive Neurosciences (pp. 1035-
1042). Cambridge: MIT Press.
LaBar, K.S. & LeDoux, J.E. ( 1997) Emotion and the brain: an overview. In: T.E. Feinberg &
M.J. Farah (Eds.), Behavioral neurology and neuropsychology (pp. 675-689). New York:
McGraw-Hill.
LaBerge, D. (1995). Attentional Processing. Cambridge: Harvard University Press.
Lane, R.D., Fink, G.R., Chau, P.M.L & Dolan, R.J. (1997). Neural activation during selective
attention to subjective emotional responses. Neuroreport, 8, 3969-72.
Lane, R.D. & Nadel, L. (2000). Cognitive Neuroscience of Emotion. New York Oxford University
Press.
Lang, P.J., Bradley, M.M. & Cuthbert, B.N. (1999). International Affective Picture System
(IAPS). Technical Manual and Affective Ratings. Gainesville, FL: The Center for Research in
Psychophysiology,Un. of Florida.
Lashley, K.S. (1929). Functional determination of cerebral localization. Archives of Neurology
and Psychiatry, 38, 371-387.
Lazarus, R.S. (1991). Emotion and Adaptation. New York: Oxford University Press.
LeDoux J.E. & Hirst, W. (1986). Mind and brain. Dialogues in cognitive neuroscience. Cambridge:
Cambridge University Press.
LeDoux J.E. (1985). Brain, Mind and Language. In: D.A. Oakley (Ed.), Brain and Mind (pp. 197-
216). London: Methuen.
LeDoux, J.E. (1993). Emotional networks in the brain. In: M. Lewis & J.M. Havilland (Eds.),
Handbook of Emotions (pp. 109-118). New York: Guilford.
LeDoux, J.E. (1996). The Emotional Brain. New York: Simon & Schuster.
LeDoux., J.E. (1994). Emotion, memory and the brain. Scientific American, 270, 32-39.
Levelt, W.J.M., Roelofs, A. & Meyer, A.S. (1999). A theory of lexical access in speech production.
Behavioral and Brain Sciences, 22, 1-75.
Levental, H. & Tomarken, A.J. (1986). Emotion: today’s problems. Annual Review of Psychology,
37, 565-610.
Leventhal, H. & Scherer, K. (1987). The relationship of emotion to cognition: a functional approach
to a semantic controversy. Cognition and Emotion, 3, 3-28.
Levine, D.S. (1983). Neural population modeling and psychology: a review. In: Mathematical
biosciences, 66 (pp. 1-86). New York: Elsevier.
353

Libet, B., Wright, E. W. & Gleason, C. A. (1982) Readinesspotentials preceding unrestricted
‘spontaneous’ vs.pre-planned voluntary acts. Electroencephalogr. Clin. Neurophys. 54,
322–335
Libet, Benjamin (1985). "Unconscious cerebral initiative and the role of conscious will in voluntary
action" The Behavioral and Brain Sciences 8: 529–566.
Lieberman, P. (1975). On the origins of language: an introduction to the evolution of human
speech. New York: Macmillan.
Lindsley, D. (1961). The reticular activating system and perceptual integration. In: D.E. Sheer
(Ed.) Electrical stimulation of the brain. Austin: University of Texas Press.
Llinás, R. & Churchland, P.S. (1996). The Mind-Brain Continuum. Cambridge: MIT Press.
Luck. S.J. & Hillyard, S.A. (1994). Independent attentional scanning in the separated hemispheres
of split-brain patiënts. Journal of Cognitive Neuroscience, 6, 84-91.
Luria, A.R. (1973). The working brain. London: The Penguin Press.
Lynch, G. (2002). Memory enhancement: the search for mechanism-based drugs. Nature
Neuroscience Supplement, 5, 1035-1038.
Macaluso E., George, N., Dolann. R., Spece, C. & Driver , J. (2004) Spatial and and temporal
factors during processing of audiovisual speech: a PET study. NeuroImage, 21, 725-73
MacKay, D.G. (1987). The Organization of Perception and Action: A theory for language and
other cognitive skills. New York: Springer.
MacLean, P. (1993). Cerebral evolution of emotion. In: M. Lewis & J.M. Havilland (Eds.), Handbook
of Emotions (pp. 67-83). New York: Guilford.
MacLean, P.D. (1973). A triune concept of the brain and its behaviour. Toronto: University of
Toronto Press.
Mayr, U. (2008). Introduction to the Special Section on Cognitive Plasticity in the Aging
Mind, Psychology and Aging, 23, 681-683
Malsburg, C. von der (1996). The binding problem of neural networks. In: R. Llinás & P.S.
Churchland (Eds.), The Mind-brain Continuum (pp. 131-146). Cambridge: MIT Press.
Mangun, G.R. & Hillyard, S.A. (1995). Mechanisms and models of selective attention. In: M.D.
Rugg & M.G.H. Coles (Eds.), Electrophysiology of Mind. Event-related potentials and Cognition.
Oxford: Oxford University Press.
Marr, D. (1982). Vision, a computational investigation into the human representation and processing
of visual information. San Francisco: Freeman.
Marshall, J.C. (1984). Multiple Perspectives on Modularity. Cognition 17, 209-242.
Martin, A., Wiggs, C.L., Ungerleider, L.G. & Haxby, J.V. (1996). Neural correlates of category
specific knowledge. Nature, 379, 649-652.
Martin, A., Haxby, J.V., Lalonde, F.M., Wiggs, C.L. & Ungerleider, L.G. (1995). Discrete cortical
regions associated with color and knowledge of action. Science, 270, 102-105.
Mattay, V.S. et al. (1996). Dextro amphetamine enhances neural network specific physiological
signals: a positron emission tomography rCBF study. Journal of Neuroscience, 15, 4816-
4822.
McCloskey M. (1992). Cognitive mechanisms in numerical processing: Evidence from acquired
dyscalculia/ Cognition, 44, 107-157.
McEwen, B.S. (1995). Stressful experience, brain and emotions: developmental, genetic and
hormonal influences. In: M.S.Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp.1117-1135.)
Cambridge: MIT Press.
McClelland, J.L. & Rumelhart, D.E. (1988). Parallel distributed processing: Explorations in the
microstructure of cognition, Volume 2: Psychological and biological models. Cambridge MA:
MIT Press.
354

Mesulam, M. (1981). A cortical network for directed attention and unilateral neglect. Annals of
Neurology, 10, 309-325.
Mesulam, M. (1990). Large-Scale Neurocognitive Networks and Distributed Processing for
Attention, Language and Memory. Annals of Neurology, 28 597-61.
Meyer-Lindenberg, A. et al. (2002). Reduced prefrontal activity predicts exaggerated striatal
dopaminergic function in schizophrenia. Nature Neuroscience, 5, 267-271.
Mishkin, M. (1982). A memory system in the monkey. Philosophical Transactions of the Royal
Society of London. B 298, 85-95.
Mishkin, M., Ungerleider, L.G. & Macko, K.A. (1983). Object vision and spatial vision: Two
cortical pathways. Trends in Neurosciences 6, pp. 414-417. In: Kosslyn, S.M. & R.A. Andersen
(Eds.), Frontiers in Cognitive Neuroscience (1992). Cambridge: MIT Press.
Meeter, M.; Janseen, S.; Murre, J. (2008). "Reminiscence bump in memory for public events".
European Journal of Cognitive Psychology 20 (4): 738–764.
Mishkin, M. & Appenzeller. T. (1987). The anatomy of memory. Scientific American, 256, 62-71.
Moran, J. & Desimone, R. (1985). Selective attention gates visual processing in exstrastriate
cortex. Science, 229, 782-784.
Mori, S (2007) : Introduction to Diffusion Tensor Imaging. New York: Elsevier.
Morris, J.S., Öhman, A. & Dolan, R.J. (1998). Conscious and unconscious emotional learning in
the human amygdala. Nature, 393, 467-470.
Morris, R.G.M., Davis, S & Butcher, S.P. (1990). Hippocampal synaptic plasticity and NMDA
receptors: a role in information storage? Philosophical Transactions of the Royal Society of
London, 329, 187-204.
Moruzzi, G. & Magoun, H. (1949). Brainstem reticular formation and activation of the EEG.
Electroencephalography and Clinical Neurophysiology, 1 455-473.
Moscovitch, M. (1992). Memory and working-with-memory: a component process model based
on modules and central systems. Journal of Cognitive Neuroscience, 3, 257-267.
Moscovitch, M., Goshen-Gottstein, Y. & Vriezen, E. (1994) Memory without conscious recollection:
a tutorial review from a neuropsychological perspective. In: C. Umilta. & M. Moscovitch
(Eds.), Conscious and Nonconscious Information Processing. Attention and Performance XV
(pp. 619-660). Cambridge: MIT press.
Motter, B.C. (1993). Focal attention produces spatially selective processing in visual cortical
areas V1, V2, and V4 in the presence of competing stimuli. Journal of Neurophysiology, 70,
909-919.
Mountcastle, V.B. (1978). An Organizing Principle for Cerebral Function: The Unit Module and
the Distributed System. In: G.M. Edelman & V.B. Mountcastle (Eds.), The Mindful Brain (pp.
7-51). Cam-bridge: MIT Press.
Murre, J.M.J. (1997). Implicit and explicit memory in amnesia: some explanations and predictions
by the TraceLink model. Memory, 5, 213-232.
Näätänen, R. (1992). Attention and Brain Function. Hillsdale, NJ: Lawrence Erlbaum.
Nadel. L & Moscovitch, M. (1997). Memory consolidation, retrograde amnesia and the hippocampal
complex. Curremt Opinion in Neurobiology, 7, 217-222
Neisser, U. & Harsch, N. (1992). Phantom flashbulbs: false recollections of hearing the news
about Challenger. In: E. Winograd & U. Neisser (Eds.) Affect and Accuracy in Recall: Studies
of ‘Flahsbulb’ Memories (pp. 9-31). New York: Cambridge University Press.
Nemeroff, C.B. (1998). The Neurobiology of Depression. Scientific American, June, 28-35.
Newell , A & Simon, H.A. (1972). Human Problem Solving. Englewood Cliffs. New York: Prentice
Hall.
355

Niebur, E., Hsiao, S.S. & Johnson, K.O. (2002). Synchrony: a neuron mechanism for selective
attention? Current Opinion in Neurobiology, 12, 190-194.
Nobre, A.A., Allison, T. & McCarthy, G. (1994). Word recognition in the human inferior temporal
lobe. Nature, 372, 260-263.
Norman, D. & Bobrow, D. (1975). On data-limited and resource-limited processes. Cognitive
Psychology, 7, 44-64.
Nyberg, L., Cabeza, K. & Tulving, E. (1996). PET studies of encoding and retrieval. The HERA
model. Psychonomic Bulletin and Review, 3, 1345-148.
Oakley, D.A. (1985). Brain and Mind. London: Methuen.
Oatley, K. & Jenkins, J.M. (1996). Understanding Emotions. Oxford: Blackwell.
Olds, L. & Milner, P. (1954). Positive reinforcement produced by electrical stimulation of septal
area and other regions of the rat brain. Journal of Comparative and Physiologic Psychology,
47, 419-427.
Olst, E. van Kok, A. & Orlebeke, J.F. (1980). Inleiding in de psychofysiologie. Deventer: van
Loghum Slaterus.
Orlebeke, J.F., Drenth, P.J.D., Janssen, R.H.C. & Sanders, C. (1981). Compendium van de
psychologie deel 4. Muiderberg: Coutinho.
Panksepp, J. (1993). Neurochemical control of moods and emotions: aminoacids to neuropeptides.
In: M. Lewis & J.M. Havilland (Eds.), Handbook of Emotions (pp. 87-107). New York:
Guilford.
Parkin, A.J. (1996). Explorations in Cognitive Neuropsychology. Oxford: Blackwell Publishers
Ltd. Passingham, R.E. (1995). The Frontal Lobes and Voluntary Action. Oxford: Oxford University
Press.
Passingham, R.E. (1982). The Human Primate. San Francisco: Freeman.
Passingham, R.E. (2002). The frontal cortex: does size matter? Nature Neuroscience, 5, 190-
192.
Paulesu, E., Frith, C.D & Frackowiak, R.S.J. (1993). The neural correlates of the verbal component
of working memory. Nature, 362, 342-345.
Pavani, F, Spence, C & Driver, J. (2000). Visual capture of touch: Out-of body experience with
rubber gloves. Psychological Science, 11, 353-359
Pelli, D.G., Farell, B. & Moore, D.C. (2003). The remarkable inefficiency of word recognition.
Nature, 423, 752-756.
Penfield, W. & Jasper, H. (1954). Epilepsy and the Functional Anatomy of the Human Brain.
Boston: Little, Brown.
Penfield, W. & Perot, P. (1963). The brain’s record of auditory and visual experience. Brain, 86,
595-696.
Pepperberg, I.M. (2000). The Alex Studies. Cognitive and communication abilities of grey
parrots. Cam-bridge: Harvard University Press.
Petersen, S.E. & Fiez, J.A. (1993). The processing of single words studied with positron emission
tomography. Annual Review of Neuroscience, 16, 509-530.
Petersen, S.E., Fox, P.T., Posner, M.I., Mintun, M. & Raichle, M.E. (1998). Positron emission
tomographic studies of the cortical anatomy of single-word processing. Nature, 331, 585-589.
Petersen, S.E., Fox, P.T., Snyder, A.Z & Raichle., M.E. (1990). Activation of extra-striate and
frontal cortical areas by visual words and word-like stimuli. Science, 249, 1041-1044.
Petrovic, P. Kalso, E., Petersson, K.M. & Ingvar, M. (2002). Placebo and Opioid Analgesia –
imaging a shared neuronal network. Science, 295, 1737-1740.
Phillips, R.G. & Ledoux, J.E. (1992). Differential contribution of amygdala and hippocampus to
cued and contextual fear conditioning. Behavioral Neuroscience, 106, 274-285.
356

Pinker, S. (1994). The Language Instinct. New York: Morro.
Pinker, S. (1997). How the Mind Works. New York: Norton & Company Inc.
Pitkänen, A., Savander, V, & LeDoux, J.E. (1997). Organization of intra-amygdaloid circuitries in
the rat: an emerging framework for understanding functions of the amygdala. Transactions in
Neuro-science, 20, 11, 517-523.
Popper, K.R. and Eccles, J.C. (1977). The Self and Its Brain. Berlin: Springer Verlag.
Posner, M.I. (1994). Attention in Cognitive Neuroscience: An Overview. In M.S. Gazzaniga
(Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 615-624). Cambridge: MIT press.
Posner, M.I. & Cohen, Y. (1984). Components of Visual Orienting. In H. Bouma and D.G.
Bouwhuis (Eds.), Attention and Performance X, 32 (pp. 531-556). Hillsdale, N.J.: Lawrence
Erlbaum Associates.
Posner, M.I. & Rothbart, M.K. (1994). Constructing Neuronal Theories of Mind. In: C. Koch &
J.L. Davis (Eds.), Large-Scale Neuronal Theories of the Brain (pp. 183-199). Cambridge: MIT
Press.
Posner. M. I. & Raichle, M.E. (1994). Images of Mind. New York: Scientific American Library.
Premack, D. (1976). Intelligence in Ape and Man. Hillsdale N.Y: Erlbaum.
Price, C., Indefrey, P. & Turenhout van M. (1999). The neural architecture underlying the
processing of written and spoken word forms. In: C.M. Brown & P. Hagoort (Eds.). The
Neurocognition of Language (pp. 211-240). New York: Oxford University Press.
Prior H;, Schwarz A., Güntürkün O. (2008) Mirror-induced behavior in the magpie (Pica pica):
Evidence of self-recognition. PLoS Biol 6(8).
Puce, A., Allison, T., Asgari, M., Gore, J.C. & McCarthy, G. (1996). Differential sensitivity of
human visual cortex to faces, letterstrings and textures: a functional magnetic resonance
imaging study. Journal of Neuroscience, 16, 5205-5215.
Pulvermüller, F. (1999). Words in the brain’s language. Behavioral and Brain Sciences, 22, 253-
336.
Rafal, R. & Posner, M. (1987). Deficits in human spatial field following thalamic lesions. Proceedings
of the National Academy of Sciences, USA, 84, 7349-7353.
Raichle, M. E., MacLeod, A. M., Snyder, A. Z., Powers, W. J.,Gusnard, D. A., et al. (2001). A
default mode of brain function. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 98, 676–682
Ramachandran, V.S. (1993). Behavioral and magnetoencephalographic correlates of plasticity
in the adult human Brain. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA, 90,
10413-10420.
Rao, S.M., Mayer, A.R. & Harrington, D.L. (2001). The evolution of brain activation during
temporal processing. Nature Neuroscience, 4, 317-323.
Rao, S.M. et al. (2007) Distributed Neural Systems Underlying the Timing of Movements.
The Journal of Neuroscience, 2007, 17, 5528-5535
Rapp, B.C. & Caramazza, A. (1995). Disorders of lexical processing and the lexicon. In: M.S.
Gazzani-ga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 901-913). Cambridge: MIT Press.
Raz, N. (2000). Aging of the brain and its impact on cognitive performance: integration of
structural and functional findings. In: F.I.M. Craik & T.A. Salthouse (Eds.), the Handbook of
Aging and Cognition (pp. 1-90). London: Lawrence Erlbaum Publishers.
Reiss. D. & Marino, L. (2001). Mirror self-recognition in the bottlenose dolphin: a case of cognitive
convergence. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA, 5937-5942.
Requin, J., Riehle, A. & Seal, J. (1992). Neuronal networks for movement preparation. In: D.E.
Meyer & S. Kornblum (Eds.), Attention and Performance XIV (pp. 745-769). Cambridge: MIT
Press.
357

Robertson M.M. "Gilles de la Tourette syndrome: the complexities of phenotype and treatment".
Br J Hosp Med (Lond). 2011 Feb;72(2):100–7
Rizzolatti;G, L. Fadiga, V. Gallase, L. Fogassi. Premotor cortex and the recognition of motor
actions. Cognitive Brain Research 1996 Vol: 3:131-141.
Robinson, D.L. & Petersen, S. (1992). The pulvinar and visual salience. Trends in Neuroscience,
15, 127-132.
Robbins, T.W. & Everitt, B.J. (1994). Arousal Systems and Attention. In: M.S. Gazzaniga (Ed.),
The Cognitive Neurosciences (pp. 703-720). Cambridge: MIT Press.
Robertson, D.L., Lamb, M.R. & Zaidel, E. (1993). Interhemispheric relations in processing
hierarchical patterns. Evidence from normal and commissurized patients. Neuropsychology,
7, 325-342.
Roland, P.E., Larsen, B., Lassen, N.A., & Skinhoj, E. (1980). Supplementary Motor Area and
other cortical areas in the organization of voluntary movements in man. Journal of Neurophysiology,
48, 1059-1078.
Rolls, E.T. (1999). The Brain and Emotion. New York: Oxford University Press.
Rolls, E.T. (2000). Précis of the brain and emotion. Behavioral and Brain Sciences, 2, 177-191
Rösler, F., Heil, M. & Henninghausen, E. (1994). Slow potentials during long-term memory
retrieval. In: H.J. Heinze, T.F. Münte & G.R. Mangun (Eds.), Cognitive Psychophysiology.
Boston: Birkhaüser.
Rubin, D. C.; Rahhal, T. A.; Poon, L. W. (1998). "Things learned in early adulthood are
remembered best". Psychology & Aging 17: 636–65
Rugg, M.D. (1985). Event-related potential studies of human memory. In: M.S. Gazzaniga (Ed.),
The Cognitive Neurosciences (pp. 789-801). Cambridge: MIT Press.
Saffran, E.M. & Sholl, A. (1999). Clues to the functional and neural architecture of word meaning.
In: C.M. Brown, & P. Hagoort, P. (Eds.), The Neurocognition of Language (pp. 241-272).
New York: Oxford University Press.
Sakai, M. & Miyashita, Y. (1991). Neural organization for the long-term memory of paired
associates. Nature, 354, 533-536.
Sakai, K & Passingham, R.E.(2003). Prefrontal interactions reflect future task operations.
Nature Neu-roscience, 6, 75-81.
Sanders, A.F. (1983). Towards a model of stress and human performance. Acta Psychologica,
53, 61-97.
Schacter, D.L. (1995). Implicit memory: a new frontier for cognitive neuroscience. In: M.S.
Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 815-824). Cambridge: MIT Press.
Schacter, D.L. (1992). Implicit memory: history and current status. In: S.M. Kosslyn & R.A.
Anderson (Eds.), Frontiers in Cognitive Neuroscience (pp. 527-547). Cambridge: MIT Press
Schacter, D.L. (1992). Priming and multiple memory systems: perceptual mechanisms of implicit
memory. Journal of Cognitive Neuroscience, 4, 244-256.
Schultz, A., Dayan, P. & Montague (1997). A neural substrate of prediction and reward. Science,
275, 1593.
Schwartz, M.F., Saffran, E.M., & Marin, O.S. (1980). The word order problem in agrammatism.
Brain and Language, 10, 249-262.
Schwartz, C.E., Wright, C.I., Shin, L.M., Kagan, J. & Rauch, S.L. (2003). Inhibited and uninhibited
infants ‘grown up’: adult amygdalar response to novelty. Science, 300, 1952-1953.
Scoville, W.B. & Milner, B. (1957). Loss of recent memory after bilateral hippocampal lesions.
Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry, 20, 11-21.
Scott H. Frey, Marc Hansen, Noah Marchal (2014) Grasping with the Press of a Button: Graspselective
Responses in the Human Anterior Intraparietal Sulcus Depend on Nonarbitrary
358

Causal Relationships between Hand Movements and End-effector Actions. J. of Cognitive
Neuroscience,. June 2015, Vol. 27, No. 6,
Seeley et al. (2007). Dissociable Intrinsic Connectivity Networks for Salience Processing and
Executive Control J. Neurosci., February 28, 27(9):2349 –2356
Semendeferi, K., Lu, A., Schenker, H. & Damasio, H. (2002). Humans and great apes share a
large frontal cortex. Nature Neuroscience, 5, 272-276.
Semmes, I. (1968). Hemispheric specialisation: a possible clue to mechanism.
Neuropsychologia, 3, 295-315.
Sergent, J. (1982). The cerebral balance of power: confrontation or cooperation. Journal of
Experimental Psychology: Human Perception and Performance, 8, 253-272.
Shadmehr, R. & Holcomb, H.H. (1997). Neural correlates of memory consolidation. Science,
277, 821-825.
Shallice, T. (1984). More Functionally Isolable Subsystems but fewer “Modules”? Cognition, 17,
243-252.
Shaver P., Schwartz, J., Kirson, D. & O’Connor, C. (1987). Emotion knowledge: further exploration
of a prototype approach. Journal of Personality and Social Psychology, 52, 1061-1086.
Shepard R.N. & Cooper, L.A. (1982). Mental images and their transformations. MA: MIT Press.
Shiffrin, R.M. & Schneider, W. (1977). Controlled and Automatic hu man information processing,
II: Perceptual learning, automatic attending and a general Theory. Psychological Review, 84,
127-189.
Shiffrin, R.M., Dumais, S.T. & Schneider, W. (1981). Characteristics of automatism. In: J.B.
Long & A. Baddeley (Eds.), Attention and Performance IX (pp. 223-238). Hillsdale, NY. Lawrence
Erlbaum Associates.
Skinner, J.E., & Yingling, C.D. (1977). Central gating mechanisms that regulate event-related
potentials and behavior. In: J.E. Desmedt (Ed.), Attention, Voluntary Contraction and Eventrelated
Cerebral Potentials: Progress in Clinical Neurophysiology. Vol. 1 (pp. 30-69). Basel:
Karger.
Slagter, H.A., Kok, A., Mol, N., & Kenemans, J.L. (2002). Spatial versus nonspatial preparatory
attention: An ERP study. Psychophysiology, 39, S76.
Smith, E.E. & Jonides, J, (1995). Working memory in humans: neuropsychological evidence. In:
M.S. Gazzaniga (Ed.), The Cognitive Neurosciences (pp. 1009-1020). Cambridge: MIT
Press.
Smith, M.L. & Milner, B. (1981). The role of the right hippocampus in the recall of spatial location.
Neu-ropsychologia, 19, 781-793.
Smith Churchland, P. (2002). Brain-Wise. Studies iin Neurophilosophy. Cambridge: MIT Press
Sokolov, E.N. (1963). Perception and the Conditioned Reflex. New York Pergamom Press.
Sperry, R.W. ( 1976). Mental phenomena as causal determinants in brain function. In: G.G.
Globus, G. Maxwell & I. Savodnik (Eds.), New York: Plenum Press.
Sporns O, Tononi G, Kötter R (2005) The human connectome: A structural description of the
human brain. PLOS Comput Biol 1:42.
Spitzer, H., Desimone, R. & Moran, J. (1988). Increased attention enhances both behavioral
and neuronal performance, Science, 240, 338-340.
Squire, L. & Zola Morgan, S. (1991). The medial temporal lobe memory system. Science, 253,
1380-1386,
Squire, L. (1989). Mechanisms of Memory. In: K.L. Kelner & D.E. Koshland. Molecules to
Models: Advances in Neuroscience. In: S.M. Kosslyn & R.A. Anderson (Eds.), Frontiers in
Cognitive Neu-roscience (pp. 500-515). Cambridge: MIT Press.
359

Squire, L. (1992). Declarative and nondeclarative memory: multiple brain systems supporting
learning and memory. Journal of Cognitive Neuroscience, 4, 232-243.
Squire, L.R. & Butters, N. (1992). Neuropsychology of Memory. New York: Guilford Press.
Squire, L.R. (1992). Memory and the hippocampus: a synthesis from findings with rats, monkeys
and humans. Psychological Review, 99, 195-231.
Sternberg, S. (1969). The discovery of processing stages: extensions of Donders method. Acta
Psycho-logica, 30, 276-315.
Tanaka, K. (1992). Inferotemporal cortex and higher visual functions. Current Opinion in
Neurobiolo-gy, 2, 502-505.
Thompson, P.M. et al. (2001). Genetic influences on brain structure. Nature Neuroscience, 4,
1253-1258.
Tootell, R.B., Hadjikhani, N., Hall, E.K., Marrett, S., Van-Duffel, W., Vaugan, J.T. & Dale, A.M.
(1998). The retinopy of visual spatial attention. Neuron, 21, 1409-1422.
Tranel, D. & Damasio, A.R. (1999). The neurobiology of knowledge retrieval. In: Pulvermüller, F.
(1999). Words in the brain’s language. Behavioral and Brain sciences. Commentary, 22, 303.
Tucker, D.M. (1981). Lateral brain function, Emotion and Conceptualization. Psychological
Bulletin, 89, 19-46.
Tucker, D.M. & Williamson, P.A. (1984). Asymmetrical neural control systems in human self
regulation. Psychological Review, 91, 185-215.
Tulving, E. (1985). How many memory systems are there? American Psychologist, 40, 385-398.
Umilta, M. A., Escola, L., Intskirveli, I., Grammont, F., Rochat, M., Caruana, F. (2008) When
pliers become fingers in the monkey motor system. Proceedings of the National Academy of
Sciences, U.S.A., 105, 2209–2213.
Ungerleider, L. (1995). Functional brain imaging studies of cortical mechanisms for memory.
Science, 270, 769-775.
Vandenberghe, R., Price, C., Wise, R., Josephs, O. & Frackowiak, R.S.J. (1996). Functional
neuroana-tomy of a commmon semantic system for words and pictures. Nature, 383, 254-
256.
Volkow, N.D. et al. (1997). Relationship between subjective effects of cocaine and dopamine
tranpor-ter occupancy. Nature, 386, 827.
von Kriegstein, K., & Giraud, A. L. (2006). Implicit multisensory associations influence voice
recognition. PLoS Biology, 4(10), e326
Waal de F.B.M. (2008) The thief in the mirror. PLoS Biol 6(8).
Warringon, E.K. & Weiszkrantz, L. (1970). The amnesic syndrome: consolidation or retrieval?
Nature, 228, 628-630.
Warrington E.K. & McCarthy, R.A. (1987). Categories of knowledge; further fractionations and
an attempted explanation. Brain, 110, 1273-1296.
Warrington, E.K. & Shallice, T. (1984). Category specific semantic impairments. Brain, 107,
829-853.
Weinberger, D.R. & Berman, K.F. (2000). Prefrontal function in schizophrenia: confounds and
controversies. In: A. C Roberts, T.W. Robbins & L.Weiskrantz (Eds.), The Prefrontal Cortex.
Executive and Cognitive functions (pp. 165-180). Oxford: Oxford University Press.
Weinberger, D.R. (1987). Implications of normal brain development for the pathogenesis of
schizophrenia. Archives of General Psychiatry, 44, 660-669.
Weintraub, S., Mesulam, M.M. & Kramer, L. (1981). Disturbances in prosody: a right hemisphere
contribution to language. Archives of Neurology, 38, 742-744.
Weiskrantz, L. (1986). Blindsight: a Case-study and Implications. Oxford: Oxford University
Press.
360

Weiskrantz, L. (2000). Blindsight: Implications for the Conscious Experience of Emotion. In:
R.D. Lane & L. Nadel (Eds.), Cognitive Neuroscience of Emotion (pp. 277-295). New York:
Oxford University Press.
Wichmann, T. & DeLong, R. (1996). Functional and pathophysiological models of the basal
ganglia. Current Opinions in Neurobioloy, 6, 751-758.
Wickelgren, I. (1997). Getting the Brain’s attention. Science, 278, 35-37.
Wickens, C.D. (1986). Gain and Energetics in information processing. In: R.J. Hockey, A.W.K.
Gaillard & M.G.H. Coles (Eds.), Energetics and Human Information Processing (pp. 373-
384). Dordrecht: Martinus Nijhoff.
Wilson, F.A., Scalaidhe, S.P. & Goldman-Rakic, P.S. (1993). Dissociation of object and spatial
processing domains in primate prefrontal cortex. Science, 260, 1955-1958.
Winter, O.J. (1995). Information processing during drowsiness and sleep. Dissertation, UvA.
Wise, R.A. (1996). Neurobiology of addiction. Current opinion in Neurobiology, 6, Changeux,
J.P. (1985). Neuronal man. The Biology of Mind. New York: Oxford University Press.
Wise, R., Chollet, F., Hadar, V., Friston, K., Hoffner, E. & Frackowiak, R. (1991). Distribution of
cortical networks involved in word comprehension and word retrieval. Brain, 114, 1803-1817.
Woldorff, M.G. & Hillyard, S.A. (1991). Modulation of early auditory processing during selective
attention to rapidly presented tones. Electoencephalography and Cinical Neurophysiology,
79, 170-191.
Wurtz, R.H., Goldberg, M.E. & Robinson, D.L. (1982). Brain mechanisms of visual attention.
Scientific American, 246, 124-135.
Yarbus, A.L. (1967). Eye movements and vision. New York: Plenum Press.
Zinner, S. H. (2000). "Tourette disorder". Pediatric Review 21 (11): 372–83.
361

Register
aandacht, 109, 155, 163, 164, 168, 176
aandacht en geheugen, 171
niet-spatiële aandacht, 177, 181
aandachtscapaciteit, 164
aandachtsystemen, 104
intensieve aspect, 164
gerichte aandacht, 165, 172, 195
verdeelde aandacht, 164
spatiële aandacht, 167, 168, 176, 180,
300
acetylcholine, 46, 49, 59, 161, 162, 215,
227, 276
actiepotentialen, 6, 15, 57, 59, 92, 188
actieprogramma's, 98, 102, 140, 145, 280,
284
actieprogrammeer systeem, 146
actierepresentaties, 98
actieselectie, 50
actieve representaties. Zie representatie
activatie, 155, 156, 158, 161
activiteitsdistributie, 187, 188
ADP (adenosinefosfaat)., 56
affectieve netwerken, 273
affectieve representaties, 224, 272, 273
Affective Digitized Sounds System (IADS),
246
Afrikaanse roodstaartpapegaai, 84, 315,
322
Aggleton, 218
agnosie, 221
agranulaire (niet korrelige) schors, 57
alcoholgebruik, 218
alertheid, 6, 46, 156, 193, 194
Alexander en DeLong, 142, 143
alfablokkering, 159
alfaritme, 159
algemene bewustzijnstoestand, 159
allometrie, 79
American Sign Language, 84
ammonshoorn, 225, 226, 227
amnesie na hersenbeschadiging, 215
amnestische patiënten, 209
AMPA receptoren. Zie pil voor het geheugen
amygdala, 43, 44, 50, 51, 54, 68, 116, 192,
195, 206, 210, 211, 215, 217, 222, 223,
224, 237, 246, 252, 257, 259, 264, 265,
266, 267, 268, 269, 270, 271, 273, 274,
275, 276, 277, 278, 279, 280, 283, 284,
286, 287, 291, 292
anima tripartita, 22
animale geesten, 17
anterieure attentionele netwerk, 104
anterieure cingulate gebied, 162, 186, 193,
195, 213, 269, 272, 274, 285, 291, 292,
328, 331
anterograde amnesie, 18, 208, 215, 217,
218, 219
AP5, 230
Aplysia, 92, 235
appraisal, 248
apraxie, 150, 302
arachnoidea, 43
ARAS, 159, 194
Arbib, 14
Aristoteles, 15
associatieschors, 53, 118, 122, 140, 225,
332
associatieve geheugensysteem, 136
associatieve LTP, 227
associatieve vormen van leren, 241
associatievezels, 64
attention capture, 131
attention shifts, 131
attentional blink, 186
attentional trace, 172
attentionele controle, 109
uditieve aandachtstaken, 181
autobiografisch geheugen, 217
automatisch, 77, 104, 114, 117, 136, 151,
152, 163, 165, 168, 173, 185, 275, 280
automatische controlesystemen, 103
backward propagation, 100
Baddeley, 213, 214, 326
Barlow, 101
basal forebrain, 162, 215, 286
basale ganglia, 26, 44, 45, 47, 48, 49, 50,
61, 63, 67, 68, 75, 102, 117, 128, 140,
141, 142, 143, 145, 146, 147, 162, 206,
210, 214, 241, 264, 275, 289, 340
basale nucleus, 268
behavioral approach system (BAS), 262
behaviorisme, 4
beloningsnetwerk, 266, 285, 288
bewegingsexecutie systeem, 146, 147
bewuste herkenning, 30
Bewustzijn, 6, 24, 191, 192, 193
362

iased competition model, 176
binding units, 106
bindingsprobleem, 105
bindingsproces, 232
biologische klok, 155
Bipolaire cellen, 56
blaasjes (‘vesicles’). Zie synaps
'black-box’ psychologie, 4
blindsight, 131,195
Bliss, 226
blood-brain barrier’, 43
bonobo’s, 84
bottleneck (filter of trechter) theorieën, 169
bottom-up, 97, 113, 114, 120, 134, 175,
185, 321
Bradley, 246
Broadbent, 158
Broca, 19, 28, 316, 323, 326, 340
Brodmann, 19, 53, 54, 323
bronlokalisatie., 34
Brown, 218, 316, 338, 342
Buiksprekerseffect, 138
buitenthalamisch circuit, 161
CA1, 217, 225, 226, 227, 229
Ca2+), 60, 235
CA3, 225, 226, 227
Cabeza, 231
Cahill, 266
calciumkanalen, 59, 229
Cannon, 255, 263
Capgras syndroom van 221
Carl Lashley, 20
categorieënhiërarchie, 97
central executive, 24, 70, 173, 213
centrale groeve, 51, 52
centrale nucleus, 268, 269
centrale processor, 23, 103, 121, 194
centrale systemen, 116, 117
cerebellum, 45, 46, 49, 50, 63, 68, 80, 102,
104, 117, 140, 141, 144, 145, 147, 152,
206, 210, 211, 212, 237, 241, 323, 328
cerebrale schors, 26, 43, 49, 51, 57, 63, 76,
159, 204, 205
CGL, 61, 128, 129, 130, 132, 133, 161
Changeux, 86, 87, 89, 300, 361
Cherry, 169
chiasma opticum, 17, 128, 304
chimpansee, 73, 79, 84, 85 269, 302
Chomsky, 83, 84, 315
choroïde plexus, 43
chunks, 99
Churchland, 7, 8, 109, 123, 140, 193
circuit van Papez, 264
Cl - , 60
cochleotope, 62
'cocktail party' fenomeen, 157
cognitie- en een emotiesysteem, 251
cognitieve omwenteling, 4
cognitieve psychologie, 9
collateralen van Schaffer, 226
colliculi inferior en superior, 47
colliculi superior, 47, 54, 130, 131, 143,
151, 152, 167, 175, 308
colliculus superior, 63, 162, 166, 184
colliculuspatiënten, 167
commissuren anterior en posterior, 52
comparator-mechanismen, 101
competitie tussen stimuli, 184
complex en motor loops, 142
complex gedrag, 14
computaties, 9, 10, 11, 13, 91, 98, 100,
103, 119
computaties, 10, 91, 99, 102
soorten computaties, 100
computer science, 11
concrete versus abstracte representaties.
Zie representatie
conjunctie van stimuluskenmerken, 168
conjuncties, 109
Connectionisme, 11
connectiviteit, 82, 86, 104, 113, 115, 122,
235, 284
Connectomie, 38
consolidatie, 106, 156, 162, 206, 207, 208,
210, 212, 222, 223, 224, 230, 266, 273
consolidatiefase, 234
controle van aandacht, 182, 185
controle van oogbewegingen, 152
controlemechanismen, 174
controlesystemen, 91, 103, 145, 188
convergentie, 54, 68, 105, 106, 236
convergentiezones, 107
Corbetta, 173, 189
coronaal, 44, 205
corpus callosum, 52, 64, 264, 298, 299,
300, 302, 303, 306
corpus geniculatum laterale, 44, 47, 61, 63,
156, 161, 182, 185
corpus geniculatum mediale, 47, 278
corpus mammilare, 215, 218
Corticothalamisch circuit, 163
coverte aandachtsbewegingen, 166
Cowan, 172, 173, 195, 211
Cox, 265
Crick, 188, 193
cumulatieve selectie, 78
cyto-architectuur, 19
Damasio, 109, 122, 274, 276
Darwin, 76, 89, 252
Dawkins, 76, 89
Deacon, 83, 86, 88, 89, 315, 347
deactivatie van het pulvinar, 183
decay, 206, 208
decomposie (ontleding), 14
deel 7a, 150
delayed non-matching-to-sample taak, 223
dendriet, 31, 32, 56, 59, 61, 229
Dennet, 193
depolarisatie, 31, 32, 57, 59, 226, 228, 229,
230
363

depressieve stoornissen, 162, 290, 291,
292
Descartes, 16, 17, 18, 22, 23, 25, 293
Desimone, 101, 136, 176, 178, 183, 184,
242
diencephalon, 45, 47, 50, 80, 104, 157,
210, 218, 219, 220, 226, 263
diepe slaap, 156
differentiële activatie, 157, 164
dipolen, 29, 31, 32, 33, 37, 182
dipoolmodel, 33
directe en indirecte afferente routes, 277
directe pad, 143, 323
directe receptoren, 60
directe route, 114, 251, 280, 322
'disengage', 'move' en 'engage', 11
disinhibitie, 49, 144, 161, 173
dispositionele representaties. Zie representatie
divergentie, 54, 68, 94, 105, 106
DLPFC, 185, 186
DNA, 56
dolfijnen, 85
Donald, 20, 82, 89, 122, 191, 193, 315
Donald Hebb, 20
donkere zijde van aandacht, 186
dopamine, 34, 46, 47, 49, 59, 68, 143, 161,
162, 260, 276, 283, 285, 286, 287, 288,
290. 291
dorsaal striatum, 49
dorsale en ventrale routes, 133
dorsolaterale prefrontale, 54, 214
dorsolaterale prefrontale gebieden, 269
dorsolaterale prefrontale schors, 185
double gated channels, 229
DRAS, 159
drie-routes model (Rolls), 214
droomslaap, 46, 156
Droste effect, 25
Dual routes to action, 279
dubbele dissociatie, 28, 36
dubbele labelling, 26
Duncan, 168
dura mater, 43
Eccles, 22
Edelman, 60, 67, 86, 87, 193
EEG, 28, 29, 30, 32, 36, 159, 164, 193,
282, 337
eigenschapdualisme, 24
eigenschapdualisme, 23
Ekman, 252
emergente eigenschap, 24
emoties
emoties en stemmingen, 249
emotionele leerprocessen, 224, 273
deelprocessen van emotie, 247, 248
en geheugen, 266
oculaire-dominantie kolommen, 132
encephalisatie, 78, 79
Encephalisatie, 78
encephalisatiequotiënt, 79
encodering, 13, 36, 137, 207, 208, 219,
310, 331
ensemblecodering, 107
entorhinale schors, 225, 226, 264
epigenese, 87
episodisch en semantisch geheugen, 209
EPSP, 59, 226, 228
EQ, 79
equipotentialiteit, 117
equipotentiality, 20
equivalente dipool, 30, 31
ERP, 28, 29, 30, 32, 37, 164, 172, 179,
180, 181, 186, 188, 190, 300, 337, 338
evaluatiemechanismen, 248, 250
evaluation checks, 248
event-related fMRI, 38
evolutieleer, 73, 76, 86
executieve controle, 104, 117, 189
exogene componenten, 179
explanatory unification, 8
expliciete kennis, 97, 209, 210, 222, 223,
224, 230, 231, 239
expressiekarakter van emoties, 252
expressiemechanismen, 174
extinctie, 165, 271
far fields, 33
‘false memories’, zie verkeerde herinneringen
feature integratie theorie, 168
feedback verbindingen, 67, 322
feedforward verbindingen, 67
FEF, 145, 151, 152
fenotype, 77
fight and flight, 246
fimbria, 226
first messengers, 59
fissura calcarina, 29, 32, 131
flight/fight system (FFS), 262
flitslamp herinneringen, 224
Flourens, 18
Fodor, 22, 23
fornix, 226, 227, 230, 264
fovea, 132
frontale gebied, 28
frontale oogvelden, 54, 119, 130, 150, 151,
167, 184
functionele cerebrale ruimte, 205
functionele connectiviteit, 113
functionele decompositie, 14
Functionele organisatie van de hersenschors,
112
fusiforme gyrus, 135
Fuster, 149, 153, 204, 205, 206, 207, 209,
211, 242
fylogenese, 45
GABA, 60, 161, 183, 288
Gall, 17, 18, 19
Gallup, 85
Gardners, 84
364

geconditioneerde oogknipreflex, 236
geconditioneerde vreesreactie, 277
gedistribueerde hiërarchische systemen,
113
gedistribueerde systemen, 56, 66, 117, 123
geheugen
expliciet geheugen,162,204, 209, 210,266
geheugen als een meervoudig systeem
motorisch geheugen, 46, 116, 144, 147,
205
206,209
impliciet geheugen, 207, 210, 211, 237
voor gezichten, 139
gelaatsexpressie, 83
gelaatsexpressies, 252
genetische codes, 77, 87
genotype, 77
Georgopoulos, 148
Geschwind-Wernicke model, 19
gesloten cirkelvormige velden, 33
gesloten hersenletsel, 215
getalbegrip en hersenen, 312
gevoel, 247
gevoel, 275
gevoelens en lichamelijke reacties, 253
Geyer, 260
gezichtspecifieke cellen, 271
gliacellen, 43
globale mapping, 67
globale maps, 56
globus pallidus, 48, 142
Goldman-Rakic, 70, 109, 112, 185, 213,
214
graceful degradation, 100
grandmother cell, 93
granulaire (korrelige) schors, 57
Gray, 262
grijpbewegingen, 151
grijpen van objecten, 149,150
grijze stof, 34, 43, 47, 51
grootmoedercel, 95, 106, 107
gyrus cinguli, 50, 51, 119, 225, 266, 284
gyrus dentatus, 225, 227, 229
habituatie, 104
Habituatie, 211, 235
Haenny en Spitzer, 177
halfwaarde tijd, 34, 36
Hebb, 20, 21, 22, 88, 92, 212, 227, 273
Hebbiaanse synaps, 91, 92
hemoglobine, 35
herkenning, 11, 12, 98, 101, 108, 114, 135,
205, 208, 211, 232, 272, 282, 283, 322,
327
hersenbeschadiging, 18, 24, 27, 216
hersenmassa, 73, 81
hersenstam, 6, 33, 43, 44, 45, 46, 47, 50,
63, 68, 74, 75, 80, 104, 141, 145, 152,
155, 157, 158, 159, 161, 162, 193, 206,
226, 247, 259, 263, 272, 276, 283, 285,
286, 287, 304
heterosynaptische modificatie, 92
Heyes, 85, 89
hiërarchisch netwerk, 118
hiërarchische opbouw, 14
hiërarchische organisatie, 74, 75, 112, 131,
204, 206
Hillyard, 179, 180, 182
hippocampus, 21, 26, 36, 43, 48, 50, 51,
57, 63, 68, 80, 93, 106, 116, 162, 173,
206, 210, 214, 215, 216, 217, 218, 219,
220, 222, 223, 224, 225, 226, 227, 229,
230, 231, 233, 234, 240, 242, 264, 265,
266, 269, 273, 279, 287, 289, 291, 298,
340
hogere controle processen, 113
hogere emotiesystemen, 262
hogere-orde perceptie, 134
Homo-erectus, 78, 80
Homo-habilis, 78
Homo-sapiens, 78, 80, 81
homunculus, 17, 24, 25, 62, 121, 122, 191
Hopfinger, 189
horizontaal, 43, 44, 65
Horizontale organisatie, zie cerebralel cortex
Hubel en Wiesel, 65
hulpbron, 164, 169, 170, 337
hulpbrontheorieën, 170
hyperpolarisatie, 32
hypofyse, 51, 103
hypothalamus, 50, 51, 54, 68, 80, 103, 104,
155, 156, 159, 247, 263, 264, 266, 268,
269, 274, 275, 276, 279, 284, 286, 290,
291, 292
ideational centers, 173
impliciet geheugen, 207, 210, 211, 237
impliciete emoties, 247
impliciete kennis, 97, 207, 209, 210, 216
Impliciete representaties. Zie representatie
Inattentional blindness, 186
indirecte pad, 143, 323
indirecte receptoren, 59
inferieure temporale schors (IT), 180
inferotemporale schors, 107, 134, 174, 220,
231, 240, 251, 277
infinite regress, 25, 122
inhibition of return’, 165, 184
insertie- of additiviteitsprincipe, 36
instructiegenereer systeem, 146
instrumenteel conditioneren, 258, 260, 269,
289
intelligentie, 11, 15, 83, 170
interactie, 17, 28, 105, 107, 185, 282, 292
interactie cognitie- en emotie 251
interferentie, 206, 208, 234
International Affective Picture System
(IAPS), 246
intrusie, 169
'inverse' (terugwaartse) methode, 33
ionenkanalen, 58, 59
365

IPSP, 59
James, 163, 173, 255, 275
Jerison, 79
Jonides, 214
K+, 58, 60
Kahneman, 158, 168
Kandel, 70, 92, 235
Kerkvaders, 16, 17
kerngroepen in de amygdala, 268
kinderamnesie, 220
klassiek conditioneren, 92, 211, 235, 258,
260, 273, 277
Klassiek conditioneren, 258
Klüver-Bucy syndroom, 265
knock out, 26
knock-out, 27
Koch, 109, 123, 188, 193, 242
kopzenuwen, 47
Korsakoff patiënten, 218, 219
kortetermijngeheugen, 96, 97, 102, 105,
172, 193, 204, 206, 207, 210, 211, 212,
214, 216, 219, 231
Kosslyn, 9, 10, 13, 136, 146, 147, 153, 301,
303
Kosslyn en Koenig, 10, 136
LaBar, 263
labelling, 26
LaBerge, 173, 178, 182, 183, 184, 186,
187, 188, 189
laesies in het diencephalon, 219
Lane, 272
Lang, 246
langetermijngeheugen, 24, 51, 96, 116,
121, 171, 172, 173, 194, 195, 204, 206,
207, 208, 209, 211, 212, 216, 219, 225,
231, 314, 317
langzame negatieve potentialen, 189
Lashley, 20
late selectie, 169
lateraal, 44, 54, 328
laterale groeve, 52
laterale inhibitie, 184, 188
laterale nucleus, 268, 278
laterale sulcus, 32, 323
lateralisatie (lateraliteit), 307,309
van emotie 280
Lazarus, 248
Lazarus-Zajonc’ debat, 250
LeDoux, 255
Leventhal, 250
Leventhal en Scherer, 248
lexicale decisietaak, 237, 304
Libet, 147
Lieberman, 81, 84
limbisch systeem, 6, 33, 43, 45, 47, 48, 50,
51, 67, 68, 74, 76, 80, 119, 157, 158,
159, 163, 192, 195, 206, 213, 224, 247,
249, 255, 263, 264, 265, 266, 269, 271,
272, 284, 287
Lindsley, 159
linguïstische vaardigheden, 83
liquor, 43
Locke, 18
lokale circuits, 56, 60, 66, 86, 98, 117
lokale codering, 93, 94, 95, 106
lokale maps, 56, 66, 86
Lømo, 226
long term depression, 227
long term potentiation, 21, 224, 226
LTP, 224, 225, 226, 227, 228, 229, 230,
231, 234, 273, 278, 289
Luria, 74, 75, 112
lusvormige circuits, 68, 141, 163, 185
M1, 145
MacLean, 74, 75, 76, 263, 264, 266
magno- en parvopad, 129
magnocellulaire, 129
magnopad, 129, 133, 134
Mangun, 179
mass action, 20, 117
McClelland, 10
mediaal, 44, 54, 68, 264, 328
mediodorsale kernen, 183, 186, 188, 218
medulla, 43, 45, 46, 159
meervoudige geheugensystemen, 209,
215, 216
MEG (magneto-encephalogram), 182
mental imagery, 97
mentale chronometrie, 9
mentale rotatietaak, 189
Mesulam, 120, 123, 167
Milner, 265
mimetische cultuur, 82
minimale hersendysfunctie, 19
'mirror drawing' test, 216
Mishkin, 153, 222
Mismatch Negativity, 172
mnemonische filters, 102
modulaire benadering, 19
modulatie, 68, 103, 104, 136, 161, 163,
173, 174, 176, 180, 182, 184, 268
modulen, 14, 18, 23, 82, 116, 134, 187,
239, 240
modulentheorie, 23
Moran, 136, 176, 178
Moruzzi en Magoun, 46, 159
Moscovitch, 123, 239
mosvezels, 226
motorische afasie, 19, 28
motorische neglect, 167
Motter, 176
Mountcastle, 66
MRI (fMRI), 28, 34, 35, 37, 81, 215, 217,
297, 302
fcMRI 69
MRI-scanner, 34
multipolaire cellen, 56
muscimol, 183, 184
mutatie, 77
N1 effect, 182
366

N200 (N2), 181
Na+, 57, 60
Näätänen, 172, 211
naïeve lokalisatie, 117
natrium-kaliumpomp, 58
natuurlijke selectie, 73, 76, 78, 82, 86
Neanderthaler, 81
negatieve reinforcer, 249, 256, 257, 258,
261, 281
neglect, 150, 165, 167
Neisser, 224
'neo-Cartesianen', 22
neostriatum, 48, 49, 142, 286
netwerk-emergentie, 24
Neuraal Darwinisme, 86
neural constraints,, 6
neurale code, 61, 66
neurale computatie, 99
neurale computaties, 99, 119
neuroaffectieve circuits, 263, 266, 268
neuroanatomie, 13
neuroaxis, 44
neurofysiologie, 13
neuronaal model, 102, 171
neuronaal verlies, 100, 235
neurotranmitters, 59
Niebur, 188
nieuwe zoogdierenbrein, 75
niveaus van bewustzijn, 193
NMDA receptoren, 26, 229
non-NMDA receptoren, 230
nonspecifieke afferenten. Zie thalamus
noradrenaline, 46, 51, 59, 67, 103, 161,
162, 227, 234, 266, 276, 283, 289, 290
Noradrenaline, 161, 227, 284, 290
Norman, 211, 297, 323
NP80, 180
NR, 160, 161, 182, 183
nucleus caudatus, 48
nucleus reticularis thalami, 160
nucleus accumbens, 49, 288
nucleus basalis van Meynert, 162
nucleus caudatus, 48, 142
nucleus reticularis, 48
nucleus ruber, 47
nucleus suprachiasmaticus, 155
numerieke cognitie, 311
objectgebaseerde modellen van aandacht,
168
oculaire dominantiekolommen, 65
oculumotore circuits, 152
oefening, 114, 308
Olds, 265
omgekeerde U hypothese, 158
ontogenetische en fylogenetische gradiënt,
206
ontremd gedrag, 270
ontwikkeling van taal, 82, 83, 84, 85, 314,
315
open veld, 33,64
optokinetische bewegingssysteem, 152
orbitofrontale schors, 54, 224, 237, 252,
264, 266, 269, 270, 271, 273, 274, 279,
280, 284, 286, 289, 291, 292
oriëntatiekolommen, 132
oriëntatiereactie (OR), 162, 164, 171 194,
195
oude zoogdierenbrein, 75
P1/N1, 30, 179, 180
P20-50, 182
P3 of P300, 30
paleocortex, 51
Panksepp, 255
Papez, 263, 264, 266
parahippocampale gebieden, 216
parahippocampale gyrus, 215, 222, 231,
232
parahippocampale schors, 223
Parallel Distributed Processing, 12
parallel-hiërarchisch model, 255
parallelle geditribueerde netwerken, 112
pariëtale gebied, 54, 101, 119, 122, 134,
137, 146, 165, 166, 167, 175, 185, 186,
195, 280
pars compacta (SNc), 142
paraventriculaire nuceus (PVN), 290
parvocellulaire pad, 129
parvopad, 129, 133, 134
passieve en actieve aandacht, 163
Passingham, 80, 189
patiënt Boswell, 217
patiënt H.M, 215
patiënt R.B, 217
Patricia Churchland, 23, 24
Paulesu, 214
PDP-model, 12
Penfield, 20, 21, 62
perceptie-actie cyclus, 148, 149
perceptueel representatie systeem (PRS),
239
periaquaductale grijs, 47, 272, 285, 288
perirhinale schors, 216, 223
PET, 28, 34, 36, 37, 163, 164, 181, 182,
186, 195, 214, 215, 239, 240, 241, 281,
284, 291, 316, 328, 329, 330, 331, 332,
333, 340
Peterson, 183
Phineas Gage, 270
phonological loop, 213
pia mater, 43
pijnappelklier, 17
pil voor het geheugen, 229
Pinker, 89, 315, 342
piramidecellen, 31, 57, 64, 65, 88, 141,
225, 226, 227, 229
plaatscodering, 61, 66
plasticiteit, 88, 91, 92, 93, 115, 291
Plato, 15, 18, 22
polymodale schors, 52, 97
pons, 45, 46, 156, 259
367

poortmechanisme, 160
pop out, 212
Popper, 22, 23
populatievector, 148
positiemodule, 186, 187
positiespeciale theorie, 168
positieve reinforcer, 256, 257, 262, 281
Posner, 9, 10, 165, 167, 173, 342
postcentrale gyrus, 62, 102
PPC, 185, 186
PPI, 260
prefrontale schors, 54, 68, 75, 81, 83, 98,
104, 113, 123, 141, 150, 172, 173, 185,
186, 189, 195, 213, 214, 215, 233, 240,
266, 272, 276, 280, 281, 285, 287, 288,
289, 299, 315
Premack, 84
preprocessing subsysteem, 136
prepuls inhibitie, 260
presynaptische facilitatie, 92, 235
primaire emoties, 246, 247, 274, 276
primaire reinforcer, 257, 258, 260, 271, 273
priming, 207, 209, 210, 211, 212, 237, 238,
239, 240
progressieve lateralisatie, 74
prosopagnosia, 116, 221
prototypische emoties, 246
Prozac, 162, 290
pulvinaire nucleus, 162
pulvinar, 44, 130, 166, 175, 182, 183, 184,
185, 188
qualia, 24
Raichle, 11, 167, 342
Ramachandran, 123
Rao, 214
raphe-kernen, 162
RAS, 159, 163
recall, 208, 209, 240
receptief veld, 131
receptieve veld, 26, 62, 63, 97, 137, 176,
177, 180, 184
receptoren, 27, 34, 49, 59, 61, 62, 66, 143,
149, 287, 288, 290, 291
reciprociteit, 113
recurrent network, 100
re-entry, 64, 134
Reiss en Marino, 85
relatiecodes, 108, 206
REM- (Rapid Eye Movement), 156
reminiscentie hobbel, 218
Renaissance, 16
repetitie-priming, 237
representaties, 91
abstracte representaties, 97
concrete en abstracte representaties, 97
actieve en passieve representative, 97
Impliciete en expliciete representative, 98
affectieve representaties, 224, 272, 273
reptielenbrein, 75
res cogitans, 16
res extensa, 16
responsselectie, 102, 169
responssysteem, 141
reticulaire formatie (RAS), 46, 47, 74, 155,
161, 194
retinotoop, 61, 97
retinotope organisatie, 131
retrograde amnesie, 216, 217, 219, 233
reverberende circuits, 21
Ribot gradiënt, 219
Robinson, 183
Rolls, 255, 257, 261, 262, 266, 267, 269,
271, 272, 273, 277, 279, 280, 293
routes van het kortetermijngeheugen, 211
RP (readiness potential),, 30
rubberhand fenomeen, 139
saccades, 47, 63, 98, 130, 151, 153, 184,
304
sagittaal, 44, 205
Sakai, 189
Sanders, 10, 158
scan-paths, 151
Schacter, 239, 240, 241, 242
schaduwtaak, 169
Scherer, 250
scherpe tuning, 65
schizofrenie, 162, 260, 287, 288
second messengers, 59
secundaire emoties, 246, 247, 274, 275,
276
secundaire reinforcer, 258, 260, 271, 273
Sejnowski, 8
selectie-negativiteit, 181
Selectieve aandacht, 156
selectieve stabilisatie, 88, 300
selectievoordeel, 76, 77, 301
semantische dementie, 220
semantische records, 240
semantische-priming, 238
sensitisatie, 211, 235, 236
sensomotorische kennis, 207
sensorische afasie, 19, 28
sensorische geheugen, 212
sensorische neglect, 167
sensory gain principe, 180
septum, 49, 50, 51, 226, 264, 287
serotonine, 46, 59, 161, 162, 235, 236, 276,
283, 289, 290, 291, 292, 302
sham rage, 263
Shaver, 246
Shiffrin, 207, 212
Shulman, 189
single-unit registratie, 60
Skinner en Yingling, 160, 182, 183
slaapstadia, 46, 156
slave systemen, 213, 214
slow waves, 190
SMA, 98, 141, 145, 146, 147, 241, 242, 280
Sokolov, 171
somatic-marker theorie, 275
368

somatische-markers, 280
somatotope, 62, 147
spatiële aandacht, 167, 168, 176, 180, 300
spatiële nauwkeurigheid, 37
spatiële resolutie, 34, 107, 119
spatiële selectietaak, 179
spatiotope, 137
Sperry, 24
split-brain patiënten, 26, 306, 307, 308, 316
Squire, 117, 209, 217, 222, 223, 231, 240,
242
stadiamodellen, 13
Sternberg, 10
stresshormonen, 290,
stroombron, 31
stroomput, 31
Stroop taak, 272
structurele connectiviteit, 113
structurele decompositie, 14
structurele en functionele connectiviteit, 39
substantia nigra, 47, 142, 162, 285, 286,
287
substantiedualisme, 22, 23, 24
Subtractie, 36, 330
sulcus principalis, 214
supraliminaal, 192
sustained focusing' en 'trial by trial' (of
transiente) focusing., 178
Synapsen, 59
synaptische plasticiteit, 91, 92
synaptische spleet, 59, Zie synaps
synchroniciteit, 88
Synchronisatie, 109
synchronisatie van neuronen, 188, 299
synesthesie, 138
taakset, 189
taal, 14, 316
PET studies, 329
zinsverwerking, 337
'target enhancement' en 'surround decrement,
178
tectopulvinaire route, 130
tegmentum, 45, 47, 152, 162, 268, 284,
285, 286, 287, 288
templates of schemata, 137
temporale gebied, 29, 218, 219, 328, 332
temporele (of Ribot) gradiënt, 219
temporele binding, 193
temporele code, 108
Temporele codering, 66
temporele gradiënt, 219, 222
temporele precisie, 36
thalamische filtering, 184
thalamocorticaal circuit, 160
thalamus, 6, 31, 43, 44, 47, 48, 49, 50, 51,
53, 61, 63, 65, 68, 80, 101, 104, 113,
128, 130, 133, 141, 142, 143, 144, 156,
157, 159, 160, 161, 162, 163, 166, 175,
182, 183, 184, 185, 188, 193, 194, 195,
210, 215, 218, 255, 263, 264, 268, 270,
278, 298, 308, 323
the icing on the cake, 82
the search for the engram, 20
theorie van James-Lange, 253, 254, 255,
263
theorie van neurale groep selectie, 86
tijdsperceptie, 136, 214
tijdsverloop van consolidatie, 233
TMS, 27
toestandruimte, 95
tonotope, 62
top-down, 97, 113, 114,120, 134, 175, 185,
321, 322
topografische organisatie, Zie cerebrale
cortex
topologisch landschap, 119
tractografie, 38,39
tractus perforans, 225
transcraniële magnetische stimulatie
(TMS), 27
'trein-nystagmus', 152
Treisman, 168
triple-codes model, 313
triune brain, 76
Tulving, 241, 242, 310
tuning, 65, 95, 137, 177
grove- tuning, 65
uitvoerende mechanismen, 6
'unbounded central processor', 23
unimodale schors, 52
unipolaire cellen, 56
unitregistratie, 26
V1, 128, 130, 131, 133, 134, 176, 180, 183,
185
vaardigheden, 18, 82, 84, 206, 209, 211,
216, 241
Valenstein, 265
valentie, 256
valentie van emoties, 245, 282
vectorcodering, 94, 95
veldpotentialen, 31, 33, 59, 64
Ventraal, 44, 284
ventraal posterieure kernen, 47
ventraal striatum, 49, 280, 288
ventraal tegmentum, 47, 285, 288
ventrale prefrontale schors, 54
ventrikels, 16, 17, 43, 48
ventrolaterale prefrontale schors, 54, 185,
331
ventromediale prefrontale schors, 275, 276
verdeelde aandacht, 186, 189
verdeelde aandacht, 164
vergeetcurve, 220, 222
vergentie systeem, 152
verkeerde herinneringen’, 231
verspreide opslag, 20, 21, 93, 94, 311
verspreide opslag, 94, 310
versterkte startle, 259
verticale organisatie. Zie cerebrale schors
369

verwachting en preparatie, 185, 187
verwachtingsgradiënt, 187
verwachtingsprocessen, 174
verwerkingslussen, 68, 341
verwerkingsstadia, 10, 11, 12, 250, 305,
321
verwerkingsstadia’, 9
Verzwakte schrikreactie, 260
visueel buffer, 136
visueel zoeken, 137
visuele agnosie, 135
visuele hersenschors, 14, 78, 116, 128, 129
visuele module, 133
visuele projectieschors, 128
visuo-spatial sketchpad, 213
visuospatiële aandacht, 119, 179, 180, 181,
308
VLPFC, 185, 186
volgbewegingen van het oog, 153
von der Malsburg, 105
voorhersenen, 45
vrije wil, 147
vroeg waarschuwingssysteem, 278
vroege of late selectie, 169
waak- en slaaptoestand, 46, 155, 156
waar route, 134
Washoe, 84
wat route, 134
werkgeheugen, 15, 25, 105, 116, 172, 174,
185, 187, 189, 190, 212, 213, 214, 271,
275, 280, 326, 331, 337, 341
Wernicke, 19, 28, 122, 316, 323, 324 325,
326, 328, 330, 332
Wilhelm Wundt, 4
William James, 4
wisselwerking tussen emotie en geheugen,
266
witte stof, 15, 34, 43, 51, 220, 298, 323
Woldorff, 182
woordstamaanvulling of woordfragment
taken, 237
X-cellen, 129
Y-ganglion cellen, 129
zelfherkenning. Zie chimpansee
zelfstimulatie experimenten, 265
ziekte van Alzheimer, 219
ziekte van Huntington, 144,162
ziekte van Parkinson, 49,144
370

‘My brain: it's my second favorite organ’
Woody Allen (Sleeper, 1973)
Nawoord
Als afsluiting van dit boek een korte nabeschouwing. Ik ben ooit begonnen als student
psychologie in een periode dat er van ‘het brein als inspiratiebron voor de psychologie’
nog geen sprake was. De psychologie bestond uit een eenvoudig geheel van boeken
en colleges waar je doorheen werkte, en behave een kikkerpracticum was er geen
band met de biologische basis van ons gedrag. In dat practicum gegeveven door een
fysioloog leerden we in een spierzenuwpreparaat van de achterpoot van de kikker
een reflex opwekken, en te registreren op een beroete trommel. Die kikkers waren tevoren
gevangen in de sloot achter het academisch ziekenhuis te Leiden, en na verdoofd
te zijn in een emmer met zeepsop, door ons gedood.
Statistiek bestond wel, met een nadruk op niet-parametrische toetsen. De computer
was net gearriveerd, een X1 machine van de firma Elektrologica waarmee je zowaar
een echte factor-analyse kon uitvoeren in ongeveer twintig minuten.
Nu, zo’n 55 jaar later is er veel veranderd in de psychologie. Er heeft een enorme
schaalvergroting plaatsgevonden, zowel qua studentenaantallen als de inhoud van het
vak, met een forse ruk richting neurowetenschappen. Bijna elke vak- of programmagroep
in Nederland doet wel iets op het gebied van hersenen, de neurale basis van
emoties, ontwikkeling, sociaal gedrag enzovoort. De cognitieve neurowetenschap lijkt
zich definitief te hebben genesteld aan onze Universiteiten.
Dat lijkt op het eerste gezicht gunstig, en tekenend voor een gezonde ontwikkeling. De
psychologie gaat immers met haar tijd mee en ontwikkelt zich nu tot een echte ‘harde’
wetenschap. In de lijn van deze ontwikkeling heb ook ik destijds het standpunt verdedigd
dat eigenlijk de hele psychologie moet worden herschreven, maar nu vanuit de
kennis ontleend aan het hersenonderzoek.
Maar zijn wij daarin niet teveel doorgeschoten? En is juist de zuivere, ‘droge’ aanpak
van de cognitieve psychologie, niet gehinderd door hersenkunde maar puur gericht op
mechanismen van menselijk cognitie, een waardevol gegeven? De invloedrijke en
vaak nog actuele theorieën uit de cognitieve psychologie zijn in een tijdperk tot stand
gekomen waarin de hersenen nog nauwelijks een rol van betekenis speelden. Ik denk
daarbij aan het onderzoek van Sternberg, Broadbent, Shiffrin en Schneider, Baddeley,
Rabbitt, Salthouse, Tulving , Posner, Levelt en Neisser. Hoe valt hun werk in te passen
371

in het huidige onderzoek van de hersenen, is dat gewoon een kwestie van ‘vertalen’ of
implementeren? Dat zou een goede zaak zijn. Voorbeelden van gebieden waar het
laatste inderdaad lijkt te lukken, zijn het onderzoek naar selectieve aandacht, controleprocessen,
het geheugen en spraak. De filtertheorie van Broadbent, de theorie van het
werkgeheugen van Baddeley en die van spraakproductie van Levelt kunnen vrij goed
op het brein worden ‘gemapt’. Inzichten in werking van het korte- en langetermijn geheugen
zijn in belangrijke mate aangescherpt door het dieronderzoek van bijvoorbeeld
Squire. Een goede psychologische theorie heeft dus niet alleen een intrinsieke waarde,
maar blijft ook een belangrijk oriëntatiepunt in het onderzoek van de menselijke hersenen.
Is er vooruitgang in de psychologie, vergeleken met 50 jaar geleden? Een ding is zeker,
het arsenaal aan technieken en apparaten voor onderzoek van het brein is indrukwekkend.
Ook de wetenschappelijk ‘output’ is toegenomen, blijkens de stroom van
promovendi en wetenschappelijk artikelen. Maar, hebben we nu ook een beter inzicht
gekregen in de processen die zich in ons brein afpelen, in zaken als: bewustijn, emoties,
geheugen en aandacht? Graag laat ik deze vraag hier bij U achter.
372