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Tabela 02. Exemplos de microrganismos endofíticos e alguns de seus produtos Endófito Acremonium sp. A. lolii Conoplea elegantula Cryptosporiopsis cf. quercina C. cf. quercina Cytonaemasp. Fusarium subglutinans Pestalotiopsis microspora Stegolerium kukenani Taxomyces andreanea Composto químico Leucinostatina A Lolitrems, peramina e paxilina Isocumarinas Criptocandina Criptocina Ácido CitônicoAeB SubglutinolAeB Taxol Taxol Taxol Atividade biológica Antitumoral e antifúngico Micotoxinas Controle de Choristoneura fumiferana Antifúngico Antifúngico Inibidor de protease em Citomegalovírus Imunossupressivo Antitumoral Antitumoral Antitumoral Referência Strobel &Hess (1999) Rowan (1993) Findlay et al. (1995) Strobel et al. (1999) Li et al. (2000) Guo et al., 2000 Lee et al., 1995 Strobel et al., 1996 Strobel et al., 2001 Stierle et al., 1993 do nas diferentes interações biológicas, um gradiente e não distinções abruptas entre endófitos, epífitos e patógenos. Aliás, somos nós pesquisadores que rotulamos os microrganismos dentro dessas categorias, pois, estes microrganismos só querem obter nutrientes, crescer, reproduzir e sobreviver, não tendo a menor idéia e nem se interessando em como nós os classificamos. Uma vez que os microrganismos endofíticos convivem com microrganismos epifíticos e patogênicos, o isolamento dos mesmos deve ser feito a partir do interior de tecidos e órgãos sadios, evitando-se assim os microrganismos patogênicos. Deve ser feita também uma desinfecção da superfície do fragmento da planta eliminando-se dessa forma os microrganismos epifíticos. Existe uma série de procedimentos que podem ser utilizados para o isolamento de endófitos, sendo o manual de isolamento de endófitos recentemente publicado (Araújo et al., 2002a) indicado para o conhecimento de detalhes necessários para que o procedimento seja feito com sucesso. Entretanto, deve-se ter em mente que sempre alguns raros epífitos e mesmo patógenos podem ser isolados juntamente com uma grande quantidade de microrganismos endofíticos (Figura 02). Dessa forma, a quantificação das espécies ou gêneros de microrganismos isolados é um procedimento auxiliar na distinção entre endófitos e eventuais não endófitos. É interessante salientar que, devido a desequilíbrios no metabolismo da planta, causados por situações de estresse, sejam elas de causa natural ou mesmo por práticas culturais mal realizadas, como uso excessivo de fertilizantes e outros produtos químicos, pode ocorrer um desequilíbrio na microbiota endofítica causando uma verdadeira abertura de portas para fitopatógenos. Mesmoummicrorganismoendofíticoque não produz danos em uma determinada espécie ou variedade de planta, em condições de desequilíbrio, pode se apresentar como um patógeno para o mesmo hospedeiro (Di Fiori & Del Gallo, 1995). Diversas espécies de fungos endofíticos são taxonomicamente relacionadas a fitopatógenos dos mesmos hospedeiros. Como exemplo pode ser citado o caso de plantas cítricas como Citrussinensis, na qual o fungo endofíticoGuignardiamangiferae (syn. G. endophyllicola) é filogeneticamente relacionado à G. citricarpa, o agente causal da mancha preta do citros (Baayen et al., 2002). Em outro caso, a mutação de um único gene transformou uma linhagem patogênica do fungo Colletotrichum magna em uma linhagem endofítica, mostrando que a diferença entre estes dois grupos pode ser muito tênue (Freeman & Rodriguez, 1993). ATIVIDADES DOS MICRORGANISMOS ENDOFÍTICOS Como se observa na tabela 01, os microrganismos endofíticos apresentam uma série de atividades que podem afetar a planta hospedeira, como por exemplo produzir compostos com atividades biológicas diversas; por vezes estes compostos apresentam uma considerável toxicidade, como no caso de fungos endofíticos produtores de alcalóides responsáveis pela proteção das plantas, especialmente gramíneas forrageiras contra animais herbívoros. Também, a síntese de substâncias tóxicas por determinadas plantas contra herbívoros, pode ser estimulada pela presença de enzimas ou outros compostos dos microrganismos endofíticos, que atuando sobre certos genes da planta promovem a biossíntese destes metabólitos secundários tóxicos. Para a planta este estímulo aumenta o seu desempenho neste habitat, reduzindo a herbivoria sobre ela. Em alguns casos, plantas conhecidas como tóxicas são, na verdade, hospedeiras de microrganismos produtores de alcalóides, sendo estes compostos responsáveis por intoxicações em animais silvestres, provocando anorexia, depressão, uremia e 64 <strong>Biotecnologia</strong> Ciência & Desenvolvimento - nº 29
lipomatoses abdominais, como já observado em cervídeos (Wolfe et al., 1998). Embora estes fungos confiram vantagens para a planta hospedeira, do ponto de vista econômico, podem resultar em sérios prejuízos para pecuaristas, pois podem ser responsáveis por casos de intoxicação em ruminantes, afetando de forma negativa o desempenho ou até causando a morte destes animais. Na bovinocultura e ovinocultura tem sido constatado casos de prejuízos decorrente desta associação entre microrganismos endofíticos produtores de toxinas e gramíneas. Entretanto, os efeitos benéficos das associações plantas-endófitos (Tabela 01) são muito maiores que os prejudiciais e é devido a issoqueestesmicrorganismosvem se tornando uma importante ferramenta para a agricultura moderna e racional. Estes microrganismos são também capazes de proteger as plantas contra insetos-pragas e contra patógenos,aumentarocrescimento e enraizamento da planta hospedeira e aumentar a sua resistência a estresses bióticos e abióticos (Hallmann et al., 1997). Para tanto, como já citado anteriormente, os endófitos produzem diferentes metabólitos que afetam a interação da planta hospedeira com o meio ambiente. Estas moléculas que podem possuir atividade de hormônios,antibióticos,antitumorais entre outras funções biológicas, apresentam grande interesse industrial e biotecnológico, sendo por esse motivo alvo de importantes pesquisas. MICRORGANISMOS ENDOFÍTICOS E A PRODUÇÃO DE FÁRMACOS Nos anos 90 do século passado (século XX) estudos realizados por Stierle et al. (1993) despertaram ainda mais o interesse biotecnológico para o imenso potencial dos microrganismos endofíticos, pois ficou evidenciado que um fungo endofítico o Taxomyces andreanea encontrado no interior da planta Taxus brevifolia, é capaz de produzir um complexo diterpenóide, o taxol (Stierle et al., 1993), que é um antitumoral de alto valor no mercado internacional. Trabalhos posteriores também mostraram que outro fungo endofítico, Pestalotiopsis microspora isolado da T. wallachiana também produz taxol (Strobel et al., 1996). O taxol é isolado das plantas que albergam esses endófitos e de onde eles são extraídos. Com a descoberta de que Figura 01. Levedura endofítica no interior de estômatos de folhas de plântulas de citros. Foto gentilmente cedida por C.S. Gai (Depto de Genética/ESALQ/USP e NAP/MEA) fungos endofíticos podem também produzir o taxol visualizou-se um novo processo talvez mais eficiente e menos dispendioso para a produção deste importante fármaco. Também a descoberta pode minimizar o perigo de extinção de algumas espécies vegetais, as quais são coletadas para a extração de produtos medicinais. Estes trabalhos forneceram também uma indicação de que pode ocorrer convergência na produção de certos metabólitos, independente do grupo filogenético. Uma análise da similaridade dos genes envolvidos na rota de biossíntese do taxol, pode também mostrar se ocorreu transferência de genes da planta para o fungo ou vice-versa. Atabela02apresentaalgunsexemplos de fármacos produzidos por microrganismos endofíticos. Muitos destes compostos naturais de alto valor agregado e produzidos em pequeníssimas quantidades pelas plantas podem ter seus genes principais da rota metabólica chave estudados nos microrganismos endofíticos produtores do composto; é uma tarefa muito mais fácil tendo em vista a menor complexidade genômica, que abre excelentes perspectivas para a utilização da engenharia genética visando promover o aumento da produção destes compostos ou manipulações visando a obtenção de antitumorais mais eficientes e de menor toxidez. Do ponto de vista ecológico é extremamente importante a descoberta de fontes microbianas produtoras de fármacos de alto valor agregado, porém produzidos em quantidades reduzidas por espécies vegetais. Estas, devido ao extrativismo predatório estão ameaçadas de extinção. Os endófitos apresentamse como uma perspectiva muito importante para garantir a preservação destas espécies, mantendo a produção de compostos que garantam a vida de pessoas afetadas por inúmeras doenças. Além destes compostos de grande valor econômico, outro potencial biotecnológico que vem despertando muito interesse já há vários anos,éoque se relaciona com fungos e bactérias endofíticas como produtores de novos antibióticos e antifúngicos (Mandala et al.,1997; Strobel et al., 1999; Rodrigues et al., 2000; de Araujo et al., 2000; Marcon, 2002). Com a utilização abusiva e indiscriminada dos tradicionais antibióticos e fungicidas, o surgimento de microrganismos patogênicos multi-resistentes, tanto humanos como de animais e de plantas é uma triste realidade. Há assim um imenso mercado para novas drogas de atividade antimicrobiana, e sua descoberta principalmente em países de grande biodiversidade, como o Brasil, faz com que as perspectivas para o estudo dos endofíticos sejam bastante promissoras, principalmente com a possibilidade da descoberta de novos antimicrobianos, que poderão além de comba- <strong>Biotecnologia</strong> Ciência & Desenvolvimento - nº 29 65
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